Bio ha ia Marin log UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE INSTITUTO DE BIOLOGIA -G ra -u ff P ós duação PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA MARINHA IMPACTOS EM CURTO PRAZO SOBRE A ESTRUTURA DA COMUNIDADE DO MACROBENTOS E DE PEIXES RECIFAIS EM COSTÃO PRÓXIMO AO CULTIVO DA MACROALGA Kappaphycus alvarezii EM PARATY, RJ. LEONARDO LARA DE CARVALHO Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Marinha do Departamento de Biologia Marinha, Instituto de Biologia, Universidade Federal Fluminense, como requisito parcial para a obtenção do Grau de Biologia Marinha. Orientador: Roberto Campos Villaça Niterói Fevereiro de 2011 II FICHA CATALOGRÁFICA Carvalho, Leonardo Lara de Impactos em curto prazo sobre a estrutura da comunidade de macrobentos e de peixes recifais em costão próximo ao cultivo de macroalga Kappaphycus alvarezii em Paraty, RJ / Leonardo Lara de Carvalho – Niterói, RJ : [s.n.], 2011. 96 f. Dissertação_(Mestrado Federal Fluminense, 2011. em Biologia Marinha)_ Universidade Dissertação: Mestrado em Biologia Marinha. 1. Maricultura. 2. Impacto ambiental. 3. Algas marinhas 4. Macrobentos 5.Peixes recifais. I Título. III Aos meus pais Zenildo e Maria Helena IV AGRADECIMENTOS Aos meus pais, Zenildo e Maria Helena, que sempre me deram apoio, em todos os sentidos, por todo carinho, amor e incentivo para crescer intelectualmente. Ao meu irmão, Leandro, pelos conselhos, orientações e carinho. À minha namorada, Julianne Quinellato, por todo o amor e carinho, pelos momentos de alegria e distração, que sem ela os momentos finais deste trabalho se tornariam muito mais árduos. Ao meu orientador, Dr. Roberto Villaça, por confiar na minha capacidade de realizar este trabalho e por orientar todos os meus passos no meio acadêmico durante o mestrado. Ao colega de trabalho, Pitter Ronfini, por ajudar com todas as análises de censo visual e por toda a logística durante as saídas de campo. Ao colega de mestrado, Maurício da Matta, por auxiliar nos trabalhos de campo e pelos momentos de descontração. À minha amiga de mestrado, Patrícia Mazurek, pela ajuda de algumas identificações de poliquetas e pelo companheirismo nos momentos de diversão e tristeza. Às minhas amigas de mestrado, Viviane Martins e Elisabetta Santos, pelos momentos de alegria, pela amizade e por estarem sempre dispostas a ajudar. Aos companheiros de mestrado, Ricardo Rogers e Gabriel Correal, que de alguma forma acabaram ajudando com alguns conselhos ou orientações. Ao meu amigo de infância, Rodrigo Garcia, pelos 19 anos de amizade. Ao professor, Dr. Abílio Soares, por disponibilizar seu laboratório para realização de algumas análises de sedimento. À professora, Elisamara, pela ajuda nas análises iniciais de nutriente. Ao professor, Aguinaldo N. Marques, por disponibilizar o Laboratório de Oceanografia Química para realização de análises de nutrientes. À aluna de iniciação científica, Patrícia Borges, Pela realização das análises finais de nutrientes. Ao Subsecretário da secretaria de pesca de Paraty, Cesar Romero, pelo apoio durante todo o projeto. V1 ÍNDICE PÁGINAS RESUMO........................................................................................................................... 1 ABSTRACT ....................................................................................................................... 2 INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 3 OBJETIVOS ...................................................................................................................... 9 Objetivo Geral ............................................................................................................ 9 Objetivos específicos................................................................................................. 9 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 10 Área de estudo ............................................................................................................ 10 Balsa de cultivo ........................................................................................................... 12 Perfil do costão rochoso.............................................................................................. 14 Estimativa de abundância de peixes por censo visual ............................................... 16 Composição do bentos associado ao costão ............................................................. 17 Composição do bentos no fundo arenoso .................................................................. 19 Granulometria .............................................................................................................. 20 Análise de matéria orgânica do fundo arenoso .......................................................... 20 Variáveis abióticas ...................................................................................................... 21 Nutrientes na água .................................................................................................. 21 Material particulado suspenso................................................................................. 22 Pressão da herbivoria sobre a K. alvarezii ................................................................. 23 Análises de dados ....................................................................................................... 24 RESULT ADOS ................................................................................................................ 26 Ictiofauna recifal .......................................................................................................... 26 Estrutura de comunidade da ictiofauna ...................................................................... 28 Grupos tróficos de peixes ........................................................................................... 32 Impacto do cultivo no macrobentos do costão rochoso. ............................................ 42 Bentos de sedimento arenoso .................................................................................... 56 Deposição de matéria orgânica e granulometria ........................................................ 60 Análise de nutrientes ................................................................................................... 66 Material particulado suspenso .................................................................................... 68 Herbivoria .................................................................................................................... 69 DISCUSSÃO ................................................................................................................... 71 2VI Ictiofauna ..................................................................................................................... 71 Bentos.......................................................................................................................... 73 Sedimento ................................................................................................................... 75 Nutrientes .................................................................................................................... 77 Herbivoria .................................................................................................................... 79 CONCLUSÕES ............................................................................................................... 81 LITERATURA CIT ADA ................................................................................................... 83 Anexo I ............................................................................................................................ 92 Anexo II ........................................................................................................................... 95 Anexo III. ......................................................................................................................... 96 1 VII LISTA DE FIGURAS PÁGINAS Figura 1. Mapa da área de estudo. Região de Paraty Mirim, Paraty. CO1 (ponto controle 1), BEX (ponto balsa experimental), CO2 (ponto controle 2). Quadro inferior com detalhe do ponto BEX (linhas paralelas – esquema das balsas do cultivo; traçado pontilhado – área monitorada nos censos visuais e fotoquadrados). .................................................................. 11 Figura 2. Esquema da balsa de cultivo. ....................................................... 13 Figura 3. Esquema do perfil do costão nos três pontos de amostragem. ........ 15 Figura 4. Fotoquadrado do bentos associado ao costão rochoso. Pontos de 1 a 50 plotados pelo software Coral Point Count. ..................................... 18 Figura 5. Análise de Cluster da estrutura da ictiofauna (quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (quadro inferior). Agrupamento entre os pontos CO1 e BEX. Comparações entre os meses Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Maio (M5), Junho (M6), Julho (M7), Agosto (M8) e Setembro (M9).......................................... 30 Figura 6. Análise de Cluster da estrutura da ictiofauna (A) e ordenação multidimensional nMDS não métrica (B). Agrupamento entre os pontos CO2 e BEX. Comparações entre os meses Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Maio (M5), Junho (M6), Julho (M7), Agosto (M8) e Setembro (M9). ............................................................................................... 31 Figura 7. Abundância média de herbívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), 2VIII balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ...................................................... 33 Figura 8. Abundância média de Carnívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ...................................................... 36 Figura 9. Abundância média de invertívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ...................................................... 38 Figura 10. Abundância média de Onívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ...................................................... 40 Figura 11. Análise de Cluster da estrutura bentônica associada ao costão (Quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (Quadro Inferior). Agrupamento entre os pontos CO1 e BEX. Comparações entre os meses Dezembro de 2009 (M12), Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Julho (M7), Agosto (M8) e Outubro (M10). . 44 Figura 12. Análise de Cluster da estrutura bentônica associada ao costão (Quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (Quadro Inferior). Agrupamento entre os pontos CO2 e BEX. Comparações entre os meses Dezembro de 2009 (M12), Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Julho (M7), Agosto (M8) e Outubro (M10). . 45 3 IX Figura 13. Porcentagem média de cobertura de macroalgas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*)............................................... 47 Figura 14. Porcentagem média de cobertura de Tufos de algas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*)............................................... 49 Figura 15. Porcentagem média de cobertura de zoantídeos de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*)............................................... 50 Figura 16. Porcentagem média de cobertura de coralíneas incrustantes de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ........................... 52 Figura 17. Porcentagem média de cobertura de coralíneas articuladas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ........................... 54 Figura 18. Porcentagem média de cobertura de corais de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). ...................................................... 56 X4 Figura 19. Análise de Cluster do bentos de fundo arenoso (A) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (B). Agrupamento entre amostragem abaixo da balsa de cultivo (B) e um grupo controle a direita do cultivo em relação ao costão (D). .................................................. 58 Figura 20. Análise de Cluster do bentos de fundo arenoso (A) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (B). Agrupamento entre amostragem abaixo da balsa de cultivo (B) e um grupo controle a esquerda do cultivo em relação ao costão (E). ................................... 59 Figura 21. Esquema das balsas de cultivo ao lado do costão e os pontos de coleta de sedimento (X, Y), círculos pretos de áreas proporcionais a concentração de matéria orgânica. Representação granulométrica de cada ponto de amostragem (barras verticais) e pontos de coleta de core de sedimento para identificação da fauna bentônica (LE, B, LD). Barra inferior indica o gradiente de profundidade em metros. Esquema fora de escala. ............................................................................................. 62 Figura 22. Média das concentrações de nutrientes dissolvidos na coluna d’água, coletados mensalmente de fevereiro a setembro, em µ mol.mL -1, nos três pontos de amostragem e em duas profundidades (CO1 – ponto controle 1; BEX – ponto balsa experimental; CO2 – ponto controle 2; superfície – S; Fundo – F). ................................................................ 67 Figura 23. Concentração média de material particulado suspenso na coluna d’água de Fevereiro a Outubro. Amostra coletadas na superfície (S) e no fundo (F) nos três pontos de amostragem (CO1 – ponto controle 1; BEX – ponto balsa experimental; CO2 – ponto controle 2). ........................ 