Universidade Federal do Paraná Setor de Ciências Biológicas Pós-graduação em Ecologia e Conservação Decisões atuais influenciam as decisões subsequentes com respeito a reprodução: uma comparação entre espécies subtropicais Aluno: Hugo de Siqueira Pereira Orientador: James J. Roper Curitiba, 11 de agosto de 2015. 1 Resumo As estratégias reprodutivas das espécies, e a sua variabilidade, são importantes para a manutenção das populações. Entender os processos, causas e consequências das várias estratégias permite entender como evolução resolveu os problemas de custos e benefícios na evolução das histórias de vida. Aqui, propomos examinar as variações no investimento reprodutivo e as suas consequências futuras para os indivíduos em quatro espécies de aves (Basileuterus culicivorus, Myiothlypis leucoblephara, Myiophobus fasciatus e Thamnophilus caerulescens), e experimentalmente testar a influência de recursos alimentares e locais de nidificação no investimento atual, para examinar se existem custos com importantes consequências para o sucesso reprodutivo futuro. Duas espécies nidificam no chão, e duas baixo no subbosque, e as quatro são insetívoros. No primeiro capítulo testaremos como a variação nas decisões para a nidificação influencia subsequentes decisões durante o ciclo reprodutivo e a influência destas decisões na probabilidade de voltar nos ciclos reprodutivos subsequentes. No segundo variações anuais de investimento reprodutivo e se um ano pode trazer consequências para o segundo. No terceiro capítulo, testaremos que casais mais experientes conseguem reproduzir mais rapidamente, tentar mais frequentemente, e ter maior sucesso anual do que casais menos experientes. No quarto capítulo faremos um experimento aumentando a disponibilidade de alimento para testar se a reprodução é limitada pela quantidade de alimento e que os efeitos duram por mais que um ano. Para isso termos estas quatro espécies na Floresta Atlântica. 2 Introdução geral A variação das estratégias usadas por cada espécie deve influenciar o sucesso reprodutivo, longevidade, e como consequência, as dinâmicas populacionais. Por exemplo, sobre latitudes, aves têm variações em tamanho de prole, ciclos reprodutivos (a duração, quando começa, quando termina) e sucesso reprodutivo (como consequência de predação ou abandono). Assim, entender a importância de cada componente do ciclo permite entender a evolução das histórias de vida. As vezes, o fator que parece mais importante porque o efeito é grande, como predação nos ninhos, gera estratégias inesperadas. Um caso é que quando predação é baixa é quando as aves devem tentar evitar mais ainda a predação, enquanto quando predação é alta, poder ter muitas tentativas de reproduzir é a melhor estratégia (Roper et al. 2010). Diversas características da história de vida são usadas para classificar a espécies ao longo de um gradiente que varia entre história de vida rápida e lenta. As características da história de vida variam dentro desse gradiente rápido e lento podendo ser usados para comparação em diversos estudos. Para as aves as características que podemos considerar no extremo rápido do gradiente de história de vida são grande tamanho de ninhada, menor massa dos ovos, menor idade para a primeira reprodução, alta taxa de mortalidade dos adultos, desenvolvimento rápido e curto tempo de cuidado parental. O oposto a essas caracterizam o extremo lento das características da história de vida (Martin, 2004). A capacidade reprodutiva das espécies pode ser demonstrada através de suas características de história de vida que se relacionam com o conceito de fitness, através da capacidade de crescimento da população (McGraw & Caswell, 1996). O número de tentativas de reprodução de uma espécie, por exemplo, pode ser determinante para a produtividade dentro de uma temporada reprodutiva. Em baixas latitudes, apesar da maior amplitude da temporada reprodutiva, a alta perda de ninhos e amplitude do ciclo reprodutivo fazem as espécies terem baixa produtividade (Ricklefs & Bloom, 1977). Dessa maneira, o intervalo entre tentativas consecutivas de reprodução é fator importante para aumentar a probabilidade de sucesso dentro da temporada reprodutiva (Roper, 2005). 