1
MOISÉS SANTOS DE SOUZA
Influência dos frutos secos de Coffea canephora sobre
as populações do Hypothenemus hampei (Coleoptera,
Scolytidae) e seu parasitóide Cephalonomia
stephanoderis (Hymenoptera, Bethylidae)
PORTO VELHO
2006
2
MOISÉS SANTOS DE SOUZA
Influência dos frutos secos de Coffea canephora sobre
as populações do Hypothenemus hampei (Coleoptera,
Scolytidae) e seu parasitóide Cephalonomia
stephanoderis (Hymenoptera, Bethylidae)
Dissertação
apresentada
à
Fundação
Universidade Federal de Rondônia, como
parte das exigências do Programa de PósGraduação em Biologia Experimental, para
obtenção do título de Mestre em Biologia
“Magister Scientiae”.
Orientador: Prof. Dr.
Domingues Teixeira.
PORTO VELHO
2006
César
Augusto
3
Folha de Aprovação
MOISÉS SANTOS DE SOUZA
Influência dos frutos secos de Coffea canephora sobre as populações do
Hypothenemus hampei (Coleoptera, Scolytidae) e seu parasitóide
Cephalonomia stephanoderis (Hymenoptera, Bethylidae)
Dissertação
apresentada
à
Fundação
Universidade Federal de Rondônia, como
parte das exigências do Programa de PósGraduação em Biologia Experimental, para
obtenção do título de Mestre em Biologia
“Magister Scientiae”.
Data de aprovação: 27//04/2006
Membros da banca examinadora:
_________________________________________
Prof. Dr. César Augusto Domingues Teixeira
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária / EMBRAPA
_________________________________
Prof. Dr. Walkymário de Paulo Lemo
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária / EMBRAPA
________________________________
Prof. Dr. Alexandre Almeida
Fundação Universidade Federal de Rondônia / UNIR RO
4
E terá de suceder que, se não escutares a voz
de Jeová, teu Deus, cuidando em cumprir todos
os seus mandamentos e seus estatutos que hoje
te ordeno, então terão de vir sobre ti todas
estas invocações do mal e elas terão de
alcançar-ter:
Levarás muita semente ao campo, mas pouco
recolherás, porque o gafanhoto a devorará.
Plantarás e certamente cultivarás vinhedo, mas
não beberás vinho e nada recolherás, porque o
verme o consumirá.
Insetos zumbidores tomarão posse de todas as
tuas árvores e
dos frutos do teu solo.
(Deuteronômio 28 :15, 38, 39 e 42)
Aos que escutam a Sua Voz, Ele promete
restaurar futuramente nosso planeta assim como
era no começo, e ainda continua sendo seu
propósito, porque Ele não criou a Terra para o
nada, mas para ser habitada.
(Isaías 45:18)
Pois eis que crio novos céus e uma nova TERRA,
e não haverá recordação das coisas anteriores,
5
nem subirão ao coração. E hão de construir
casas e as ocuparão, e hão de plantar vinhedos
e comer os seus frutos.
Não construirão e outro terá morada; não
plantarão e outro comerá. Porque os dias do meu
povo serão como os dias da árvore, e meus
escolhidos usufruirão plenamente o trabalho das
suas próprias mãos.
(Isaías 65: 17, 21 e 22, Salmos 37:11, 2º
Pedro 3:13, Apocalipse 21:1)
Dedico este trabalho aos meus pais
José e Maria pela fidelidade
do amor por seus filhos e netos.
Agradecimentos
Acima de tudo e todos, agradeço ao Pai Celestial JEOVÁ
‫ הוהי‬Deus que a
maioria da humanidade deixou morrer em suas mentes e corações por não
conhecerem seu Sagrado Nome, e ao seu Filho JESUS Cristo por me fornecerem o
fôlego de vida por meio do Espírito Santo para realizar todos os meus trabalhos.
Aos meus irmãos; Leonir, Leina e José (Biô) e a minha esposa, Aracelly (que
agora gera em seu ventre nosso primeiro filho), por estarem sempre apoiando ao
meu lado. Dentre meus irmãos, agradeço, especialmente, ao Leon pelo empréstimo
do computador para a elaboração deste trabalho.
Ao corpo docente do Mestrado em Biologia Experimental da UNIR, por sua
dedicação e esforço para passarem seus conhecimentos aos alunos.
6
A EMBRAPA, por ser uma empresa acolhedora e que forneceu oportunidade
para o meu crescimento profissional, desde a graduação até o mestrado.
Ao pesquisador José Nilton Medeiros da Costa por ter me dado a primeira
oportunidade profissional.
Meus sinceros agradecimentos, também ao meu orientador e mestre, Dr.
César Augusto Domingues Teixeira que se dedicou, com paciência, para tornar
possível à conclusão deste trabalho.
Aos funcionários da Biblioteca: Carminha e Maria José por sempre se
prontificarem a ajudar na busca de livros e artigos.
Ao Sr. João Maria Diocleciano e todo pessoal do campo experimental de Ouro
Preto D’Oeste-RO, pela ajuda na montagem do experimento e na coleta das
amostras, assim como aos laboratoristas da Embrapa Rondônia, Jerry e Farah.
Ao Dr. Celso Oliveira Azevedo da Universidade Federal do Espírito Santo, e
Valmir Antonio Costa, do Instituto Biológico de São Paulo, pela identificação
taxonômica do parasitóide.
Ao CNPq, pela ajuda financeira através da bolsa fornecida, a qual foi de suma
importância para a realização do trabalho.
Finalmente, termino esta lista, agradecendo a todos que de alguma forma me
ajudaram nesta “pequena” jornada do mestrado.
7
RESUMO
Rondônia é o maior produtor de café da Região Norte do Brasil e ocupa o segundo
lugar na produção nacional do café Conilon, Coffea canephora, Pierre ex Frohner
(Gentianales, Rubiaceae). Apesar disso, a colheita do café no Estado é realizada de
forma precária. Uma das conseqüências deste fato é o alto índice de frutos
remanescentes nas plantas e no solo durante todos os períodos do ano nas lavouras
cafeeiras. Para verificar a influência desses frutos sobre as populações da broca-docafé, Hypothenemus hampei, Ferrari (Coleoptera, Scolytidae) e do seu parasitóide,
Cephalonomia stephanoderis, Betrem (Hymenoptera, Bethylidae), foram avaliados
durante
três
períodos
(frutificação,
colheita
e
entressafra)
frutos
secos
remanescentes presentes na lavoura. As amostras foram provenientes do Campo
Experimental da Embrapa Rondônia em Ouro Preto D’Oeste – RO, Brasil (10º45’S e
62º15’W). Foram avaliados, semanalmente, entre janeiro e dezembro de 2004, 100
frutos secos de café, sendo 50 retirados da planta e 50 da superfície do solo.
Constatou-se que frutos remanescentes nos cafezais influenciaram positivamente a
população do H. hampei e conseqüentemente, do parasitóide C. stephanoderis na
8
lavoura de café. As tendências de crescimento e diminuição das duas populações
seguem o mesmo padrão nos dois ambientes investigados (planta e solo). Estes
resultados indicam que a broca-do-café e o parasitóide são espécies “densidade
dependente”, pois o aumento da população de H. hampei depende do grau de
amadurecimento dos frutos de café e, por sua vez, C. stephanoderis depende da
densidade populacional do hospedeiro (broca-do-café). Observou-se, inclusive, que
C. stephanoderis já exerce um nível de controle natural sobre H. hampei em
Rondônia, pois se encontraram, no período da colheita, taxas de parasitismo de 24 e
14% nos ambientes solo e planta, respectivamente. Portanto, o parasitóide C.
stephanoderis é um agente promissor para o controle biológico da broca-do-café em
Rondônia.
ABSTRACT
Rondônia is the biggest coffee producer in the North region of Brazil and is set on the
second place at the national production of Conilon, Coffea canephora – Pierre ex
Frohner (Gentianales, Rubiaceae). Despite this, the coffee harvest in the State of
Rondônia is made under too precarious way. One of the consequences about this is
the high rate of remaining fruits on the plants and on the ground along all periods of
the year over coffee farming. Aiming to verify the influence of these fruits over the
population of broca-do-café – Hypothenemus hampei – Ferrari (Coleóptera,
Scolytidae) and its parasitoid, Cephalonomia stephanoderis, Betrem (Hymenoptera,
Bethylidae), remaining dry fruits present on the farming were evaluated along three
periods of time (fructification, harvest and midterm crop). The samples came from
Embrapa Rondônia Experimental Field, in Ouro Preto D’Oeste, Rondônia State,
Brazil (10º45’S and 62º15’W). 100 dry fruits were weekly evaluated from January to
December of 2004; 50 of them collected from the plant and 50 from the soil surface.
It was evidenced that the remaining fruits on the coffee fields have positively
influenced the H. hampei population and, consequently, the C. stephanoderis
9
parasitoid over the coffee farming. The increasing and reduction tendencies from
both populations follow the same pattern in both investigated environments (plant
and soil).
These results indicate that both broca-do-café and the parasitoid are
“dependent density” species, as the increasing population of H. hampei depends on
the maturation level of coffee fruits and, at last, C. stephanoderis depends on the
population density of the host (broca-do-café). Besides, it was observed that C.
stephanoderis already performs a kind of natural control level over H. hampei in
Rondônia, for it was found parasitism levels of 24% and 14% respectively in both
environments: soil and plant, along the harvest time. In this case, the parasitoid C.
stephanoderis is a promising agent for the biological control against broca-do-café in
Rondônia.
LISTA DE FIGURAS
Figuras
Página
01– Fruto maduro (cereja) de Coffea canephora atacado por
Hypothenemus hampei .....................................................................
17
02– Forma adulta (fêmea) da broca-do-café, Hypothenemus hampei .....
18
03– A: sementes secas danificadas pela broca-do-café. B: fruto seco
colonizado (com ovos, larvas e pupas) totalmente destruído
pela broca .........................................................................................
