CENTRO UNIVERSITÁRIO MOURA LACERDA CURSO DE AGRONOMIA Nível de dano de Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em plântulas de feijão (Phaseolus vulgaris L.) cv. BRS-Estilo LUCAS ANDRÉ GENARI Ribeirão Preto, SP 2014 CENTRO UNIVERSITÁRIO MOURA LACERDA CURSO DE AGRONOMIA Nível de dano de Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em plântulas de feijão (Phaseolus vulgaris L.) cv. BRS-Estilo LUCAS ANDRÉ GENARI Orientador: Prof. Dr. Alexandre de Sene Pinto Trabalho apresentado ao Centro Universitário Moura Lacerda, como exigência para obtenção do título de Engenheiro Agrônomo. Ribeirão Preto, SP 2014 ii „‟A vida é uma peça de teatro que não permite ensaios. Por isso, cante, chore, dance, ria e viva intensamente, antes que a cortina se feche e a peça termine sem aplausos‟‟.( Charles Chaplin) „‟O sucesso só é alcançado por aqueles que não desistem de tentar.‟‟ À minha família, principalmente à minha mãe Rosa Aparecida de Castro Genari, ao meu pai Marino Genari, ao meu irmão Marino Henrique Genari, aos meus avós Osvaldo, Vera, Onofre e Maria Amélia,e também aos meus tios, primos, amigos e todas as pessoas que me apoiaram ao longo do curso, mostrando que na vida temos que ser persistentes, buscar nossos sonhos e nunca desistir. A Gabrielle Freitas que compartilha mais um momento especial em minha vida. Aos meus amigos de sala, em especial Walter Mendes, Rodrigo Dine, Filipe Aurélio, Douglas Moraes, Gustavo Barbieri, João Roberto Berchan, que estiveram presentes nos momentos bons e nos difíceis que passamos nestes quatro anos e meio de curso. Ao meu orientador Alexandre, que com sua dedicação não mediu esforços para me orientar e apoiar e, com sua alegria contagiante, honestidade, simplicidade e grande sabedoria, soube auxiliar-me na realização deste trabalho. DEDICO iii AGRADECIMENTOS Agradeço, primeiramente, a Deus, por guiar-me, dar-me força e coragem para enfrentar todos os obstáculos que surgiram em minha jornada. À minha mãe, ao meu pai e a toda minha família, pelo apoio nestes anos de faculdade. Ao meu orientador, Prof. Dr. Alexandre de Sene Pinto, por ter-me ajudado e orientando para que este trabalho obtivesse sucesso e coerência. Aos meus amigos, Walter Mendes, Rodrigo Dine, Filipe Aurélio, Douglas Moraes, João Roberto Berchan e Murilo Gaspar Litholdo que sempre incentivavam a realização deste trabalho. Aos membros da banca, que contribuíram com carinho, honestidade e transparência para a conclusão deste trabalho. Aos funcionários e professores do Centro Universitário Moura Lacerda, que estiveram presentes diretamente e indiretamente durante todo o curso de Agronomia. À Coordenadora do curso, Profa. Dra. Marta Maria Rossi, pelo constante incentivo e colaboração. Assim, “que Deus nos ajude‟‟. SUMÁRIO PÁGINA RESUMO ......................................................................................... v SUMMARY ...................................................................................... vi 1 INTRODUÇÃO ................................................................................ 1 2 REVISÃO DE LITERATURA .......................................................... 3 3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................ 9 4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ....................................................... 12 5 CONCLUSÕES ............................................................................... 16 6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................... 17 v RESUMO A lagarta Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) chegou ao Brasil em 2012 e vem causando prejuízos severos aos agricultores, especialmente nas culturas do algodão, feijão, milho, soja e tomate da regiões Norte, Nordeste e Centro-Oeste. Pouco se conhece sobre seus danos às culturas no país e o feijoeiro é uma das culturas menos estudadas dentre as citadas. Portanto, esse trabalho teve por objetivos avaliar o nível de dano causado pela lagarta H. armigera de 3º ínstar em plântulas de feijão cv. BRSEstilo. O ensaio foi semeado em 10/04/2014, em Ribeirão Preto, SP, com espaçamento de 0,5 m e 12 plantas por metro. Em um delineamento