Universidade Federal do Amapá - UNIFAP
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA-AP
Instituto de Pesquisa Científica e Tecnológicas do Estado do Amapá – IEPA
Conservação Internacional do Brasil – CI-Brasil
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical - PPGBIO
GRACILIANO GALDINO
ESTRUTURA POPULACIONAL DE ÁRVORES PIONEIRAS EM BORDAS
FLORESTAIS DE DUAS REGIÕES NA AMAZÔNIA BRASILEIRA
Macapá - AP
2008
GRACILIANO GALDINO
ESTRUTURA POPULACIONAL DE ÁRVORES PIONEIRAS EM ÁREAS DE
BORDA DE DUAS REGIÕES NA AMAZÔNIA BRASILEIRA
Dissertação
apresentada
ao
Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade Tropical, como parte
dos requisitos para obtenção do
título de Mestre em Biodiversidade
Tropical.
Orientador: Dr. Marcelo Tabarelli
Co-orientador: Dr. Henrique E. M. Nascimento
Macapá - AP
2008
ii
GRACILIANO GALDINO
ESTRUTURA POPULACIONAL DE ÁRVORES PIONEIRAS EM ÁREAS DE
BORDA DE DUAS REGIÕES NA AMAZÔNIA BRASILEIRA
Aprovada em 21/11/2008
Dissertação
apresentada
ao
Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade Tropical, como parte
dos requisitos para obtenção do
título
de
Mestre
em
Ciências
Biológicas, área de concentração em
Ecologia.
Orientador: Dr. Marcelo Tabarelli
Co-orientador: Dr. Henrique E. M. Nascimento
____________________________________________________
Orientador: Prof. Dr. Marcelo Tabarelli (UFPE)
____________________________________________________
Co-Orientador: Prof. Dr. Henrique E. M. Nascimento (INPA)
_____________________________________________________
1° Examinador: Prof. Dr. Marcelino Guedes (EMBRAPA)
_____________________________________________________
2° Examinador: Dr. Christoph Bernhard Jaster (IBAMA)
_____________________________________________________
3° Examinador: Prof. Dr. Arley José Silveira da Costa (UNIFAP)
iii
AGRADECIMENTOS
Agradeço ao Dr. Marcelo Tabarelli, meu orientador, por ter topado essa orientação
à distância.
Ao meu co-orientador, Dr. Henrique E. M Nascimento, principalmente pela ajuda
em período integral na finalização da dissertação.
Aos financiadores, Conservação Internacional do Brasil, pela bolsa de mestrado
concedida, ao programa PROCAD, pela passagem cedida para que eu pudesse analisar
meus dados em Manaus e a CAPES, pela verba cedida através do programa SAUX.
Aos membros da banca pelas importantes considerações que melhoraram
significativamente o produto final deste trabalho.
Aos meus pais, que me apoiaram muitíssimo emocionalmente, moralmente e
principalmente, financeiramente. Pois eles sabem que vida de estudante “estrangeiro” na
Amazônia não é fácil!
Aos meus irmãos, pela companhia extremamente divertida e inteligência sem
igual!
À Coordenação do PPGBIO, representada pela coordenadora Dra. Helenilza Cunha
e a secretária Rejane Peixoto, pela ajuda com os problemas acadêmicos e nãoacadêmicos.
Ao IBAMA, em especial aos analistas do Parque Nacional do Cabo Orange, pelo
apoio logístico e tempo cedido para me ajudar a realizar o campo no Oiapoque.
Aos irmãos Jacó e Deusdete, por serem extremamente gentis em permitir que eu
morasse por vários meses na fazenda do Oiapoque para coletar meus dados.
Aos amigos e colegas feitos nesses dois anos em Macapá, principalmente os
ppgbianos que sempre tinham um tempo pra uma cervejinha na sexta feira. Essa história
de ser cobaia acabou servindo pra alguma coisa né?
iv
Aos compadres de Recife, que independente de onde estiverem, sempre que
possível me quebram uma castanha.
À turma de Belém, em especial ao Márcio e Goreti, pelas diversas hospedagens e
boa companhia durante minhas passagens por lá.
Enfim, agradeço a todos que ajudaram de forma indireta e direta na realização
desta dissertação.
v
RESUMO
Neste trabalho, nós avaliamos como os efeitos de borda em grande escala podem afetar
diferentes grupos de árvores pioneiras, as de ciclo de vida curto e as de ciclo longo. Para
isso, selecionamos quatro espécies, duas de ciclo de vida curto (Bellucia grossularioides
e Cecropia sciadophylla) e duas de ciclo longo (Goupia glabra e Laetia procera). Nós
utilizamos 20 parcelas de 1 ha (100 x 100 m) em cada uma das duas áreas de estudo
(Oiapoque e Manaus), sendo 10 parcelas alocadas na borda e 10 parcelas no interior da
floresta. Nestas parcelas todos os indivíduos ≥ 1 cm de DAP foram inventariados. Como
esperado, foi observado diferença significativa na densidade de indivíduos entre borda e
interior da floresta em ambos os locais. Porém, quando analisamos as densidades de
jovens (< 10 cm de DAP) e adultos (> 10 cm de DAP) separadamente e comparamos
entre os ambientes, as áreas de borda apresentam maior densidade de adultos em C.
sciadophylla e B. grossularioides e maior densidade de jovens em G. glabra e L.
procera. A distribuição dos indivíduos em classes de diâmetro também mostrou
populações com maior parte de indivíduos adultos em áreas de borda para C.
sciadophylla e B. grossularioides e populações jovens em G. glabra e L. procera. Após
os 23-27 anos de formação de bordas em Manaus, com exceção de C. sciadophylla,
todas as espécies sofreram incremento negativo de indivíduos adultos. Quando
comparamos a estrutura populacional das espécies nas parcelas de borda entre os sítios,
vimos que a resposta foi muito semelhante com exceção da B. grossularioides, que
sofreu o colapso populacional (desaparecimento) nas parcelas estudadas em Manaus. Os
resultados deste estudo indicam que os efeitos de borda causam alterações significativas
na estrutura populacional (densidade e distribuição de tamanho dos indivíduos) de
árvores pioneiras, independentemente do sítio florestal. De forma geral, as espécies
pioneiras proliferam na borda, todavia, nossos resultados indicam que espécies pioneiras
efetivamente podem apresentar respostas totalmente diferenciadas aos efeitos de borda.
Palavras-chave: degeneração florestal; grupos ecológicos; pioneiras de ciclo curto;
pioneiras de ciclo longo; PDBFF; Escudo das Guianas.
vi
ABSTRACT
Here we assessed how large-scale edge effects may affect two groups of pioneer trees
with different life spans - short- and long-lived pioneers. To accomplishing this, we
selected four species, two short-lived (Bellucia grossularioides and Cecropia.
sciadophylla) and two long-lived (Goupia glabra and Laetia procera), which had all
individuals ≥1 DBH surveyed within 20 1-ha plots (10 plots established at the edges and
10 plots in the forest interiors) in each study site (Oiapoque and Manaus sites). As
expected, the density of trees ≥1 DBH was significantly higher in edge than interior
plots in both sites. However, when separately analyzed, the saplings (< 10 cm DBH)
and adults (> 10 cm DBH) densities showed different responses between edge and
interior. C. sciadophylla and B. grossularioides had higher densities of adult individuals
in edges, while G. glabra and L. procera had higher densities of saplings in the same
environment. The specie’s individual distribution in diametric classes reinforced the
idea of older short-lived and younger long-lived pioneer populations on forest edges.
Also, when the two sites were compared, we found very similar responses in
demographic structure of all species, excepting for B. grossularioides, which collapsed
at Manaus site. Overall, these results indicates that edge effects causes significantly
changes in pioneer tree populations structure (density and individuals size distribution),
independent of site characteristics. Also showed that pioneer tree species proliferate in
edge-affected environments, but indicates totally different responses between species.
