Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Botânica Diversidade Vegetal: Conhecer e Conservar Dissertação de Mestrado Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba, RJ Daniele Andrade de Carvalho Rio de Janeiro 2013 Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Botânica Diversidade Vegetal: Conhecer e Conservar Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba, RJ Daniele Andrade de Carvalho Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Mestre em Botânica. Orientadora: Dorothy Sue Dunn de Araujo Co-orientador: Cyl Farney Catarino de Sá Rio de Janeiro 2013 ii Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba, RJ Daniele Andrade de Carvalho Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre. Aprovada por: Profa. Dra. Dorothy Sue Dunn de Araujo (Orientadora) _______________ Prof. Dr. Luiz Roberto Zamith Coelho Leal _________________________ Prof. Dr. Bruno Henrique Pimentel Rosado _________________________ em 06 / 02 / 2013 Rio de Janeiro 2013 iii C331i Carvalho, Daniele Andrade de. Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba, RJ / Daniele Andrade de Carvalho. – Rio de Janeiro, 2013. x, 43 f. : il. ; 28 cm. Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2013. Orientadora: Dorothy Sue Dunn de Araujo Co-orientador: Cyl Farney Catarino de Sá Bibliografia. 1.Restinga. 2.Facilitação entre plantas. 3.Interação ecológica. 4. Planta berçário. 5.Restinga de Massambaba (RJ) 6.Rio de Janeiro (Estado) I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical. CDD 577.5109815 iv Dedico essa dissertação a todos que contribuíram para eu concluir essa etapa, em especial minha mãe e irmã, pelo seu apoio incondicional. v AGRADECIMENTOS Primeiramente agradeço a minha mãe, irmã, pai e todos da família, pela confiança, apoio e carinho, sem os quais não estaria aqui hoje. Agradeço à Dorothy Sue Dunn de Araujo, pela orientação e confiança depositada em mim na elaboração do projeto e durante a dissertação, além de ser uma importante referência em restinga a qual admiro profundamente. Ao Cyl Farney Catarino de Sá, por ser muito mais que um excelente co-orientador, por sempre me apoiar e me dar força. Muito obrigada mesmo por ter feito o dia-a-dia do mestrado mais proveitoso; durante esses anos de iniciação científica, monografia e pósgraduação, descobri em você um grande parceiro de trabalho e amigo. Ao André Tavares Correia Dias, por aceitar essa co-orientação à distância que foi valiosíssima para o trabalho e para o meu aprendizado. Sou muito grata por toda a atenção e valiosas discussões, mesmo que via e-mail e Skype. Também agradeço pelos trabalhos publicados em facilitação entre plantas, que me inspiraram a seguir nessa temática. Ao André Zaú e à Viviane Fonseca-Kruel, que foram importantes orientadores em outras fases da minha vida acadêmica e continuam dando grande apoio. Também agradeço ao André Zaú pelo estágio em docência. Ao Antônio Carlos Andrade, coordenador do Laboratório de Sementes, por disponibilizar as instalações do laboratório para secagem e pesagem da serapilheira, além das sugestões e considerações no projeto de mestrado. A Amanda Carvalho, pela ajuda na identificação das plântulas. Ao Luiz Roberto Zamith, por participar da disciplina Seminários 2 e contribuir com importantes críticas na prévia da dissertação. A todos os professores e professoras das disciplinas que cursei durante o mestrado, as quais foram essenciais para a elaboração do projeto e o desenvolvimento da dissertação, além dos valiosos aprendizados que levarei para a vida acadêmica. Aos que me ajudaram em campo, sem eles esse trabalho não estaria aqui hoje: Adriana Cavalcanti, Alessandro Fontes, Augusto de Oliveira, Bernard Bandeira, Guilherme Paulo, José Eduardo Meirelles, Luiz Felipe Dale, Nicole González e Rafael Barreira. E agradeço muito ao Neka, por disponibilizar a casa em Saquarema, o que facilitou bastante o trabalho de campo. vi Ao Rafael Barreira, pelo apoio emocional, por compreender minhas ausências e momentos de estresse, além de me socorrer quando precisava, até mesmo encarando o sol quente da restinga comigo nos finais de semana e feriados. À Aline Machado, por ouvir minhas crises durante o mestrado, sempre respondendo com palavras sábias e ótimos conselhos, sejam eles científicos, profissionais ou pessoais. À Andréa Sánchez-Tapia e ao Wallace Beiroz por me socorrerem nas análises estatísticas e no ambiente R. Ao José Eduardo Meirelles também pela ajuda no ambiente R e pelas valiosas discussões e ideias sobre o trabalho. Aos colegas de turma e de pós-graduação, que compartilharam as angústias e alegrias, e me ajudaram a concluir essa etapa, em especial: Augusto de Oliveira, Bruna Luna, Thiago Meneguzzo, Felipe Pinheiro, Flávia Pinto, Jerônimo Sansevero, Richieri Sartori, Ana Elena Muler, Pollyana Rodrigues, Rafael Medeiros, Thalita Zimmermann (ENBT), Luana Mauad, Janilson Castelo, Alessandro Fontes, Adriana Cavalcanti, Ana Beatriz Romana e Luis Felipe Dale (UERJ). Aos que também contribuíram, cada um da sua forma: Flávia Santoro, Gabriela Oda, Vinícius Gomes e Gláucia Oliveira. À Juliana Longuinho, minha querida professora de tecido acrobático, e demais companheiras de turma, atividade que foi minha terapia e fundamental para manter a serenidade nesse período de redação da dissertação. Aos professores do Núcleo de Gestão Ambiental da UNIRIO, que também fizeram parte da minha formação acadêmica nesses últimos dois anos: Celso Sanchez, Carlos Augusto Figueiredo e Michelle Sampaio. Aos taxonomistas e pesquisadores que me auxiliaram na identificação das espécies botânicas: Solange Pessoa, Cyl Farney de Sá, Marcus Nadruz, José Eduardo Meirelles e Marcelo Souza. À CAPES e posteriormente ao CNPq, pela bolsa de mestrado concedida. Ao Instituto Estadual do Ambiente do Rio de Janeiro (INEA), pela autorização de pesquisa no Parque Estadual da Costa do Sol. E por último, mas não menos importante, agradeço às restingas, por serem tão belas e uma fonte inspiradora para esse trabalho. vii RESUMO Interações positivas entre plantas (facilitação) têm sido evidenciadas em ambientes com condições severas, como as restingas. Apesar de estudos nesses ecossistemas apontarem algumas plantas berçário – indivíduos adultos que facilitam o recrutamento de plântulas de outras espécies –, não é claro se essa facilitação é dependente de uma espécie em particular para as restingas de moitas. Esta dissertação avaliou se ocorre a síndrome da planta berçário na restinga de Massambaba, RJ, e se essa facilitação é espécie-específica ou se diferentes indivíduos podem facilitar a ocorrência de plântulas, dependendo da estrutura das moitas por eles dominadas. Foram amostradas 40 moitas dominadas por quatro espécies (Byrsonima sericea, Clusia fluminensis, Erythroxylum ovalifolium e Ocotea notata), sendo alocada uma parcela em cada moita e outra na área aberta para amostragem das plântulas. As parcelas de fora e de dentro das moitas foram comparadas quanto a riqueza, abundância de plântulas e composição de espécies de plântulas. Características da estrutura das moitas foram mensuradas (área, altura, riqueza de adultos, abertura do dossel e massa de serapilheira) e foi avaliado se a riqueza, a abundância e a composição de espécies de plântulas são melhor explicadas pela identidade da espécie dominante ou pelas características estruturais da moita. A síndrome da planta berçário foi confirmada e Clusia fluminensis apresentou-se como espécie associada com a facilitação, compensando o efeito negativo da área da moita sob a riqueza de plântulas na parcela. Por outro lado, quando considerada a identidade e abundância das espécies de plântulas, a facilitação apresentou padrões diferentes e mesmo essa espécie facilitadora pode proporcionar efeitos negativos para algumas plântulas em particular, demonstrando um balanço entre interações positivas e negativas em uma mesma comunidade vegetal. Palavras chave: restinga de moitas, planta berçário, especificidade da facilitação, Clusia. viii ABSTRACT Positive interactions among plants (facilitation) have been demonstrated in severe environments, such as restingas. Many studies have indicated nurse plants – adult individuals that facilitate seedling recruitment from other species -, although it is not yet clear if facilitation is dependent on a particular species in patchy restingas. This work evaluated the occurrence of the nurse plant syndrome at the restinga of Massambaba, Rio de Janeiro, and if it is species-specific or if facilitation is mediated by a particular structure of the patches in which the nurse plants occurs independently of their identity. 