http://dx.doi.org/10.5540/DINCON.2011.001.1.0102 399 SINCRONISMO ENTRE REDES NEURAIS COM TOPOLOGIA DE ACOPLAMENTO DO TIPO NEWMAN-WATTS Alex Martins 1, Luiz Henrique Alves Monteiro 2 1 Escola de Engenharia, Universidade Presbiteriana Mackenzie, São Paulo, SP, Brasil, [email protected] 2 Escola de Engenharia, Universidade Presbiteriana Mackenzie, São Paulo, SP, Brasil e Escola Politécnica, Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brasil, [email protected], [email protected] Resumo: Usam-se autômatos celulares e grafos aleatórios para modelar redes neurais. Com esse modelo, investiga-se a ocorrência de sincronização entre duas redes neurais ligadas por conexões aleatórias, sendo uma delas periodicamente estimulada. Simulações numéricas revelam que pode ocorrer sincronismo entre essas redes, tipicamente, mas não exclusivamente, no mesmo período da entrada periódica. Palavras-Chave: sincronização. Neuro-dinâmica, redes complexas, 1. INTRODUÇÃO Sincronismo parece ser fundamental para a execução de funções cognitivas e sensoriais que necessitam da interação coordenada de neurônios distribuídos por diversas áreas do cérebro (e.g. [1]). Por exemplo, trabalhos experimentais associam a sincronização de disparos neuronais no córtex visual com a segmentação e a compreensão de imagens por mamíferos (e.g. [2]). Níveis anormais de sincronismo, entretanto, estão relacionados a desordens neurológicas, como autismo, epilepsia e esquizofrenia (e.g. [3]). Portanto, estudos sobre sincronismo em redes neurais podem ajudar a compreender tanto o funcionamento normal quanto o patológico do cérebro. Em geral, os estudos teóricos lidam com uma única rede e usam equações diferenciais (e.g. [4]), equações de diferenças (e.g. [5]) ou autômatos celulares (e.g. [6]) para representar a atividade dos neurônios. 3. MÉTODOS: O MODELO E AS SIMULAÇÕES 3.1. A topologia de acoplamento Parte-se de um grafo retangular regular, não direcionado, não ponderado, de tamanho m×n (m linhas e n colunas), sendo n par. Cada nó desse grafo representa um neurônio, que está conectado àqueles localizados a norte, sul, leste e oeste. Os nós situados nas bordas possuem menos vizinhos. São retiradas, então, as ligações entre os nós das colunas n/2 e n/2+1, de forma a se ter duas partes iguais com m linhas e n/2 colunas. Em cada parte, inclui-se aleatoriamente um percentual q de ligações, conectando os nós da mesma parte. Desse modo, são construídas duas redes complexas (aleatórias) com ligações predominante locais. São também inseridas ligações entre as redes, segundo o mesmo porcentual q. A rede complexa (e.g. [9]) assim obtida é do tipo Newman-Watts (e.g. [10]). A Figura 1 ilustra o caso com m=10, n=20 e q=5%. Note que, do reticulado regular original, formam-se dois de dimensão 10×10, ao se excluírem as ligações entre as colunas 10 e 11. Como há 180 ligações regulares em cada parte, foram inseridas 9 aleatórias conectando os neurônios na primeira parte, e mais 9 na segunda parte (essas ligações são representadas por linhas azuis na Figura 1). Esse mesmo número de ligações foi acrescentado ligando as duas partes (ligações representadas por linhas verdes na Figura 1). Todas as ligações entre os N=m×n neurônios (as bolinhas pretas da Figura 1) são excitatórias e têm peso unitário. 