JULYANA FLAVIA DOS SANTOS LIMA
SUSCETIBILIDADE DE POPULAÇÕES DE MOSCABRANCA BEMISIA TABACI (HEMIPTERA:
ALEYRODIDAE) (GENN.) A INSETICIDAS SINTÉTICOS
EM GOIÁS, BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Agronomia, da Universidade
Federal de Goiás, como requisito à obtenção do
título de Mestre em Agronomia, área de
concentração: Fitossanidade.
Orientadora:
Profª Drª Eliane Dias Quintela
Goiânia, GO – Brasil
2014
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
GPT/BC/UFG
S...i
Lima, Julyana Flavia dos Santos.
Suscetibilidade da mosca-branca (Bemisia tabaci) a
inseticidas químicos sintéticos [manuscrito] / Julyana
Flavia dos Santos Lima. - 2014.
48 f. : il., figs, tabs.
Orientadora: Profª. Drª. Eliane Dias Quintela.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de
Goiás, Escola de Agronomia e Engenharia de Alimentos,
2014.
Bibliografia.
Inclui lista de figuras e tabelas.
CDU:
Permitida a reprodução total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor
Aos meus pais, Juracy dos Santos e Maria da
Providência, pelo apoio e sempre acreditarem em
meu trabalho e o amor e carinho que sempre me
deram.
Dedico!
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus, pela força, paciência e sabedoria concedida e por mais uma
etapa alcançada em minha vida. À minha família e meus amigos, que sempre me apoiaram
e incentivaram em todos os momentos.
À minha orientadora Dra. Eliane D. Quintela que sempre esteve comigo e
nunca me desemparou durante minha trajetória no mestrado, me escutando e me ajudando
em tudo que precisei.
A Dra. Aluana Abreu pela gentileza e paciência em transmitir os seus
conhecimentos na identificação molecular dos biótipos da mosca-branca.
Ao Dr. Daniel Fragoso pelo valioso treinamento inicial na área de resistência
de insetos a inseticidas.
Ao meu grande amigo Murilo Cardoso, agradeço pela sua paciência e pela
ajuda durante toda a condução da pesquisa. Ao meu amigo Rayan Carlos Vital que foi
parte primordial para a realização dos experimentos, sempre me ajudando, inclusive aos
finais de semana e feriados.
A todos os profissionais do Laboratório de Entomologia da Embrapa Arroz e
Feijão, em particular meus grandes amigos Edmar Cardoso de Moura, José Francisco
Arruda e Silva, Edson Djalma Dias Jacinto e Gerusa Vaz pelo apoio e pela ajuda nas
atividades experimentais.
À Karina Albernaz por ter me ajudado na reta final de conclusão das minhas
análises, sem medir esforços.
Ao secretário do PPGA, Welinton Barbosa Mota, que sempre esteve a me
socorrer com a maior boa vontade do mundo.
Aos docentes da Universidade Federal de Goiás - Escola de Agronomia e a aos
docentes do Programa de Pós-Graduação em Agronomia (PPGA), pelos ensinamentos
transmitidos que foram primordiais para o meu aprimoramento e crescimento profissional.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)
pela bolsa concedida.
SUMÁRIO
1
INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 10
2
REVISÃO DE LITERATURA .................................................................................... 13
2.1
BEMISIA TABACI ..................................................... Erro! Indicador não definido.
2.2
CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR-BIÓTIPOS ................................................ 14
2.3
IMPORTÂNCIA ECONÔMICA ............................................................................. 15
2.4
RESISTÊNCIA DE MOSCA-BRANCA A INSETICIDAS.................................... 17
3
MATERIAL E MÉTODOS ......................................................................................... 21
3.1
CONFIRMAÇÃO DOS BIÓTIPOS ......................................................................... 22
3.2
INSETICIDAS TESTADOS .................................................................................... 22
3.3
TESTES PARA OBTENÇÃO DAS LINHAS DE SUSCETIBILIDADE DAS
POPULAÇÕES DE CAMPO...............................................................................................23
3.4
TESTES DE DIAGNÓSTICOS DA RESISTÊNCIA .............................................. 24
3.5
ANÁLISE ESTÁTISTICA ....................................................................................... 27
4
4.1
RESULTADOS E DISCUSSÕES ............................................................................... 28
BIÓTIPO .................................................................................................................. 28
4.2
RESISTÊNCIA DE BEMISIA TABACI AOS INSETICIDAS EM RELAÇÃO A
CONCENTRAÇÃO DIAGNÓSTICA ................................................................................ 28
4.3
LINHAS DE SUSCETIBILIADADE DAS POPULAÇÕES DE CAMPO. ............ 30
5
CONCLUSÃO ............................................................................................................. 38
6
REFERÊNCIAS ........................................................................................................... 45
O
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 Informações das populações estudadas
Tabela 2. Informações dos inseticidas testados nos bioensaios
Tabela 3. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia
tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
tiametoxam (temperatura ±2°C e fotoperíodo de 14h)
21
26
39
Tabela 4.
Concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de
campo e a uma população suscetível de referência a imidaclopride
+beta-ciflutrina (temperatura ±2°C e fotoperíodo de 14h).
40
Tabela 5.
Tabela 6.
Tabela 7.
Tabela 8.
Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia
tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
tiametoxam + lambda-cialotrina (temperatura ±2°C e fotoperíodo de
14h)
Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia
tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
Imidaclopride (temperatura ±2°C e fotoperíodo de 14h).
Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia
tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
Diafentiurom (temperatura ±2°C e fotoperíodo de 14h).
41
42
43
Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de
Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
Acetamipride (temperatura ±2°C e fotoperíodo de 14h).
44
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1.
Figura 2.
Figura 3.
Figura 4
Figura 5
Plantas de feijão-de-porco com aproximadamente quatro semanas de
germinação.
Discos tratados a secar com o face abaxial para cima sobre uma bancada
forrada com papel toalha.
Folhas tratadas com a parte adaxial em contato com o ágar-água em
tubos de de ensaio, infestados com adultos de B. tabaci, fechados com
voil e elástico e mantidos em posição invertida.
Árvore filogenética das populações utilizadas nos bioensaios (M=
população de Planaltina, IN= população de Indiara, PR= população de
Paraúna, STF= população de Santa-Fé e SUS= população suscetível de
referência). Tvaporariorum (Trialeurodes vaporariorum). AZB (Biótipo
B), Q (Biótipo Q), de Bemisia tabaci
Sobrevivência em porcentagem de Bemisia tabaci de diferentes
populações à concentração diagnóstica de inseticidas.
24
25
25
29
33
viii
RESUMO
LIMA, J. F. S. Suscetibilidade de populações de mosca-branca Bemisia tabaci (hemiptera: aleyrodidae)
(genn.) a inseticidas sintéticos em Goiás, Brasil. 2014. 45 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia:
Fitossanidade) – Escola de Agronomia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 2014.1
O complexo B. tabaci apresenta vários fatores que tem favorecido o aparecimento de
populações resistentes como a grande plasticidade genética, enorme variabilidade genética
e ampla variedade de plantas hospedeiras. O objetivo deste estudo foi determinar a
suscetibilidade da mosca-branca, Bemisia tabaci, biótipo B aos inseticidas sintéticos mais
utilizados para o seu controle em culturas de feijão, milho e tomate. Quatro populações do
estado de Goiás coletadas nos municípios de Indiara, Paraúna, Planaltina e Santa-Fé foram
testadas em relação a uma população suscetível de referência (SusIAC). Os inseticidas
utilizados foram tiametoxam, imidaclopride + beta-ciflutrina, tiametoxam + lambdacialotrina, imidaclopride, diafentiurom e acetamipride. Para comparação da suscetibilidade
das populações foram utilizados o teste de diagnóstico da resistência e o teste para
obtenção das concentrações-resposta de suscetibilidade das populações. A técnica de
bioensaio foi do tipo contato residual para os dois testes. Foram utilizados adultos com
dois dias de idade e as avaliações de mortalidade foram realizadas após 24 h e 48 h da
infestação. O teste de diagnóstico da resistência foi mais preciso para determinar
suscetibilidade nas populações aos inseticidas que o teste para obtenção das linhas de
suscetibilidade. No teste de diagnóstico, foi observada menor suscetibilidade das
populações de Santa-Fé a tiametoxam, imidaclopride, imidaclopride + beta-ciflutrina e
acetamipride; para Planaltina a tiametoxam, imidaclopride, acetamipride e diafentiurom. Já
a população de Indiara a imidaclopride e de Paraúna a acetamiprid. No teste para obtenção
das linhas de suscetibilidade das populações, valores com razão de resistência variando de
4,2 a 17,2 foram observados somente para Santa-Fé a imidaclopride +beta-ciflutrina, a
tiametoxam + lambda-cialotrina, acetamipride e a imidaclopride. Para as demais
populações, a razão de resistência foi ≤ 2,64 para todos os inseticidas. A população de
Santa-Fé, coletada de plantas de feijão, foi tolerante a maior número de inseticidas quando
comparado com as populações de Indiara, Paraúna e Planaltina, coletadas em tomate e
milho.