Keywords: forest degeneration; ecological groups; short-lived pioneer; long-lived
pioneer; BDFFP; Guianan Shield.
vii
SUMÁRIO
RESUMO
ABSTRACT
Lista de Tabelas
Lista de Figuras
1. INTRODUÇÃO
1
1.1. Efeitos de borda sobre a vegetação
1
1.2. Sucessão e grupos ecológicos
4
2. MATERIAIS E MÉTODOS
8
2.1. Áreas de estudo
8
2.2. Espécies de árvores investigadas
10
2.3. Desenho amostral e dados demográficos
12
2.4. Análises de dados
15
3. RESULTADOS
15
4. DISCUSSÃO
21
5. CONCLUSÕES
25
REFERÊNCIAS
26
viii
Lista de Tabelas
Tabela 1
Lista das principais características utilizadas por Swaine e
Whitmore (1988) para divisão dos dois grandes grupos de árvores
tropicais.
5
Tabela 2
Lista das parcelas selecionadas na área do PDBFF, Manaus.
13
Tabela 3
Parcelas utilizadas no levantamento de indivíduos juvenis (1-9,9 cm
de DAP) na área do PDBFF.
14
Tabela 4
Densidade média (± EP) por hectare de indivíduos jovens (< 10 cm
de DAP), adultos (> 10 cm de DAP) e o valor médio de todos os
indivíduos nos sítios de estudo no Oiapoque e em Manaus (10
parcelas de borda e 10 parcelas de interior por sítio). Dentro de cada
espécie, valores médios com a mesma letra não diferem
significativamente (teste Mann-Whitney).
16
Tabela 5
Resultado das comparações nas densidades através do teste MannWhitney entre as espécies de árvores pioneiras de ciclo curto e ciclo
longo nos sítios de estudo no Oiapoque e em Manaus
16
Tabela 6
Resultado das comparações na distribuição de indivíduos de quatro
espécies de árvores dentro de cinco classes de diâmetro nos sítios de
Oiapoque e Manaus. Comparações através do teste KolmogorovSmirnov
18
Tabela 7
Comparação das taxas de mortalidade e recrutamento entre as
pioneiras (ciclo curto vs. ciclo longo) nas parcelas de borda de
21
Manaus
ix
Lista de Figuras
Figura 1
Modelo de recuo das bordas para o interior da floresta
2
Figura 2
Distância de penetração na floresta dos efeitos de borda
3
Figura 3
Desenho amostral na região do Oiapoque. Parcelas em branco são
as de borda florestal e as em azul são as parcelas de interior
9
Figura 4
Imagem satélite da área experimental do PDBFF – Manaus. Em
verde claro e vermelho as áreas que sofreram pressão antrópica
10
Figura 5
Distribuição de indivíduos de B. grossularioides, C. sciadophylla,
Goupia glabra e L. procera em cinco classes de DAP (A = ≤ 2
cm; B = 2,1-9,9 cm; C = 10-19,9 cm; D = 20-40 cm; E > 40 cm)
em 10 parcelas de borda no Oiapoque
17
Figura 6
Distribuição de indivíduos de C. sciadophylla e G. glabra em
cinco classes de DAP (A = ≤ 2 cm; B = 2,1-9,9 cm; C = 10-19,9
cm; D = 20-40 cm; E > 40 cm) em 10 parcelas de borda em
Manaus
18
Figura 7
Taxa de incremento percentual de adultos das espécies (com
exceção de C. sciadophylla) 23-27 anos após a fragmentação no
19
PDBFF/Manaus
Figura 8
Mortalidade e recrutamento anual médio (± EP) de adultos (DAP
> 10 cm) das quatro espécies de árvores pioneiras na borda e no
interior da floresta no sitio de Manaus, com base em censos
quadri-anuais iniciados no momento da fragmentação nas 20
parcelas selecionadas. Dentro de cada espécie, valores médios
com a mesma letra não diferem significativamente (teste Mann20
Whitney)
x
1. INTRODUÇÃO
1.1. Efeitos de borda sobre a vegetação
A perda e a fragmentação de hábitats constituem uma das mais sérias ameaças a
diversidade biológica das florestas tropicais (LAURANCE; PERES, 2006) e nas
próximas décadas grandes trechos de floresta contínua serão convertidos em
arquipélagos de fragmentos florestais (AIDE; GRAU, 2004; WRIGHT, 2005), os quais
tenderão a permanecer imersos em matrizes dominadas por culturas agrícolas ou
pastoris (TABARELLI et al., 2004). Desta forma, a conservação da biodiversidade em
paisagens fragmentadas dependerá de nossa habilidade de identificar como a
fragmentação afeta diferentes grupos de organismos e suas assembléias e que medidas
de manejo devem ser adotadas para mitigar os seus efeitos negativos (TABARELLI et
al., no prelo).
Um dos fenômenos resultantes da fragmentação de sistemas florestais é a
formação de “áreas de borda” que funcionam como ecótono entre o ambiente florestal e
a nova matriz antrópica circundante (HARPER et al., 2005). A formação dessas bordas
é geralmente feita de forma abrupta, pela derrubada de florestas para implantação de
pastagens ou monoculturas (SAUNDERS et al., 1991; LOVEJOY et al., 1986), o que
reduz a umidade do ar e solo (YOUNG; MITCHELL, 1994; CAMARGO; KAPOS,
1995), aumenta a penetração lateral de luz (ZUIDEMA et al., 1996) e a exposição aos
ventos (LAURANCE, 1991) e facilita a penetração de fogo oriundo da matriz
circundante (MURCIA, 1995). A partir dessas alterações microclimáticas, ocorre o
aumento da taxa de mortalidade de grandes árvores (LAURANCE et al., 2000;
OLIVEIRA et al., 2008), redução do potencial reprodutivo de algumas espécies de
árvores (ALVAREZ-BUYLLA et al., 1996), aumento na densidade de lianas
(OLIVEIRA FILHO et al., 1997), redução no recrutamento de plântulas de espécies
tolerantes à sombra (BENÍTEZ-MALVIDO, 1998) e aumento da riqueza e abundância
de espécies pioneiras, ruderais e generalistas (TABARELLI et al., 1999; LAURANCE
et al., 2006a).
1
A matriz, que de acordo com a Ecologia de Paisagem é a unidade de paisagem
predominante (FORMAN, 1995), em áreas fragmentadas é de origem antrópica e tem
um papel fundamental na intensidade dos efeitos de borda sobre a vegetação
(LAURANCE et al., 2002). Em áreas onde a floresta foi destruída para utilização
antrópica e que foram posteriormente abandonadas possibilitando o crescimento de
vegetação secundária (áreas de regeneração), os efeitos de borda agem mais
suavemente, pois essa nova vegetação serve para amortecer a entrada lateral de luz e
incidência de ventos. Já em matrizes de áreas produtivas onde a floresta não pode
avançar sobre as áreas degradadas, os remanescentes de floresta são atingidos
diretamente pela alta incidência de luz e fortes ventos (KAPOS, 1989), alterando
drasticamente as condições microclimáticas por centenas de metros em direção ao
interior da floresta (LAURANCE et al., 1997). Gascon et al. (2000) prevê que em tais
áreas, os efeitos de borda podem causar o recuo das bordas para o interior das florestas
(Figura 1).
Figura 1. Modelo de recuo das bordas para o interior da floresta (Gascon et al., 2000).