2. PROPÓSITO Aqui, investiga-se, via simulação numérica, a ocorrência de sincronismo entre duas redes neurais, sendo que uma delas recebe um estímulo periódico. A pretensão é entender as relações observadas entre as frequências de oscilação de diferentes estruturas neurais acopladas, como, por exemplo, entre a retina, o núcleo geniculado lateral e o córtex visual de mamíferos (e.g. [7,8]). Este texto está assim organizado. Na seção 3, descrevem-se a topologia de acoplamento e as regras de transição de estados dos neurônios, define-se sincronismo e mencionam-se detalhes das simulações. Na seção 4, apresentam-se os resultados obtidos numericamente. Na seção 5, discute-se a relevância de tais resultados. Figura 1. Parte-se de um grafo regular (ligações em preto) com m=10 e n=20, e acrescentam-se q=5% de conexões aleatórias em cada parte (ligações em azul) e entre as partes (ligações em verde). 400 Sincronismo entre redes neurais com topologia de acoplamento do tipo Newman-Watts Alex Martins e Luiz Henrique Alves Monteiro 3.2. Regras de transição de estados Os neurônios sofrem a influência dos vizinhos e, eventualmente, de um estímulo de origem externa. A cada passo de tempo, cada neurônio está em um de três estados: ou em repouso, ou disparando, ou refratário. As regras de transição entre esses estados são as seguintes: um neurônio em repouso no instante t dispara em t+1 se recebe estímulos cuja soma é igual ou maior que o limiar (de valor unitário para todos os neurônios); um neurônio que disparou em t, mas cuja a entrada é igual ou maior que o limiar, continua disparando em t+1; caso contrário, vai para o estado refratário; um neurônio que disparou em t e em t+1 passa para o estado refratário em t+2, independentemente da intensidade do estímulo recebido; um neurônio no estado refratário em t vai para o repouso em t+1. Observe que essas regras subentendem a existência de uma rede oculta de sinapses inibitórias, que forçaria os neurônios que dispararam por dois instantes consecutivos a irem, obrigatoriamente, para uma situação de não disparo no instante seguinte. Assim, inibição, uma característica fundamental de redes neurais biológicas, é levada em conta, indiretamente, nas regras de transição de estados. 3.3. Definição de sincronismo Diz-se que uma parte do reticulado está sincronizada com a outra parte se a quantidade de células no estado ativo dessa parte oscila com o mesmo período com que oscila a quantidade de células no estado ativo da outra parte. Essas partes, entretanto, podem oscilar num período que é igual, múltiplo ou submúltiplo do estímulo de origem externa. Com esse modelo de rede neural baseado em autômato celular com conexões preferencialmente locais, investiga-se a ocorrência de sincronismo, submetendo a rede a estímulos de diferentes períodos. Um neurônio biológico, após receber um estímulo que iguala ou supera seu limiar de disparo, volta para o estado de repouso após poucos milissegundos (e.g. [11]). De acordo as nossas regras de transição, isso ocorre após 3 ou 4 passos de tempo. Consequentemente, supõe-se que um passo de tempo da simulação equivale a um milissegundo de tempo real. O intervalo de tempo de cada simulação é de 100 passos de tempo. Assim, está se procurando identificar situações em que as partes se sincronizam “rapidamente” (ou seja, após algumas dezenas de milissegundos), como acontece nos experimentos com neurônios biológicos conduzidos em laboratórios (e.g. [1,7,8]). 