Palavras-chave: Piretroide, feniltiouréia e neonicotinoide resistência a inseticida
1
Orientadora: Profª. Drª. Eliane Dias Quintela. Embrapa-Arroz e Feijão
ix
ABSTRACT
LIMA, J. F. S. Susceptibility of populations of Bemisia tabaci (Hemiptera:
Aleyrodidae) (Genn.) to synthetic insecticides in Goias, Brazil. 2014. 45 f. Dissertação
(Mestrado em Agronomia: Fitossanidade) – Escola de Agronomia, Universidade Federal
de Goiás, Goiânia, 2014.1
The Bemisia tabaci complex presents several factors that have favored the emergence of
resistant populations such as great genetic plasticity, genetic variability and a wide variety
of host plants. The objective of this study was to determine the susceptibility of the
whitefly, B. tabaci biotype B, to synthetic insecticides most used for its control in dry
beans, corn and tomatoes. Four populations collected from Goiás state at the municipalities
of Indiara, Paraúna, Planaltina and Santa-Fe were tested against a susceptible population
(SusIAC). The insecticides used were thiamethoxam, imidacloprid + beta-cyfluthrin,
lambda-cyhalothrin + thiamethoxam, imidacloprid, acetamiprid and diafenthiuron. A
residual contact bioassay was used to evaluate the pesticide susceptibility of each
population by using diagnostic concentration bioassays and by estimating the baseline
susceptibility data to each one of the tested insecticides. Adults with two days were used in
the bioassays and mortality assessments were performed after 24 h and 48 h of infestation.
The diagnosis tests were more accurate in determining populations susceptibility to
insecticides that the test for obtaining lines of susceptibility. In diagnosis tests, lower
susceptibility of Santa-Fe populations to thiamethoxam, imidacloprid, imidacloprid + betacyfluthrin and acetamiprid were observed; Planaltina populations to thiamethoxam,
imidacloprid, acetamiprid and diafenthiuron; Indiara and Paraúna populations to
imidacloprid and acetamiprid, respectively. In the tests for estimating the baseline of
susceptibility, resistance ratio values ranging from 4.2 to 17.2 were observed only for
Santa-Fe to imidacloprid + beta-cyfluthrin, lambda-cyhalothrin + thiamethoxam,
imidacloprid and acetamiprid. For the other populations, the resistance ratio was ≤ 2.64 for
all insecticides. The population of Santa Fe, collected from bean plants, was more tolerant
to insecticides when compared to the populations of Indiara, Paraúna and Planaltina
collected in tomatoes and corn.
Key words: Pyrethroid, feniltiouréia and neonicotinoid insecticide resistance.
_____________________________
Adviser: Profª. Drª. Eliane Dias Quintela. Embrapa-Arroz e Feijão
1
10
1
INTRODUÇÃO
A mosca-branca Bemisia tabaci, descrita pela primeira vez, em 1889 como
uma praga de tabaco na Grécia e identificada como Aleyrodes tabaci, vulgarmente
chamada de mosca-branca-do-tabaco. Em 1887 foi coletada em plantas de batata-doce nos
EUA e denominada como Bemisia inconspicua e referida como mosca-branca da batatadoce. Foram descritas 18 espécies até 1957, e após vários estudos foram consideradas
como apenas um táxon, B. tabaci. De 1926 a 1981, B. tabaci foi considerada como praga
esporádica e como importante vetor de vírus nas regiões subtropicais, tropicais e em
algumas regiões de zonas temperadas (Brown et al., 1995).
B. tabaci emergiu como problema mundial na década de 80 nos Estados
Unidos e México com a entrada do biótipo B, proveniente do oriente médio, sendo
registrado em diversas plantas hospedeiras como o melão, tomate, abóbora, alface, alfafa,
algodão, batata, brócolos, cenoura, couve-flor, melancia, pepino, pimentão e repolho
(Brown et al., 1995; Perring et al., 1993) . Sérios danos foram causados em estufas de
produção de poinsétia (Euphorbia pulcherrima) na Flórida e, devido às caracteristicas do
ataque, sugeriram a possibilidade ocorrência de um novo biótipo (Perring, 2001, Brown et
al 1995; Perring et al., 1993).
No Brasil, B. tabaci , conhecida desde 1923 como praga esporádica, foi relatada
nos cultivos de algodão, soja e tomate, com importância agrícola somente no feijoeiro por
ser vetora de vírus (Costa et al. 1973). Mas, a partir dos anos 90, grandes populações de B.
tabaci apareceram nas culturas de tomate na região de Campinas, estado de São Paulo ,
provocando amadurecimento irregular dos frutos devido a transmissão de virus (Melo,
1992). As características do ataque indicavam para a presença do biótipo B, que então já
ocorria em outros países das Américas (Oliveira, 2001). Lourenção & Nagai (1994)
também observaram intensa colonização deste biótipo no estado de São Paulo, em tomate,
abóbora, brócolis, berinjela, algodão e plantas invasoras e ornamentais. De forma gradual
B. tabaci disseminou em vários estados brasileiros mediante o transporte de plantas
11
ornamentais e outras. Em 1996 foi registrado a presença dessa praga em seis estados, São
Paulo, Bahia, Pernambuco, Ceará, Paraná e também no Distrito Federal. Em 1999, B.
tabaci biótipo B, já estava presente em 20 dos estados do Nordeste, Sudeste, Sul e CentroOeste (Lima, 2002). .
Os danos diretos da mosca-branca são causados pela sucção da seiva do floema
por ninfas e adultos, causando debilidade às plantas e injetando toxinas.
Os danos
indiretos ocorrem pela transmisão de vírus de plantas, os begomovírus, sendo fator
limitante para o cultivo de tomate e feijão e por deixar dejetos açucarados onde cresce a
fumagina, responsável por forte redução da área fotossintética e valor comercial da
produção (Faria, 1994; Bianchini,1999; Polston & Anderson, 1997). Além disso, esta
espécie apresenta grande plasticidade genética, ou seja, grande variação morfológica de
ninfas, desenvolvimento rápido, alto potencial reprodutivo, vários biótipos, alta resistência
aos inseticidas sintéticos e grande habilidade de adaptação (Brown & Bird, 1992; Brown,
1994b; Hilje, 1996; Oliveira et al., 2005).
Por se alimentar de mais de 600 espécies de plantas pertencentes a mais de 70
famílias botânicas (Hilje 1996, Oliveira et al., 2001), a mosca-branca tem se reproduzido e
dispersado de forma rápida nas diversas plantas daninhas e cultivadas que vegetam de
modo exuberante durante todo o ano no Brasil, desde que haja suprimento de água
(Quintela et al. 2006). Nuvens do inseto têm sido observadas no Ceará, Bahia, Rio Grande
do Norte, Mato Grosso e Goiás. Desta forma, B. tabaci biótipo B, vem causando grandes
prejuizos sócio-econômicos. A constatação destas perdas tem gerado nos agricultores um
grande temor dos prejuízos causados pela praga e tem sido verificado um aumento
considerável nas aplicações de inseticidas para o seu controle.
O aumento do uso de inseticidas para o seu controle tem resultado em seleção
de indivíduos resistentes.
A resistência de B. tabaci a inseticidas sintéticos já foi
comprovada para diversos grupos químicos , como os organofosforados (Omer et al., 1993;
Ahmad et al., 2002), carbamatos (Omer et al., 1993), piretroides (Omer et al., 1993; Cahill
et al., 1995; Ahmad et al., 2002), ciclodienos (Ahmad et al., 2002), reguladores de
crescimento (Cahill et al., 1995; Dennehy & Williams, 1997) e neocotinoides (Cahill et al.,
1996a; Elbert & Nauen, 2000; Dennehy et al., 2005; Silva et al., 2009). .
Devido a falta de outros princípios ativos, os neonicotínóides constituem-se a
principal ferramenta utilizada no controle da mosca-branca no Brasil. Esta exposição
freqüente da mosca-branca a este grupo químico trouxe como conseqüência, uma redução
12
na eficiência e no poder residua( Silva et al., 2009) . Silva et al. (op.cit.), comparando duas
populações de mosca-branca de Goiás e Bahia, observaram que a população de Goiás
foram as mais resistentes ao thiametoxam seguida pelo imidaclopride.
Desta forma, a detecção e o monitoramento da resistência de B. tabaci são
importantes para dar subsídios à rotação de inseticidas com distintos modos de ação para o
manejo eficiente de populações de mosca-branca. Baseado nessas evidências, o objetivo
dessa pesquisa foi determinar a suscetibilidade de populações de mosca-branca, Bemisia
tabaci, de regiões do estado de Goiás, Brasil, aos inseticidas sintéticos mais utilizados em
nível de campo.