68 1 XI LISTA DE TABELAS PÁGINAS Tabela 1. Lista de espécies encontradas. Abundância e freqüência relativa em %. ................................................................................................... 27 Tabela 2. Análise de similaridade ANOSIM da comunidade de peixes. Comparações entre os pontos controles e balsa de cultivo.................. 32 Tabela 3. Comparações da abundância média dos grupos tróficos em cada ponto de amostragem por análise de variância não paramétrica KruskalWallis one-way. ................................................................................ 33 Tabela 4. Comparações de abundância média de herbívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 34 Tabela 5. Comparações de abundância média de herbívoros entre Janeiro a Setembro nos pontos BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 34 Tabela 6. Comparações de abundância média dos grupos tróficos entre um ponto controle e o ponto da balsa experimental em cada mês por teste U de Mann-Whitney. ............................................................................ 35 Tabela 7. Comparações de abundância média de carnívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 36 Tabela 8. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 38 2XII Tabela 9. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 39 Tabela 10. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO2 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 39 Tabela 11. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 41 Tabela 12. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 41 Tabela 13. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO2 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas)..................................................................................... 42 Tabela 14. Análise de similaridade ANOSIM. Comparação do bentos entre locais. .............................................................................................. 46 Tabela 15. Comparações de porcentagem de cobertura de bentos associados ao costão entre os meses em cada ponto de amostragem por teste de Kruskal-Wallis one-way..................................................................... 47 Tabela 16. Comparações de porcentagem de cobertura de bentoss associados ao costão entre um ponto controle e o ponto da balsa experimental em cada mês por teste U de Mann-Whitney............................................. 48 3XIII Tabela 17. Comparações de porcentagem de cobertura média de tufos de algas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). ............................... 49 Tabela 18. Comparações de porcentagem de cobertura média de zoantídeos entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). ..................................................... 50 Tabela 19. Comparações de porcentagem de cobertura média de zoantídeos entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). ..................................................... 51 Tabela 20. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas incrustantes entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). .............. 52 Tabela 21. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas incrustantes entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). .............. 53 Tabela 22. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas articuladas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). .............. 54 Tabela 23. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas articuladas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). .............. 55 Tabela 24. Teste de similaridade ANOSIM para o bentos de fundo arenoso. Comparações entre os pontos controles do lado direito da balsa (L.D) e do lado esquerdo da balsa (L.E) com o ponto a baixo da balsa (B). ..... 60 4XIV Tabela 25. Classificação granulométrica do sedimento das amostragens da fauna bentônica nos pontos controle do lado direito da balsa (L.D) e do lado esquerdo da balsa (L.E) com o ponto a baixo da balsa (B). .......... 60 Tabela 26. Análise de granulometria dos pontos de coleta de matéria orgânica e fauna bentônica (ver figura 22). ...................................................... 64 Tabela 27. Teste post hoc paramétrico de Newman-Keuls. Comparações de concentração de matéria orgânica entre os pontos de coleta............... 65 Tabela 28. Análise de variância ANOVA para concentrações de nutrientes entre os pontos de amostragem. ................................................................ 66 Tabela 29. Pressão de herbivoria sobre a K. alvarezii. *, Propágulo perdido... 69 Tabela 30. Pressão de herbivoria sobre as pontas dos propágulos de K. alvarezii. .......................................................................................... 70 1 RESUMO As macroalgas, além de fonte de alimento, têm sido utilizadas na indústria farmacêutica, de cosméticos, de papel e biotecnológica (Jensen, 1993; Matulewicz, 1996; McHugh, 2003). Uma das macroalgas mais conhecidas na indústria é a Kappaphycus alvarezii, com bancos naturais distribuídos nas Filipinas, Indonésia e Tanzânia. Esta alga é uma das mais importantes fontes de carragenanas no mundo. Neste trabalho, foram avaliados alguns dos possíveis impactos de um cultivo pioneiro na região de Paraty, sobre o macrobentos dos costões rochosos, do fundo arenoso e ictiofauna, em duas áreas controles e uma área de cultivo propriamente dito. A estrutura de comunidade de peixes não mostrou diferença significativa entre as áreas controles e a área de cultivo. O macrobentos associado ao costão, também não apresentou diferença significativa entre os pontos. O bentos de fundo arenoso, apesar de apresentar comunidades diferentes abaixo do cultivo, não diferiu dos pontos controles de mesmo padrão granulométrico. Além disso, dados abióticos como matéria orgânica, materiais particulados e nutrientes dissolvidos apresentaram resultados similares entre os locais de amostragem. Testes de herbivoria mostraram que há presença de herbívoros consumindo K. alvarezii. Concluiu-se que a presença do cultivo de K. alvarezii não está provocando um impacto significativo na área de cultivo. PALAVRAS-CHAVE: Maricultura, Macrobentos, Peixes recifais. Impacto ambiental, Algas marinhas, 2 ABSTRACT The macroalgae, besides food source, have been used in the pharmaceutical industry, cosmetics, paper manufacturing and biotechnological (Jensen, 1993; Matulewicz, 1996; McHugh, 2003). At better known macroalgae in the industry is the Kappaphycus alvarezii, with natural banks distributed in Philippines, Indonesia and Tanzania, one of the most important carrageenans sources in the world. In this work, it was evaluated some of the possible impacts of a pioneering cultivation in the area of Paraty, on the rocky reef macrobenthos, sandy bottom macrobenthos and rocky reef fish, in two controls area and one cultivation area. The fish communities structures didn't show significant differences between the control areas and the cultivation area. The rocky reef macrobenthos associated, didn't also present significant difference among the points. The sandy bottom macrobenthos, in spite of presenting different communities below the cultivation, didn't differ of the points controls of same granulometric pattern. Besides, abiotic data as organic matter, particulated matter and dissolved nutrient presented similar results among the sampling area. Herbivory tests showed that there are herbivores consuming k. alvarezii. This study concluded that the presence of Kappaphycus alvarezii cultivation is not provoking a significant impact in the cultivation area. PALAVRAS-CHAVE: Mariculture, Macrobentoss, Reef fishes. Environmental impact, Seaweeds, 3 INTRODUÇÃO A maricultura ou cultivo de organismos marinhos tem sido uma atividade de desenvolvimento crescente nos últimos anos (FAO, 2000), fruto de uma grave estagnação da produção pesqueira e da necessidade de promover alternativas econômicas às populações costeiras que já não conseguem sobreviver da pesca. As macroalgas vêm sendo cultivadas há séculos, com registros de atividades de cultivo por volta de 1650 (Ohno e Largo, 1998). Inicialmente, os cultivos foram desenvolvidos empiricamente e voltados para a produção de alimento humano em países com histórico de consumo de macroalgas marinhas como Japão, Coréia e China (Oohusa, 1993). Atualmente, além de fonte de alimento, fazem parte de um grande número de produtos da indústria farmacêutica, de cosméticos, de papel, têxtil e biotecnológica (Jensen, 1993; Matulewicz, 1996; McHugh, 2003), atuando como agente espessante e estabilizante, graças aos colóides extraídos de diversas espécies (agaranas, carragenanas e alginatos). São utilizados ainda como fármacos (vermífugos, anestésicos, antipiréticos, remédios para tosse e cicatrizantes) e na composição de adubos e rações (Oliveira, 1997; Oliveira et al., 2005), além de apresentar atividades antivirais contra herpes e dengue (Tischer et al., 2006). Sendo assim, entre os diversos organismos do mar cultivados, as algas estão entre os principais. A espécie Kappaphycus alvarezii, comercialmente conhecida como “Cottoni”, é uma alga vermelha e principal fonte produtora de carragenana 4 kappa no mundo, graças aos cultivos comerciais existentes principalmente nas Filipinas, Indonésia e Tanzânia (Ask e Azanza, 2002), enquanto que a espécie Eucheuma denticulatum, conhecida como “espinosa”, é a principal fonte de carragenana iota. Ambas as espécies são responsáveis por aproximadamente 88% da matéria prima processada para a produção de carragenana, rendendo em torno de 120.000 toneladas de alga seca por ano, principalmente das Filipinas, Indonésia e Tanzânia (Zanzibar) (McHugh, 2003). A produção mundial de carragenana kappa se concentra nas regiões de Brunei-Indonésia-Malasia-Filipinas, conhecidas como “East Association of Southeast Asian Nations” (ASEAN). Juntos, contribuem com 96.5% da produção total, dos quais 55% são das Filipinas, 38% da Indonésia e 2,5% da Malasia. A produção restante é contribuída com pequenos volumes em outros países, sendo que o Brasil contribui com apenas 0,3% (Hayashi, 2010a) O gênero Kappaphycus Doty pertence à divisão Rhodophyta, classe Florideophyceae, ordem Gigartinales e Família Areschougiaceae, foram segregadas do gênero Eucheuma por Doty (1987) pela presença de carragenana kappa, cistocarpos hemisféricos inseridos diretamente nos eixos principais do talo e formação do eixo central a partir de células medulares organizadas em feixes (Areces, 1995). De acordo Zemke-White e Smith (2006), o gênero Kappaphycus foi introduzido em 19 países tropicais enquanto que o gênero Eucheuma está inserido em, pelo menos, 13 países tropicais. A K. alvarezii foi introduzida no Brasil experimentalmente em 1995, no Instituto de Pesca da Secretaria de Agricultura e Abastecimento (Ubatuba, São Paulo), com o objetivo de 5 desenvolver estudos básicos, como suporte para a implantação de cultivos comerciais no litoral brasileiro, sendo aprovado pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) (Paula, 2001). Por ser uma espécie exótica, a expansão dos seus cultivos gera discussões na comunidade científica referentes a impactos ambientais potenciais. Os efeitos ambientais trazidos pelo cultivo de K. alvarezii, apesar de pouco documentados, sugerem aspectos positivos e negativos (Paula & Pereira, 1998). Entre os aspectos positivos, são descritos a renovação de águas poluídas devido à oxigenação obtida pela fotossíntese das algas e a atração e proteção de peixes (Paula & Pereira, 1998; Jory et al., 1999; Tewari et al., 2006). Alguns autores, no entanto, demonstram que os cultivos da algas, assim como outros tipos de maricultura, podem afetar componentes do ecossistema no qual o cultivo se encontra devido à modificação na circulação da água, decomposição e formação de manchas anaeróbias no substrato, alteração da composição e estrutura das comunidades marinhas locais, desprendimento de artefatos do cultivo, poluição visual e impactos sobre a pesca e turismo, entre outros aspectos (Bergman et al., 2001; Bryceson, 2002; Paula & Oliveira, 2004; Eklöf et al., 2005; Bastos, 2006 apud Reis et al., 2007; Morberg, 2006). Tais efeitos ambientais, por serem pouco conhecidos, denotam a importância da realização de estudos contínuos de monitoramento ambiental (Oliveira, 2005). O caso mais estudado de impacto referente ao cultivo de K. alvarezii é a invasão dessa alga no Havaí. O primeiro estudo realizado na Baía de Kaneohe foi feito por Russel (1983) dois anos depois da introdução da alga na região, na 6 qual o autor se refere como Eucheuma striatum. Russel afirmou que a Eucheuma não tinha potencial para se estabelecer em águas profundas, canais ou grandes depressões e não ser capaz de colonizar recifes vizinhos sem a ajuda humana. Além disso, observou a ocorrência da alga na borda dos recifes, porém essa população não seria estável. Em 1996, Rodgers e Cox estudaram a mesma área e observaram que a alga (agora mencionada como K. alvarezii e K. striatum) se estendeu por 6 km da área inicial de introdução a uma taxa de 250 m ao ano (Rodgers and Cox, 1999). Em 2001, estudos conduzidos por Smith et al. (2002) foi observado que a Kappaphycus spp. ainda não tinha saído da baía, mas continuava a se estender para o Norte da baía desde os estudos de Rodgers e Cox, em 1999. Estudos moleculares mostraram que a alga introduzida no Havaí é de linhagem diferente de todas as outras Kappaphycus cultivadas no mundo e que seu genótipo único pode explicar seu potencial invasivo (Zuccarello et al., 2006). No trabalho de Conklin et al. (2009), o autor confirma que a espécie cultivada na baía de Kaneohe é a