Braz J Periodontol - Março 2015 - volume 25 - issue 01
PREVOTELLA INTERMEDIA: UMA BREVE REVISÃO
Prevotella intermedia: A brief review
Eliseu Aldrighi Münchow1, Héllen de Lacerda Oliveira1, Lisia Lorea Valente1, Cristina Pereira Isolan1, Evandro Piva2
1
Programa de Pós-graduação em Odontologia, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, RS, Brasil / Graduate Program in Dentistry, Federal University of Pelotas, Pelotas, RS, Brazil
2
Departamento de Odontologia Restauradora, Faculdade de Odontologia, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, RS, Brasil / Department of Operative Dentistry, School of Dentistry,
Federal University of Pelotas, Pelotas, RS, Brazil
Principal titulação:
E.A. Münchow e L.L. Valente: Mestres em Odontologia, área de concentração Dentística Restauradora / MSc
H.L. Oliveira: Mestre em Ciências Odontológicas, área de concentração Clínica Odontológica, ênfase Odontopediatria / MSc
C.P. Isolan: Mestre em Odontologia, área de concentração Reabilitação Oral/ MSc
E. Piva: Doutor em Materiais Dentários / PhD
Recebimento: 11/12/14 - Correção: 08/01/15 - Aceite: 02/02/15
RESUMO
Prevotella intermedia é um microrganismo anaeróbio Gram negativo, considerado um dos agentes etiológicos de
doenças periodontais. Tendo em vista que o biofilme subgengival é um dos seus principais habitats, qualquer quebra
na homeostase do meio pode favorecer seu desenvolvimento e consequente dano aos tecidos atingidos. Diversas
pesquisas vêm sendo realizadas a fim de identificar o papel deste microrganismo nas doenças periodontais. Assim, este
trabalho teve por objetivo revisar a literatura para coletar informações sobre as características e efeitos de Prevotella
intermedia no contexto saúde-doença periodontal. A busca foi realizada nas bases de dados PubMed e Lilacs, bem
como através de uma busca aleatória. De um total de 47 artigos incluídos, alguns principais resultados puderam ser
destacados: Prevotella intermedia está fortemente associada ao quadro de doenças periodontais e suas características
favorecem o acometimento e intensificação de doenças diversas. Além disso, este microrganismo é capaz de produzir
pigmentos e uma variedade de enzimas as quais favorecem danos aos tecidos periodontais. Existem várias características
que aumentam a patogenicidade e virulência deste microrganismo, como por exemplos a sua cápsula polissacarídica,
a presença de enzimas protetoras contra o oxigênio, a presença e produção de proteases, além da estimulação de
fatores de crescimento no hospedeiro. Não há consenso na literatura acerca da relação de causa-efeito entre presença
de Prevotella intermedia e diabetes. Contudo, este microrganismo parece estar envolvido no quadro de pacientes HIV
positivo. Por fim, é importante salientar que Prevotella intermedia pode adquirir resistência a alguns tipos de antibióticos,
e, por isso, o seu controle é um desafio à clínica atual.
UNITERMOS: doenças periodontais, Prevotella intermedia, virulência. R Periodontia 2015; 25: 21-27 .
INTRODUÇÃO
Estima-se que pelo menos 500 espécies diferentes de
bactérias habitem a cavidade oral, as quais coexistem em
harmonia, participando da homeostase do meio (Moore
& Moore, 1994; Socransky & Haffajee, 1994; Wilson et
al., 1997). Bactérias podem se acumular sobre diversas
superfícies orais, como dentes, gengiva e língua, formando
assim o conhecido biofilme dental. Quando acumulada em
tecido gengival/periodontal, o biofilme pode ser classificado
em supragengival ou subgengival.
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Apesar de variações entre indivíduos, quando a
composição do biofilme permanece estável, nenhuma
agressão significativa acontece ao meio oral (Marsh, 1994).