13
2
REVISÃO DE LITERATURA
2.1 BEMISIA TABACI
O adulto da mosca-branca apresenta o dorso amarelo e as asas brancas
cobrindo quase todo o corpo, com aproximadamente 1 a 2 mm de comprimento, o macho
menor que a fêmea. Tanto o adulto como a a ninfa apresentam o aparelho bucal do tipo
sugador. As mandíbulas e maxilas formam um tubo duplo chamado probóscide utilizado
para succionar a seiva, que passa pelo canal de alimentação até os órgãos digestivos do
inseto (Embrapa, 1997).
O período de acasalamento começa a partir de doze horas a dois dias depois da
emergência, com várias cópulas durante a vida. A postura varia entre 100 a 300 ovos
durante a vida. Os ovos apresentam coloração amarelada, com formato de pêra, com
tamanho aproximado de 0,2 a 0,3 mm com um pedicelo que o prende à planta, e dispostos
de forma irregular
na parte inferior da planta.
Fatores como temperatura, tipo de
hospedeiro e disponibilidade de alimento, influencia na ovoposição e na longevidade do
inseto, com temperatura favorável em torno de 25ºC ( Ferreira & Ávidos, 1998) .
A ninfa de primeiro instar é transparente e locomove-se por algumas horas ou
dias até fixar-se na planta. Após estabelecida, ela se mantém séssil em todos os outros
estádios, até a emergência do adulto. A ninfa de segundo instar é maior e um pouco mais
arredondada que a da fase anterior, embora menos avolumada que na fase seguinte. No
terceiro estádio, apresenta-se mais translúcida, deixando à mostra o estilete. No quarto e
último instar, as ninfas possuem três formas distintas. A duração média da fase de ovo à de
adulto é de, aproximadamente, 33 dias, o que indica que a mosca-branca pode ter de 10 a
11 gerações por ano na cultura do feijoeiro (Quintela, 2002; 2004).
14
2.2 CARACTERIZAÇÃO MOLECULAR-BIÓTIPOS
A caracterização do biótipo B como
nova espécie (Bemisia argentifolli
Bellows & Perring) foi feita de acordo com Bellows et al. (1994), com base nos danos
característicos nas plantas hospedeiras, nas aberturas traqueais torácicas menores, no
filamento de cera menor e mais frágil e na ocorrência da seta submarginal ASMS4,
somente neste biótipo. Entretanto, Brown et al. (1995) revisaram o assunto e sugeriram que
B. tabaci seja um complexo sofrendo mudanças evolucionárias. Atualmente, considera-se
que B. argentifolli é de fato o biótipo B de B. tabaci (Takahashi, 2005). De Barro et al
(2005), utilizando ferramentas moleculares, mencionaram que B. tabaci representa um
complexo de 41 biótipos, dentre os quais o biótipo B tornou-se uma das mais importantes
pragas para a agricultura mundial (Oliveira, 2005). Dinsdale et al. (2010) analisando dados
de 454 indivíduos por sequenciamento do gen I do citocromo oxidase mitocondrial
(mtCOI) propôs que B. tabaci é um complexo de espécies crípticas compreendendo 11
grupos bem definidos contendo pelo menos 24 espécies morfologicamente indistinguíveis
e De Barro et al. (2011) demonstrou incompatibilidade reprodutiva entre alguns dos
biótipos. Estudo conduzido com moscas-brancas de diferentes regiões do Brasil mostrou
que a B. tabaci da região central tem divergência genética maior quando comparada com as
de outras regiões (Fontes et al 2012).
O PCR (Polimerase em cadeia) tem a capacidade de a enzima polimerase
replicar sequencias de DNA em certas condições, aplicado a um par de pequeno
fragmentos iniciados, chamados primers, que flanqueiam a sequencia que pretende
amplificar. Variações de temperaturas permitem a desnaturação, anelamento e extensão do
DNA obtendo cópias da fita dupla original pela incorporação de nucleotídeos nas fitas
complementares. Os fragmentos desejados conseguidos pelo uso dos primers é copiada
várias vezes, ciclo após ciclo em progressão geométrica, tornando possível a visualização
em gel de eletroforese na forma de bandas (Ferreira et al, 2007) .
A utilização do DNA mitocondrial (mtDNA) é vantajoso por apresentar
características peculiares que facilita a sua utilização e é eficaz para análises filogenéticas e
em estudos de taxonomia, seu conteúdo e arranjo em genes são conservados, fáceis de
isolar e manipular, sua estrutura genética simples e compacta, raramente possui sequencias
espaçadas e repetitivas com pseudogenes e introns, conteúdo genético bastante conservado
15
sem recombinação ou rearranjo genético, e sua taxa evolutiva alta quando comparada a do
genoma nuclear (Avise et al 1987). Uma característica importante do mtDNA é a ordem
dos genes, que são muitos conservados principalmente dos genes codificadores de
proteínas e das unidades ribossômicas. Alterações na ordem desses genes são verificadas
entre organismos filogeneticamente distantes, por exemplo entre insetos e mamíferos,
facilitando assim a definição taxonomica das espécies (Arias et al, 2003).
2.3 IMPORTÂNCIA ECONÔMICA
B. tabaci biótipo B tem causado grande impacto sócio-econômico por vários
fatores: 1) grande plasticidade genética (grande variação morfológica de ninfas,
desenvolvimento rápido, alto potencial reprodutivo, resistência aos inseticidas sintéticos,
várias raças ou biótipos, grande habilidade de adaptação a novas zonas geográficas, mesmo
em latitudes e altitudes mais frias) (Brown 1990, Brown & Bird 1992, Hilje 1996, Oliveira,
2005). 2) Amplo espectro de plantas hospedeiras. Além de cosmopolita, alimenta-se de
mais de 600 espécies de plantas pertencentes a mais de 70 famílias botânicas (Hilje 1996,
Oliveira et al 2001). 3) causam danos indiretos pela transmisão de vírus de plantas, os
begomovírus, sendo fator limitante para o cultivo de tomate e feijão e por deixar dejetos
açucarados onde cresce a fumagina responsável por forte redução da área fotossintética e
valor comercial da produção (Faria, 1994; Bianchini, 1999; Polston e Anderson, 1997); 4)
Os danos diretos são causados pela sucção da seiva do floema, causando debilidades as
plantas e injetando toxinas.). 5) Alcançam altas populações, especialmente em clima
quente e seco, o que favorece a disseminação de geminivírus (Hilje, 1995).
Várias doenças, cujos agentes causais são transmitidos por mosca-branca,
foram primeiramente estudadas por Costa (1955, 1965, 1975). Segundo Brown (1994),
citado por Lacerda & Carvalho (2008), B. tabaci pode transmitir vírus pertencentes a
vários grupos, como carlavirus, luteovirus, nepovirus, potyvirus e closterovírus,
sobressaindo-se por fazê-lo com geminivírus, dos quais transmite pelo menos 43 tipos
mundialmente conhecidos. Os Begomovirus são transmitidas naturalmente a diversas
espécies de dicotiledôneas por ambos os biótipos A e B da moscas-brancas, que são os
únicos vetores do vírus (Brown et al., 1995, Stanley et al., 2005). Durante as últimas
décadas os vírus do gênero Begomovirus tornaram-se conhecidos como fitoviroses de
grande importância econômica (doenças emergentes), especialmente nas regiões tropicais e
16
subtropicais, causando severas perdas econômicas e ameaçando seriamente a produção de
alimentos, o abastecimento e a segurança alimentar. Os geminivírus são a principal causa
de perdas totais de lavouras de feijoeiro e tomateiro em anos recentes no Brasil (Faria et
al., 2000).
No sistema de produção agrícola, grandes áreas de plantio de algodão, soja,
feijão, tomate e outras culturas têm favorecido a disseminação e o aumento populacional
do biótipo B da mosca-branca B. tabaci (Quintela et al. 2006). As plantas daninhas e
cultivadas vegetam de modo exuberante durante todo o ano, desde que haja suprimento de
água, permitindo que a mosca-branca reproduza e migre de forma rápida tanto nos vários
hospedeiros silvestres como nos cultivados. Nuvens do inseto têm sido observadas no
Ceará, Bahia, Rio Grande do Norte, Mato Grosso e Goiás.
Em soja, seus primeiros surtos foram detectados em 1996, no norte do Paraná e sul de São
Paulo, provocando perdas entre 30 e 80% (Lourenção et al., 1999), e altas infestações
foram observadas na região de Balsas (MA) no ano de 1999 (Lourenção et al., 2001), na
Bahia nos anos de 2003 a 2005 e Piauí, safra 2005/2006 (Tamai et al., 2006) e mais
recentemente no Mato Grosso e Goiás. A constatação destas perdas tem gerado nos
agricultores um grande temor dos prejuízos causados pela praga e tem sido verificado um
aumento considerável nas aplicações de inseticidas para seu controle, muitas vezes, de
maneira errada e abusiva.
Em tomateiro, a mosca-branca representa uma ameaça séria por provocar
danos diretos devido à sucção da seiva da planta, causando depauperamento da planta.
