UNIVERSIDADE ESTADUAL DO CEARÁ
PRÓ-REITORIA DE PÓS-GRADUAÇÃO E PESQUISA
FACULDADE DE VETERINÁRIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS VETERINÁRIAS
ELISÂNGELA DE SOUZA LOPES
INVESTIGAÇÃO DE Salmonella sp. EM PSITTACIFORMES
MANTIDOS EM CRIATÓRIOS COMERCIAIS E
CONSERVACIONISTAS DA REGIÃO METROPOLITANA DE
FORTALEZA-CEARÁ
Fortaleza, Ceará
2011
ELISÂNGELA DE SOUZA LOPES
INVESTIGAÇÃODE Salmonella sp. EM PSITTACIFORMES
MANTIDOS EM CRIATÓRIOS COMERCIAIS E
CONSERVACIONISTAS DA REGIÃO METROPOLITANA DE
FORTALEZA-CEARÁ
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Ciências Veterinárias da Faculdade de Veterinária da
Universidade Estadual do Ceará, como requisito parcial
para obtenção do grau de Mestre em Ciências
Veterinárias.
Área de concentração: Reprodução e sanidade animal
Linha de Pesquisa: Sanidade de aves
Orientador: Prof. Dr. William Cardoso Maciel
Co-Orientador: Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira
Fortaleza, Ceará
2011
L864i
Lopes, Elisângela de Souza
Investigação de Salmonella sp. em Psittaciformes
mantidos em criatórios comerciais e conservacionistas da
Região Metropolitana de Fortaleza-Ceará. – 2011.
68 f. : enc. ; 30 cm.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Estadual do
Ceará, Faculdade de Veterinária, Programa de PósGraduação em Ciências Veterinárias, Fortaleza, 2011.
Área de Concentração: Reprodução e Sanidade Animal.
Orientação: Prof. Dr. William Cardoso Maciel.
Co-orientação: Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira.
1. Psittaciformes. 2. Salmonella sp. 3. Cativeiro. 4.
Zoonose. 5. Saúde Pública. I. Título.
CDD: 664
ELISÂNGELA DE SOUZA LOPES
INVESTIGAÇÃODE Salmonella sp. EM PSITTACIFORMES
MANTIDOS EM CRIATÓRIOS COMERCIAL E CONSERVACIONISTA
DA REGIÃO METROPOLITANA DE FORTALEZA
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Ciências Veterinárias da Faculdade
de Veterinária da Universidade Estadual do Ceará,
como requisito parcial para a obtenção do título de
Mestre em Ciências Veterinárias.
Defesa em: ______/______/_______
Conceito obtido:
Banca Examinadora
_________________________________
Prof. Dr. William Cardoso Maciel
(Orientador)
Universidade Estadual do Ceará - UECE
________________________________________
Prof. Dra. Adriana Queiroz Pinheiro
(Examinador)
Universidade Estadual do Ceará- UECE
__________________________________
Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira
(Examinador Co-orientador)
Universidade Estadual do Ceará- UECE
_________________________________________
Dra. Rosa Patrícia Ramos Salles
(Examinador)
BIOLAB
Ao meu pai Jorge Alves Lopes (in
memoriam)
quem
sempre
me
incentivou e acreditou em mim.
Dedico
A minha mãe Dulcineide de Souza Lopes que é uma lutadora e guerreira no qual eu tenho
muita admiração.
Ao meu marido Edivaldo da Silva Alves que comigo compartilhou essa etapa da minha vida.
Ao grande e único amor da minha vida meu filho Guilherme Victor de Souza Alves, que ele
um dia possa compreender a minha ausência, pois tudo que conquistei e irei conquistar é por
ele. TE AMO!
As minhas cunhadas Enilda da Silva Alves e Edilene da Silva Alves que sempre acreditaram
em mim.
E não podia esquecer as aves (Psittaciformes), que ajudaram na concretização desse trabalho.
A Deus por ter me dado forças e determinação de cumprir essa etapa da minha vida que foi a
de concluir o mestrado
Dedico
AGRADECIMENTOS
À Universidade Estadual do Ceará – UECE representada pelo Programa de Pós-Graduação
em Ciências Veterinárias – PPGCV- e seu corpo docente, pela competência e conduta na
transmissão de seus ensinamentos.
Ao Laboratório de Estudos Ornitológicos - LABEO, pela oportunidade de conhecer o mundo
das aves e da pesquisa científica.
Ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnológico), pelo apoio
financeiro com a manutenção da bolsa de auxilio durante o curso de mestrado, contribuindo
para a conclusão de uma importante etapa da minha vida.
À Fundação Oswaldo Cruz, onde as amostras foram sorotipadas.
Aos professores e funcionários do Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias
(PPGCV).
Ao meu orientador Prof. Dr. William Cardoso Maciel que me concedeu a oportunidade de
realizar o mestrado.
A Rosa Patrícia Ramos Salles que me ajudou com seus ensinamentos, pela compreensão,
companheirismo, carinho, apoio nos momentos mais difíceis da minha vida.
Ao meu amigo Régis Siqueira de Castro Teixeira pela paciência de sempre me ouvir no
momento mais difícil da minha vida, por acreditar em mim, por sempre fazer que o meu dia
fosse melhor e pelas belas palavras que sempre confortaram meu coração.
Ao grande amigo, irmão e inseparável Átilla Holanda de Albuquerque que representa uma das
pessoas mais importantes que Deus colocou em minha vida, obrigada por ter me ajudado nas
coletas e na execução do trabalho, e obrigada por me fazer sempre sorrir e até demais.
As colegas de trabalho Roberta Cristina da Rocha e Silva e Windleyanne Gonçalves Amorim
Bezerra pelo companheirismo.
Aos estudantes de iniciação científica do LABEO Camila Muniz Cavalcanti, Ricardo José
Pimenta Felício Sales.
Aos novos integrantes do Labeo Valdez Juval Rocha Gomes Filho, Débora Nishi Machado,
Isabel Cristina Lima Santos, Clarice Pessoa Almeida, Suzan Vitória Girão Lima, Pablo Perón,
Manuel Rafael Felipe Rocha, Karen Denise Macambira, Valdiana da Silva Gomes.
Aos ex-integrantes do Labeo Josué Moura Romão, Thania Gislaine Vasconcelos de Moraes,
Emanuela Evangelista da Silva, José Daniel Moraes de Andrade, Samuel Bezerra de Castro,
Adonai Aragão de Siqueira, Pedro Emídio Leite Moraes Ferreira, Lalucha Duarte Bezerra,
Helda Vilma Posser Neto que fizeram parte da execução do trabalho.
A Rochele Bezerra Araújo e Leandro Rodrigues Ribeiro por ter ajudado nas coletas sem eles
não seria possível.
Agradeço
a
banca
examinadora
composta
por
Dra.
Adriana
Queiroz
Pinheiro
Dra. Rosa Patrícia Ramos Salles e Dr. Régis Siqueira de Castro Teixeira pelas contribuições e
competência na análise deste trabalho.
Aos criatórios comerciais, conservacionistas e recreacionistas por permitirem as coletas.
E todos aqueles que direto ou indiretamente ajudaram na execução desse trabalho meus
sinceros agradecimentos. Obrigada.
Nunca deixe que lhe digam que não vale a pena
Acreditar no sonho que se tem
Ou que seus planos nunca vão dá certo
Ou que você nunca vai ser alguém
Tem gente que machuca os outros
Tem gente que não sabe amar
Mas eu sei que um dia a gente aprende
Se você quiser em alguém em quem confiar
Confie em si mesmo
Quem acredita sempre alcança
Renato Russo
RESUMO
Psittaciformes são as aves de companhia mais populares em todo o mundo. O contato direto
entre psitaciformes e seres humanos é bastante abrangente e a análise da flora bacteriana
dessas aves é pouco conhecida, podendo ser bastante patogênica. Infecções bacterianas
representam uma das principais causas de doenças entéricas em aves, sendo a salmonela um
dos principais agentes envolvidos nas doenças gastroentéricas. A salmonelose é uma das
zoonoses mais problemática para a saúde pública em todo o mundo. Este trabalho tem por
objetivo pesquisar a presença de Salmonella sp. em psitacídeos pertencentes a criatórios
comerciais e conservacionistas da Região Metropolitana de Fortaleza. Foram coletadas fezes
utilizando swabs cloacais estéreis de 182 aves, clinicamente, sadias. O procedimento
microbiológico para isolamento e identificação de Salmonella seguiu os seguintes passos: préenriquecimento com Água Peptonada, seguido pelo enriquecimento seletivo com os caldos
Rappaport-Vassiliadis e Seletino-Cistina, plaqueamento em Ágar Verde Brilhante e
MacConkey e, posteriormente, submetidos à identificação bioquímica presuntiva. As colônias
suspeitas de pertencerem ao gênero Salmonella foram testadas sorologicamente com os
antissoros anti-antígeno flagelar H e anti-antígeno somático O. As colônias que reagiram
positivamente foram conservadas em Ágar Nutriente e enviadas a Fundação Oswaldo Cruz
(FioCruz) Rio de Janeiro (RJ) para sorotipagem. Das 182 amostras, somente 1,65% foram
positivas para Salmonella, sendo isolada somente em três espécies de Psittaciformes,
Salmonella Lexington em Amazona aestiva (1/31), Salmonella Saintpaul em uma Ara
chloroptera (1/16) e Salmonella Newport em Mellopsitcus undulatus (1/6). Os resultados
sugerem uma baixa prevalência de Salmonella nessas aves.
Palavras-chave: Psittaciformes. Salmonella. Cativeiro. Zoonose. Saúde Pública.