3 Dentre os padrões de variação da história de vida está o padrão latitudinal de tamanho de ninhada que é bem reconhecido, havendo grande discussão sobre suas causas. A alimentação dos filhotes pelos pais é um dos fatores considerados devido a variação na amplitude do dia, no qual em altas latitudes a amplitude do dia é maior e os pais têm mais tempo para pegar comida conseguindo alimentar um número alto de filhotes, assim permitindo que espécies em tenham tamanho de ninhada maior que espécies próximas em baixas latitudes (Lack, 1947; Ricklefs, 1968) A quantidade limitada de alimento é a hipótese mais focada para testar as características da história de vida (Martin, 2004). Nas diversas hipóteses esta condição interage com outras para determinar as variações nas características de história de vida (Martin, 1995, 2004). Dentre outras condições estão a sazonalidade (Ricklefs, 1980) e a predação (Martin, 1995). A predação é a principal causa de perda de ninhos e varia entre as latitudes e sendo alta nos trópicos e baixa nos em altas latitudes. Em altas latitudes evitar a predação pode ser mais importante para aumentar a probabilidade de sucesso reprodutivo (Roper et al., 2010). Já nos trópicos, como dito antes, apenas com grande número de tentativas pode se garantir a reprodução (Roper, 2005). Porém, a predação em si não explica as variações em características da história de vida de aves. O esforço necessário para o número alto de tentativas traz a necessidade de menor tamanho de ninhada pelos limite imposto pela quantidade de alimento (Martin, 1996). Os padrões encontrados no hemisfério norte nem sempre se aplicam a ambos os hemisférios (Ghalambor & Martin, 2001). Porém, a maior parte das pesquisas feitas a respeito da história de vida das aves teve foco em florestas temperadas desse hemisfério (Martin, 2004). No hemisfério sul, muitas questões ainda devem ser pesquisadas entre estas a hipótese de quantidade de alimento como fator limitante (Martin, 1996). A quantidade de alimento pode ter efeito no sucesso reprodutivo limitando tanto o tamanho da ninhada, quanto o número de tentativas que combina fatores como amplitude da temporada reprodutiva e intervalo entre tentativas de nidificação. Assim, o conhecimento a respeito da variabilidade de estratégias de história de vida é importante para investigar as condições que as determinam ou novos padrões de reprodução. 4 Capítulo 1: Variação do intervalo entre tentativas em relação ao investimento no ciclo reprodutivo Objetivo Testar a variação nos intervalos entre tentativas de nidificação em relação ao investimento reprodutivo em 4 espécies de passeriformes de uma região subtropical. Hipóteses H0: Intervalo entre tentativas é independente da data final da tentativa anterior. HA: Intervalo entre tentativas é maior em ninhos iniciados mais tarde. H0: Intervalo entre tentativas independe de investimento de tentativa anterior. HA: Intervalo entre tentativas aumento com o aumento de investimento reprodutivo (número de ovos, tamanho dos ovos). H0: Intervalo entre tentativas independe da sobrevivência dos ninhos em determinada tentativa. HA: Intervalo entre tentativas aumenta com o aumento da sobrevivência do último ninho. Coleta de dados Área de estudo A pesquisa será desenvolvida no Parque Estadual Pico do Marumbi (~25° 29’ S, ~48° 58’ W). Este localizasse na porção paranaense da Serra do Mar e compõe o maior remanescente de Floresta Atlântica no Paraná. Sua vegetação é caracteriza-se por Floresta Ombrófila Densa, variando de Submontana para Montana e Alto-Montana. Procura e monitoramento de ninhos Serão procurados ninhos de quatro espécies de aves: Basileuterus culicivora, Myiothlypis leucoblephara, Myiophobus fasciatus e Thamnophilus caerulescens. Basileuterus culicivora tem ampla distribuição na ocorrendo desde Argentina até México. Myiothlypis