Adicionalmente, injeção de toxinas é frequentemente observada e pode ocasionar
alterações fisiológicas, como a isoporização e amadurecimento desuniforme do fruto do
tomateiro, redução da produção, além de interferir na qualidade da pasta durante a
industrialização da polpa. Já os danos indiretos são causados pela deposição do extrato
açucarado (“honey dew”) na superfície foliar, reduzindo a eficiência fotossintética da
planta e pela transmissão de diversos vírus. Os begomovírus (Geminiviridae), com ampla
dispersão e alta incidência nas principais regiões produtoras, são considerados os vírus
mais sérios para a cultura do tomateiro.
No feijoeiro o dano direto, pela sucção da seiva da planta, causa pouca injúria
às plantas do feijoeiro e o inseto torna-se importante em épocas e regiões onde ocorre a
transmissão do vírus (Quintela, 2001). Acredita-se que pelo menos 200.000 hectares estão
atualmente inviabilizados para o cultivo do feijoeiro na safra “da seca”, nas Regiões
17
Sudeste, Centro-Oeste, e Sul (Norte do Paraná) (Melo et al., 2005). Os danos indiretos são
causados pela transmissão do vírus do mosaico dourado e são proporcionais à cultivar
plantada, à porcentagem de infecção pelo vírus e ao estádio de desenvolvimento da planta
na época da incidência da doença (Faria, 1994; Bianchini, 1999; Polston e Anderson,
1997). As perdas estimadas da produção do feijoeiro devido à doença podem variar de 40 a
100% dependendo da incidência, da época de plantio e da cultivar (Costa, 1987, Costa &
Cupertino 1976, Menten et al. 1980, Faria & Zimmermann 1988, Vicente et al. 1988,
Barbosa et al. 2002).
Em algodoeiro, ocorreram surtos populacionais da mosca-branca em 1968 no
norte do Paraná e na região de Ourinhos, SP (Costa et al.,1973). Estes autores atribuíram
os aumentos das populações à larga faixa de plantio de soja, excelente hospedeira do
inseto, a qual se estendeu de novembro a janeiro, às condições ambientais favoraveis,
caracterizadas por verão longo e quente. A partir de 1992, campos de algodão foram
severamente infestados por mosca-branca, sendo as folhas praticamente cobertas em sua
face inferior por ninfas e adultos (Lourencão & Nagai, 1994). Este inseto vem ocasionando
sérios préjuizos à lavoura algodoeira nos estados da Bahia, Ceará, Paraíba, Piauí, Rio
Grande do Norte, Pernambuco, Goiás a São Paulo, Mato Grosso, caracterizados pela
grande produção de fumagina nas hastes a nos capulhos (Araujo e Bleicher 2004). E em
São Paulo essa praga matou muitas arvorés da cidade, como a Ficus paulistanus (Casto,
2011).
Atualmente a mosca-branca provoca sérios problemas em todo o Brasil. Na
região de Goiás, o problema é semelhante, mosca-branca causando estragos em lavouras de
feijão ocasionando perdas expressivas da cultura e a presença dessa praga em plantas de
milho que pode vir a prejudicar a safrinha subsequente (Olivi & Valvassori, 2013; G1,
2014). Em Mato Grosso o problema é semelhrante, o controle da Helicoverpa sp. provocou
aumento na população de mosca-branca nas plantações de soja, que além de prejudicar a
safra atual, prejudica as safras futuras. Nessa região foi relatado a presença da moscabranca em plantas de milho oriundas da cultura da soja, que acarretará problemas para
safras próximas, como a cultura do algodão (Ruralbr, 2014).
2.4 RESISTÊNCIA DE MOSCA-BRANCA A INSETICIDAS
18
Ate os anos 80, B. tabaci se comportava como uma praga de importância
secundária (Georghiou, 1990; Arenas, 1998) e aos anos 90 o seu controle passou a ser
exclusivamente com o uso de inseticidas sintéticos para vários sistemas de cultivos (Castle
et al., 1996; Prabhaker et al., 1996; Villas Bôas et al., 1997; Horowitz et al., 1999). A
utilização contínua de inseticidas para o controle de pragas tem resultado na seleção de
populações de indivíduos resistentes, dificultando o controle e ocasionando sérios
problemas para a agricultura em geral (Prabhaker et al., 2006).
O complexo B. tabaci apresenta vários fatores que tem favorecido o
aparecimento de populações resistentes como a grande plasticidade genética, enorme
variabilidade genética e ampla variedade de plantas hospedeiras (Hilje, 1996). Apenas a
partir da década de 90 que estudos de resistência se tornaram importantes, levando em
consideração a diferenciação de biótipos para a análise de resistência (Brown et al., 1995).
Em vários países essa praga já apresentou resistência a diversos grupos químicos de
inseticidas. No grupo dos organosforados, foi obeservado resistência de B. tabaci ao
acefato, clorfenvinfós, dimetoato e monocrotofós (Abdeldaffie et al. 1987; Prabhaker et al.
1985; Ahmad et al., 1987; Ahmad et al. 2002). Dos piretroides foram demonstrados casos
de resistência à bifentrina e cipermetrina (Ahmad et al., 2002; Prabhaker et al., 1992). No
grupo dos carbamatos resistência foi observada para o metomil e carbofurano e para
endosulfan do grupo do ciclodieno (Omer et al. 1993; Dittrich et al. 1990; Perry 1985;
Ahmed et al. 1987)
A mosca-branca apresentou resistência aos grupos de reguladores de
crescimento como buprofezina (Cahill et al., 1996b) e piriprofixeno (Ishaaya & Horowizt,
1995) e aos neonicotinoides como o imidaclopride (Cahill et al., 1996a), tiametoxam
(Elbert & Nauen, 2000) e acetamipride (Dennehy et al., 2005). Bleicher et al. (1999)
avaliaram a eficiência de inseticidas no controle de adultos da mosca-branca e observaram
que o acefato, vamidotiom, endosulfam e buprofezin + acefato não diferiram
estatisticamente da testemunha para a mortalidade de adultos. Já as misturas de
buprofezim+vamidotiom,
buprofezim
+
endosulfam,
buprofezim
+
tiametoxam
apresentaram eficácia acima de 80%. Horowitz & Ishaaya (1995) citam que os carbamatos
eram os inseticidas mais eficientes no controle de B. tabaci, seguido pelos fosforados e
piretroides, mas nos estudos de Parrela et al. (1992) diversas espécies de Bemisia
tornaram-se altamente resistentes aos inseticidas comumente utilizados em seu controle,
independente do sistema de cultivo ou da espécie botânica hospedeira. Nos anos 80 novos
19
inseticidas com diferentes modos de ação foram desenvolvidos e utilizados no controle de
Bemisia e com resultados satisfatórios inicialmente, porém a utilização continua desses
produtos ocasionou o aparecimento de populações resistentes tornando necessário a
utilização desses produtos em conjunto com outras estratégias de manejo da praga.
Algumas populações da África Ocidental, se mostraram com uma significativa
perda da suscetibilidade a piretroides como deltametrina e bifetrina, a organofosforados
como dimetoato e clorpirifos e neonicotinoides como acetamipride e tiametoxam, e
resistente a pimetrozina e a endosulfan. A resistência a piretroides e organofosforados
provavelmente ocorre devido a ultilização excessiva em tratamentos nas culturas a mais de
30 anos e o acetamiprid que foi recemente utilizado já apresenta uma resistência
comprovada em mosca-branca (Houndété et al., 2010).
Horowitz et al (1992) concluíram em seu trabalho que buprofezim controlava
adultos de mosca-branca, e atualmente Sohrabi et al. (2011) constatou que para adultos de
mosca-branca a utilização de buprofezin não é eficiente pois apresenta resistência.
Entretanto, o buprofezin retarda a eclosão dos ovos e é eficiente no controle do 1º. ao 3º
estágio ninfal e ainda diminui a longevidade dos adultos (Sohrabi et al. 2011). Basit et al.
(2012) observaram resistência cruzada entre buprofezina e piriproxifem no controle de B.
tabaci, sugerindo que a rotação desses inseticidas não deve ser utilizada. A resistência de
B. tabaci a piriproxifen foi tão alta nas regiões de Israel que esse inseticida entrou em
desuso (Horowitz & Ishaaya, 1994; Horowitz et al., 1999; Horowitz et al., 2002).
Monitoramentos revelaram que existe uma lenta e constante aumento da resistência de B.
tabaci ao piriproxifeno (Dennehy et al., 2005; Dennehy et al., 2007). Crowder et al. (2006)
analisou a evolução de resistência por simulações em programas de computador e mostrou
a evolução da resistência que ocorrerá rapidamente, podendo evoluir em 20 anos. Estudos
moleculares mostram que a P450 e GST estão envolvidos na resistência da B. tabaci ao
piriproxifeno (Ma et al., 2010) podendo auxiliar na melhor gestão e detecção do problema
de resistência a esse químico.