4. RESULTADOS DAS SIMULAÇÕES Os resultados estão resumidos em duas tabelas. Nessas tabelas, a primeira coluna indica o período do estímulo aplicado à primeira parte; a segunda coluna refere-se aos casos em que as duas partes oscilam com período igual ao da entrada; a terceira coluna expressa a quantidade de casos em que ambas as partes oscilam com um período que é um múltiplo do período da entrada (tipicamente, o dobro ou o triplo), a quarta coluna dá os casos em que esse sincronismo ocorre num período que é um submúltiplo do período da entrada (nas nossas simulações, o único submúltiplo encontrado foi 1/3), e a quinta coluna indica a porcentagem de casos em que não ocorre sincronismo entre a rede e o estímulo, no intervalo de tempo observado. A Tabela 1 apresenta os resultados das 1200 simulações para m=10, n/2=10 e q=5%. Os resultados das 1200 simulações para m=10, n/2=30 e q=5% estão mostrados na Tabela 2. x 100 80 60 40 3.4. Sobre as simulações Nas simulações executadas, todos os neurônios da rede estão, inicialmente, em repouso. Então, estimula-se a rede do seguinte modo. Toma-se um neurônio da primeira coluna da primeira parte (àquela parte à esquerda na Figura 1) e periodicamente, leva-se essa célula para o estado ativo. Tal célula estimula seus vizinhos, gerando atividade na primeira parte, que se propaga para a segunda parte. Considera-se o número total de células ativas em cada parte como a medida de atividade. Calculam-se os períodos de oscilação de cada uma das partes a partir da quantidade x de células ativas. Foram geradas 20 redes com cada parte tendo dimensão 10×10 e outras 20 redes com cada parte de dimensão 30×10. Simulações foram feitas considerando estímulos de períodos 3, 6, 9, 12, 15 e 18 passos de tempo. Por exemplo, um estímulo de período 3 significa que o neurônio de entrada é levado ao estado ativo a cada 3 passos de tempo. O comportamento de cada rede foi avaliado para cada estímulo periódico e considerando cada um dos 10 neurônios da primeira coluna como aquele a ser estimulado. Portanto, no total, realizaram-se 2400 simulações (40 redes × 6 períodos × 10 neurônios de entrada). 20 20 40 60 80 100 t x 140 120 100 80 60 40 20 20 40 60 80 100 t Figura 2. Quantidade de células ativas (x) em função do tempo (t) para a primeira parte (gráfico de cima) e para a segunda parte (gráfico de baixo), com m=10, n/2=30 e q=5%. Ambas as partes estão sincronizadas com período 15, que é o mesmo do estímulo externo. 401 A Figura 2 ilustra um caso em que as duas partes se sincronizam com o mesmo período do sinal de entrada, que, nesse exemplo, vale 15. A Figura 3 exibe um caso em que ambas as partes oscilam com período 18, que é o dobro do período do estímulo. A Figura 4 mostra um caso em que não há sincronismo, para uma entrada de período 18. Analisando a Tabela 1, verifica-se que as 20 redes levam a comportamentos diversos, variando o período do estímulo e o neurônio de entrada. Uma conclusão similar é obtida analisando a Tabela 2. x Tabela 2. Percentuais de casos que há sincronismo num período que é igual, múltiplo ou submúltiplo do período de entrada, para 20 redes geradas com m=10, n/2=30 e q=5%. Em cada linha, a soma é 100%. sincronismo entre a rede e o estímulo período igual múltiplo Submúltiplo não 3 0,0% 97,0% 0,0% 3,0% 6 80,0% 8,5% 0,0% 11,5% 9 0,0% 87,0% 0,0% 13,0% 12 83,0% 0,0% 14,0% 3,0% 15 51,5% 17,5% 0,0% 31,0% 18 97,5% 0,0% 0,0% 2,5% 100 Comparando as duas tabelas, nota-se que n (o número de colunas) parece afetar “pouco” os resultados (o que é comprovado por um teste de hipóteses (e.g. [12]): p=0,14>0,05). 