em blocos casualizados, as infestações (18/04) de 0 (testemunha), 0,1, 0,2, 0,5 e 1 lagarta por planta foram repetidas quatro vezes, em parcelas de 0,5 m2 cercadas por barreias de PVC de 20 cm de altura e com bordadura de 1 m. Após 1, 3, 7 e 14 dias após a infestação foi anotada a porcentagem de desfolha. A porcentagem média de desfolha foi proporcional à densidade de lagartas. O nível de dano de lagartas de 3º ínstar de H. armigera é de 1,4 lagartas por planta e, dessa forma, o nível de controle deve ser de 0,7 lagartas por planta de feijoeiro. Palavras-chave: praga agrícola, entomologia econômica, biologia. vi SUMMARY Economic injury level of Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) on bean (Phaseolus vulgaris L.) seedlings cv. “BRS-Estilo”. Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) arrived in Brazil in 2012 and has caused severe losses to farmers, especially in cotton, beans, corn, soybean and tomato, in North, Northeast and Midwest regions. Little is known about their damage to crops in the country and the bean is one of the least studied among the crops mentioned. Therefore, this study aimed to assess the economic injury level of 3rd instar H. armigera larva to bean seedlings cv. “BRS-Estilo”. The trial was sown on April 10, 2014, in Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil, at spacing of 0.5 m and 12 plants per meter. In a randomized block design, infestations (April 18) of 0 (control), 0.1, 0.2, 0.5 and 1 larvae per plant were repeated four times in plots of 0.5 m 2 surrounded by plastic barriers of 20 cm and 1 m boundary. After 1, 3, 7 and 14 days after infestation were evaluable percent defoliations. The average percentage of defoliation was proportional to the density of caterpillars. The economic injury level of 3rd instar larva of H. armigera for common bean is 1.4 larvae per plant and thus the economic threshold should be 0.7 larvae for bean plant. Key words: crop pest, economic entomology, biology. 1 INTRODUÇÃO As culturas do algodão, feijão, milho, soja e tomate têm sofrido muito esses últimos anos com os danos causados por lagartas da subfamília Heliothinae, especialmente nas regiões Norte, Nordeste e Centro-Oeste do país e, como comentado por Czepak, Vivan e Albernaz (2013), independente dessas plantas cultivadas serem transgênicas ou convencionais. Três espécies de lagartas da subfamília Heliothinae têm sido observadas causando danos nessas culturas, sendo elas: Heliothis virescens (Fabricius), Helicoverpa zea (Boddie) e Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae). H. armigera é uma espécie que até pouco tempo era considerada praga quarentenária A1 no Brasil, mas que foi recentemente detectada nos estados de Goiás, Bahia e Mato Grosso, associada principalmente às culturas do algodão e da soja (CZEPAK et al., 2013), não sendo registrada no restante do continente americano. É uma espécie extremamente polífaga, cujas larvas foram registradas em mais de 60 espécies de plantas cultivadas e silvestres e em mais de 60 famílias hospedeiras, incluindo Asteraceae, Fabaceae, Malvaceae, Poaceae e Solanaceae (PAWAR; BHATNAGAR; JADHAV, 1986; FITT, 1989; POGUE, 2004), podendo causar danos a diferentes culturas de importância econômica, como o algodão, leguminosas em geral, sorgo, milho, feijão, tomate, plantas ornamentais e fruteiras (REED, 1965; FITT, 1989; MORAL GARCIA, 2006). Essa praga, além de muito polífaga e voraz (CZEPAK et al., 2013), se desenvolve muito rápido, completando seu ciclo de vida em quatro a seis semanas, atingindo várias gerações em um ano (FITT, 1989), os adultos 2 conseguem voar a mais de 1.000 Km (PEDGLEY, 1985), conferindo à espécie uma grande capacidade de dispersão. Além disso, é uma praga com vários registros de resistência a inseticidas (MABBETT; DAREEPAT; NACHAPONG, 1980; MAELZER; ZALUCKI, 2000). Pouco se conhece sobre os danos de H. armigera no feijoeiro, mas sabe-se, de uma forma geral, que essa espécie causa desfolha e ataca flores, vagens e grãos das leguminosas em geral (REED, 1965; WANG; LI, 1984). As plântulas de feijoeiro (estádio V2) suportam até 50% de desfolha causada por pragas, tais como