Prabhaker et al. (1997) não relataram resistência considerável para
imidaclopride porém descrevem que são necessários os estudos e monitoramento pois os
riscos de resistência a esse inseticida deveria ser considerados futuramente. Os resultados
de Lara et al. (2001) e Bleicher et al. (1999) também demonstraram não haver resistência a
neocotinoides, demostrando que o tiametoxam pode ser usado no controle químico de B.
20
tabaci na cultura do jiló e algodão, respectivamente. Entretanto, estudos mais recentes
conduzidos por Silva et al. (2009) demostraram que já existem populações de B. tabaci
resistentes ao tiametoxam no Brasil. Estes autores também verificaram resistência dos
adultos ao imidaclopride e endosulfam. Resultados semelhantes foram observados por
Wang et al. (2010) para estes mesmos inseticidas na China. Após relatos de
susceptibilidade ao imidaclopride, Horowitz et al. (1999), e Rauch & Nauen (2003)
encontraram elevado nível de resistência ao imidacloprid (Byrne et al., 2003; Wang et al.,
2010), coletados em Israel, Alemanha e Espanha. Em estudos recentes foi observardo que
o imidaclopride controlou a mosca-branca porém na dose subletal foi constatado que há
aumento na fertilidade das fêmeas, podendo causar aumento populacional da praga
rapidamente (Sohrabi et al., 2011). Vassiliou et al. (2011) analisou oitos populações do
Chipre e foram observados resistência de moderada a alta para imidaclopride e tiametoxan
e resistência cruzada aos neonicotinoides e ainda relacionou com a atividade da P450
microssomal. Esses resultados entram em contradição com os estudos de He et al. (2011)
que afirmaram que o imidaclopride afeta negativamente a relação de desenvolvimento e
reprodução dos indivíduos de B. tabaci e ainda sugere a utilização para a gestão no manejo
da praga. Com essas divergências é necessário mais estudos para comparação e observar o
verdadeiro nível de resistência de B. tabaci a esse inseticida.
No entanto, os níveis de resistência e suscetibilidade variam de acordo com as
regiões estudadas, podendo ser explicado pela provável pressão de seleção do local
relacionado com a frequência do uso de inseticidas em cada região (Silva et al., 2009).
Sivasupramaniam et al. (1997) afirmaram que há uma tendência no aumento de resistência
da mosca-branca a inseticidas do início ao fim de uma única safra se o manejo de
inseticidas não for adequado.
21
3
MATERIAL E MÉTODOS
Os experimentos foram conduzidos na Embrapa Arroz e Feijão em Santo
Antônio de Goiás, GO, no período de março de 2012 a dezembro de 2013.
Os bioensaios foram realizados com uma população de B. tabaci suscetível de
referência (SusIAC), proveniente do Instituto Agronômico de Campinas, SP e quatro
diferentes populações de plantios comerciais coletadas em Goiás, nos municípios de
Planaltina , Indiara,
Paraúna e Santa-Fé nas plantas hospedeiras de milho, tomate
industrial, tomate industrial e feijão, respectivamente. Os insetos foram coletados,
retirando-se folhas infestadas das plantas com ninfas do 4º. ínstar de B. tabaci, as quais
foram acondicionadas em saco plástico e imediatamente transferidas para caixas de isopor.
As folhas infestadas com os insetos foram transferidas para gaiolas com tela antiafídica em
armação de tubos de PVC (1,45 m de altura por 1m m de largura), contendo quatro plantas.
As populações de B. tabaci foram mantidas nas plantas hospedeiras de origem.
Os insetos suscetíveis foram provenientes de uma população do Instituto
Agronômico de Campinas (IAC), Campinas-SP, onde não haviam sofrido nenhum tipo de
aplicação de inseticidas. Essa população foi mantida em plantas de soja. Durante a criação
não foi realizada nenhuma aplicação de inseticida sobre as plantas ou na criação de B.
tabaci.
Tabela 1. Informações das populações estudadas
População
Paraúna
Biótipo
B
Cidade
Paraúna-GO
Cultura
Tomate
Estágio
do
Data
de
inseto
coleta
Adulto e ninfa
27/06/2013
GPS
S 16°53’10.4”
W50°09’05.1”
Indiara
B
Indiara-GO
Tomate
Adulto e ninfa
27/06/2013
S17°09’18..1”
W50° 00’48.1”
Planaltina
B
Planaltina-GO
Milho
Adulto e ninfa
18/03/2013
Santa-fé
B
Santa-Fé
Feijão
ninfa
04/07/2013
S15°30’09.2”
W051°16’09.2”
22
3.1 CONFIRMAÇÃO DOS BIÓTIPOS
Para a confirmação dos biótipos foram utilizados dez adultos fêmeas de cada
população. O DNA foi extraído segundo o protocolo descrito em Lima et al. (2000),
adaptado por Valle et al. (2011). Foi amplificado um fragmento do gene mitocondrial da
citocromo oxidase I, usando os primers CI-J-2195 e L2-N-3014 (Simon et al. 1994). As
reações de PCR foram feitas com o kit GoTaq PCR (Promega), segundo orientações do
fabricante, para um volume final de 25 ul. A reação de amplificação foi composta por um
ciclo de 15 min a 95C, 35 ciclos de 30 seg a 94C, 30 seg a 48C e 30 seg a 72C, com uma
extensão final de 5 min a 72C. As amostras foram sequenciadas em um sequenciador
ABI3100 (Applied Biosystems), após serem preparadas com o kit DYEnamic (GE
Healthcare), segundo orientações do fabricante. As sequências foram visualizadas e
alinhadas no programa BioEdit (Hall 1999). Sequências de baixa qualidade foram
excluídas da análise. A análise filogenética foi feita no programa Mega 5 (Tamura et al.
2011). O método de máxima verossimilhança foi usado tanto na seleção do modelo de
substituição de nucleotídeos mais adequado para este conjunto de dados (Hasegawa et
al.,1985) quanto para a construção da árvore filogenética, com 1000 bootstraps no último
caso. A espécie Trialeurodes vaporariorum (AF110708.2) foi usada como grupo externo e
uma sequência do biótipo B (AY057123.1) e uma do Q (DQ302946.1) de Bemisia tabaci
foram incluídas como referência para a construção da árvore filogenética.
3.2 INSETICIDAS TESTADOS
Três grupos de inseticidas foram utilizados: piretróide, neonicotinoide e
Feniltiouréia . No total foram testados seis inseticidas: imidaclopride + beta-ciflutrina,
tiametoxam, diafentiurom), imidaclopride, tiametoxam + lambda-cialotrina e acetamipride.
As aquisições desses produtos foram feitas em formulações comerciais, as informações dos
inseticidas estão na tabela 1.
Os produtos foram manipulados em capela com exaustor. A diluição dos
inseticidas foram feitas com a solução de água destilada + tween na concentração de
0,03%.
23
3.3 TESTES PARA OBTENÇÃO DAS LINHAS DE SUSCETIBILIDADE
DAS POPULAÇÕES DE CAMPO
A técnica de bioensaio utilizada foi a do tipo contato residual baseada na de
(Dittrich et al., 1985) e alterações por (Silva et al., 2009), com adultos de mosca-branca.
Foram avaliados de cinco a oito concentrações de cada inseticida mais o controle. Em cada
bioensaio foram utilizados quatro repetições.
Discos de folhas do tipo trifoliada de plantas de feijão-de-porco (Canavalia
ensiformis L.) com idade entre quatro e seis semanas após a germinação (Figura 1) foram
utilizadas como substrato do bioensaio. Essas folhas foram lavadas em água corrente e
secas com papel toalha e cortadas em forma de disco de 2,2 cm de diâmetro. Para a escolha
das concentrações a serem estudas de cada inseticida, foram realizados bioensaios
preliminares para determinar a faixa de resposta da população suscetivel aos inseticidas
(Fragoso, 2012).
Para cada tratamento, quatro discos foliares foram imersos na solução com as
concentrações de inseticidas desejadas por 10 segundos, e para a testemunha foi realizada
a imersão dos discos em uma solução de tween 0,03%. Em seguida, os discos foram secos
com o face abaxial para cima sobre uma bancada forrada com papel toalha (Figura 2) . Em
tubos de ensaios autoclavados de fundo chato (22 mm diâmetro e 83 mm comprimento),
colocou-se 1,5/mL de ágar-água. O excesso de ágar-água que ficava na parede interna do
tubo e/ou na borda do tubo foi retirado com pinça e algodão, para evitar que as moscas
ficassem presas nos tubos. Os discos de folhas tratadas foram colocados no tubo, de forma
que a parte abaxial ficasse para cima e a adaxial em contato com o ágar-água (Figura 3).
Cada tratamento foi repetido quatro vezes.
