PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DO RIO GRANDE DO SUL
FACULDADE DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO ZOOLOGIA
ANÁLISE DA VARIAÇÃO DE Philodryas olfersii E AVALIAÇÃO
DAS SUBESPÉCIES (SERPENTES: COLUBRIDAE:
XENODONTINAE: PHILODRYADINI)
Andrei Guimarães Guedes
Orientador: Prof. Dr. Thales de Lema
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
PORTO ALEGRE - RS - BRASIL
2005
SUMÁRIO
Dedicatória ............................................................................................................. iii
Agradecimentos .....................................................................................................
iv
Resumo .................................................................................................................. vii
Abstract .................................................................................................................. viii
Apresentação .......................................................................................................... ix
Artigo: Análise da variação em Philodryas olfersii e avaliação das
subespécies (Serpentes: Colubridae: Xenodontinae: Philodryadini)
Abstract ..................................................................................................................
1
Introdução ..............................................................................................................
2
Material e Métodos ................................................................................................
3
Resultados ..............................................................................................................
7
Discussão ............................................................................................................... 10
Referências Bibliográficas ..................................................................................... 21
Anexo1 ................................................................................................................... 24
Anexo2 ................................................................................................................... 27
ii
À minha família, em especial aos meus pais Alda Guimarães
Guedes e Antônio Eugênio Guedes (in memorian) e a minha
guria Ana Cláudia B. Neves.
iii
AGRADECIMENTOS
Primeiramente a Deus por ter me dado forças e paciência para suportar todo esse
tempo fora de casa e longe das pessoas de quem nós amamos.
Ao “mestre” Rubens Nobuo Yuki pelo apoio e incentivo no início da minha vida
na herpetologia, o qual o considero o “Bruxo” que me enfeitiçou nessa minha maravilha
vida de herpetólogo e que por muitas vezes agiu como um verdadeiro pai para mim.
Ao Prof. Thales de Lema pelo apoio, orientação, confiança em mim depositada e
pelas sempre boas saídas as quais de propiciaram conhecer um pouco mais o Rio
Grande.
Aos curadores e técnicos das instituições as quais solicitei procedência e/ou
empréstimo dos exemplares que foram alvo de minha pesquisa:
Mariana G. Zatz: Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília; Dr. Francisco
Luís Franco “Kiko” e Valdir Germano: Instituto Butantan; São Paulo; Dr. Ronaldo
Fernandes e Marcelo Soares: Museu Nacional do Rio de Janeiro; Dra. Ana Lúcia da
Costa Prudente: Museu Paraense Emílio Goeldi; Hipócrates de Menezes Chalkidis:
Faculdades Integradas do Tapajós; Dr. Marcos Di-Bernardo: Museu de Ciência e
Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul; Dr. Jakob
Hallermann: Zoologisches Institut und Zoologisches Museum der Universität Hamburg;
Dr. Paul Ustach: The University of Texas at Arlington; Dra. Kathryn Vaughan: Texas
A&M University; Dr. Stiven P. Rogers: Carnegie Museun of Natural History;
À minha família, mãe, irmãos e irmãs que mesmo estando longe (no outro lado do
Brasil) sempre acreditaram em mim e jamais duvidaram de onde eu poderia chegar.
Aos amigos do “sombra da mangueira” pelo companheirismo, incentivo e pelas
boas e sempre bem geladas Cerpas tomadas durante nossas conversas embaixo da
mangueira.
À família Ruffino. Maira, Mauro, Geovanne e Mariana pelo apoio e amizade
quando da estadia em Manaus e em especial a Mauro quando da vinda pela primeira vez
para Porto Alegre. De forma análoga a Geane, Alexandre, ao pequeno Gabriel e D. Elza
quando estive em São Paulo.
Aos “tios” Eiza e Oto e as “primas” Cristine e Caroline pelo carinho com que me
receberam quando estive em Belém em visita ao Museu Goeldi.
iv
Aos “tios” Janor e Valderez e a “prima” Clarissa pelo carinho com o qual sempre
me receberam em sua casa e que por muitas vezes me fizeram viajar imaginando que
estivesse em casa.
À Hipócrates Chalkidis, Janice e o pequeno Hugo pelo apoio nos primeiros dias
de minha chegada em Porto Alegre.
Aos meus amigos que foram minha família nos últimos dois anos: Alfredo
Pedroso dos Santos-Jr, Frank Raynner Vasconcelos Ribeiro e Márcia Lia de Souza
Abreu pelo companheirismo, amizade e pelas valiosas discussões e sugestões sempre
regadas com o bom e velho Mioranza, uma boa Cerveja geladinha e/ou com o delicioso
e inigualável vinho Cappellari sempre acompanhadas de uma boa farofinha.
Amigos do laboratório, ou melhor, aos “irmãos”, filhos da mesma mãe - A
herpetologia. Rafael “neneco” Balestrin e Lize “minha rainha” Cappellari; Fernanda
“fernandinha” D’Agostini; Arlete “arletê” Outeiral; Síria “estúpida” Ribeiro; Felipe
“meu rei” Aguiar; Jossehan “modelete” da Frota; Caroline “Carollis komodoensis Http,
2004” Zank; Alfredo “vencedor” Santos-Jr; Márcia “marcinha” Renner; Nelson
“perigoso do guamá” Rufino; Raul “ulra fofinho” Maneyro; Wilian “mulequinho” Vaz;
Fátima “sp. n” Kader; Eduardo “duda” Luchesi, Fabrício “papito” Bonfiglio e D.
Janaine e Seu Paulinho pelos bons e maravilhosos momentos de descontração que
passamos no fundão.
Não poderia deixar de agradecer ao seu José e D. Cleuza Balestrin pela amizade e
carinho que sempre me receberam em sua casa. Também de forma análoga a Fernanda e
Guto que sempre caprichou em suas receitas a qual comia feito um desabrigado por uma
Tsunami e a Arlete e Custódio pelos sempre e maravilhosos churrascos sempre regados
com muita descontração
Gostaria de registrar aqui um agradecimento muito especial a Ana Cláudia Bastos
Neves pelo seu amor, apoio, companheirismo e incentivo que foram fundamentais
mesmo estando a milhares de quilômetros de distância e por sempre acreditar em mim
quando eu mesmo já não acreditava. A Fernanda D’Agostini pelas sempre e valiosa
sugestões (=orientações). A Roberto “Beto” Oliveira, D. Carmem e Renata pelo apoio e
carinho com que me receberam em sua casa no primeiro mês de minha chegada em
Porto Alegre. A Marcos Di-Bernardo pelo apoio quando da primeira vez que fui
classificado no PPGZ, porém sem bolsa, e sobre tudo pela sua ajuda no finalzinho da
dissertação.
v
Aos meus “anjos” da secretaria do pós-graduação Luiza e Josi pela atenção que
sempre me dispensaram e pelas valiosas instruções quanto aos trâmites burocráticos do
PPGZ.
E ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq
pela concessão da bolsa de estudos.
Enfim, a todo aqueles que me ajudaram direta ou indiretamente o meu muitíssimo
obrigado.
Ah! Já ia me esquecendo. E ao “...Rio Grande do Sul, céu, sol, sul, terra e cor...”
pela passagem de dois anos da minha vida que jamais esquecerei.
vi
RESUMO
O gênero Philodryas Wagler, 1830 apresenta ampla distribuição pela América do Sul e
atualmente é composto por 21 espécies. No último estudo revisivo para o gênero,
Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823) foi considerada politípica com três subespécies:
Philodryas olfersii olfersii, Philodryas olfersii latirostris e Philodryas olfersii herbeus.