No caso das árvores tropicais, a criação de bordas florestais parece deflagrar
mudanças rápidas na abundância de vários grupos ecológicos, o que resulta em
modificações drásticas na estrutura e na assinatura funcional das assembléias
(LAURANCE et al., 2006a). Especificamente, a criação de bordas e as mudanças
micro-climáticas decorrentes (veja HARPER et al., 2005) alteram drasticamente a
estrutura demográfica de populações de árvores e as respostas às alterações estão
claramente relacionadas com a história de vida das espécies (Figura 2). Logo após a
criação da borda, as árvores tolerantes à sombra sofrem alta taxa de mortalidade em
todos os estágios de desenvolvimento, i.e. plântulas, juvenis e adultos, devido às
2
alterações fisiológicas causadas pelas mudanças nas condições microclimáticas
(LAURANCE et al., 1998; LAURANCE, 2001; BENÍTEZ-MALVIDO, 1998;
CAMARGO; KAPOS, 1995). Já espécies pioneiras tendem a aumentar suas taxas de
germinação, de sobrevivência de plântulas (BENÍTEZ-MALVIDO, 1998) e de
crescimento de adultos (LAURANCE et al., 2006a), o que resulta em crescimentos
populacionais expressivos e dá origem a assembléias de árvores dominadas por
pioneiras ao longo de bordas e pequenos fragmentos (OLIVEIRA et al., 2004;
LAURANCE et al., 2006b; MICHALSKI et al., 2007).
Figura 2. Distância de penetração na floresta dos efeitos de borda (LAURANCE et al., 2002)
3
1.2. Sucessão e grupos ecológicos
A idéia de mudanças na composição de comunidades biológicas em relação ao
tempo (sucessão ecológica) é uma das mais antigas e principais linhas de pensamento na
Ecologia (COWLES, 1899; CLEMENTS, 1936; BAZZAZ, 1979). Nessa teoria, as
espécies iriam gradualmente se sucedendo no domínio dos recursos de certa área, até
que a comunidade atingisse um estágio final e estável, o clímax (CLEMENTS, 1936;
HORN, 1974). Apesar de hoje sabermos que não existe na natureza estágios (ou
estádios) sucessionais bem definidos e que o clímax é, na verdade, um estado em
equilíbrio de constantes distúrbios de pequenas proporções, a idéia da divisão das
espécies em grupos ecológicos foi muito útil para estudarmos o comportamento de um
grande número de espécies simultaneamente. Em florestas tropicais, que possuem
altíssima diversidade e complexidade, estudos com tal abordagem se fazem necessários
para melhor compreensão de padrões e processos importantes para sua conservação.
Os grupos vegetais foram essenciais para a compreensão do desenvolvimento
desses estágios sucessionais, principalmente por serem mais facilmente observados.
Trabalhos feitos em áreas que haviam sofrido distúrbios recentes, onde ouve remoção
total ou parcial da vegetação, como em áreas sob influência do avanço sazonal de
geleiras, dunas e áreas afetadas por lava vulcânica, estão entre os exemplos de trabalhos
que descreveram tais padrões (CROCKER; MAJOR, 1955; COWLES, 1899; KAMIJO
et al., 2002). Já em florestas tropicais, onde os distúrbios geralmente têm proporções
menores e são mais freqüentes, existem mosaicos de áreas em regeneração, as clareiras,
e áreas de floresta madura. Devido a tal complexidade, só recentemente trabalhos em
florestas tropicais descreveram tais padrões de vegetação e suas características
(BUDOWSKI, 1965; HARTSHORN, 1980; DENSLOW, 1980). Estes mesmos
trabalhos foram essenciais para discussão da importância de distúrbios na estrutura da
floresta, mostrando que não existe um clímax e sim ciclos de distúrbios e regeneração,
que ajudam na manutenção das espécies (KOHYAMA, 1993).
Analisando características morfológicas e fisiológicas, Swaine e Whitmore
(1988) propuseram a separação de árvores tropicais em dois grandes grupos ecológicos:
pioneiras e tolerantes à sombra (Tabela 1). O termo “pioneira” foi inicialmente proposto
4
por Budowski (1965), baseado em estudos feitos em clareiras de florestas tropicais, ao
observar o processo de sucessão ecológica das espécies e suas estratégias para
colonização áreas perturbadas. Além dessa classificação, diversas outras classificações
têm sido propostas literatura (veja HARTSHORN, 1980; DENSLOW, 1980;
KAGEYAMA; VIANA, 1989; PIÑA-RODRIGUES et al., 1990). Porém, a divisão em
dois grandes grupos é clara, tem grande suporte empírico e experimental e, desta forma,
tem sido largamente empregada.
Tabela 1. Lista das principais características utilizadas por Swaine e Whitmore (1988) para
divisão dos dois grandes grupos de árvores tropicais (MARTINI, 1996)
Características
Tamanho de semente
Formação de banco de sementes
Ambiente de germinação das sementes
Dormência e longevidade de sementes
Quantidade de sementes produzidas
Freqüência de produção de sementes
Mecanismo de dispersão
Formação de banco de plântulas
Ambiente de estabelecimento de
plântulas
Taxa de fixação de carbono/ ponto de
compensação em plântulas
Ambiente de estabelecimento de
jovens
Velocidade de crescimento
Densidade da madeira
Padrões de enraizamento
Padrões de ramificação
Deciduidade
Longevidade foliar
Defesas químicas
Longevidade da planta
Idade de início de reprodução
Posição no dossel
Plasticidade fenotípica
Distribuição geográfica
Árvores Pioneiras
Geralmente pequeno (> 0,1 cm³)
Sim
Com alta incidência de luz
Longa > 3 meses
Muitas (chegam a centenas por
fruto)
Anual a Contínua
Vento ou animais
Não
Com alta incidência de luz
Árvores Não-Pioneiras
Médio a Grande
Não
Com baixa incidência de luz
Curta < 3 meses
Poucas (de uma a pouco mais
de dez por fruto).
Supra-anual a Anual
Animais
Sim
Com baixa incidência de luz
Alta
Baixa
Com alta incidência de luz
Com baixa incidência de luz
Alta
Leve
Superficial
Esparso
Sim
Curta
Fraca
Curta (maioria) a longa
Poucos anos
Dossel ou Emergentes
Alta
Ampla
Baixa
Pesada
Profundo
Denso
Não
Longa
Forte
Longa
Muitos anos
Sub-dossel a Emergentes
Baixa
Geralmente local
Swaine e Whitmore (1988) observaram que espécies pioneiras são aquelas
capazes de germinar e crescer sobre incidência direta de luz, conforme também
constatado por outros autores (BROWN, 1993; POPMA et al., 1988), possuem
sementes pequenas e com dormência (HARTSHORN, 1980), apresentam chuva de
5
sementes contínua (SWAINE; WHITMORE, 1988) e têm crescimento rápido
(LAURANCE et al., 2004). Por outro lado, espécies não-pioneiras germinam e crescem
em áreas com pouca incidência de luz e para isso apresentam grandes sementes
nutritivas que auxiliam no crescimento das plântulas (FERRAZ et al., 2004).
Por ser uma classificação ampla, dois subgrupos foram estabelecidos para
melhor representarem as características demográficas e do ciclo de vida das árvores
pioneiras: as pioneiras de ciclo de vida longo, que vivem mais de 50 anos e são na
maioria consideradas árvores emergentes ou de dossel e as de ciclo de vida curto, que
vivem até 50 anos e são árvores de crescimento rápido e madeira leve (WHITMORE,
1989). Já as tolerantes à sombra parecem ser mais difíceis de serem subdivididas. Na
Malásia, são classificadas pela densidade da madeira (leve ou pesada), mas o grau de
intolerância à luz é a característica mais utilizada na literatura (SPIES; FRANKLIN,
1989; VEBLEN, 1989; WHITMORE, 1989).
Muitas características das populações vegetais podem ser compreendidas quando
conhecemos a história de vida das espécies. A distribuição de adultos das pioneiras de
ciclo longo é principalmente explicada pela formação de clareiras no passado (CLARK;
CLARK, 1996), pois além de apresentarem taxa de crescimento rápido em condições de
alta luminosidade, também atingem grandes alturas (> 40 m, LAURANCE et al., 2004).