ABSTRACT
Psittaciformes are the most popular pet birds in the world. Direct contact between humans and
Psittaciformes is very comprehensive and the analysis of the bacterial flora of these birds is
poorly known, and it can be highly pathogenic. Bacterial infections represent a major cause of
enteric diseases in poultry, being the Salmonella one of the main agents involved in
gastrointestinal diseases. Salmonellosis is the zoonosis more problematic for public health
worldwide. This study aims to investigate the presence of Salmonella sp. on parrots owned by
commercials breeders and conservationists of the Metropolitan Region of Fortaleza. Feces
were collected using sterile cloacae swabs in 182 clinically healthy birds. The microbiological
procedures for isolation and identification of Salmonella followed the following steps: preenrichment in peptone water, followed by selective enrichment in Rappaport-Vassiliadis broth
and Cystine-selectin, plating on MacConkey and Brilliant Green Agar and then subjected to
presumptive biochemical identification. Colonies suspected of belonging to the genus
Salmonella were tested serologically with antisera anti-flagella H antigen and anti-somatic
antigen O. The colonies that were positive were stored on nutrient agar and sent to the
Oswaldo Cruz Foundation (Fiocruz) Rio de Janeiro (RJ) for serotyping. Of the 182 samples
only 1.65% were positive for Salmonella, being isolated only in three species of
Psittaciformes, Salmonella Lexington in Amazona aestiva (1 / 31), Salmonella Saintpaul in
Ara chloroptera (1 / 16) and Salmonella Newport in Mellopsitcus undulatus (1/6). The results
suggest a low prevalence of Salmonella in these birds.
Keywords: Psittaciformes. Salmonella. Captivity. Zoonosis. Public Health.
LISTA DE SIGLAS E ABREVIATURAS
CETAS - Centro de Triagem de Animais Silvestres
DNA – Ácido Desoxirribonucléico
DCA – Ágar Citrato Desoxicolato
EUA - Estados Unidos da América
H2S - Ácido sulfídrico
IBAMA – Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis
LABEO - Laboratório de Estudos Ornitológicos da FAVET/UECE
LIA - Agar Lisina-Ferro
PCR – Reação em Cadeia pela Polimerase
pH - potencial hidrogeniônico
RV – Rapapport-Vassiliadis
SIM - Sulfeto, Indol e Motilidade
SE – Salmonella Enteritidis
SG – Salmonella Gallinarum
SP – Salmonella Pullorum
SC – Selenito-Cistina
TSI - Tríplice Açúcar Ferro
TT –Tetrationato
XLD – Xilose Lisina Desoxicolato
LISTA DE TABELAS
TABELA 1 Salmonella isoladas em psitacídeos de cativeiro........................................ 42
TABELA 2 Bactérias isoladas da cloaca de psitacídeos de criatório comercial e
conservacionista................................................................................................................43
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO...........................................................................................
14
2. REVISÃO DE LITERATURA..................................................................
16
2.1 Psitacídeos...................................................................................................
16
2.2 Gênero Salmonella......................................................................................
19
2.2.1 Histórico...................................................................................................
19
2.2.2 Etiologia...................................................................................................
19
2.2.3 Epidemiologia..........................................................................................
20
2.2.4 Patogenia..................................................................................................
25
2.2.5 Métodos de diagnósticos..........................................................................
28
2.2.6 Tratamento...............................................................................................
31
2.2.7 Prevenção e controle................................................................................
31
3. JUSTIFICATIVA........................................................................................
33
4. HIPÓTESE CIENTÍFICA.........................................................................
34
5. OBJETIVOS................................................................................................
35
5.1 Objetivo Geral.............................................................................................
35
5.2 Objetivos Específicos..................................................................................
35
6. CAPÍTULO 1. First Isolates of Salmonella Saintpaul, Lexington and
Newport in psittacine ………………………………………………….........
36
7. CONCLUSÕES...........................................................................................
51
8. PERSPECTIVAS........................................................................................
52
9. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS......................................................
53
1 INTRODUÇÃO
A família Psittacidae pertencente à ordem Psittaciformes, é composta por quatro
Subfamílias (Stringopinae, Micropsittinae, Nestorinae e Psittacinae) representada pelos
seguintes grupos: araras (Anodorhynchus sp, Cyanopsitta e Ara sp), papagaios (Amazonas sp
com 27 espécies) e periquitos (Pyrrhura sp com 20 espécies, Forpus sp, Brotogeris sp,
Pionites sp e Pionus sp) (RAVAZZI e CONZO, 2008). Dentre estas se destacam os gêneros
Anodorhynchus sp, Ara sp, Amazonas sp, Pionus sp e os Forpus sp como as aves de
estimação mais populares no Brasil, que é reconhecido mundialmente como o país mais rico
do mundo em variedades de psitacídeos (SICK ,1997).
A popularidade dessas aves faz com que um grande número de espécies seja
mantido em zoológicos, criatórios de projetos de conservação como também animais de
estimação em cativeiro domiciliar (STORM, 1996). Além de serem aves consideradas de rara
beleza, são animais dotados de grande habilidade de comunicação, como também de muita
inteligência, fatos que estão relacionados com a retirada indiscriminada destas da natureza
para comercialização ilegal como aves de companhia (MIYAKI et al., 1997).
A manutenção de animais em cativeiro reúne condições que favorecem a
disseminação das doenças infecciosas, dentre estas a presença de bactérias Gram-negativas na
microbiota de psitacídeos pode causar doenças e contaminar o ambiente (MATTES et al.,
2005). Tal como a salmonelose que pode ser considerada uma enfermidade de ocorrência em
psitaciformes (Steele e Galton, 1971; Panigrahy et al., 1979).
A contaminação ambiental por Salmonella, causada pelos psitacídeos, vem sendo
um tema de grande importância no meio científico (GRAHAN e GRAHAN, 1978; FLAMMER
e DREWES 1988; BANGERT et al., 1988; MATTES et al., 2005). De acordo com Grimes e
Arizmendi (1992) e Allgayer et al., (2008), a salmonelose mais frequente entre os psitaciformes
é causada por Salmonella Typhimurium (ST) e esses estudos foram comprovados,
recentemente, por Vigo et al. (2009), que descreveram o primeiro caso de ST em Arara-Canindé
(Ara ararauna), isolando-as no fígado, baço, coração, pulmão, rim e intestino em duas aves.
Esse sorotipo de salmonela assume grande relevância no aspecto zoonótico, pois vários autores
relataram casos de infecção por ST no homem transmitida por psitaciformes (WILSON e
MACDONALD, 1967; STEELE e GALTON, 1971; PANIGRAHY et al., 1979).
14
O constante contato do homem com os psitacídeos representa risco potencial de
infecção para humanos MADEWELL e MCCHESNEY (1975), podendo ocasionar
manifestações clínicas variadas como: diarreia, dores abdominais, febre, náusea, óbitos em
recém-nascidos, idosos e imunocomprometidos (PELZER, 1989; SILVA, 1991).
Kanashiro et al. (2002) afirmaram que a transmissão de Salmonella sp. entre
aves e destas para os humanos foi associada a psitaciformes infectados adquiridos em lojas “pet
shops”, situação que assume importância, por se tratar de uma disseminação ocorrida em locais
de venda de milhares de aves como animais de estimação. De acordo com Simpson (1996), as
enterobactérias que mais causam problemas em psitaciformes são: Escherichia coli, Yersinia,
Pseudotuberculosis e Salmonella sp., contudo, Nascimento et al. (2000) afirmam que a
salmonelose é considerada a enfermidade mais problemática para a saúde pública e um dos
gêneros bacterianos mais estudados. Diante da importância da salmonelose no contexto mundial
e dos diversos relatos demonstrando que esta enfermidade tem ocorrido em Psittaciformes em
diversa parte do mundo, esse trabalho teve como objetivo investigar a presença de Salmonella
em Psittaciformes de criatórios comerciais e conservacionistas localizados na Região
Metropolitana de Fortaleza.
15
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Psitacídeos
O fóssil mais antigo de papagaio (Palaeopsittacus georgei), encontrado na GrãBretanha, pertence ao Período Eoceno (há 40 milhões de anos). Restos de fósseis de um
papagaio (Archaeopsittacus verreauxi) do Mioceno (há 30 milhões de anos) foram
encontrados na França. No entanto, a Europa é o único continente onde não existem espécies
de psitaciformes nativos em liberdade. Sabe-se que os papagaios chegaram à Europa no início
do Terciário e deduz-se que sua origem está localizada no antigo continente que unia África,
América do Sul, Austrália, Nova Zelândia, Índia e Antártida (RAVAZZI e CONZO, 2008).
Mapas do século XVI mostrava que o Brasil era conhecido como terra dos
papagaios “Brasilia sive terra papagallorum”, evidenciando assim como o país com a maior
diversidade de Psittaciformes, no qual abriga 72 espécies reconhecidas, sendo que a floresta
amazônica brasileira apresenta 52 espécies, tendo como principal representante o gênero
Amazona (SICK, 1997).
De acordo com Godoy (2007), a ordem Psittaciforme é considerada por alguns
pesquisadores como sendo constituídos por uma única família, a Psittacidae, entretanto,
outros autores, como Sick (1997), classifica a ordem em três grandes famílias: a Loridae,
representada pelos Lóris, a Cacatuidae, representada pelas cacatuas e Psittacidae, representada
pelos papagaios, araras, periquitos, jandaias e maracanãs. A ordem Psittaciformes é
comumente referida pelo termo abrangente de psitacídeos (HARCOURT-BROWN, 2010)
sendo representadas por 80 gêneros e aproximadamente 360 espécies diferentes e são
populares em coleções de zoológico público e privados e extremamente populares como
animais de companhia (BRIAN SPEER, 2007).
No mundo, as espécies encontram-se distribuídas pela área tropical do globo
terrestre e irradiam-se para as áreas sub-tropicais e frias (SICK, 1997). A maior parte das
espécies está localizada na América do Sul e na área do Pacífico (Austrália, Nova Guiné),
enquanto que na África encontram-se somente espécies pertencentes a cinco gêneros
Psittacus, Poicephalus, Psittaculla, Coracopsis e Agapornis. A família dos Lóris contém 50
espécies e a Cacatuidae contém aproximadamente 20 espécies, ambas concentram-se em uma
única área do Pacífico onde habitam quase todas as espécies de papagaios e periquitos e boa
parte das cacatuas (RAVAZZI e CONZO, 2008).
16
Os psitacídeos são algumas das aves mais inteligentes e que possuem o cérebro
mais desenvolvido. Quando criadas à mão, facilmente tornam-se mansos e excelentes animais
de estimação para toda a família. São bastante procurados como animais de companhia
porque tem uma grande capacidade de imitar sons humanos (HARCOURT-BROWN, 2010).