40 patches dominated by four species (Byrsonima sericea, Clusia fluminensis, Erythroxylum ovalifolium and Ocotea notata) were sampled and two plots were allocated at each patch – one inside and the other in the open area near the patch– in order to compare seedling richness and abundance, as well as seedling species composition. The following patch characteristics were measured: area, height, adult-species richness, canopy openness and litter mass, and it was assessed if seedling richness, abundance and composition are better explained by the dominant species or by patch structure. The nurse plant syndrome was confirmed and Clusia fluminensis was indicated as the species most associated with facilitation, even compensating the negative effect of patch area on seedling richness in the plot. However, when seedling identity and abundance are considered, facilitation showed different patterns and even this nurse plant can have negative effects on some seedlings, revealing a balance between positive and negative interactions in the same plant community. Keywords: patchy restingas, nurse plants, species-specificity, Clusia. ix SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................. 01 2. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................... 03 2.1. Área de estudo ...................................................................................................... 03 2.2. Metodologia ......................................................................................................... 05 2.2.1. Seleção das moitas ................................................................................... 05 2.2.2. Amostragem das plântulas ....................................................................... 05 2.2.3. Amostragem das características estruturais das moitas .......................... 06 2.3. Análises estatísticas .............................................................................................. 07 2.3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................... 07 2.3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita ................................................................................................................. 08 3. RESULTADOS .............................................................................................................. 10 3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................................ 12 3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita ....... 15 4. DISCUSSÃO .................................................................................................................. 20 4.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................................ 20 4.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita ....... 21 4.3. Aplicação na restauração ecológica baseada em plantas berçário ....................... 25 5. CONCLUSÃO ................................................................................................................ 26 6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 27 ANEXOS ............................................................................................................................ 35 Anexo 1 – Caracterização da área de estudo e das moitas .......................................... 35 Anexo 2 – Moitas Selecionadas para amostragem ...................................................... 36 Anexo 3 – Comandos das análises estatísticas em linguagem R ................................ 37 Anexo 4 – Características estruturais da moita que não explicaram a abundância e a riqueza de plântulas na parcela ................................................................................... 42 x 1. INTRODUÇÃO As interações positivas entre plantas, ou facilitação, ocorrem quando uma espécie aumenta a sobrevivência, o estabelecimento ou o crescimento de outra, processo este mediado por mudanças no ambiente físico e/ou biótico (Callaway 1997; Brooker et al. 2008). Um tipo particular de facilitação é a síndrome da planta berçário (nurse plant), geralmente demonstrada em padrões de associação espacial positiva entre indivíduos adultos de uma espécie e plântulas de outras espécies (Niering et al. 1963). Tais plantas facilitadoras favorecem o recrutamento de plântulas ao proporcionar condições (bióticas e abióticas) como, por exemplo, maior disponibilidade de água e nutrientes, tamponamento da temperatura, proteção contra herbívoros, menor compactação e erosão do solo, além de funcionar como atrativo para dispersores, facilitando a dispersão de frutos e sementes de outras espécies (Flores & Jurado 2003). Cada vez mais pesquisadores vêm ressaltando a necessidade de se considerar a facilitação nas teorias ecológicas, que tradicionalmente se concentravam nas interações negativas entre os organismos (e.g. competição e predação; Bruno et al. 2003; Brooker et al. 2008). Apesar do papel das interações positivas entre plantas já ser reconhecido na ecologia há muito tempo, principalmente no processo de sucessão ecológica (Clements 1916), apenas mais recentemente foi reconhecido que tais interações são também bastante comuns em ambientes estáveis e não sucessionais, particularmente aqueles sob condições ambientais mais extremas, o que levou à hipótese do gradiente de estresse (Bertness & Callaway 1994). De acordo com essa hipótese, sob condições físicas desfavoráveis, a proximidade com um vizinho pode amenizar condições extremas ou aumentar a habilidade das plantas em adquirir seus recursos básicos, resultando em efeitos positivos no seu crescimento e sobrevivência, mais do que efeitos negativos, como seria esperado devido à competição por recursos com o vizinho (Callaway 1995). Atualmente se reconhece que a facilitação não está limitada a ambientes extremos, sendo também comum sob condições mais moderadas (Holmgren & Scheffer 2010), mas evidências de interações positivas foram demonstradas principalmente em locais com certo grau de severidade ambiental, como é o caso das planícies arenosas costeiras (restingas) brasileiras. As comunidades vegetais que ocorrem nas restingas estão sujeitas a altas temperaturas, períodos de seca, vento constante, alta salinidade e escassez de nutrientes (Scarano 2002) e, portanto, as interações positivas entre as espécies podem beneficiar seu estabelecimento. Grande parte do conhecimento sobre facilitação nas restingas foi 1 desenvolvido a partir de trabalhos realizados em uma única área de estudo – a formação aberta de Clusia (Araujo et al. 1998) no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba – a qual é dominada pela espécie Clusia hilariana, considerada a principal planta berçário arbustiva neste ambiente (Scarano et al. 2004; Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007, Correia et al. 2010). Tal restrição nos limita compreender se a facilitação é dependente de uma espécie em particular ou se diferentes espécies arbustivas poderiam facilitar o recrutamento de plântulas e consequentemente aumentar a diversidade nas moitas de restinga. A questão sobre a especificidade da facilitação – se as espécies facilitadoras são intercambiáveis ou não – foi originalmente proposta por Callaway (1998) e desde então estudos vêm apontando a dependência de plantas berçário em particular para a facilitação de plântulas (Nuñez et al. 1999; Duarte et al. 2006; Drezner 2006; Suzan-Azpiri & Sosa 2006; Lortie & Turkington 2008; Forey et al. 2009; Landero & Valiente-Banuet 2010). Entretanto, outros trabalhos demonstraram que diferentes espécies podem cumprir esse papel de facilitadora, melhor explicado pelo sombreamento proporcionado por estes indivíduos (Barchuk et al. 2008) e até mesmo objetos inanimados como rochas podem beneficiar o estabelecimento de plântulas (Peters et al. 2008; Haussmann et al. 2010; Carlucci et al. 2011). Se a facilitação não for espécie-dependente, diferentes arbustos isolados ou, no caso da restinga, ilhas de vegetação dominadas por diferentes espécies, podem apresentar efeito positivo sob o recrutamento de plântulas, desde que sua estrutura apresente determinadas características mais relacionadas com a facilitação. Por exemplo, quando as possíveis facilitadoras ocorrem em associação com outras espécies, é esperado um efeito positivo da riqueza dessas moitas na facilitação, pois estas representam uma fonte de propágulos para o recrutamento de plântulas, além de proporcionar proteção e habitats aos animais dispersores de frutos e sementes, benefícios que também podem estar associados com a altura da moita (Liebig et al. 2001; Dias et al. 2005). O sombreamento proporcionado pelas plantas berçário representa uma considerável redução das condições abióticas mais severas, possibilitando retenção da umidade e tamponamento da temperatura (ValienteBanuet & Ezcurra 1991; Flores & Jurado 2003; Armas & Pugnaire 2005). Assim, arbustos com a copa maior e mais fechada podem beneficiar o recrutamento de plântulas, mas até certo ponto, quando os efeitos podem passar para negativos por diminuírem em níveis críticos a disponibilidade de luz (Rodríguez-Calcerrada et al. 2010). A serapilheira, por sua vez, também pode apresentar efeito negativo sobre o recrutamento de plântulas, ao 2 diminuir a intensidade de luz que chega ao solo e sendo uma barreira física para seu estabelecimento (Berendse 1999). A compreensão da especificidade da facilitação e das características dos arbustos e/ou das ilhas de vegetação que estão mais associadas com a facilitação em comunidades naturais possibilita avanços nas práticas de restauração ecológica baseadas em plantas berçário. Essa abordagem tem sido apontada como mais adequada para restaurar comunidades expostas a condições abióticas severas em comparação com os plantios tradicionais (Zamith & Scarano 2006; Ren et al. 2008; Rey et al. 2009). Ao entender se a facilitação é espécie-específica ou não, podemos inferir se é preferencial o plantio de mudas associado a algumas espécies em particular ou se qualquer indivíduo já estabelecido na área a ser restaurada pode atuar como facilitador para o estabelecimento das plântulas. Nesse sentido, a presente dissertação teve como objetivo responder as seguintes questões: (1) As moitas de restinga facilitam o estabelecimento de plântulas em comparação com a área entre-moitas? (2) Há especificidade na facilitação ou as características da estrutura da moita (riqueza de adultos, área, altura, abertura do dossel e massa de serapilheira) explicam melhor os efeitos positivos sob as plântulas do que a identidade da espécie dominante? 