20
04– Fêmea adulta de Cephalonomia stephanoderis ................................
22
05 – A: Larva de Cephalonomia stephanoderis parasitando uma
pré-pupa de Hypothenemus hampei. B: Larva de
Cephalonomia stephanoderis parasitando uma pupa de
Hypothenemus hampei. ....................................................................
24
06 – A: ovo. B: larva de primeiro instar e C: larva no último instar do
parasitóide Cephalonomia stephanoderis sobre seu hospedeiro
Hypothenemus hampei. ....................................................................
24
10
07– Oviposição de Cephalonomia stephanoderis sobre pupa da
broca-do-café, onde a fêmea segura, firmemente a parte
anterior do hospedeiro e pressiona seu abdômen contra o
dorso do hospedeiro..........................................................................
25
08– Mapa político do Estado de Rondônia com destaque para o
município de Ouro Preto D’Oeste, local onde foi conduzido o
experimento ......................................................................................
28
10– Flutuação da porcentagem de frutos de café brocados através do
tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados no solo e na planta
31
11– Flutuação da porcentagem de infestação em frutos de café
através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados no
solo e na planta .................................................................................
32
12– Flutuação da porcentagem de ocorrência do parasitóide nos frutos
secos através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados na
planta e no solo .................................................................................
33
13– Flutuação da porcentagem de parasitismo em frutos secos de café
através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados na
planta e no solo .................................................................................
34
14– Flutuação da porcentagem de frutos de café com parasitóide e
brocas vivas através do tempo (janeiro a dezembro de 2004),
coletados na planta e no solo ............................................................
35
15– Flutuação da porcentagem de frutos de café com parasitóide e
brocas mortas através do tempo (janeiro a dezembro de 2004),
para os diferentes ambientes ............................................................
36
11
LISTA DE TABELAS
Tabelas
Página
01– Percentual (DP) de frutos de café brocados em diferentes
ambientes no campo .........................................................................
31
02– Percentual (DP) de frutos de café infestados em diferentes
ambientes no campo .........................................................................
32
03– Percentual (DP) de grãos de café com presença do parasitóide
no campo ..........................................................................................
33
04– Percentual (DP) de parasitismo de H. hampei no campo em
diferentes ambientes .........................................................................
34
05– Percentual (DP) de ocorrência do parasitóide C. stephanoderis
em frutos com brocas vivas nos diferentes ambientes ......................
35
06– Percentual (DP) de ocorrência do parasitóide C. stephanoderis
em frutos com brocas mortas nos diferentes ambientes ...................
36
12
SUMÁRIO
1 – INTRODUÇÃO ...................................................................................................
14
2 – OBJETIVOS .......................................................................................................
16
2.1 - Geral ......................................................................................................
16
2.2 - Específicos ............................................................................................
16
3 – REVISÃO DE LITERATURA .............................................................................
17
3.1 - Coffea canephora, Conilon, Coffea canephora, Pierre ex Frohner
(Gentianales, Rubiaceae) planta hospedeira da praga ........................
17
3.2 - A broca-do-café, Hypothenemus hampei Ferrari (Coleptera, Scolytidae)
18
3.2.1 - Morfologia e biologia ..................................................................
18
3.2.2 - Danos econômicos da espécie ..................................................
19
3.3 - Principais inimigos naturais com ênfase em parasitóides ....................
20
3.4 -
3.5 -
O parasitóide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera,
Bethylidae) .............................................................................................
21
3.4.1 - Morfologia ...................................................................................
21
3.4.2 - Importância da espécie como agente de controle biológico .....
22
3.4.3 – Biologia de C. stephanoderis ....................................................
23
Impacto dos frutos secos de café sobre populações de
C. stephanoderis....................................................................................
26
13
4 – MATERIAIS E MÉTODOS ................................................................................
28
4.1 - Área do experimento .............................................................................
28
4.2 - Coleta e metodologias de avaliação .....................................................
28
4.3 - Descrição de tratamentos......................................................................
29
4.4 - Análise estatística ..................................................................................
30
4.5 - Identificação taxonômica do parasitóide ...............................................
30
5 – RESULTADOS ..................................................................................................
31
5.1 - Níveis de frutos secos de C. canephora brocados por H. hampei .......
31
5.2 - Níveis de infestação de H. hampei em frutos de café ..........................
32
5.3 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos secos de C. canephora
coletados na planta e no solo................................................................
33
5.4 - Níveis de parasitismo em frutos de café coletados na planta e no solo
34
5.5 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei
vivos .......................................................................................................
35
5.6 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei
mortos ....................................................................................................
36
6 – DISCUSSÃO .....................................................................................................
37
6.1 - Níveis de frutos secos de C. canephora brocados por H. hampei .......
37
6.2 - Níveis de infestação de H. hampei em frutos de café ..........................
38
6.3 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos secos de C. canephora
coletados na planta e no solo................................................................
40
6.4 - Níveis de parasitismo em frutos de café coletados na planta e no solo
41
6.4.1 - Fatores biológicos relacionados à densidade do parasitóide ....
43
6.4.2 - Relação da densidade populacional: hospederio e parasitóide
44
6.5 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei
vivos .......................................................................................................
46
6.6 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei
mortos ....................................................................................................
47
7 – CONCLUSÕES ..................................................................................................
49
8 – REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ....................................................................
50
9 – ANEXOS ...............................................................................................................
58
14
1 – INTRODUÇÃO
O café passou a ser cultivado em escala comercial no Estado de Rondônia a
partir da década de 1970. Atualmente, o seu parque cafeeiro abrange uma área de
180.000 ha, que o coloca como o sexto produtor nacional deste comodite, e o maior
da região Norte, respondendo a cerca de 80% da produção regional (SANTOS,
2002).
A colheita do café é uma operação complexa que demanda muita mão-deobra e exerce grande influência na qualidade do fruto, por isso, tem sido limitante
para a exploração da cultura (SILVA et al., 2002). No Brasil, essa atividade
processa-se em curto período de tempo, iniciando-se em abril/maio e prolongandose, nas regiões de temperaturas mais elevadas, até agosto/setembro (BÁRTHOLO
et al., 1988). O repasse (catação de frutos remanescentes) deve ser feito após a
colheita (VILELA, 1997).
A colheita no Estado de Rondônia é realizada de forma precária e inadequada
(SOUZA & VENEZIANO, 2002; SOUZA et al., 2003), pois os pequenos produtores,
geralmente descapitalizados e sem recursos de materiais e até de mão-de-obra,
conduzem a cultura com baixo nível tecnológico, implicando no comprometimento
15
(ou não realização) de algumas práticas culturais fundamentais ao cultivo do café
(SANTOS, 2002). Além disso, os custos da colheita representam aproximadamente
50% do emprego da mão-de-obra da lavoura e de 25 a 30% dos custos diretos da
produção (VILELA, 1997). Devido a estes fatores, muitos produtores reduzem seus
custos de produção pela não contratação de mão-de-obra. Dessa forma, o número
de trabalhador disponível não é suficiente para fazer o repasse, deixando grande
quantidade de frutos na planta e/ou caídos ao solo. Segundo Alvarez et al. (2004),
outro motivo para a remanescência de frutos no campo, deve-se à queda desses
durante o deslocamento dos encarregados de atender as diferentes atividades do
cultivo. Também, durante o desenvolvimento dos frutos (maturação), ocorre queda
dos mesmos, fazendo com que muitos permanecem no solo de uma safra para outra
(CARVALHO, 1962; GOPAL, 1971).
Em regiões de clima quente e úmido, a permanência dos frutos de café na
planta ou no chão pode ser prejudicial a sua qualidade devido à fermentação
(VILELA, 1997). Além disso, frutos que caem no solo favorecem aparecimento e o
desenvolvimento da broca-do-café Hypothenemus hampei (Ferrari) (Coleoptera:
Scolytidae), proporcionando-lhe alimentação e refúgio (ALVAREZ et al. 2004).
A broca-do-café é responsável por perdas significativas na produtividade e
qualidade, principalmente, do café Conilon, Coffea canephora, Pierre ex Frohner
(Gentianales, Rubiaceae) (BENASSI & CARVALHO, 1994). Estudos realizados com
C. canephora, no Espírito Santo, encontrou cinco meses após a colheita, cerca de
71,7% dos frutos remanescentes atacados por H. hampei (BENASSI, 2004). No
Estado de Rondônia, em 2000, a infestação média de frutos caídos no solo na
entressafra, foi de até 76,3% (COSTA et al., 2005). Isso é negativo do ponto de vista
econômico, porque no Brasil o café é dos poucos produtos agrícolas cujo preço é
baseado em parâmetros qualitativos, variando, significativamente o seu valor com a
melhoria da qualidade (BÁRTHOLO et al., 1988).
Em novembro de 2004, constatou-se, pela primeira vez, a ocorrência do
parasitóide Cephalonomia stephanoderis Betrem (Hymenoptera: Bethylidae), em
frutos secos remanescentes e associados com colônias de H. hampei, no município
de Ouro Preto D’Oeste, Rondônia. Essa espécie conhecida como vespa-da-costado-marfim, é um inimigo natural do H. hampei em diferentes regiões produtoras
(DAMON & VALLE 2004; ARISTIZÁBAL et al. 1998), sendo relatado como o
parasitóide mais eficiente no controle biológico do H. hampei (ARISTIZÁBAL et al.,
16
1998; BUSTILLO et al., 1996; BARRERA, 1994; CAMPOS & CARRILLO, 1991;
BARRERA et al., 1990; DELGADO & SOTOMAYOR, 1990;). Estudos recentes têm
demonstrado que C. stephanoderis se adapta e se estabelece em cafezais com
níveis de infestação de H. hampei inferiores a 5% (ARISTIZÁBAL et al., 1997).