Os psitacídeos possuem características peculiares que podem distinguir-se
facilmente de outras aves, pois, estas possuem maxilar superior curvado e arredondado, língua
grossa, articulação craniofacial, cabeça grande e robusta, pescoço curto, os pés prenseis são
zigodáctilos, tendo dois dedos voltados para frente e dois dedos voltados para trás muito
articuláveis, que além de sustentarem o corpo, auxiliam na manipulação dos alimentos que
consomem (SICK, 1997). Os machos assim, como as fêmeas, possuem plumagens com cores
exuberantes, conferindo-lhes uma beleza inigualável. Usualmente os sexos são muito
parecidos, ou seja, não apresentam dimorfismo sexual (SICK, 1997). Os papagaios tornam-se
sexualmente maduros entre um e cinco anos de idade, dependendo da espécie (HARCOURTBROWN, 2010). Todos os psitacídeos fazem ninhos em buracos e cavidades em árvores e
produzem ovos brancos. No Brasil, variando de acordo com a espécie, o período reprodutivo é
sazonal, geralmente é na primavera e no verão, sendo que a quantidade de ovos é de 2 a 10, e
o período de incubação de 17 a 23 dias em pequenas espécies e nas maiores, como araras, até
37 dias. Os filhotes nascem nus, ou seja, são altriciais, com olhos fechados dependendo
completamente dos cuidados dos pais (CUBAS, 2006).
Uma alimentação adequada é o principal fator na reprodução de psitacídeos
(ALLGAYER e CZIULIK, 2007). No período reprodutivo, a alimentação deve conter maior
quantidade de minerais, aminoácidos e lipídios já que as necessidades de nutrientes
aumentam. Além dessas necessidades, na fase reprodutiva, o ambiente deve ser calmo e
tranquilo, evitando a circulação de pessoas (HIDASI, 2010). Os Psitaciformes tem papo bem
desenvolvido para armazenar a ceva que será dada aos filhotes (SICK, 1997), não possuem
cecos, a vesícula biliar geralmente está ausente, a glândula uropigiana apresenta tufos ou, em
alguns gêneros como, por exemplo, Amazona e Pionus (HARCOURT-BROWN, 2010) e
Brotogeris está ausente (SICK, 1997).
Possuem duas fóveas na retina para focalizar, o que torna sua visão mais
aperfeiçoada (SICK, 1997; COLLAR, 1997). Como ocorre na maioria das aves, os psitacídeos
tem o olfato pouco desenvolvido ou é totalmente inexistente. Embora possuam um número
muito menor de papilas gustativas do que os mamíferos, os psitacídeos podem distinguir
muito bem os gostos. Apesar de possuírem um bico robusto, estes também possuem o sentido
17
do tato muito bem desenvolvido, o que lhes permite manipular as sementes com inteligência e
colocá-las na boca (WATSON e HURLEY, 2003). O tamanho das diferentes espécies varia
desde a arara-azul (Anodorhynchus hyacinthinus) que mede 100 cm e pesa 1.500g até o
papagaio pigmeu que mede pouco menos de 10 cm e pesa 11g (HACOURT-BROWN, 2010).
As aves da família Psittacidae são consideradas frugívoras e consumidoras de
sementes e flores (SICK, 1997; SILVA, 2005), porém em sua dieta, também consomem
outros itens alimentares como a polpa de frutos, folhas e alguns invertebrados (RAGUSANETTO e FECCHIO, 2006). Como foi observado por Brightsmith et al., (2010) que
encontrou no papo de filhotes de araras sementes de frutas, madeira, solo, casca de árvores e
larva de insetos.
Os psitacídeos mantidos em cativeiro foram classificados como granívoros,
conduzindo assim ao conceito errado de que sementes poderiam satisfazer as suas
necessidades nutricionais. As deficiências nutricionais estão entre os problemas mais comuns
de saúde enfrentados pelos psitacídeos de cativeiro (BRIGHTSMITH et al., 2010). Várias
rações comerciais estão disponíveis para os psitacídeos, sendo que estas variam em sua
composição nutricional e muitos proprietários nutricionalmente de forma inadequada
alimentam suas aves somente a base de sementes (BRIGHTSMITH et al., 2010).
Aves que estão subnutridas tem seu sistema imunológico comprometido, fazendo
com que fiquem mais susceptíveis as infecções e doenças sistêmicas do que aquelas bem
nutridas, além de terem sua capacidade reprodutiva reduzida (ULLREY et al., 1991). Então, a
correta alimentação é, sem dúvida, o fator que determina o sucesso do manejo em cativeiro,
possibilitando a sanidade e a reprodução das aves (ALLGAYER e CZIULIK, 2007).
As bactérias do gênero Salmonella são exemplos de micro-organismos causadores
de uma importante enfermidade relacionados às falhas de manejo em aves de cativeiro. Por
isso, trata-se de um patógeno potencial no qual tem sido objeto de muitos estudos
(PENNYCOTT et al., 2006), as aves afetadas podem morrer de repente, mas em muitos casos,
as aves permanecem doentes por um período apresentando sinais de septicemia em geral,
diarreia aquosa profusa, polidpsia/poliúria, dispneia/pneumonia, depressão, inapetência e
ocasionalmente sinais neurológicos (HARCOURT-BROWN, 2010).
Uma variedade de bactérias causa enterite em psitacídeos e patógenos Gramnegativos podem ser invasores primários ou secundários. De acordo com as pesquisas
realizadas em psitacídeos, qualquer descoberta de bactérias Gram-negativas tem sido
considerada por alguns pesquisadores com indicador de doença. Salmonelose é um problema
18
significativo entre as aves selvagens e provavelmente pode ser visto em aves de cativeiro que
tem uma significativa infestação de roedores (SCHMIDT et al., 2003).
2.2 GÊNERO Salmonella
2.2.1 Histórico
As primeiras descrições de bactérias do gênero Salmonella sp. datam de 1880,
quando Eberth reconheceu o que hoje se denomina Salmonella Typhi um agente patogênico
aos humanos. Entretanto, somente em 1884, Gaffky cultivou, isolou e descreveu
morfologicamente o bacilo tifóide. O gênero Salmonella denominado em homenagem ao
americano Dr. Daniel Elmer Salmon, veterinário bacteriologista do século XIX (KORSAK et
al., 2004), que com Theobald Smith, em 1885, isolaram e descreveram pela primeira vez o
micro-organismo, o qual chamaram de bacilo da peste suína (GRIMONT et al., 2000).
Salmonelose em aves tem sido estudada desde 1899, quando um surto de febre
tifoide em aves, causada por S. Gallinarum (SG) foi descrito em um plantel de galinhas na
Inglaterra. Salmonella Pullorum (SP) foi primeiramente descrita em 1900 nos EUA como
uma septicemia fatal em filhotes de pintos (SHIVAPRASAD, 1997). O gênero Salmonella foi
objeto de sucessivas modificações no que diz respeito a sua nomenclatura e taxonomia, por
isso, segue-se usando muitos dos métodos descritos e desenvolvidos por EDWARDS e
EWING (1972), na década de 40, quando definiram e identificaram as primeiras cepas do
gênero Salmonella e de outros membros da família Enterobacteriaceae (CAFFER e
TERRAGNO, 2001).
2.2.2 Etiologia
O gênero Salmonella é caracterizado por bacilos Gram-negativo não esporulados,
aeróbios e anaeróbios facultativos dotados de mobilidade por meios de flagelos peritríquios,
com exceção da SP e SG, o tamanho varia entre 2 e 5 μm de comprimento (KORSAK et al.,
2004). As bactérias do gênero Salmonella são mesófilas, apresentam temperatura de
crescimento ótimo entre 35 e 37ºC. A maioria dos sorotipos é produtora de gás, H 2S, lisina e
ornitina, descarboxilase positiva, urease e indol negativos e reduzem o nitrato a nitrito
(CAMPOS, 2002). Pertencente à família Enterobactereaceae, o gênero Salmonella possui
mais de 2579 sorotipos, entre os quais 1531 pertencem à subespécie enterica (GRIMONT e
19
WEILL, 2007). O pH ótimo de crescimento situa-se entre 6,5 e 7,5, mas podem crescer, em
pH 4,5 a 9,0 (TORTORA et al., 2003). O gênero Salmonella é dividido em duas espécies
Salmonella enterica e Salmonella bongori. Recentemente uma terceira espécie foi descrita e
classificada como Salmonella subterranea, essa bactéria foi isolada de sedimento coletado na
região aquífera em Oak Ridge, EUA, e a sequência do DNA ribossomal demostrou maior
similaridade com S. bongori (SHELOBOLINA et al., 2004). A espécie enterica é dividida em
seis subespécies: S. enterica subsp. enterica, S. enterica subsp. salamae, S. enterica subsp.
arizonae, S. enterica subsp. diarizonae, S. enterica subsp. houtenae, S. enterica subsp. indica
(POPOFF et al., 2003).
A maioria das sorovariedades isoladas do homem e de animais de sangue quente
pertence à subespécie enterica e geralmente o nome do sorotipo está relacionado com o lugar
geográfico onde foi isolado pela primeira vez (CAFFER e TERRAGNO, 2001). A
classificação do gênero Salmonella segue o esquema de Kauffman-White, o qual classifica a
salmonela em sorovares, baseando-se na composição dos antígenos somaticos (O), antígeno
de envoltório (Vi) e antígenos flagelares (H) (GRIMONT et al., 2000).
2.2.3 Epidemiologia
A salmonelose é uma das doenças infecciosas mais comuns no mundo
(OLIVEIRA et al., 2003), sendo também uma das principais patologias transmitidas por
alimentos (AARESTRUP et al., 2007; KOTTWITZ et al., 2008), podendo em alguns casos, a
salmonelose ocorrer devido ao contato direto do homem com animais domésticos infectados
(KORSAK et al., 2004). Devido à sua natureza endêmica, a alta morbidade e caracterizada
pela associação a uma grande quantidade de alimentos, trata-se de uma zoonose de
preocupação de saúde pública (AARESTRUP et al., 2007; KOTTWITZ et al., 2008). Essas
bactérias estão amplamente distribuídas na natureza, sendo o trato intestinal do homem e dos
animais o seu habitat primário (BAÚ et al., 2001). Sua excreção resulta na contaminação da
água, alimentos e em ambientes onde encontram condições ideais, sobrevivem por longos
períodos de tempo no ambiente (QUINN et al., 1994), podendo manter sua virulência por até
82 dias em água corrente, 115 dias em água parada, 120 dias em solos de pastagem, 28 meses
em fezes de aves e 30 meses em esterco bovino (JOHSON-DELANEY, 1996).