2. MATERIAIS E MÉTODOS 2.1. Área de estudo O estudo foi desenvolvido no Parque Estadual da Costa do Sol (PECS), em um trecho da restinga de Massambaba, Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, RJ; entre as coordenadas 22º55’– 22º 56’ S e 42º14’ – 42º12’ O (Figura 1). O PECS está inserido no Centro de Diversidade Vegetal de Cabo Frio (CDVCF), que apresenta alta diversidade florística, endemismos e espécies ameaçadas de extinção (Araujo 1997). Possui reduzida precipitação (823 mm anuais), temperatura média anual de 18º-23°C e o clima local foi classificado como uma variação do Clima Semi-Árido Quente (Bsh) segundo o sistema de Köppen (Barbiere 1984). De acordo com Bohrer et al. (2009), a área do CDVCF ocupada por restinga arbustiva corresponde a 1451,4 ha e ocorre em geral sobre Neossolos Quartzarênicos. 3 Figura 1 – Mapa do Centro de Diversidade Vegetal de Cabo Frio com localização da área de estudo. Devido à topografia e condições ambientais diversas, uma grande variedade de comunidades vegetais ocupa as áreas de restinga, que são classificadas em diferentes formações (Araujo 1984). A comunidade em estudo foi descrita por Araujo et al. (2009) como Formação Arbustiva Aberta não Inundável - fácies alta e ocorre na extremidade oriental da restinga de Massambaba, onde a maior parte do cordão interno é coberta por um extenso campo de dunas fixas, com relevo muito variado. Esta formação é caracterizada pela distribuição de moitas de diversos tamanhos e formatos, com até 5 m de altura e cobertura relativamente esparsa de plantas herbáceas ou subarbustivas nas áreas entre as moitas (Anexo 1 – Figura 9). Em outras restingas do Estado do Rio de Janeiro ocorrem comunidades arbustivas abertas não inundáveis (Araujo 2000) que, apesar de descritas em diferentes classificações da vegetação, apresentam fisionomias equivalentes, o que justifica considerá-las genericamente como “restinga de moitas”, termo aqui adotado. 4 2.2. Metodologia 2.2.1. Seleção das moitas Foram consideradas como moitas as ilhas de vegetação lenhosa separada de outros indivíduos por areia nua ou vegetação herbácea com área mínima de 5 m², mesmo que possuindo um único indivíduo lenhoso. Buscou-se trabalhar apenas com moitas cujo dossel fosse dominado por uma única espécie – visualmente correspondendo a pelo menos 50% de sua cobertura vegetal – para permitir a diferenciação do efeito da espécie dominante (possível facilitadora) sob as plântulas e juvenis das demais espécies da moita (Anexo 1 – Figura 10). Como não se sabia a priori quais espécies ocorriam mais comumente sob essa condição, foram marcadas aleatoriamente diversas moitas para posterior definição das possíveis facilitadoras. Dessa forma, foram sorteados 80 pares de coordenadas geográficas dentro de uma área de aproximadamente 20 ha e, com auxílio de um aparelho de GPS (Garmin 60CSx), estes pontos foram reconhecidos em campo e a moita mais próxima que atendia aos critérios pré-estabelecidos foi marcada, independente da espécie dominante. Posteriormente, foram selecionadas as espécies Byrsonima sericea DC., Clusia fluminensis Planch. & Triana, Erythroxylum ovalifolium Peyr. e Ocotea notata (Nees & Mart.) Mez, pois cada uma destas ocorreram como dominantes em pelo menos 10 moitas, totalizando portanto 40 moitas amostradas (Anexo 2 – Figura 11), cujos tamanhos estavam bem distribuídos entre as moitas das quatro espécies. 2.2.2. Amostragem das plântulas Em cada moita, foi alocada uma parcela de 0,5 x 0,5 m abaixo da parte central da espécie dominante. Este tamanho de parcela foi escolhido para garantir que as plântulas amostradas estivessem sob influência da espécie dominante. A fim de comparar o recrutamento de plântulas dentro e fora das moitas, foi sorteada uma direção e alocada outra parcela de igual dimensão a um metro da moita na área aberta (Figura 2). O distanciamento da parcela foi suficiente para que a mesma não sofresse influência da cobertura vegetal da moita e ao mesmo tempo o nível do lençol freático não variasse substancialmente entre os pares de parcela. Foram amostrados, nos meses de setembro (2011), dezembro (2011), março (2012) e junho (2012), todos os indivíduos na fase de 5 plântula e juvenil (sendo aqui tratados todos genericamente como plântulas) presentes nessas parcelas, sendo mensurada sua altura e anotada sua espécie. Como critério de inclusão para plântulas e juvenis, foram considerados todos os indivíduos com altura inferior a 50 cm. Ainda, estes deveriam apresentar porte menor do que o observado para um indivíduo em fase reprodutiva (portanto, adulto) daquela espécie, uma vez que algumas espécies herbáceas e subarbustivas já possuíam ramos férteis mesmo quando menores que 50 cm. Não foi possível diferenciar as espécies Cereus fernambucensis Lem. e Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & Rowley no estágio de plântulas, sendo consideradas como Cactaceae spp. nas análises. O mesmo aconteceu com Anthurium harrissi (Graham) G.Don e A. maricense Nadruz & Mayo, que foram tratadas como Anthurium spp. Para auxiliar na identificação botânica, os indivíduos foram fotografados e coletas de indivíduos similares foram realizadas próximo às parcelas. As variáveis de abundância e riqueza de plântulas foram definidas, respectivamente, como o total de indivíduos amostrados na parcela e o total de espécies amostradas na parcela. moita Figura 2 – Amostragem das moitas na restinga de Massambaba, RJ: Disposição das parcelas de plântulas de 0,5 x 0,5 m (A1 e A2), câmera fotográfica com lente fisheye (B) e sub-parcelas de serapilheira de 0,2 x 0,2 m (C). 2.2.3. Amostragem das características estruturais das moitas Em cada moita, foram mensuradas as seguintes características de sua estrutura: altura (maior indivíduo), área, riqueza de espécies adultas, abertura do dossel e massa de serapilheira. A área da moita foi calculada a partir da fórmula da elipse [Pi x (d1/2) x (d2/2)], onde d1 e d2 são os maiores diâmetros perpendiculares da moita. As espécies dos indivíduos adultos (incluindo arbustos, ervas e trepadeiras) que compunham as 40 moitas selecionadas foram amostradas em junho de 2012 e o número de 6 espécies por moita foi contabilizado para a medida de riqueza de adultos. Amostras de material botânico foram coletadas para posterior identificação por comparação à coleção do herbário do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB), com auxílio da literatura disponível e, sempre que possível, por especialistas. Para a abertura do dossel, foram obtidas fotografias com a lente hemisférica do tipo fisheye (Nikon FC-08) acoplada a uma câmera fotográfica Nikon modelo Coolpix 4500, em fevereiro de 2012. A câmera foi posicionada no centro da parcela de plântulas (Figura 2), com o topo da lente posicionado a 10 cm do solo. As fotos foram convertidas para preto e branco através de threshold automático no software SideLook 1.1 (Nobis 2005) e posteriormente analisadas no software Gap Light Analyser 2.0 (Frazer et al. 1999), que calculou a porcentagem de pixels brancos (céu) em relação ao total como medida de abertura do dossel. Em dezembro de 2011 foi coletada uma amostra de serapilheira em cada uma das 40 moitas, retirando todo o material que estava depositado acima do solo (folhas, galhos, flores, frutos e restos animais) em uma sub-parcela de 0,2 x 0,2 m posicionada ao lado da parcela de plântulas (Figura 2). Esse material foi armazenado em uma câmara de secagem por sete dias a 50 ºC e pesado em balança de precisão de quatro casas decimais obtendo o peso seco de serapilheira por parcela. 