Os tubos foram infestados com 15-20 adultos de Bemisia tabaci provenientes
das criações. Para não danificar os insetos, pois os adultos são muito frágeis, a coleta dos
adultos das plantas foi realizada com a aproximação de um tubo de ensaio nas folhas que
continham os adultos. Desta forma, os adultos entravam no tubos sem serem tocados. Os
tubos foram fechados com voil e elástico e colocados invertidos, simulando a posição das
folhas das plantas hospedeiras (Figura 2). Os tubos foram mantidos em B.O.D a 26 ± 2 ºC
e fotoperíodo de 14:10 (horas de luz:escuro). Foram feitas avaliações de 24 horas e 48
horas. Adultos com ausência de movimentos, movimentos lentos e desordenados
(moribundo) quando tocados por um pincel de cerdas finas, foram consideradas mortas.
24
3.4 TESTES DE DIAGNÓSTICOS DA RESISTÊNCIA
As concentrações letais para matar 99% dos adultos da SusIAC (CL99’s) para
os diferentes produtos, estimadas em estudos prévios, foram usadas como concentrações
diagnósticas. O objetivo foi determinar a variabilidade da suscetibilidade das diferentes
populações de B. tabaci provenientes de diferentes locais aos inseticidas em relação a
população suscetível de referência (SusIAC). As concentrações diagnósticas usadas foram:
100 ppm para tiametoxam, 5000 ppm para imidaclopride + beta-ciflutrina, 250 ppm para
tiametoxam+lambda-cialotrina, 7500 ppm para Imidaclopride, 1000 ppm para diafentiurom
e 75 ppm para acetamipride. A metodologia utilizada foi semelhante ao bioensaio descrito
anteriormente.
Figura1. Plantas de feijão-de-porco com aproximadamente quatro semanas de germinação.
.
25
Figura 2. Discos tratados a secar com o face abaxial para cima sobre uma bancada forrada
com papel toalha.
Figura 3. Folhas tratadas com a parte adaxial em contato com o ágar-água em tubos de
de ensaio, infestados com adultos de B. tabaci,
mantidos em posição invertida.
fechados com voil e elástico e
26
Tabela 2. Informações dos inseticidas testados nos bioensaios
Nome comercial
Nome técnico
Grupo químico
Formulação
g de i.a.¹
Fabricante
Connect®
imidaclopride
Neonicotinoide
Suspensão
100g/L
Bayer CropScience Ltda.
+Betaciflutrina
+ Piretróide
concentrada
Neonicotinoide
Granulado
Actara 250 WG® Tiametoxam
12,5g/L
250g/Kg
Syngenta Proteção de Cultivo Ltda.
280g/L
Bayer CropScience Ltda.
dispersível
Evidence®
Imidaclopride
Neonicotinoide
Suspensão
concentrada
Saurus®
Acetamipride
Engeo Pleno®
Tiametoxam
Lambda-
Neonicotinoide
Pó solúvel
200g/Kg
Iharabras S/A Indústrias Químicas
+ Neonicotinoide
Suspensão
141g/L
Syngenta Proteção de Cultivo Ltda.
+ Piretróide
concentrada
Feniltiouréia
Suspensão
Cialotrina
Polo 500 SC®
Diafentiurom
concentrada
¹Quantidade de ingrediente ativo em g/Kg ou g/L do produto comercial.
106g/L
500g/L
Syngenta Proteção de Cultivo Ltda.
27
3.5 ANÁLISE ESTÁTISTICA
Os dados foram verificados quanto à normalidade e homogeneidade da variância
dos resíduos, antes de serem submetidos à análise de variância. Apenas os conjuntos de dados
para os inseticidas acetamipride e imidaclopride foram transformados em log10
((x+0.005)/(1-x+0.005)) (transformação chamada de “logit”; Warton & Hui, 2011) para
normalizar os resíduos. Foi usado o programa SAS versão 9.2 (2008) usando o procedimento
GLM. Para as análises estatisticas dos testes de diagnóstico foram utilizados os dados de
mortalidade de adultos após 48 h da infestação. Um modelo linear generalizado foi utilizado
para determinar a taxa de sobrevivência de diferentes populações da mosca-branca após
exposição a diferentes inseticidas químicos sintéticos em condições de laboratório. As médias
de adultos vivos (% sobreviventes), registrados após 48 horas, de cada população, foram
comparadas entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade para cada inseticida testado,
separadamente.
Para os testes das linhas de suscetibilidade das populações de campo foram
utilizados os dados de mortalidade após 24 h. Os dados de mortalidade foram submetidos à
análise de Probit, mediante o uso do programa Polo-PC (Leora Software), a partir do qual
foram estimadas as concentrações letais 50 (CL50), o coeficiente angular e χ2 (valor do quiquadrado). O valor do qui-quadrado (χ2) calculado pelo programa Polo-PC foi comparado ao
valor do χ2 pré estabelecido em tabela. Quando o valor do χ2 calculado foi igual ou menor do
que o χ2 tabelado, os dados do bioensaio foram considerados adequados ao modelo Probit. A
diferença dos valores de CL50 foi considerada significativa quando não houve sobreposição
dos intervalos de confiança a 95%. A razão de resistência (RR) de cada população de campo
foi calculada dividindo-se a respectiva CL50 pelo valor da CL50 da população suscetível.
28
4
RESULTADOS
4.1 BIÓTIPO
A confirmação do biótipo utilizando o DNA mitocondrial estudando o gene
citocromo oxidase 1 revelou que todas as amostras de B. tabaci eram compostas pelo biótipo
B (Figura 4).
4.2 RESISTÊNCIA DE BEMISIA TABACI AOS INSETICIDAS EM RELAÇÃO
A CONCENTRAÇÃO DIAGNÓSTICA
Observou-se que em relação a concentração diagnóstica de tiametoxam, as
populações de Planaltina e Santa-Fé diferiram significativamente da população suscetível de
referência, com 43,4% e 44,7% de sobrevivência, respectivamente. Para as populações de
Indiara e Paraúna não foram observadas diferenças na sobrevivência de adultos em
comparação a população suscetível (Figura 5).
Para a combinação de Imidaclopride + Betaciflutrina, a população de Santa-Fé,
com sobrevivência de 68,9% dos adultos na concentração diagnóstica, diferiu significamente
da populaçao suscetível de referência. As demais populações não diferiram significativamente
da populaçãos suscetível (Figura 5).
Para a mistura de Tiametoxam + Lambda-Cialotrina as taxas de sobrevivência de
nenhuma das populações, Santa-Fé, Indiara, Paraúna e Planaltina, não diferiram
significativamente da população suscetível em realação aos sobreviventes.
Para o imidaclopride, a sobrevivência de adultos foi semelhante à população
suscetível apenas os indivíduos de Paraúna. Na população de Santa-Fé foi observada 62,1%
de sobreviventes, o que diferiu significativamente de todas as outras populações (Figura 5).
29
Figura 4. Árvore filogenética das populações utilizadas nos bioensaios (M= população de
Planaltina, IN= população de Indiara, PR= população de Paraúna, STF= população de SantaFé e SUS= população suscetível de referência). Tvaporariorum (Trialeurodes vaporariorum).
AZB (Biótipo B), Q (Biótipo Q), de Bemisia tabaci.
30
No teste diagnóstico com diafentiurom, a população de Planaltina foi a única que
apresentou diferença estatística na taxa de sobrevivência (75,6%) (Figura 5). Todas as demais
populações tiveram sobrevivência estatisticamente semelhantes à da população suscetível.
Para o teste com acetamipride, as populações de Santa-Fé, Planaltina e Paraúna
diferiram significativamente da testemunha. A população de Indiara apresentou taxa de
sobrevivência igual à da população suscetível (Figura 5).
A população de Santa-Fé e de Planaltina foram as mais tolerantes aos inseticidas
testados.
Santa-fé foi mais tolerante aos inseticidas Tiametoxam, Imidaclopride +
Betaciflutrina, acetamipride e ao Imidaclopride e a de Planaltina ao Tiametoxam,
acetamipride, imidaclopride e diafentiurom). De modo geral, as populações de Indiara e
Paraúna foram as que se mostraram mais semelhante a população suscetível, diferindo apenas
no teste com imidaclopride e diafentiurom, respectivamente (Figura 5).
4.3 LINHAS DE SUSCETIBILIADADE DAS POPULAÇÕES DE CAMPO.
Os valores de
χ2 calculados estiveram nos limites pré-estabelecidos, sendo
inferiores aos valores de χ2 tabelados, assim, se adequaram ao modelo Probit (Robertson &
Preisler,1992).