leucoblephara é endêmico da Floresta Atlântica e sua distribuição 5 vai do sudeste ao sul do Brasil e outros países onde ocorre Floresta Atlântica. Estas duas espécies até recentemente, foram consideradas no mesmo gênero, e assim, seus ninhos são semelhantes, fechados com entrada lateral no solo em meio de gramas, serapilheira, etc. Myiophobus fasciatus ocorre em toda América do Sul e parte da América Central e é migrante austral. Faz ninho em forma de meia taça a alguns metros do chão. Thamnophilus caerulescens ocorre em toda a Floresta Atlântica. Faz ninhos em forma de taça. Outras espécies encontradas ao acaso poderão ser incluídas de acordo com a possibilidade de se procurar e encontrar mais ninhos da espécie. Os indivíduos serão capturados e marcados com anilha metálica e com uma sequência de anilhas coloridas que permitirão individualizar visualmente. Com isso, será possível utilizar método de polígono e determinar o território de cada indivíduo, o que facilitará a procura por ninhos. Indivíduos não marcados encontrados fazendo ninhos serão capturados na fase de alimentação dos filhotes. Os ninhos serão procurados entre os meses de possível estação reprodutiva (agosto e março). A procura será feita considerando métodos de busca e monitoramento de ninhos (Martin & Geupel, 1993), no qual consiste em buscar ninhos através de comportamentos dos indivíduos que estão nidificando que varia em função do estágio em que se encontra o ninho, como andar com material no bico ou algum possível alimento. Em algumas áreas serão colocadas estruturas que podem ser usados como plataforma para criação de ninhos da espécie Myiophobus fasciatus. Ninhos descritos desta espécie são construídos muitas vezes em bifurcações de árvores em formato de taça, porém está espécie também tem a capacidade de utilizar pequenas plataformas para apoiar os ninhos. Informações dos ninhos Os ninhos serão monitorados por todo o ciclo reprodutivo e serão anotados dados de parâmetros que definem a história de vida. As variáveis de interesse vão explicar a sequência temporal do processo e o investimento dos indivíduos na reprodução em todas as espécies. As variáveis que explicam a ordem temporal são a primeira e última data do ciclo reprodutivo que são encontrados sinais de construção do ninho, primeira e subsequentes datas de postura, data de eclosão e saída do ninho. 6 Variáveis que são associadas com o investimento energético da reprodução são o intervalo de tempo que demora para construir o ninho, tamanho da ninhada, tamanho dos ovos, número de tentativas por ano que está associada com o sucesso de cada ninho, e quando for possível, o peso dos adultos antes e depois da reprodução. A partir das datas de cada tentativa de reprodução teremos os dados de amplitude da temporada reprodutiva, amplitude do ciclo reprodutivo e suas fases (i. e. postura, incubação, eclosão, crescimento e saída do ninho), número de tentativas por ano e intervalo entre tentativas consecutivas, além do sucesso dos ninhos. Análise de dados Veremos se ocorre correlação entre a duração dos ninhos e momento de início do ciclo reprodutivo. A diferença entre tempo de intervalos de tentativa anteriores aos ninhos com sucesso e sem será comparado por diferença de média. Assim, como a taxa de sobrevivência entre ninhos no solo e acima do solo. Capítulo 2: Variações anuais no investimento reprodutivo comparadas entre espécies de Passeriformes de sub-bosque. Objetivos Evidenciar variações anuais em características da história de vida e consequentemente no sucesso de nidificação entre casais de uma espécie e entre diferentes espécies. Destas características consideramos: tamanho da ninhada, tamanho dos ovos, número de tentativas de reprodução, intervalo entre tentativas e amplitude da temporada reprodutiva, além da comparação entre número de sucessos. Hipóteses H0 – Tamanho da ninhada, número de tentativas de reprodução, intervalo entre tentativas e amplitude da temporada reprodutiva no ano T+1 são independentes dos mesmos em ano