lagartas, vaquinhas etc., sem sofrer perdas na produção (QUINTELA; BARRIGOSSI, 2001), mas Fazolin e Estrela (2003) verificaram que desfolhas de 33% já são prejudiciais a plantas no estádio V 3 de desenvolvimento. Aos 24 dias da germinação, desfolha de 25% podem causar cerca de 20% de queda na produtividade (SILVA et al., 2003), mas mais desenvolvido, o feijoeiro suporta 30% no estádio vegetativo (V3-4) e 15% no estádio reprodutivo (R6-8) (QUINTELA; BARRIGOSSI, 2001), com perdas na produção com desfolhas superiores a 50%, sendo o estádio o que mais sofre com a desfolha crescente (SCHIMLDT et al., 2010). Desta forma, este trabalho teve por objetivo estudar o nível de dano causado por lagartas de 3º ínstar de H. armigera em plântulas de feijão cultivar BRS-Estilo, em Ribeirão Preto, SP. 2 REVISÃO DE LITERATURA Helicoverpa armigera é uma praga altamente polífaga de importantes culturas em partes da África, Ásia, Austrália (incluindo Oceania) e Europa (KING, 1994). Nas Américas, essa praga não havia sido detectada até 2013, quando sua ocorrência foi registrada em várias regiões agrícolas do Brasil (CZEPAK et al., 2013). Devido ao número de culturas que esta praga afeta, tem muitos nomes comuns (ZHANG, 1994; BEGEMANN; SCHOEMAN, 1999). Os ovos de H. armigera são de coloração branco-amarelada com aspecto brilhante logo após a sua deposição no substrato, tornando-se marrom-escuro próximo do momento de eclosão da larva. A porção apical do ovo é lisa, porém o restante da sua superfície é esculpida em forma de nervuras longitudinais. O período de incubação dos ovos é, em média, de 3,3 dias, podendo variar de 3 a 14 dias (KING, 1994; FOWLER; LAKIN, 2001), com o seu comprimento variando de 0,4 mm a 0,6 mm e a largura de 0,4 mm a 0,5 mm (ALI; CHOUDHURY, 2009). As fêmeas realizam a oviposição normalmente durante o período noturno e colocam seus ovos de forma isolada ou em pequenos agrupamentos preferencialmente na face adaxial das folhas ou sobre os talos, flores, frutos e brotações terminais com superfícies pubescentes (MENSAH, 1996). O período larval de H. armigera é completado com o desenvolvimento de seis a sete distintos ínstares (TWINE, 1978; KING, 1994; FOWLER; LAKIN, 2001). Os primeiros ínstares larvais, que apresentam coloração variando de branco-amarelada a marrom-avermelhada e cápsula cefálica entre marromescuro a preto, alimentam-se inicialmente das partes mais tenras das plantas, 4 onde podem produzir um tipo de teia ou até mesmo formar um pequeno casulo (Figura 1). Completa essa fase em 12 a 36 dias (KIRKPATRICK, 1962; BHATT; PATEL, 2001; FOWLER; LAKIN, 2001). Figura 1. Lagarta de Helicoverpa armigera em maçã do algodoeiro (Foto: Negri). A medida que as larvas crescem, adquirem diferentes colorações, variando do amarelo-palha ao verde, apresentando listras de coloração marrom lateralmente no tórax, abdômen e na cabeça, podendo o tipo de alimentação utilizado pela lagarta influenciar na sua coloração (ALI; CHOUDHURY, 2009). A partir do quarto ínstar, as lagartas apresentam tubérculos abdominais escuros e bem visíveis na região dorsal do primeiro esta característica determinante para a identificação de lagartas de H. armigera (MATTHEWS, 1999) (Figura 2). Outra característica detectável nas lagartas desta espécie diz respeito à textura do seu tegumento, que se apresenta com aspecto levemente coriáceo, diferindo das demais espécies de Heliothinae que ocorrem no Brasil 5 (CZEPAK; VIVAN; ALBERNAZ, 2013). Esta característica no tegumento da lagarta pode estar relacionada à capacidade de resistência que o inseto apresenta aos inseticidas químicos, especialmente para os produtos que têm ação de contato, como piretroides, organofosforados e carbamatos. Em adição, a lagarta de H. armigera, quando é tocada, apresenta o comportamento de encurvar a cápsula cefálica em direção à região ventral do primeiro par de falsas pernas, provavelmente exibindo comportamento de defesa (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013). Figura 2. Desenho esquemático ilustrando a presença de tubérculos escuros no primeiro e segundo segmento abdominal de Helicoverpa armigera, caracterizando o formato de uma cela (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013). A fase de pré-pupa, período sem alimentação que antecede a fase de pupa, dura de 1 a 4 dias (KING, 1994). A pupa de H. armigera é do tipo obtecta; apresenta coloração marrom escura e superfície arredondada nas partes terminais. Esta fase dura entre 10 e 14 dias (ALI; CHOUDHURY, 2009). O desenvolvimento pupal ocorre no solo e, dependendo das condições climáticas, pode entrar em diapausa (KARIM, 2000). 