A análise de 334 espécimes mostrou grande sobreposição nos caracteres morfológicos e
no padrão de coloração de suas atuais subespécies. A análise dos componentes
principais não mostrou nenhum agrupamento entre os indivíduos. Neste trabalho
Philodryas olfersii é considerada monotípicas sem divisão em subespécies uma vez que
os caracteres determinantes para o reconhecimento das subespécies mostraram ampla
sobreposição.
Palavra chaves: Serpentes, Colubridae, Philodryas, Philodryas olfersii
vii
ABSTRACT
Analysis of the variation of Philodryas olfersii and evaluation of the
subespécies (Serpentes: Colubridae: Xenodontinae: Philodryadini
The snake genus Philodryas Wagler, 1830 presents a large distribution in South
America. Currently the genus contains 21 species. In the last revision of Philodryas, P.
olfersii was considered polytypic with three subspecies: P. olfersii olfersii, P. olfersii
latirostris and P. olfersii herbeus. The analysis of 334 specimens revealed overlapping
values in the characters utilized for the recognition of the subspecies. The principal
component analysis show no close relationship among the subspecies under study. We
recognized P. olfersii as monotypic since the characters utilized for the recognition of
the subspecies had shown large overlapping values.
Keywords: Snakes, Colubridae, Philodryas, Philodryas olfersii.
viii
APRESENTAÇÃO
A família Colubridae é a maior e mais diversificada família da subordem
Serpentes e por conseguinte é a que apresenta maiores problemas taxonômicos.
Passados 29 anos desde a última revisão realizada para o gênero Philodryas que,
atualmente compreende 21 espécies, Philodryas olfersii vem sido considerada politípica
apresentando três subespécies (Philodryas olfersii olfersii, Philodryas olfersii latirostris
e Philodryas olfersii herbeus). Nesta dissertação, apresentamos em forma de artigo
científico um novo arranjo taxonômico para as subespécies de Philodryas olfersii.
Este artigo “Análise da variação de Philodryas olfersii e avaliação das
subespécies (Serpentes: Colubridae: Xenodontinae: Philodryadini)” será submetido
para publicação no periódico Phyllomedusa Journal of Neotropical Herpetology.
ix
ANÁLISE DA VARIAÇÃO DE Philodryas olfersii E AVALIÇÃO DAS
SUBESPÉCIES (SERPENTES: COLUBRIDAE: XENODONTINAE:
PHILODRYADINI)
Andrei Guimarães Guedes1
1
Laboratório de Herpetologia, Museu de Ciências e Tecnologia & Faculdade de
Biociências, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Av. Ipiranga,
6681, 90619-900 Porto Alegre, RS, Brasil. E-mail: [email protected]
ABSTRACT
The snake genus Philodryas Wagler, 1830 presents a large distribution in South
America. Currently the genus contains 21 species. In the last revision of Philodryas, P.
olfersii was considered polytypic with three subspecies: P. olfersii olfersii, P. olfersii
latirostris and P. olfersii herbeus. The analysis of 334 specimens revealed overlapping
values in the characters utilized for the recognition of the subspecies. The principal
component analysis show no close relationship among the subspecies under study. We
recognized P. olfersii as monotypic since the characters utilized for the recognition of
the subspecies had shown large overlapping values.
Keywords: Snakes, Colubridae, Philodryas, Philodryas olfersii.
1
INTRODUÇÃO
O gênero Philodryas Wagler, 1830 tem ampla distribuição na região Neotropical,
ocorrendo desde a costa nordeste da América do Sul até a Argentina meridional, e com
várias espécies registradas para o oeste dos Andes, desde o Equador até o Chile (Peters
e Orejas-Miranda 1970, Thomas 1976a). Ferrarezzi (1994) classificou o gênero como
pertencente a Família Colubridae, Subfamília Xenodontinae e Tribo Philodryadini por
apresentar opistoglifodontia, e hemipênis bilobado, semicaptado, com sulco espermático
geralmente bifurcado, centrolineal, e com fileiras de espinhos laterais desenvolvidos.
Atualmente o gênero Philodryas é composto por 21 espécies, dentre elas P. olfersii
(Lichtenstein, 1823). Philodryas olfersii foi originalmente descrita como Coluber
olfersii Lichtenstein,1823 com base em um exemplar sem procedência detalhada,
originário do Brasil.
Atualmente são reconhecidas três subespécies: P. o. olfersii (Lichtenstein, 1823)
ocorre no centro-sul do Brasil e Uruguai; apresenta coloração dorsal verde uniforme
percorrida longitudinal e vertebralmente por uma faixa castanha, desde a cabeça até a
cauda, e uma faixa postocular negra, usualmente bem evidente (Thomas, 1976a);
Philodryas olfersii latirostris (Cope, 1862) ocorre desde o Estado do Mato Grosso, no
Brasil, até o Paraguai, Bolívia, leste do Peru e norte da Argentina; a coloração dorsal é
verde uniforme, sem estria castanha vertebral, havendo, na região postocular, uma
estreita linha negra, que algumas vezes é vestigial e, raramente, ausente (Thomas,
1976a); P. olfersii herbeus Wied, 1825 ocorre na Guiana, Venezuela, sul da Colômbia e
centro-norte do Brasil; sua coloração é muito similar à de P. o. latirostris, mas a estria
postocular raramente está presente (Thomas, 1976a). A grande semelhança entre P. o.
latirostris e P. o. herbeus quanto a caracteres merísticos e morfométricos e quanto à
coloração, tem gerado grande dificuldade de identificação, especialmente quando a
2
procedência do material a ser identificado é desconhecida, quando a linha postocular
está presente em P. o. herbeus (ou quando é vestigial / ausente em P. o. latirostris), ou
ainda quando os espécimes a serem identificados procedem de áreas parapátricas
(Thomas, 1976a). Thomas (1976a) consiste no único trabalho revisivo da taxonomia do
gênero Philodryas e da espécie P. olfersii. Foi nesta revisão que a espécie foi
considerada politípica, status que permanece até o momento.
O presente trabalho objetiva avaliar o status taxonômico das subespécies de P.
olfersii, e contribuir para o conhecimento de sua variação e distribuição geográfica.
MATERIAL E MÉTODOS
Foram analisados 334 espécimes (150 machos, 141 fêmeas, 37 juvenis 6 adultos
com sexo não determinado, Anexo 1) de todas as classes etárias, depositados nas
seguintes coleções (acrônimos segundo Leviton et al. 1985, com adições e
modificações): Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília, DF, Brasil
(CHUNB); Instituto Butantan, São Paulo, SP (IB); Linha de Pesquisa em Herpetologia
da Amazônia, Faculdades Integradas do Tapajós, Santarém, Pará, Brasil (LPHA);
Museu de Ciências e Tecnologia da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do
Sul, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil (MCP); Museu Nacional, Rio de Janeiro,
Brasil (MNRJ); Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Pará, Brasil (MPEG); Texas
Cooperative Wildlife Collection, Texas A&M University, Texas, Estados Unidos da
América (TCWC); University of Texas at Arlington, Arlington, Estados Unidos da
América (UTA), e Zoologisches Museum Universität Humboldt, Berlin, Alemanha
(ZMB).
Para todos os espécimes foram coletados dados merísticos e morfométricos. O
sinal “/” foi utilizado para separar os lados direito e esquerdo, respectivamente, e a
3
simbologia “+n”, para indicar contagem ou medida incompleta, devido à lesão de
estrutura(s). As siglas e o critério utilizado para considerar cada caráter são
apresentados a seguir.