20
É susceptível a esse micro-organismo, uma grande diversidade de animais, tais
como os insetos, répteis, aves e mamíferos, incluindo o homem. O conhecimento sobre a
ocorrência e a distribuição de Salmonella sp. em animais domésticos e silvestres é essencial
para relacionar os possíveis reservatórios que possam ser responsáveis pela transmissão deste
agente (DÁOUST et al., 2001). Vários sorovares de salmonelas paratíficas são responsáveis
pela infecção em aves silvestres (CUBAS, 1993). Aves domésticas são consideradas
reservatórios de Salmonella (SNOEYENBOS e WILLIAMS, 1991), sendo a ST o sorovar
mais isolado em aves de estimação (DORRESTEIN, 1997) e aves de vida livre (REAVILL,
1996). Aves são reservatórios comuns de salmonelas, podendo haver ou não manifestação
clínica, sendo que a infecção geralmente progride assintomaticamente. Nos casos subclínicos,
as aves podem tornar-se portadores persistentes ou temporários, eliminando contínua ou
intermitentemente o agente através das fezes (FLAMMER, 1999). Entre os sorovares mais
causadoras de problemas em humanos e animais destacam-se Salmonella Typhi e Paratyphi
respectivamente, que segundo Loureiro et al. (2010), causam infecções sistêmicas, conhecidas
como febre tifóide e paratifóide.
As salmonelas paratíficas ou zoonóticas são sorotipos móveis de Salmonella sp.
que podem infectar uma grande variedade de animais e o homem, sendo muitas vezes de
forma assintomática (GAST, 2003b) e os sorovares Typhimurium e Enteritidis são os mais
comumente implicados em infecções humanas e normalmente são transmitidas por alimentos
(BABU et al., 2006).
Até 1991, Salmonella Typhimurium foi o patógeno mais comum nos casos de
salmoneloses de origem alimentar ocorridos em todo o mundo (TAUXE, 1991). Atualmente,
além da ST e SE, outros sorotipos de salmonela estão envolvidos em surtos de toxi-infecção
alimentar, como, por exemplo, a S. Heidelberg, S. Newport, S. Infantis, S. Agona, S.
Montevideo e S. Saintpaul (CHIU et al., 2005; ZAID et al., 2006). As aves silvestres atuam
como potenciais disseminadores de salmonela tanto para as aves de vida livre quanto para as
aves mantidas em cativeiro. Reche et al. (2003) analisando 595 aves de rapina, sendo 285
mantidas em cativeiro, encontraram 21 (7,36%) dessas aves contaminadas por Salmonella
Havana, sorotipo que mais predominou na microbiota fecal, e de acordo com os autores pode
ter correlação com o tempo de confinamento que foi de três anos. Das 310 aves de rapina de
vida livre analisadas, 13 (4,19%) apresentaram isolamento para salmonela mais heterogêneo,
dentre elas S. Enteritidis, S. Typhimurium, S. Newport, S. Adelaide, S. Saintpaul, S. Hadar e
21
S. Virchow) e a maioria deles foram os semelhantes aos relatados em humanos ou em animais
domésticos.
Baker e Goff (1982) e Ekperegin e Nagaraja, (1988), citado por Reche et al.
(2003), afirmaram que a incidência de salmonelas em aves industriais e outros animais
domésticos tem sido apontadas como uma das principais fontes de contaminação para os seres
humanos, mas pouco sabe-se sobre o real papel das aves selvagens na disseminação desta
zoonose. Entre as aves selvagens, os surtos de salmonelose podem ocorrer através de
transmissão fecal-oral quando um grande número de pássaros se reúne (TIZARD, 2004). O
papel das aves silvestres na epidemiologia da salmonelose tem sido estudado como possíveis
riscos que essas aves representam na possível disseminação de salmonelas (GOPEE et al.,
2000).
A ingestão oral é a via de infecção mais comum, mas pode ocorrer transmissão
aerógena a partir da poeira contaminada proveniente das fezes e penas e através do ovo
(RUPLEY 1999).
De acordo com Akhter et al. (2010) várias doenças zoonóticas são
transmitidas por aves de cativeiro ou de estimação através do contato direto ou indireto com
aves doentes ou portadoras e as bactérias são as causas mais comuns. As aves infectadas
transmitem salmonela através da via horizontal, pelas fezes, água, poeira, fômites e pelo
contato com animais domésticos, aves silvestres e outros seres vivos. A transmissão vertical
ocorre quando os folículos ovarianos estão infectados com a bactéria, logo os ovos em
desenvolvimento no oviduto tornam-se infectados (POPPE, 2000).
Há outras vias pelas quais a ave torna-se infectada por bactérias do gênero
Salmonella sp. De acordo com Cox et al. (1996), aves jovens podem ser infectadas por
Salmonella sp. através das vias oral, nasal, conjuntival, cloacal e umbilical. As aves de gaiolas
podem contrair a salmonelose através da ingestão de água e alimentos contaminados por
roedores, aves silvestres ou animais domésticos e o recinto com outra ave infectada é outra
infecção comum, mas tratadores, moscas, baratas, besouros, pulgas e parasitas podem servir
como vetores (WARD et al., 2003).
Os primeiros relatos de salmonelose em psitaciformes ocorreram na década de 70
quando Madewell e McChesney (1975) isolaram Salmonella Typhimurium Var Copenhagen
de dois periquitos e Phillips e Hatkin (1978) isolaram Salmonella houtenae em calopsita
(Nymphicus hollandicus).
Diversos sorotipos de Salmonella isolados de psitacídeos em cativeiro já foram
descritos na literatura científica. Orosz et al. (1992) isolaram Salmonella Enteritidis fagotipo 4
22
em dois papagaios (Amazona finschi Schlater) e em um periquito (Pyrrhura molinae) que
residiam na mesma casa nos Estados Unidos, enquanto que Orós et al. (1998) isolaram
Salmonella arizonae em Cacatua galerita galerita mantida em cativeiro em uma loja de
animais de estimação em Las Palmas de Gran Canaria nas Ilhas Canárias na Espanha . Mais
recentemente, Jang et al. (2008), ao verificar a taxa de infecção de Salmonella sp. em animais
de Zoológico de Seul na Korea, observaram que uma arara-canindé (Ara araurauna)
equivalente a 6,7% das aves, apresentou o sorotipo S. Rissen.
Salmonella Braenderup e Salmonella Bredney foram isoladas em araras de vida
livre no Pantanal por Loiko et al. (2008) e Vilela et al. (2001), respectivamente. Oliveira et al.
(2009) detectaram 8,2% de Salmonella Hadar de 49 papagaios (A. aestiva e A. amazona), de
idade entre 1 a 6 meses, apreendidos pelo CETAS/IBAMA em Teresina, PI.
Marietto-Gonçalves et al. (2010) relataram o primeiro caso de Salmonella enterica
subespécie enterica sorotipo Enteritidis em Amazona aestiva oriundos do tráfico de animais
silvestres em São Paulo e esse mesmo autor analisou 89 amostras de swabs cloacal de três
espécies diferentes de psitacídeos, isolou-se apenas uma amostra de Salmonella sp. em A.
aestiva, representando 1,12% (1/89) do material analisado.
Gopee et al. (2000), analisando várias espécies de animais (mamíferos, répteis e
aves) do zoológico Emperor Valley Zoo em Trinidad, observaram que das 435 aves
analisadas sendo 140 psitacídeos analisados somente 1% foi positivo para Salmonella do
grupo C na espécie Pionus mentruuns. Jones e Nisbet (1980) isolaram Salmonella sp. em
psitacídeos do gênero Ara, Psittacus, Amazona, Kakatoe sp. além de salmonela foi isolado
Proteus sp. de periquitos (Brotogeris, Myiopsitta, Psittacula, Neophema sp ) e Escherichia
coli foi isolada de quase todos os 54 psitacídeos estudados, não foi isolada somente da espécie
Nandayus nenday.
Deem et al. (2005) verificaram a presença de anticorpos de Salmonella Pullorum
em papagaios-verdadeiros (Amazona aestiva) tanto de vida livre como em aves mantidas em
cativeiro, as de cativeiro apresentaram significativamente mais títulos do que as aves de vida
livre, e de acordo com os autores esses resultados podem ser devido ao contato dessas aves
com o homem, aves domésticas e outros animais.
Butron e Brightsmith (2010), estudando a presença de Salmonella sp. em
psitacídeos de vida livre na Reserva Nacional de Tambopata no Peru e em aves domésticas
em comunidades locais adjacentes, demonstraram que todos os psitcídeos testados
não
apresentaram cultura positiva para Salmonella sp. Enquanto que aves domésticas (31%)
23
foram positivas. De acordo com os autores os psitacídeos não estariam no momento
disseminando a bactéria. Pois, aves aparentemente saudáveis ou infectadas podem portar
Salmonella no seu organismo, podendo ser portadoras inaparentes, e excretar o patógeno de
forma intermitente tornando dificil assim a identificação dos portadores (GOPEE et al., 2000).
A salmonelose mais frequente entre os psitaciformes é causada pela Salmonella
Typhimurium (ST) (GRIMES e ARIZMENDI, 1992; ALLGAYER et al., 2008). Há mais de
trinta anos, Panigrahy et al. (1979) examinaram 270 psitacídeos e isolaram Salmonella em 25
aves, sendo 16 identificadas como S. Typhimurium e uma S. enterica arizonae do fígado,
coração e intestino. Dorrestein et al. (1985) isolaram S. Typhimurium de 1,7% dos psitacídeos
analisados. Mohan (1983) encontrou um maior percentual (6%) ao estudar, nos Estados
Unidos, 300 aves de estimação, conseguindo isolar ST em 18 psitacídeos de diferentes
espécies. E de acordo com Vigo et al. (2009) Salmonella Typhimurium pode se manifestar
como um patógeno primário, ou como uma infecção subclínica, em aves jovens ou
debilitadas.
Grimes e Arizmendi (1992) verificaram que 1,6% dos 2.407 soros de psitacídeos
apresentavam aglutininas contra S. Typhimurium e de acordo com os autores os resultados
sugeriram baixa prevalência da infecção ou estado de portador na população de psitacídeos.