Kappaphycus alvarezii, mas que as cepas formam grupos separados daquelas cultivadas na Venezuela, Tanzânia e Madagascar. Outro caso relatado de invasão ocorreu nos recifes da Índia, na ilha Kurusadai, realizado por Chandrasekaran et al. (2008). Foi observado que a K. alvarezii invadiu e se estabeleceu com sucesso tanto sobre corais vivos como mortos, principalmente sobre as espécies Acropora formosa e A. nobilis causando efeito de sombreamento e sufocamento tanto em colônias de corais monoespecificas ou misturado com outras comunidades de corais vivos e 7 mortos. Segundo o autor, a alga formou um tapete sobre os corais e nas laterais, apresentando uma alta plasticidade fenotípica de cor, forma de talo, espessura do eixo principal, características morfológicas e frequência de ramificação primária e secundária. Como resultado da cobertura de alga, os corais perderam a integridade esquelética, estabilidade e são facilmente quebrado. Acredita-se que as condições para o sucesso da invasão foram as ótimas condições de temperatura e disponibilidade de nutriente durante todo o ano. Além dos fatores físicos como luz, temperatura e nutriente, a herbivoria também exerce um papel importante no controle do crescimento das algas. Desta forma, a herbivoria sobre a K. alvarezii é um dos aspectos ambientais a serem elucidados. Experimentos em campo realizados por diversos pesquisadores demonstraram que a herbivoria é um fator limitante para o crescimento e estabelecimento de espécies de macroalgas, atuando como uma importante força seletiva (Hay, 1981; Carpenter, 1986; Lewis, 1986; Sala & Boudouresque, 1997; Stimson et al., 2001; McClanahan et al., 2003; Hereu, 2006; Mantyka & Bellwood, 2007). No Brasil, estudos também comprovam a importância da herbivoria. Em fevereiro de 2006, na baia de Sepetiba, estudos de monitoramento foram realizados numa parceria com a empresa Sete Ondas Biomar e o Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro nessa região. Segundo Reis (2007), um dos principais fatores que controlam a alga fora do sistema de cultivo é a herbivoria e a alta turbidez da água. 8 A variação espacial e temporal na abundância e diversidade de macroalgas em ambientes recifais e costões rochosos podem ser determinados, direta ou indiretamente, pela herbivoria (Hay, 1981; Carpenter, 1986; Lewis, 1986; Hay, 1991; Sala e Boudouresque, 1997; Stimson et al., 2001; McClanahan et al., 2003). Desta forma, a entrada de uma espécie de alga exótica pode redirecionar a preferência alimentar dos herbívoros e influenciar na abundância e diversidade de macroalgas nativas. O estudo de impactos ambientais sobre a área de cultivo de Kappaphycus foi o primeiro realizado no Brasil. Neste trabalho, foi realizado um estudo de impacto, estabelecendo comparações sobre a estrutura macrobentônica dos costões rochosos e do sedimento arenoso, assim como as comunidades de peixes na região de cultivo de K. alvarezii, em Paraty mirim, Paraty. 9 OBJETIVOS Objetivo Geral Avaliar possíveis impactos ambientais no ambiente bentônico e sobre a ictiofauna em virtude da implantação do cultivo de Kappaphycus alvarezii, na Ponta da Cajaíba, em Paraty, sul do Estado do Rio de Janeiro. Objetivos específicos Detectar possíveis alterações na comunidade de peixes recifais e na comunidade macrobentônica do costão rochoso, próximas ao cultivo. Comparar a composição macrobentônica de fundo arenoso abaixo e a 100 m do cultivo Quantificar a matéria orgânica do fundo arenoso abaixo e fora do cultivo. Avaliar a pressão de herbivoria sobre a Kappaphycus alvarezii. Comparar as concentrações de nutrientes presentes na água na área de cultivo e nas áreas controle. 10 MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo O trabalho foi desenvolvido próximo a localidade de Paraty-Mirim, (Paraty, RJ), em um costão rochoso na ponta da Cajaíba, correspondendo à área de implantação do cultivo (Fig. 1). Recentemente, a região de Paraty foi considerada como um das mais importantes no Estado para a demarcação de parques aquícolas, devido as suas diversas características oceanográficas (Wasserman 2007). A região apresenta condições muito favoráveis, pois possui um litoral extremamente recortado, com muitas reentrâncias naturais. Paraty apresenta grandes áreas abrigadas, nas quais existem baías menores, com águas claras, várias enseadas, inúmeras ilhas e praias, que vão de Tarituba, ao lado de Angra dos Reis, até a Ponta da Trindade, na divisa com São Paulo. (Estudo sócio econômico de Paraty, 2007). 11 CO2 CO1 BEX BEX Figura 1. Mapa da área de estudo. Região de Paraty Mirim, Paraty. CO1 (ponto controle 1), BEX (ponto balsa experimental), CO2 (ponto controle 2). Quadro inferior com detalhe do ponto BEX (linhas paralelas – esquema das balsas do cultivo; traçado pontilhado – área monitorada nos censos visuais e fotoquadrados). 12 As comparações foram realizadas entre dois pontos controles e um ponto experimental, no qual se encontram as balsas de cultivo de K. alvarezii, ao longo do costão da Ponta da Cajaíba, Paraty Mirim (Fig. 1). O primeiro ponto de amostragem encontra-se ao extremo da Ponta da Cajaíba (230 13' 35,0" S; 440 33' 42,6" W), nomeado ponto Controle 1 (CO1). A segunda região de amostragem é caracterizada pela presença do cultivo de K. alvarezii e local de possível impacto, que se encontra a cerca de 1,5 Km do ponto CO1 (23 0 13' 59,0" S; 440 34' 31,2" W), chamada de ponto Balsa Experimental (BEX), o terceiro e o mais distanciado da ponta da Cajaíba, está cerca de 1,3 Km do ponto BEX (230 13' 55,3" S; 440 35' 20,2" W), nomeado ponto Controle 2 (CO2). Balsa de cultivo O cultivo de k. alvarezii, assim como as áreas controle, foi monitorado mensalmente. As balsas do cultivo foram instaladas em fevereiro de 2010 e estão a 50 m do costão rochoso dispostos paralelamente. Os census para avaliar a comunidade de peixe se iniciaram em Janeiro de 2010 até Setembro de 2010. Os fotoquadrados no costão rochoso começaram em Dezembro de 2009 até Outubro de 2010. A estrutura da balsa é composta por módulos de 4 x 3 m, construídos com canos de PVC de 3 m de comprimento e 75 mm de diâmetro, com suas extremidades vedadas e dispostos paralelamente ao longo de 80 m (Fig. 2). Todos os tubos de PVC são interligados por cordas de 13 polipropileno de 6 mm e distanciados a 4 m, totalizando 80 m de comprimento cada balsa e resulta em uma área de 240 m 2. As extremidades foram presas através de cabos de polipropileno de 14 mm que se estendem até o fundo arenoso e são fixados por pinos galvanizados. Foram instaladas quatro balsas dispostas paralelamente ao costão e separadas por 10 m de distância e a partir de Outubro foram instaladas mais 3 balsas. A profundidade do fundo arenoso abaixo da balsa varia de 5 m na balsa mais próxima do costão (50 m) e 10 m na última balsa. A área total do cultivo ocupa entorno de 7300 m2 e produz uma biomassa total 22,2 T após um ciclo de 50 dias. Figura 2. Esquema da balsa de cultivo. Em cada módulo foram colocados, perpendicularmente aos tubos de PVC, 12 fileiras de redes tubulares de 80 mm com propágulos de Kapapphycus alvarezii. As redes tubulares são originalmente utilizadas em cultivos de mexilhões e foram adaptadas para o cultivo de algas, pois oferecem maior proteção para as algas quando comparadas com o sistema de cultivo “tié-tie”, 14 onde os talos são amarrados individualmente por cabos e mantidos flutuando na superfície. O sistema “tié-tie” além de ser mais laborioso e demorado, provoca recorrentes rupturas dos talos devido à ação das ondas. Variações desse tipo de sistema têm sido testadas, porém sem muito sucesso (Areces, 1995, Bouzon et al. 2009 e Hayashi et al., 2010b). Perfil do costão rochoso A similaridade do perfil dos costões monitorados é importante para estabelecer comparações entre as comunidades que residem nesses costões, reduzindo as variáveis ambientais. O perfil foi traçado com o auxílio de um mergulhador e uma trena, na qual foi fixada no costão na altura da linha d’água na maré alta. O Mergulhador percorreu junto ao substrato, em linha reta, até alcançar o fundo arenoso e, a cada metro, registrou a profundidade que se encontrava com o auxílio de um profundímetro. Este perfil foi realizado nos pontos controle CO1 e CO2 e onde se encontra as balsas de cultivo (ponto BEX). Para cada ponto de monitoramento foram realizadas três réplicas de perfil. Os três pontos de amostragens no costão rochoso apresentam características semelhantes. A profundidade média dos costões varia entre cinco e seis metros com extensão média de 17 metros (Fig. 3). Tanto nos pontos controles quanto na área de cultivo a formação rochosa é caracterizada 15 por grandes rochas e formações de platôs que se estendem por dois a três metros de distância com uma suave inclinação. Em geral os costões apresentam inclinações brandas, aprofundando cerca de meio metro a cada metro percorrido verticalmente. Figura 3. Esquema do perfil do costão nos três pontos de amostragem. 16 Estimativa de abundância de peixes por censo visual Para comparar a estrutura de comunidade de peixes que habitam a região do cultivo e nas áreas controles, foram realizados censos visuais, utilizando equipamento autônomo (SCUBA) seguindo uma transecção. O método de transecção foi conduzido similarmente como descrito por diversos autores (Brock, 1954; Bortone et al., 1989) em que o mergulhador nada lentamente ao longo da linha de transecção por 20 m e conta todas as espécies que ocorrem em sua frente e entre 1 metro de cada lado da linha. Os nomes e a abundância das espécies foram listados em tubos de PVC, escritas com lápis. Para determinar se houve mudanças nas comunidades na área do cultivo e nos costões das áreas controle, as observações “in situ” foram feitas mensalmente durante o período de amostragens, de janeiro de 2010 a outubro de 2010. Os dados foram dispostos em tabelas de abundância e subdivididos em grupos tróficos (herbívoros, carnívoros, invertívoros, onívoros e piscívoros) baseado em Ferreira et al. (2001). O grupo dos planctívoros não fez parte das análises porque apenas Chromis multilineata foi observado na região. Para as análises exploratórias, foram utilizadas tabelas com as médias das transecções por mês e local de amostragem (Anexo I). 17 Composição do bentos associado ao costão Para avaliar possíveis alterações na composição da flora e da fauna dos costões, o substrato foi amostrado por fotoquadrados, que posteriormente foi analisado pelo software Coral Point Count (Kohler & Gill, 2006) (Fig. 4). As fotografias foram tiradas a 50 cm de distância com auxílio de uma armação de PVC, com moldura de 25 cm de lado. O procedimento de amostragem foi realizado por um mergulhador, em uma profundidade entre 1 a 3 m, seguindo uma linha imaginária por 60 m horizontalmente ao longo do costão. A cada 2 m o mergulhador fotografou o substrato posicionando a estrutura de PVC sobre o mesmo, totalizando trinta fotos por sítio de amostragem. Deste total de fotoquadrados, foram selecionadas aleatoriamente quinze fotos para serem analisadas no software. Os principais espécimes de macroalgas encontrados foram coletados para facilitar a identificação das fotografias. Com auxílio do software Coral Point Count (National Coral Reef Institute), foram plotados 50 pontos aleatórios sobre as fotografias, a partir dos quais a porcentagem de cobertura dos organismos bentônicos foi quantificada. A investigação da composição do substrato bentônico foi realizada nos três sítios de amostragem. Os dados foram dispostos em tabelas de porcentagem de cobertura e subdivididos em grupos (coral, zoantídeos, macroalgas, tufos de algas, algas coralíneas articuladas e algas coralíneas incrustantes). Para as análises exploratórias, foram utilizadas tabelas com as médias de porcentagem de 18 cobertura dos grupos por fotoquadrados por mês e local de amostragem (Anexo II). Os valores de porcentagens de cobertura foram transformados para arco seno. Figura 4. Fotoquadrado do bentos associado ao costão rochoso. Pontos de 1 a 50 plotados pelo software Coral Point Count. 19 Composição do bentos no fundo arenoso Para avaliar se a comunidade bentônica do fundo arenoso, abaixo do cultivo, está sendo alterada pela presença das algas e pelo sombreamento da estrutura de cultivo, foram coletadas amostras de sedimento abaixo do cultivo e amostras a 100 m a esquerda e a direita das estruturas de cultivo, consideradas amostras controles. As amostras foram coletadas entorno de 7 m de profundidade (Fig. 21). Em cada ponto de coleta as amostras foram coletadas em triplicata. Cada amostra foi coletada com um core de PVC de 20 cm de comprimento e 75 mm de diâmetro. Após a coleta, o sedimento foi embebido em álcool a 70% para conservação dos organismos e para posterior análise em laboratório. O sedimento coletado foi elutriado três vezes passando por uma peneira com malha de 0,5 mm, retendo toda a macrofauna. Posteriormente os animais foram identificados na maior resolução taxonômica possível, de classe a espécie. Os dados foram dispostos em tabelas de abundância e para as análises exploratórias, foi utilizada a abundância total de cada indivíduo de cada amostragem (Anexo III). 