80 60 40 x 20 150 20 40 60 80 100 t 100 x 140 50 120 100 20 80 40 60 80 100 t 60 x 40 20 150 20 40 60 80 100 t 100 Figura 3. Quantidade de células ativas (x) em função do tempo (t) para a primeira parte (gráfico de cima) e para a segunda parte (gráfico de baixo), com m=10, n/2=30 e q=5%. Ambas as partes estão sincronizadas com período 18, sendo que a primeira parte recebe um estímulo de período 9. Tabela 1. Percentuais de casos em que há sincronismo num período que é igual, múltiplo ou submúltiplo do período de entrada, para 20 redes geradas com m=10, n/2=10 e q=5%. Em cada linha, a soma vale, obviamente, 100%. sincronismo entre a rede e o estímulo período igual múltiplo submúltiplo não 3 0,0% 100,0% 0,0% 0,0% 6 83,5% 12,5% 0,0% 4,0% 9 8,5% 76,0% 0,5% 15,0% 12 80,0% 0,0% 8,5% 11,5% 15 66,5% 5,0% 0,0% 28,5% 18 99,5% 0,0% 0,0% 0,5% 50 20 40 60 80 100 t Figura 4. Quantidade de células ativas (x) em função do tempo (t) para a primeira parte (gráfico de cima) e para a segunda parte (gráfico de baixo), com m=10, n/2=30 e q=5%. O período do estímulo vale 18. Durante o intervalo de tempo considerado, não houve sincronismo. Observando as Figuras 2 e 3, que apresentam casos em que as duas partes se sincronizam, percebe-se que a evolução temporal da atividade x(t) de cada parte segue um padrão de ativação distinto. Em geral, constata-se que o número de neurônios disparando sincronamente na segunda parte tende a ser maior que na primeira (que é aquela que recebe o estímulo). 402 Sincronismo entre redes neurais com topologia de acoplamento do tipo Newman-Watts Alex Martins e Luiz Henrique Alves Monteiro Ainda, verifica-se que, quando há sincronismo, o padrão de ativação da rede é tal que o subconjunto de neurônios ativos varia periodicamente. Ou seja, a cada passo de tempo, tem-se um subconjunto de neurônios ativos que se repete após um período. Todos os neurônios acabam passando pelo estado ativo após uma oscilação síncrona completa. O padrão de ativação observado costuma se alterar com o período do estímulo e com o neurônio de entrada. Nosso objetivo, com este modelo, é tentar desvendar a relação entre a topologia de redes neurais biológicas e as funções por elas desempenhadas. Certamente, ainda há muito por fazer. 5. DISCUSSÃO E CONCLUSÕES REFERÊNCIAS Há diversos trabalhos analíticos e/ou numéricos que visam determinar a influência da topologia do acoplamento no comportamento de redes compostas de unidades dinâmicas (e.g. [9]). Por exemplo, Gristein e Linsker [13] mostraram, através de simulações, que redes complexas livres-de-escala favorecem a atividade síncrona, quando comparadas a redes aleatórias do tipo Erdös-Rényi, considerando que os neurônios podem estar em um de dois estados: ou ativo ou em repouso. Lu, He, Cao e Gao [14] avaliaram o desempenho de redes do tipo Hopfield com neurônios binários, conectados de modo regular ou aleatório, em tarefas de armazenamento e de recuperação de padrões armazenados. Eles concluíram que redes com conexões predominantemente aleatórias têm desempenho melhor do que aquelas com conexões predominantemente regulares. Aqui, foi utilizada uma rede complexa com topologia do tipo Newman-Watts para investigar a possibilidade de haver sincronismo entre duas redes conectadas, sendo uma delas influenciada por um estímulo periódico. Mostrou-se que tal solução síncrona pode surgir e que as redes podem operar em períodos que são ou iguais, ou múltiplos ou submúltiplos do período do sinal de entrada. No nosso modelo, os neurônios estão, a cada passo de tempo, em um de três estados. Estruturas neurais conectadas, como retina, núcleo geniculado lateral e córtex visual de mamíferos, podem se sincronizar (e.g. [7]). E, para estímulos com diferentes periodicidades, o sincronismo pode