MENÃO et al. (2000) isolaram Salmonella Typhimurium de uma arara azul (Anodorhynchus
hyacinthinus) apreendida no Aeroporto Internacional de Guarulhos, São Paulo. A ave estava
debilitada e morreu dez dias após a apreensão, lesões macro e microscópicas foram
encontradas no fígado e baço. Panigrahy e Gilmore (1983), ao analisarem um papagaio cinza
(Psittacus erithacus) puderam demonstrar que ST em psitacídeos também pode ser isolada no
rim e pulmão.
Vigo et al. (2009), descreveram o primeiro caso de salmonelose em arara-canindé
(Ara ararauna), isolaram ST no fígado, baço, coração, pulmão, rim e intestino em duas dessas
aves. Piccirillo et al. (2010), isolaram ST DT 160 de duas cacatuas que pertencia a um
zoológico na Itália. Ward et al. (2003), isolaram Salmonella Typhimurium de 45 lóris de um
surto que ocorreu num zoológico em Indianápolis e a fonte de infecção não foi esclarecida
mais a infecção a partir de serpentes pode ter sido possível. Seepersadsingh e Adesiyun,
(2003) isolaram Salmonella Newport de um Amazona sp. mantido em cativeiro domiciliar em
Trinidad. Akhter et al. (2010) encontraram um percentual de (46.67%) Salmonella sp., de um
total de 45 amostras de swabs cloacal, oral e de fezes de psitacídeos do zoológico de Dhaka
em Bangladesh. Hidasi (2010) pesquisando 300 amostras de swabs de psitacídeos em Goiás
24
isolou ST de (0,19%), no qual concordou com diversos trabalhos já descritos na literatura
cientifica.
2.2.4 Patologia
O resultado da infecção por salmonelas é determinado por diversos fatores,
incluindo o sorotipo, a dose do inóculo, idade das aves, estresse físico e ambiental o que pode
diminuir a resistência do indivíduo (DAOUST e PRESCOTT, 2007). As aves jovens são mais
susceptíveis a doença e a morte causada pela salmonelose do que as aves adultas. E isto em
grande parte é devido à imaturidade da flora intestinal (GAST, 2003b). Fatores que provocam
o desequilíbrio na microbiota intestinal, como o uso de antibióticos, mudanças na dieta ou
privação de comida e água, podem facilitar a multiplicação e fixação desse patógeno na
parede intestinal (QUINN et al., 2005; GODOY, 2007).
Para que ocorra o desenvolvimento de uma enfermidade é necessária à localização
da bactéria em um ambiente adequado para seu estabelecimento, replicação e expressão de
seus fatores de virulência. Os passos de um processo infeccioso podem ser mencionados por
adesão, invasão, replicação, resistência aos mecanismos de defesa e dano ao hospedeiro
(OCHOA e RODRIGUEZ, 2005).
A infecção por Salmonella sp. ocorre geralmente pela via oral através da ingestão
da bactéria e em seguida ocorre a colonização do intestino e tecidos internos, mas pouco sabese sobre os detalhes da colonização e invasão bacteriana (DESMIDT et al., 1998). De acordo
com alguns autores, após a ingestão, a salmonela apresenta tropismo para o tecido linfóide
intestinal, como as Placas de Peyer em mamíferos (FROST et al., 1997) e as tonsilas cecais de
aves (CHADFIELD et al., 2003).
A salmonela atinge o intestino delgado onde invade a mucosa, atravessando a
barreira epitelial através das células M sobrejacente aos folículos linfóides das Placas de
Peyer (DARWIN e MILLER, 1999). O resultado da invasão por salmonela mostra alterações
teciduais, incluindo infiltrações de linfócitos polimorfonucleares e monócitos que contribuem
para erosão da mucosa intestinal (DARWIN e MILLER, 1999). Depois que a bactéria
atravessa a barreira epitelial, ela encontra macrófagos no tecido e outras células do
hospedeiro. Após a replicação nas Placas de Peyer, as bactérias penetram nos vasos linfáticos
e na corrente sanguínea e se espalha para os tecidos mais profundos (JONES e FALKOW,
1996).
25
A patogenicidade da Salmonella sp. está relacionada com o tipo sorológico da
bactéria. Alguns sorotipos podem estar associados a determinado hospedeiro animal ou
humano, por exemplo, a S. Typhi e S. Paratyphi A, B e C, respectivamente, agentes das febres
tifóides e paratifóides, são adaptadas ao hospedeiro humano. Outros sorotipos são adaptados
ao hospedeiro animal, como SP e SG (aves domésticas), S. Choleraesuis (suínos) e S.
Abortusovis (ovinos) (HUMPHREY, 2000). O tifo aviário e a pulorose são enfermedades
aviárias clássicas causadas pelas e Salmonella Gallinarum e Pullorum respectivamente. A
febre tifóide acomete aves adultas e a pulorose causa mortalidade em embriões de pintos. As
infecções com esses patógenos são responsáveis por perdas econômicas na produção avícola
(SELVAM et al., 2010).
A maioria dos sorovares de Salmonella é patogênica para os
animais, sejam domésticos ou silvestres, os quais atuam como reservatório da infecção
humana (HUMPHREY, 2000; MURRAY, 2000).
Hall e Saito (2008) afirmam que, a salmonelose pode ser considerada uma
importante doença em aves selvagens. As aves silvestres podem transportar ou estar
infectadas com bactérias que afetam a saúde dos animais domésticos e seres humanos, uma
vez que habitam o mesmo espaço. Dessa forma, podem tornar-se veículos importantes para a
disseminação de infecções zoonóticas (KOBAYASHI et al., 2007).
Bangert et al. (1988) afirmam que a microbiota normal da maioria das espécies de
psitacídeos saudáveis em cativeiro é composta por micro-organismos Gram-positivos como
Lactobacillus sp., Bacillus sp., Corynebacterium sp., Staphylococcus sp. e Streptococcus sp.
Entretanto no estudo realizado por Bowman e Jacobson, (1980) com oito espécies
diferentes de psitacídeos, clinicamente, saudáveis demonstrou a baixa porcentagem de
isolamentos de bactérias Gram-negativas, no entanto E. coli e Enterobacter sp. foram isoladas
com maior frequência. Outros autores como Flammer e Drewes, (1988) detectaram uma
frequência de 91% de bactérias Gram-positivas e a presença de bactérias Gram-negativas foi
de 9% sendo isoladas E. coli (31%), Enterobacter sp., (4%), Klebsiella sp., (0,6%), e
Pseudomonas sp., (0,8%).
Assim como Bangert et al. (1988) outros autores (Grahan e Grahan, 1978;
Flammer e Drewes, 1988; Mattes et al., 2005; Xenoulis et al., 2010) relatam a presença de
bactérias Gram-positivas na
flora entérica de psitacídeos, e consideram a presença de
bactérias Gram-negativas como contaminação ambiental e um sinal de doença.
Recentemente Xenoulis et al. (2010) compararam a microbiota entérica de
psitacídeos selvagens e mantidos em cativeiro através de caracterização molecular, os
26
resultados mostraram que a microbiota de psitacídeos mantidos em cativeiro apresentaram
mais bactérias Gram-negativas do que os selvagens, os autores sugerem que essa diferença é
devido a manutenção em cativeiro e que fatores como o ambiente, dieta, idade, genótipo e o
uso de antibióticos podem ser responsáveis. Várias espécies de animais selvagens são
suscetíveis à infecção por salmonela independentemente de viver em liberdade ou em
cativeiro e inúmeros sorotipos de salmonela foram isolados de uma variedade de aves
mantidas em cativeiro como animais de estimação (HOELZER et al., 2011).
A salmonela é capaz de sobreviver à acidez gástrica, podendo passar pelo
estômago e chegar ao trato intestinal dos animais. Nas aves o local predominante para a
colonização de salmonela são os cecos (DESMIDT et al., 1997).
Algumas espécies de psitaciformes possuem cecos vestigiais e periquitos não os
possuem (LUMEIJ, 1994) e de acordo com Gerlach (1994), muitos vertebrados podem ser
infectados com Salmonella sp., entretanto, a susceptibilidade do hospedeiro e o
desenvolvimento do estado de portador variam amplamente entre as espécies. Espécies de
aves desprovidas de ceco ou que apresentam involução cecal, parecem ser mais susceptíveis à
infecção por Salmonella sp. do que aves com funcionamento completo do ceco, já que os
micro-organismos anaeróbios Gram-negativos presentes na flora cecal, podem funcionar
como antagonistas naturais para Salmonella sp.
De acordo com vários autores, as lesões macroscópicas comumente encontradas
em psitacídeos são hepatomegalia, esplenomegalia (WARD et al., 2003; VIGO et al., 2009;
MENÃO et al., 2000; KANASHIRO et al., 2002; ORÓS et al, 1998), nefromegalia (VIGO et
al., 2009), pulmões congestos (KANASHIRO et al., 2002; WARD et al., 2003) e
avermelhados, além da congestão da superfície serosa dos intestinos (WARD et al., 2003).
Petéquias cardíaca, dilatação atrial, aderência fibrinosa a superfície hepática e petéquias
hemorrágicas na superfície serosa do proventrículo e ventrículo (WARD et al., 2003).
Vigo et al. (2009) observaram em araras canindé (Ara ararauna) exsudato
fibrinoso na mucosa intestinal, pequenos nódulos esbranquiçados na serosa intestinal, nódulos
branco-acinzentados no miocárdio e pulmões. Menão et al. (2000) observaram no exame
macroscópico de araras azuis (Anodorynchus hyacinthinus) infectadas por ST hidropericárdio,
petéquias e sufusões em diferentes porções do intestino, além de edema pulmonar ao exame
anatomopatológico.
Em relação às alterações histológicas de psitacídeos infectados por salmonela,
Ward et al. (2003) observaram hepatite, inflamação do baço tipo fibrino-necrótico, êmbolos
27
bacterianos no fígado, baço, rins, pulmão, proventrículo, congestão e hemorragia pulmonar e
enterites, indicando uma septicemia bacteriana.