20 Granulometria O sedimento foi coletado nos 5 primeiros centímetros com auxílio de um frasco de plástico. Em laboratório, foi colocado na estufa a 60 C0 por 24 h para secar totalmente. Após seco, o sedimento foi macerado para que todos os grãos se desgrudassem. O material macerado foi posto em um agitador com uma sequência de peneiras de malhas decrescentes em mm (4,000; 2,830; 2,000; 1,410; 1,000; 0,710; 0,500; 0,350; 0,250; 0,180; 0,125; 0,090; 0,063) por 15 minutos. Cada fração granulométrica retida em cada peneira foi pesada para posterior análise no software SysGran 3.0. Análise de matéria orgânica do fundo arenoso Análises comparativas de matéria orgânica do sedimento abaixo da região do cultivo e em áreas controle foram realizadas para determinar se há influência do cultivo em relação à concentração. As coletas de sedimentos foram feitas em forma de “cruz” (Fig. 21), totalizando 12 pontos de coleta abaixo do cultivo com 3 réplicas cada um. Como controle, foram estabelecido dois pontos de coleta a 100 metros da estrutura do cultivo da alga com 3 réplicas cada um. As amostras foram coletadas com um testemunho de plástico adaptado feito com uma seringa de 60 mL cortada na ponta. Para coletar o sedimento a 21 seringa foi enterrada até o final e, posteriormente, o sedimento foi extrudado até restar apenas os primeiros 5 cm de sedimento superficial. Este sedimento restante foi coletado em um recipiente e posteriormente congelado para futuras análises. As amostras foram descongeladas e secas na estufa a 60 C0 por 24 h. Depois de secas, de cada amostra foi pesada 2 g de sedimento e levados para a mufla a 540 C0 por 3 h para calcinar toda a matéria orgânica. Depois de calcinado, as amostras foram mantidas em um dessecador por 1 h e 30 min para esfriar e depois foram pesadas novamente. A concentração de matéria orgânica foi estabelecida pela fórmula: MO (%) = [(Peso Inicial) – (Peso Final)] / Peso Inicial * 100 Variáveis abióticas Nutrientes na água Para determinação da concentração de nutrientes na coluna d’água, foram coletadas amostras mensais de fevereiro a Setembro de 2010. As amostras foram coletadas nos 3 pontos de amostragem, tanto na superfície, quanto no fundo. A partir da água coletada, foram realizadas medidas de PO 4, NH4, NO2, NO 3. Para isso as amostras foram previamente filtradas em um filtro Whatman GF/C com 0,45 µm, para separação da porção particulada de 22 nutrientes (seston). A medição da concentração dos referidos nutrientes foram medidas no espectrofotômetro. Material particulado suspenso A quantidade de material particulado presente em suspensão na coluna d’água influencia diretamente a turbidez da água e a profundidade de penetração da luz, e indiretamente as taxas fotossintéticas de organismos autotróficos. Para avaliar se a presença do cultivo de alga aumenta a quantidade de material particulado em suspensão na água, devido o desprendimento de pedaços de algas e de outros organismos incrustados nas balsas, foram utilizados filtros de fibra de vidro, previamente pesados, com porosidade de 0,45µm utilizados para as mesmas amostras de água coletadas para análises de nutrientes. Os filtros foram colocados na estufa a 60 graus Célsius por 2 horas e após o seu resfriamento em um dessecador foram pesados. Cada amostra teve o volume filtrado anotado e a concentração de material particulado foi calculado pela fórmula e dado em mg/mL: C = (Peso final – Peso inicial) / volume filtrado 23 Pressão da herbivoria sobre a K. alvarezii Com a finalidade de determinar a pressão da herbivoria sobre K. alvarezii, foram realizados experimentos de herbivoria em campo na área do cultivo da alga e no costão rochoso próximo. Os experimentos foram realizados a partir da oferta de fragmentos de K. alvarezii aos herbívoros locais. A técnica empregada foi adaptada do trabalho de Marques et al. (2006). Foram retirados fragmentos de porções apicais do talo da alga com biomassa inicial entre 80,0 a 150,0 g. Os talos foram presos por pregadores plásticos de roupa fixados, através de abraçadeiras plásticas, em cordas chumbadas (gramatura entre 100 e 105 g/m) com 1,0 m de comprimento. As biomassas dos fragmentos foram obtidas através de uma balança digital de gancho com precisão de 1 g. Cada corda com 10 pregadores distantes 10,0 cm entre si. Foram fixadas 2 cordas junto ao substrato do costão rochoso próximo ao cultivo e 2 cordas penduradas nas estruturas do cultivo em uma altura semelhante à altura onde são amarradas as algas cultivadas. As cordas foram monitoradas por 4 h de exposição. O consumo das algas expostas à herbivoria foi determinado pelas diferenças, em porcentagens, entre a biomassa inicial e final dos fragmentos. Outro experimento de herbivoria realizado no cultivo foi feito pela quantificação de todas as pontas de cada ramo de alga. Pois, por observações pessoais, os herbívoros presentes na região tendem a predar apenas as 24 pontas meristemáticas e abandonar a porção restante. Após serem expostas por um período de 4 h tanto ao lado da balsa quanto no fundo do costão rochoso, as pontas foram novamente quantificadas para estabelecer a porcentagem consumida. Análises de dados As análises de estrutura de comunidade e abundância de grupos tróficos de peixes foram baseadas apenas com as espécies que apresentaram mais de 10% de freqüência. O critério foi tomado para evitar falsas interpretações que algumas espécies raras, porém abundantes, poderiam causar, como espécies pelágicas de grandes cardumes (Willis et al., 2006; McClanahan et al., 2007). Além disso, segundo Valetin (2000), as espécies raras geram um grande número de valores nulos que são prejudiciais para estabelecer associações biológicas com base no cálculo de coeficientes, sejam paramétricos ou não paramétricos. Isto ocorre porque as espécies que formam duplo zero distorcem significativamente a dispersão elíptica dos pontos com relação ao eixo das espécies (Legendre, 1998). Tabelas de abundância dos táxons em cada amostra foram estabelecidas como base para comparação dentro de cada estação de coleta e entre os pontos de amostragem. Análises multivariadas foram realizadas para avaliar a estrutura de comunidade. Os dados foram ordenados em matrizes de similaridade por Bray-curtis e foram realizados análises de cluster e ordenação 25 nMDS (non-metric multidimensional scaling) (Clark, 1993). Para avaliar as principais espécies responsáveis pela similaridade dentro dos sítios e a dissimilaridade entre os mesmos utilizamos a análise SIMPER (Warwick and Clark, 1990). Para verificar a real formação de grupos hierárquicos dentro das estruturas de comunidade utilizamos o teste SIMPROF (Clark, 2008) e para verificar a significância de formação de grupos distintos entre os pontos de amostragem foi realizado o teste de similaridade ANOSIM (Clark, 1988). Todos os dados coletados foram testados quanto à sua normalidade e homocedasticidade. Todos os dados de comunidade de peixes, do macrobentos, tanto associado ao costão rochoso quanto os de fundo arenoso, e os dados de concentração de material particulado não apresentaram normalidade e alguns também não eram homogêneos, mesmo após realizar transformações para homogeinizar as variâncias (Underwood, 1997). Sendo assim, as análises de variância foram realizadas para dados não paramétricos (teste U de Mann-Whitney e Kruskal-Wallis one-way) (Zar, 1999). . Apenas os dados de concentração de nutrientes na coluna d’água apresentaram normalidade e homocedasticidade após a transformação para log X 10. Para esses dados foram realizadas ANOVAS paramétricas one-way (underwood, 1997) Testes a posteriori foram realizados quando os resultados foram significativamente diferentes, utilizando testes não paramétricos comparações múltiplas de médias ranqueadas (Morin e Findlay, 2001) . de 26 RESULTADOS Ictiofauna recifal Ao longo dos costões rochosos das áreas monitoradas foram identificadas 55 espécies, sendo as mais abundantes e frequentes Haemulon sp. , Stegastes fuscus, Abudefduf saxatilis, Diplodus argenteus, Anisotremus virginicus, Mycteroperca acutirostris e Chaetodon striatus (Tabela 1). A espécie de Kyphosus sp., um importante herbívoro que aprecia a K. alvarezii (Costa, 2008), também foram abundantes na região, porém não tão frequentes quanto as espécies listadas a cima, cerca de 21% de frequência. Os grupos tróficos com maior número de espécies encontrados foram os carnívoros, herbívoros e invertívoros. Os planctívoros, piscívoros e Onívoros apresentaram poucas espécies de cada grupo, porém a espécie Abudefduf saxatilis, classificada como onívora, foi a mais abundante em quase todos os censos nos três pontos de amostragem. 27 Tabela 1. Lista de espécies encontradas. Abundância e freqüência relativa em %. ESPÉCIE Abudefduf saxatilis Stegastes fuscus Haemulon aurolineatum Anisotremus virginicus Diplodus argenteus Mycteroperca acutirostris Chaetodon striatus Mycteroperca marginata Pseudupeneus maculatus Sparisoma axillare Holocentrus adscensionis Haemulon steindachneri Gobidae Acanthurus chirurgus Blenidae Kyphosus Sp. Chromis multilineata Halichoeres poeyi Pareques acuminatus Anisotremus surinamensis Acanthurus bahianus Sphoeroides spengleri Labrisomidae Sparisoma frondosum Scorpaena brasiliensis Acanthurus coeruleus Sparisoma amplum Pomacanthus paru Centropomus parallelus Serranus baldwini Mycteroperca bonaci Emblemariopsis signifera Scarus Zelindae Stephanolepis hispidus Caranx latus Diodon hystrix Stegastes pictus Mugil curema Cantherhines pullus Pomacanthus arcuatus Abundância relativa % 31,15 8,51 15,82 3,96 6,14 2,81 2,74 1,64 1,8 2,04 1,04 8,38 2,12 1,2 1,41 2,86 1,22 0,72 1,35 0,61 0,77 1,38 0,7 0,51 0,44 0,47 0,47 0,25 0,78 0,21 0,19 0,24 0,3 0,13 0,44 0,12 0,15 0,58 0,09 0,13 Frequência relativa % 97,47 77,27 65,15 57,58 57,07 51,01 51,01 38,38 35,86 35,35 34,85 34,34 33,33 22,73 22,22 21,72 21,72 20,71 20,2 19,7 19,19 17,17 16,67 14,14 11,11 10,61 8,59 8,59 7,58 6,57 6,57 6,06 5,56 5,05 4,55 4,55 4,55 4,04 3,03 2,53 GRUPO TRÓFICO Onívoro Herbívoro Invertívoro Invertívoro Onívoro Carnívoro Invertívoro Carnívoro Invertívoro Herbívoro Carnívoro Invertívoro Herbívoro Herbívoro Planctívoro Invertívoro Carnívoro Invertívoro Herbívoro Onívoro Herbívoro Carnívoro Herbívoro Herbívoro Ominívoro Carnívoro Invertívoro Carnívoro Invertívoro Herbívoro Onívoro Carnívoro Invertívoro Onívoro Herbívoro Ominívoro Onívoro 28 Chaetodipterus faber Sphoeroides greeleyi Sardinella brasilliensis Halicampus crinitus Gymnothorax moringa Epinephelus niveatus Fistularia tabacaria Ogcocephalus vespertilio Pempheris schomburgkii Serranus flaviventris Stegastes variabilis Cryptotomus roseus Epinephelus morio Gymnothorax funebris Gymnothorax vicinus Odontoscion dentex Sparisoma rubripini Synodus intermedius 0,06 0,05 0,74 0,04 0,05 0,04 0,04 0,02 0,02 0,02 0,02 0,01 0,01 0,01 0,01 0,01 0,01 2,02 2,02 1,52 1,52 1,52 1,01 1,01 1,01 1,01 1,01 1,01 0,51 0,51 0,51 0,51 0,51 0,51 Invertívoro Invertívoro Onívoro Carnívoro Carnívoro Piscívoro Carnívoro Planctívoro Invertívoro Herbívoro Herbívoro Carnívoro Carnívoro Carnívoro Carnívoro Herbívoro 0,01 0,51 Piscívoro Estrutura de comunidade da ictiofauna A estrutura de comunidade de peixes recifais foi comparada entre os pontos controle e a área de cultivo da alga K. alvarezii. As análises exploratórias por cluster e nMDS mostraram que houve formação de apenas dois grupos distintos entre os pontos CO1 e BEX, utilizando o teste simprof (Fig. 5), porém, com exceção do mês de junho, as amostragens nos pontos CO1 e BEX dentro de cada mês encontram-se respectivamente no mesmo grupo. Nos pontos CO2 e BEX, apenas a amostragem de agosto no ponto CO2 formou um grupo separado (Fig. 6). Estes dados sugerem que as comunidades não apresentam uma variação espacial, mas indicam uma possível variação temporal no ponto CO1 nos últimos meses. 29 Uma análise de similaridade foi realizada para testar a hipótese de formação de grupos entre os pontos de amostragem. Entre os pontos CO1 e BEX , o valor de R foi de 0,121, enquanto que entre os pontos CO2 e BEX foi verificado um menor valor de R (R=0.069) (Tabela 2). Esses valores indicam que as comunidades dos pontos controle não formam grupos significativamente distintos da Balsa experimental. 30 Figura 5. Análise de Cluster da estrutura da ictiofauna (quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (quadro inferior). Agrupamento entre os pontos CO1 e BEX. Comparações entre os meses Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Maio (M5), Junho (M6), Julho (M7), Agosto (M8) e Setembro (M9). 31 Figura 6. Análise de Cluster da estrutura da ictiofauna (A) e ordenação multidimensional nMDS não métrica (B). Agrupamento entre os ponto s CO2 e BEX. Comparações entre os meses Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Maio (M5), Junho (M6), Julho (M7), Agosto (M8) e Setembro (M9). 