Os valores das CL50’s de tiametoxam para as populações de Planaltina e Paraúna
foram 68,326 e 68,888 ppm, respectivamente, e não diferiram da CL50 para a população
suscetível, havendo sobreposição entre seus intervalos de confiança (IC 95%) (Tabela 2). A
população de Indiara com CL50 de 17,722 ppm não apresentou sobreposição de seu intervalo
de confiança com a da população suscetível, porém sua razão de resistência foi apenas de 0,29
(Tabela 2). A população de Santa-fé se mostrou significativamente diferente da população
suscetível, não havendo sobreposição no intervalo de confiança, com a razão de resistência de
2,15 (Tabela 2). Apenas as populações de Planaltina e Indiara apresentaram coeficiente
angular inferiores a 2,0, que de acordo com Robertson e Preisler (1992), seria a resposta de
uma população geneticamente heterogênea quanto à sua suscetibilidade ao inseticida, no caso
ao tiametoxam. As populações de Paraúna e Santa-Fé, apresentaram valores de coeficiente
angular superior a 2,0 (Tabela 2), o que significa que a população responde mais rapidamente
ao aumento de determinado estímulo, no caso, ao aumento na concentração do tiametoxam
(Robertson & Preisler, 1992).
31
Os valores das CL50’s de imidaclopride +beta-ciflutrina para as populações
significativamente iguais quando comparada com a população suscetível. As populações de
Indiara, Paraúna e Planaltina apresentaram razão de resistência relativamente baixos, que
foram 1,55 para a população de Indiara, 2,02 para a população de Paraúna e 0,17 para a
população de Planaltina (Tabela 3). A população que se destacou com o maior valor da razão
de resistência foi a população de Santa-Fé, com 5,82. Todas as linhas de suscetibilidade das
populações de B. tabaci de campo e da suscetível apresentaram coeficientes angulares
inferiores a 2,0 (Tabela 3).
Em relação à CL50 de tiametoxam + lambda-cialotrina apenas a população de
Santa-Fé diferiu significativamente da população suscetível. A CL50 deste inseticida (269,575
ppm) foi diferente da população suscetível (22,092 ppm), com uma razão de resistência de
12,2 (Tabela 4). Para esse produto, os coeficientes angulares foram inferiores a 2,0 para todas
as populações, exceto para a população de Planaltina (Tabela 4). Estes resultados indicam
mais homogenidade genética nessa população quanto à resposta ao aumento na concentração
de tiametoxam + lambda-cialotrina.
O imidaclopride foi considerado tóxico para as populações de Indiara (CL50=110,6
ppm e razão de resistência= 0,16), Paraúna (CL50= 193,3 ppm e razão de resistência= 0,28) e
Planaltina (CL50= 322,9 ppm e razão de resistência= 0,47) (Tabela 5). Apenas a população de
Santa-Fé apresentou resistência considerável (17,24) e CL50 alta (11931,382 ppm) (Tabela 5).
Apenas as populações de Santa-Fé e Planaltina apresentaram coeficientes angulares
superiores a 2,0 indicando maior homogenidade genética nessa população quanto à resposta
ao aumento na concentração de imidaclopride.
Em relação à CL50 de Diafentiurom, todas as populações diferiram da população
suscetível com exeção da população de Santa-Fé, no qual houve sobreposição no intervalo de
confiança (IC95%). Apesar das populações de Indiara, Paraúna e Planaltina diferirem da
população suscetível, elas apresentaram baixa razão de resistência (Tabela 6). Apenas as
populações de Planaltina e Santa-Fé apresentaram coeficiente angular acima de 2,0.
33
Figura 5. Sobrevivência em porcentagem de Bemisia tabaci de diferentes populações à concentração diagnóstica de inseticidas.
34
As CL50’s de acetamipride para as populações de Indiara e Planaltina diferiram
significativamente da população suscetível, porém apresentaram razão de resistência baixa
(Tabela 7 ). A população de Santa-Fé foi a única que apresentou resistência considerável
(4,21). Todas as populações apresentaram coeficientes angulares inferior a 2,0 indicando
heterogeneidade genética de resposta para o desenvolvimento de resistência (Ahmad et
al.2002).
Considerando um valor mínimo de resistência (≥5,0), além da sobreposição nos
intervalos de confiança das CL50’s dos inseticidas das populações de campo em relação à
CL50 da populaçãos suscetível, foram observados similaridades entre os resultados das linhas
de suscetibilidade e os obtidos nos testes diagnóstico para os inseticidas testados. Para o
tiametoxam as populações de Indiara e Paraúna apresentaram menores indices de resistência,
enquanto as populações Planaltina e Santa-fé apresentaram indícios de problema para serem
controladas com tiametoxam. A população de Santa-Fé apresentou problemas de resistência
para tiamexom, imidaclopride +beta-ciflutrina, imidaclopride e acetamipride em ambos os
testes. As outras populações não apresentaram valores altos de resistência nos testes de
suscetibilidade, porém no teste diagnóstico a população de Planaltina apresentou problemas
de controle para os inseticidas diafentiurom e acetamipride (Figura 2).
Neste trabalho foi observado que todas as populações coletadas de B. tabaci
pertencem ao Biótipo B. Sendo todas as populaçãos do mesmo biótipo, a diferença na
suscetibilidade aos inseticidas provavelmente não foi influenciada pelo fator biótipo. Embora,
divergência genética dentro do biótipo B de B. tabaci tem sido observada entre as populações
coletadas de diferentes locais (Fontes et al. 2010) e de diferentes plantas hospedeiras (Silva et
al. 2009).
O estudo de resistência de B. tabaci a inseticidas é alvo de pesquisa em vários
países e foi revisada por Horowitz et al (2007). Dados toxicológicos de vários estudos e para
os principais inseticidas foram congregados pelo Comite de Ação de resistência a inseticidas
(IRAC-www.iraconline.org).
A variação de resistência encontrada para as populações de campo neste estudo
em relação a população suscetível, pode ser explicada pelo tempo da população em campo e
pelo tempo de exposição aos inseticidas, pois estas populações podem ter sofrido pressão de
seleção diferenciada. Nesse trabalho, a diferença de suscetibilidade aos inseticidas encontrada
35
para as populações de Indiara, Paraúna e Planaltina foram consideravelmente baixas quando
comparadas com a população suscetível de referência. Estes resultados, nos faz questionar
sobre a eficiência destes bioensaios para diagnosticar a resistência de populações de moscabranca, pois em estudos em casa de vegetação, esses inseticidas não tem apresentado uma boa
eficiência de controle de adultos de mosca-branca para as populações avaliadas aqui
(Quintela, dados não publicados). Silva et al (2009) também questionaram a eficiência do
monitoramento de pragas a inseticidas utilizando a comparação de concentrações letais e
coeficientes angulares entre populações suscetíveis de laboratório e de campo. Segundo estes
autores, estes padrões são ineficientes quando comparados com o uso de testes diagnósticos,
pois as CL’s e os coeficientes angulares, sao insensíveis a pequenas mudanças na frequência
de indivíduos resistentes, particularmente no início da evolução da resistência, quando a
frequencia é baixa.
Outro fator que pode ter influenciado na diferença da suscetibilidade entre as
populações pode estar relacionado a planta hospedeira na qual a mosca-branca foi coletada.
Neste estudo, a população que apresentou maior razão de resistência aos inseticidas foi a
população de Santa-Fé, provinda da cultura do feijão. Estudos demonstraram que adultos
alimentados em feijão são muito mais tolerantes a inseticidas quando comparados ao tomate,
soja e algodão (Cardoso, dados não publicados). Avicor et al. (2013) demonstraram que a
interação entre plantas hospedeiras e insetos fitófagos afetam ambos os organismos, pois as
plantas produzem compostos tóxicos e proteínas defensivas que afetam a fisiologia desses
insetos,
em resposta ao comportamento alimentar. Assim, surgem mecanismos de co-
evolução, em que os insetos alteram seus níveis de atividade e estrutura para promover
desintoxicação para neutralizar as defesas das plantas como as toxinas (Howe & Jander,
2008). Avicor et al. (2013) também observaram diferentes valores de enzimas
desentoxicadoras (CaE) em B. tabaci em populações de repolho e jiló e Xie et al (2011)
observaram que a atividade da CaE de B. tabaci, após uma indução de acolhimento de 3 anos
em repolho, foi mais alto em comparação às populações de tomate, algodão e poinsentia. Os
resultados de Liang et al (2009) e Xie et al (2011) demonstraram que a alimentação da B.
tabaci em diferentes plantas pode causar uma mudança na sensibilidade a inseticidas, pois
afeta a atividade da CaE. Castle et al (2009) observaram diferenças na tolerância de B. tabaci
a inseticidas quando as populações eram de hospedeiros diferentes. Aviacor et al (2013)
afirmaram que a interação do local e da planta hospedeira variam a atividade da CaE de forma
diferente, assim estratégias de gestão de manejo deve ser para culturas e região específica,
36
sendo essas informações relevantes em elaboração de práticas de manejo integrado de pragas
para cada cultura em área específica de plantio.