Por outro lado, as espécies pioneiras de ciclo curto têm sua distribuição relacionada a
clareiras recentes, pois, apesar de apresentarem alta taxa de germinação de sementes e
elevado crescimento na presença de luz (BENÍTEZ-MALVIDO, 1998; LAURANCE et
al., 2006a), o sombreamento causado pela recuperação da estrutura da vegetação inibe o
recrutamento com o tempo e leva ao declínio populacional (UHL et al., 1988).
Apesar de diversos estudos advogarem que espécies pioneiras se beneficiam com
as condições criadas pela formação de bordas e, desta forma, proliferam nesses
ambientes, não existem trabalhos que analisem as respostas diferenciadas entre as
pioneiras de ciclo de vida longo e curto nesse cenário. Diferente das árvores pioneiras
de ciclo curto, muitas espécies de pioneiras de ciclo longo são grandes árvores do dossel
ou do estrato emergente e, desta forma, podem se tornar susceptíveis aos efeitos
negativos da fragmentação. Laurance et al. (2000) mostraram que, em geral, árvores de
grande porte (> 60 cm de DAP) têm maior taxa de mortalidade em bordas florestais do
que no interior dos fragmentos, o que pode levar ao desaparecimento destas espécies em
6
ambientes fortemente afetados pelos efeitos de borda, e.g. bordas, pequenos fragmentos
e paisagens severamente fragmentadas (NASCIMENTO; LAURANCE, 2004;
OLIVEIRA et al., 2008). Contudo, elas também apresentam as características
intrínsecas às árvores pioneiras, tais como germinação a partir do banco de sementes e
crescimento rápido nos ambientes iluminados das bordas.
Assim, este trabalho teve por objetivos (1) avaliar as alterações causadas pela
criação de borda na estrutura populacional de árvores pioneiras de ciclo curto e de ciclo
longo e (2) comparar tais alterações em duas diferentes regiões da Amazônia brasileira.
As principais hipóteses referem-se a: (1) as espécies pioneiras são muito mais
abundantes nas bordas do que no interior da floresta; (2) nas bordas, as espécies
pioneiras de ciclo de vida curto são mais abundantes do que as de ciclo longo; (3) nas
bordas, as espécies de ciclo curto apresentam uma proporção de indivíduos adultos (>
10 cm DAP) maior do que as de ciclo longo (i.e. diferenças na estrutura etária), (4) as
espécies pioneiras recrutam mais e morrem menos nas bordas do que no interior da
floresta; (5) nas bordas, as pioneiras de ciclo curto apresentam recrutamento superior e
mortalidade inferior em comparação com as de ciclo longo, e (6) a resposta é
consistente dentro de cada grupo ecológico e independe da área de estudo.
7
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Áreas de estudo
Com o objetivo de avaliar a consistência da resposta das pioneiras, o estudo foi
realizado em duas áreas em diferentes regiões da Amazônia. A primeira esta localizada
no estado do Amapá, no Escudo das Guianas e a segunda no estado do Amazonas, na
região central da floresta Amazônica.
No Amapá, o trabalho foi realizado em uma propriedade particular de criação de
gado localizada 40 km ao sul da cidade do Oiapoque (Figura 3). Segundo o Projeto
RADAM (BRASIL, 1974), o chamado Bloco de Macapá, que está situado entre os
paralelos 0º00’ e 4º30’ N e 49º30’ e 54º00’ O, é composto por três regiões ecológicas:
Formações Pioneiras, Cerrado e Floresta Densa. A área de estudo está localizada na
região ecológica de floresta densa (ou floresta ombrófila densa), numa sub-região
classificada como Superfície Dissecada Guianense. Esta sub-região engloba terrenos
ondulados e forte-ondulados, com predominância de latossolo vermelho-amarelo
distrófico e argissolo vermelho-amarelo, altitude média de 100 m e precipitação anual
de 2.500 mm, com pronunciada estação seca de agosto a janeiro.
Em geral, a floresta forma um dossel muito fechado sob o qual se desenvolve
uma vegetação escassa, constituída por plântulas e palmeiras acaules (a maioria espécies
de Astrocarium). Dentre as espécies de árvores mais freqüentes, destacam-se: faveira
(Vataireopsis speciosa), tachis (Sclerolobium sp.), tauari (Couratari pouchra), jaranas
(Holopyxidium jarana), cupiúba (Goupia glabra), maçaranduba (Manilkara huberi),
acariquara (Minquartia guianensis), breus (Protium spp.), abioranas (Pouteria spp.) e
ingás (Inga spp.) (BRASIL, 1974).
8
Figura 3. Desenho amostral na região do Oiapoque. Parcelas em branco são as de borda florestal
e as em azul são as parcelas de interior.
A segunda área é a paisagem experimental fragmentada do Projeto Dinâmica
Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF; Figura 4). O PDBFF é administrado pelo
Smithsonian Institute (SI) e pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA).
A área do PDBFF está localizada na Amazônia Central brasileira cerca de 80 km ao
norte da cidade de Manaus, estado do Amazonas (2º 30’S, 60ºO). A vegetação local é
denominada como floresta de terra-firme ombrófila densa (não sazonalmente inundada)
e está a uma elevação de 100-150 m acima do nível do mar. A precipitação média anual
é de 2.200 mm, com uma pronunciada estação seca de julho a outubro. O dossel da
floresta está cerca de 30-37 m de altura, com algumas árvores emergentes podendo
alcançar 55 metros. Os solos são latossolos amarelos distróficos, altamente
intemperizados, argilosos, ácidos e muito pobres em nutrientes como P, Ca e K e com
relativamente baixa capacidade de retenção de água (LAURANCE et al., 1999). A
riqueza de espécies arbóreas (≥ 10 cm de DAP) pode exceder 280 espécies por hectare
(OLIVEIRA; MORI, 1999).
9
Figura 4. Imagem satélite da área experimental do PDBFF – Manaus. Em verde claro e
vermelho as áreas que sofreram pressão antrópica.
No Oiapoque a área de pasto foi aberta há 15 anos e as bordas têm sido mantidas
desde então através de queimadas anuais. Em Manaus, no geral as áreas de pastagem
foram abertas no início da década de 80 e utilizadas por poucos anos. No início dos anos
90 foram abandonadas, mas a forma como a floresta foi derrubada influenciou na
vegetação que colonizou a matriz circundante. Em áreas onde a floresta foi derrubada e
queimada, plantas do gênero Vismia dominaram a paisagem (área da fazenda Dimona);
por outro lado, onde só houve o corte raso da floresta, espécies de Cecropia
colonizaram a área (fazenda Porto Alegre; MESQUITA et al., 1999).
2.2. Espécies de árvores investigadas
Para testar a hipótese de que as espécies pioneiras respondem de forma
diferencial a criação de bordas foram selecionadas quatro espécies, sendo duas
pertencentes às pioneiras de ciclo de vida curto e duas às pioneiras de ciclo de vida
longo sensu Whitmore (1989). Bellucia grossularioides (L.) Triana (Melastomataceae) e
10
Cecropia sciadophylla Mart. (Cecropiaceae) são de vida curta e Goupia glabra Aubl.
(Celastraceae) e Laetia procera (Poepp.) Eichler (Salicaceae) de vida longa. Embora o
número de espécies seja reduzido, o que obviamente limita um pouco o poder de
generalização dos padrões encontrados, quatro espécies podem fornecer evidências
empíricas importantes sobre o impacto da criação de bordas florestais sobre a
demografia de grupos ecológicos de árvores, principalmente pelo fato de se avaliar a
reposta em dois sitos e regiões biogeográficas distintas. Obviamente que limites de
tempo e de logística também limitaram o número de espécies que foram investigadas.