T. HA – Tamanho da ninhada, número de ovos, número de tentativas de reprodução, intervalo entre tentativas e amplitude da temporada reprodutiva no ano T+1 são dependentes dos mesmos em ano T. H0 – Número de sucessos em ano T+1 independe do número de sucessos em ano T. 7 HA – Número de sucessos em ano T+1 depende do número de sucessos em ano T. Coleta de dados Área de estudo A pesquisa será desenvolvida no Parque Estadual Pico do Marumbi (~25° 29’ S, ~48° 58’ W). Este localizasse na porção paranaense da Serra do Mar e compõe o maior remanescente de Floresta Atlântica no Paraná. Sua vegetação é caracteriza-se por Floresta Ombrófila Densa, variando de Submontana para Montana e Alto-Montana. Procura e monitoramento de ninhos Serão procurados ninhos de quatro espécies de aves : Basileuterus culicivora, Myiothlypis leucoblephara, Myiophobus fasciatus e Thamnophilus caerulescens. Basileuterus culicivora tem ampla distribuição na ocorrendo desde Argentina até México. Myiothlypis leucoblephara é endêmico da Floresta Atlântica e sua distribuição vai do sudeste ao sul do Brasil e outros países onde ocorre Floresta Atlântica. Estas duas espécies até recentemente, foram consideradas no mesmo gênero, e assim, seus ninhos são semelhantes, fechados com entrada lateral no solo em meio de gramas, serapilheira, etc. Myiophobus fasciatus ocorre em toda América do Sul e parte da América Central e é migrante austral. Faz ninho em forma de meia taça a alguns metros do chão. Thamnophilus caerulescens ocorre em toda a Floresta Atlântica. Faz ninhos em forma de taça. Outras espécies encontradas ao acaso poderão ser incluídas de acordo com a possibilidade de se procurar e encontrar mais ninhos da espécie. Os indivíduos serão capturados e marcados com anilha metálica e com uma sequência de anilhas coloridas que permitirão individualizar visualmente. Com isso, será possível utilizar método de polígono e determinar o território de cada indivíduo, o que facilitará a procura por ninhos. Indivíduos não marcados encontrados fazendo ninhos serão capturados na fase de alimentação dos filhotes. Os ninhos serão procurados entre os meses de possível estação reprodutiva (agosto e março). A procura será feita considerando métodos de busca e monitoramento de ninhos (Martin & Geupel, 1993), no qual consiste em buscar ninhos através de 8 comportamentos dos indivíduos que estão nidificando que varia em função do estágio em que se encontra o ninho, como andar com material no bico ou algum possível alimento. Em algumas áreas serão colocadas estruturas que podem ser usados como plataforma para criação de ninhos da espécie Myiophobus fasciatus. Assim, poderemos aumentar a número de casais reproduzindo dentro de determinada área. Informações dos ninhos Os ninhos serão monitorados por todo o ciclo reprodutivo e serão anotados dados de parâmetros que definem a história de vida e das espécies e o investimento reprodutivo. As variáveis de interesse vão explicar a sequência temporal do processo e o investimento dos indivíduos na reprodução em todas as espécies quando for possível. As variáveis que explicam a ordem temporal são a primeira e última data do ciclo reprodutivo que são encontrados sinais de construção do ninho, primeira e subsequentes datas da postura, data de eclosão e saída do ninho. Variáveis que são associadas com o investimento energético da reprodução são o intervalo de tempo que demora para construir o ninho, tamanho da ninhada, tamanho dos ovos, número de tentativas por ano que está associada com o sucesso de cada ninho, e quando for possível, o peso dos adultos antes e depois da reprodução. A partir das datas de cada tentativa de reprodução teremos os dados de amplitude da temporada reprodutiva, amplitude do ciclo reprodutivo e suas fases (i. e. postura, incubação, eclosão, crescimento e saída do ninho), número de tentativas por ano e intervalo entre tentativas consecutivas, além do sucesso dos ninhos. Análise de dados As comparações anuais serão por diferença de médias, porém também verificaremos se ocorre correlação entre determinadas variáveis. Será usado o programa MARK para comparar o sucesso entre os anos e espécies. Será testado o efeito destas variáveis no sucesso reprodutivo por Critério de Informação de Akaike. Capítulo 3: Experiência aumenta chances de sucesso reprodutivo? Objetivos Analisar a influência da experiência no investimento reprodutivo, considerando que casais mais experientes tentam mais vezes por variação nas características reprodutivas. 