Segundo Sethi et al (2008) o número de gerações afeta a sensibilidade da
população à inseticidas, em seus estudos, com 8 gerações, a população de B. tabaci
apresentou aumento na CL50 a imidacloprid começando na geração F2. Afirmaram ainda que
o número de gerações necessárias para o aumento em dez vezes na CL50 é de
aproximadamente 39, 64 e 150 no caso de imidaclopride, bifentrina e fenvalerato,
respectivamente. Além do fator gerações afetar a resistência da B. tabaci, Sharma et al (2008)
determinaram que populações de mosca-branca apresentaram estrutura genética diferenciada
de acordo com a hospedeira do qual foi coletada. Sabe-se que o histórico de mosca-branca na
cultura do feijão no Brasil é mais antiga com surtos registrados desde 1973 (Costa et al. 1973)
que das outras culturas como tomate, algodão, quando grandes surtos populacionais foram
registrados na decada de 90 (Lourenção & Nagai ). Na cultura do milho, o primeiro registro
foi observado a partir de 2013 (Quintela, em publicação). Desta forma, a B. tabaci esta
associada ao feijão por mais tempo e essa maior interação com o hospedeiro, provavelmente
resultou em maior atividade da CaE.
Populações de campo são geralmente mais heterogênea e apresentam respostas
complexas e diversificadas a pressões de inseticidas, e os resultados obtidos em laboratório
deve se aplicar com cuidado em campo. Interações do ambiente, estrutura populacional e
intensidade de seleção afetam a resposta em campo. Muitas vezes a evolução de resistência a
inseticidas em condições de campo pode ser diminuida devido à imigração de populações
suscetíveis de outras culturas e de locais onde há rotação de inseticidas e práticas culturais
corretas (Sethi et al, 2008).
Horowitz et al (2004; 2005) determinaram que as CL50´s para suas populações da
região de Israel ao inseticida tiametoxam, variaram de 22 a 474 ppm. Em nosso trabalho, as
CL50´s variaram de 17 ppm (população de Indiara), 68 ppm (população de Paraúna e
Planaltina) e 125 ppm (população de Santa-fé). Para acetamipride as CL50´s variaram de 4 a
200 ppm e no trabalho de silva et al (2009) foi de 34 a 128 ppm. Baixa resistência foi
encontrada para acetamipride em populações da África (Houndete et al 2008). Algumas
populações estudadas do sul da Coreia não apresentaram resistência a tiametoxam (Young-Su
et al, 2002) e no Irã a imidaclopride (Sohrabi et al., 2011). Porém, há registro de populações
que apresentaram resistência aos neonicotinoides no Sudão, Yasha, Egito, EUA, Venezuela,
37
Israel, Hawaii, Chipre e China (Roditakis et al 2005; Yshaaya et al 2005; Kady et al 2003;
Xianchun-Li et al 2011; Rauch & Nauen, 2003; Omer et al., 1993; Prabhaker et al 1994;
Schuster et al, 2010; Vassiliou et al, 2011; Wang & Wu, 2009). A variabilidade em valores
de CL50 com outros trabalhos é esperado devido as diferenças nas técnicas de bioensaio,
culturas coletadas e utilizadas para a criação das populações, estado fisiológico e idade das
moscas-branca, variação geográfica e exposição prévia a inseticidas. Além disso, como as
populações do Oriente são de linhagens mais antigas, provavelmente sofreram maior pressão
de seleção, resultando em altos CL50.
38
5
CONCLUSÃO
Baseado nos dados obtidos nesse trabalho, conclui-se que a suscetibilidade da mosca-
branca foi maior para o uso de tiametoxam nas regiões de Indiara, Paraúna e Planaltina,
Imidaclopride+beta-ciflutrina nas regiões de Indiara e Planaltina, tiametoxam+lambdacialotrina na região de Paraúna, imidaclopride nas regiões de Indiara, Paraúna e Planaltina, e
acetamipride na região de Indiara, Paraúna e Planaltina e diafentiurom em todas as regiões.
Foi possível indicar que a aplicaçãodeve ser realizada nas respectivas culturas onde foram
coletadas pois é possível observar a influência da planta hospedeira na sustebilidade desta
praga. Este estudo abre dúvidas sobre a influência de fatores genéticos inter e intraespecíficos
das populações e a importancia de pesquias que mostrem a suscetibilidade influênciada pela
planta hospedeira. O controle químico para a Bemisia tabaci deve ser utilizado alternando o
modo de ação dos diferentes inseticidas e com outras táticas de controle como o biológico,
inseticida botânico, métodos culturais, para que as populações de Bemisia tabaci biótipo B
possam ser manejadas com suscesso em nível de campo.
39
Tabela 3. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de
referência a tiametoxam (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
n
Coeficiente Angular
χ2 (g,l,)
CL50 (IC 95%) em ppm
RR a CL50
Suscetível
602
3,72
9,43 (5)
60,084
-
(±0,531)
Indiara
515
0,663
(46,329 -72,650)
10,966 (6)
(±0,116)
Paraúna
524
2,880
396
1,151
4,415 (5)
462
2,188
(±0,390)
68,326
1,14
(58,614- 80,349)
2,891 (4)
(±0,208)
Santa-fé
0,29
(4,151-40,702)
(±0,503)
Planaltina
17,722
68,888
1,15
(46,753 -125,456)
9,4249 (6)
129,097
(82,790- 194,372)
2,15
40
Tabela 4. Concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de referência a
imidaclopride +beta-ciflutrina (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
Suscetível
N
Coeficiente Angular
233
1,188
χ2 (g,l,)
1,467 (3)
(±0,306)
Indiara
506
0,683
416
0,640
10,055 (7)
429
0,762
3,436 (7)
490
0,901
(±0,088)
534,121
1,55
695,269
2,02
(356,566-1291,647)
9,3794(5)
(±0,120)
Santa-fé
-
(283,770-1220,148)
(±0,116)
Planaltina
344,459
RR a CL50
(205,820- 1269,692)
(±0,089)
Paraúna
CL50 (IC 95%) em ppm
58,866
0,17
(8,381-136,070)
14,124 (7)
2004,585
(1144,283 -4255,085)
5,82
41
Tabela 5. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de
referência a tiametoxam + lambda-cialotrina (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
n
Coeficiente Angular
χ2 (g,l,)
CL50 (IC 95%) em ppm
RR a CL50
Suscetível
461
1,910
8,1295(6)
22,092
-
(±0,250)
Indiara
550
1,617
(14,282-30,680)
15,851 (9)
(±0,265)
Paraúna
383
1,115
472
3,696
9,3993 (5)
465
1,123
(±0,188)
11,133
0,50
(3,473- 22,422)
11,942(6)
(±0,642)
Santa-fé
2,64
(29,479- 83,933)
(±0,143)
Planaltina
58,288
49,163
2,23
(26,794 -63,317)
11,801 (7)
269,575
(160,474- 683,108)
12,20
42
Tabela 6. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de
referência a Imidaclopride (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
n
Coeficiente Angular
χ2 (g,l,)
CL50 (IC 95%) em ppm
RR a CL50
Suscetível
452
1,019
4,492 (5)
692,070
-
(±0,186)
Indiara
305
1,129
(442,295 -1380,761)
9,4488 (5)
(±0,195)
Paraúna
494
0,501
366
2,151
8,0626 (7)
277
2,134
(±0,325)
193,317
0,28
(71,064 -395,720)
7,8223 (4)
(±0,310)
Santa-fé
0,16
(40,739 -227,895)
(±0,073)
Planaltina
110,620
322,893
0,47
(123,903-481,260)
7,4455 (5)
11931,382
(6103,148-22483,839)
17,24
43
Tabela 7. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de
referência a diafentiurom (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
n
Coeficiente Angular
χ2 (g,l,)
CL50 (IC 95%) em ppm
RR a CL50
Suscetível
393
1,004
4,402 (5)
15422,332
-
(±0,198)
Indiara
309
1,261
(8705,397-48297,277)
2,768 (3)
(±0,228)
Paraúna
342
1,646
460
2,284
11,296 (6)
358
3,825
(±0,473)
314,134
0,02
(185,080-501,883)
6,2990 (5)
(±0,249)
Santa-fé
0,03
(250,784-701,417)
(±0,178)
Planaltina
389,725
1278,487
0,08
(915,231-1688,075)
4,0347 (4)
12712,065
(10208,772-15729,020)
0,82
44
Tabela 8. Resposta de concentração-mortalidade de quatro populações de Bemisia tabaci de campo e a uma população suscetível de
referência a Acetamipride (temperatura ±2°C e fotofase de 14h).
População
n
Coeficiente Angular
χ2 (g,l,)
CL50 (IC 95%) em ppm
RR a CL50
Suscetível
424
1,237
4.5476 (3)
47,656 (25,702- 171.230)
-
8,0960 (5)
4,632
0,10
(±0,145)
Indiara
351
1,277
(±0,167)
Paraúna
549
0,645
(2,936-8,944)
12,685 (8)
(±0,142)
Planaltina
678
1,310
545
1,034
(±0,164)
0,72
(8,434-135,009)
7,1666 (7)
(±0,138)
Santa-fé
34,380
8,494
0,18
(6,053-11,747)
2.652 (5)
200,762
(149,271-293,232)
4,21
45
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