Bellucia grossularioides ocorre do sudeste do México à Bolívia e a leste ocorre
até o estado do Maranhão, no Brasil. É uma espécie arbórea (atinge até 20-25 m de
altura) e na Amazônia Central é uma das espécies mais abundantes do gênero
(RENNER, 1987). Produz frutos carnosos dispersos por aves, primatas, morcegos e
ungulados (ROOSMALEN, 1985; RENNER, 1987). Cecropia sciadophylla é uma das
árvores pioneiras mais citadas em estudos nos trópicos (NASCIMENTO et al., 2005,
2006; MESQUITA et al., 1999, 2001; KNOGGE et al.,2003; ZALAMEA et al., 2008).
Ela é distribuída por toda Amazônia e fora dela até o México, sendo comumente
encontrada em capoeiras e áreas degradadas de terra firme (RIBEIRO et al., 1999;
MESQUITA et al., 1999). É uma árvore que atinge até 30 m de altura (ZALAMEA et
al., 2008), produz frutos mais de uma vez por ano e é dispersa por diversos grupos de
vertebrados (e.g., aves, morcegos, primatas; STEVENSON, 2000; LOBOVA et al.,
2003; ROOSMALEN, 1985). Goupia glabra é uma espécie que ocorre em toda floresta
Amazônica em áreas de terra firme (SCHWENGBER; SMIDERLE, 2005). Seus
indivíduos atingem até 40 m de altura e crescem em capoeiras e clareiras, sendo assim
considerada uma pioneira de ciclo de vida longo (WHITMORE, 1989). É uma espécie
semi-decídua que floresce e frutifica durante a estação seca, tendo seus frutos pequenos
e de coloração vermelha dispersos por pássaros e algumas espécies de macacos
(SCHWENGBER; SMIDERLE, 2005). Laetia procera é uma árvore de dossel (atinge
até 35 m de altura) freqüente nas florestas de terra firme da Amazônia. É encontrada em
vertentes e em platôs e está distribuída pela América Central e norte da América do Sul
(RIBEIRO et al., 1999).
11
2.3. Desenho amostral e dados demográficos
O desenho básico desta investigação consistiu em utilizar parcelas de 1,0 ha
alocadas em áreas de borda e no interior da floresta contínua; desenho básico adotado
pelo PDBFF. No Oiapoque foram alocadas 20 parcelas de 1 ha (100 x 100 m), sendo 10
parcelas na borda e 10 no interior. A primeira parcela de borda foi selecionada
aleatoriamente e as seguintes foram alocadas a 300 m de distância entre si, garantindo
independência das amostras, pois esta distância excede em muito o diâmetro médio das
clareiras naturais, principal força modeladora da demografia das árvores tropicais
(WHITMORE, 1991). As parcelas de interior foram dispostas pareadamente às parcelas
de borda e distantes 1000 m da borda mais próxima. As parcelas de borda tinham
sempre um lado posicionado exatamente no início da borda florestal (Figura 3). Nestas
parcelas foi medido o DAP de todos os indivíduos das quatro espécies estudadas com
altura ≥ 1,30 m. Os dados foram coletados entre os meses de setembro a dezembro de
2007.
Na área do PDBFF vem sendo realizado um estudo de longo prazo sobre
dinâmica da vegetação arbórea em florestas fragmentadas e contínuas desde seu início
em meados dos anos 80 (entre julho de 1980 e abril de 1985). Até o momento, cerca de
65.000 árvores vem sendo monitoradas em inventários periódicos de quatro a seis anos
dentro de 66 parcelas permanentes de 1 ha (100 x 100 m) de tamanho (RANKIN-DEMERONA et al., 1990; LAURANCE et al., 1998). As parcelas estão estabelecidas em
quatro fragmentos florestais de 1 ha, três fragmentos de 10 ha e dois fragmentos de 100
ha de tamanho e em áreas controles dentro da floresta contínua. Durante os inventários,
a mortalidade, os danos, o crescimento e o recrutamento dos indivíduos arbóreos são
registrados. A vantagem deste estudo é que o primeiro inventário nas parcelas realizouse antes dos fragmentos serem isolados.
A seleção das parcelas para este estudo se deu através da aleatorização de 20 do
total das 66 parcelas permanentes: 10 parcelas de um total de 27 localizadas na borda e
10 parcelas de 39 localizadas no interior da floresta. Das 10 parcelas de borda
escolhidas aleatoriamente, seis parcelas estão alocadas em fragmentos de 100 ha, três
parcelas em fragmentos de 10 ha e apenas uma parcela (parcela 1301.2) localizada na
12
borda de uma área não fragmentada. Para as 10 parcelas controles (interior), foram
selecionadas em cada sítio do PDBFF uma a três parcelas, a partir da aleatorização das
parcelas em cada sítio (Tabela 2).
Apesar da amostragem no PDBFF envolver fragmentos florestais e não apenas
borda e interior de uma floresta contínua (caso do Oiapoque), os critérios de
proximidade da borda e distanciamento entre as parcelas foram mantidos, com exceção
da parcela 3304.6 no PDBFF que estava a 30 m da borda, porém a tal distância os
efeitos da borda ainda são muito influentes (LAURANCE et al., 2002).
Tabela 2. Lista das parcelas selecionadas na área do PDBFF, Manaus.
Parcela
Sítio
Tamanho
Hábitat
1102.1
1105.1
1109.1
1113.1
1201.3
1202.6
1301.2
1301.3
1301.9
2206.4
2303.1
2303.2
2303.6
2303.7
3209.5
3304.4
3304.5
3304.6
3304.8
3402.5
Gavião
KM34
KM34
Florestal
Gavião
Colosso
Florestal
Florestal
Florestal
Dimona
Dimona
Dimona
Dimona
Dimona
Porto Alegre
Porto Alegre
Porto Alegre
Porto Alegre
Porto Alegre
Cabo Frio
Mata Contínua
Mata Contínua
Mata Contínua
Mata Contínua
Mata Contínua
10 ha
Mata Contínua
Mata Contínua
Mata Contínua
10 ha
100 ha
100 ha
100 ha
100 ha
10 ha
100 ha
100 ha
100 ha
100 ha
Mata Contínua
Interior
Interior
Interior
Interior
Interior
Borda
Borda
Interior
Interior
Borda
Borda
Borda
Interior
Borda
Borda
Borda
Borda
Borda
Interior
Interior
Nos dois sítios e para as quatro espécies de árvores, todos os indivíduos com
DAP ≥ 0,1 cm foram considerados, num total de 876 indivíduos, e os mesmos foram
classificados dentro de cinco classes de DAP: ≤ 2 cm, 2,1-9,9 cm, 10-19,9 cm, 20-40
cm, > 40 cm. Com base nestas informações, a estrutura de tamanho dos indivíduos das
populações das quatro espécies foi caracterizada. Exclusivamente para o PDBFF, as
taxas de mortalidade e recrutamento foram calculadas conforme descrito. (A) árvores
13
com ≥ 10 cm de DAP para as quatro espécies: dados do primeiro inventário (antes do
isolamento dos fragmentos) e do inventário mais recente de 2002 - 2004 (após 23 - 27
anos) conduzidos nas 20 parcelas selecionadas neste estudo. (B) árvores com DAP entre
1,0 e 9,9 cm de C. sciadophylla e G. glabra com base em inventários de 2007 e 2008
em 15 parcelas das 20 parcelas utilizadas neste estudo (Tabela 3).
Tabela 3. Parcelas utilizadas no levantamento
do PDBFF.