6 As fêmeas de H. armigera apresentam as asas dianteiras amareladas, enquanto as dos machos são cinza-esverdeadas com uma banda ligeiramente mais escura no terço distal e uma pequena mancha escurecida no centro da asa, em formato de rim. As asas posteriores são mais claras, apresentando uma borda marrom na sua extremidade apical. As fêmeas apresentam longevidade média de 11,7 dias e os machos de 9,2 dias (ALI; CHOUDHURY, 2009). As fêmeas começam a liberar o feromônio sexual após 2 a 5 dias da emergência, durante as primeiras horas da manhã. A cópula ocorre após 1 a 4 dias após a emergência dos adultos e é feita nos períodos mais frescos e úmidos e cessa nos períodos mais quentes e secos (KING, 1994). Os adultos de H. armigera são fortemente atraídos por flores que produzem néctar, sendo esse recurso importante na seleção do hospedeiro, o qual também influencia a sua capacidade de oviposição (CUNNINGHAM; ZALUCKI; WEST, 1999). Outros compostos secundários (semioquímicos) que são produzidos pelas plantas hospedeiras também influenciam o comportamento de colonização de H. armigera (FIREMPONG; ZALUCKI, 1991). Cada fêmea, durante o período de oviposição, que é de cerca de 5,3 dias, pode colocar de 730 a 3.000 ovos sobre as plantas hospedeiras (KING, 1994; FOWLER; LAKIN, 2001; NASERI et al., 2011; REED, 1965), podendo chegar ao máximo de 4.394 ovos por fêmea (KING, 1994), o que caracteriza o elevado potencial reprodutivo desta espécie. A grande capacidade de dispersão de H. armigera está estreitamente relacionada à habilidade com que os adultos desta espécie apresentam de se dispersar em condições de campo, podendo-se nesta fase migrar a uma distância de até 1.000 km (PEDGLEY, 1985). Associado a isso, esta espécie também apresenta alta capacidade de sobrevivência em ambientes adversos, tais como excesso de calor, frio ou seca, sendo possível ter várias gerações ao longo do ano, uma vez que o ciclo de ovo a adulto pode ser completado dentro de quatro a cinco semanas (FITT, 7 1989). Na Austrália, pode chegar a sete gerações ao ano (KIRKPATRICK, 1962). H. armigera é considerada uma espécie altamente polífaga, ou seja, que apresenta a capacidade de se desenvolver em ampla gama de plantas hospedeiras. Suas larvas têm sido registradas se alimentando e/ou causando danos em mais de 100 espécies de plantas, sejam elas cultivadas ou não, compreendendo cerca de 45 famílias, incluindo Asteraceae, Fabaceae, Malvaceae, Poaceae e Solanaceae (ALI; CHOUDHURY, 2009; FITT, 1989; PAWAR; BHATNAGAR; JADHAV, 1986; POGUE, 2004; REED; POWAR, 1982). No Brasil, as lagartas de H. armigera já foram constatadas se alimentando de várias culturas de importância econômica, tais como algodão, soja, milho, tomate, feijão, sorgo, milheto, guandu, trigo e crotalária, bem como em algumas espécies de plantas daninhas (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013). Pelo fato de ser uma espécie polífaga, além das plantas hospedeiras preferenciais nas quais as fêmeas, normalmente, realizam as posturas, outros hospedeiros alternativos presentes nos arredores das lavouras assumem papel decisivo na sobrevivência e dinâmica sazonal da praga, uma vez que dão suporte à manutenção de suas populações em determinada região (FITT, 1989). No Brasil, as maiores intensidades de danos econômicos causados por lagartas de H. armigera têm-se verificado, até então, nas culturas de algodão, milho, soja, feijão, tomate e sorgo. Na safra 2011/2012 foi registrado um grande surto de lagartas de H. armigera na região oeste da Bahia, especialmente no algodoeiro, quando foram constatadas perdas de até 80% da produção desta cultura, segundo relatos dos produtores. Outras culturas como a soja e o milho, sejam estas