Dados Merísticos
Escudos supralabiais [SL (oOC)]: contados os que margeiam a borda oral
superior; entre parênteses é apresentado o número de escudos supralabiais que entram
em contato com a órbita ocular. Escudos infralabiais [IL (MA)]: contados os que
margeiam a borda inferior da boca; entre parênteses é indicado o número de escudos
infralabiais que entram em contato com os escudos mentonianos anteriores. Escudos
gulares (GU): contadas as filas, dispostas entre o último IL e a primeira escama ventral.
Escamas em contato com os parietais. Fórmula dos escudos oculares (FO): contados e
indicados obedecendo a disposição pré-ocular+postocular. Fórmula dos escudos
temporais (FT): contados e indicados obedecendo a disposição temporal
anterior+temporal posterior (ou temporais posteriores). Escamas dorsais (DO): contadas
diagonalmente em três pontos: na região anterior do tronco, a uma cabeça de distância
da nuca; na região mediana do tronco; e na região posterior do tronco, a uma cabeça de
distância da cloaca (Thomas, 1976b). O número de DO nas diferentes regiões do tronco
é apresentado na seqüência supramencionada, separado um do outro por hífens Escamas
pré-ventrais e ventrais (pVE+VE) o método de contagem segue Dowling (1951).
Escamas subcaudais (SC): são contadas desde os primeiro par posterior à abertura
cloacal, até o último par, em contato com o escudo terminal. Escama cloacal (CL):
observada a condição de única ou dividida, e anotada como 1 e ½, para designar divisão
ou se é único, respectivamente. Dentes maxilares (DM): contados mediante rebatimento
4
da musculatura da comissura bucal; são indicados os dentes pós-diastemais + dentes
pré-diastemais, nesta ordem.
Dados Morfométricos
Comprimento da cabeça (cCA): medido da tangente da ponta do focinho à
tangente da articulação quadrado-mandibular. Largura da cabeça (lCA; LCA): medida
em duas regiões distintas, na altura da região das narinas (lCA, ou largura menor) e na
região mais larga dos escudos parietais (LCA, ou largura maior). Altura da cabeça
(hCA; HCA): medidas menor e maior, respectivamente, seguindo o mesmo critério
descrito para as medidas de largura da cabeça. Comprimento do focinho (cFO ): medido
da tangente da órbita ocular à tangente da ponta do escudo rostral. Diâmetro do olho
(diO): medido da tangente anterior da órbita ocular à sua tangente posterior.
Comprimento do supraocular (cSOC): medido de sua tangente anterior, próximo ao
olho, à sua tangente posterior, que contata com os postoculares. Largura do frontal
(l.ant.FR; l.post.FR): medido em sua porção anterior (entre os pontos mais anteriores
de contato com os SOC) e posterior (entre os pontos mais posteriores de contato com os
SOC), respectivamente. Comprimento do parietal (cPA): distância entre as tangentes
anterior e posterior. Comprimento da sutura entre os parietais (cSUPA): medida
absoluta da sutura localizada entre os escudos parietais. Largura do parietal (l.ant.PA;
l.post.PA): medida em sua porção anterior (entre os pontos mais distantes entre si que
contatam o FR e o pós-ocular) e posterior (ao final da linha de sutura com o PA vizinho)
, respectivamente. Distância do focinho a boca (dNB): distância entre a borda inferior
da narina até a margem oral. Distância do olho à boca (dOB): distância da margem
central inferior da órbita ocular à comissura bucal. Distância do frontal ao focinho
(dFR-FO): distância da tangente do frontal à tangente do focinho. Comprimento do
5
mental anterior (cMA): distância entre suas tangentes anterior e posterior. Comprimento
do mental posterior (cMP): distância entre suas tangentes anterior e posterior. Altura do
loreal (HLO): distância entre suas tangentes superior e inferior. Largura do loreal
(lLO): medida entre suas tangentes anterior e posterior. Altura do rostral (HRO)
medida entre suas tangentes superior e inferior. Largura do rostral (lRO): medida entre
suas tangentes laterais. Comprimento rostro-cloacal (CRC): distância da tangente do
focinho à tangente anterior da cloaca. Comprimento da cauda (cCDA): medido da
tangente posterior do escudo cloacal à tangente posterior do escudo terminal.
Comprimento total (cTO): é a soma CRC + CCA.
Todas as medidas foram aferidas em milímetros, com paquímetro digital
Mitutoyo® com precisão de 0,01mm, com exceção do CRC e cCDA, que foram aferidas
com trena milimetrada.
Sexagem
A sexagem foi realizada, quando necessário, através de um corte ventro-mediano
da cauda, desde a base até a altura da 12º escama subcaudal; a pele foi rebatida para
exposição do retractor penis magnus (machos) ou das glândulas anais (fêmeas)
(Dowling e Savage 1960).
Coloração e Identificação
Em todos os espécimes foram feitas observações cromáticas. Foram adotadas as
definições de Peters (1964) para classificar manchas, estrias, pintas e faixas. Para a
identificação dos espécimes foram usadas as chaves de Peters e Orejas-Miranda (1970)
e Thomas (1976a).
6
Preparações anatômicas (Anexo 2)
Os hemipênis foram preparados segundo Manzane e Abe (1988) e Pesantes
(1994), e analisados sob microscópio estereoscópico. Para a designação da forma,
regiões, faces, áreas, ornamentos, condição do sulco espermático e nomenclatura da
ornamentação hemipeniana, seguiu-se Yuki (1997), Zaher (1999), Dowling e Savage
(1960) e Myers e Campbell (1981).
Tratamento estatístico
A fim de evitar-se resultados influenciados pela alometria (Batschelet, 1978),
filhotes (CRC ≤ 485mm) foram excluídos da análise. Para reduzir as possibilidades de
erro na interpretação final dos dados morfológicos, o dimorfismo sexual foi testado
através de análises de variância (ANOVA), covariância (ANCOVA) (Sokal e Rohlf,
1995), e teste t de Student.
A análise dos componentes principais foi realizada para se determinar a
similaridade fenotípica, que foi baseada em oito caracteres merísticos para as três
subespécies atualmente reconhecidas sem, a priori, determinar-se qualquer agrupamento
taxonômico. Todos os testes estatísticos foram realizados com os programas Past 1.28 e
Statistica 5.5 para Windows.
RESULTADOS
Padrão de coloração
A análise da coloração revelou dois padrões: 1) coloração dorsal uniformemente
verde, inclusive a região superior da cabeça, com ou sem uma estria postocular negra
que, às vezes, se apresenta como uma fina pigmentação escura em torno da margem
superior dos escudos supralabiais. Este padrão foi encontrado em espécimes
7
procedentes das regiões Norte, Nordeste e Centro-Oeste do Brasil, e da Argentina,
Paraguai, Bolívia, Peru, Colômbia, Venezuela, Suriname, Guiana e Guiana Francesa. 2)
Coloração dorsal verde, com região dorsal da cabeça castanha, e uma estria médiodorsal de mesma cor que se estende pelo corpo até a cauda; estria postocular negra bem
conspícua, sempre presente. Este padrão de coloração foi encontrado no centro-sul do
Brasil, desde o sul da Bahia, norte de Minas Gerais, Goiás e Mato Grosso do Sul até o
Rio Grande do Sul, e no Uruguai.