Vigo et al. (2009) observaram nos exames histológicos pequenas áreas nos tecidos
revelando necrose de coagulação, infiltração difusa de células mononucleares no parênquima
hepático, vasos e capilares congestos, edema, e áreas de necrose coagulativa rodeado por
infiltrado de células mononucleares e polimorfonucleares. Os autores também detectaram
células inflamatórias gigantes nas diferentes porções do miocárdio, pulmões e intestinos
dessas aves. Menão et al. (2000) em suas observações histológicas, encontraram múltiplos
focos de necrose no parênquima hepático e, no intestino grosso também foi encontrado
enterite catarral no jejuno e íleo, debris celulares e nos pulmões observou-se congestão
moderada.
Piccirillo et al. (2010), em exame post-mortem de duas cacatuas, observaram
focos necróticos rodeados por um halo de hiperemia nos pulmões, coração, fígado, rins e
intestino. A nível microscópico foi observado infiltração de heterófilos e, macrófagos e de
maneira mais escassas os linfócitos, os quais estavam associados a bactérias do tipo bacilos
Gram-negativos detectados nos focos necróticos.
Salmonella arizonae foi encontrada em cacatuas e, o exame macroscópico revelou
hepatite necrótica multifocal. Foi demonstrado que esse sorotipo em psitacídeos causa
enterite, encefalite piogranulomatosa, nefropatia e são similares àquelas descritas em perus e
frangos de corte causada por S. arizonae (ORÓS et al, 1998).
O potencial zoonótico da salmonela em aves de companhia e de zoológico tem
sido reconhecido. Os sinais clínicos de salmonelose em psitacídeos variam de leve a uma
enterite grave, anorexia caracterizada por diarreia, letargia, desidratação. Pode ocorrer morte
aguda sem apresentar sinais clínicos, resultante de doença sistêmica (WARD et al., 2003).
2.2.5 Métodos de diagnósticos
O primeiro passo da avaliação de uma ave é a busca pelo histórico completo, que
inclui tópicos tais como: a exposição à doença infecciosa ou toxinas, ambiente em que a ave
vive, práticas de manejo, dieta, estado reprodutivo e enfermidades anteriores. A duração da
enfermidade é importante. Deve-se observar a descrição dos sinais clínicos por parte do
proprietário e o curso da doença (RUPLEY, 1999).
28
A inspeção clínica da ave deve ser realizada com a mesma ainda na gaiola
observando seu comportamento, estado das penas, alterações externas e fezes depositadas no
fundo da gaiola, então se deve proceder com cuidado à contenção e observar todos os
sistemas. Depois de observadas as possíveis alterações devem ser realizados os exames
laboratoriais para confirmar o diagnóstico (PIÑEIRO, 2009). Quando houver suspeita de
infecção, a confirmação do diagnóstico requer o isolamento e identificação do agente causal,
de preferência para o sorovar específico (LISTER e BARROW, 2008). O diagnóstico
laboratorial para Salmonella sp. é feito pelo isolamento do agente em culturas microbiológicas
de exsudatos, lesões, cloaca ou cavidade oral (GODOY, 2007). O diagnóstico da enfermidade
paratífica nas aves deve ser realizado com base no isolamento e identificação do agente,
porém provas sorológicas podem ser utilizadas para a identificação de aves que têm ou
tiveram contato com salmonelas paratíficas (GAST, 2003b). Em psitaciformes autores
utilizaram como método de diagnósticos para Salmonella procedimentos microbiológicos
convencionais, moleculares e teste sorológicos (ALLGAYER et al., 2008; MARIETTOGONÇALVES et al., 2010; VIGO et al., 2009).
A
microbiologia
convencional
utiliza
para
o
diagnóstico:
isolamento,
identificação bioquímica e caracterização antigênica. Para a identificação final da presença de
Salmonella sp. as fases de pré-enriquecimento, enriquecimento seletivo, isolamento em meio
sólido, seleção de colônias suspeitas e sorologia são necessárias (ANDRADE et al., 2010). A
seleção dos meios de cultura e metodologia de preparo e cultivo das amostras varia de acordo
com a fonte consultada, visando sempre, no entanto, obter as melhores condições de
isolamento, frente aos diferentes tipos de amostras (HAJDENWURCEL, 1997). O préenriquecimento é usado em amostras de cultura em que os micro-organismos estão
desidratados ou quando precisa viabilizar culturas que estão secas (ração) ou quando o
número de organismos é baixo (LISTER e BARROW, 2008).
O enriquecimento e o plaqueamento são as etapas com maior número de
possibilidades de isolamento da bactéria, (FLOWERS et al., 1992; WRAY e DAVIES, 1994),
caldos de enriquecimento são usados para culturas de amostras que são suscetíveis de estarem
contaminadas com alto número de bactérias como exemplo fezes, swabs cloacais, amostras
ambientais e subcultura do pré-enriquecimento. A maioria dos caldos de enriquecimento é
incubada a 41-42º C por que temperatura de incubação mais elevada ajuda a inibir outras
bactérias entéricas (LISTER e BARROW, 2008).
29
Os meios de enriquecimento mais comuns são os caldos Selenito Cistina (SC),
Tetrationato (TT), Rappaport-Vassiliadis (RV) e seus derivados acrescidos, ou não, de
Novobiocina (NASCIMENTO et al., 2000). Para plaqueamento um grande número de meios
tem sido formulado para o isolamento de salmonelas, com incorporação de vários agentes
seletivos e diferenciais que permitem distinguir as colônias de salmonelas de outras bactérias,
recomenda a utilização de pelo menos dois meios de plaqueamento seletivo. Os meios de
plaqueamento mais comuns são Ágar MacConkey, Ágar Citrato Desoxicolato (DCA), Ágar
Verde Brilhante e Ágar Xilose Lisina Desoxicolato (XLD) (LISTER e BARROW, 2008).
O procedimento laboratorial convencional para isolamento de salmonella é
trabalhoso, demorado e pode durar até sete dias (STONE et al., 1994). De acordo com
Blackburn, (1993) existe uma necessidade de métodos de testes para salmonela que forneçam
resultados mais rápidos, com uma sensibilidade maior que os métodos convencionais, que
sejam confiáveis, tenham uma especificidade que minimizem resultados falsos negativos e
sejam de custo acessível.
A reação em cadeia polimerase (PCR) representa um grande avanço no que diz
respeito à rapidez, sensibilidade e especificidade dos métodos de diagnósticos e tem sido
utilizada para identificar várias espécies de bactérias patogênicas de alimentos e de amostra
clínica (STONE et al., 1994). Segundo Cohen et al. (1994), devido ao fato da PCR detectar
uma região única de um genoma bacteriano, a técnica demonstra maior especificidade quando
comparada com os métodos microbiológicos tradicionais.
A pesquisa realizada por Allgayer et al. (2008) demonstram rigorosamente esse
fato pois ao comparar os resultados de isolamento de salmonela em psitacídeos mantidos em
cativeiro através da técnica microbiológica convencional e pelo uso da PCR observaram das
280 de amostras swabs cloacais (13,2%) foram positivas para salmonela com a utilização da
PCR enquanto que nenhuma amostra foi positiva no método convencional mostrando assim a
sensibilidade do teste molecular.
De acordo com Albuquerque et al. (2000), a escolha do procedimento laboratorial
adequado é um pré-requisito essencial para o isolamento de qualquer micro-organismo, pois
existem vários fatores que podem afetar os resultados de comparações de métodos de
isolamento de salmonelas, como: a competição com outros micro-organismos, o uso de
antibióticos podem retardar o seu crescimento e a disseminação intermitente em pouca
quantidade particularmente nos portadores (STONE et al., 1994).
30
2.2.6 Tratamento
Infecções microbianas do trato alimentar ocorrem com frequência em psitacídeos
e é comum a cultura da cloaca ou de fezes como parte de rotina aviária, sendo que os
resultados dessas culturas são utilizados para orientar o médico veterinário nas decisões
terapêuticas (FLAMMER e DREWES, 1988).
Para o tratamento das aves com salmonelose utiliza-se antibiótico com base no
antibiograma e é importante utilizar drogas com boa penetração tecidual e celular como, por
exemplo, enrofloxacina ou clorafenicol (RUPLEY, 1999), no entanto Kanashiro et al. (2002),
demonstram que o uso da enrofloxacina foi ineficiente em psitacídeos. Marietto-Gonçalves et
al. (2010) utilizaram tetraciclina para o tratamento de Salmonella e E. coli em psitacídeos e
após a repetição da análise microbiológica foi constatada a ausência das bactérias. Nenhuma
droga antimicrobiana mostrou-se totalmente efetiva para tratamento da salmonelose em
qualquer espécie, sendo de valor limitado ou irregular (STEELE e GALTON, 1971).
2.2.7 Prevenção e controle
A criação em cativeiro dos psitacídeos requer práticas de manejo correto (GODOY,
2007), visto que a manutenção desses animais reúne condições que favorecem a disseminação
das doenças infecciosas (MATTES et al., 2005), já que o acúmulo de material orgânico e
patógenos em recintos é algo inevitável (CUBAS 1996).
Dessa forma, uma boa higiene é fundamental para a prevenção e controle de doenças
em aves de cativeiro (CUBAS, 1996) sendo ponto principal e efetivo no combate a surtos de
salmonelose (CARCIOF, 1996). Para desinfeccão, o hipoclorito de sódio, amônia quaternária
e fenóis são produtos comumente utilizados. Estudos realizados indicam que o hipoclorito de
sódio apresenta grande eficiência sobre salmonela (CARCIOF, 1996).
Além da adequada desinfecção do ambiente é necessária, a associação de
diferentes medidas de prevenção como boa ventilação e controle populacional de recintos,
redução de estresse ambiental e de manipulação, ótima nutrição e a utilização de probióticos.
Devem-se higienizar bem as mãos antes de manipular qualquer alimento que será oferecido às
aves, evitando assim contaminação destes (CUBAS, 2006). Um adequado manejo alimentar
contribui para uma boa manutenção da microbiota intestinal, sendo importante o oferecimento
de sementes adequadas para a espécie, frutas e verduras devidamente limpas e frescas e outro
31
fator importante no manejo sanitário dos psitacídeos é não os manter em um mesmo recinto
com outras espécies aviárias (MARIETTO-GONÇALVES, 2007).