transgênicas (Bt) ou não, também foram atacadas por essa praga na ocasião. Na safra 2012/2013 foram verificadas novamente incidências de H. armigera nos cultivos da Bahia, em especial nas lavouras de soja irrigada, 8 algodão e feijão, quando os produtores tiveram que realizar várias aplicações de inseticidas para o seu controle (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013). Na safra de 2012/2013 foram constatados ataques de lagartas de H. armigera em cultivos de soja dos estados do Maranhão e Piauí. Em Mato Grosso, essa praga foi também observada atacando lavouras de algodão, soja e milho, enquanto em Goiás os danos foram mais acentuados nas lavouras de tomate e soja (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013). As plântulas de feijoeiro (estádio V2) suportam até 50% de desfolha causada por pragas, tais como lagartas, vaquinhas etc., sem sofrer perdas na produção. Mais desenvolvido, o feijoeiro suporta 30% no estádio vegetativo (V 34) e 15% no estádio reprodutivo (R6-8) (QUINTELA; BARRIGOSSI, 2001). Schimldt et al. (2010), realizando desfolha artificial de feijão cultivar Xamego, concluíram que a redução na produtividade é proporcional à desfolha e que o estádio que mais teve diminuída a produção, com 100% de desfolha, foi o R9. Silva et al. (2003) estudaram a desfolha artificial e causada por Diabrotica speciosa em plantas de feijoeiro de diferentes idades, verificando que desfolhas superiores a 50% causam redução na produtividade, independente da idade da planta, e que desfolha de 25% aos 24 dias após a germinação, causa redução de 21,7% na produtividade. Oliveira e Ramos (2012) estudaram a desfolha artificial de feijoeiro cultivar Carioca e constataram que desfolhas de 75% reduziram em quase 70% a peso de vagens. Fazolin e Estrela (2003) avaliaram o efeito da desfolha artificial em feijoeiro cultivar Pérola e concluíram que desfolhas a partir de 33% causaram redução no número de vagens por planta nos estádios de desenvolvimento V3, V4 e R7, sendo a fase R6 (florescimento) a mais prejudicada com a desfolha crescente. 3 MATERIAL E MÉTODOS Os trabalhos foram realizados no Campus do Centro Universitário Moura Lacerda, localizado na cidade de Ribeirão Preto, SP, situado a 620 metros de altitude, e localizado a 21º12‟43” de latitude Sul e 47º46‟23‟‟ de longitude Oeste. As lagartas de Helicoverpa armigera utilizadas no ensaio, para infestações artificiais, foram fornecidas pela Bug agentes biológicos S/A, de Piracicaba, SP. As lagartas foram criadas em dieta artificial adequada à espécie. O ensaio foi semeado em 10/04/2014, sendo a semeadura realizada com o auxílio de uma matraca. Foi utilizado feijão convencional não transgênico do tipo Carioca, cultivar BRS-Estilo, com espaçamento de 50 cm entre linhas e mantendo 12 plantas por metro, sendo realizado desbaste para isso. O delineamento experimental foi o de blocos casualizados, onde cada parcela experimental constou de uma linha de 1 m, com 12 plantas, sendo a bordadura de 1,0 m mantida no limpo. Ao redor de cada parcela foi montada uma barreira com placas de PVC de 20 cm de altura (Figura 3). Após a instalação das barreiras e quando as plântulas estavam com três dias após a emergência (18/04), as parcelas foram infestadas artificialmente com diferentes quantidades de lagartas (tratamentos), com quatro repetições, sendo elas: 0, 1, 2, 6 e 12 lagartas de 3º ínstar por 12 10 plantas (0, 0,1, 0,2, 0,5 e 1 lagarta por planta). A adubação foi baseada na análise de solo e irrigação por aspersão. Figura 3. Barreiras instaladas ao redor de cada parcela experimental para contenção das lagartas infestadas artificialmente no feijão. Ribeirão Preto, SP, 2014. Após a infestação com as lagartas, foram realizadas avaliações aos 1, 3, 7 e 14 dias, onde foi anotada a porcentagem de desfolha de cada planta. Todos os dados obtidos foram submetidos a análise de variância (ANOVA). Quando o teste F da ANOVA indicou significância de 5% de probabilidade de erro, procederam-se as análises complementares por meio do teste de Tukey a 5% de probabilidade, onde as médias foram comparadas. 