2 - OBJETIVOS
2.1 - Geral
Investigar a influência da presença de frutos secos remanescentes na lavoura
cafeeira, sobre populações da broca-do-café H. hampei e seu parasitóide C.
stephanoderis.
2.2 - Específicos

Verificar a influência da presença de frutos remanescentes do café na planta
e no solo, sobre populações da broca-do-café e seu parasitóide durante os
períodos de frutificação, colheita e entressafra.

Verificar a influência destes ambientes durante todos os períodos, para os
níveis de frutos brocados e infestados por H. hampei e ocorrência de C.
stephanoderis;
17

Verificar os níveis de parasitismo do parasitóide C. stephanoderis nos frutos
colonizados por H. hampei nas plantas e no solo.
3 - REVISÃO DE LITERATURA
3.1 - Coffea canephora, planta hospedeira da praga
O gênero Coffea, família Rubiaceae, reúne em torno de 70 espécies,
originárias das regiões central e equatorial da África, de Madagascar e ilhas
próximas do Oceano Índico (FERRÃO et al., 2005), sendo a espécie C. canephora
(café conilon) pertencente à ordem Gentianales (PEZZOPANE et al., 2004).
Em regiões de temperaturas elevadas e com umidade abundante, as plantas
de C. canephora podem atingir até 5 metros de altura, sendo geralmente
multicaules. Trata-se de uma espécie altamente polimorfa, com extensa distribuição
geográfica e grande capacidade adaptativa a diferentes condições ambientais. Seus
frutos são variados, sendo nos cultivares comerciais em número de 30 a 60 por
verticilo foliar. Apresentam coloração avermelhada quando maduros (Figura 1),
superfície lisa, exocarpo fino, mesocarpo pouco aquoso (pouca mucilagem) e
endocarpo delgado. A semente é geralmente verde-claro, película prateada aderente
e endosperma rico em cafeína e menos aromático (MENDES & GUIMARÃES, 1998).
18
Foto: Pezzopane et al. 2005
Figura 1 – Fruto maduro (cereja) de Coffea canephora atacado por
Hyhpothenemus hampei.
O intervalo entre a floração e maturação dos frutos para a maioria das
espécies de Coffea é de 8 a 10 meses (RENA et al., 2001). A sincronização da
maturação é difícil, fazendo com que frutos no mesmo cafeeiro raramente fiquem no
mesmo estádio de desenvolvimento, devido às várias florações e as diferentes taxas
de crescimento dentro de uma florada (RENA, 2001).
São identificados cinco estádios de desenvolvimento do fruto do café: 1 estádio de chumbinho; 2 - estádio de rápida expansão; 3 - estádio de crescimento; 4
- estádio de enchimento do endosperma e 5 - estádio de amadurecimento (RENA et
al., 2001). Durante o seu desenvolvimento, ocorrem três períodos de queda de
frutos. O primeiro ocorre nas primeiras quatro semanas após a floração (queda de
chumbinhos); outro, da quinta a décima primeira semana, durante o estádio de
desenvolvimento do endosperma (queda precoce); e o último, após a décima
primeira semana de crescimento do fruto (CARVALHO, 1962; GOPAL, 1971).
3.2 – A broca-do-café, Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera, Scolytidae)
3.2.1 – Morfologia e biologia
Originário da África é um pequeno besouro de cor preta. Suas fêmeas medem
cerca de 1,7 mm de comprimento por 0,7 mm de largura (Figura 2), enquanto os
19
machos menores, apresentam cerca de 1,2 mm de comprimento por 0,5 mm de
largura. Esses últimos não voam e permanecem, constantemente, dentro dos frutos,
onde realiza a cópula e fecundação das fêmeas. Estas perfuram os frutos, desde
verdes até maduros ou secos, geralmente na região da coroa, cavando uma galeria
com cerca de 1 mm de diâmetro até atingir a semente (REIS et al., 2002).
Foto: Infante (2001)
Figura 2 – Forma adulta (fêmea) da broca-do-café, Hypothenemus hampei.
H. hampei alimenta-se e se reproduz no endosperma da semente do café,
brocando através do exocarpo, mesocarpo e endocarpo em cerca de 8 horas. A
infestação ocorre primeiramente nas rosetas (cachos) que ficam nos arbustos. A
reprodução dos insetos continua nos frutos que caem, subseqüentemente, no solo
em frutos já brocados (WATERHOUSE & NORRIS, 1989).
O conhecimento dos aspectos biológicos e comportamentais do H. hampei
tem permitido um melhor entendimento de seu ataque e desenvolvimento de
estratégias para seu controle (BENAVIDES et al. 2003). A fêmea oviposita entre de
31 e 119 ovos dentro de uma única semente de café, onde os insetos passam pelas
fases de ovo, larva, pupa e adulto. A fase juvenil é de aproximadamente 28 a 34
dias. Porém, relatos sobre a expectativa de vida dos adultos são variados, onde
machos podem viver de 20 a 87 dias e fêmeas cerca de 157 dias (BARRERA, 1994).
Dependendo da localização geográfica, H. hampei pode chegar até nove gerações
em um ano (DAMON, 2000; MONTOYA & CARDENAS-MURILLO, 1994).
3.2.2 – Danos econômicos da espécie
20
H. hampei é considerada a praga mais importante e que maior dano causa no
cultivo do café no mundo (DAMON & VALLE, 2002). O seu ataque causa prejuízos
quantitativos, pela redução do peso dos grãos e queda de frutos, e qualitativos,
através da alteração do tipo do grão e da bebida. Os danos são causados pelas
larvas, que vivem no interior do fruto de café e atacam as sementes (Figura 3A) para
sua alimentação, podendo a destruição dos frutos ser parcial ou total (Figura 3B)
(REIS et al. 2002).
Dependendo do nível de infestação, os prejuízos podem chegar a 21%,
somente pela perda de peso dos grãos (SOUZA & REIS, 1980). Cerca de 20 a 22%
de perdas ocorrem na operação de beneficiamento, devido à fragilidade que o grão
atacado passa a apresentar (LUCAS, 1986; LUCAS et al. 1989)
A
B
Foto: P. Baker © CABI Bioscience (1999)
Figura 3 – A: sementes secas danificadas pela broca-do-café. B: fruto seco
colonizado (com ovos, larvas e pupas) totalmente destruído pela broca.
3.3 – Principais inimigos naturais de H. hampei com ênfase em parasitóides
Vários artrópodes de hábito predador e parasitóide são relatados como
inimigos naturais de insetos que atacam a cultura de café (PÉREZ-LACHAUD, 2002;
SALAZAR et al. 2002; BAKER, 1999). Os Himenóptera parasitóides são elementos
importantes da fauna neotropical por seu papel no controle de populações de outros
21
insetos, pois interferem direta ou indiretamente, de forma ainda não bem
quantificada, nas cadeias tróficas de grande parte dos agroecossistemas. Devido à
sua capacidade de regular população de insetos-praga agrícolas, muitas espécies
de himenópteros parasitóides são utilizadas com sucesso em programas de controle
biológico e/ou integrado de pragas (PERIÓTO et al., 2004). A maioria (85%) dos
parasitóides utilizados para o controle biológico de pragas é da ordem Hymenoptera
(CARBALLO, 2002).
O termo parasitóide é aplicado às espécies de insetos cujas larvas consomem
os tecidos de hospedeiro vivos, usualmente os ovos, larvas e pupas de outros
insetos, inevitavelmente conduzindo o hospedeiro à morte (RICKLEFS & MILLER,
2000). Godfray (1994), por sua vez, considera insetos parasitóides aquelas espécies
cujas larvas se desenvolvem no corpo de outro artrópode, usualmente um inseto, ou
em uma massa única ou gregária de hospedeiros, como ootecas ou massas de
larvas galhadoras, acarretando a morte do hospedeiro ao final de seu
desenvolvimento na fase juvenil.
Dentro da Ordem Hymenoptera, a família Bethylidae, que está inserida na
Superfamilia Bethyloidea (Chrysidoidea), é considerada uma das mais primitivas. As
fêmeas de Bethylidae normalmente atacam seus hospedeiros, que podem ser
maiores que elas, por meio de “ferroadas” repetitivas e antes da oviposição alimentase dos fluídos que exudam do hospedeiro atacado. Esse tipo de alimentação é um
hábito
comum
dentro
desta
família,
e
aparentemente
essencial
para
o
desenvolvimento e a maturação dos ovos (INFANTE, 2001). Adultos de alguns
gêneros (Epyris, Anisepyris, Goniozus, Cephalonomia e Prorops) também se
alimentam de carboidratos, os quais normalmente são encontrados em secreções
açucaradas de flores (POLASZEK & KROMBEIN, 1994).
Diferentes espécies de parasitóides da família Bethylidae têm sido
introduzidas em muitos países da América Latina como agentes de controle
biológico. Recentemente, a espécie Cephalonomia hyalinipennis Ashmead, foi
encontrada atacando, naturalmente a broca-do-café no sul do México (PÉREZLACHAUD et al., 2002). Também no México assim como em outros países latinos
americanos, a espécie Prorops nasuta Waterston (Hymenoptera: Bethylidae) foi
introduzida para o controle biológico de H. hampei (MURPHY & MOORE, 1990;
BAKER, 1999, INFANTE, 1998). Além dos Bethylidae, a espécie Phymasichus
22
coffea LaSalle (Eulophidae) é relatada como um parasitóide promissor para o
controle biológico de H. hampei (SALAZAR et al., 2002).
3.4 – O parasitóide Cephalonomia stephanoderis
3.4.1 – Morfologia
É um himenóptero da família Bethylidae, descrito por Ticheler, em 1960, na
Costa do Marfim, África. C. stephanoderis é um parasitóide que coloca seus ovos
nos estágios imaturos (larvas e pupas) de H. hampei. A vespa adulta mede de 1,6 a
2 mm de comprimento, é preto brilhante, com cabeça quadrada (Figura 4)
(CARBALLO, 2002). Geralmente, espécies do Gênero Cephalonomia possuem uma
glândula de veneno utilizada para paralisar seus hospedeiros, chamada de Glândula
de Dufour (HOWARD & BAKER, 2003).