Hemipênis
As análises não revelaram nenhuma diferença morfológica marcante entre as
subespécies, sendo a forma e a ornamentação do hemipênis as mesmas apresentadas por
Zaher (1999) e Thomas (1976a). Entretanto, há uma variação intraespecífica e
intrasubespecífica quanto à morfologia e ornamentação geral do hemipênis (Figura 1,
Tabela 1).
8
A
A
B
B
C
A
C
B
A
C
B
C
Figura 1 – Variação morfológica encontrada nas faces sulcada e assulcada dos hemipênis das subespécies
atualmente reconhecidas de P. olfersii. A, P. olfersii olfersii; B, P. olfersii latirostris; C, P.
olfersii herbeus . Linha superior: MCP 7208 (A), CHUNB 3613 (B) e MPEG 15693 (C). Linha
inferior: MNRJ 4626 (A), IB 56802 (B) e LPHA 959 (C).
Tabela 1 – Caracteres merísticos encontrados no hemipênis das subespécies atualmente
reconhecidas de P. olfersii. NTE, número total de espinhos; CRIS, número de
cálices da região intrasulcar e NTC, número total de cálices.
Carateres
NTE
Amplitude
Média
CRIS
Amplitude
Média
NTC
Amplitude
Média
P. olfersii olfersii
Subespécies
P. olfersii latirostris
P. olfersii herbeus
221 – 354
282,00
170 – 237
213,75
187 – 242
209,00
77 – 170
127,60
100 140
114,75
139 – 188
163,33
92 – 216
148,20
111 – 163
139,00
156 – 249
195,67
9
Caracteres merísticos externos e dentição
Como atualmente reconhecidas, não há diferenças consistentes entre as
subespécies de P. olfersii (Tabela 2). A análise dos componentes principais, baseada em
oito caracteres merísticos, não mostrou nenhuma separação evidente entre as
subespécies de P. olfersii. Os três primeiros componentes explicaram 90,26% da
variação total da análise para machos e 90,94% para fêmeas (Figura 2, Tabelas 3 e 4).
DISCUSSÃO
Thomas (1976a), em seu estudo revisivo do gênero Philodryas, considerou P.
olfersii politípica, de acordo com as formas estabelecidas por Boulenger (1896). A
caracterização e diagnose das subespécies foi realizada exclusivamente com base na
coloração, uma vez que os caracteres folidóticos e merísticos examinados apresentavam
grande variação e larga sobreposição de valores.
Vanzolini et al. (1980) analisaram uma população de P. olfersii do nordeste
brasileiro, mas não fizeram referência ao status subespecífico, desconsiderando o
estabelecido por Thomas (1976a). Com base na localidade amostrada por Vanzolini et.
al. (op cit.), e de acordo com a distribuição geográfica apresentada por Thomas (op. cit.)
para as três subespécies que considerou, é possível identificar os exemplares analisados
por Vanzolini et al. (1980) como P. olfersii herbeus. Em seu trabalho Vanzolini et. al.
(1980), apresentaram alguns caracteres diagnósticos para a para os espécimes
analisados, entre eles a coloração que é dorsalmente verde, sendo que a parte ventral é
verde mais claro lavado de amarelo e o pré-ocular que, usualmente, não alcança o
frontal.
10
Tabela 2 - Estatística descritiva para a variação nos caracteres merísticos observados nas
subespécies atualmente reconhecidas de P. olfersii. VE = número de escamas
ventrais; SC = número de escamas subcaudais; dMAX = número de dentes
maxilares; dPT = número de dentes do pterigóide; dDE = número de dentes do
dentário e n = número de exemplares analisados.
Carateres
VE (♂)
Amplitude
Média
VE (♀)
Amplitude
Média
P. olfersii olfersii
(n = 44)
175 – 204
189,52
(n = 46)
179 – 204
196,50
Subespécies
P. olfersii latirostris
(n = 38)
170 – 201
188,36
(n = 47)
183- 204
196,21
P. olfersii herbeus
(n = 65)
167 – 197
183,06
(n = 44)
176 – 202
190,47
SC (♂)
Amplitude
Média
(n = 42)
87 – 129
114,38
(n = 33)
105 – 125
114,63
(n = 54)
100 – 124
110,20
SC (♀)
Amplitude
Média
(n = 43)
99 – 125
110,23
(n = 41)
87 – 122
106,70
(n = 33)
82 – 118
104,00
dMAX
(n = 31)
9 – 11
(n = 39)
8 – 11
(n = 71)
9 – 13
dPT
15 - 16
15 – 19
14 – 15
14 – 15
14 – 15
14 - 18
(n = 66)
99- 128
117,87
(n = 75)
99 – 132
119,90
(n = 98)
72 – 162
114,62
(n = 61)
99 – 129
117,49
(n = 74)
101 – 132
119,71
(n = 94)
71 – 128
113, 59
(n = 61)
111 – 135
121,83
(n = 62)
108 – 142
124, 69
(n = 94)
73 – 134
118, 52
(n = 64)
111 – 136
122,15
(n = 72)
109 – 192
126,30
(n = 98)
75 – 166
120,31
dDE
a
VE onde ocorre a 1
redução das escamas
dorsais de 19 para 18
Amplitude
Média
VE onde ocorre a 2 a
redução das escamas
dorsais de 18 para 17
Amplitude
Média
VE onde ocorre a 3 a
redução das escamas
dorsais de 17 para 16
Amplitude
Média
VE onde ocorre a 4 a
redução das escamas
dorsais de 16 para 15
Amplitude
Média
11
20
Machos
30
Fêmeas
20
10
Componente 2
Componente 2
10
0
-10
0
-10
-20
X – P.
olfersii olfersii
+ - P. olfersii latirostris
X – P.
-20
- P. olfersii herbeus
- P. olfersii herbeus
-40
-30
-20
-10
0
10
20
30
olfersii olfersii
+ - P. olfersii latirostris
40
-30
Componente 1
-20
-10
0
10
20
30
Componente 1
Figura 2 – Plotagem dos resultados dos dois primeiros componentes para os escores da matriz da
APC para machos e fêmeas, com base em oito caracteres examinados (Tabelas 3 e 4).
Tabela 3: Escores dos coeficientes da matriz de caracteres para os componentes
principais para machos das três subespécies atualmente reconhecidas de P.
olfersii. CM = número da escama ventral correspondente ao ponto de
contagem das escamas dorsais no meio do tronco; CP = número da escama
ventral correspondente ao ponto de contagem das escamas dorsais a uma
cabeça de distância da cloaca. RED = redução das fileiras de escamas
dorsais.
Caracteres
% total da variância
Ventral
Subcaudal
CM
CP
RED (19-18)
RED (18-17)
RED (17-16)
RED (16-15)
1
65,16%
0,3785
0,1511
0,1976
0,385
0,4184
0,4262
0,3736
0,3877
Componente principal
2
16,29%
-0,4842
-0,4104
-0,1638
-0,4858
0,3044
0,315
0,2701
0,2635
12
3
8,81%
0,2179
-0,8572
0,367
0,2221
-0,05184
0,01174
-0,1297
-0,1184
Tabela 4 - Escores dos coeficientes da matriz de caracteres para os componentes
principais para fêmeas das três subespécies atualmente reconhecidas de P.
olfersii. CM = número da escama ventral correspondente ao ponto de
contagem das escamas dorsais no meio do tronco; CP = número da escama
ventral correspondente ao ponto de contagem das escamas dorsais a uma
cabeça de distância da cloaca. RED = redução das fileiras de escamas
dorsais.