2.3. Análises estatísticas 2.3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita Foi utilizado um teste t pareado por permutação (Legendre 2009), para avaliar se a diferença observada entre a abundância de plântulas dentro e fora de cada moita era maior que ao acaso. O mesmo teste foi realizado para a riqueza de plântulas. A vantagem no teste por permutação é que ele permite realizar inferências estatísticas de forma bastante eficiente mesmo quando os dados não seguem uma distribuição normal – como foi o caso para as variáveis aqui trabalhadas – pressuposto necessário para utilizar um teste paramétrico (Manly 2007). Também foi realizada uma análise de agrupamento (Legendre & Legendre 1998) para verificar se as parcelas de dentro e de fora das moitas se separam de acordo com sua composição de espécies. Esse método multivariado reúne em um mesmo grupo as amostras mais semelhantes (ou menos distantes), separando-as das menos similares. Como ela força 7 a classificação em grupos, é apropriada somente quando há uma forte descontinuidade no meio físico e/ou a amostragem tiver sido realizada nos extremos de um gradiente (Valentin 2000), como é o caso das condições de parcela (fora e dentro da moita). Para elaborar a matriz de distância entre as parcelas foi utilizada a dissimilaridade de Bray-Curtis, a partir dos valores de abundância das espécies por parcela, sendo necessário retirar aquelas que não continham nenhuma espécie. Com base nessa matriz, utilizou-se o método de ligação pela associação média (UPGMA) e foi calculado o coeficiente de correlação cofenética (Sokal & Rohlf 1962) para verificar o quanto o agrupamento distorceu as dissimilaridades originais entre as parcelas. 2.3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita Para responder se há especificidade na facilitação das plântulas foi realizada uma seleção de modelos, avaliando-se quais variáveis de características estruturais e de espécie dominante da moita explicam melhor a abundância e riqueza de plântulas na parcela. Para isso, foram utilizados Modelos Lineares Generalizados (GLM), que permitem especificar a distribuição que os resíduos do modelo seguem (em contraste com regressão e análise de variância, por exemplo, que assumem uma distribuição normal). Quando temos dados de contagem, como é o caso das variáveis de abundância e riqueza de plântulas nas moitas, estas geralmente seguem uma distribuição de Poisson, que utiliza a função logarítmica para transformar a variável dependente e aí assumir uma relação linear entre esta e as variáveis explicativas (Crawley 2007). Portanto, no modelo com a riqueza de plântulas foi utilizada a distribuição de Poisson e, no modelo com abundância de plântulas, os resíduos apresentaram um alto desvio, sendo necessário corrigir essa elevada dispersão com o ajuste quasi-poisson (Crawley 2007). Antes de realizar a seleção dos modelos, foi verificada a possível colinearidade entre as variáveis explicativas através do cálculo dos fatores de inflação da variância (VIF; Belsley et al. 2004), assumindo que variáveis com valores de VIF acima de 10 inflam a variância explicada pelo modelo linear e devem ser retiradas da análise. Em seguida, utilizou-se o método de seleção de variáveis forward, que inicia com um modelo vazio, inserindo passo a passo as variáveis e o melhor modelo é escolhido com base em algum critério pré-definido (Borcard et al. 2011). No caso da riqueza de plântulas foi utilizado o critério de informação de Akaike (AIC) e para abundância de plântulas, como o ajuste quasi-poisson não gera um valor de AIC, foi utilizada a estatística F para selecionar o melhor modelo. Para os modelos finais que mantiveram a variável de espécie 8 dominante na moita, foi utilizado um teste de contrastes a posteriori para verificar quais classes de moita diferiram entre si (Crawley 2007). Também foi avaliado o efeito da identidade da espécie dominante da moita e das características estruturais sob a composição de espécies de plântulas, utilizando uma Análise de Redundância (RDA; Borcard et al. 2011). A RDA, extensão da regressão múltipla para dados multivariados, relacionou as variáveis de espécie dominante, área, altura, riqueza de adultos, abertura do dossel e massa de serapilheira com a matriz de abundância das espécies de plântulas nas moitas. A RDA utiliza como medida de dissimilaridade entre as amostras a distância euclidiana, a qual não é apropriada para dados de abundância de espécies, que geralmente contém muitos valores nulos. Entretanto, as transformações propostas por Legendre & Gallagher (2001) permitem manter todas as parcelas – até mesmo as vazias – sem precisar remover as espécies raras, como é feito em outras ordenações comumente usadas na ecologia (e.g. análises de correspondência e de correspondência canônica). Por esse motivo, a matriz de abundância de espécies de plântulas por parcela foi transformada pela distância de Hellinger (Legendre & Gallagher 2001) antes de realizar a RDA. Em seguida foi realizada uma seleção de variáveis passo a passo forward a partir da RDA para encontrar o modelo mais parcimonioso segundo a informação de AIC e os valores de p gerados por permutação de cada variável, também testando previamente a colinearidade entre as variáveis explicativas através do cálculo do VIF (Borcard et al. 2011). Para o teste t pareado por permutação e os modelos lineares generalizados, foram incluídas nas variáveis de abundância e riqueza de plântulas apenas as plântulas cuja identificação taxonômica era diferente da espécie dominante da moita. Dessa forma, só foi considerado como facilitação o efeito positivo de uma espécie arbustiva sob os indivíduos de outra espécie. Já nas análises multivariadas (agrupamento e análise de redundância), foi mantida toda a matriz de abundância de espécies de plântulas por parcela pois como essas análises consideram a identidade das espécies, a exclusão de alguns indivíduos poderia representar uma falsa ausência, interferindo significativamente na diferenciação entre as parcelas. Todas as análises estatísticas foram realizadas no ambiente R versão 2.11.1 (R Development Core Team 2010), cujos comandos utilizados estão descritos no Anexo 3. O teste t pareado por permutação foi executado a partir da função “t.paired.perm” (Legendre 2009). Os modelos lineares generalizados foram produzidos a partir da função “glm”, utilizando-se a função “step” para a seleção de variáveis nos modelos com a riqueza de 9 plântulas, enquanto que os modelos com a abundância de plântulas foram selecionados manualmente uma vez que essa função não aceita o ajuste de quasi-poisson. O pacote VEGAN versão 1.17-9 (Oksanen et al. 2011) foi utilizado nas análises de agrupamento (função “hclust”) e de redundância (função “rda”), cuja seleção de variáveis foi realizada pela função “ordistep”. Para o cálculo do VIF na seleção de modelos com GLM foi utilizada a função “vif” do pacote DAAG (Maindonald & Braun 2011) e na seleção com RDA foi utilizada a função “vif.cca” do pacote VEGAN (Oksanen et al. 2011). 3. RESULTADOS Ao total, foram encontradas 63 espécies (adultas e plântulas) distribuídas em 54 gêneros e 33 famílias (Tabela 1) na restinga de moitas de Massambaba, RJ. Dentre as plântulas, foram amostrados 504 indivíduos, distribuídos em 39 espécies, não sendo possível identificar seis morfoespécies e os adultos nas moitas totalizaram 62 espécies (Tabela 1). Tabela 1 – Espécies encontradas nas 40 moitas da Restinga de Massambaba, RJ, no estágio de plântula (P) e adulto (A). Família Espécie Apocynaceae Ditassa maricaensis Fontella & E.A.Schwarz Peplonia asteria (Vell.) Fontella & E.A.Schwarz Anthurium harrisii (Graham) G.Don Anthurium maricense Nadruz & Mayo Philodendron corcovadense Kunth Allagoptera arenaria (Gomes) Kuntze Trichogoniopsis podocarpa (DC.) R.M.King & H.Rob. Tillandsia stricta Sol. Vriesea neoglutinosa Mez Cereus fernambucensis Lem. Melocactus violaceus Pfeiff. Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & Rowley Maytenus obtusifolia Mart. Couepia ovalifolia (Schott) Benth. ex Hook.f. Clusia fluminensis Planch. & Triana Garcinia brasiliensis Mart. Evolvulus genistoides Ooststr. Araceae Arecaceae Asteraceae Bromeliaceae Cactaceae Celastraceae Chrysobalanaceae Clusiaceae Convolvulaceae Estágio P, A P, A P, A P, A A P, A P, A P, A P, A P, A P, A P, A P, A P, A P, A A P, A 10 Família Erythroxylaceae Euphorbiaceae Fabaceae Humiriaceae Lauraceae Lythraceae Malpighiaceae Marcgraviaceae Molluginaceae Myrtaceae Nyctaginaceae Ochnaceae Orchidaceae Passifloraceae Poaceae Polygonaceae Polypodiaceae Primulaceae Rubiaceae Sapindaceae Sapotaceae Espécie Erythroxylum ovalifolium Peyr. Dalechampia micromeria Baill. Microstachys corniculata (Vahl) Griseb. Centrosema virginianum (L.) Benth. Chamaecrista flexuosa (L.) Greene Chamaecrista ramosa (Vogel) H.S.Irwin & Barneby Senna pendula (Humb.& Bonpl.ex Willd.) H.S.Irwin & Barneby Stylosanthes guianensis (Aubl.) Sw. Humiria balsamifera (Aubl.) J.St.-Hil. Ocotea notata (Nees & Mart.) Mez Cuphea flava Spreng. Byrsonima sericea DC. Peixotoa hispidula A.Juss. Stigmaphyllon paralias A.Juss. Schwartzia brasiliensis (Choisy) Bedell ex Gir.