Por outro lado, modificações quantitativas e/ou qualitativas
da microbiota podem resultar em alterações locais e/ou
sistêmicas, desencadeando uma série de doenças, bem
como a modificação da composição do biofilme subgengival,
com consequente fornecimento de nutrientes, manutenção
do meio anaeróbio, e instalação de microrganismos
patogênicos (Kornman et al., 1994). A partir deste ponto,
infecções das mais diversas ficam propensas a ocorrer,
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sendo que as de origem periodontal, tais como gengivite,
periodontite e periimplantite, são as mais frequentes.
Prevotella intermedia é considerada um dos principais
agentes etiológicos das doenças periodontais, sendo fonte de
estudo de inúmeros artigos científicos presentes na literatura.
Considerando que Prevotella intermedia pode desencadear
diferentes expressões de doença, principalmente em razão de
suas características, o objetivo do presente estudo foi avaliar,
através de revisão da literatura, características e efeitos de
Prevotella intermedia no contexto saúde-doença periodontal.
BUSCA DE ARTIGOS EM BASES DE DADOS
CIENTÍFICAS
A construção desta revisão foi elaborada através da
pesquisa em duas bases de dados (PubMed e Lilacs) e também
por meio de uma busca aleatória dos artigos. A seleção dos
artigos foi realizada por dois autores (HLO e LLV), sendo que
em caso de dúvida quanto à inclusão do artigo na revisão,
um terceiro autor (CPI) decidiu pelo consenso. Não houve
restrição quanto ao período de busca e ano de publicação,
a qual abrangeu artigos publicados até Novembro de 2014.
Além disso, estudos em língua estrangeira diferente do inglês
e espanhol não foram incorporados na pesquisa, bem como
aqueles retratando apenas à prevalência da bactéria em
doenças diversas.
Para a base de dados PubMed, a seguinte sequência
de palavras-chave foi utilizada: “Prevotella intermedia” OR
“P. intermedia” AND “characteristics”. Considerando que a
mesma sequência de palavras-chave não resultou em achados
na segunda base de dados (Lilacs), a seguinte sequência
foi utilizada: “Prevotella intermedia” OR “P. intermedia”
AND “periodontitis”. Os artigos científicos foram analisados
primeiramente por meio de leitura do título e resumo/abstract.
A partir disto, os artigos pertinentes e relacionados ao foco
do estudo foram selecionados. Assim, a seguinte revisão
demonstra as principais informações obtidas dos artigos
pré-selecionados, abrangendo o assunto de maneira geral,
com foco nas principais características e efeitos de Prevotella
intermedia.
A busca resultou em um total de 67 artigos na base
PubMed, 19 na base Lilacs, e 24 após realização de uma busca
aleatória. Após exclusão dos artigos que não acolheram os
critérios de inclusão, um total de 47 artigos foi incluído na
revisão. A Figura 1 demonstra o esquema e resultados (artigos
incluídos e excluídos) obtidos na busca dos artigos.
Figura 1. Resultados obtidos na busca dos artigos, demonstrando os tipos de artigos considerados pertinentes ao
foco da revisão, os quais foram incorporados na revisão.
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REVISÃO DA LITERATURA
As doenças periodontais são provocadas por diferentes
espécies bacterianas capazes de interagir com fatores do
hospedeiro e levar a respostas teciduais que resultem em
danos às estruturas periodontais (osso alveolar, ligamento
periodontal, cemento, gengiva) (Mombelli et al., 2012).
Determinados microrganismos, principalmente os anaeróbios
gram-negativos, como Prevotella intermedia, são considerados
fatores etiológicos de doenças periodontais.
Prevotella intermedia , anteriormente pertencente
ao gênero dos Bacteroides (Grenier & Turgeon, 1994),
apresenta forma de cocobacilos ou de bastonetes alargados,
sendo formadora de uma colônia seca e negra (JousimiesSomer, 1995), capaz de causar enfermidades periodontais
destrutivas e resistentes à vancomicina (Grenier & Turgeon,
1994) e metronidazol (Cárdenas & Testa, 2008). Isto se deve
principalmente pela capacidade de produzir ß-lactamase,
a qual se relaciona à aquisição de resistência bacteriana
(Lancheros et al., 2003). Além disso, Prevotella intermedia
é uma espécime fenotípica e geneticamente heterogênea,
a qual é capaz de produzir pigmentos moderadamente
fermentativos (Fukushima et al., 1992). O estudo de Cowan
et al. (1992) demonstrou que algumas linhagens de Prevotella
intermedia são hidrófilas, apresentando potencial zeta
altamente negativo, o que seria consistente com a presença
de uma camada proeminente de pigmento cor rutênio/
vermelho, além de apêndices fibrilares de natureza oriunda
de carboidratos.