Caracteres
% total da variância
Ventral
Subcaudal
CM
CP
RED (19-18)
RED (18-17)
RED (17-16)
RED (16-15)
1
54,96%
0,3571
0,0763
0,2443
0,3535
0,395
0,4044
0,4434
0,4073
Componente principal
2
23,48
-0,4963
-0,2731
-0,2946
-0,5229
0,2162
0,1939
0,3376
0,3473
3
12,50
0,1689
-0,9498
0,1803
0,1451
-0,08988
-0,08531
-0,01533
-0,0157
Cei (1993) diferenciou as subespécies P. olfersii latirostris e P. olfersii herbeus de
acordo com a morfologia da cabeça (presença de estria postocular em P. o. latirostris
versus ausência em P. o. herbeus) e arranjo dos escudos cefálicos (pré-ocular
contatando o frontal apenas em P. o. latirostris).
As análises aqui realizadas mostraram grande variação e extensa sobreposição dos
caracteres morfológicos (merísticos, morfométricos e de coloração) de P. o. latirostris e
P. o. herbeus, inclusive naqueles utilizados por Thomas (1976a) e Cei (1993) para a
identificação dessas subespécies. Por exemplo, o caráter diferencial utilizado por Cei
(1993) (contato ou não do pré-ocular com o frontal) não é aplicável, pois somente 4,8%
dos espécimes analisados de P. o. herbeus mostraram o pré-ocular separado do frontal.
Cei (1993) diferenciou P. o. olfersii de P. o. latirostris pelo padrão de coloração
dorsal, seguindo o estabelecido por Thomas (1976a), uma vez que os dados
morfológicos que analisou eram amplamente sobrepostos.
Segundo Thomas (1976a), a forma nominal é caracterizada por apresentar
coloração dorsal verde, com a região superior da cabeça castanha e faixa vertebral de
13
mesma cor, que se estende até a cauda; a estria postocular negra é larga, bem marcada,
formando uma faixa. P. olfersii latirostris tem a coloração dorsal verde uniforme, sem
mancha supracefálica e estria vertebral castanhas; a região escura postocular forma
usualmente uma estria fina, às vezes inconspícua, neste caso reduzida a uma
pigmentação escura em torno da margem superior dos escudos supralabiais.
P. olfersii hebreus pode ser diferenciada da forma nominal por apresentar as
mesmas características de coloração de P olfersii latirostris, porém, em P. o. herbeus a
estria postocular é usualmente ausente. Quando a estria postocular está presente em P.
o. herbeus, é impossível diferenciá-la de P.o. latirostris, particularmente quando a
procedência dos espécimes é ignorada (Thomas, 1976a).
A área de intergradação entre as três subespécies está mal definida (Thomas
1976a). Este autor encontrou espécimes com caracteres intermediários (supostos
intergradantes) entre as subespécies P. o. olfersii e P. o. herbeus, porém, sem dados
precisos de localidade. Giraudo (2001) encontrou prováveis intergradantes entre P. o.
olfersii e P. o. latirostris na Argentina, mas também não precisou as localidades de
encontro.
Neste trabalho são registrados possíveis espécimes intergradantes entre essas duas
subespécies, procedentes dos municípios de Brasília (DF), Bataguaçu (MS), Minaçu e
São João da Alinça (GO), e Vilhena (RO). Esses espécimes apresentam diminuição da
intensidade da coloração castanha supracefálica, faixa postocular e ausência de estria
vertebral. Um exemplar jovem, procedente de Santarém, PA (LPHA 954), apresenta a
faixa vertebral castanha – um caractere inesperado de ser encontrado em espécime cuja
procedência fica distante da área de ocorrência da forma nominal.
A variação nos padrões de coloração encontrados em P. olfersii pode estar
relacionada ao uso do habitat, o que é comum de acontecer principalmente em serpentes
14
que têm grande área de distribuição geográfica. Nesses casos, as diferentes formas são
usualmente reconhecidas como subespécies (e.g. LaDuc e Johnson (2003) para
Thrimorphondon biscutatus vilkinsonii; Gardner et al. (2004) para Phyllorhynchus
decurtatus). Philodryas olfersii apresenta ampla distribuição geográfica, e é notório que
ocorre em diferentes habitats, como Floresta Amazônica, Pampas, Cerrado, Caatinga,
Llanos e Chaco (Thomas 1976a). Porém, não há como correlacionar as três subespécies
correntemente reconhecidas com algum desses ambientes em particular. O uso de
subespécies como categoria taxonômica vem sendo, já há algum tempo, amplamente
discutido (e.g.; Wilson e Brown 1953; Vazolini 1986; Burbrink et. al. 2000).
Recentemente, alguns autores (e. g. Hollingsworth 1998; Grismer 2002) têm preferido
usar o termo “classes de padrões” para designar a variação geográfica nas espécies.
Essas “classes de padrões”, entretanto, não representam apenas um nome alternativo
para o termo “subespécie”, uma vez que não implicam nos padrões evolutivos
associados àquela tradicional categoria taxonômica.
O nome “subespécie” também pode, muitas vezes, ser empregado erroneamente e
estar associado a espécies distintas na natureza (conceito evolutivo de espécie segundo
Wiley 1978 e Frost e Hillis, 1990).
Devido ao exposto quanto aos diferentes nomes empregados para a designação de
táxons específicos e subespecíficos, e porque os caracteres aqui utilizados não
revelaram diferenças consistentes entre os táxons atualmente reconhecidos como
subespécies de Philodryas olfersii, propomos este táxon, putativamente, como
monotípico.
15
Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823)
1823 Coluber olfersii Lichtenstein, 1823, Verz. Doubl. Zoolog. Mus. Königl. Univ.
Berlin: 104. Localidade-tipo: Brasil.
1825 Coluber pileatus Wied, 1825, Beitr. Naturg. Brasilien, 1:344. Localidade-tipo: rio
Itabapuana, Brasil.
1862 Philodryas latirostris – Cope, 1862. Proc. Acad. Nat. Sci. Phila., Localidade-tipo
Paraguai.
1862 Philodryas renhardtii Günther, 1862. Ann. Mag. Nat. Hist., 9(3):127. Localidadetipo: Bahia, Brasil.
1869 Philodryas olfersii Boulenger, 1896. Cat. Sn. Brit. Mus. 3:129.
1900 Philodryas laticeps Werner, 1900, Zool. Anz., 23:198. Localidade-tipo: Santa
Catarina, Brasil.
1924 Philodryas argentinus Müller, 1924. Mitt. Zool. Mus. Berlin, 11:90. Localidadetipo: Província Salta, Argentina.
1929 Chlorosoma olfersii Amaral, 1929, Mem. Inst. Butantan 4:1-68.
1976 Philodryas olfersii latirostris –: Thomas, 1976, These Doctor, Coll. Texas A & M
University.
1976 Philodryas olfersii herbeus – Thomas, 1976, These Doctor, Coll. Texas A & M
University.
Distribuição geográfica: estados brasileiros da região Norte (com exceção de
algumas localidades do Amazonas), Nordeste, Centro-Oeste, Sudeste e Sul; Uruguai,
Paraguai, Argentina, Bolívia, Peru, Colômbia, Venezuela, Guiana, Guiana Francesa e
Suriname (Figura. 3).
16
Figura 3 – Distribuição geográfica de Philodryas olfersii. Círculos abertos representam a
população centro-meridional e triângulos abertos representam a população
setentrional-ocidental. Símbolos fechados representam dados de literatura (Cei,
1993 e Thomas, 1976a). Os símbolos podem representar mais de uma localidade.