Parcela
Sítio
1101.1
Gavião
1201.2
Gavião
1202.7
Colosso
1301.2
Florestal
1301.4
Florestal
1301.8
Florestal
2206.4
Dimona
2303.2
Dimona
2303.4
Dimona
3209.1
Porto Alegre
3209.5
Porto Alegre
3304.2
Porto Alegre
3304.9
Porto Alegre
3402.2
Cabo Frio
3402.7
Cabo Frio
de indivíduos juvenis (1-9,9 cm de DAP) na área
Tamanho
Mata Contínua
Mata Contínua
10 ha
Mata Contínua
Mata Contínua
Mata Contínua
10 ha
100 ha
100 ha
10 ha
10 ha
100 ha
100 ha
Mata Contínua
Mata Contínua
Hábitat
Interior
Interior
Borda
Borda
Interior
Interior
Borda
Borda
Interior
Borda
Borda
Borda
Interior
Interior
Interior
2.4. Análises de dados
Diferenças na densidade de indivíduos das quatro espécies nos ambientes de
borda e de interior, considerando os sítios de Manaus e do Oiapoque, foram examinadas
através do teste de Mann-Whitney uma vez que as densidades não apresentaram
distribuição normal. Da mesma forma, diferenças nas taxas de mortalidade e de
recrutamento foram analisadas através desta prova. Para avaliar diferenças na
distribuição de indivíduos dentro das cinco classes de DAP foi utilizado o teste de
Kolmogorov-Smirnov. Estes dois testes estatísticos estão adequadamente descritos em
Sokal e Rohlf (1995). Para as análises de densidade, a unidade amostral foi sempre a
14
parcela; no caso da distribuição em classes de DAP a unidade amostral é o indivíduo,
utilizando-se para cada espécie o conjunto de indivíduos amostrados no conjunto das
parcelas. Este mesmo procedimento foi utilizado para calcular a taxa de incremento das
populações de adultos para cada espécie. No caso das taxas médias de recrutamento e
mortalidade medial anual de adultos, a parcela também foi utilizada como unidade
amostral.
15
3. RESULTADOS
De forma, geral as espécies pioneiras foram muito mais abundantes na borda do
que no interior da floresta nos dois sítios investigados, principalmente no que se refere
aos indivíduos jovens (i.e. < 10 cm DAP). Especificamente, a densidade de jovens das
pioneiras aumentou dezenas de vezes e no caso de G. glabra esse aumento foi superior a
1000%; de 0,1 para 23,6 jovens por hectare. Fato importante é que a densidade de
adultos das pioneiras de ciclo de vida longo não diferiu significativamente entre os
ambientes ou foi menor na borda (e.g. G. glabra).
Tabela 4. Densidade média (± EP) por hectare de indivíduos jovens (< 10 cm de DAP), adultos
(> 10 cm de DAP) e o valor médio de todos os indivíduos nos sítios de estudo no Oiapoque e
em Manaus (10 parcelas de borda e 10 parcelas de interior por sítio). Dentro de cada espécie,
valores médios com a mesma letra não diferem significativamente (teste Mann-Whitney).
Espécies
Ambiente
Sítio
Oiapoque
Manaus
< 10 cm
DAP
> 10 cm
< 10 cm
> 10 cm
B. grossularioides Borda
3,2 ± 1,7a
4 ± 1,7a
0,0 ± 0,0
Interior
0,1 ± 0,1b
0,1 ± 0,1b
0,0 ± 0,0
C. sciadophylla
Borda
3,9 ± 2,6a
14,8 ± 2,5a
0,8 ± 0,5a
15 ± 11,1a
Interior
0,3 ± 0,2a
0,4 ± 0,1b
0,0 ± 0,0b
0,0 ± 0,0b
G. glabra
Borda
23,6 ± 10a
1,5 ± 0,7a
12,8 ± 9,5a
1 ± 0,3a
Interior
0,1 ± 0,1b
1,3 ± 0,4a
0,75 ± 0,2a
2,5 ± 0,6b
L. procera
Borda
8,3 ± 2,2a
1,5 ± 0,4a
0,4 ± 0,4a
Interior
0,0 ± 0,0 b
1,3 ± 0,4a
0,5 ± 0,4a
As árvores pioneiras de ciclo curto e de ciclo longo apresentaram diferenças
significativas na densidade de indivíduos jovens e adultos no ambiente de borda (Tabela
4). Dois padrões gerais emergiram: as espécies de ciclo longo apresentaram maiores
densidades de jovens (veja Tabela 4 e 5), mas menor densidade de adultos, ou esta não
diferiu significativamente, como no caso de L. procera.
16
Tabela 5. Resultado das comparações nas densidades através do teste Mann-Whitney entre as
espécies de árvores pioneiras de ciclo curto e ciclo longo nos sítios de estudo no Oiapoque e em
Manaus.
Espécies
Sítios
Oiapoque
Manaus
< 10 cm DAP
> 10 cm
< 10 cm
> 10 cm
B. grossularioides vs. L. procera U = 15,5; p = 0,01
U = 63,5; p = 0,3
-
U = 45; p = 0,3
B. grossularioides vs. G. glabra
U = 13; p = 0,005
U = 67,5; p = 0,2
-
U = 20; p = 0
C. sciadophylla vs. L. procera
U = 18; p = 0,01
U = 94,5; p = 0,001
-
U = 75; p = 0,03
C. sciadophylla vs. G. glabra
U = 12,5; p = 0
U = 95,5; p = < 0.001
U = 14; p = 0,2 U = 59,5; p = 0,4
Em relação à distribuição dos indivíduos em classes de DAP no ambiente de
borda, novamente dois padrões bem definidos foram observados tanto no Oiapoque
quanto em Manaus: as duas espécies pioneiras de ciclo curto, B. grossularioides e
especialmente C. sciadophylla, apresentaram uma maior proporção de indivíduos nas
classes acima de 10 cm de DAP considerando todas as 10 parcelas de borda (Figuras 5 e
6). Esta assimetria na distribuição foi mais marcante para C. sciadophylla uma vez que
86,8% do total de seus indivíduos apresentaram DAP superior a 10 cm, mas mesmo B.
grossularioides teve 55,5% dos indivíduos nessa classe.
Todavia, para as espécies de ciclo longo G. glabra e L. procera a grande maioria
dos indivíduos amostrados nas 10 parcelas pertenceu às classes menores de 10 cm de
DAP; ca. 90% dos indivíduos destas duas espécies tiveram DAP menor que 10 cm.
Essas diferenças na distribuição de indivíduos em classes de tamanho entre espécies
pioneiras de ciclo de vida curto e longo provaram ser significativas (veja Tabela 6).
Tabela 6. Resultado das comparações na distribuição de indivíduos de quatro espécies de
árvores dentro de cinco classes de diâmetro nos sítios de Oiapoque e Manaus. Comparações
através do teste Kolmogorov-Smirnov.
Espécies
Sítios
Manaus
Oiapoque
B. grossularioides vs. L. procera
B. grossularioides vs. G. glabra
χ2 = 26,9
p < 0,01
-
-
2
p < 0,01
-
-
2
-
χ = 55,01
C. sciadophylla vs. L. procera
χ = 104,8
p < 0,01
-
C. sciadophylla vs. G. glabra
χ2 = 229,5
p < 0,01
χ2 = 173,1
p < 0,01
17
Figura 5. Distribuição de indivíduos de B. grossularioides, C. sciadophylla, Goupia glabra e L.
procera em cinco classes de DAP (A = ≤ 2 cm; B = 2,1-9,9 cm; C = 10-19,9 cm; D = 20-40 cm;
E > 40 cm) em 10 parcelas de borda no Oiapoque.
Figura 6. Distribuição de indivíduos de C. sciadophylla e G. glabra em cinco classes de DAP
(A = ≤ 2 cm; B = 2,1-9,9 cm; C = 10-19,9 cm; D = 20-40 cm; E > 40 cm) em 10 parcelas de
borda em Manaus.
18
O incremento da população de adultos (DAP > 10 cm) das espécies pioneiras em
resposta a criação de bordas no sítio de Manaus apresentou resultados interessantes
(Figura 7). Com exceção de C. sciadophylla, as demais três espécies apresentaram
incrementos negativos, ou seja, no momento da fragmentação havia muito mais
indivíduos adultos tanto no local que foi transformado em borda como no interior,
decorridos mais de duas décadas do processo de fragmentação. É digno de nota o
incremento de 7.500% em C. sciadophylla; de 2 para 150 indivíduos nas 10 parcelas de
borda. Infelizmente o número de adultos amostrados não permitiu comparar estas taxas
de incremento entre ambientes (borda vs. interior) e entre as espécies de árvores.