Um dos principais habitats de Prevotella intermedia é o
biofilme subgengival, pois com o crescimento e espessamento
do biofilme é propiciado um meio anaeróbio adequado ao seu
desenvolvimento (International Workshop for a Classification
of Periodontal Diseases and Conditions, 1999). De fato,
Veloo et al. (2014) demonstraram que Prevotella intermedia
é bastante sensível ao oxigênio. Além disso, exposição ao
oxigênio molecular induz mudanças significativas no padrão
genético e na expressão proteica da bactéria (dos Santos et
al., 2007). Estas condições certamente afetam a sua virulência
e sobrevivência. A principal fonte de nutrientes de Prevotella
intermedia, assim como para qualquer outra espécie de
bactéria residente no meio subgengival, provém dos tecidos
periodontal e sanguíneo próximos, com menor participação
do biofilme supragengival. Já que não há utilização de
oxigênio como fonte de energia, há a necessidade de vitamina
K e hemina (presentes no fluido crevicular), bem como de
carboidratos fermentáveis para um grau ótimo de crescimento
(Slots, 1977; Shah & Collins, 1988).
A colonização das regiões sulculares pelo biofilme é o
fator inicial para desencadear a doença periodontal. Segundo
Könönen et al. (1999), Prevotella intermedia parece ser um
dos últimos colonizadores da comunidade bacteriana bucal.
Independente disso, esta colonização tem início com a
invasão bacteriana através de sua fixação às células epiteliais,
ao fibrinogênio, à fibronectina, ou até mesmo a outras
bactérias pré-existentes no meio (Yamaguchi et al., 1998).
Esta aderência, seguida da acumulação de biofilme, provoca
mudanças no sulco gengival, levando ao acometimento
da doença. Prevotella intermedia é um dos principais
microrganismos causadores de periodontite, pois alguns dos
seus fatores de patogenicidade são responsáveis por estimular
a reabsorção óssea e ativar ou inibir células imunitárias. Além
disso, Prevotella intermedia ataca diretamente os tecidos
periodontais por meio de seus fatores de virulência, ou ainda
indiretamente pela liberação de metabólitos biologicamente
ativos a partir das células dos tecidos do hospedeiro (Marsh,
1994).
Vários fatores de patogenicidade estão associados com
Prevotella intermedia tais como sua cápsula polissacarídica,
que a protege contra a fagocitose e a destruição por parte dos
leucócitos humanos; a presença de enzimas protetoras contra
o oxigênio, que aumentam a supervivência da bactéria nos
tecidos antes do estabelecimento de uma tensão de oxigênio
e um potencial de oxirredução baixo; a presença de proteases,
que intensificam a enfermidade periodontal por meio de
uma inflamação subgengival e deterioram a integridade
dos tecidos e mecanismos de defesa do hospedeiro; e a
estimulação de fatores de crescimento, que podem conduzir
a um quadro acelerado de lesões agudas, como o cancro, por
exemplo (Enwonwu et al., 2000). Além disso, as proteases
produzidas por bactérias são responsáveis por degradarem
imunoglobulinas do hospedeiro que operariam fixando-se
na superfície da célula bacteriana para facilitar a fagocitose
das bactérias ou bloquear a aderência das mesmas. As
proteases podem também destruir fatores do complemento
(C3, C4 e C5) que participam das defesas do organismo, bem
como outras proteínas plasmáticas importantes à iniciação e
controle da resposta inflamatória, como a µ-2 macroglobulina,
o inibidor de C1, a antitrombina, a µ-2 antiplasmina e o
plasminogênio (Gron et al., 1997; Preshaw et al., 1999). Além
destes efeitos, Prevotella intermedia ainda é capaz de produzir
uma variedade de outras enzimas, tais como hialuronidases,
condroitin sulfatases, heparinases, ß-glucosidases e
N-acetilglucosaminidases, que podem hidrolisar componentes
do tecido, favorecendo a destruição do mesmo.