-Cañas Mollugo verticillata L. Eugenia arenaria Cambess. Eugenia astringens Cambess. Eugenia copacabanensis Kiaersk. Eugenia punicifolia (Kunth) DC. Eugenia selloi B.D.Jacks. Myrcia guianensis (Aubl.) DC. Myrcia ovata Cambess. Neomitranthes obscura (DC.) N.Silveira Guapira obtusata (Jacq.) Little Plicouratea luschnathiana Tiegh. Cattleya guttata Lindl. Epidendrum denticulatum Barb.Rodr. Vanilla cf. chamissonis Klotzsch Passiflora mucronata Lam. Renvoizea trinii (Kunth) Zuloaga & Morrone Coccoloba rigida Meisn. Coccoloba alnifolia Casar. Microgramma vacciniifolia (Langsd. & Fisch.) Copel. Myrsine parvifolia A.DC. Chiococca alba (L.) Hitchc. Cordiera obtusa (K.Schum.) Kuntze Diodella apiculata (Willd. ex Roem. & Schult.) Delprete Mitracarpus lhotzkyanus Cham. Tocoyena bullata (Vell.) Mart. Cupania emarginata Cambess. Paullinia weinmanniifolia Mart. Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. Estágio P, A P, A P, A A P, A P, A P, A P A A P, A P, A P, A P, A P, A P, A A A A A A A A P, A P, A P, A A A A P, A P, A A A A A P, A A P, A P, A P, A A P, A A 11 Família Smilacaeae Verbenaceae Indeterminada Espécie Pouteria psammophila (Mart.) Radlk. Smilax rufescens Griseb. Stachytarpheta restingensis Moldenke Indet. 1 Indet. 2 Indet. 3 Indet. 4 Indet. 5 Indet. 6 Estágio A A P, A P P P P P P 3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita As parcelas de fora e de dentro da moita diferiram significativamente tanto em relação à abundância (diferença média entre as parcelas = 6,25 ±7,74; p = 0,001) como à riqueza (diferença média entre as parcelas = 1,47 ±2,43; p = 0,001) de plântulas, ocorrendo um maior número de espécies e de indivíduos de plântulas dentro das moitas em comparação com a área entre-moitas. Também foi possível observar que as duas condições de parcelas se diferenciam quanto à composição de espécies. A análise de agrupamento separou razoavelmente bem as parcelas de dentro e de fora das moitas quando comparadas as espécies que ocorriam em cada condição (Figura 3) e apresentou baixa distorção (coeficiente de correlação cofenética = 0,89). Tais diferenças nas abundâncias das espécies de plântulas são evidenciadas na Figura 4, onde se observa que algumas plântulas recrutam exclusivamente nas moitas (e.g. Anthurium spp., Erythroxylum ovalifolium, Ditassa maricaensis, Cactaceae spp., Dalechampia micromeria, Passiflora mucronata, Paullinia weinmaniifolia, Guapira obtusata, Senna pendula, Tillandsia stricta, Plicouratea luschnathiana e Peplonia asteria) enquanto que outras exclusivamente na área aberta (Melocactus violaceus, Chamaecrista ramosa, Mollugo verticillata e Diodella apiculata). 12 Figura 3 – Dendrograma da análise de agrupamento (a partir da distância de Bray-Curtis e método de ligação UPGMA) em relação à composição de plântulas nas parcelas localizadas dentro (D; n=38) e fora (F; n=27) das moitas na restinga de Massambaba, RJ. Coeficiente de correlação cofenética igual a 0,89. 13 * Figura 4 – Número de indivíduos das espécies de plântulas nas parcelas localizadas dentro e fora das moitas na Restinga de Massambaba, RJ. Listadas apenas as espécies de plântula mais frequentes (pelo menos quatro ocorrências nas parcelas). (*) Anthurium spp. apresentou 210 indivíduos de plântulas. 14 3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita Todas as variáveis explicativas apresentaram VIF menor que 10 e, portanto, foram mantidas na seleção de modelos. Para a abundância de plântulas na parcela, o modelo mais parcimonioso manteve apenas a espécie dominante como variável explicativa (F = 3,44; p = 0,027) e, portanto, nenhuma das características da estrutura das moitas amostradas está relacionada com o número de plântulas na parcela (Anexo 4 – Figura 12). Quanto às diferenças entre as espécies, as moitas dominadas por Clusia fluminensis e Erythroxylum ovalifolium apresentaram maior número de indivíduos de plântulas em comparação com aquelas dominadas por Byrsonima sericea, mas não se diferenciaram das moitas dominadas por Ocotea notata (Tabela 2; Figura 5). Tabela 2 – Valores médios e desvio padrão para a abundância (número de indivíduos) e riqueza (número de espécies) de espécies de plântulas nas parcelas de dentro das moitas dominadas por Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10) na Restinga de Massambaba, RJ. Espécie dominante Média Byrsonima sericea Clusia fluminensis Erythroxylum ovalifolium Ocotea notata 3,80 12,10 11,00 9,10 Abundância Desvio padrão 2,97 9,09 6,22 8,32 Média 2,60 4,50 3,40 2,00 Riqueza Desvio padrão 1,65 1,90 1,07 1,15 15 Figura 5 – Abundância (número de indivíduos) de plântulas nas parcelas de dentro das moitas dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10) localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. Letras diferentes indicam diferença significativa entre as classes de moita (p < 0,05) segundo teste de contrastes a posteriori. Em relação à riqueza de plântulas na parcela, as variáveis inseridas no modelo final (AIC = 147,48) foram a espécie dominante na moita (p = 0,011) e a área da moita (p = 0,027), enquanto que as demais características de sua estrutura não apresentaram efeito sob o número de espécies na parcela (Anexo 4 – Figura 13). As moitas dominadas por Clusia fluminensis apresentaram maior número de espécies na parcela do que as demais moitas (Tabela 2), que por sua vez não se diferenciaram (Figura 6). Em ambas as classes de moita (dominadas por C. fluminensis e dominadas por outras espécies), a área da moita apresentou efeito negativo sob a riqueza de plântulas na parcela (Figura 6). 16 Figura 6 – Riqueza (número de espécies) de plântulas na parcela em relação à área das moitas (m²) localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. As linhas ajustadas são referentes à predição do modelo linear generalizado (Riqueza de plântulas ~ espécie dominante + área da moita) separadamente para cada um dos fatores de espécie dominante que se diferenciaram no teste de contraste a posteriori: moitas dominadas pela espécie Clusia fluminensis (n=10) e moitas dominadas pelas demais espécies Byrsonima sericea (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10). A seleção das variáveis na análise de redundância demonstrou que tanto a identidade da espécie dominante na moita (10,46%; p = 0,002) como a riqueza de adultos (3,64%; p = 0,01) explicam a variação na composição de plântulas na moita, a partir do modelo mais parcimonioso, responsável por 14,10% (p = 0,002) dessa variação. O eixo 1 da RDA (Figura 7) separou as moitas dominadas por Clusia fluminensis daquelas dominadas por Byrsonima sericea. As espécies de plântulas que ocorrem nas moitas de B. sericea também parecem diferir daquelas que ocorrem nas moitas dominadas por Erythroxylum ovalifolium, enquanto que as moitas com alta dominância de Ocotea notata não parecem diferir das demais. Ainda, a composição de espécies de plântulas é influenciada pela riqueza de adultos na moita, sendo algumas plântulas negativamente associadas com o número de espécies de adultas, principalmente aquelas que ocorrem nas moitas dominadas por E. ovalifolium. 17 Figura 7 – Eixo 1 (p=0.001) e eixo 2 (p=0.04) da ordenação canônica por análise de redundância (RDA) para a composição de espécies de plântulas em relação a riqueza de adultos e espécies dominantes das moitas: Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. Considerando as diferenças entre as abundâncias das espécies de plântula em cada classe de moita (Figura 8), observa-se que Anthurium spp., apesar da elevada abundância nesse estudo (210 indivíduos), praticamente não ocorreu em moitas dominadas por Byrsonima sericea. Já Erythroxylum ovalifolium ocorreu com maior numero de plântulas (32 indivíduos) nas moitas dominadas por essa mesma espécie, demonstrando elevada capacidade de auto regeneração. De forma semelhante, B. sericea ocorreu somente em moitas dominadas por ela mesma, mas com baixa abundância (2 indivíduos) enquanto que C. fluminensis ocorreu apenas em moitas de B. sericea (2 indivíduos) e O. notata não apresentou indivíduos na fase plântula. 18 Figura 8 – Número de indivíduos das espécies de plântulas nas moitas dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10) localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. Listadas apenas as espécies de plântula mais frequentes (pelo menos quatro ocorrências nas moitas). 