Fonte: Infante 2001
Figura 4 – Fêmea adulta de Cephalonomia stephanoderis.
3.4.2 – Importância da espécie como agente de controle biológico
23
C. stephanoderis é um dos inimigos naturais mais promissores para o controle
biológico da broca-do-café, graças a sua comprovada adaptabilidade a vários
agroecossistemas de cafezais na África e América, também, por sua dieta específica
e existência de metodologias apropriadas para sua criação (CARBALLO, 2002).
Borbón (1991) menciona que este inseto provoca taxas de mortalidade de 35 a 45 %
na broca, no Togo, África. Barrera et al., (1989), reportam a atenção de bons
resultados com essa espécie em Soconusco, Chiapas, México, representando uma
das melhores alternativas de controle biológico para H. hampei, já que seu ciclo
biológico é mais curto de que seu hospedeiro. Além disso, esse parasitóide possui
alta capacidade de buscar hospedeiro e resistência parcial ao inseticida “endosulfan”
usado contra a broca-do-café.
Na Costa do Marfim, observou-se redução da população de H. hampei entre
20 e 30% devido, entre outros fatores, a presença de C. sephanoderis na época de
colheita (KOCH, 1973). Borbón (1990) observou o efeito de C. sephanoderis sobre
H. hampei em diferentes ambientes no Togo, encontrando níveis de parasitismo de
até 47,8% e presença nos cafezais durante todo o ano, principalmente, ao final da
colheita.
A espécie C. stephanoderis, trazida da África para o controle biológico da
broca-do-café na América, tem mostrado melhores resultados em relação às demais
espécies (INFANTE, et al., 1994). Essa espécie foi introduzida no México e Equador,
em 1988 e em 1990 na na Guatemala, Hondura, El Salvador e Colômbia
(CARBALLO, 2002). No Brasil, a introdução dessa espécie para controle da brocado-café ocorreu em meados da década de 1990 (REIS & SOUZA,1998).
3.4.3 - Biologia de C. stephanoderis
C. stephanoderis é uma espécie que utiliza um único tipo de hospedeiro para
completar seu ciclo de vida (JERVIS & KIDD, 1986). A broca-do-café, quando na sua
forma imatura, é considerada hospedeira específica de C. stephanoderis (LACHAUD
& HARDY, 2001). As fêmeas de C. stephanoderis comportam-se exclusivamente
como predadoras durante o período de pré-oviposição e continuam alimentando-se
de seu hospedeiro mesmo depois de começar a fase de reprodução. C.
stephanoderis alimenta-se de todos os estágios de desenvolvimento da broca-do-
24
café, porém a oviposição ocorre preferencialmente na fase de pré-pupa e pupa
(LAUZIÈRE et al., 1999).
Em seu estágio de vida livre, fêmeas de C. stephanoderis também são
atraídas por flores de plantas silvestres próximas a plantas de café e a sua
longevidade aumenta quando se alimentam com flores de Euphorbia hirta L.
(PÉREZ-LACHAUD & HARDY, 1999).
A paralisia permanente da broca-do-café ocorre antes da predação e
oviposição. O período de préoviposição é de 9 dias e o tempo de desenvolvimento
larval é cerca de 23,2 dias a temperatura de 25ºC. As larvas eclodem dos ovos
eclodem após 1,6 dia em média, e o estágio larval dura 4,5 dias. Fêmeas de C.
stephanoderis ovipositam, em média, de 70 ovos preferencialmente no lado dorsal
da pupa e ventral das larvas (Figuras 5, 6, 7 e 8) (ABRAHAM & MOORE, 1990).
A
A
B
Fonte: Infante (2001)
Figura 5 – A: Larva de Cephalonomia stephanoderis parasitando uma pré-pupa de
Hypothenemus hampei. B: Larva de Cephalonomia stephanoderis parasitando uma
pupa de Hypothenemus hampei.
A
Fonte: Carballo (2002)
B
C
25
Figura 6 – A: ovo. B: larva de primeiro instar e C: larva no último instar do
parasitóide Cephalonomia stephanoderis sobre seu hospedeiro Hypothenemus
hampei.
Fonte: Lauzière et al., (2000)
Figura 7 - Oviposição de Cephalonomia stephanoderis sobre pupa da broca-do-café,
onde a fêmea segura, firmemente a parte anterior do hospedeiro e pressiona seu
abdômen contra o dorso do hospedeiro.
Estudos
comparativos
da
fecundidade
entre
algumas
espécies
de
Cephalonomia indicam que C. stephanoderis, durante seu tempo de vida oviposita
66 ovos; C. hyalinipennis, também parasitóide da broca-do-café, 88 ovos; C. tarsalis,
85 ovos; e C. waterstoni, 102 ovos (PÉREZ-LACHAUD & HARDY, 1999).
A duração média, em dias para o desenvolvimento das fases de ovo foi 2,2;
larva 3,5 e pupa 13,2 dias. O número de ovos depositados por fêmea foi igual a 44,4
sendo deste total, 70,23% colocados em larvas e 29,77% em pupas da broca-docafé (BENASSI, 2004). Já Infante & Luis (1993) constataram uma preferência das
fêmeas da C. stephanoderis pela oviposição em pré-pupas, com um índice de
61,6%, discordando, no entanto, de Barrera et al., (1989), os quais reportaram
preferências em favor das pupas (58,5%).
26
O período de préoviposição e o desenvolvimento de C. stephanoderis são
dependentes da temperatura. Koch (1973), registrou um período de pré-oviposição
de 6 a 11 dias, à temperatura de 21ºC, e 2 dias à temperatura de 27ºC. O
desenvolvimento durou 23,4 dias a 24ºC e 14,6 dias, a 32ºC. Borbón (1991), por sua
vez, revelou que o ciclo de vida completou em 23,8 dias; a temperaturas de 22 ºC, e
em 17,8 dias a 25 ºC. O número de casulos que se pode encontrar por fruto é
variável entre 3 a 15.
3.5 – Impacto dos frutos secos de café sobre populações de C. stephanoderis
Para qualquer sistema de manejo de pragas, conhecer as interações entre os
níveis tróficos é muito importante (REED et al., 1993). Um nível trófico se define
como a classificação funcional que se confere aos organismos de uma comunidade
conforme as suas relações alimentares (KREBS, 1985). Esses conhecimentos
básicos são importantes porque o manejo integrado de pragas (MIP) fundamenta-se
em estudos ecológicos prévios de um agroecossistema para aplicação de medidas
integradas de controle, visando à redução populacional de pragas nesses sistemas.
Mesmo naqueles programas de MIP em que o controle biológico é o principal
método utilizado, seu sucesso tem sido limitado e dependente de constantes
liberações de inimigos naturais em campo. Isso acontece, entre outras causas,
porque não há um estudo prévio a respeito das exigências ecológicas dos inimigos
naturais para que eles se estabeleçam no agroecossistema, tão pouco das
interações desses inimigos naturais com a praga-alvo. Dessa forma, o MIP tem sido
usado sem que se tenha conhecimento pleno das interações ecológicas envolvidas
no agroecossistema (VENZON et al., 2001).
Muitos fatores limitam a eficácia dos inimigos naturais nos agrossistemas, por
exemplo, pesticidas, falta de alimento e abrigo e falta de hospedeiro (DUTCHER,
1993; POWEL, 1986). Acredita-se que o manejo ecológico seja aplicável à lavoura
cafeeira, apesar de não existirem trabalhos científicos específicos com enfoque na
cafeicultura, (ALVARENGA et al., 2002). Manejar os agroecossistemas de forma
compatível com a natureza, incorporando as informações ecológicas básicas, é a
finalidade do manejo ecológico de pragas (VENZON et al., 2001).
Dentro do manejo ecológico das principais pragas do cafeeiro, o controle
cultural constitui-se talvez no mais eficiente método de controle do H. hampei. Um
dos métodos do controle cultural é o “repasse”, para evitar a sobrevivência do H.
27
hampei na entressafra (REIS et al., 2002). Porém, a população da praga é
necessária para que se mantenha a população de alguns inimigos naturais
(VENZON et al., 2001).
Como o parasitóide C. stephanoderis é uma espécie sinovigênica, ou seja,
que na fase imatura depende totalmente do hospedeiro para desenvolver-se e
quando adulta necessita alimentar-se do hospedeiro para ovipositar (JERVIS &
KIDD, 1986), revela que sua dieta específica e a dependência pelo hospedeiro para
completar seu ciclo de vida (CARBALLO, 2002), há necessidade da manutenção da
praga para a sobrevivência desse parasitóide no agrossistema.
Como os frutos secos remanescentes são locais de refúgio de H. hampei
durante o período da entressafra (REIS et al., 2002; REIS & SOUZA, 1998), a
população do parasitóide tende a ser beneficiada pela permanência desses frutos,
onde é encontrado seu hospedeiro. Também, locais de abrigo para inimigos naturais
podem ser fornecidos através da diversificação da vegetação nas monoculturas. Em
culturas perenes, a manutenção e o aumento da camada de folhas mortas que cobre
o solo fornecem locais para os inimigos naturais abrigarem-se durante a entressafra
ou quando as condições ambientais são adversas (VENZON et al., 2001).
Como já mencionado, a colheita em Rondônia é realizada de maneira
precária, dessa forma, muitos frutos de café remanescem nas lavouras após o
período da colheita. Portanto, a verificação do impacto desses frutos sobre as
populações de H. hampei e seu parasitóide C. stephanoderis nos cafezais do
Estado, contribuirá para o conhecimento de alguns fatores ecológicos importantes
para o sucesso de possíveis programas de controle biológico da broca-do-café por
meio do parasitóide na região.