Outros fatores de patogenicidade de Prevotella intermedia
são seus constituintes microbianos, como os lipopolissacarídeos
(LPS), que danificam diretamente os tecidos através da
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produção de toxinas ou indiretamente através da indução
de uma resposta imunopatológica. Isto contribui para danos
teciduais, principalmente reabsorções ósseas. Adicionalmente,
alguns componentes da parede celular podem ativar o sistema
complemento levando a lise bacteriana e celular, liberação de
fatores quimiotáticos para neutrófilos e macrófagos, liberação
de fatores inflamatórios e opsonização (Paster et al., 2001).
Monetti et al. (2012) demonstraram que Prevotella intermedia
desencadeia a expressão de fator de necrose tumoral (TNF),
o qual é uma citocina envolvida em processos inflamatórios,
que no caso, provoca um agravamento do estado clínico
periodontal do paciente. Contudo, Han et al. (2000) sugeriram
que Prevotella intermedia apresenta baixo potencial de invadir
células epiteliais, o que por sua vez poderia ser um fator
que dificultaria a sua invasão tecidual; no entanto, devido a
estimulação consistente de interleucina 8, a sua capacidade
de invasão aumenta.
Elevadas quantidades de Prevotella intermedia foram
encontradas em pacientes com gengivite e periodontite
(Nakagawa et al., 1994; Socransky & Haffajee, 1994;
Jousimies-Somer, 1995; Rubira et al., 1996; Avila-Campos &
Velasquez-Melendez, 2002; Estrela et al., 2010; Pereira et al.,
2011; Raslan et al., 2011; Li et al., 2013; Spoerri et al., 2014).
Ainda, dentre as principais doenças com significativo papel de
Prevotella intermedia destacam-se as doenças periodontais
necrosantes, como a gengivite ulcerativa necrosante aguda
(GUNA) e a periodontite ulcerativa necrosante (PUN). A
literatura é inconsistente quanto à relação à atividade da
Prevotella intermedia com outras enfermidades, como a
diabetes. Enquanto alguns estudos não observaram maior
prevalência do patógeno em pacientes diabéticos quando
comparados a pacientes não-diabéticos (Cortelli et al.,
2014), outros demonstraram haver alguma associação
positiva (Li et al., 2013). Ainda, Prevotella intermedia foi o
microrganismo detectado com maior frequência em pacientes
soropositivo (Goiato, 2008), o que o torna um patógeno
significativo à atividade do vírus HIV. No entanto, outro estudo
demonstrou que a resposta específica de uma subclasse
de imunoglobulinas (IgG), a qual é o isotipo predominante
produzido após contato direto com a bactéria (Giardino et al.,
1996), ao microrganismo Prevotella intermedia foi semelhante
entre pacientes HIV-positivo e HIV-negativo (Yeung et al.,
2002).
Há relatos na literatura afirmando que em fumantes
ocorre diminuição dos níveis de anticorpos salivares (IgA)
e séricos (IgG) para Prevotella intermedia, além de ocorrer
redução de linfócitos, pois algumas substâncias tóxicas do
cigarro, quando em altas concentrações, podem prejudicar
a fagocitose da bactéria. Mesmo assim, a literatura diverge
acerca do tabagismo influenciar diretamente à atividade de
Prevotella intermedia no meio bucal (Terreri et al., 2009; Aquino
et al., 2010; Albertini et al., 2014).