19 4. DISCUSSÃO 4.1. Diferenças entre plântulas fora e dentro da moita A organização da vegetação em ilhas na restinga de moitas vem sendo apontada como um forte indício de que as interações positivas entre as plantas são responsáveis pela estruturação desta comunidade vegetal (Zaluar & Scarano 2000). Estudos em restingas têm focado em diferentes aspectos da facilitação, como as associações intra e interespecíficas (Correia et al. 2010), o efeito das moitas sob a diversidade de trepadeiras (Garbin et al. 2012), e inclusive a síndrome da planta berçário (Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007), apontando uma espécie arbustiva em particular (Clusia hilariana) como facilitadora para o recrutamento de plântulas. Entretanto, o presente trabalho é o primeiro a demonstrar efetivamente que as plântulas são mais comuns sob o dossel de arbustos do que na ausência de cobertura vegetal, confirmando a síndrome da planta berçário para a restinga de moitas estudada. Se por um lado as ilhas de vegetação parecem proporcionar condições mais adequadas para o estabelecimento de novos indivíduos do que as áreas abertas, resultando em maior número de plântulas sob essas condições, a diferença na composição florística entre as parcelas de dentro e de fora da moita (Figuras 1 e 2) sugere que os efeitos positivos da cobertura vegetal não se aplicam a todas as espécies indiscriminadamente. Embora a hipótese do gradiente de estresse preveja a predominância de interações positivas sob nível médio a alto de estresse ambiental (Bertness & Callaway 1994; Holmgren & Scheffer 2010), cada espécie possui seu ótimo fisiológico e não necessariamente uma situação de estresse para uma espécie também será para a outra (Lortie et al. 2004a). Assim, por mais que um ecossistema aparente ter condições ambientais adversas e severas, o nível de estresse é percebido por cada espécie em particular (Körner 2003) e a forma como ela responde a esse estresse depende das interações entre outros organismos (Lortie et al. 2004b). Enquanto que para plantas mais sensíveis à dessecação, o sombreamento de um adulto arbustivo representa uma significativa redução da perda de água, para aquelas mais tolerantes ao estresse hídrico, esse efeito positivo pode não compensar o efeito negativo da competição por luz e outros recursos (Liancourt et al. 2005; Prieto et al. 2011). Por exemplo, as espécies de plântulas que ocorreram predominantemente nas parcelas fora das moitas (e.g. Diodella apiculata, Melocactus violaceus, Evolvulus genistoides, Microstachys corniculata, Chamaecrista ramosa e Mollugo verticillata) são 20 plantas herbáceas ou subarbustivas heliófilas e foram apontadas por Carvalho & Sá (2011) como espécies típicas do entre-moitas para essa mesma comunidade de restinga. Possivelmente estas espécies toleram níveis mais altos de estresse hídrico quando comparadas com as plântulas de arbustivas que ocorrem principalmente dentro das moitas e, portanto, a associação com indivíduos lenhosos não proporciona benefícios para seu estabelecimento. Isso ressalta como o balanço entre a facilitação e a competição depende das espécies consideradas, sugerindo uma especificidade na facilitação também em relação às plantas beneficiadas, onde o sinal da interação varia de acordo com as diferentes exigências ecológicas das espécies em questão (Holmegren et al. 1997; Fajardo et al. 2008). 4.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita É bastante comum em estudos de facilitação encontrar uma ou poucas espécies em particular apresentando efeitos positivos mais acentuados para o recrutamento e estabelecimento de plântulas em comparação com outras espécies (Nuñez et al. 1999; Drezner 2006; Suzan-Azpiri & Sosa 2006; Forey et al. 2009; Landero & Valiente-Banuet 2010). Callaway (1998) já apontava que claramente existe algum grau de especificidade na facilitação devido a diferenças na morfologia e tamanho das plantas. O que se buscou avaliar aqui nesse estudo foi justamente se o efeito positivo das ilhas de vegetação para as plântulas eram proporcionados por alguma característica da estrutura dessas moitas e, portanto, independente da espécie dominante da moita, ou se estavam mais intimamente associados a alguma espécie em particular. Os resultados indicam a área da moita como uma característica que explica em parte o processo de facilitação de plântulas na restinga. Se por um lado foi observado que as moitas facilitam o recrutamento de plântulas, quando essas são muito grandes (a partir de 30 m² principalmente – Figura 6), elas passam a apresentar um efeito negativo sob o número de espécies na moita. Possivelmente a alta densidade de indivíduos arbustivos adultos nas moitas maiores resulta em uma competição assimétrica com as plântulas (Freckleton & Watkinson 2001; Sedio et al. 2012), limitando a disponibilidade de luz e demais recursos, o que prejudica o estabelecimento de novas espécies. A abertura do dossel, por representar uma medida indireta da condição de luz (Engelbrecht & Herz 2001), poderia indicar um efeito do sombreamento das plantas adultas sob as plântulas, mas essa característica estrutural não apresentou relação com as plântulas que ocorreram 21 nas parcelas possivelmente porque a variação dessa variável (9,73 a 26,10%; Anexo 4 – Figura 13) não foi tão expressiva como a variação na área da moita (8,57 a 74,96 m²; Figura 6), por exemplo. Portanto, ainda é necessário compreender quais são os mecanismos que guiam a interação entre arbustos adultos e plântulas de outras espécies na restinga e até que ponto essa associação pode passar de positiva para negativa. Por outro lado, a espécie dominante pode compensar esse efeito negativo da área da moita: quando dominadas por Clusia fluminensis, as moitas apresentam mais espécies de plântulas na parcela do que as demais, sejam elas grandes ou pequenas. Esse resultado confirma a especificidade na facilitação para a restinga estudada e sugere que o efeito positivo de C. fluminensis na riqueza de plântulas está possivelmente está associado com características particulares dessa espécie aqui não amostradas e não intercambiáveis entre as demais. Por exemplo, Clusia fluminensis, assim como outras espécies do mesmo gênero, possui via fotossintética do tipo CAM (metabolismo ácido das crassuláceas; Lüttge 1999) e, portanto, retira água do solo em período oposto ao da maioria das espécies da restinga, o que representaria uma redução na competição por esse recurso tão escasso. Ainda, apesar de nunca ter sido demonstrada em Clusia fluminensis a ocorrência da redistribuição hidráulica (hydraulic lift), processo no qual a planta retira água das camadas mais profundas do solo e disponibiliza nas mais superficiais através do seu sistema radicular (Richards & Caldwell 1987), este poderia representar um importante mecanismo para a facilitação de plântulas. Caso seja relatado esse fenômeno para espécies de Clusia que realizam fotossíntese do tipo CAM, a distribuição da água para as camadas mais superficiais deve acontecer durante o dia, o que proporcionaria um benefício relevante para os outros indivíduos justamente no período mais seco (Yoder & Nowak 1999). Independente de quais sejam os mecanismos que guiam tal interação positiva, o gênero Clusia vem sendo apontado na última década como facilitador para a restinga de moitas (Zaluar & Scarano 2000; Scarano 2002; Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007), mas estudos sobre facilitação têm sido realizados quase exclusivamente na restinga de Jurubatiba, onde C. hilariana é uma das espécies mais abundantes no local, o que justifica a classificação desta comunidade vegetal como aberta de Clusia (Araujo et al. 1998). Opostamente, Clusia fluminensis não consta entre as mais frequentes na comunidade aqui estudada e ainda, todas as outras três espécies consideradas neste trabalho (Erythroxylum ovalifolium, Byrsonima sericea, e Ocotea notata) possuem maior dominância na comunidade do que C. fluminensis, segundo estudo fitossociológico realizado por Fonsecakruel (2011). Portanto, apesar da menor ocorrência na comunidade, essa espécie apresenta 22 relevante papel ecológico no recrutamento de plântulas e consequente aumento da diversidade nas moitas. Tal padrão encontrado demonstra o quanto estudos sobre facilitação de plântulas que focam apenas nas espécies mais comuns da comunidade (e.g. Forey et al. 2009; Li et al. 2010) podem desprezar aspectos das interações biológicas não tão evidentes, proporcionados pelas espécies intermediárias e raras. Garbin et al. (2012) por exemplo, mostraram que são justamente os arbustos ou árvores subordinados (não dominantes) que melhor explicam a diversidade de trepadeiras nas moitas de restinga, por disponibilizarem mais suportes para o crescimento das trepadeiras. Segundo Grime (1998), as espécies subordinadas possuem importante papel na manutenção da biodiversidade da comunidade por controlarem a regeneração natural das espécies dominantes. Nesse sentido, moitas de Erythroxylum ovalifolium – uma das espécies mais abundantes na área estudada (FonsecaKruel 2011) – apresentaram elevado número de plântulas dessa mesma espécie (Figura 8), enquanto que Clusia fluminensis facilitou o recrutamento de outras espécies. Apesar de a dominância de Clusia fluminensis na moita apresentar efeito positivo sob a riqueza total de plântulas na parcela, ao considerar a identidade destas espécies de plântulas, observa-se que algumas em particular não são beneficiadas por esse arbusto, sendo melhor estabelecidas em moitas dominadas por outras espécies. Ditassa maricaensis, por exemplo, é