A utilização de probióticos pode ajudar diretamente e indiretamente na
manutenção da microbiota intestinal de psitacídeos, impedindo, assim, a livre circulação e
fixação de bactérias Gram-negativas (MATTES et al., 2005; MARIETTO-GONÇALVES et
al., 2010). Segundo Marietto-Gonçalves et al. (2010), a monitoria da presença de bactérias
Gram-negativas na microbiota entérica de psitaciformes cativos é um procedimento que deve
ser incluído na rotina de criadouros particulares, parques zoológicos, hospitais veterinários e
principalmente em projetos de reintrodução de aves cativas para a vida livre, primeiramente
por não pertencerem a microbiota normal dessas aves e também devido ao risco de
disseminação desses possíveis patógenos em recintos de alocação e de dispersão destes no
meio ambiente, contribuindo assim na cadeia epidemiológica de várias doenças entéricas para
o homem e outros animais.
Outras ações importantes no combate às doenças envolve o tratamento
medicamentoso, necropsia das aves mortas para o diagnostico causa mortis (GODOY, 2007) e
evitar o acesso de moscas, roedores e aves silvestres as instalações das aves, através do uso de
telas, armazenamento adequado dos alimentos e destino adequado do lixo e outros dejetos
(CARCIOF, 1996; FRIEND e FRASON, 1999).
32
3 JUSTIFICATIVA
Salmonella sp. está amplamente difundida em várias espécies de aves, dentre elas as
pertencentes à ordem Psittaciformes. Salmonela paratífica pode acometer o homem e a
salmonelose é considerada uma das principais zoonoses de origem aviária. O crescente contato
direto entre o homem e Psittaciformes, nos conduz a necessidade de verificar a presença de
salmonelas e também de conhecer quais os sorotipos mais frequentes nestas aves mantidas em
criatórios comerciais e conservacionistas.
33
4 HIPÓTESE CIENTÍFICA
Psitaciformes podem ser reservatórios de Salmonella sp., causadora de problemas
infecciosos em seres humanos, dessa forma, é possível isolar e tipificar esse micro-organismo
nessas aves.
34
5 OBJETIVOS
5.1 OBJETIVO GERAL
Investigar a presença de Salmonella sp. em Psittaciformes mantidos em de criatórios
comerciais e conservacionistas.
5.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
1- Realizar o isolamento em amostras de swabs cloacais de Psittaciformes mantidos em
criatórios comerciais e conservacionistas;
2- Realizar a tipificação de Salmonella sp. isolada de Psittaciformes mantidos em criatórios
comerciais e conservacionistas;
35
6 CAPITULO 1
First isolates of Salmonella Saintpaul, Lexington and Newport in psittacine
[Primeiros isolados de Salmonella Saintpaul, Lexington and Newport em psitacideos]
Periódico: Journal of Zoo and Wildlife Medicine
36
First Isolates of Salmonella Saintpaul, Lexington and Newport in psittacine
Elisângela de Souza Lopes1, William Cardoso Maciel1,*, Átilla Holanda de Albuquerque1,
Régis Siqueira de Castro Teixeira1, Rosa Patrícia Ramos Salles2, Windleyanne Gonçalves
Amorim Bezerra1, Roberta Cristina da Rocha Silva1, Suzan Vitória Girão Lima1, Ricardo José
Pimenta Felício Sales, Ruben HornVasconcelos4.
1
Laboratory of Ornithological Studies, Faculty of Veterinary Medicine, State University of
Ceará, Av. Paranjana, 1700, Campus do Itaperi, Fortaleza, Ceará, Brazil.
2
BIOLAB Laboratory
3
Authors contribuited equally to this work
37
RESUMO
A manutenção de aves em cativeiro reúne condições que favorecem a disseminação de
doenças infecciosas, sendo a Salmonella um micro-organismo causador de doenças
infecciosas que acomete os psitacídeos. Portanto o objetivo do presente estudo foi isolar e
identificar Salmonella sp. em Psittaciformes mantidos em criatórios comerciais e
conservacionistas da Região Metropolitana de Fortaleza. Para o estudo foram coletados swabes
cloacais de 182 psitacídeos clinicamente sadios. Os resultados mostraram que três psitacídeos
avaliados (1,65%) foram positivos: Amazona aestiva (Salmonella Lexington), Ara
chloroptera (Salmonella Saintpaul) e Melopsittcus undulatus (Salmonella Newport). De
acordo com a literatura científica não há registro desses sorotipos em psitacídeos. Esta
pesquisa evidenciou uma baixa prevalência de Salmonella sp. em Psittaciformes mantidos em
criatórios comerciais e conservacionistas da Região Metropolitana de Fortaleza, entretanto,
em função dos potenciais riscos à saúde humana e animal, maiores esforços de prevenção e
controle para evitar a presença desse patógeno é de fundamental importância.
Palavras-chave: Salmonella. Psittaciformes. Amazona aestiva. Ara chloroptera. Melopsittacus
undulatus.
SUMMARY
The maintenance of captive birds provides conditions that favor the spread of infectious
diseases, being Salmonella one of these that affect parrots. Therefore, the objective of this
study was to isolate and identify Salmonella sp. in Psittaciformes kept in commercial and
conservational facilities in the Metropolitan Region of Fortaleza. The study was performed
using cloacae swabs collected from 182 clinically healthy parrots. The results showed that
three analyzed psittacine (1.65%) were positive: Amazona aestiva (Salmonella Lexington),
Ara chloroptera (Salmonella Saintpaul) and Melopsittacus undulatus (Salmonella Newport).
According to the scientific literature there is no record of these serotypes in these birds. This
research showed a low prevalence of Salmonella sp. in Psittaciformes kept in commercial and
conservational facilities in the Fortaleza Metropolitan Region, however, due to the potential
risks to human and animal health, greater efforts to prevent and control the presence of this
pathogen are of fundamental importance.
Key words: Salmonella, Psittaciformes, Amazona aestiva, Ara chloroptera, Melopsittacus
undulatus.
38
INTRODUCTION
The Psittaciformes order is represented by approximately 80 genera and 360
species, which are quite popular not only in public and private zoo collections, but also as pets
5
. The maintenance of captive birds has the conditions that favor the spread of infectious
diseases
24
. A variety of factors such as adverse temperatures, short-term hunger during
transport, diet changes, antibiotics and environmental stress, are known to cause disturbances
in normal intestinal flora of animals 37.
With psittacine these situations can be noted during the quarantine, boarding
process and temporary residence in pet shops, because these conditions lead to an imbalance
in the normal intestinal flora and Gram-negative bacteria can then proliferate 3. The spread of
micro-organisms in captive Psittaciformes can negatively affect not only the health of other
birds, but of human beings as well. It was described a case of salmonellosis in humans caused
by serotype Typhimurium, possibly transmitted by parakeet belonging at the same residence
21
. Many diseases are transmitted from captive birds or pets to humans through direct or
indirect contact of sick or asymptomatic birds, and bacteria are the most common agents of
these zoonosis’ 2. Some authors mention that the enteric microbiota of psittacine is mainly
composed of Gram-positive bacteria
9, 3, 24, 38
. Thus, under normal conditions, the Gram-
positive bacteria do not pose problems for these birds, since the enteric microbiota of these
birds is composed primarily of Lactobacillus sp., Bacillus sp., Corynebacterium sp.,
Staphylococcus sp. and Streptococcus sp. 3, which are micro-organisms commonly recovered
from samples of intestinal contents of clinically healthy birds, being considered components
of the their native microbiota 11. Differently, the occurrence of Gram-negative bacteria in the
intestinal tract of birds can be an indication of sickness, as several authors claim that the
presence of these micro-organisms is associated with disease 9, 3, 24.
Many studies report the isolation of several Gram-negative in psittacine, among
them Proteus sp., Pseudomonas sp., Enterobacter sp., Escherichia coli, Klebsiella sp.
Citrobacter sp. and Salmonella sp.
6, 17, 29, 3, 18, 23
. According to some authors 6, many of these
bacteria are known to be potential pathogens that can cause illness, especially when the bird is
under stress conditions. Among these micro-organisms is the Salmonella, which is the
causative agent of salmonellosis, one of the most common infectious diseases in the world 28.
Bacteria of the genus Salmonella have been described in several species of psittacine, among
them Salmonella Typhimurium, Salmonella Rissen, Salmonella arizonae, Salmonella
Enteritidis, Salmonella Pullorum and Salmonella houtenae
8, 16, 31, 30, 33
. Salmonella
39
Typhimurium is the most common bacteria found in psittacine, and according to
the
researchers who first described this serotype in blue and gold macaw (Ara ararauna), it is one
of serotype with the most relevant aspect to be related to zoonotic outbreaks of food poisoning
in humans 36.
From the reports of several serotypes of Salmonella isolated from wild birds
comes the importance of these micro-organisms in the epidemiology of human and animal
salmonellosis
15
. Thus, the presence of this microbial agent in birds has been extensively
studied in order to clarify the possible risks that these birds represent in spreading Salmonella
sp.
12
. In Brazil, reports about the presence of Salmonella sp. in Psittaciformes are scarce,
which makes further research necessary in order to understand the serotypes capable of
infecting birds in captivity. This study aims to investigate the occurrence of bacteria of genus
Salmonella sp. in psittacine kept in commercial and conservation facilities in the Metropolitan
Region of Fortaleza.
MATERIAL AND METHODS
One hundred and eighty-two psittacine were evaluated corresponding to a total of 36
species surveyed (Table 1), which the most common were the parakeets, the parrots and the
macaws. The birds were originated from a zoo and commercial and recreational breeding
facilities legally registered by the Brazilian Environment and Renewable Natural Resources
Institute (IBAMA). All birds were identified by washers and they received commercial food
and water ad libitum.