Figura 7. Taxa de incremento percentual de adultos das espécies (com exceção de C.
sciadophylla) 23-27 anos após a fragmentação no PDBFF/Manaus.
As quatro espécies pioneiras apresentaram uma enorme variação em suas taxas
médias de recrutamento e mortalidade anual de adultos nos dois ambientes investigados
em Manaus e, ao contrário do esperado, a maioria das espécies não apresentou
diferenças significativas nestas taxas, com base nas 20 parcelas investigadas (Figura 8).
Somente C. sciadophylla apresentou diferenças significativas, caracterizadas pela
ausência de recrutamento e mortalidade no interior da floresta, porém com recrutamento
expressivo nas bordas (0,8 indivíduos ha-1 ano-1) e pequena taxa (0,05 indivíduos ha-1
ano-1) de mortalidade de adultos (U = 75, p = 0,01; U = 80 p = 0,005), o que explica a
elevada taxa de incremento de adultos desta espécie nas bordas florestais. Tanto em
áreas de borda quanto de interior não foi registrado indivíduos de B. grossularioides
19
após 23-27 anos de criação das bordas devido à mortalidade dos dois indivíduos na
borda e do único indivíduo adulto que habitava o interior da floresta no momento da
fragmentação.
Figura 8. Mortalidade e recrutamento anual médio (± EP) de adultos (DAP > 10 cm) das quatro
espécies de árvores pioneiras na borda e no interior da floresta no sítio de Manaus, com base em
censos quadri-anuais iniciados no momento da fragmentação nas 20 parcelas selecionadas.
Dentro de cada espécie, valores médios com a mesma letra não diferem significativamente (teste
Mann-Whitney).
Em função do número reduzido de indivíduos amostrados e da grande variação
anual nas taxas de mortalidade e de recrutamento de adultos houve poucas diferenças
significativas entre as pioneiras de ciclo de vida curto e de vida longa. Novamente, as
20
diferenças mais robustas e significativas foram entre C. sciadophylla e as de ciclo de
vida longo (Tabela 7).
Tabela 7. Comparação das taxas de mortalidade e recrutamento entre as pioneiras (ciclo curto
vs. ciclo longo) nas parcelas de borda de Manaus
Espécie
B. grossularioides vs. L. procera
B. grossularioides vs. G. glabra
C. sciadophylla vs. L. procera
C. sciadophylla vs. G. glabra
Mortalidade
U = 40,5 p = 0,3
U= 35 p = 0,14
U = 59 p = 0,4
U = 55 p = 0,7
Recrutamento
U = 45 p = 0,3
U = 30 p = 0,03
U = 75 p = 0,03
U = 70 p = 0,1
21
4. DISCUSSÃO
Os resultados deste estudo indicam que os efeitos de borda causam alterações
significativas na estrutura populacional (densidade e distribuição de tamanho dos
indivíduos) de espécies pioneiras, independentemente do sítio florestal. De forma geral,
as espécies pioneiras proliferam na borda, pois atingiram densidades elevadas de jovens
e de adultos, após apenas algumas décadas da criação deste tipo de ambiente nos dois
sítios investigados. Todavia, parece haver uma resposta diferencial entre as espécies: C.
sciadophylla proliferou na borda e está restrita a este ambiente nos dois sítios enquanto
que B. grossularioides parece estar em franco declínio em Manaus, independente do
ambiente. Talvez haja diferenças, também, entre os grupos ecológicos representados
pela dicotomia simples: espécies pioneiras de ciclo de vida curto vs. ciclo longo.
Especificamente, embora a elevada variação natural e, em alguns casos, o pequeno
número de adultos amostrados tenham limitado as análises, há alguma evidência
empírica sugerindo que as espécies pioneiras de ciclo curto são capazes de
manter/estabelecer populações de adultos mais abundantes do que as espécies de ciclo
de vida longa nos ambientes de borda. Este padrão emerge, embora todas as espécies,
com exceção de C. sciadophylla, possam enfrentar taxas negativas de incremento de
adultos logo após a criação das bordas como observado para B. grossularioides, Goupia
glabra e L. procera. Esta resposta diferencial das espécies pioneiras, medida em termos
de estrutura populacional, reflete grandes diferenças entre algumas espécies em relação
aos padrões de mortalidade e recrutamento de adultos nos ambientais florestais, como
claramente demonstrado por C. sciadophylla em Manaus.
Em diversos estudos feitos em paisagens fragmentadas, as alterações causadas
pelos efeitos de borda sobre populações de árvores pioneiras parecem seguir um padrão
semelhante de aumento na densidade populacional, claramente relacionado às alterações
microclimáticas das áreas de borda (OLIVEIRA et al., 2004; NASCIMENTO et al.,
2006; LAURANCE et al., 2006a). Apesar de também encontrarmos tais semelhanças
quando analisamos as densidades populacionais como um todo, padrões diferenciados
emergiram ao analisarmos juvenis e adultos separadamente. Observamos que as
espécies de ciclo curto apresentam densidades de juvenis muito baixas em áreas de
22
borda, chegando a ser significativamente iguais à densidade no interior da floresta,
como no caso de C. sciadophylla na região do Oiapoque. Já as pioneiras de ciclo longo,
apesar de apresentarem alta densidade de indivíduos jovens em áreas de borda, não
diferiram significativamente em relação à densidade de adultos quando comparadas
entre os ambientes, chegando a apresentar densidade significativamente menor, como
observado em G. glabra no PDBFF/Manaus.
Além das variações entre as densidades, a dicotomia, ciclo curto e ciclo longo,
também parece emergir quando comparamos as distribuições dos indivíduos em classes
diamétricas. Sugerindo populações maduras e já estabelecidas entre as pioneiras de ciclo
curto em contraste às pioneiras de ciclo longo, que têm grande parte de seus indivíduos
em estágios juvenis. Estes resultados, além de mostrarem diferentes respostas aos
efeitos de borda entre espécies estudadas, também apresentam evidências de possível
declínio populacional das árvores pioneiras de ciclo longo em áreas de borda, como
observado nas taxas negativas de incremento em indivíduos adultos. Essa variação entre
grupos ecológicos, que inicialmente pode ser interpretada como relacionadas somente
ao tempo de estabelecimento, ligada ao processo de regeneração de áreas degradadas
(MESQUITA et al., 2001; FINEGAN; DELGADO, 2000), e diferenças na história de
vida de cada espécie, também parece estar associada à forte influência que os efeitos de
borda exercem sobre a assembléia de árvores (SANTOS et al., 2008; TABARELLI et
al., no prelo).
As características intrínsecas de cada espécie (histórias de vida) têm importante
influência nas respostas observadas. É amplamente conhecido que a regeneração das
espécies pioneiras advém predominantemente das sementes dormentes no solo, ou seja,
do banco de sementes (GUEVARA SADA; GÓMEZ-POMPA, 1972; LAWTON;
PUTZ, 1988; MÔNACO et al., 2003). Assim, quando as condições abióticas em um
determinado local tornam-se favoráveis (p.ex., abertura de dossel), ocorre a germinação
das sementes armazenadas no banco. É provável, portanto, que as quatro espécies
pioneiras aqui estudadas se estabeleceram nas áreas de borda em ambos os sítios a partir
dos bancos de sementes já existentes anteriormente à formação das bordas. Logo, a
causa mais plausível que pode explicar a diferenciação na estrutura populacional dos
dois grupos de árvores pioneiras aos efeitos de borda está relacionada à taxa de
crescimento de cada espécie. Laurance et al. (2006a) mostraram que, dentre outras
23
variáveis testadas, a taxa média de crescimento diamétrico foi o melhor preditor da
mudança no tamanho populacional de 30 espécies pioneiras em áreas de borda após 1822 anos de fragmentação no PDBFF. A taxa de crescimento foi correlacionada
positivamente com a mudança populacional, indicando que as espécies que
apresentaram alta taxa de crescimento tiveram maior incremento no tamanho
populacional, considerando indivíduos ≥ 10 cm de DAP (LAURANCE et al., 2006a).