11 Foram realizadas correlações entre a densidade de lagartas e a porcentagem média de desfolha, sendo confeccionados gráficos e obtidos os coeficientes de determinação (R2). As médias calculadas também foram submetidas à análise de regressão, ao nível de 5%, para a verificação de correlações. 4 RESULTADOS E DISCUSSÃO Nas parcelas experimentais, apesar das barreiras colocadas para se evitar a fuga das lagartas inoculadas ou entrada de lagartas nas unidades, houve ocorrência natural de outras espécies, que desfolharam as plântulas/plantas de feijão, e depois do 3º dia, houve migração de lagartas de Helicoverpa armigera de uma barreira à outra. Mesmo assim, pode-se discutir os resultados, especialmente até o 3º dia da infestação, quando ainda não haviam sido encontradas lagartas migrando. Após um dia da infestação pôde-se observar maior porcentagem média de desfolha no tratamento uma lagarta por planta, diferindo significativamente da testemunha e da infestação de 0,1 lagartas planta-1 (Figura 4). Na testemunha, houve desfolha de 2,50 ± 1,06% causada por outros desfolhadores naturais da localidade, mas a desfolha na maior densidade de lagartas por planta atingiu 7,00 ± 1,27%. Após três dias, o tratamento de maior densidade de lagartas por planta diferiu estatisticamente de todos os demais tratamentos, apresentando porcentagem média de desfolha de 21,50 ± 2,72%. A testemunha apresentou o menor valor de desfolha (2,88 ± 1,01%), diferindo dos demais tratamentos, que não diferiram entre si (Figura 4). Aos sete dias da infestação, houve diferenças significativas entre os tratamentos, semelhante a avaliação anterior. Mas aos 14 dias da infestação, talvez pela migração de lagartas de uma parcela a outra, a testemunha não diferiu dos tratamentos com 0,1 a 0,5 lagartas planta -1, que por sua vez não 13 diferiram do tratamento de maior densidade, quanto à porcentagem média de desfolha (Figura 4). 40 Lagarta planta-1 0 35 0,1 0,2 0,5 a 1 Desfolha (%) 30 a a 25 ab ab ab 20 a b 15 a a b 10 b b a b ab ab 5 b b c 0 1 3 7 Dias após a infestação 14 Figura 4. Porcentagem média de desfolha em plântulas/plantas de feijão infestadas artificialmente na fase de plântula com diferentes quantidades de lagartas de Helicoverpa armigera de 3º ínstar. Ribeirão Preto, SP, 2014. Colunas seguidas pelas mesmas letras, em cada data, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P≤0,05). Na última avaliação, a porcentagem média de desfolha variou de 10,43 ± 1,78%, na testemunha, a 30,25 ± 4,32%, na densidade de uma lagarta por planta, sendo esse valor considerado por Silva et al. (2003) prejudicial à cultura do feijoeiro. Analisando os gráficos da análise de regressão linear, onde em todas as datas as correlações entre densidade de lagartas por planta e porcentagem média de desfolha foram positivas e significativas (Figura 5), percebe-se que para H. armigera de 3º ínstar ser prejudicial à cultura do feijoeiro após três dias de infestação, bastariam ao redor de 1,2 lagartas por planta (y = 16,338x + 5,443) (Figura 5B), segundo Silva et al. (2003). Após 14 dias de infestação, 14 bastariam apenas 0,7 lagartas planta-1 para se atingir uma desfolha prejudicial à cultura (Figura 5D). 35 35 Série1 30 A y = 4,1296x + 2,7883 R² = 0,9067* 10 20 15 y = 16,338x + 5,4433 R² = 0,9257* 10 B 5 5 0 0 0 0,2 0,4 0,6 0,8 Lagartas por planta 1 0 1,2 35 0,2 0,4 0,6 0,8 Lagartas por planta 1 1,2 35 Série1 30 30 Linear (Série1) 20 y = 12,881x + 9,6428 R² = 0,8281* 15 10 C 25 Desfolha (%) 25 Desfolha (%) Linear (Série1) 25 Desfolha (%) Desfolha (%) 20 15 Série1 30 Linear (Série1) 25 y = 16,571x + 13,969 R² = 0,8485* 20 15 D 10 Série1 5 5 0 0 0 0,2 0,4 0,6 0,8 Lagartas por planta 1 1,2 Linear (Série1) 0 0,2 0,4 0,6 0,8 Lagartas por planta 1 1,2 Figura 5. Correlação entre a quantidade de lagartas de Helicoverpa armigera de 3º ínstar por planta e a porcentagem média de desfolha em plântulas/plantas de feijão após 1 (A), 3 (B), 7 (C) e 14 (D) dias da infestação artificial na fase de plântula. Ribeirão Preto, SP, 2014. Correlação significativa (*) (P≤0,05). Entretanto, na média dos períodos permitidos à desfolha, tem-se que 1,4 lagartas de H. armigera de 3º ínstar plantas-1 (y = 12,48x + 7,9609) (Figura 6), ao redor dos 20 dias após a emergência, são suficientes para causar prejuízos na produtividade do feijoeiro cultivar Carioca. 