For the isolation of Salmonella sp. stool samples were collected using sterile cloacae
swabs in clinically healthy psittacine. Immediately after collection, samples were transported
to the Laboratory of Ornithological Studies - Labeo, located at the Faculty of Veterinary
Medicine, State University of Ceará, to carry out the bacteriological incubation according to
Salles et al. [35], in which the steps performed respectively were: pre-enrichment, selective
enrichment, plating and biochemical tests. At each step, the samples were incubated in growth
medium at a temperature of 37 ° C for a period of 24 h. In the first stage, pre-enrichment,
swabs were placed in test tubes containing 10 mL of peptone water. The second step was the
selective enrichment, where aliquots of 0.1 and 1 mL collected from the pre-enriched growth
were transferred, respectively, to tubes containing 10 ml of liquid medium Rappaport40
Vassiliadis (RV) (Merck) and tubes containing 10 ml of liquid medium Selenite Cystine (SC)
(Merck). In plating step, samples of culture medium derived from the previous step, were
removed aseptically with a nickel-chrome handle and plated on the selective growth indicator
mediums brilliant green agar (VB) (Merck) and MacConkey agar (MC) (Merck). Three to
five colonies with morphological characteristics suggestive of Salmonella sp. were collected
with the aid of a platinum needle previously sterilized, and inoculated into tubes containing
triple-sugar-iron agar (Merck) and iron-lysine agar (Merck). The final step of the biochemical
tests was carried out with the sulfate-indol-motility agar. The bacteria isolates were classified
by genus according to the biochemical characteristics presented. Samples with biochemical
and serological profile that matched Salmonella sp. were selected by the rapid agglutination
test with sera anti-somatic "O" (Difco ) and poly antiflagelar "H" (Difco ). Salmonella sp.
positive isolates were passed on nutrient agar (Oxoid ) and sent to complete identification
and serotyping carried out by the Oswaldo Cruz Foundation in Rio de Janeiro, Brazil.
RESULTS
Table 1 shows the results for the isolation of Salmonella sp. in the analyzed psittacine.
Salmonella Lexington, and Salmonella Saintpaul and Salmonella Newport were respectively
isolated from an Amazona aestiva, an Ara chloroptera and Melopsittacus undulatus,
representing a total of 1.65% of all birds surveyed.
41
Table 01. Salmonella isolated from captive psittacine.
Species
Common Name
(n)
Positive Samples
Amazona aestiva
Blue-fronted Amazon
1/31
Salmonella Lexington
Amazona festiva
Festive Amazon
0/02
-
Amazona ochrocephala
Yellow-crowned Amazon
0/03
-
Amazona farinosa
Mealy Amazon
0/07
-
Amazona amazonica
Orange-winged Amazon
0/06
-
Alipiopsitta xanthops
Yellow-faced Parrot
0/04
-
Deroptyus accipitrinus
Red-fan Parrot
0/01
-
Amazona rhodocorytha
Red-browed Amazon
0/04
-
Ara ararauna
Blue-and-yellow Macaw
0/12
-
Ara macao
Scarlet Macaw
0/11
-
Ara chloroptera
Red-and-green Macaw
1/16
Salmonella Saintpaul
Anodorhynchus hyacinthinus
Hyacinth Macaw
0/04
-
Aratinga cactorum
Caatinga Parakeet
0/06
-
Aratinga leucophthalma
White-eyed Parakeet
0/10
-
Aratinga auricapillus
Golden-capped Parakeet
0/03
-
Aratinga jandaya
Jandaya Parakeet
0/07
-
Aratinga solstitialis
Sun Parakeet
0/03
-
Aratinga aurea
Peach-fronted Parakeet
0/02
-
Guaruba guarouba
Golden Parakeet
0/02
-
Pyrrhura perlata
Crimson-bellied Parakeet
0/03
-
Pyrrhura griseipectus
Gray-breasted Parakeet
0/03
-
Pionus fuscus
Dusky Parrot
0/01
-
Pionus menstruus
Blue-headed Parrot
0/13
-
Nandayus nenday
Nanday Parakeet
0/01
-
Pionitis leucogaster
White-bellied Parrot
0/03
-
Pionites melanocephalus
Black-headed Parrot
0/01
-
Ara severus
Chestnut-fronted Macaw
0/02
-
Ara maracana
Blue-winged Macaw
0/03
-
Primolius auricollis
Golden-collared Macaw
0/02
-
Gradidascalus brachyurus
Short-tailed Parrot
0/03
-
Brotogeris chiriri
Yellow-chevroned Parakeet
0/01
-
Nymphicus hollandicus
Cockatiel
0/03
-
Eclectus roratus
Eclectus Parrot
0/01
-
Psittacula krameri
Ringnecked Parakeet
0/01
-
Cacatua galerita galerita
Sulphur-crested Cockatoo
0/01
-
Melopsittacus undulatus
Budgerigar
1/06
Salmonella Newport
TOTAL
-
03/182
-
42
Beyond the three cases of salmonella identified from six samples suspicious in the test
of serum agglutination, these samples also revealed the presence of other enterobacteria. We
observed the presence of Enterobacter aerogenes (n = 2), Enterobacter cloacae (n = 2),
Escherichia coli (n = 2) and Pantoea agglomerans (n = 1) in six samples analyzed.
Table 02. Isolated bacteria from cloacal swabs of psitaccine from comercial and conservational facilities
Sample
Species
Serotyped Bacteria
1
Amazona aestiva
Enterobacter aerogenes
2
Ara chloroptera
Enterobacter cloacae
Escherichia coli
3
Melopsittacus undulatus
Escherichia coli
4
Amazona rhodocorytha
Enterobacter aerogenes
5
Aratinga leucophthalma
Enterobacter cloacae
6
Primolius auricolis
Pantoea agglomerans
DISCUSSION
The results obtained in this study (1.65%) show a low prevalence of Salmonella in
psittacine. Some authors
13
evaluated 2407 psittacine sera and found that only 1.6% had
agglutinins against S. Typhimurium. Others authors
7
also found results very close to that in
their study, when they isolated S. Typhimurium of 1.7% of psittacine analyzed. Some
researchers 23 investigated 89 samples of cloacal swabs of three different species of psittacine
and isolated a sample of Salmonella sp. A. aestiva, representing 1.12% of the material
analyzed.
Although several studies in the literature present the results of low prevalence of
Salmonella sp. in psittacine, it is also possible to find studies that reported higher rates. A
study examined 270 psittacine and Salmonella was isolated in 25 (9.3%) birds, of which 16
43
(5.93%) were identified as S. Typhimurium
32
. Allgayer et al.
1
investigated the presence of
Salmonella sp. 280 psittacine in captivity, through the Polymerase Chain Reaction (PCR), and
found a prevalence of 13.2% positivity. Other study found a 46.67% percentage of Salmonella
sp. from a total of 45 samples of cloacal, oral and fecal swabs from psittacine at the zoo in
Dhaka in Bangladesh 2.
On literature there are no isolation reports of S. Saintpaul, S. Newport and S. Lexington
in the studied species of psittacine until this one. Of these three serotypes of Salmonella
isolated, S. Saintpaul and S. Newport are often linked to outbreaks of food poisoning in
humans
20
workers
34
. It was reported a waterborne outbreak of Salmonella Saintpaul in construction
. A previous Australian and a North American study reported an outbreak of the
same serotype transmitted through food in Australia and Texas, respectively 25, 26. Every year
there are 1.4 million cases of salmonellosis in the United States and Salmonella Newport is
the third most commonly isolated serotype in humans. From January to April 2002 there were
38 reported cases of Salmonella Newport in 47 people in the U.S. and the symptoms were
diarrhea (100%), abdominal pain (91%), fever (78%) and vomiting (48%) 39. The serotype S.
Lexington, although it also can infect humans, according to several researchers occur mainly
in poultry 4, 14, 27, raw materials and ration 14.
According to some authors
13, 1
, the salmonellosis most frequent among psittacine is
caused by Salmonella Typhimurium (ST), unlike what was found in this study. Several other
Salmonella serotypes were also isolated from psittacine kept in captivity, including S.
Enteritidis obtained from Amazona aestiva, Amazona finschi and Pyrrhura molina
Typhimurium
13, 32, 36
, S. Rissen
16
22, 30
, S.
, Salmonella arizonae from Cacatua galerita galerita
31
.
Birds are common reservoirs of Salmonella, with or without clinical signs, and the infection
usually progresses asymptomatically. In subclinical cases, birds can become persistent or
temporary carriers, shedding the pathogen continuously or intermittently through the feces
10
.
Due to the absence of symptoms and constant contact with humans, psittacine represent a
potential risk of infection for humans 21.
In addition to the genus Salmonella sp., other important enterobacteria (Table 2) such as
Escherichia coli and Enterobacter sp. could also be identified in this research. Enterobacter
bacteria have been reported in some psittacine species
6, 9, 3
and the authors reported that all
the birds were clinically healthy. Escherichia coli is also a bacteria commonly found in many
birds, in many species it can be considered a more important pathogen than Salmonella 11 and,
44
possibly, it is the most common cause of death in psittacine 3. It is a micro-organism often
found in tissues obtained at necropsy of wild birds 19.
This research showed a low prevalence of Salmonella sp in psittacine kept in
commercial and conservational facilities from the Metropolitan Region of Fortaleza, however,
we did find Salmonella sp. never described previously in Amazona aestiva, Ara chloroptera
and Melopsittacus undulatus. Due to the health importance of these enterobacteria, greater
prevention and control efforts must be imposed to avoid the presence of this pathogen in the
environment where these birds are held.
ACKNOWLEDGMENTS
We acknowledge the National Council of research and technology development
(CNPq) and the Laboratory of Ornithological Studies (LABEO/FAVET/UECE) for their
support to this study.
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7 CONCLUSÃO
- Foi evidenciada uma baixa prevalência (1,65%) de Salmonella sp. em Psittaciformes
mantidos em criatórios comerciais e conservacionistas da Região Metropolitana de Fortaleza.
- Foram encontradas salmonelas ainda não descritas na literatura científica em Amazona
aestiva,
Ara chloroptera
e Melopsittacus undulatus.
Outras enterobactérias,
tais
como Enterobacter sp. e Escherichia coli, também foram isoladas dessas aves.
- Psittaciformes que se encontram aparentemente sadios podem estar infectados com
Salmonella e outras bactérias importantes para a saúde pública.
51
8 PERSPECTIVAS
Os Psittaciformes têm sido cada vez mais criados como ave pet. A tendência para os
próximos anos é de que ocorra cada vez mais o interesse da criação dessas aves em
residências e criatórios em diversas partes do mundo, possibilitando um maior contato íntimo
do homem com os psitacídeos. Em função de diversas pesquisas que apontam a presença da
bactéria do gênero Salmonella sp. cada vez mais presentes em psitacídeos criados em
cativeiros, preocupação de ordem sanitária deverão ocorrer cada vez mais nas pesquisas
relacionadas a essas aves. Devido à importância sanitária dessas enterobactérias, sugere-se
que maiores esforços de prevenção e controle para evitar a presença desse patógeno no
ambiente em que são criadas essas aves.
52
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