Contudo, o incremento negativo em indivíduos adultos das pioneiras de ciclo
longo sugere que a estrutura populacional destas espécies pode ter sido afetada
negativamente pelos efeitos de borda. Estudos recentes feitos na Amazônia e floresta
Atlântica (LAURANCE et al., 2000; GASCON et al., 2000; SANTOS et al., 2008;
OLIVEIRA et al., 2008) mostram que, em áreas afetadas pelos efeitos de borda, existe
uma tendência clara ao colapso do estrato arbóreo emergente e substituição de uma rica
comunidade vegetal por um conjunto de espécies pioneiras cada vez menos diverso e
com menor capacidade de reter biomassa. Como indivíduos adultos de espécies
pioneiras de ciclo longo fazem parte do estrato emergente e dossel, as taxas de
incremento negativo nesses 23-27 anos de formação das bordas, provavelmente está
relacionada ao aumento na influência de ventos, que causa a quebra e desenraizamento
de grandes árvores (D’ANGELO et al., 2004).
Já o colapso de B. grossularioides em Manaus parece ter outras razões. A baixa
densidade desta espécie em áreas de borda, após 23-27 anos de fragmentação florestal
no PDBFF, foi uma resposta inesperada principalmente por se tratar de uma pioneira de
ciclo curto. B. grossularioides apresenta distribuição agregada em áreas de vegetação
secundária na área do PDBFF (BENTOS, 2006), o que indica que o estabelecimento
desta espécie ocorre somente em áreas altamente favoráveis para sua germinação e
crescimento. Esta afirmativa baseia-se no fato de que espécies pioneiras são dispersas
por uma variedade de espécies de pássaros e morcegos que podem carregar suas
sementes para diferentes áreas, ou seja, não há uma escolha para a deposição de
sementes. Além disso, esta espécie apresenta um padrão irregular de frutificação ao
longo do ano (RENNER, 1987; BENTOS et al., no prelo), que sugere que a
irregularidade pode diminuir a visitação de dispersores. Por outro lado, a espécie
simpátrica B. dichotoma, que é uma das espécies mais comum e se distribui
uniformemente em áreas de floresta secundária no PDBFF (BENTOS, 2006), tem
24
frutificação constante ao longo ano (BENTOS et al., no prelo; RENNER, 1987) e que
portanto pode ser melhor dispersada. Esta espécie não foi vista durante os trabalhos de
campo no Oiapoque, porém nas bordas dos fragmentos florestais no PDBFF estava
entre as 10 espécies de maior densidade após 23-27 de isolamento dos fragmentos
(NASCIMENTO et al., 2006). Portanto, provavelmente o maior fitness reprodutivo de
B. dichotoma pode limitar a ocorrência de B. grossularioides na área do PDBFF.
A partir dos resultados, podem-se delinear algumas importantes implicações com
respeito aos padrões gerais nas respostas de espécies pioneiras em áreas de bordas
florestais. Considerando as diferenças e as particularidades de cada sítio estudado, as
espécies responderam de forma muito similar aos efeitos de borda, o que pode indicar
que o estabelecimento de espécies pioneiras em bordas florestais apresente padrões
semelhantes em outras áreas recém-fragmentadas. De fato, as alterações microclimáticas
associadas às mudanças na estrutura florestal podem ocorrer em grandes escalas
espaciais e não apenas em uma determinada região, pois as características da matriz
parecem ser as principais delimitadoras da intensidade dos efeitos de borda sobre a
floresta (WILLIAMSON et al., 1998; MESQUITA et al., 1999; WILLIAMSON;
MESQUITA, 2001).
No geral, as variações estruturais existentes entre as populações parecem
corroborar a classificação de árvores pioneiras em dois grupos e esta diferenciação
sugere o declínio populacional de adultos de pioneiras de ciclo longo nos anos
subseqüentes a formação de bordas. Mesmo com maioria populacional composta por
indivíduos jovens, o que indicaria altas chances de restabelecimento populacional, um
estudo feito por Laurance et al. (2000) sugere que ao se tornarem adultos, indivíduos
que emergirem do dossel estarão mais susceptíveis aos fortes ventos e infestação por
lianas, aumentando as chances de tombamento ou quebra do caule, ou terão estatura
menor que indivíduos do interior da floresta (ENNOS, 1997), não atingindo os estratos
superiores da vegetação.
Em circunstâncias onde a matriz circundante cria condições microclimáticas
mais agressivas e o avanço da floresta sobre a matriz é contido, como em áreas em
contato com plantações, e.g. plantio de cana-de-açúcar, e pastagens, os efeitos de borda
parecem desencadear o processo de degeneração na comunidade vegetal (SANTOS et
al., 2008), devido a substituição da complexa estrutura de florestas primárias, por uma
25
empobrecida (taxonômica e estruturalmente) vegetação secundária composta por
pequenas árvores pioneiras e vegetação arbustiva (GASCON et al., 2000).
Somada a depauperação da comunidade vegetal e alterações drásticas em sua
estrutura, a incapacidade de indivíduos adultos de pioneiras de ciclo longo e de outras
grandes árvores sobreviverem e se restabelecerem nos estratos superiores devido às
alterações causadas pela criação de bordas (OLIVEIRA et al., 2008) causa a quebra de
diversas relações existentes entre outros grupos e o estrato emergente da floresta.
Grandes árvores têm papel fundamental em vários mecanismos responsáveis pela
manutenção de florestas tropicais. Na Costa Rica, elas representam 27% da biomassa
vegetal acima do solo sendo importantes armazenadoras de carbono (CLARK; CLARK,
1996; NASCIMENTO; LAURANCE, 2004), são as principais agentes na formação de
novas clareiras e servem de hábitat para diversas espécies de bromélias (SIQUEIRAFILHO; TABARELLI, 2006), nidificação de harpias (RIDGELY; GWYNNE 1993) e
suas flores, frutos e seiva são os principais recursos alimentares de vários animais
(GRIBEL et al., 1999; CURRAN; LEIGHTON, 2000; NEWBERY et al., 2006; PERES,
2000).
26
5. CONCLUSÕES
Em síntese, observamos que os efeitos de borda causam alterações drásticas nas
populações de árvores pioneiras. Em geral, as espécies estudadas apresentaram maiores
densidades nas parcelas de borda em ambos os sítios, indicando que árvores pioneiras
proliferam em áreas de borda, porém com respostas diferenciadas, como exemplo das
pioneiras de ciclo de vida longo, que apresentaram altas densidades de jovens e baixas
densidades de adultos e C. sciadophylla que teve aumento de 7500% no tamanho
populacional. E apesar de poucos indivíduos analisados, o declínio populacional de
adultos das espécies (com exceção de C. sciadophylla) nesses 23-27 anos de criação das
bordas, evidencia padrões diferentes dos descritos para árvores pioneiras em bordas
florestais. Num futuro próximo, onde paisagens florestadas da Amazônia serão
substituídas por fragmentos florestais, principalmente em áreas não-protegidas pelo
governo, o possível declínio populacional de espécies pioneiras (com algumas de ciclo
de vida longo), devido aos efeitos de borda, poderá ter implicações drásticas na
manutenção de outros grupos funcionais/taxonômicos que dependem exclusivamente
dos recursos fornecidos por estas espécies (cascata trófica). Sendo assim, compreender
os processos que determinam a manutenção de árvores pioneiras e de outras espécies
vegetais em paisagens antrópicas é necessário para formação de diretrizes que servirão
de base para conservação da biodiversidade na floresta Amazônica e outras florestas
tropicais fragmentadas.
27
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