9 Hipóteses H0: Ciclo reprodutivo e intervalo entre tentativas não varia entre de acordo com experiência do casal. HA: Casais mais experientes têm ciclo reprodutivo e intervalo entre tentativas mais curto do que casais menos experientes. H0: Amplitude da temporada reprodutiva não varia entre casais HA: Casais mais experientes têm amplitude da temporada reprodutiva maior que casais menos experientes. Coleta de dados Área de estudo A pesquisa será desenvolvida no Parque Estadual Pico do Marumbi (~25° 29’ S, ~48° 58’ W). Este localizasse na porção paranaense da Serra do Mar e compõe o maior remanescente de Floresta Atlântica no Paraná. Sua vegetação é caracteriza-se por Floresta Ombrófila Densa, variando de Submontana para Montana e Alto-Montana. Procura e monitoramento de ninhos Serão procurados ninhos de quatro espécies de aves : Basileuterus culicivora, Myiothlypis leucoblephara, Myiophobus fasciatus e Thamnophilus caerulescens. Basileuterus culicivora tem ampla distribuição na ocorrendo desde Argentina até México. Myiothlypis leucoblephara é endêmico da Floresta Atlântica e sua distribuição vai do sudeste ao sul do Brasil e outros países onde ocorre Floresta Atlântica. Estas duas espécies até recentemente, foram consideradas no mesmo gênero, e assim, seus ninhos são semelhantes, fechados com entrada lateral no solo em meio de gramas, serapilheira, etc. Myiophobus fasciatus ocorre em toda América do Sul e parte da América Central e é migrante austral. Faz ninho em forma de meia taça a alguns metros do chão. Thamnophilus caerulescens ocorre em toda a Floresta Atlântica. Faz ninhos em forma de taça. Outras espécies encontradas ao acaso poderão ser incluídas de acordo com a possibilidade de se procurar e encontrar mais ninhos da espécie. Os indivíduos serão capturados e marcados com anilha metálica e com uma sequência de anilhas coloridas que permitirão individualizar visualmente. Com isso, 10 será possível utilizar método de polígono e determinar o território de cada indivíduo, o que facilitará a procura por ninhos. Indivíduos não marcados encontrados fazendo ninhos serão capturados na fase de alimentação dos filhotes. Os ninhos serão procurados entre os meses de possível estação reprodutiva (agosto e março). A procura será feita considerando métodos de busca e monitoramento de ninhos (Martin & Geupel, 1993), no qual consiste em buscar ninhos através de comportamentos dos indivíduos que estão nidificando que varia em função do estágio em que se encontra o ninho, como andar com material no bico ou algum possível alimento. Em algumas áreas serão colocadas estruturas que podem ser usados como plataforma para criação de ninhos da espécie Myiophobus fasciatus. Informações dos ninhos Os ninhos serão monitorados por todo o ciclo reprodutivo e serão anotados dados de parâmetros que definem a história de vida e das espécies e o investimento reprodutivo. As variáveis de interesse vão explicar a sequência temporal do processo e o investimento dos indivíduos na reprodução em todas as espécies quando for possível. As variáveis que explicam a ordem temporal são a primeira e última data do ciclo reprodutivo que são encontrados sinais de construção do ninho, primeira e subsequentes datas da postura, data de eclosão e saída do ninho. Variáveis que são associadas com o investimento energético da reprodução são o intervalo de tempo que demora para construir o ninho, tamanho da ninhada, tamanho dos ovos, número de tentativas por ano que está associada com o sucesso de cada ninho, e quando for possível, o peso dos adultos