Outro fator associado à atividade de Prevotella intermedia
é o período gestacional, pois hormônios esteroides femininos
(progesterona e estradiol) podem estimular o seu crescimento,
controlar co-agregação com outros microrganismos, produção
de polissacarídeos, além de formação de biofilme (Nakagawa
et al., 1994; Fteita et al., 2014). Segundo Kornman & Loesche
(1982), Prevotella intermedia possui grande afinidade pelos
hormônios femininos estradiol e progesterona. RaberDurlacher & Leene (1993), baseados em experimentos in vitro,
demonstraram que tanto a progesterona como o estradiol
podem substituir a vitamina K, substância fundamental para
o crescimento de Prevotella intermedia. Isto acontece porque
estes hormônios femininos servem de nutrientes para a
bactéria. Sendo assim, a mulher grávida, apresentando uma
elevação na quantidade de Prevotella intermedia, poderá
acometer-se de doenças periodontais. Contudo, o fato de os
hormônios femininos constituírem fonte de nutrientes para a
bactéria não é determinante exclusivo à formação de doenças
periodontais, havendo forte relação com o grau de higiene
bucal. Ainda, o hormônio masculino testosterona também
parece influenciar a atividade de Prevotella intermedia, como
demonstrado no estudo de Nakagawa et al. (1994).
Finalmente, Prevotella intermedia, bem como outras
espécies de bactérias, estão presentes em artérias aorta
como forma de ateromas (Haraszthy et al., 2000), podendo
apresentar alta prevalência em pacientes com doenças das
artérias coronárias (Nonnenmacher et al., 2007). Além disso,
Prevotella intermedia está presente em lesões inflamatórias
circundantes aos implantes dentais (periimplantite) (Takanashi
et al., 2004; Albertini et al., 2014), sendo também identificada
em ambos portadores de implante saudáveis e doentes
(mucosite e/ou periimplantite) (Casado et al., 2011).
Geralmente, nestes sítios há predominância de bactérias
anaeróbias gram-negativas (Mombelli et al., 2012).
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Considerações finais
O adequado controle da microbiota bucal é essencial
para que microrganismos oportunistas, como Prevotella
intermedia, possam ser mantidos em homeostase com o
meio, sem provocar doenças. Assim, o conhecimento das
características dos principais agentes etiológicos de doenças
torna-se fundamental para possibilitar o correto manejo clínico
do paciente. Prevotella intermedia está fortemente associada
ao quadro de doenças periodontais, e suas características
favorecem o acometimento e intensificação de doenças. Por
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fim, é uma bactéria que parece adquirir resistência a alguns
tipos de antibióticos, por isso o controle da mesma se torna
um desafio à clínica atual.
ABSTRACT
Prevotella intermedia is a Gram negative anaerobic
microorganism, considered one of the etiologic agents
of periodontal diseases. Taking into account that the
subgingival biofilm is its major habitat, any break of the
environment homeostasis may lead to the development of the
microorganism and consequent damage to the surrounding
tissues. Several researches have been conducted in order
to identify the role of this microorganism in the periodontal
diseases. Thus, this study aimed to review the literature in an
attempt to collect information about the characteristics and
effects of Prevotella intermedia in the periodontal healthdisease context. The search was performed in the PubMed
and Lilacs databases, as well as under a random search.
From a total of 47 included articles, some major results could
be drawn: Prevotella intermedia is strongly related to the
occurrence of periodontal diseases, and its characteristics
lead to the incidence of several diseases. Moreover, this
microorganism is able to produce pigments and a variety
of enzymes, which potentiate the damage of periodontal
tissues. There are several characteristics that increase the
pathogenicity and virulence of this microorganism, including
the polyssacharidic capsule, the presence of protective
enzymes against oxygen, the presence and production of
proteases, as well as the stimulation of grow factors in the
host. There is no consensus in the literature regarding the
cause-effect relationship between the presence of Prevotella
intermedia and diabetes. However, this microorganism seems
to be involved in the occurrence of HIV-positive people. Lastly,
it is worth to mention that Prevotella intermedia may acquire
strength to some antibiotic types, and, therefore, its control
is a challenge to the current clinic.
UNITERMS: periodontal diseases, Prevotella intermedia,
virulence.
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An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN-0103-9393
Revista Perio Março 2015 - 27-04-15 66pags.indd 27
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