32 Tabela 2. Análise de similaridade ANOSIM da comunidade de peixes. Comparações entre os pontos controles e balsa de cultivo. CO1 x BEX CO2 X BEX R Global Significância 0,121 0.094 0,069 0.223 Grupos tróficos de peixes Uma vez que a presença da alga Kappaphycus alvarezii poderia influenciar na abundância total de herbívoros presentes na região de cultivo, foi realizada uma análise mais detalhada sobre esse grupo trófico ao longo do período estudado. Foi observada uma variação temporal na abundância de herbívoros em cada ponto de amostragem (Fig. 7). Para verificar se estas variações foram significativas, foram realizadas ANOVAS não paramétricas Kruskal-Wallis one-way para os locais de monitoramento entre os meses amostrados (Tabela 3). Os resultados indicaram que houve diferença significativa na abundância de herbívoros entre os meses de Janeiro a Setembro nos pontos CO1 e BEX. No CO1, foi observado que os meses de Maio, Junho e Julho apresentam médias significativamente maiores que os meses de janeiro e Setembro (Tabela 4). No ponto BEX, Os resultados mostraram uma variação de abundância, com aumento significativo também em Maio quando comparado com Janeiro e Agosto (Tabela 5). No ponto CO2 não foi detectado diferença significativa entre os meses. Comparando as abundâncias médias de herbívoros entre um ponto controle e o ponto BEX, as 33 análises de variâncias mostraram uma diferença significativa apenas nos meses de Junho e Agosto entre o Ponto CO1 e BEX, enquanto que entre os pontos CO2 e BEX apresentou diferença apenas em Janeiro (tabela 6). Figura 7. Abundância média de herbívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 3. Comparações da abundância média dos grupos tróficos em cada ponto de amostragem por análise de variância não paramétrica Kruskal-Wallis one-way. Kruskal-Wallis ANOVA Herbívoros Carnívoros Invertívoros Onívoros CO1 BEX CO2 P<0,01 p=0,02 P<0,01 P<0,01 P<0,00 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p=0,35 p=0,01 p=0,01 p<0,01 34 Tabela 4. Comparações de abundância média de herbívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 JANEIRO Kruskal-Wallis test: H (7, N= 93) =27,87596 p =,0002 (Herbívoros) FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 0,09 0,11 1,00 0,03 1,00 1,00 1,00 0,41 1,00 1,00 0,07 1,00 0,35 1,00 1,00 1,00 0,08 0,42 1,00 1,00 0,02 0,13 1,00 1,00 1,00 0,35 1,00 FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO 1,00 AGOSTO Tabela 5. Comparações de abundância média de herbívoros entre Janeiro a Setembro nos pontos BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO Kruskal-Wallis test: H (7, N= 94) =37,85343 p < 0,0001 (Herbívoros) FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 1,00 1,00 1,00 <0,01 0,12 <0,01 0,25 <0,01 0,30 0,18 1,00 1,00 1,00 0,58 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,01 1,00 1,00 0,01 1,00 0,02 0,88 35 Tabela 6. Comparações de abundância média dos grupos tróficos entre um ponto controle e o ponto da balsa experimental em cada mês por teste U de Mann-Whitney. CO1 x BEX Herbívoros Carnívoros Invertívoros Onívoros Janeiro p=0,26 p=0,69 p=0,28 p=0,24 Fevereiro p=0,05 p=0,55 p=0,45 p=0,32 Abril P=0,07 P=0,87 P=0,01 P=0,69 Maio P=0,83 P=0,88 P=0,41 P=0,04 Junho P=0,01 P=0,31 P<0,01 P=0,51 Julho P=0,18 P=0,12 P=0,56 P=0,72 Agosto P=0,04 P=0,08 P=0,67 P=0,05 Setembro P=0,62 P=0,43 P=0,77 P=0,64 Janeiro p<0,01 p=0,88 p=,03 p=0,01 Fevereiro p=0,20 p=0,58 p=0,18 p=0,02 Abril p=0,31 p=0,71 p<0,01 p=0,47 Maio p=0,34 p=0,76 p=0,01 p=0,25 Junho ------------------------- Julho p=0,39 p=0,84 p=0,03 p=0,19 Agosto p=0,85 p=0,09 p=0,01 p=0,20 Setembro ------------------------- CO2 x BEX Herbívoros Carnívoros Invertívoros Onívoros As espécies carnívoras apresentaram pequenas variações temporais na abundância média em todos os pontos de amostragem (Fig. 8). Embora essas variações aparentemente tenham sido pequenas, foram significativas (tabela 3). As análises de comparações múltiplas revelaram diferenças significativas entre o mês de Julho com os meses de Janeiro e Abril no ponto BEX (Tabela 7). Nos pontos CO1 e CO2, testes a posteriori não conseguiram identificar onde se encontram as diferenças de abundância média. Além disso, as comparações feitas entre os pontos CO1 vs. BEx e CO2 vs. BEX, ao longo dos meses, não mostraram variações significativas (tabela 6). 36 Figura 8. Abundância média de Carnívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 7. Comparações de abundância média de carnívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX Kruskal-Wallis test: H (7, N= 94) =20,90573 p =,0039 (carnívoros) FEVEREIRO JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO 1,00 ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 1,00 1,00 1,00 1,00 0,27 1,00 <0,01 0,33 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,77 0,01 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,96 0,67 1,00 37 O grupo dos invertívoros apresentou grandes variações temporais nas abundâncias médias nos pontos controles e na balsa experimental (Fig. 9). As análises de variância mostraram que essas variações temporais foram significativas em todos os pontos (Tabela 3). Testes a posteriori por múltiplas comparações revelaram diferenças entre os meses de Agosto e Setembro com os meses de fevereiro a Junho no ponto BEX (Tabela 8). No ponto CO1 as diferenças ocorreram entre o mês de Setembro com os meses de janeiro a Maio (Tabela 9), enquanto que no ponto CO2 as diferenças se deram apenas entre janeiro e Agosto (Tabela 10). Além disso, as comparações de abundância entre os pontos controles e o ponto BEX apresentaram diferenças significativas em Abril e Junho entre os pontos CO1 e BEX e entre os pontos CO2 e BEX essas diferenças foram encontradas de Abril a Outubro (tabela 6). 38 Figura 9. Abundância média de invertívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 8. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX Kruskal-Wallis test: H (7, N= 94) =53,35998 p <0,0001 (Invertívoros) FEVEREIRO JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO 1,00 ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 0,06 0,93 0,42 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,53 0,41 0,02 1,00 1,00 0,18 <0,01 X 1,00 1,00 <0,01 <0,01 1,00 0,01 <0,01 1,00 0,14 1,00 39 Tabela 9. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 Kruskal-Wallis test: H (7, N= 93) =32,91337 p <0,0001 (Invertívoros) FEVEREIRO JANEIRO 1,00 FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 1,00 1,00 1,00 1,00 0,42 0,08 1,00 1,00 0,32 0,06 0,04 0,01 1,00 0,21 1,00 0,16 0,02 0,07 1,00 0,05 0,01 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 ABRIL MAIO JUNHO JULHO 1,00 AGOSTO Tabela 10. Comparações de abundância média de invertívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO2 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO2 JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO JULHO Kruskal-Wallis test: H (5, N= 67) =16,29609 p =,0060 (Invertívoros) FEVEREIRO ABRIL MAIO JULHO AGOSTO 1,00 1,00 1,00 0,18 <0,01 1,00 1,00 1,00 0,21 1,00 1,00 0,30 1,00 0,07 1,00 40 Os Onívoros apresentaram a maior abundância média em comparação aos outros grupos tróficos (Fig. 10). As comparações feitas entre os meses dentro de cada ponto de amostragem revelaram que tanto nas áreas controles quanto no ponto BEX houve uma variação temporal significativa (Tabela 3). As comparações múltiplas mostraram que no ponto BEX houve uma diferença entre Janeiro com os meses de Junho, Agosto e Setembro (Tabela 11). No ponto CO1 houve uma diferença entre Janeiro com os meses de Junho e Agosto e entre Julho e Agosto (Tabela 12). No ponto CO2 foi encontrada uma diferença entre Fevereiro com Maio e Julho e entre Agosto com Maio e Julho (Tabela 13). As comparações feitas entre os pontos controles e o ponto BEX não apresentaram diferença significativa em nenhum dos meses (Tabela 6). Figura 10. Abundância média de Onívoros de Janeiro (01) a Setembro (09). Comparação de abundâncias entre os pontos (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). 41 Tabela 11. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX Kruskal-Wallis test: H (7, N= 94) =36,17810 p =,0000 (onívoros) FEVEREIRO JANEIRO 1,00 FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 0,31 1,00 0,61 1,00 <0,01 0,34 1,00 1,00 <0,01 0,23 <0,01 0,35 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,86 1,00 0,21 1,00 1,00 0,14 0,22 ABRIL MAIO JUNHO JULHO 1,00 AGOSTO Tabela 12. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 Kruskal-Wallis test: H (7, N= 93) =22,16646 p =,0024 (Onívoros) FEVEREIRO JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO 1,00 ABRIL MAIO JUNHO JULHO AGOSTO SETEMBRO 0,31 1,00 0,61 1,00 <0,01 0,34 1,00 1,00 <0,01 0,23 <0,01 0,35 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,86 1,00 0,21 1,00 1,00 0,14 0,22 1,00 42 Tabela 13. Comparações de abundância média de onívoros entre Janeiro a Setembro no ponto CO2 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO2 Kruskal-Wallis test: H (5, N= 67) =26,75730 p =,0001 (onívoros) JANEIRO FEVEREIRO ABRIL MAIO FEVEREIRO ABRIL MAIO JULHO 0,74 1,00 1,00 1,00 0,15 1,00 0,04 <0,01 1,00 1,00 0,19 0,92 1,00 0,01 <0,01 JULHO AGOSTO Impacto do cultivo no macrobentos do costão rochoso. As análises exploratórias mostraram que a composição do bentos entre os pontos controles e o local de cultivo da alga não apresentaram grupos distintos bem definidos entre locais de amostragem (Fig. 12 e 13). Os dados sugerem que, além de não haver formação de grupo entre os pontos de amostragem, também não foi identificada uma formação de grupos entre os meses, exceto entre os pontos CO1 e BEX, onde parece ter havido uma separação dos meses de Agosto e Outubro do período restante. Para corroborar com as análises de cluster e nMDS, foi realizada uma ANOSIM, considerando os pontos de amostragem como fatores, para testar se há diferença entre os locais. As comparações foram feitas entre os pontos controles e o local de cultivo e os resultados confirmam as análises exploratórias com valores de R menores que 0,25 (Tabela 14) 43 Os resultados sugerem que apesar da presença do cultivo de Kappaphycus alvarezii na região monitorada, as estruturas de comunidades de Bentos, entre as áreas monitoradas, são semelhantes e não formam grupos significativamente distintos. 44 Figura 11. Análise de Cluster da estrutura bentônica associada ao costão (Quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (Quadro Inferior). Agrupamento entre os pontos CO1 e BEX. Comparações entre os meses Dezembro de 2009 (M12), Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Julho (M7), Agosto (M8) e Outubro (M10). 45 Figura 12. Análise de Cluster da estrutura bentônica associada ao costão (Quadro superior) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (Quadro Inferior). Agrupamento entre os pontos CO2 e BEX. Comparações entre os meses Dezembro de 2009 (M12), Janeiro (M1), Fevereiro (M2), Abril (M4), Julho (M7), Agosto (M8) e Outubro (M10). 46 Tabela 14. Análise de similaridade ANOSIM. Comparação do bentos entre locais. ANOSIM CO1 x BEX CO2 X BEX Bentoss R Global <0,01 0,21 Significância 0.28 0.06 Durante todo período de monitoramento (Dezembro de 2009 a Outubro de 2010) não foi observado fragmentos de K. alvarezii sobre o costão rochoso, mas sim no fundo arenoso, embora restrito as áreas logo abaixo do cultivo. Nas áreas controles não foram encontrados nenhum fragmento. As porcentagens de cobertura das macroalgas do costão pareceram ser constantes no ponto CO1 (Figura 14), com uma pequena redução em Agosto e Outubro, porém, essa variação não foi significativa (Tabela 15). Nos pontos CO2 e BEX, as análises de variâncias indicaram uma variação temporal significativa, embora os testes de múltiplas comparações não tenham conseguido detectar onde ocorreram, foi possível observar que houve uma pequena redução na porcentagem de cobertura nos meses de Agosto e Outubro na Balsa experimental. Quando comparamos as porcentagens de cobertura entre os pontos de amostragem com análises não paramétricas (teste U de Mann-Whitney), os resultados mostraram que durante todo o período de amostragem não houve diferença significativa entre os pontos CO1 e BEX (Tabela 16), enquanto que entre CO2 e BEX observamos uma diferença em Dezembro, Julho e Agosto. 47 Figura 13. Porcentagem média de cobertura de macroalgas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 15. Comparações de porcentagem de cobertura de bentos associados ao costão entre os meses em cada ponto de amostragem por teste de Kruskal-Wallis oneway. Kruskal-Wallis ANOVA Coral Zoantídeos Macroalgas Tufos de algas Coralinas articuladas Coralinas Incrustantes CO1 BEX CO2 p=0,48 p<0,01 p=0,21 p<0,01 p<0,01 p=0,03 p=0,80 p=0,01 p=0,04 p=0,33 p<0,01 p=0,01 p=0,69 p=0,05 p=0,01 p=0,68 p=0,07 p=0,35 48 Tabela 16. Comparações de porcentagem de cobertura de bentoss associados ao costão entre um ponto controle e o ponto da balsa experimental em cada mês por teste U de Mann-Whitney. CO1 x BEX Coral Zoantídeos Macroalgas Tufos de algas Coralinas articuladas Coralinas Incrustantes Dezembro p=0,35 p=0,80 p=0,59 p=0,73 p=0,87 p=0,46 Janeiro Fevereiro Abril Julho Agosto Outubro p=0,98 p=0,34 p=0,79 p=0,76 p=0,97 p=0,79 p=0,82 p<0,01 p=0,42 p=0,52 p=0,90 p=0,80 p=0,72 p=0,15 p=0,97 p=0,35 p=0,52 p=0,72 p=0,02 p=0,01 p=0,01 p=0,41 p=0,79 p=0,53 p=0,66 p<0,01 p=0,32 p=0,21 p=0,62 p=0,85 p=0,97 p=0,76 p=0,82 p=0,25 p=0,38 p=0,88 Dezembro p=0,76 p=0,66 p=0,04 p=0,87 p=0,01 p=0,15 Janeiro Fevereiro Abril Julho Agosto Outubro p=0,76 p=0,79 p=0,98 p=0,35 p=0,50 -------p=0,41 p=0,41 p=0,82 p=0,46 p=0,09 -------p=0,63 p=0,10 p=0,95 p=0,02 p=0,01 -------p=0,60 p=0,33 p=0,35 p=0,87 p=0,72 -------p=0,01 p=0,98 p=0,05 p=0,06 p=0,76 -------p=0,53 p=0,38 p=0,51 p=0,68 p=0,22 -------- CO2 x BEX Coral Zoantídeos Macroalgas Tufos de algas Coralinas articuladas Coralinas Incrustantes Nos três pontos de amostragem ocorreu a presença de macroalgas entrelaçadas em forma de tufos que não puderam ser identificadas nos fotoquadrados. A ocorrência e a porcentagem de cobertura desses tufos foram constantes ao longo dos meses (Fig. 15), com exceção do ponto CO1 que apresentou uma diferença significativa entre os meses (tabela 15). A análise de comparação múltipla indicou que essa diferença foi significativa entre Outubro e os meses de Janeiro, Fevereiro, Abril e Julho (Tabela 17). As médias de porcentagem de cobertura entre os pontos controles e o local de cultivo só foi significativo entre os pontos CO1 e BEX nos meses de Janeiro, Fevereiro e Abril (Tabela 16). 