28
4 - MATERIAIS E MÉTODOS
4.1 – Área do experimento
O estudo foi realizado em uma área do Campo Experimental da EmbrapaRondônia durante o ano de 2004, no município de Ouro Preto D’Oeste, Rondônia,
localizada a 10º 45’ de latitude Sul e 62º 15’ de longitude Oeste (Figura 9). A área
consistiu de cultura de café Conilon (C. canephora), sem uso de agrotóxicos, com 06
fileiras plantadas no espaçamento de 4,0 x 1,0 m. O lote (com aproximadamente 500
plantas) foi devidamente randomizado enumerando-se todas as plantas para o
sorteio no dia da coleta.
Ouro
Preto
D’Oeste
Figura 8 – Mapa político do Estado de Rondônia com destaque para o
município de Ouro Preto D’Oeste, local onde foi conduzido o
experimento (Fonte: SEDAM-RO).
29
4.2 – Coleta e metodologias de avaliação
Durante o período experimental foram sorteadas, semanalmente 10 plantas
do lote para coleta dos frutos. Para cada planta sorteada, coletou-se 05 frutos secos
na planta (10 x 5 = 50) e 05 frutos secos sobre a superfície do solo (10 x 5 = 50),
embaixo da planta, totalizando 100 frutos semanais. No total, coletou-se 4.800 frutos
secos do lote para as avaliações (n = 2.400/plantas n = 2.400/solo). Os frutos foram
acondicionados em sacos de papel, devidamente etiquetados, e encaminhados para
o Laboratório de Entomologia da Embrapa Rondônia, em Porto Velho-RO. No
laboratório, os frutos foram dissecados e avaliados.
Níveis de frutos brocados – Corresponderam aos frutos brocados apenas
àqueles que estavam danificados pela broca, sem a presença do inseto.
Níveis de infestação – Corresponderam aos frutos infestados com H.
hampei, àqueles com a presença da broca em qualquer estágio de sua vida (adulto,
ovo, larva e/ou pupa).
Níveis de ocorrência de C. stephanoderis – Para esta variável
quantificaram-se todos os frutos com presença do parasitóide, independente da
presença ou não de seu hospedeiro (broca) no fruto.
Níveis de parasitismo – Os frutos dissecados com presença de formas
imaturas de H. hampei e adultos vivos de C. stephanoderis considerou-se
parasitados.
Para todas as variáveis, utilizou-se a seguinte fórmula para determinar os
níveis de porcentagem semanal em cada ambiente:
Nº de frutos observados de
%=
acordo c/ a variável analisada
Total frutos dissecados (n=50)
4.3 – Descrição de tratamentos
X 100
30
Os tratamentos corresponderam aos ambientes plantas e solo. Avaliaram-se
os frutos desses dois ambientes entre janeiro e dezembro de 2004 sendo que esse
tempo foi divido em três épocas: frutificação (período de maturação dos frutos),
colheita (períodos em que os frutos já estão maduros e prontos para serem colhidos)
e entressafra (período de senescência dos frutos).
4.4 – Análise estatística
Os dados foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e as médias
comparadas pelo Teste Tukey a 5%, para avaliar diferenças nas populações de H.
hampei e C. stephanoderis dos ambientes (planta e solo). As análises foram feitas
através do software “ASSISTAT” (SILVA & AZEVEDO, 2002). Devido aos dados
não apresentarem distribuição normal ao longo dos períodos investigados, decidiuse não utilizar regressão linear (R2).
4.5 - Identificação taxonômica do parasitóide
Todos os espécimens de parasitóide adultos coletados dos frutos de café
foram condicionados em vidros, devidamente
lacrados, com álcool 70%.
Posteriormente, foram enviados para o Instituto Biológico em São Paulo, onde o Dr.
Valmir Antonio Costa identificou o Gênero taxonômico. Posteriormente, outro lote foi
enviado para a Universidade Federal do Espírito Santo, Departamento de Biologia,
na qual foi identificada a espécie do parasitóide pelo Dr. Celso Oliveira Azevedo.
31
5 - RESULTADOS
5.1 – Níveis de frutos secos de C. canephora brocados por H. hampei
A figura 10 apresenta a flutuação da porcentagem de frutos brocados na
planta e no solo, analisados durante os períodos de frutificação (formação dos
frutos), colheita e entressafra. Não se verificou diferença estatística (P < 0,05) no
período analisado nos dois ambientes. No período de frutificação e colheita,
observou-se médias maiores de frutos brocados nas plantas, enquanto que no
período de entressafra a maior média foi encontrada no solo (Tabela 1).
Tabela 1. Percentual (DP) de frutos de café brocados em diferentes ambientes no campo.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan a
(16 de mai a
(01 de jul a
15 de mai)
30 de jun)
31 de dez)
Planta
36,3  19,1a*
89,7  9,8 a
87,2  19,8 a
Solo
31,5  11,3 a
78,7  19,2 a
91,7  15,5 a
Ambiente
* Valores seguidos da mesma letra entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05).
120
FRUTIFICAÇÃO
COLHEITA
ENTRESSAFRA
100
-
% Frutos Brocados
∆ Planta
 Solo
80
60
40
20
0
1
3
5
7
9
11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47
32
Figura 10. Flutuação da porcentagem de frutos de café brocados através do
tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados no solo e na planta.
5.2 – Níveis de infestação de H. hampei em frutos de café
Na figura 11, observa-se os níveis de infestação de H. hampei em frutos de
café durante o ano de 2004, onde observou-se as médias mais altas no período da
colheita com valores de 86 (20º semana) e 94% (24º semana) nas plantas e no solo,
respectivamente.
Verificou-se diferença estatística (P < 0,05) nos níveis de
infestação apenas no período da entressafra. Para os períodos de frutificação e
colheita as médias não diferiram estatisticamente entre si. (Tabela 1).
Tabela 2. Percentual (DP) de frutos de café infestados em diferentes ambientes no campo.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan a
(16 de mai a
(01 de jul a
15 de mai)
30 de jun)
31 de dez)
Planta
12,1  8,0 a*
71,0  14,3 a
58,4  25,8 a
Solo
8,5  4,9 a
55,6  26,9 a
29,2 20,9 b
Ambiente
* Valores seguidos da mesma letra, entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05).
FRUTIFICAÇÃO
100
∆ Planta
% Infestação
80
COLHEITA
ENTRESSAFRA
 Solo
60
40
20
0
1
3
5
7
9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47
33
Figura 11. Flutuação da porcentagem de infestação em frutos de café através
do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados no solo e na planta.
5.3 – Ocorrência de C. stephanoderis em frutos secos de C. canephora
coletados na planta e no solo
A figura 12 demonstra a flutuação do parasitóide em frutos brocados durante
todo o ano de 2004. Observou-se que o maior percentual de parasitóides foi
observado no período da colheita, sendo que neste mesmo período não houve
diferença estatística entre as médias dos dois ambientes analisados. Verificou-se
diferença estatística apenas no período da entressafra, onde o número de
parasitóides foi maior em frutos na planta (Tabela 3).
Tabela 3. Percentual (DP) de grãos de café com presença do parasitóide no campo.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan a
(16 de mai a
(01 de jul a
15 de mai)
30 de jun)
31 de dez)
Planta
0,7  1,0 a*
26,3  20,7 a
9,1  19,3 a
Solo
0,2  0,6 a
17,3  17,0 a
0,9  3,1 b
Ambiente
* Valores seguidos com a mesma letra, entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05).
% parasitóides em frutos brocados
34
FRUTIFICAÇÃO
90
ENTRESSAFRA
COLHEITA
80
70
∆ Planta
 Solo
4
10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46
60
50
40
30
20
10
0
1
7
Semanas
Figura 12. Flutuação da porcentagem de ocorrência do parasitóide nos frutos
secos através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados na planta e no
solo.
5.4 – Níveis de parasitismo em frutos de café coletados na planta e no solo
A figura 13 demonstra a flutuação dos níveis de parasitismo durante os três
períodos analisados. Os níveis de parasitismo foram maiores nas plantas em relação
ao solo. Observou-se que no período da colheita, o parasitismo atingiu as maiores
médias tanto na planta como no solo, quando comparado com as outras épocas. A
diferença estatística entre as médias nos dois ambientes ocorreu apenas no período
da entressafra (Tabela 4).
Tabela 4. Percentual (DP) de parasitismo de H. hampei no campo em diferentes ambientes.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan a
(16 de mai a
(01 de jul a
15 de mai)
30 de jun)
31 de dez)
Planta
0,5  0,9 a*
6,0  5,1 a
0,6  1,4 a
Solo
0,2  0,6 a
5,0  9,4 a
0,1  0,4 b
Ambientes
* Valores seguidos da mesma letra, entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05)
30
o
25
20
FRUTIFICAÇÃO
COLHEITA
ENTRESSAFRA
35
∆ Planta
 Solo
Figura 13. Flutuação da porcentagem de parasitismo em frutos secos de café
através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados na planta e no
solo.
5.5 – Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei vivos
A figura 14 mostra a flutuação dessa variável durante os três períodos
analisados ao longo do ano de 2004. Constatou-se que no período de frutificação a
ocorrência de C. stephanoderis em frutos com H. hampei vivos é nula no ambiente
planta e muito reduzida no solo (0,1%) (Tabela 5). As maiores médias foram
observadas no período da colheita. No período da entressafra as médias foram 1,0 e
0,8% nos ambientes planta e solo, respectivamente. Não houve diferença estatística
entre os ambientes nos três períodos analisados ao longo do ano (Tabela 5).
Tabela 5. Percentual (DP) de ocorrência do parasitóide C. stephanoderis em frutos com
brocas vivas nos diferentes ambientes.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan. a 15 de
(16 de maio a 30
(01 de julho a 31
maio)
de junho)
de dezembro)
Planta
0  0,0*
4,3  2,7 a
1,0  2,4 a
Solo
0,1  0,5
2,0  2,5 a
0,8  0,4 a
Ambientes
* Valores seguidos com a mesma letra, entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05).