17
Classes de padrões
Philodryas olfersii apresenta dois padrões de coloração:
a) coloração dorsal uniformemente verde, inclusive a cabeça, com uma estria
postocular negra que pode estar presente ou não e que por vezes se apresenta sob a
forma de uma fraca pigmentação escura em torno da margem superior dos escudos
supralabiais. População aqui designada “Setentrional-ocidental”, que ocorre desde a
região das Guianas até norte da Argentina, incluindo Venezuela, Colômbia, norte,
nordeste e centro do Brasil, Peru, Bolívia, e Paraguai.
b) padrão de coloração predominantemente verde, com região dorsal da cabeça
castanha e presença de uma faixa vertebral de mesma cor que se estende até a cauda;
presença de faixa postocular negra bem marcada, sempre presente. População aqui
designada “Centro-meridional”, que ocorre no Planalto Meridional do Brasil atingindo o
Brasil Central, região dos estados de Mato Grosso do Sul, Distrito Federal, Goiás e
extremo sul da Bahia, e daí para o sul, alcançando o Uruguai e Argentina adjacente.
Redescrição. Cabeça robusta, por vezes acuminada, olhos grandes com pupila
circular; escudo rostral único; nasal dividido; dois internasais; um loreal (4,8% em
contato com o frontal); um pré-ocular; dois prefrontais; um frontal e dois parietais.
Supralabiais 8/8 (n = 273), usualmente 4º e 5º em contato com a órbita ocular, por vezes
7/7 (n = 22), 7/8 ou 8/7 (n = 11), raramente 9/9 (n = 3). Infralabiais usualmente 10/10 (n
= 88; 4 e/ou 5 primeiros contatam a metal anterior) ou 11/11 (n = 75; 5 e/ou 6 primeiros
contatam a mental anterior), por vezes 9/9 (n = 20; 4 primeiros contatam o mental
anterior), raramente 8/8 (n = 4) ou 12/12 (n = 2). Fórmula ocular 1+2/1+2 (n = 305),
raramente 1+1/1+1 (n = 2) ou 1+3/1+3 (n = 2). Escudos temporais 1+2/1+2 (n = 133),
por vezes 2+2/2+2 (n = 46), 1+2+3/1+2+3 (n = 18), raramente 2+3/2+3 (n = 7),1+3/1+3
(n = 4) ou 1+2+2/1+2+2 (n = 4). Escudo cloacal usualmente dividido (n = 328),
18
raramente inteiro (n = 6). Ventrais 167 – 204 (n = 285;
205 (n= 136;
x = 190,37) em machos e 172 –
x = 193,97) em fêmeas. Subcaudais pares, variando de 82 – 129 (n = 285;
x = 110,16), sendo 87 – 129 (n = 149; x = 112,67) em machos, e 82 – 125 (n = 136;
x = 107,41) em fêmeas.
Philodryas olfersii apresenta opistoglifodontia, com os dois últimos dentes
maxilares aumentados e sulcados, separados por diástema; dentição maxilar 2+10 (n =
95), 2+9 (n = 41), 2+11 (n = 29), 2+12 (n = 8), 2+ 8 (n = 1) ou2+13 (n = 1). Dentes do
dentário 14 à 18 (n = 13). Dentes do palatino 9 (n = 13) e dentes do pterigóide 14 à 19
(n = 12). O maior espécime analisado foi uma fêmea (cTO 1395 mm); o maior macho
analisado mediu 1205 mm de cTO). Philodryas olfersii apresenta escamas dorsais lisas,
com uma fosseta apical, em 19-19-15 (n = 315), 20-19-15 (n = 3), 17-19-15 (n =2), 1919-13 (n =2), 19-21-15 (n = 1) ou 21-19-15 (n = 1) fileiras longitudinais de escamas
dorsais ao redor do corpo.
Comentários. Fowler e Salomão (1994) não evidenciaram dimorfismo sexual
para Philodryas olfersii na razão cCDA pelo CRC. De acordo com as análises aqui
procedidas, fêmeas apresentam número de ventrais significativamente maior que
machos (teste U: P < 0,001 ), e machos apresentam número de subcaudais
significativamente maior que fêmeas (teste U: P < 0,001 ), evidenciando um tipo de
dimorfismo sexual bastante conhecido para serpentes (e.g. Giraudo e Scrocchi (2000)
para Atractos reticulatus; Shine (1993)) (Figura 4).
19
204
200
196
Ventrais
192
188
184
180
176
±Std. Dev.
±Std. Err.
M
F
Mean
SEXO
122
118
Subcaudais
114
110
106
102
±Std. Dev.
98
±Std. Err.
M
F
Mean
SEXO
Figura 4 – Dimorfismo sexual nas escamas ventrais e subcaudais de Philodryas
olfersii.
20
Referências Bibliográficas
Batschelet, E. (ed.). 1978. Introdução à matemática para biocientistas. Rio de Janeiro.
Ed. Interciência. 596 pp.
Boulenger, G. A. (ed.). 1896. Catalogue of the snakes in the British Museum (Natural
History). London. Trustees of the Britsh Museum. 727 pp.
Burbrink, F. T., R. Lawson and J. B. Slowiniski. 2000. Mitochondrial DNA
phylogeography of the polytypic North American rat snake (Elaphe obsoleta): a
critique of the subespecies concept. Evolution 54:2107-2118.
Cei, J.M. (ed.). 1993. Reptiles del noroeste, nordeste y este de la Argentina.
Herpetofauna de las selvas subtropicales, puna y pampas. Torino. Museu Regionale
di Scienze Naturali, Monografia XIV. 949 pp.
Dowling, H. G. and J. M. Savage. 1960. A guide to the snake hemipenis a survey of
basic structure and systematic characteristics. Zoologica 45:17-28.
Dowling, H. G. 1951. A proposed standard system of counting ventrals in snakes. Britsh
Journal of Herpetology 1:97-99.
Ferrarezzi, H. 1994. Uma sinopse dos gêneros e classificação das serpentes (Squamata):
II. Família Colubridae. Herpetologia no Brasil 1:81-91.
Fowler, I. R. and M. G. Salomão. 1994. A study of sexual dimorphism in six species
from the colubrid snake genus Philodryas. The Snake 26:117-122.
Frost, D. R. and D. M. Hillis. 1990. Species in concept and pratice: hepetological
application. Herpetologica 46:87-104.
Gardner, S. A. and J. R. Mendelson. 2004. Taxonomy and geographic variation in the
leaf-nosed Phillorhynchus decurtatus (Squamata: Colubidae). Journal of
Herpetology 38:187-196.
Giraudo, A. R. (ed.). 2001. Serpientes de la selva Paranaese y del Chaco húmedo.
Buenos Aires. L.O.L.A. 328 pp.
Giraudo, A. R and G. J. Scrocchi. 2000. The Genus Atractus (Serpentes: Colubridae) in
north-eastern. Herpetological Journal 20:81-90.
Grismer, L. L., H. Wong and Galina-Tessaro. 2002. Geographic variation and taxonomy
of the sand snake, Chilomeniscus (Squamata: Colubridae). Herpetologica 55:18-31.
Hollingsworth, B. D. 1998. The systematics of chuck-wallas (Sauromalus) with a
phylogenetic analysis of other iguanid lizard. Herpetological Monographs 12:38191.
LaDuc, T. J. and J. D. Johnson. 2003. A taxonomy revision of Trimorphodon biscutatus
vilkinsonii (Serpentes: Colubridae). Herpetologica 59:364-374.