49 Figura 14. Porcentagem média de cobertura de Tufos de algas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 17. Comparações de porcentagem de cobertura média de tufos de algas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =25,35437 p =,0003 (tufos de algas) CO1 FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO JANEIRO 1,00 1,00 1,00 FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO 1,00 OUTUBRO DEZEMBRO* 1,00 0,02 1,00 1,00 1,00 <0,01 0,52 1,00 1,00 <0,01 1,00 1,00 <0,01 1,00 0,41 1,00 1,00 O grupo dos Zoantídeos foi caracterizado apenas pela espécie Palythoa caribaeorum que também esteve presente em todos os locais de amostragem (Figura 17). A porcentagem de cobertura de zoantídeos teve uma variação temporal nos três pontos, porém testes não paramétricos mostraram que essa variação só foi significativa nos pontos CO1 e BEX (Tabela 15). Tanto em CO1 50 quanto em BEX, a porcentagem de cobertura teve um aumento significativo em Outubro (Tabela 18 e 19). Comparações entre os pontos de amostragem revelaram uma diferença significativa apenas em janeiro entre os pontos CO1 e BEX (Tabela 16). Figura 15. Porcentagem média de cobertura de zoantídeos de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 18. Comparações de porcentagem de cobertura média de zoantídeos entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =16,72341 p =,0104 (Zoantídeos) FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 1,00 1,00 1,00 1,00 0,17 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,26 1,00 1,00 0,09 1,00 1,00 1,00 0,02 51 Tabela 19. Comparações de porcentagem de cobertura média de zoantídeos entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =30,18264 p <0,0001 (zoantídeos) JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 1,00 1,00 1,00 1,00 0,03 1,00 1,00 0,90 0,08 0,00 1,00 1,00 1,00 0,02 1,00 1,00 0,13 1,00 1,00 1,00 AGOSTO OUTUBRO 0,02 Outro grupo muito freqüente nas amostragens são as algas coralíneas incrustantes (Fig. 17). As coralíneas incrustantes apresentaram grande variação temporal nos pontos CO1 e BEX (Tabela 15). Essa variação ocorreu com a redução da cobertura em Janeiro (Tabela 20 e 21). No ponto CO2 a diferença de porcentagem de cobertura ao longo dos meses não foi significativa. As comparações realizadas entre os pontos de amostragem não apresentaram diferenças significativas (Tabela 16). 52 Figura 16. Porcentagem média de cobertura de coralíneas incrustantes de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 20. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas incrustantes entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =15,88600 p =,0144 (Coralíneas incrustantes) FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 0,43 0,80 1,00 1,00 1,00 0,02 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,25 1,00 53 Tabela 21. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas incrustantes entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =13,63995 p =,0339 (Coralíneas incrustantes) JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 0,75 0,86 0,03 1,00 1,00 0,29 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 Assim como as coralíneas incrustantes, as articuladas também apresentaram as maiores variações de porcentagem de cobertura nos pontos CO1 e BEX (Fig. 18), mantendo também em CO2 uma frequência mais constante, sendo o único ponto a não apresentar uma diferença significativa (Tabela 15). Os testes a posteriori por múltiplas comparações mostraram que essas diferenças ocorreram devido um aumento da porcentagem de cobertura em Janeiro tanto em CO1 quanto em BEX (Tabela 22 e 23), no ponto Controle 1 houve um aumento ainda maior em Fevereiro em relação aos outros meses. Além disso, houve algumas diferenças significativas, em alguns meses, na porcentagem de cobertura entre os pontos controles e o local de cultivo (Tabela 16). As análises comparativas entre os pontos controles e BEX mostraram uma diferença significativa no mês de Fevereiro entre CO1 e BEX e valores significativos entre os meses de Dezembro de 2008 e janeiro de 2009 ( Tabela 16). 54 Figura 17. Porcentagem média de cobertura de coralíneas articuladas de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Tabela 22. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas articuladas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto BEX (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). BEX JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =21,20856 p =,0017 (coralíneas articuladas) FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 0,37 1,00 1,00 0,01 0,01 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,33 0,21 55 Tabela 23. Comparações de porcentagem de cobertura média de algas coralíneas articuladas entre dezembro de 2009 a outubro de 2010 no ponto CO1 (comparações Múltiplas de médias ranqueadas). CO1 Kruskal-Wallis test: H (6, N= 105) =47,04504 p =,0000 (coralíneas articuladas) JANEIRO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO FEVEREIRO ABRIL JULHO AGOSTO OUTUBRO DEZEMBRO* 1,00 1,00 0,01 0,01 <0,01 1,00 0,42 <0,01 <0,01 <0,01 0,81 0,87 1,00 0,13 1,00 1,00 1,00 0,46 1,00 0,54 OUTUBRO 0,06 O último grupo de bentos quantificados foram os corais, observados em todos os meses, exceto no ponto Controle 2, que não esteve presente em Dezembro, Janeiro e Julho (Fig. 19). Apesar da presença de coral no ponto CO2 ser esporádica, as análises de variância não apontou uma diferença significativa de porcentagem de cobertura entre os meses, assim como nos pontos CO1 e BEX (Tabela 15). Da mesma forma, as comparações entre os sítios de amostragem também não foram significativas (Tabela 16). 56 Figura 18. Porcentagem média de cobertura de corais de Dezembro de 2009 (12) a Outubro de 2010 (10). Ponto controle 1 (CO1, Barra cinza claro), balsa experimental (BEX, Barra preta), controle 2 (CO2, Barra cinza escuro), Censo não realizado (*). Bentos de sedimento arenoso Os resultados das análises exploratórias mostraram que, entre a comunidade bentônica abaixo da balsa e aquela coletada fora e a direita da balsa, não formam grupos distintos (Fig. 20). O teste de ANOSIM revelou entre aquelas duas comunidades um valor de R de 0,11 (Tabela 28), o que indica que as comunidades são semelhantes. Quando comparado a comunidade abaixo da balsa com a fauna coletada fora e a esquerda balsa de cultivo, as analises exploratórias revelam a formação de dois agrupamentos separando os dois pontos de coleta (Fig. 21), além do teste de similaridade ANOSIM apresentar um valor de R 0,96 (Tabela 28). 57 Além das análises da fauna bentônica, no mesmo ponto de coleta foi realizado coletas para análise de granulometria. Os resultados mostraram que os três pontos de coleta apresentaram classificação de sedimento distinto (Tabela 29 e Fig. 21), com um gradiente granulométrico de areia mais fina a direita da balsa de cultivo para uma areia mais grossa a esquerda da balsa. 58 Figura 19. Análise de Cluster do bentos de fundo arenoso (A) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (B). Agrupamento entre amostragem abaixo da balsa de cultivo (B) e um grupo controle a direita do cultivo em relação ao costão (D). 59 Figura 20. Análise de Cluster do bentos de fundo arenoso (A) e ordenação multidimensional não métrica nMDS (B). Agrupamento entre amostragem abaixo da balsa de cultivo (B) e um grupo controle a esquerda do cultivo em relação ao costão (E). 60 Tabela 24. Teste de similaridade ANOSIM para o bentos de fundo arenoso. Comparações entre os pontos controles do lado direito da balsa (L.D) e do lado esquerdo da balsa (L.E) com o ponto a baixo da balsa (B). ANOSIM R Global 0,11 0,96 B x L.D B x L.E Significância 0,30 0,10 Tabela 25. Classificação granulométrica do sedimento das amostragens da fauna bentônica nos pontos controle do lado direito da balsa (L.D) e do lado esquerdo da balsa (L.E) com o ponto a baixo da balsa (B). L.E. Classificação Classificação Simetria Areia muito grossa Moderadamente selecionado Aproximadamente simétrica Areia grossa Pobremente selecionado Aproximadamente simétrica Areia média Pobremente selecionado Negativa B L.D. Deposição de matéria orgânica e Granulometria A Kappaphycus alvarezii, apesar de ser cultivada em estruturas flutuantes na superfície da água, pode sofrer rompimento de seu talo devido a forças externas como correntes, ventos e ondas que se depositarão no fundo, podendo formar uma camada de matéria orgânica sobre o sedimento. 61 A partir dos pontos de coleta de sedimento, foi obtido um panorama de distribuição de matéria orgânica, assim como o padrão granulométrico ao longo do cultivo (Fig. 21). 62 Figura 21. Esquema das balsas de cultivo ao lado do costão e os pontos de coleta de sedimento (X, Y), círculos pretos de áreas proporcionais a concentração de matéria orgânica. Representação granulométrica de cada ponto de amostragem (barras verticais) e pontos de coleta de core de sedimento para identificação da fauna bentônica (LE, B, LD). Barra inferior indica o gradiente de profundidade em metros. Esquema fora de escala. 63 A ANOVA Kruskal-Wallis mostrou que há uma diferença significativa entre os pontos coletados (p=0,012), porém o teste post hoc por comparações múltiplas de médias ranqueadas não conseguiu identificar onde se encontra essa diferença significativa. Para tentar identificar onde se encontra essa diferença, foi utilizado um teste post hoc paramétrico de Newman-Keuls. O resultado identificou os pontos que diferem significativamente (Tabela 27). As concentrações de matéria orgânica foram significativamente maiores nos pontos Y2 e Y3, que se encontram nas áreas mais profundas e com granulometria mais fina (Tabela 26). Apesar dessa diferença significativa em relação aos outros pontos de coleta, principalmente com aqueles localizados nas partes mais razas e de granulometria mais grossa, quando comparado com o ponto controle de coleta C2, que se encontra em profundidade semelhante, não houve uma diferença significativa. 64 Tabela 26. Análise de granulometria dos pontos de coleta de matéria orgânica e fauna bentônica (ver figura 21). Classificação GRANULOMETRIA Classificação de Classificação de seleção simetria X1 Areia média Pobremente selecionado Negativa x2 Areia média Pobremente selecionado Negativa x3 Areia grossa Pobremente selecionado Positiva x-1 Areia média Pobremente selecionado Negativa x-2 Areia média Pobremente selecionado Negativa x-3 Areia média Pobremente selecionado Negativa y1 Areia fina Negativa y2 Areia fina Pobremente selecionado Moderadamente selecionado y3 Areia fina Muito negativa y-1 Areia fina y-2 Areia média Pobremente selecionado Moderadamente selecionado Moderadamente selecionado y-3 C1 Areia média Areia muito grossa C2 Areia média Pobremente selecionado Moderadamente selecionado Moderadamente selecionado Negativa Aproximadamente simétrica Aproximadamente simétrica L.D. Areia média Pobremente selecionado B Areia grossa Areia muito grossa Pobremente selecionado Moderadamente selecionado Negativa Aproximadamente simétrica Aproximadamente simétrica L.E. % Cascalho 1,42 % Areia 96,74 % Silte 1,84 2,12 96,35 1,54 4,97 94,36 0,67 1,68 97,21 1,12 2,00 97,11 0,89 2,26 96,85 0,89 1,15 96,46 2,39 0,14 95,38 4,48 0,55 93,90 5,56 0,74 98,27 0,99 1,19 98,14 0,67 3,89 95,59 0,52 3,36 96,63 0,01 1,94 97,26 0,80 3,99 95,79 0,22 4,31 95,55 0,14 10,52 89,45 0,03 Negativa Negativa Negativa 65 Tabela 27. Teste post hoc paramétrico de Newman-Keuls. Comparações de concentração de matéria orgânica entre os pontos de coleta. Pontos X1 X2 X3 Newman-Keuls test; MS = ,00724, df = 27,000 Y1 Y2 Y3 X1- X2- X3- Y1- Y2- Y3- C1 C2 LE B 0,96 X2 0,94 0,96 X3 0,91 0,99 0,96 Y1 0,57 0,56 0,54 0,56 Y2 0,07 0,04 0,03 0,04 0,12 Y3 0,91 0,79 0,95 0,98 0,45 0,02 0,94 0,94 0,91 0,83 0,70 0,08 0,90 0,81 0,92 0,90 0,89 0,45 0,06 0,85 0,95 0,93 0,99 0,92 0,88 0,54 0,04 0,97 0,88 0,89 X1X2X3Y10,20 0,42 0,46 0,42 0,03 <0,01 0,48 0,21 0,14 0,46 Y20,64 0,76 0,84 0,85 0,17 0,01 0,76 0,63 0,53 0,86 0,62 Y30,40 0,61 0,68 0,66 0,08 <0,01 0,65 0,40 0,30 0,69 0,64 0,65 C1 0,91 0,98 0,96 0,81 0,61 0,05 0,96 0,73 0,91 0,92 0,33 0,78 0,56 C2 0,18 0,42 0,45 0,40 0,03 <0,01 0,51 0,19 0,12 0,44 0,91 0,72 0,82 0,31 LE 0,89 0,91 0,96 0,98 0,40 0,02 0,88 0,88 0,82 0,98 0,46 0,58 0,58 0,96 0,51 B 0,18 0,44 0,47 0,40 0,02 <0,01 0,54 0,18 0,12 0,45 0,98 0,80 0,91 0,30 0,95 0,56 LD 66 Análise de nutrientes As análises de fosfato, amônia, nitrito, nitrato e nitrogênio inorgânico dissolvido (NID), coletados de fevereiro a setembro, revelaram que as médias das concentrações desses nutrientes dissolvidos não foram significantemente diferentes entre os pontos de coleta (Tabela 30). Os valores de amônia e NID foram os mais altos e as concentrações de nitrito e nitrato foram as mais baixas, porém esse padrão se repetiu em todos os pontos (Fig. 22). As concentrações de nitrato no fundo foram menores em relação à superfície em todos os pontos e o ponto BEX/F apresentou a menor concentração relação aos demais pontos, porém não foi significativamente diferente. As médias de concentração de nitrito foram constantes a 0,4 µmol/ mL em todos os pontos. As concentrações de NID também foram ligeiramente menores no fundo em todos os pontos, embora não significativos. Tabela 28. Análise de variância ANOVA para concentrações de nutrientes entre os pontos de amostragem. Nutriente Nitrato Nitrito Amônia Fosfato NID . p 0,39 0,99 0,78 0,95 0,76 67 Figura 22. Média das concentrações de nutrientes dissolvidos na coluna d’água, coletados mensalmente de fevereiro a setembro, em µ mol.mL -1, nos três pontos de amostragem e em duas profundidades (CO1 – ponto controle 1; BEX – ponto balsa experimental; CO2 – ponto controle 2; superfície – S; Fundo – F). 