se dar em períodos que são iguais ou múltiplos do período da excitação (e.g. [8]). Nosso modelo reproduz, ao menos em parte, essas observações. Certamente, os resultados das simulações dependem da topologia da rede, do número de estados disponíveis aos neurônios e das regras de transição. Muitas questões interessantes surgem naturalmente. Por exemplo: 1) Que características topológicas dos acoplamentos entre os neurônios facilitam as partes a se sincronizarem no mesmo período do sinal de entrada? Sincronizarem-se com períodos diferentes da entrada? Não se sincronizarem? 2) Será que existe uma medida topológica que preveja a ocorrência ou não de sincronismo? 3) Por que, nosso modelo, estímulos de períodos 3 e 9 levam preferencialmente a sincronismo em períodos que são múltiplos desses números, enquanto que estímulos de períodos 6, 12, 15 e 18 favorecem sincronismo com a mesma periodicidade do estímulo? 4) Como o valor de q afeta a dinâmica desse sistema? 5) Qual a influência do tamanho do reticulado (determinado por m e n) sobre a solução síncrona? 6) Como os resultados se alteram caso o neurônio possa disparar por mais de dois passos de tempo consecutivos? [1] F. Varela, J.P. Lachaux, E. Rodriguez, and J. Martinerie, “The Brainweb: Phase Synchronization and Large-Scale Integration”, Nature Neuroscience, Vol. 2, No. 4, pp. 229-239, Apr. 2001. AGRADECIMENTO LHAM agradece o apoio do CNPq. [2] A.L. Roskies, “The Binding Problem – Introduction”, Neuron, Vol. 24, No. 1, pp. 7-9, Sep. 1999. [3]DOI P.J. Uhlhaas , W. Singer, “Neural Synchrony in Brain Disorders: Relevance for Cognitive Dysfunctions and Pathophysiology”, Neuron, Vol. 52, No. 1, pp. 155-168, Oct. 2006. [4]DOI T.B. Schillen , P. König, “Binding by Temporal Structure in Multiple Feature Domains of an Oscillatory Neuronal Network”, Biological Cybernetics, Vol. 70, No. 5, pp. 397405, Feb. 1994. [5]DOI N.F. Rulkov, “Regularization of Synchronized Chaotic Bursts”, Physical Review Letters, Vol. 86, No. 1, pp. 183-186, Jan. 2001. [6]DOI D. Volk,“Spiking Behavior and Epileptiform Oscillations in a Discrete Model of Cortical Neural Networks”, Theory in Bioscience, Vol. 120, No. 1, pp. 33-44, Mar. 2001. [7] M. Castelo-Branco, S. Neuenschwander, and W. Singer, “Synchronization of Visual Responses between the Cortex, Lateral Geniculate Nucleus, and Retina in the Anesthetized Cat”, Journal of Neuroscience, Vol. 18, No. 16, pp. 6395– 6410, Aug. 1998. [8]DOI I.P. Fawcett, G.R. Barnes, A. Hillebrand, K.D. Singh, “The Temporal Frequency Tuning of Human Visual Cortex Investigated Using Synthetic Aperture Magnetometry”, NeuroImage, Vol. 21, No. 4, pp. 1542-1553, Apr. 2004. [9] L.H.A. Monteiro, Sistemas Dinâmicos Complexos, Editora Livraria da Física, São Paulo, 2010. [10]DOI M.E.J. Newman D.J. Watts, “Renormalization Group Analysis of the Small-World Network Model”, Physics Letters A, Vol. 263, No. 4-6, pp. 341-346, Dec. 1999. [11] W. Gerstner and W. Kistler, Spiking Neuron Models, Cambridge University Press, Cambridge, 2008. [12] A. Papoulis and S.U. Pillai, Probability, Random Variables and Stochastic Processes, McGraw-Hill, New York, 2002. [13] G. Grinstein and R. Linsker, “Synchronous Neural Activity in Scale-Free Network Models versus Random Network Models”, Proceedings of the National Academy of Sciences USA, Vol. 102, No. 28, pp. 9948-9953, July 2005. [14]DOI J. Lu, J. He, J. Cao, Z. Gao, “Topology Influences Performance in the Associative Memory Neural Networks”, Physics Letters A, Vol. 354, No. 5-6, pp. 335-343, June 2006.