uma trepadeira ameaçada de extinção (BRASIL 2008) que possui mais que o dobro de plântulas nas moitas dominadas por B. sericea (12 indivíduos) quando comparadas com as moitas dominadas por C. fluminensis (05 indivíduos). Portanto, apesar de as moitas dominadas por B. sericea terem apresentado menor riqueza e abundância de espécies no geral, ela parece apresentar condições mais adequadas para essa espécie em particular. É possível observar padrão semelhante para a morfoespécie Cactaceae spp. (P. arrabidae e Cereus fernabucensis), que possui maior abundância em moitas dominadas por E. ovalifolium (09 indivíduos) e ocorre apenas uma vez em moita dominada por C. fluminensis. Tais espécies possuem frutos carnosos e atrativos para potenciais dispersores de sementes de outras espécies (Zaluar & Scarano 2000), o que contribui para uma maior diversificação da moita. Ainda, o número de espécies de adultos apresentou relação com a composição de plântulas, o que não havia sido observado quando considerada apenas a abundância ou riqueza na parcela. Isso sugere que algumas espécies são beneficiadas pela maior heterogeneidade de nichos ou pela atratividade para dispersores, proporcionadas por um maior número de adultos, enquanto que outras são 23 inibidas por tais condições, possível consequência de uma competição por recursos com as espécies já estabelecidas. Esses resultados evidenciam como o balanço entre competição e facilitação depende das espécies beneficiadas em questão – mais especificamente do seu grau de tolerância ao estresse. Assim, estudos no nível de comunidade, por considerarem variadas respostas do conjunto de espécies, podem revelar padrões não observados quando se estuda uma ou poucas espécies em particular. Zonneveld et al. (2012), por exemplo, ao estudar a transição entre uma vegetação arbustiva árida e floresta pluvial temperada, encontraram que as espécies florestais necessitam de uma planta berçário mais densa enquanto que espécies de áreas mais abertas conseguem recrutar sob qualquer arbusto ou até sob a sombra de indivíduos mortos. Já Castanho et al. (2012) encontraram uma mudança da facilitação para competição não em função do gradiente de estresse, mas sim das formas de vida das espécies beneficiadas. Dessa forma, em uma mesma comunidade vegetal diferentes interações (positivas e negativas) estão ocorrendo (Armas & Pugnaire 2005; Fajardo et al. 2008) e o foco isolado em um único processo (competição ou facilitação) pode negligenciar a maior complexidade nas interações que guiam a comunidade (Lortie et al. 2004a). Ainda, vale considerar que o balanço entre as interações não varia só em relação à identidade das espécies, mas também em relação ao estágio de vida da planta. Miriti (2006) encontrou que, enquanto os adultos favorecem o estabelecimento de juvenis, estes reduziram o crescimento de indivíduos maiores e já estabelecidos. De forma semelhante, Dias et al. (2005) sugeriram que Clusia hilariana, a principal espécie berçário em outra restinga de moitas, favorece o recrutamento de novas plântulas na moita, mas pode suprimir o crescimento das mesmas posteriormente. É possível que C. fluminensis também apresente um papel negativo para as plântulas nessa comunidade estudada no decorrer de seu crescimento. Entretanto, o período de um ano de acompanhamento das plântulas não foi suficiente para observar relevantes taxas de mortalidade ou crescimento dos indivíduos (dados não apresentados), sendo necessário um estudo de longo prazo para verificar essa possível influência da ontogenia nas interações entre espécies. 4.3. Aplicação das plantas berçário na restauração ecológica Práticas de restauração baseadas nas teorias de facilitação têm sido apontadas como mais adequadas para ecossistemas áridos e semiáridos do que métodos tradicionais de 24 plantio, (Maestre et al. 2001; Ren et al. 2008). Se, por um lado, a competição com a vegetação existente pode prejudicar o crescimento das mudas inseridas (Tyler & D’Antonio 1995), as plantas já estabelecidas na área a ser restaurada podem atuar como berçário para as plântulas, atenuando as condições severas do ambiente físico e tal benefício muitas vezes sobrepõe os possíveis efeitos negativos dessa associação. Apesar de Valladares & Gianoli (2007) argumentarem que este não é consenso absoluto, pois nem sempre as evidências dão suporte ao uso de plantas berçário na restauração, diversas tentativas obtiveram sucesso em ecossistemas do Mediterrâneo (e.g. Maestre et al. 2001; Padilla & Pugnaire 2009; Rey et al. 2009). Entretanto, uma limitação na aplicação dessa técnica, é que sua efetividade depende da densidade das plantas berçário já existentes na área a ser restaurada. Para contornar esse problema, alguns autores têm sugerido a utilização dos chamados “objetos berçário”, que mimetizam as condições proporcionadas pelas facilitadoras e favorecem o estabelecimento e crescimento das plântulas (Badano et al. 2011; Castro et al. 2011); ou o plantio das plantas berçário como uma primeira etapa antes de inserir as demais mudas (Brooker et al. 2008), o que foi sugerido por Zamith & Scarano (2006) como uma técnica promissora para a restauração das restingas brasileiras. É importante ressaltar que, apesar deste trabalho ter demonstrado que Clusia fluminensis atua como uma planta berçário na restinga de moitas, não necessariamente essa é uma espécie indicada para facilitar o estabelecimento e crescimento de mudas em um projeto de restauração baseado em plantas berçário, mesmo que desenvolvido na mesma região. As espécies de Clusia na restinga em geral só ocorrem em moitas maiores e necessitam da facilitação de outras espécies, como bromélias e arbustos de menor porte, para se estabelecerem na moita (Zaluar & Scarano 2000; Sacarano et al. 2004). Clusia fluminensis, mesmo apresentando rápida e alta percentagem de germinação das sementes (Zamith & Scarano 2004), obteve elevada mortalidade quando introduzida em um experimento de restauração de restinga (L.R. Zamith, comunicação pessoal). Vale ainda lembrar que as espécies potenciais para atuarem como plantas berçário na restauração, devem facilitar não só o recrutamento, mas principalmente o estabelecimento e crescimento das plântulas (Valladares & Gianoli 2007), o que não foi avaliado no presente trabalho. Ou seja, apesar de C. fluminensis nesse estudo e C. hilariana em Jurubatiba (Dias & Scarano 2007) serem apontadas como importantes espécies para o recrutamento de plântulas em áreas não antropizadas de restinga, elas não parecem ser as mais indicadas para atuarem como plantas berçário na restauração de áreas degradadas desse ecossistema, sendo necessários estudos que avaliem quais seriam tais espécies. 25 Por outro lado, uma importante contribuição deste trabalho à restauração ecológica é a constatação de que há especificidade na facilitação, tanto em relação às beneficiadas quanto às beneficiárias. Nesse sentido, Padilla & Pugnaire (2009), ao avaliar um projeto de restauração baseado em facilitação, encontraram que um mesmo arbusto apresenta efeitos negativos e positivos dependendo da espécie alvo plantada sob o seu dossel. Assim, se o projeto de restauração tem como objetivo a introdução de determinadas espécies de muda em particular, deve-se assegurar que as exigências por recursos da planta berçário e das espécies-alvo não se sobreponham substancialmente, pois, nesse caso, é esperada uma interação negativa entre ambas (Maestre et al. 2009). Já se o projeto de restauração está mais focado na regeneração natural e/ou incremento da diversidade como um todo, o plantio de mudas sob diferentes espécies de plantas berçário pode ser uma melhor opção, pois estas proporcionarão condições variadas, favoráveis a espécies com diferentes nichos ecológicos. 5. CONCLUSÃO Esta dissertação confirmou a síndrome da planta berçário para a restinga de moitas estudada, demonstrando também especificidade na facilitação. Clusia fluminensis está mais relacionada com o incremento de espécies de plântulas nas moitas do que outras espécies, compensando o efeito negativo da área da moita sob a riqueza de plântulas na parcela. Entretanto, se por um lado o balanço entre facilitação e competição pareceu tender para as interações positivas na relação entre adultos arbustivos e plântulas de outras espécies, esta não se dá de forma homogênea para todas as plântulas, sendo algumas prejudicadas pelas condições proporcionadas pela principal planta berçário. Portanto, fica evidenciada a importância de se considerar a rede de interações que ocorrem entre diferentes espécies dentro de uma comunidade. 6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Araujo, D.S.D. 1984. Comunidades vegetais. In: Lacerda, L.D.; Araújo, D.D.D.; Cerqueira, R. & Turcq, B. (eds.). 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Fonte: Google Earth. 