68 Material particulado suspenso A análise da concentração de material particulado suspenso, coletado de fevereiro a outubro, mostrou uma baixa concentração na coluna d’água em todos os pontos de amostragem (Figura 23). Para avaliar se houve diferença significativa entre os pontos, foi realizada uma ANOVA não paramétrica entre os pontos para a média das concentrações. Os resultados mostraram que não houve diferença em nenhum dos locais (p=0,94). As concentrações no fundo foram ligeiramente menores que a água coletada na superfície, embora não tenha sido significante. A maior média encontrada foi na superfície do ponto CO2 com uma concentração de 0,02 mg.mL-1. Material particulado suspenso Concentração mg/ml 0.04 0.03 0.02 0.01 O 2F C O 2S C EX F B EX S B O 1F C C O 1S 0.00 Figura 23. Concentração média de material particulado suspenso na coluna d’água de Fevereiro a Outubro. Amostra coletadas na superfície (S) e no fundo (F) nos três pontos de amostragem (CO1 – ponto controle 1; BEX – ponto balsa experimental; CO2 – ponto controle 2). 69 Herbivoria Os resultados mostraram que, durante o período em que foram disponibilizados os propágulos, houve herbivoria sobre a K. alvarezii (Tabela 24). Porém a pressão de herbivoria média no costão rochoso foi o dobro quando comparado com os propágulos oferecidos no próprio cultivo. Tabela 29. Pressão de herbivoria sobre a K. alvarezii. *, Propágulo perdido. Tempo de herbivoria na balsa: 4h Peso inicial (g) Peso final (g) Comido (g) Tempo de herbivoria no costão: 4h % Peso inicial (g) Peso final (g) Comido (g) % 80 80 0 0 120 60 60 50 90 90 0 0 80 50 30 37,5 80 70 10 12,5 130 110 20 15,4 130 110 20 15,4 140 60 80 57,1 90 60 30 33,3 160 110 50 31,2 100 90 10 10 110 80 30 27,3 170 60 110 64,7 90 70 20 22,2 130 130 0 0 80 55 25 31,2 100 90 10 10 190 120 70 36,8 150 130 20 13,3 110 * * * % MÉDIA 16,2 % MÉDIA 34,3 A partir de observações em campo, a herbivoria sobre a K. alvarezii parece ocorrer preferencialmente sobre as pontas da alga, onde se encontra a região meristemática apical, e as regiões mais grossas são preservadas. A fim de quantificar a pressão de herbivoria sobre as pontas que cada propágulo oferecido, no mês de Novembro, foi quantificado todas as pontas antes e depois do experimento. Apesar dos fragmentos de alga ter sido exposto pelo 70 mesmo período de tempo do experimento anterior, não houve herbivoria durante as 4 horas de experimento (Tabela 25). Tabela 30. Pressão de herbivoria sobre as pontas dos propágulos de K. alvarezii. Tempo de herbivoria na balsa: 4h Tempo de herbivoria no costão: 4h Início (pontas) Final (pontas) Comido % Início (pontas) Final (pontas) Comido % 74 74 0 0 39 39 0 0 58 58 0 0 58 58 0 0 40 40 0 0 43 43 0 0 39 39 0 0 38 38 0 0 49 49 0 0 69 69 0 0 39 39 0 0 61 61 0 0 50 50 0 0 54 54 0 0 50 50 0 0 42 42 0 0 49 49 0 0 40 40 0 0 48 48 0 0 49 49 0 0 MÉDIA 0 MÉDIA 0 71 DISCUSSÃO Ictiofauna Neste trabalho foram realizadas 238 transecções de censo visual e identificada 57 espécies, semelhante ao trabalho de Meurer (2005), com 54 espécies encontradas na Ilha Grande e Baía da Ribeira. Dos grupos tróficos encontrados, 15 espécies são carnívoras, 13 herbívoras, 16 invertívoras, 9 onívoras, 2 piscívoras e 3 planctívoras. A espécie mais abundante foi Abudefduf saxatilis, padrão também encontrado por Meurer (2005). As análises de variância identificaram nos grupos tróficos, exceto para os carnívoros e onívoros diferenças significativas de abundância média em, pelo menos, um dos meses monitorados entre os pontos controle no ponto BEX. Porém, nenhuns dos grupos tróficos apresentaram uma diferença significativa de abundancia entre as populações que se mantivesse constante ao longo dos meses. Em todos os casos essas diferenças se mantiveram por no máximo dois meses consecutivos e no mês seguinte essa variação desapareceu. Os resultados sugerem que as variações de abundância, mesmo que significativas, não caracterizam uma alteração na estrutura da população, mas sim uma flutuabilidade natural da abundância média de cada espécie, principalmente aqueles que apresentam comportamento em cardume (Underwood, 1992), como o gênero Haemulon. Este trabalho foi o primeiro a investigar um possível impacto sobre a comunidade de peixes recifais causado por cultivo de K. alvarezii. Os 72 resultados indicam que não houve variação quanto à estrutura de comunidade e abundância de grupos tróficos entre as áreas monitoradas. Um trabalho semelhante com cultivo de Eucheuma spp. mostrou a influência do cultivo sobre a diversidade e abundância de comunidade de peixes (Bergman, 2001). O trabalho foi realizado em duas lagoas de substratos diferentes em Zanzibar, Tanzânia, com fazendas de Eucheuma spp e com padrão de amostragem semelhante ao presente trabalho. A abundância, riqueza e diversidade das espécies de peixes presentes no cultivo a qual o substrato era mais homogêneo, quando comparada com uma área controle sem alga, foram maiores tanto entre grupo trófico, famílias ou espécies. Porém, ao comparar o segundo cultivo de algas, com substrato complexo, com sua respectiva área controle os resultados foram inversos. O autor sugere então que, o substrato seria o principal determinante na distribuição e abundância das espécies, sendo que o ambiente mais complexo estaria mascarando uma possível influência do cultivo de alga, o que pode estar acontecendo também com o cultivo de k. alvarezii em Paraty e explicaria a ausência de alteração da estrutura de comunidade de peixes. Embora não tenha sido relatado nos resultados, foi observado abaixo das estruturas do cultivo de Kappaphycus alvarezii uma ictiofauna associada, com a presença constante das espécies Abudefduf saxatilis e Stephanolepis hispidus, também relatado por Costa (2008) na Ilha Grande, e o aparecimento esporádico de Kyphosus spp. Alguns autores afirmam que além dos benefícios econômicos, as estruturas de cultivos promovem a atração e proteção de peixes (Paula e Pereira, 1998; Jory et al., 1999). Testes feitos com macrófitas 73 artificiais mostraram que a simples presença de uma estrutura morfológica semelhante a uma macroalga promove um amento na riqueza de espécies e um refúgio para peixes juvenis com alta rotatividade (Jenkins, 1997). Sendo assim, isto sugere que a estrutura de cultivo de alga está servindo como atrator e ou refúgio para esses peixes, podendo traz algum um tipo de impacto ainda sem possibilidade de definir sua natureza (positiva ou negativa). Bentos Neste trabalho, foi investigada pela primeira vez a influência do cultivo de k. alvarezii sobre a comunidade bentônica associada ao substrato consolidado do costão rochoso. Existem alguns estudos de impactos de espécies exóticas e cultivos marinhos em relação ao bentos, embora a fauna investigada tenha sido coletada em substrato inconsolidados (Ólafsson, 1995; Dozey, 1999; Marenzi, 2002; Crawford, 2003; Edgar, 2005; kalantzi, 2006; Zhou et al., 2009; Zhang et al., 2009; Chen, 2009). Desta forma, não há dados pretéritos para comparar com os resultados observados neste estudo em relação à composição bentônica do costão rochoso. A composição bentônica associada ao costão rochoso enfrenta um potencial risco de alterações causadas em sua estrutura de comunidade pelo estabelecimento acidental de um propágulo de K. alvarezii, podendo causar sobre outras algas e organismos um efeito de sombreamento e sufocamento 74 (Chandrasekaran, 2008). A partir das análises por fotoquadrados foi observado que a estrutura de comunidade do bentos mostrou-se semelhante entre os pontos de monitoramento além de não ter sido identificada uma variação temporal que se mantivessem por todo o período de amostragem. Dentro do grupo das macroalgas o principal gênero responsável pelas variações foram as espécies Dictyota spp, as mais frequente em todos os pontos de amostragem. Em relação aos tufos de algas, este não sofreu variação temporal e espacial. No trabalho de Figueiredo et al. (2004), a comunidade de algas da ponta da Cajaíba apresentou uma dominância de algas incrustantes cobertas por tufos de algas filamentosas e no inverno foram substituídas por algas calcárias articuladas. Neste trabalho não foi observado esse padrão de dominância, exceto no Verão, que constatamos um aumento na porcentagem de cobertura de zoantídeos, representado pela espécie Palythoa caribaeorum. Além do bentos associado ao costão, as análises da estrutura da comunidade bentônica no fundo arenoso apresentaram dois resultados diferentes considerando os dois pontos controle. A fauna bentônica abaixo da balsa de cultivo foi significativamente diferente de um ponto controle e não significativo em relação ao segundo ponto controle. Este resultado pode ter sido resultado do diferente padrão de granulometria, como no trabalho de Ólafsson (1995), onde foi realizado um estudo comparativo do meiobentos entre uma fazenda de Eucheuma spinosum e uma área controle, onde os resultados apontaram uma redução da abundância de nematodos na área abaixo do cultivo, mas testes em laboratório excluíram a possibilidade de toxicidade da alga, sendo assim, o autor sugere que essa diferença possa ter 75 sido resultado de variação da característica do sedimento, como por exemplo, granulometria e concentração de matéria orgânica. Outros estudos de impactos de maricultura sobre a comunidade bentônica, como por exemplo, cultivos de mexilhão mostram que, dependendo das características do ambiente, o cultivo não oferece riscos de impactos e a comunidade bentônica não é afetada (Thorne, 1998, Crawford, 2003), por outro lado há relato de redução da diversidade bentônica (Chamberlain, 2001), mas que segundo Crawford (2003) esse impacto pode ter sido ocasionado pelo alto nível de produção do cultivo. Desta forma, o potencial risco de um impacto causado, seja por cultivo de mexilhão ou de alga, como a K. alvarezii, será determinado por um conjunto de fatores que incluem características do ambiente como força de correntes marinhas e o nível de produção e extensão do cultivo, como por exemplo, nas fazendas de mexilhão na Baia de Saldanha, África Sul, onde a grande extensão do cultivo, que chega a uma produção de 105 toneladas balsa -1 ano-1, aumenta significantemente a matéria orgânica abaixo das balsas e promove uma substituição da macrofauna suspensívora para depositívora (Dozey, et al., 1999). Sedimento Nas análises de granulometria, os resultados revelaram um gradiente de sedimento arenoso, apresentando uma granulometria mais grossa à esquerda da balsa de cultivo. Considerando grãos que tenham o mesmo tamanho e 76 tenham forma semelhante e gravidade específica, processos de transporte de sedimento são mais prováveis mover grãos finos a grãos grossos (Mc Laren, 1981). Sendo assim, esse gradiente pode ser resultado da exposição do batimento de ondas, pois a formação do costão à esquerda do cultivo apresenta um avanço em direção ao mar e a extensão do costão rochoso até o fundo arenoso é mais protuberante, tornando a região à direita mais abrigada, permitindo a deposição de sedimentos mais finos. Outro gradiente de granulometria observado foi em relação à profundidade em que o sedimento foi coletado. Esses resultados podem ser interpretados da mesma forma que os dados anteriores em relação à ação das ondas. Quanto maior a profundidade, menor será a influência das ondas sobre o fundo (Nybakken, 2004), o que permite a maior deposição de partículas menores, formando uma camada de sedimento mais fino e consequentemente um acúmulo maior de matéria orgânica, que foi significativo nos pontos mais profundos e com granulometria mais fina (Y2 e Y3). Os outros pontos de amostragem provavelmente não apresentaram valores de matéria orgânica significativos porque o cultivo encontra-se entre 6 e 10 de profundidade e segundo Kalantzi (2006), em uma estrutura de cultivo, o aumento da profundidade favorece a maior dispersão dos dejetos liberado pelo cultivo, o que evita o acúmulo de matéria orgânica abaixo do cultivo. 