36
12
FRUTIFICAÇÃO
ENTRESSAFRA
COLHEITA
10
∆ Planta
 Solo
%
8
6
4
2
0
1
4
7
10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46
Semanas
Figura 14. Flutuação da porcentagem de frutos de café com parasitóide e
brocas vivas através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), coletados na
planta e no solo.
5.6 – Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei mortos
A ocorrência do parasitóide em frutos com brocas mortas foi maior no
ambiente planta em relação ao solo, no período da entressafra, com valores de 4,2 e
0,4% nos ambientes plantas e solo, respectivamente (Tabela 6). A figura 15
demonstra a flutuação desta variável durante o ano de 2004. Observou-se que na
colheita, a relação da presença do parasitóide em frutos com brocas mortas, atinge
os maiores picos, sendo que na planta essa relação prolonga-se por algumas
semanas a mais em relação ao solo.
Tabela 6. Percentual (DP) de ocorrência do parasitóide C. stephanoderis em frutos com
brocas mortas nos diferentes ambientes.
Frutificação
Colheita
Entressafra
(01 de jan. a 15 de
(16 de maio a 30
(01 de julho a 31
maio)
de junho)
de dezembro)
Planta
0,2  0,6 a*
12,7  9,2 a
4,2  7,9 a
Solo
0,1  0,5 a
9,0  7,8 a
0,4  1,3 b
Ambientes
* Valores seguidos com a mesma letra, entre linhas, não apresentam diferenças significativas, Tukey (P = 0,05)
37
35
FRUTIFICAÇÃO
30
∆ Planta
COLHEITA
ENTRESSAFRA
 Solo
25
%
20
15
10
5
0
1
4
7
10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46
Semanas
Figura 15. Flutuação da porcentagem de frutos de café com parasitóide e
brocas mortas através do tempo (janeiro a dezembro de 2004), para os
6 - DISCUSSÃO
diferentes ambientes.
6.1 – Níveis de frutos secos de C. canephora brocados por H. hampei
Não houve diferença entre as porcentagens de frutos secos brocados e os
ambientes observados (planta e solo) (Tabela 1). A broca, portanto, não diferenciou
ambiente no qual o fruto se encontra para penetrar. Isto indica que a qualidade dos
frutos para a atração da broca, provavelmente, não varia nos dois ambientes e, que
também, os fatores ambientais não interferiram na escolha dos frutos pela broca.
Constatou-se nesta pesquisa que a porcentagem de frutos secos brocados,
durante a fase de frutificação, sempre esteve acima do nível de dano econômico
(NDE  5%) (Figura 10). Nesta fase há grande disponibilidade de frutos verdes (em
formação), os quais não são considerados apropriados para colonização pela broca
até que o endosperma esteja formado, embora possam ser perfurados pelo inseto.
Portanto, nesses frutos, as fêmeas produzem galerias de penetração, mas, como o
endosperma (tecido apropriado à construção das câmaras de postura de H. hampei)
ainda apresenta consistência aquosa, dificulta a oviposição (GUTIERREZ et al.,
1998; SOUZA & REIS, 1997). Por isso, durante grande parte do período de
frutificação, espera-se que frutos secos sejam mais atacados do que os frutos em
38
formação, pois segundo Teixeira (2002), frutos mais velhos não oferecem restrições
físicas à reprodução de H. hampei.
Já no período de colheita (quando os frutos estão maduros), as porcentagens
de frutos secos brocados aumentam de maneira que as médias gerais deste período
foram de 89,7 e 78,7% na planta e no solo respectivamente (Tabela 1). Neste
período, na 20º semana, a porcentagem de frutos brocados na planta chegou a 98%,
sendo que esse mesmo valor só foi encontrado na 24º semana em frutos no solo
(Figura 10). Isso sugere que no período da colheita, devido a maior disponibilidade
de frutos maduros, que são apropriados para a reprodução da broca, há um
aumento da sua populacional da broca. Conseqüentemente, a porcentagem de
frutos secos brocados também aumenta devido à competição por frutos durante este
período. Portanto, para garantir a própria sobrevivência e de sua progênie, H.
hampei penetra não apenas em frutos maduros (cereja), como também em frutos
secos presentes no solo e/ou na planta.
Estudos realizados por Mathieu et al. (1997) evidenciaram que a dinâmica
populacional de H. hampei ao longo do ano, pode ser dividida em três fases: uma
fase inicial de estabelecimento, caracterizada pela movimentação do inseto de frutos
da safra anterior para os primeiros frutos que começam a amadurecer na safra
seguinte; uma segunda fase, chamada de multiplicação, que toma lugar sobre várias
gerações da broca ao mesmo tempo, à medida que os frutos vão amadurecendo; e
uma terceira fase de interestações, caracterizada com um período pós-colheita, em
que a maioria dos frutos que ficam na cultura estão secos. Este último período é
crucial para a dinâmica subseqüente das populações de H. hampei, porque a
população em frutos secos constitui um refúgio do qual ocorre reprodução. Isso ficou
evidenciado, porque observamos na figura 10, que no período da entressafra, a
porcentagem de frutos brocados continua alta até o mês de novembro tanto no
ambiente planta como no solo. Observou-se neste período, que a partir do mês de
dezembro, a porcentagem média de frutos brocados diminui, provavelmente porque
neste momento, a população da broca deixa de procurar por frutos secos,
esperando a formação de novos frutos da próxima colheita. Durante essa fase, a
sobrevivência de H. hampei depende da sua capacidade para localizar um lugar
receptivo rapidamente (CÁRDENAS, 2002).
Nesse período desfavorável para o
inseto, os frutos remanescentes secos, tanto na planta como no solo, tornam-se
39
fundamentais para a manutenção populacional do H. hampei no agroecossistema
cafeeiro.
6.2 – Níveis de infestação de H. hampei em frutos de café
Durante a frutificação e a colheita, o local onde os frutos estavam presentes
(ambiente) não influenciou a “escolha” da broca por permanecer ou não nos frutos
brocados para colonizá-lo. Entretanto, no período da entressafra frutos na planta se
mostraram mais favoráveis à colonização pela broca com médias de 58,4 e 29,2%
nos ambientes planta e solo, respectivamente (Tabela 2).
No período da frutificação, entre janeiro e meados de maio de 2004, foram
constatados os níveis mais baixos de infestação nos frutos secos. Durante este
período, os frutos nas plantas ainda estavam em processo de amadurecimento, e
por isso a densidade populacional do H. hampei esteve baixo em relação aos
demais períodos. No período da colheita, apesar de a broca preferir frutos maduros,
nos dois ambientes se observou um incremento nos níveis de infestação nos frutos
secos. O nível mais alto de infestação foi de 86% na 20º semana (fim de maio), para
frutos nas plantas e 94% na 24º semana (fim de junho), em frutos no solo (Figura
11). Esse fato indica que a população (reprodução) do inseto é dependente da
fenologia da planta hospedeira. Por isso, o pico populacional da broca acontece na
época da colheita, período com maior disponibilidade de frutos apropriados para sua
reprodução.
De maneira geral, os nossos resultados estão coerentes com a afirmação de
Guharay & Monterrey (1997), de que o aumento da população da broca é
determinado pela disponibilidade de frutos de café apropriados para oviposição,
alimentação e desenvolvimento desse inseto. Costa et al., (2005) constataram que a
partir de novembro, no município de Ouro Preto D’Oeste-RO, há um aumento
gradativo da infestação da broca até o final da colheita (com pico neste período,
maio/2000), verificando níveis que variaram de 33,6 a 40,9%. Ferreira et al. (2000)
encontraram, no final da colheita em Minas Gerais (julho/2000) populações elevadas
da praga, constatando que H. hampei está intimamente relacionado com a
disponibilidade e propriedades adequadas dos frutos, que funciona como fonte de
alimento e local de reprodução para o inseto.
40
Na entressafra, observou-se que a população da broca se concentra mais nas
plantas que no solo (Figura 11). No solo, o inseto fica mais propício às ações de
inimigos naturais, por exemplo, microrganismos entomopatógenos e predadores.
Segundo Klein-Koch et al. (1988), a destruição de frutos caídos ao solo por
bactérias, fungos e outros microrganismos é um outro fator importante que contribui
para o fato de a população da broca ser menor neste ambiente em relação às
plantas. Desse modo, o solo seria uma ambiente mais hostil à sobrevivência da
broca. Entretanto, observou-se que no período da entressafra, a média de frutos
brocados foi maior no solo em relação às plantas (Tabela 1). Isso demonstra, que
nem sempre onde encontramos maior número de frutos brocados, iremos encontrar
maior densidade populacional da praga.
No período da entressafra, a partir da 36º semana (final do mês de setembro),
o nível de infestação tende a aumentar no solo (Figura 11). Isso indica que o H.
hampei, embora com menos intensidade em relação ao período da colheita,
continua se reproduzindo nesta época, principalmente, na planta, onde a densidade
populacional deste inseto é maior. Dessa forma, a procura por “novos frutos”
aumenta, resultando na reinfestação dos frutos secos brocados presentes no solo
durante a entressafra. Costa et al., (2005), verificaram nos meses subseqüentes à
colheita, de junho para julho, um aumento de infestação da broca em frutos no chão,
de aproximadamente 20%, mantendo-se estável no período de agosto a setembro.
6.3 – Ocorrência de C. stephanoderis em frutos secos de C. canephora
coletados na planta e no solo
Durante a fase de frutificação, em que prevalecem frutos verdes, a população
da broca tende a ser relativamente pequena. Apesar dos frutos secos se manterem
com índices de ataque significativos (superiores a 5% dos frutos atacados) ainda
não há no cafezal disponibilidade de formas imaturas da broca, as quais são as
preferidas do parasitóide. Por isso, neste período, o nível de ocorrência de C.
stephanoderis foi baixo. Entretanto, logo no final do período de frutificação do café,
há um significativo aumento na população do parasitóide tanto na planta quanto no
solo (Figura 12). Esta situação permaneceu favorável para o parasitóide até as
primeiras semanas da entressafra. Porém, na entressafra, frutos na planta também
se mostraram melhores do que o solo, para a atuação do parasitóide (Tabela 3).