15 35 Série1 30 Linear (Série1) Desfolha (%) 25 20 15 y = 12,48x + 7,9609 R² = 0,8816* 10 5 0 0 0,2 0,4 0,6 0,8 Lagartas por planta 1 1,2 Figura 6. Correlação entre a quantidade de lagartas de Helicoverpa armigera de 3º ínstar por planta e a porcentagem média de desfolha em plântulas/plantas de feijão na média de todos os dias após a infestação artificial na fase de plântula. Ribeirão Preto, SP, 2014. Correlação significativa (*) (P≤0,05). Essa estimativa dos danos causados pela praga também concordam com Quintela e Barrigossi (2001) e Fazolin e Estrela (2003), que verificaram uma tolerância do feijoeiro no estádio V3-4 de até 30% de desfolha. Novos estudos deverão ser planejados para definir melhor esses níveis, incluindo diferentes ínstares da espécie, mas os fatores ambientais deverão ser levados em consideração, assim como a ação de inimigos naturais e o genótipo do feijoeiro. Esse trabalho permite uma visão geral do potencial de danos de lagartas de H. armigera para o feijoeiro, indicando a necessidade de assumir alguma medida de controle antes da desfolha atingir 30%. 5 CONCLUSÕES Baseado nas condições em que o experimento foi conduzido, pode-se concluir que: as lagartas de 3º ínstar de Helicoverpa armigera causam danos à cultura do feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.) cultivar BRS-Estilo; o nível de dano de lagartas de 3º ínstar de H. armigera para plantas novas de feijoeiro é de 1,4 lagartas planta-1; o nível de controle para H. armigera em feijoeiro no período vegetativo deve ser de 0,7 lagartas planta-1. 6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ALI, A.; CHOUDHURY, R.A. Some biological characteristics of Helicoverpa armigera on chickpea. Tunisian Journal of Plant Protection, v.4, n.1, p.99106, 2009. ÁVILA, C.J.; VIVAN, L.M.; TOMQUELSKI, G.V. Ocorrência, aspectos biológicos, danos e estratégias de manejo de Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) nos sistemas de produção agrícolas. Dourados: Embrapa Agropecuária Oeste, 2013. 12p. (Circular Técnica, Embrapa Agropecuária Oeste, 23) BEGEMANN, G.; SCHOEMAN, A. The phenology of Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae), Tortrix capsensana (Walker) and Cryptophlebia leucotreta (Meyrick) (Lepidoptera: Tortricidae) on citrus at Zebediela, South Africa. African Entomology, n.7, p.131-148, 1999. BHATT, N.; PATEL, R. Biology of chickpea pod borer, Helicoverpa armigera. Indian Journal of Entomology, v.63, p.255-259, 2001. CUNNINGHAM, J.P.; ZALUCKI, M.P.; WEST, S.A. Learning in Helicoverpa armigera (Lepidoptera: Noctuidae): a new look at the behaviour and control of a polyphagous pest. Bulletin of Entomological Research, v.89, n.3, p.201-207, 1999. CZEPAK, C.; ALBERNAZ, K.C.; VIVAN, L.M.; GUIMARÃES, H.O.; CARVALHAIS, T. Primeiro registro de ocorrência de Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) Tropical, v.43, n.1, p.110-113, 2013. no Brasil. Pesquisa Agropecuária 18 CZEPAK, C.; VIVAN, L.M.; ALBERNAZ, K.C. Praga da vez. Cultivar: grandes culturas, v.15, n.167, p.20-27, 2013. FAZOLIN, M.; ESTRELA, J.L.V. Comportamento da cv. Pérola (Phaseolus vulgaris L.) submetida a diferentes níveis de desfolha artificial. Ciência e Agrotecnologia, v.27, n.5, p.978-984, 2003. FIREMPONG, S.; ZALUCKI, M.P. Host plant selection by Helicoverpa armigera (Lepidoptera: Noctuidae): the role of some herbivore attributes. Australian Journal of Zoology, v.39, n.3, p.343–350, 1991. FITT, G.P. The ecology of Heliothis species in relation to agroecosystems. Annual Review of Entomology, v.34, p.17-52, 1989. FOWLER, G.; LAKIN, K. Risk assessment: the Old Bollworm, Helicoverpa armigera (Hubner), (Lepidoptera: Noctuidae). Raleigh, NC: USDA-APHIS, Center for Plant Health Science and Technology (Internal Report), 2001. p.1-19. KARIM, S. Management of Helicoverpa armigera: a review and prospectus for Pakistan. Pakistan Journal of Biological Sciences, v.3, n.8, p.1213-1222, 2000. KING, A.B.S. Heliothis/Helicoverpa (Lepidoptera: Noctuidae). In: MATTHEWS, G.A.; TUNSTALL, J.P. (Eds.). Insect pests