77 Nutrientes Estudos comprovam que as macroalgas absorvem grandes quantidades de nutrientes em seus tecidos (Lobban, 1997). Considerando que kappaphycus apresenta uma alta taxa de crescimento diário, alcançando até 7,2 % ao dia (Hayashi et al., 2007), essa alga poderia influenciar fortemente quanto à depleção de nutrientes na água próximo ao cultivo, afetando diretamente os organismos autotróficos. Os dados não apresentaram nenhuma alteração significativa quanto à concentração de nutrientes dissolvidos na água, assim como a concentração de material particulado suspenso, embora em todos os pontos de coleta as águas de fundo tenham apresentado valores de material particulado ligeiramente menores que na superfície, mas não significativo. A quantidade de debris suspenso na coluna d’água é um fator importante que pode influenciar na comunidade macrobentônica abaixo do cultivo, provocando um efeito de sufocamento em organismos filtradores (Kaspar et al., 1985, Dozey et al., 1999). Os resultados de nutrientes são semelhantes aos estudos realizados em cultivos de K. alvarezii e de mexilhão em Santa Catarina (Hayashi, 2010b), as concentrações de NID presentes próximo aos cultivos não foram diferentes da área controle e com exceção dos meses de temperatura extrema (fevereiro e julho) as concentrações de NID foram ligeiramente menores que a área controle nos cultivos de K. alvarezii. Uma das possibilidades que pode ter ocorrido para explicar esses resultados seria que, apesar de ser uma região mais abrigada de fortes ondas que o extremo da ponta da Cajaíba (Figueiredo, 78 2004), condição essencial para evitar a quebra das algas e seu desprendimento (Castelar et al., 2009, Wakibia et al., 2006), a localização do cultivo permite uma circulação e renovação da massa d’água, repondo constantemente os nutrientes absorvidos pelas algas e arrastando ou diluindo as partículas desprendidas do cultivo. Desta forma, é aconselhável que o local de cultivo apresente tais características hidrodinâmicas para evitar um impacto indireto sobre os organismos fotossintetizantes. Os valores de nitrato e amônia variaram de 0,4 a 1,0 µmol.mL-1 em todos os pontos de coleta, enquanto que os valores ideais para o ótimo crescimento é em torno de 1 a 2 µmol.mL -1 para amônia e nitrato e de 0,5 a 1 para fósforo (Doty & Norris 1985, Glenn & Doty 1990, Luxton 1993, Areces 1995). Isto indica que a região de cultivo não apresenta condições totalmente idéias para um ótimo desenvolvimento da alga, dificultando ainda mais o seu estabelecimento em áreas fora do cultivo e reduzindo seu potencial invasivo. Embora, a concentração de fosfato tenha apresentado valores semelhantes ao indicado, com concentrações variando de 0,4 a 0,7 µmol/mL. 79 Herbivoria Os herbívoros podem influenciar profundamente a distribuição, abundância e evolução das algas, onde se estima uma taxa de mordida por -2 volta de 150.000 vezes. m .dia -1 , sendo capaz de remover quase 100% da produção diária (Carpenter, 1986; Hay, 1991, 1996). Sendo assim, o aspecto da herbivoria torna-se muito importante tanto para se obter um maior rendimento na produção da alga nos cultivos com barreiras de redes isolando a área dos herbívoros, como também é importante para se estabelecer um controle do potencial invasivo da alga, já que podemos considerar que o crescimento seria muito mais limitado pela herbivoria que por outros fatores limitantes como luz, nutrientes ou fluxo d’água (Carpenter, 1986). Os resultados obtidos com o oferecimento de propágulos aos herbívoros não apresentaram respostas consistentes para se estabelecer uma real pressão de herbivoria, apesar de ter sido constatado em um dos experimentos valores de perda de biomassa por herbivoria, que variou de 16% na estrutura do cultivo e 34% no costão rochoso. Estes valores indicam que existem herbívoros na região que adicionaram a K. alvarezii em sua dieta alimentar. Os experimentos de herbivoria por contagem de pontas apicais pode não ter apresentado nenhum resultado, apesar de ter permanecido na água com o mesmo intervalo de tempo do experimento anterior, por não ter tido tempo suficiente para que, no dia do experimento, os herbívoros pudessem visitar os propágulos. A permanência do experimento na água varia muito a cada local Marques (2003), testou vários períodos de permanência do experimento na 80 água e observou que um período de 24 h superou o ideal para a amostragem, pois a herbivoria foi muito grande, enquanto que experimentos com intervalos de 1:30 h e 2 h foram insuficientes, onde nenhuma alga foi consumida. Lewis (1985) sugeriu a utilização de um tempo de 8 h, objetivando a verificação do consumo de peixes, colocando o experimento no inicio da manhã. Porém, Marques (2003) utilizou este procedimento e os resultados extrapolaram o tempo ideal, pois de quatro espécies de algas amostradas, três foram completamente consumidas. Sendo assim, é necessário um estudo mais aprofundado, variando os tempos de exposição dos propágulos para se estabelecer valores exatos da pressão de herbivoria da região, embora já observado que existe herbivoria e que esse fator é mais um indicativo de que a região de cultivo apresenta condições limitantes para que a alga consiga sobreviver fora da estrutura de cultivo. Além disso, durante todo o monitoramento, não foi encontrado pedaços da alga sobre o costão, o que provavelmente tenha sido resultado de um controle exercido pelos herbívoros locais, como sugerido também por Wakibia et al. (2006). No trabalho de Castelar et al. (2009) foi observado uma perda de biomassa desprendida da estrutura de cultivo encontrada na praia adjacente, na Baia de Sepetiba, devido ao forte hidrodinamismo. Porém, o fator limitante para o crescimento e estabelecimento da alga fora da estrutura de cultivo na região de estudo, segundo o autor, é a alta turbidez. Desta forma, o cultivo de k. alvarezii em áreas de águas transparentes deve ser mais cauteloso caso não haja um controle de herbivoria. 81 CONCLUSÕES Concluímos que a estrutura de comunidade de peixes recifais não está sendo alterada e as abundâncias médias dos principais grupos tróficos não diferem de outras áreas sem cultivo. A comunidade bentônica associada ao costão rochoso próxima ao cultivo da alga se apresentou semelhante às áreas controles e as porcentagens de cobertura dos principais grupos taxonômicos não diferiram significativamente dos outros costões sem o cultivo. A comunidade bentônica associada ao fundo arenoso apresentaram padrões de abundância ao longo da área de cultivo, que estão intimamente correlacionadas ao padrão de granulometria e não ao cultivo. A região do cultivo apresentaram um gradiente granulométrico, apresentando grãos mais grossos mais à esquerda do cultivo e mais próximo do costão (região mais rasa), enquanto os grãos mais finos encontram-se mais à direita do cultivo e mais afastado do costão (região mais funda). O cultivo não aumentou a concentração de matéria orgânica abaixo das balsas e os pontos de coletas que apresentaram elevada concentração foram devido às características naturais de hidrodinamismo do ambiente. O cultivo de K. alvarezii não alterou as concentrações de nutrientes na área do cultivo e as concentrações de nitrato e amônia na região foram menores que os valores ideais de crescimento da alga. 82 A presença da estrutura de cultivo e da alga não influenciou na quantidade de material particulado suspenso na coluna d’água durante o período de monitoramento. Existem na região herbívoros que estão incluindo a K. alvarezii na dieta alimentar e que a herbivoria é um dos principais fatores limitantes para o desenvolvimento da alga fora da estrutura de cultivo. 83 LITERATURA CITADA Areces, A.J. 1995. Cultivo comercial de carragenófitas del genero Kappaphycus Doty. In: Alveal K., Ferrario M.E., Oliveira E.C. & Sar E. (Eds). Manual de Métodos Ficológicos. Universidad de Concepción, Concepción, Chile. 529-549 Ask, E.I. e Azanza, R.V. 2002. Advances in Cultivation tecnology of commercial eucheumatoid species: a Review with suggestion for future research. Aquaculture, 206: 257-277. Bergman, K.C.; Svensson, S. e Öhman, M.C. 2001. Influence of algal farming on fish assemblages. Marine Pollution Bulletin, 42(12): 1379-1389. Bryceson, I. 2002. Coastal aquaculture developments in Tanzania: sustainable and non-sustainable experiences. Western Indian Ocean Journal Marine. Science, 1(1): 1-10. Bouzon, Z. 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Sparisoma axillare Sparisoma frondosum Stegastes Fuscus Anisotremus surinamensis Anisotremus virginicus Chaetodon striatus Haemulon aurolineatum Haemulon steindachneri Halichoeres poeyi Pseudupeneus maculatus Abudefduf saxatilis Diplodus argenteus Sphoeroides spengleri Chromis multilineata 3,36 5,73 5,45 13,00 1,73 0,73 - - 3,00 6,36 0,55 - - 0,55 0,82 0,18 0,18 1,00 1,73 0,36 4,00 13,55 2,00 0,18 0,18 15,45 1,36 4,00 0,27 2,00 0,18 1,27 5,00 - 0,27 1,00 1,00 0,64 - Herbívoro Acanthurus bahianus - 1,00 Labrisomidae carnívoro Scorpaena brasiliensis 0,18 0,45 2,00 Carnívoro Pareques acuminatus 1,45 1,73 1,64 carnívoro Mycteroperca marginata 2,00 0,45 1,27 carnívoro Mycteroperca acutirostris 3,00 0,64 carnívoro Holocentrus adscensionis 0,83 1,83 1,83 1,00 0,83 1,50 15,50 1,33 0,50 0,58 6,33 2,83 4,83 0,83 1,67 1,17 0,25 4,58 - 2,92 - 0,50 0,83 2,17 1,42 1,00 0,25 2,42 0,67 2,25 0,17 2,67 9,58 0,50 0,25 - 15,67 1,67 2,83 0,17 3,33 0,42 0,25 2,25 0,17 1,67 0,92 0,83 0,25 0,58 0,83 0,75 - 0,50 - 1,57 0,71 0,64 6,79 0,21 0,14 0,21 2,93 1,50 1,14 0,71 2,43 0,14 0,79 0,14 0,29 0,29 0,71 - 0,71 0,21 0,64 0,14 - 2,18 1,00 0,27 1,00 3,82 44,27 0,18 0,27 - 9,00 0,82 3,82 0,18 2,45 0,36 1,55 1,00 - 0,45 1,00 - 0,18 0,36 1,00 0,18 - 0,17 - 0,17 - 1,50 2,92 0,83 - - 1,58 1,75 2,25 - 0,92 0,25 0,17 0,83 - 0,42 0,25 - - 0,25 0,58 0,25 - - - 0,83 - 0,75 7,25 - 0,83 2,17 3,75 1,42 0,83 0,25 4,58 - 1,17 0,25 - 0,25 0,33 - - 0,25 1,25 0,33 CO1M1 CO1M2 CO1M4 CO1M5 CO1M6 CO1M7 CO1M8 CO1M9 Blenidae Gobidae Grupo Espécies 92 Anexo I. Abundância média das espécies de peixes recifais nos pontos de amostragem CO1, BEX e CO2 Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro Onívoro Onívoro Onívoro Planctívoro Acanthurus bahianus Acanthurus chirurgus Acanthurus coeruleus Kyphosus Sp. Sparisoma axillare Sparisoma frondosum Stegastes Fuscus Anisotremus surinamensis Anisotremus virginicus Chaetodon striatus Haemulon aurolineatum Haemulon steindachneri Halichoeres poeyi Pseudupeneus maculatus Abudefduf saxatilis Diplodus argenteus Sphoeroides spengleri Chromis multilineata - 9,00 4,73 20,27 0,64 - 2,27 4,82 1,73 0,45 0,36 - 0,18 0,27 0,18 - 0,09 0,18 - - carnívoro Scorpaena brasiliensis 0,09 Labrisomidae carnívoro Pareques acuminatus 2,00 1,18 carnívoro Mycteroperca marginata 2,73 Gobidae carnívoro Mycteroperca acutirostris 0,45 1,00 carnívoro Holocentrus adscensionis BEXM1 Blenidae Grupo Espécies 0,09 0,18 0,45 0,18 3,09 3,00 11,82 0,45 0,27 8,64 5,91 0,45 0,73 0,27 3,45 - - 0,27 - - 0,09 0,09 - 0,36 2,55 0,55 BEXM2 0,75 0,42 2,00 - 2,33 2,92 10,92 0,33 0,17 15,33 14,25 1,17 0,58 0,42 4,75 - 0,08 0,33 - 0,17 - 0,83 0,42 0,92 0,75 1,33 BEXM4 0,55 2,09 0,91 0,18 - 5,55 11,00 2,36 0,73 12,55 10,18 1,09 0,91 0,18 7,00 - 0,18 0,55 - 0,36 0,64 0,45 0,18 0,64 1,18 0,18 BEXM5 - 0,36 - - 0,14 0,71 7,71 0,29 0,29 10,00 8,64 1,07 0,36 0,29 5,86 - 0,93 0,64 0,21 0,14 - - 0,07 0,50 1,21 0,14 BEXM6 - - - 0,55 - 6,55 14,91 0,27 0,09 5,55 4,73 1,09 0,64 0,18 5,09 0,27 2,00 2,36 - - 0,18 - 0,09 0,18 0,09 0,18 BEXM7 0,08 0,25 - 0,17 - 1,17 6,67 - 0,08 0,50 2,75 1,08 0,42 0,42 4,00 0,17 0,58 0,83 - - - - - 1,17 1,17 0,25 BEXM8 - 0,10 - 2,00 - 2,40 8,00 0,70 0,20 - 3,60 1,30 2,00 0,10 1,10 0,10 1,00 0,10 - 0,60 0,40 - - 0,20 1,50 0,40 BEXM9 93 Anexo I Continuação… Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro invertívoro Onívoro Onívoro Onívoro Planctívoro Acanthurus bahianus Acanthurus chirurgus Acanthurus coeruleus Kyphosus Sp. Sparisoma axillare Sparisoma frondosum Stegastes Fuscus Anisotremus surinamensis Anisotremus virginicus Chaetodon striatus Haemulon aurolineatum Haemulon steindachneri Halichoeres poeyi Pseudupeneus maculatus Abudefduf saxatilis Diplodus argenteus Sphoeroides spengleri Chromis multilineata - - 1,00 16,92 1,17 0,92 4,08 3,75 1,17 0,67 1,08 5,25 0,25 0,08 0,58 - - 0,67 - 2,67 carnívoro Scorpaena brasiliensis 0,25 Labrisomidae carnívoro Pareques acuminatus 4,75 0,75 carnívoro Mycteroperca marginata 3,75 Gobidae carnívoro Mycteroperca acutirostris 1,17 1,75 carnívoro Holocentrus adscensionis CO2M1 Blenidae Grupo Espécies 0,42 1,25 0,83 0,17 - 0,42 7,92 0,83 - 3,33 3,25 1,17 0,58 0,33 3,25 - 0,92 0,17 0,08 - 0,83 0,25 0,33 0,50 3,25 0,08 CO2M2 0,42 0,33 0,50 0,17 - 0,92 11,33 0,33 0,50 0,58 5,67 0,75 0,58 0,58 5,25 0,17 0,42 - - 0,42 0,08 0,42 0,42 0,58 1,75 0,83 CO2M4 0,58 1,67 1,42 - - 4,50 14,75 1,08 1,00 1,00 5,08 1,33 1,00 0,67 4,58 0,17 0,67 - - 0,42 1,00 0,42 0,50 0,42 1,00 0,58 CO2M5 0,20 0,30 0,20 0,20 0,10 4,00 21,50 - 0,80 1,00 0,20 0,60 2,10 0,20 2,40 0,20 3,90 1,10 - 1,00 0,50 - 0,10 0,30 0,50 0,40 CO2M7 0,22 0,33 - - - 1,67 3,78 0,33 - 0,11 0,89 0,44 0,44 - 1,67 0,11 1,56 - - 0,11 - - - 0,33 0,56 0,11 CO2M8 94 Anexo I Continuação… 95 Anexo II . Porcentagem de cobertura média dos grupos bentônicos nos pontos de amostragem CO1, BEX e CO2 BEX/12 BEX/01 BEX/02 TUFO DE ALGAS 40,70585 ZOANTIDEOS 29,95587 34,85822 MACROALGAS BEX/04 BEX/07 BEX/08 29,8675 30,83118 28,43068 40,16422 37,4254 23,78586 49,0625 37,89923 30,22005 45,76403 16,2886 22,83994 11,73035 16,57021 18,30724 BEX/10 59,3427 4,18802 2,092611 CORALINAS ARTICULADAS 20,73367 29,24435 CORALINAS INCRUSTANTES 19,67291 9,158403 12,10839 22,94652 15,26669 12,47565 CORAL 3,626123 5,131548 3,626123 4,683394 8,912118 10,08558 4,683394 CO1/12 CO1/01 15,4164 22,40965 17,25638 9,398453 9,398453 CO1/02 CO1/04 CO1/07 CO1/08 13,6885 CO1/10 TUFO DE ALGAS 34,36965 43,70085 48,44605 46,29915 ZOANTIDEOS 25,89058 28,15612 MACROALGAS 21,19565 19,43067 13,35243 CORALINAS ARTICULADAS 20,85346 24,09484 30,48284 18,30724 10,51973 10,32255 7,266873 CORALINAS INCRUSTANTES 19,49766 2,960058 10,93742 15,11564 20,96336 13,55226 11,73035 CORAL 13,52143 5,928053 6,955938 4,683394 9,861654 9,158403 9,632732 CO2/12 CO2/01 45 37,79626 19,55211 13,6885 27,69456 27,03959 42,47572 61,20588 CO2/02 16,0026 14,17882 11,54491 7,266873 CO2/04 CO2/07 CO2/08 CO2/10 TUFO DE ALGAS 40,70585 37,89923 29,51241 40,86031 38,58394 33,21091 0 ZOANTIDEOS 16,14617 42,92619 41,78469 34,28595 21,75171 26,75556 0 MACROALGAS 35,74913 14,67315 24,29918 20,61804 33,8896 34,61349 0 CORALINAS ARTICULADAS 10,73051 11,92078 13,85372 6,630738 6,988287 15,26669 0 CORALINAS INCRUSTANTES 19,55211 12,10839 15,71195 18,17877 18,68811 16,98484 0 CORAL 0 0 6,630738 6,289059 0 2,960058 0 96 Anexo III. Indivíduos bentônicos encontrados no fundo arenoso abaixo do cultivo (B1, B2, B3), a esquerda do cultivo (E1, E2, E3) e a direita do cultivo (D1, D2, D3). Mooreonuphis lineata Goniadidae coralina Magelona sp. Terebellides sp. Capitellidae Cirratus sp. Aedicira sp. Branchiostoma sp. Exogone sp. Gamaridea Ophiuroidea Armandia sp. Pumaceo Scolelepis sp. Paraprionospio sp. B1 5 2 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 B2 0 3 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 B3 0 3 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 D1 0 0 1 0 0 0 0 2 1 1 1 0 0 0 0 D2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 D3 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 E1 0 0 0 0 0 0 0 2 3 0 0 0 0 0 0 E2 0 1 0 0 0 0 0 0 2 2 0 1 1 4 0 E3 0 1 0 0 0 0 1 0 2 0 0 0 0 1 1