41
Este comportamento pode ser explicado pelo fato de o parasitóide ser
dependente da presença da broca, o que demonstra a sua especificidade por
hospedeiro. Como nos frutos das plantas foram observados maiores níveis de
infestação brocas (Tabela 2), houve maior atração dos parasitóides para este
ambiente. Assim, a ausência da broca no solo dificultou o encontro de frutos com o
parasitóide presente. Também, outros inimigos naturais atuam no solo, fazendo com
que os frutos do solo não permitam a presença e desenvolvimento normal das
brocas. Por isso, a presença de C. stephanoderis se torna mais rara neste ambiente
do que nas plantas.
No geral, o nível de ocorrência de C. stephanoderis acompanhou a tendência
de seu hospedeiro H. hampei (infestação), sendo que os maiores níveis ocorreram a
partir de maio nos dois ambientes investigados. Isso indica a relação positiva entre
abundância e distribuição de H. hampei e C. stephanoderis nos ambientes planta e
solo. Esse fato sustenta que este padrão é devido ao parasitóide ser uma espécie
“densidade dependente” do seu hospedeiro, assim como o H. hampei é dependente
da fenologia de C. canephora.
Tanto nas plantas como no solo, no período da entressafra, a população do
parasitóide continuou aparecendo por algumas semanas depois do período da
colheita (Figura 12). Isso demonstra a presença de novas gerações após a
disponibilidade de hospedeiros no ambiente. Nas semanas subseqüentes, os níveis
de ocorrência foram zero, ocorrendo apenas em outubro e dezembro nas plantas, e,
no solo, apenas em dezembro (Figura 12). Provavelmente, isso ocorre porque
durante este período, a presença de formas imaturas de H. hampei foi quase nula,
ocorrendo ovos, larvas e pupas apenas no mês de dezembro, período que também
ocorre o parasitóide. Isso se evidencia pelo fato de que a partir de maio, quando os
níveis de frutos colonizados aumentam rapidamente, chegando ao seu pico máximo
no mês de junho, a densidade populacional do parasitóide chega a 84%, na 25º
semana (primeira de semana de julho) (Figura 12).
Ficou constatado, portanto, que a tendência de aumento e diminuição da
população de C. stephanoderis segue o mesmo padrão nos dois ambientes, isto é, a
sua população aparece apenas semanas depois do aumento de hospedeiros no
ambiente e diminui com a escassez do mesmo.
42
6.4 - Níveis de parasitismo em frutos de café coletados na planta e no solo
A presença de C. stephanoderis em frutos colonizados com formas imaturas
da broca (corresponde ao parasitismo) segue o mesmo padrão observado em frutos
brocados, inclusive com maior presença deste inimigo natural na planta que no solo
durante a entressafra. Entretanto, as médias observadas foram menores, com
valores de 6,0 e 5,0% no período da colheita e 0,6 e 0,1%, no período da
entressafra, para planta e solo, respectivamente (Tabela 4).
Este fato indica que é mais fácil encontrar o parasitóide em frutos não
colonizados. Isso pode estar relacionado com o fato de o parasitóide estar em
constante movimentação com finalidade de forragear e encontrar seu hospedeiro
nos frutos de café.
O parasitismo observado nas plantas e no solo indica que no período em que
ocorre a maior presença de H. hampei, em sua forma suscetível para ser parasitada,
a porcentagem de parasitismo também atinge seus maiores níveis. Isso demonstra
que no período da colheita, o parasitóide aproveita ao máximo a presença de seu
hospedeiro para reproduzir-se e garantir sua descendência no ambiente. Observouse que no período de frutificação, em conseqüência de terem poucas formas
imaturas da broca-do-café no ambiente, os níveis de parasitismo foram inferiores a
5%. Entretanto, no período da colheita, época em que se encontrou maior
porcentagem de imaturos da broca, os níveis de parasitismo alcançaram suas
maiores médias em relação aos períodos de frutificação e entressafra, com 14 e
24% nas planta e no solo, respectivamente. No período da entressafra, constatou-se
que o nível de parasitismo permaneceu apenas por algumas semanas após a
colheita, sendo que o parasitismo volta a ser observado apenas no final da
entressafra, época em que começa a ocorrer, novamente, formas imaturas da broca
no ambiente, especificamente nas planta (Figura 13).
O percentual de parasitismo observado no período de colheita, entre 2 e 14%
nas plantas e 2 a 24% no solo (Figura 13) é um indicativo para o uso desse
parasitóide em futuro programas de controle biológico contra a broca-do-café no
Estado de Rondônia.
Ticheler (1963), em um dos primeiros trabalhos sobre a
biologia e hábitos de C. stephanoderis, registrou parasitismos de 27%, em frutos
maduros, e 50% em frutos secos. Koch (1973), na Costa do Marfim, registrou em
condições de campo, taxas de parasitismo entre 20 e 30%.
43
Aristizábal et al. (1997), liberaram C. Stephanoderis com níveis baixos de
infestação de H. hampei. Neste local o parasitismo alcançado pelo parasitóide,
oscilou entre 3,6 e 18,2% em frutos coletados nas plantas e entre 0 e 8% em frutos
do solo. O parasitismo total (soma do parasitismo nas plantas e no solo) apresentou
valores entre 5,3 e 26,2%. Barrera et al. (1991) depois de liberar adultos de C.
stephanoderis no México, encontraram evidências de seu estabelecimento e
observaram até 30% de parasitismo. Na Colômbia, Benavides et al. (1994)
observaram taxas de parasitismo compreendido entre 22 e 65%, quando o nível de
infestação de H. hampei foi maior que 80%.
Os espécimens encontrados no campo experimental, provavelmente, são
provenientes dos frutos de outras regiões do Brasil onde já houve liberação desse
inseto para o controle biológico do H. hampei. Essa liberação é registrada apenas
no Estado do Espírito Santo, em meados da década de 1990, para o controle
biológico do H. hampei (BENASSI, 1995). Apesar de não ter havido uma liberação
massal desse parasitóide em Rondônia, a porcentagem de parasitismo observado,
indica que C. stephanoderis encontra-se num ambiente favorável para seu
estabelecimento e reprodução. Assim, o parasitóide já exerce um controle natural
sobre a população do H. hampei no município de Ouro Preto D’Oeste-RO.
6.4.1 - Fatores biológicos relacionados à densidade do parasitóide
Vários fatores biológicos estão relacionados com o sucesso da C.
stephanoderis no ambiente. Apesar da espécie C. stephanoderis ser sinovigênica,
(LAUZIÈRE et al., 1999), em alguma fase de sua vida adulta essa espécie também
se alimenta de carboidratos, os quais são encontrados em secreções açucaradas de
flores (POLASZEK & KROMBEIN, 1994) e adultos do H. hampei (SALAZAR et al.
2002). Desta forma, parasitóides adultos não dependem, apenas, do encontro de
seu hospedeiro para finalidade reprodutiva, mas também de encontrar alimento para
suprir suas necessidades nutritivas em um curto espaço de tempo, até encontrar seu
hospedeiro no estágio apropriado para sua reprodução. Os estudos mostram que a
disponibilidade e acessibilidade de diferentes fontes de alimento, tais como néctar
ou mel no ambiente afeta, fortemente, a eficiência do parasitóide em encontrar seu
hospedeiro e manuter seu metabolismo, locomoção, fertilidade e longevidade
(LEWIS et al., 1998).
44
O consumo de alimento (carboidrato) que não é originado de seu hospedeiro
específico, no entanto, é insuficiente para induzir a oogênese e oviposição da
espécie C. stephandoris (LAUZIÈRE et al., 2001a). A fêmea precisa, portanto,
consumir a hemolinfa e outros tecidos de seu hospedeiro para conseguir o estado
nutricional necessário e começar a oogênese (HEIMPEL & COLIER, 1996;
LAUZIÈRE et al., 2001a).
Espécies de parasitóide “anautogenous”, como C. stephanoderis (LAUZIÈRE
et al., 2000), precisam se alimentar muito durante o período de pré-oviposição para
estimular a oogênese (JERVIS & KIDD, 1986). Portanto, essa espécie precisa de
muitas formas imaturas da broca-do-café para ter um bom desempenho reprodutivo.
Por isso, Lauzière et al. (1999), constataram que as fêmeas de C. stephanoderis
matam muito mais seu hospedeiro pela alimentação, antes da oogênese e
oviposição, do que pelo parasitismo de suas larvas sobre imaturos da broca-do-café.
Esse parasitóide dedica 2 a 3 dias somente para se alimentar dentro do fruto antes
de começar a ovipositar, sendo que na sua dieta alimentícia prefere ovos e larvas
pequenas de H. hampei (SOSA, 2004).
Outro fator biológico a ser considerado é a competição intra-guilda que o
parasitóide pode sofrer com outros inimigos naturais da broca-do-café no ambiente.
O resultado final dessa competição é geralmente um impacto negativo no controle e
na diminuição na população dos insetos fitófagos, por exemplo, a população alvo
(SNYDER & IVES, 2001). Não se conhece se o parasitóide tem algum predador ou
competidor em potencial que possa comprometer sua eficiência no controle biológico
de H. hampei. Pérez-Lachaud et al., (2004), constataram que as interações tróficas
do competidor C. hyalinipennis da C. stephanoderis e P. nasuta pode ter um impacto
negativo no controle da broca-do-café. Acredita-se que o hiperparasitismo, a
predação e os ataques comportamentais letais por C. hyalinipennis são
responsáveis para o não-estabelecimento do parasitóide P. nasuta no México
(INFANTE et al, 2001).