21
Leviton, A. E., R. H. Gibbs Jr,. E. Heal and C. E. Dawson. 1985. Standards in
herpetology and ichthyology: Part I. Standards symbolic codes for institutional
resource collection in herpetology and ichthyology. Copeia 1985:802-832.
Lichtenstein, H. 1823. Verzeichniss der Doubletten des zoologischen Museums der
Königl. Universität zur Berlin nebst Beschreibung vieler bisher unberkannten Arten
von Säugethieren, Vögeln, Amphibien und Fischer X+118pp.
Manzani, P. R. and A. S. Abe. 1988. Sobre dois novos métodos de preparo do
hemipênis de serpentes. Memórias do Instituto Butantan 50:15-20.
Myers, C. W. and J. A. Campbell. 1981. A new genus and species of colubrid snake
from the Sierra Madre del Sur of Guerrero, Mexico. American Museum Novitates
2708:1-20.
Pesantes, O M. 1994. A method for preparing the hemipenis of preserved snakes.
Journal of Herpetology 28:93-95.
Peters, J. A and B. Orejas-Miranda. 1970. Catalogue of neotropical squamata Part I.
Snakes. United States National Museum Bulletin 297: 1-347.
Peters, J. A.(ed). 1964. Dictionary of herpetology. New York. Hafner Publishing
Company. 392 pp.
Shine, R. 1993. Sexual dimorphism in snakes. Pp. 49-86 in R. A. Seigal and J. T.
Collins (
Sokal, R. R. and F. J. Rohlf (eds.). 1995. Biometry: The principles and practice of
statistic in biological research. New York. W. H Freeman. 887 pp.
Thomas, R. A. 1976a. A revision of the South American colubrid snake Philodryas
Wagler, 1830. (Serpentes: Xenodontinae). Tese de Doutorado não publicada. College
of Texas A & M University, U.S.A.
Thomas, R. A. 1976b. Dorsal scale row formulae in snakes. Copeia 4:839-841.
Vazolini, P. E. 1986. Paleoclimas e especiação em animais da América do Sul tropical.
Publicação avulsa da Associação Brasileiras do Estudo do Quaternário 1:1-35.
Vazolini, P. E., A. M. M. Ramos-Costa and L. J. Vitt (eds.). 1980. Répteis das
caatingas. Rio de Janeiro. Academia Brasileira de Ciências. 161 pp.
Wiley, E. O.1978. The evolutionary species concept reconsedered. Systematic Zoology
29:76-80.
Wilson, E. O. and. W. L. Brown Jr. 1953. The species concept. Syst. Zool. 2:97-111.
Yuki, R. N. 1997. An observation technique for snakes and lizards hemipenis with
comments of preparation. Herpetological Review 28:196.
22
Zaher, H. 1999. Hemipenial morphology of the South America Xenodontine snake, with
a proposal for a monophyletic Xenodontinae and a reappraisal of colubroid
hemipenes. Bulletin of the American Museum of Natural History 240:1-168.
23
Anexo 1
Exemplares analisados (Convenções: F, fêmea; M, macho).
Argentina: San Javier (MCP 3320 M, ZMH 7113 M). Bolívia: Beni; (ZMH 7111 F).
Laracaja (ZMH 7106 M). Rio Beni (ZMH 7119 M). Santa Cruz [Finta de los Chiquitos]
(UTA 34587 F). Tipuami [Lareccuja] (ZMH 7100 F, ZMH 7101 M) Yungas (ZMH
7114 F). Colômbia, Meta [Lomalida] (TCWC 3543 F; UTA 3544 M, UTA 3547 M).
Vaupés [Yapima] (UTA 5878 F). Venezuela, Puerto Cabello (ZMH 7104 F). La
Guayra (ZMH 7116 F). Paraguai. Conceción (ZMH 7105 M). Paraguari [Ybicui].
(TCWC 57049 M). Sem procedência (ZMH 7108 M).
Cajamarca y Iquitos) (ZMH 7117 F).
Brasil: Alagoas,
Peru. Mayobamba (entre
Maceió (IB 48539 M).
Amazonas, Humaitá (IB 32904 M, IB 40883 M). Amapá, Ferreira Gomes (CHUNB
3626 M). Macapá (IB 56465 M). Sem prodecência: (MPEG 16678 M, MPEG 18944 M,
MPEG 18946). Tartarugalzinho (CHUNB 3625 F). Bahia, Alagoinhas (IB 48649 F, IB
48684 M, IB 49984 F). Brumado (IB 34123 F, IB 40342 F). Esplanada (IB 48363 M).
Ilhéus (IB 51285 ?, IB; 51657 F). Mata de São João (IB 1055 F) Muritiba (IB 49337 F).
Porções (IB 28147 M, IB 28173 F, IB 28175 M, IB 28176 M, IB 28177 M, IB 28178
M). Porto Seguro (IB 53152 M, IB 54272 ?, IB 55768 M, IB 55842 F, IB 56331 M).
Santo Amaro (IB 1359 M, IB 23028 F). Texeira de Freitas (IB 43958 M). Urandi (IB
27210 M). Vitória da Conquista (IB 34322 F). Ceará, Cariús (IB 20003 F). Fortaleza
(IB 19820 F, IB 19821 M, IB 20002 M, IB 20259 F, IB 20260 F, IB 20261 M, IB 20638
F, TCWC 30171 F). Juazeiro do Norte (IB 20169 F, IB 20170 M). Lima Campos (IB
12107 F). Serra do Estevão (IB 14654 F). Distrito Federal; Brasília (CHUNB 29501
M, CHUNB 28907 F Campus UNB, CHUNB 3615 M, CHUNB 29297 F, CHUNB
3613 M, CHUNB 3614 M, CHUNB 10085 F) Goiás, Alexânia (CHUNB 20311 M).
Cristalina (CHUNB 20308 F). Formosa (CHUNB 20313 F). Minaçú (CHUNB 29807 F,
CHUNB 29808 F, CHUNB 29812 F; MCP 13040 F, MCP 13041 F, MCP 13042 F,
MCP 13043 F, MCP 13044 F, MCP 13045 M, MCP 13046 M, MCP 13047 F, MCP
13048 F, MCP 13049 M, MCP 13050 F, MCP 13112 M, MCP 13113 M, MCP 13114 F,
MCP 13115 F, MCP 13116 F, MCP 13117 M, MCP 13118 M, MCP 13119 F). Minaçú
[UHE Cana Brava] (CHUNB 29806 M, CHUNB 29809 F, CHUNB; 29811 F). Rio
Pardo (IB 63256 F, IB 63257 F). São Domingos (CHUNB 15496 F). São João da
Aliança (CHUNB 20309 F). Santa Rita do Pardo (IB 63812 M). Tumbiara (IB 42865
F). Maranhão, Aldeia Sapucaia (MPEG 16127 M). Arari (MPEG 13477 M, MPEG
24
13516 M, MPEG 13522 M, MPEG 14615 M, MPEG 15609 M, MPEG 15615 F).
Paraqueú (MPEG 14659 F, MPEG 14660 F, MPEG 15690 F, MPEG 15691 M, MPEG
15692 M, MPEG 15693 M, MPEG 16186 M, MPEG 16187 F). Santa Maria (MPEG
15569 M, MPEG 16135 M). Mato Grosso do Sul: Anaurilandia (IB 59563 M, IB
59561).. Aquidauana (IB 19388 F). Bataguassu (CHUNB 24481 M, CHUNB 24483 M,
CHUNB 24482 M). Serra da Bodoquena (IB 18962 M). Campo Grande (IB 28036 F, IB
28850 F). Dourados (IB 24706 M). Jaguari (IB 18955 M). Miranda (IB 22470 F). Ponta
Porã (IB 19424 F). Porto Esperança (IB 10447 F). Santa Rita do Pardo (IB 63807 F).