of cotton. Wallingford: CAB International, 1994. p.39-106. KIRKPATRICK, T.H. Notes on the life-histories of species of Heliothis (Lepidoptera: Noctuidae) from Queensland. Queensland Journal of Agricultural and Animal Sciences, v.19, p.567-570, 1962. MABBETT, T., DAREEPAT, P.; NACHAPONG, M. Behaviour studies on Heliothis armigera and their application to scouting techniques for cotton in Thailand. Tropical Pest Management, v.26, p.268-273, 1980. MAELZER, D.; ZALUCKI, M. Long range forecasts of the numbers of Helicoverpa punctigera and H. armigera (Lepidoptera: Noctuidae) in Australia using the southern oscillation index and the sea surface temperature. Bulletin of Entomological Research, v.90, p.133-146, 2000. 19 MATTHEWS, M. Heliothinae moths of Australia: a guide to pest bollworms and related noctuid groups. Melbourne: CSIRO, 1999. 320p. MENSAH, R.K. Supresssion of Helicoverpa spp. (Lepidoptera: Noctuidae) oviposition by use of the natural enemy food supplement Envirofeast. Australian Journal of Entomology, v.35, n.4, p.323-329, 1996. MORAL GARCIA, F.J. Analysis of the spatiotemporal distribution of Helicoverpa armigera (Hübner) in a tomato field using a stochastic approach. Biosystems Engineering, v.93, n.3, p.253-259, 2006. NASERI, B.; FATHIPOUR, Y.; MOHARRAMIPOUR, S.; HOSSEININAVEH, V. Comparative reproductive performance of Helicoverpa armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) reared on thirteen soybean varieties. Journal of Agricultural Science and Technology, v.13, p.17-26, 2011. OLIVEIRA, M.B.; RAMOS, V.M. Simulação de dano de Diabrotica em feijoeiro (Phaseolus vulgaris) para estimativa de nível de ação. Revista Agrarian, v.5, n.16, p.181-186, 2012. PAWAR, C.S.; BHATNAGAR, V.S.; JADHAV, D.R. Heliothis species and their natural enemies, with their potential for biological control. Proceedings Indian Academy of Sciences, v.95, p.695-703, 1986. PEDGLEY, D.E. Windborne migration of Heliothis armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) to the British Isles. Entomologist's Gazette, v.36, n.1, p.15-20, 1985. POGUE, M.G. A new synonym of Helicoverpa zea (Boddie) and differentiation of adult males of H. zea and H. armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae: Heliothinae). Annals of the Entomological Society of America, v.97, n.6, p.1222-1226, 2004. QUINTELA, E.D. Manual de identificação de insetos e outros invertebrados pragas do feijoeiro. Santo Antônio de Goiás: Embrapa Arroz e Feijão, 2009. 68 p. (Documentos, Embrapa Arroz e Feijão, 246) QUINTELA, E.D.; BARRIGOSSI, J.A.F. Resposta do feijoeiro à diferentes níveis de desfolha artificial. Pesquisa em Foco, n.49, p.1-2, 2001. 20 REED, W. Heliothis armigera (Hb.) (Noctuidae) in western Tanganyika: II. Ecology and natural and chemical control. Bulletin of Entomological Research, v.56, n.1, p.127-140, 1965. REED, W.; POWAR, C.S. Heliothis: a global problem. In: INTERNATIONAL WORKSHOP ON HELIOTHIS MANAGEMENT, 1982, Patancheru. Proceedings… Patancheru: ICRISAT, 1982 . Disponível em: <http://pdf.usaid.gov/pdf_docs/PNAAN777.pdf> Acesso em: 30 maio 2014. SCHMILDT, E.R.; AMARAL, J.A.T. do; PRATISSOLI, D.; REIS, E.F. dos. Influência de desfolhas artificiais para simular perdas na produção do feijoeiro (Phaseolus vulgaris L. cv. Xamego). Arquivos do Instituto Biológico, v.77, n.3, p.457-463, 2010. SILVA, A.L. da; VELOSO, V. da R.S.; CRISPIM, C.M.P.; BRAZ, V.C.; SANTOS, L.P. dos; CARVALHO, M.P. de. Avaliação do efeito de desfolha na cultura do feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.). Pesquisa Agropecuária Tropical, v.33, n.2, p.83-87, 2003. TWINE, P. Effect of temperature on the development of larvae and pupae of the corn earworm, Heliothis armigera (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidiae). Queensland Journal of Agricultural and Animal Sciences, v.35, p.23-28, 1978. WANG, N.C.; LI, Z.H. Studies on the biology of cotton bollworm (Heliothis armigera Hübner) and tobacco budworm (Heliothis assulta Quenee). Journal of the Shandong Agricultural University, v.1-2, n.1, p.13-25, 1984. ZHANG, B.C. Index of economically important Lepidoptera. Wallingford, UK: CAB International, 1994.