36 Anexo 3 - Comandos das análises estatísticas em linguagem R 1- Teste t pareado por permutação >dados<-read.csv("todos_dados_sem-plant-msm-spp.csv") >attach(dados) # Função “t.paired.perm.r” disponível em http://www.bio.umontreal.ca/legendre/indexen.html >source(“t.paired.perm.r") # Diferença entre parcela de dentro e de fora das moitas em relação à abundância de plântulas: >t.paired.perm(Abund_D, Abund_F, alternative="greater") >x<-Abund_D-Abund_F >mean(x) >sd(x) # Diferença entre parcela de dentro e de fora das moitas em relação à riqueza de plântulas: >t.paired.perm(Riq_D, Riq_F, alternative="greater") >y<-Riq_D-Riq_F >mean(y) >sd(y) 2- Análise de agrupamento >dados<-read.csv("dados_plantulas_D-F_sem-parc-vazias.csv") >library(vegan) # Matriz de distância entre as parcelas com dissimilaridade de Bray-Curtis: >bray-curtis<-vegdist(dados[,5:47],method="bray") # Agrupamento com método de ligação pela associação média (UPGMA): >upgma<-hclust(bray-curtis , "average") # Correlação cofenética: >cor(bray-curtis,cophenetic(upgma)) # Dendrograma: >plot(as.dendrogram(upgma), horiz=TRUE, xlab="Bray-curtis", cex.lab= 1.3) 3- Seleção de modelos com Modelos Lineares Generalizados (GLM): >dados<-read.csv("dados_dani_sem-plant-msm-spp.csv") >attach(dados) # Cálculo do VIF: 37 >vif.glm<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom + Copa + Riq_adultos + Area_Total + Altura + Serap_total , family = "poisson") >vif(vif.glm) # Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (função “step”) para a riqueza de plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da moita: >riq0<-glm(Riq_D ~ 1, family="poisson") >riq1<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom * Copa * Riq_adultos * Area_Total * Altura * Serap_total , family = "poisson") >riq.step<-step(riq0, scope=formula(riq1),direction="forward", step=1000) # Teste de contrastes para verificar quais fatores da variável de espécie dominante diferiram entre si: >riq2<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom + Area_Total, family = "poisson") >summary(riq2) # Erythroxylum e Ocotea possuem médias mais próximas. Formam um só grupo? >Dom<-Sp_Dom >levels(Dom)[3:4]<-"Er_Oc" >levels(Dom) >riq3<-glm(Riq_D ~ Dom + Area_Total, family = "poisson") >anova(riq2, riq3, test="Chi") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja, Erythroxylum e Ocotea são um só grupo. >summary(riq3) # Clusia e Erythroxylum+Ocotea possuem médias mais próximas. Formam um só grupo? >Dom2<-Dom >levels(Dom2)[2:3]<-"Cl_Er_Oc" >levels(Dom2) >riq4<-glm(Riq_D ~ Dom2 + Area_Total, family = "poisson") >anova(riq3, riq4, test="Chi") # esse modelo é significativamente diferente do anterior, então as moitas de Clusia são diferentes das moitas de Erythroxylum e Ocotea. # Para confirmar, moitas de Byrsonima, Erythroxylum e Ocotea formam um só grupo e diferem das de Clusia? >Dom3<-Sp_Dom >levels(Dom3)[c(1,3,4)]<-"Byr_Er_Oc" >levels(Dom3) >riq5<- glm(Riq_D ~ Dom3 + Area_Total, family = "poisson") >anova(riq2, riq5, test="Chi") # Certo. Moitas de Clusia diferem das demais. # Gráfico com predição do modelo e linhas ajustadas separadamente para cada grupo de espécie dominante: >xv<-seq(8.5,75,0.5) >length(xv) >plot(Riq_D ~ Area_Total, xlab='Área da moita', ylab='Riqueza de plântulas na parcela', pch=14+as.numeric(Sp_Dom), col=c('black','red','black','black')[as.numeric(Sp_Dom)]) >riq<-rep("Byr_Er_Oc", 134) >yv<-predict(riq5, list(Dom3=factor(riq),Area_Total=xv), type="response") >lines(xv,yv, col="black") >riq<-rep("Clusia", 134) >yv<-predict(riq5, list(Dom3=factor(riq),Area_Total=xv), type="response") >lines(xv,yv, col="red") 38 >legend("topright",legend=c("B. sericea","C. fluminensis","E. ovalifolium","O. notata"), col=c('black','red','black','black'), pch=15:18, bty="n") # Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (manual) para a abundância de plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da moita: # Passo 0 - nenhuma variável: >abund0<-glm(Abund_D ~ 1, family = "quasipoisson") >anova(abund0, test="F") # Passo 1 – cada uma das variáveis separadamente: >abund1<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom, family = "quasipoisson") >anova(abund1, test="F") >abund2<-glm(Abund_D ~ Copa, family = "quasipoisson") >anova(abund2, test="F") >abund3<-glm(Abund_D ~ Riq_adultos, family = "quasipoisson") >anova(abund3, test="F") >abund4<-glm(Abund_D ~ Area_Total, family = "quasipoisson") >anova(abund4, test="F") >abund5<-glm(Abund_D ~ Altura, family = "quasipoisson") >anova(abund5, test="F") >abund6<-glm(Abund_D ~ Serap_total, family = "quasipoisson") >anova(abund6, test="F") # Resultado: maior valor da estatística F é com variável de espécie dominante. # Passo 2 – Espécie dominante + cada uma das variáveis: >abund2<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Copa, family = "quasipoisson") >anova(abund2, test="F") >abund3<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Riq_adultos, family = "quasipoisson") >anova(abund3, test="F") >abund4<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Area_Total, family = "quasipoisson") >anova(abund4, test="F") >abund5<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Altura, family = "quasipoisson") >anova(abund5, test="F") >abund6<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Serap_total, family = "quasipoisson") >anova(abund6, test="F") # Resultado: nenhum desses modelos possui valor maior de F do que o anterior apenas com variável de espécie dominante. Portanto acaba por aqui, mantendo abundância de plântulas em função da espécie dominante. # Teste de contrastes para verificar quais espécies dominantes diferiram entre si: >abund1<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom, family = "quasipoisson") >summary(abund1) # A abundância de plântulas nas moitas de Byrsonima diferiu das de Clusia e de Erythroxylum, mas não das de Ocotea. Observa-se que Clusia e Erythroxylum possuem médias mais próximas. Formam um só grupo? >Dom<-Sp_Dom >levels(Dom) >levels(Dom)[2:3]<-"Cl_Er" >abund2<-glm(Abund_D ~ Dom, family = "quasipoisson") 39 >anova(abund1, abund2, test="F") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja, Clusia e Erythroxylum são um só grupo. >summary(abund2) # Clusia+Erythroxylum e Ocotea possuem médias mais próximas. Formam um só grupo? >Dom2<-Dom >levels(Dom2)[2:3]<-"Cl_Er_Oc" >levels(Dom2) >abund3<-glm(Abund_D ~ Dom2, family = "quasipoisson") >anova(abund2, abund3, test="F") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja, as moitas de Clusia, Erythroxylum e Ocotea não diferem entre si. # Gráfico da abundância de plântulas em relação à espécie dominante, discriminando as classes de moita que diferiram entre si: >boxplot(Abund_D~Sp_Dom, xlab="Espécie dominante", ylab='Abundância de plântulas na parcela', ylim=c(0,43)) >text(1,40, "a") >text(2,40, "b") >text(3,40, "b") >text(4,40, "a,b") 4- Análise de Redundância (RDA): >dados<-read.csv("dados_plantulas_D_abund.csv", row.names=1) >amb<-read.csv("todos_dados_sem-plant-msm-spp.csv", row.names=1) >library(vegan) # Transformação dos dados por distância de Hellinger: >dados.norm<-decostand(dados[,3:33], "hellinger") # cálculo do VIF: >rda<-rda(dados.norm ~ Riq_adultos + Altura + Copa + Serap_total + Area_Total + Sp_Dom, amb) >vif.cca(rda) # Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (função “ordistep”) para a composição de plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da moita: rda1<-rda(dados.norm ~ Riq_adultos + Altura + Copa + Serap_total + Area_Total + Sp_Dom, amb) rda0 <- rda(dados.norm ~ 1, amb) rda.forward<-ordistep(rda0, scope=formula(rda1),direction="forward", pstep=1000) rda.pars<-rda(dados.norm ~ Sp_Dom + Riq_adultos, amb) # Gráfico com resultado da RDA discriminando espécies dominantes nas moitas: >plot(rda.pars, typ="n") >with(dados, points(rda.pars, display col=c('blue','red','black','green')[as.numeric(Rotulo2)], pch = 2+as.numeric(Rotulo2))) >arrows(0,0,-0.66929,-0.6795,length=0.09, lwd=1) >text(-0.75, -0.27, "Riq_adultos", cex = 0.8) >ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="blue", show.groups ="Byrsonima") ="wa", 40 >ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="red", show.groups ="Clusia") >ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="black", show.groups ="Erythroxylum") >ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="green", show.groups ="Ocotea") >legend("bottomright",legend=c("B. sericea","C. fluminensis","E. ovalifolium","O. notata"), col=c('blue','red','black','green'), cex=0.7, pch=3:6, bty="n") 41 Anexo 4 – Características estruturais da moita que não explicaram a abundância e a riqueza de plântulas na parcela Figura 12 – Relação entre as características estruturais da moita: altura (m), área (m²), riqueza de adultos, abertura do dossel (%) e massa de serapilheira (g); e a abundância de plântulas nas moitas dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. 42 Figura 13 – Relação entre as características estruturais da moita: altura (m), riqueza de adultos, abertura do dossel (%) e massa de serapilheira (g); e a riqueza de plântulas nas moitas dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. 43