Taunai (IB 27346 F). Três Lagoas. (IB 21405 F, IB 21717 M). Salobra (MNRJ 2906
M). Mato Grosso, Água Boa (IB 56802 M). Alto Taquari (CHUNB 32748 F). Barra do
Garça (IB 19958 F). Barra dos Bugres (MNRJ 8444 M). Barracão Queimado (IB 24257
F). Canarana (IB 62881 F). Chapada dos Guimarães (CHUNB 15486 M, CHUNB
15487 M, CHUNB 15488 M, CHUNB 15489 M, CHUNB 15491 M, CHUNB 15492
F). Jacaré (MNRJ 2946 M, MNRJ 2947 M). Lagoa do Mandioré (MNRJ 371 F). Sem
procedência (MNRJ 9289 M). Vale São Domingos [UHE Guaporé] (MCP 14026 F).
Minas Gerais: Formoso (MNRJ 8430 M, 1335). Lagoa Santa (MNRJ 1984 M, MNRJ
1338 M). Manga (MNRJ 8428 F). Nova Ponte (MNRJ 4626 M, MNRJ 4630 F, MNRJ
4629 M, MNRJ 4684 F) São Gonçalo do Rio Baixo (MNRJ 8429 F). Pará, Conceição
do Araguaia (IB 23573 M, IB 23969 M, IB 27767 M, IB 17581 F, IB 24049 F). Monte
Alegre (IB 40872 F). Palestina do Pará (MPEG 11763 M, MPEG 15556 F). rio Xingu
[xirigui] (IB 18517 M, IB 18518 F, IB 18532 M). Serra do Cachimbo (IB 18509 F).
Santarém (LPHA 1 M, LPHA 1031 F, LPHA 1035 M, LPHA 1285 F, LPHA 1292 M,
LPHA 1293 M, LPHA 1325 M, LPHA 1353 M, LPHA 1354 M, LPHA 1355 M, LPHA
16 F [Santa Rosa (faz. Sta. Mônica)], LPHA 2 M, LPHA 25 F, LPHA 27 M, LPHA 290
M, LPHA 588 F [Carariacá], LPHA 3 F, LPHA 334 M, LPHA 341 M, LPHA 361 M,
LPHA 423 M, LPHA 424 M, LPHA 624 F, LPHA 632 F, LPHA 7 F, LPHA 84 F,
LPHA 859 F, LPHA 864 M, LPHA 869 M, LPHA 871 F, LPHA 884 M, LPHA 885 M,
LPHA 886 M, LPHA 917 M, LPHA 954 F, LPHA 958 F, LPHA 959 M, LPHA 98 F,
LPHA 996 F, MCP 10613 M, MCP 8892 F, MCP 8902 M). João Pereira (IB 40842).
Piauí, Sem procedência (IB 481 M, IB 487 ?). Teresina (IB 1240 F, IB 49985 F, IB
49986 M). Paraná: Boa Vista da Aparecida (MCP 10887 M, MCP 10890 M, MCP
10888 M, MCP 10889 M, MCP 10891 M). Pinhão: (reservatório rio Jordão) (MCP
7208 M, MCP; 7209 M, MCP 7207 F, MCP 7203 F, MCP 7205). Rio de Janeiro:
Angra dos Reis (MNRJ 8436 F). Cabo Frio (MNRJ 9229 F). Duque de Caxias (MNRJ
25
1282 M, MNRJ 2831 F, MNRJ 2839 M, MNRJ 2858 F, MNRJ 2870 M, MNRJ 3509 F,
MNRJ 625 M). Magé (MNRJ 3507 M). Nova Iguaçu (MNRJ 621 M). Ponta Grossa
(MNRJ 624 M). Parati (MNRJ 7321 F). Paulo de Frontin (MNRJ 8439 M). Rio de
Janeiro (MNRJ 2710 F, MNRJ 3508 F, MNRJ 8029 M, MNRJ 8030 F, MNRJ 8031 M,
MNRJ 8432 M). Rio Grande do Sul: Alegrete (MCP 5892 F, MCP 5975 F). Barra do
Ribeiro (MCP 11852 M, MCP 11871 M). Butiá (MCP 3685 F, MCP 3760 F). Caçapava
do Sul (MCP 4734 F). Cachoeira do Sul (MCP 5842 M, MCP 8816 M, MCP F).
Encruzilhada do Sul (MCP 13232 M, MCP 7839 F). Frederico Westphalen (MCP
10478 F, MCP 9505 F). Gravataí (MCP 2547 F). Guaíba (MCP 3598 F, MCP 4158 F).
Mariana Pimentel (MCP 2185 F, MCP 2443 M). Pirapó (MCP 3335 F). Porto Alegre
(MCP 3027 F, MCP 3028 M, MCP 3125 F, MCP 3642 M (Belém Velho). Porto Lucena
(MCP 11685 M, MCP 11864 F). Santana da Boa Vista (MCP 7390 M, MCP 8814 F).
Santo Cristo (MCP 11630 M, MCP 11631 M). São Gerônimo (MCP 8664 F, MCP 8667
M). São Vicente do Sul (MCP 13340 M, MCP 13345 M). Sertão Santana (MCP 2026
M). Taquara (MCP 11034 M, MCP 11192 F). Viamão (MCP 2970 F, MCP 947 F).
Tramadaí (Parque de Ozório) (MCP 1808 F). Rio Grande do Norte, Sem procedência
(IB 48561 F). Rondônia, Costa Marques (MCP 6248 M, MCP 6249 M, MCP 6251 M,
MCP 6253 M, MCP 6254 M, MCP 6548 M, MCP 6549 M). Vilhena (CHUNB 12788 F,
CHUNB 9660 F, CHUNB 9665). Santa Catarina, Campos Novos (MCP 3168 M,
MCP 3370 F, MCP 3448 M). Concórdia (MCP 2920 M, MCP 3160 M, MCP 3161 F,
MCP 3162 F). Ita (MCP 3270 F, MCP 3271 F, MCP 3272 F, MCP 3273 F, MCP 3274
M). Peritiba (MCP 2922 F, MCP 2923 F). São Paulo, Campinas (MNRJ 6492 M,
MNRJ 6494 M). Tocantins, Lageado (IB 64384 F, IB 64670 F). Palmas (IB 65061 M,
IB 65813 M). Parque Nacional (UHE Luis Ed. Magalhães) (IB 65898 F, IB 66080 M).
26
Anexo 2
Hemipênis analisados
Minas Gerais, Nova Ponte (MNRJ 4626). Paraná, Pinhão (MCP 7208). Rio de
Janeiro, Rio de Janeiro (MNRJ 8029). Rio Grande do Sul, Porto Alegre (MCP
3642). Santa Catarina, Campos Novos (MCP 3448). Distrito Federal, Brasília
(CHUNB 3613). Mato Grosso do Sul, Três Lagoas (IB 21717). Goiás, Minaçu
(CHUNB 29806 ). Mato Grosso, Água Boa (IB 56802). Maranhão; Paraqueú:
MPEG 15693. Pará, Santarém (LPHA 1353, LPHA 959)
27