antes e depois da reprodução. A partir das datas de cada tentativa de reprodução teremos os dados de amplitude da temporada reprodutiva, amplitude do ciclo reprodutivo e suas fases (i. e. postura, incubação, eclosão, crescimento e saída do ninho), número de tentativas por ano e intervalo entre tentativas consecutivas, além do sucesso dos ninhos. Análise de dados Os casais serão monitorados ao longo de 4 temporadas reprodutivas. Classificaremos inexperientes (que se tentaram se reproduzir somente duas ou mais vezes ao longo dessa temporada reprodutiva) e experientes (que tentaram se reproduzir entre mais de duas 11 vezes ao longo em 4 anos de temporada reprodutiva) (Roper 2005). A partir desta classificação faremos a comparação das características reprodutivas dos casais. 12 Capítulo 4: Sucesso reprodutivo anual é limitado por comida e tempo disponível? Objetivos Testar a hipótese de que quantidade de alimento é fator que limita o sucesso reprodutivo através das características do número de tentativas intervalo entre tentativas, amplitude da temporada reprodutiva e número de sucessos em regiões subtropicais. Hipóteses H0 – O intervalo entre tentativas é independente da presença de alimento próximo. HA – O intervalo entre tentativas menor com a presença de alimento próximo. H0 – O número de tentativas de reprodução, número de ovos e número de sucessos é independente da presença de alimento próximo. HA – O número de tentativas de reprodução, número de ovos e número de sucessos é maior com a presença de alimento próximo. H0 – O número de sucessos é independente da presença de alimento próximo. HA – O número de sucessos é maior em áreas com alimento próximo. Coleta de dados Área de estudo A pesquisa será desenvolvida no Parque Estadual Pico do Marumbi (~25° 29’ S, ~48° 58’ W). Este localizasse na porção paranaense da Serra do Mar e compõe o maior remanescente de Floresta Atlântica no Paraná. Sua vegetação é caracteriza-se por Floresta Ombrófila Densa, variando de Submontana para Montana e Alto-Montana. Procura e monitoramento de ninhos Serão procurados ninhos de quatro espécies de aves : Basileuterus culicivora, Myiothlypis leucoblephara, Basileuterus culicivora tem ampla distribuição na ocorrendo desde Argentina até México. Myiothlypis leucoblephara é endêmico da Floresta Atlântica e sua distribuição vai do sudeste ao sul do Brasil e outros países onde ocorre Floresta Atlântica. Estas duas espécies até recentemente, foram consideradas no mesmo gênero, e assim, seus ninhos são semelhantes, fechados com entrada lateral no solo em meio de gramas, serapilheira, etc. Os indivíduos serão capturados e marcados com anilha metálica e com uma 13 sequência de anilhas coloridas que permitirão individualizar visualmente. Com isso, será possível utilizar método de polígono e determinar o território de cada indivíduo, o que facilitará a procura por ninhos. Indivíduos não marcados encontrados fazendo ninhos serão capturados na fase de alimentação dos filhotes. Os ninhos serão procurados entre os meses de possível estação reprodutiva (agosto e março). A procura será feita considerando métodos de busca e monitoramento de ninhos (Martin & Geupel, 1993), no qual consiste em buscar ninhos através de comportamentos dos indivíduos que estão nidificando que varia em função do estágio em que se encontra o ninho, como andar com material no bico ou algum possível alimento. Alimentação Nas 4 estações reprodutivas, será ofertado alimento para alguns casais de cada espécie, selecionadas aleatoriamente. Por serem todos insetívoros serão colocados travessas com tenébrios (bicho-de-farinha) próximo aos ninhos e será observado se estes utilizarão ou não este alimento oferecido. Informações dos ninhos Os ninhos serão monitorados por todo o ciclo reprodutivo e serão anotados dados de parâmetros que definem a história de vida e das espécies e o investimento reprodutivo. As variáveis de interesse vão explicar a sequência temporal do processo e o investimento dos indivíduos na reprodução em todas as espécies quando for possível. As variáveis que explicam a ordem temporal são a primeira e última data do ciclo reprodutivo que são encontrados sinais de construção do ninho, primeira e subsequentes datas da postura, data de eclosão e saída do ninho. Variáveis que são associadas com o investimento energético da reprodução são o intervalo de tempo que demora para construir o ninho, tamanho da ninhada, tamanho dos ovos, número de tentativas por ano que está associada com o sucesso de cada ninho, e quando for possível, o peso dos adultos antes e depois da reprodução. A partir das datas de cada tentativa de reprodução teremos os dados de amplitude da temporada reprodutiva, amplitude do ciclo reprodutivo e suas fases (i. e. postura, incubação, eclosão, crescimento e saída do ninho), número de tentativas por ano e intervalo entre tentativas consecutivas, além do sucesso dos ninhos. 14 Análise de dados Aqui teremos dois tratamentos para comparação sendo estes, casais com alimento e sem alimento. As variáveis serão tratadas como contínuas e usaremos testes para verificar diferenças de médias. Será usado o programa MARK para comparar o sucesso entre os anos e espécies. Será testado o efeito destas variáveis no sucesso reprodutivo por Critério de Informação de Akaike. Produtos esperados A partir dos objetivos gerados para o projeto serão submetidos um artigo por projeto nas quais gerarão os artigos submetidos nas revistas propostas. Segue lista de periódicos (Qualis na área de Biodiversidade segundo última atualização): Auk (A1), Ibis (A2), Condor (A2), Journal of Avian Biology (A1). 15 Referências-chave Ghalambor, C. K., & Martin, T. E. (2001). Fecundity-survival trade-offs and parental risk-taking in birds. Science (New York, N.Y.), 292(5516), 494–497. http://doi.org/10.1126/science.1059379 Lack, D. (1947). The Significance of Clutch-size. Ibis, 89(2), 302–352. http://doi.org/10.1111/j.1474-919X.1947.tb04155.x Martin, T. E. (1995). Avian Life History Evolution in Relation to Nest Sites, Nest Predation, and Food. Ecological Monographs, 65(1), 101. http://doi.org/10.2307/2937160 Martin, T. E. (1996). Life History Evolution in Tropical and South Temperate Birds: What Do We Really Know? Journal of Avian Biology, 27(4), 263. http://doi.org/10.2307/3677257 Martin, T. E. (2004). Avian life-history evolution has an eminent past: does it have a bright future? The Auk, 121(2), 289–301. http://doi.org/10.1642/00048038(2004)121[0289:ALEHAE]2.0.CO;2 Martin, T. E., & Geupel, G. R. (1993). Nest-Monitoring Plots : Methods for Locating Nests and Monitoring Success ( Métodos para localizar nidos y monitorear el éxito de estos ) Author ( s ): Thomas E . Martin and Geoffrey R . Geupel Reviewed work ( s ): Source : Journal of Field Ornithology ,. Journal of Field Ornithology, 64(4), 507–519. McGraw, J. B., & Caswell, H. (1996). Estimation of Individual Fitness from LifeHistory Data. The American Naturalist, 147(1), 47. http://doi.org/10.1086/285839 Ricklefs, R. E. (1968). On the limitation of brood size in passerine birds by the ability of adults to nourish their young. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 61(3), 847–851. http://doi.org/10.1073/pnas.61.3.847 Ricklefs, R. E. (1980). Geographical variation in clutch size among passerine birds: Ashmole’s hypothesis. The Auk, 97(January), 38–49. Retrieved from http://www.jstor.org/stable/4085806 Ricklefs, R. E., & Bloom, G. (1977). Components of Avian Breeding Productivity. The Auk, 94(1), 86–96. Roper, J. J. (2005). Try and try again: nest predation favors persistence in a neotropical bird. Ornitologia Neotropical, 16, 253–262. Retrieved from http://scholar.google.com/scholar? 16 hl=en&btnG=Search&q=intitle:Try+and+try+again: +nest+predation+favors+persistence+in+a+neotropical+bird#0 Roper, J. J., Sullivan, K. A., & Ricklefs, R. E. (2010). Avoid nest predation when predation rates are low, and other lessons: testing the tropical-temperate nest predation paradigm. Oikos, 119(4), 719–729. http://doi.org/10.1111/j.16000706.2009.18047.x 17