6.4.2 - Relação da densidade populacional: hospedeiro e parasitóide
Nossos resultados demonstraram que a densidade populacional da broca-docafé (H. hampei) está diretamente relacionada com a fenologia de C. canephora, e
45
que a densidade do parasitóide (C. stephanoderis) relaciona-se com a de seu
hospedeiro nos dois ambientes (solo e planta) investigados. Isto é percebido porque
o crescimento da população do hospedeiro (H. hampei) sempre é acompanhado
pelo de seu parasitóide (C. stephanoderis) no intervalo de poucas semanas. Porém,
a diminuição da população do parasitóide acontece primeiro que a da broca-do-café.
Isso evidencia a especificidade do parasitóide e demonstra dependência em relação
ao hospedeiro para o ciclo reprodutivo e garantia de sua sobrevivência no ambiente.
Dessa forma, a permanência de frutos secos na lavoura cafeeira, garante a
manutenção populacional do parasitóide C. stephanoderis, uma vez que esses frutos
são os únicos refúgios de H. hampei durante a entressafra, período com pouca ou
nenhuma disponibilidade de frutos apropriados para a reprodução dessa praga.
Quando um inimigo natural é especificamente dependente de sua presa ou
hospedeiro, como no caso do parasitóide C. stephanoderis, em lugares onde há
ocorrência desse inseto parasitóide, a presença de H. hampei durante todo o ano é
fundamental para sua manutenção populacional. Portanto, observou-se que o fator
determinante para o aparecimento da população do parasitóide no ambiente é a
ocorrência de formas imaturas da broca-do-café, principalmente, larvas e pupas que
são os estágios preferenciais do parasitóide para sua alimentação e reprodução.
Isso está em conformidade com muitos estudos a respeito deste parasitóide e seu
hospedeiro. Abraham & Moore (1990) citam que a espécie C. stephanoderis é muito
comum em lavouras cafeeiras na África, possivelmente, por atacar a maioria dos
estágios imaturos do seu hospedeiro. Lauzière et al. (2001b), constataram em
laboratório, o comportamento das fêmeas de C. stephanoderis envolve estratégias
para explorar diferentes estágios de H. hampei, os quais são simultaneamente
encontrados em frutos colonizados.
Outro aspecto importante é fato dessa espécie de parasitóide ser específica
da broca-do-café. Apesar de essa espécie atacar todos os estágios de
desenvolvimento da broca, sua oviposição ocorre preferencialmente em pré-pupa e
pupas e em uma proporção menor em larvas do último instar (PÉREZ-LACHAUD, et
al., 2004; LAUZIÈRE et al., 1999). Em frutos colonizados, fêmeas de C.
stephanoderis permanecem perto do corpo de seu hospedeiro até o final do
desenvolvimento de sua prole (KOCH, 1973). Outros processos biológicos, como o
número de ovos que a fêmea do parasitóide deposita durante seu tempo de vida é
46
determinado por processos de interação ecológica dentre eles, o número de
hospedeiros encontrados no ambiente (JERVIS et al., 2001).
Estudos com outras espécies de parasitóides têm demonstrado a importância
da densidade do hospedeiro na população de parasitóides. Guilloux (2003),
investigando a dinâmica populacional de Plutella xylostella Linnaeus, (Lepdoptera:
Yponomeutidae) principal praga de Brassicaceae no mundo, observaram que seu
aumento populacional é acompanhado pelo crescimento na porcentagem de
parasitismo por várias espécies de parasitóides. De forma similar, Foerster et al.,
(2001),
investigando
a
influência
da
densidade
do
hospedeiro
Mythimna
(Pseudaletia) sequax Franclemont (Lepidoptera: Noctuidae) no parasitismo por
Glyptapanteles muesebecki Blanchard (Hymenoptera: Braconidae) constataram que
o número de lagartas parasitadas e a produção de progênie do parasitóide
aumentaram com o aumento da densidade do hospedeiro.
Esses parâmetros ecológicos estão em conformidade com a maioria de
modelos analíticos, que predizem que a proporção dos parasitóides aumenta
quando há disponibilidade de hospedeiros no ambiente (JERVIS & KIDD, 1986;
KIDD & JERVIS, 1989; LAUZIÈRE et al., 1999). Lauzière et al. (2000), constataram,
em laboratório, que a eficácia de C. stephanoderis como agente de controle
biológico depende das variações da densidade de seu hospedeiro no ambiente.
Gómez (2005) cita que um dos fatores que limita a efetividade de C. stephanoderis
no campo é a baixa disponibilidade dos estágios de desenvolvimento de H. hampei
suscetíveis de serem parasitados no período da entressafra. Dessa forma,
constatou-se que após a alta disponibilidade de hospedeiros suscetíveis para a
reprodução de C. stephanoderis (larvas e pupas de H. hampei), há uma tendência,
depois de algumas semanas que novas gerações do parasitóide apareçam no
ambiente. Observou-se ainda, que no momento que a porcentagem de frutos
colonizados começa a diminuir nos dois ambientes, a tendência da densidade do
parasitóide é acompanhar essa diminuição, possivelmente, devido à escassez de
hospedeiros, que é importante para que o parasitóide possa completar seu ciclo
biológico.
Isso torna evidente porque durante o período da colheita, o qual ocorre maior
disponibilidade de formas imaturas do H. hampei, o parasitóide aproveita ao máximo
para reproduzir-se. Por isso, nessa época é observada sua maior densidade
populacional.
Apenas no mês de dezembro o parasitóide torna a aparecer no
47
ambiente, época em que voltam a aparecer também formas imaturas do H. hampei
nos frutos secos.
6.5 – Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei vivos
No período da entressafra, observou-se nos dois ambientes, que a partir da
31º até a 46º semana, a ocorrência de C. stephanoderis em frutos com H. hampei
vivos é nula (Figura 14). Isto indica que o fator determinante para a presença do
parasitóide nos frutos de café é a ocorrência das formas imaturas de H. hampei, pois
neste período encontraram-se apenas formas adultas da broca no interior dos frutos
secos remanescentes da colheita anterior.
No entanto, não se descarta a possibilidade do parasitóide alimentar-se de
formas adultas do H. hampei. As médias da presença do parasitóide em frutos com
brocas vivas, apesar de serem relativamente baixas durante os períodos analisados
(Tabela 5), indicam que o parasitóide forrageia por alimentos dentro dos frutos
secos, principalmente, nos frutos remanescentes nas plantas. No solo, o
aparecimento do parasitóide juntamente com seu hospedeiro na forma adulta, é
detectado apenas em dezembro (Figura 14). A ressurgência da presença do
parasitóide em frutos de café com brocas vivas no mês de dezembro é um indicativo
que ele tem outras formas de nutrir-se para sobreviver durante a escassez de seu
hospedeiro na sua forma mais apropriada. Por isso, é constatado que C.
stephanoderis alimenta-se de secreções açucaradas de plantas presentes nos
cafezais, por exemplo, a flores de Euphorbia hirta L. (PÉREZ-LACHAUD & HARDY,
1999). Há uma necessidade, portanto, de se investigar a capacidade de C.
stephanoderis predar adultos de H. hampei no campo.
6.6 - Ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei mortos
A ocorrência de C. stephanoderis em frutos de café com H. hampei mortos foi
relativamente maior que com a variável anterior (Tabela 6). Isso pode indicar que
durante o período em que não há hospedeiros no estágio preferencial para o
parasitóide se alimentar e reproduzir-se, ele procura por formas adultas para
alimentar-se durante a época hostil para sua sobrevivência.
48
Durante a entressafra, a maioria dos estágios da H. hampei encontrados nos
frutos secos foram formas adultas nos dois ambientes investigados. Embora C.
stephanoderis prefira ovos e larvas na sua dieta alimentícia (SOSA, 2004) alguns
trabalhos (SOSA, 2004; SALAZAR & BAKER, 2002) têm relatado que esse
parasitóide preda formas adultas do H. hampei, servindo-lhes de alimento durante o
período em que não são encontradas formas imaturas do seu hospedeiro para sua
reprodução.
Confirmando essa possibilidade, Salazar & Baker (2002), observaram maior
proporção de adultos de H. hampei mortos, mutilados e ausência nas amostras
provenientes de lotes com presença de C. stephanoderis. Os autoesr atribuiram
esse fato ao ataque direto que C. stephanoderis realiza contra os adultos de H.
hampei, situação que provavelmente constitui uma evidência que além do
parasitismo, o parasitóide também exerce um efeito “predador” sobre adultos de
população de H. hampei. Outros autores têm observado reduções na população da
praga graças ao duplo efeito (parasítico e predador) apresentado por C.
stephanoderis (ARISTIZÁBAL, et al., 1998). Além disso, Sosa (2004) cita que C.
stephanoderis alimenta-se de adultos de H. hampei quando os encontra
casualmente no momento em que penetra no fruto (SOSA, 2004).
Portanto, como já mencionado anteriormente, além de C. stephanoderis
alimentar-se de carboidratos secretados por algumas espécies de flores (PÉREZLACHAUD & HARDY, 1999) é provável que durante a entressafra, quando o
parasitóide não encontra formas imaturas de seu hospedeiro para se alimentar e
reproduzir-se, ele também ataca formas adultas de H. hampei encontradas em frutos
secos, apenas para alimentar-se e garantir sua nutrição durante o período crítico de
escassez de hospedeiro na sua forma preferencial e apropriada para alimentação.
49
7 - CONCLUSÕES

Frutos secos de C. canephora presentes na lavoura cafeeira também são
colonizados por H. hampei no período da colheita devido ao aumento
populacional desta espécie que ocorre nesta época;

Nos períodos de frutificação e entressafra, frutos secos de café servem de
refúgio para H. hampei, exercendo influência na manutenção populacional
desta praga no agroecossistema;

A densidade populacional da praga e seu parasitóide são maiores nas plantas
em relação ao solo.

As flutuações populacionais de H. hampei e C. stephanoderis demonstram
que são espécies “densidade dependente”.

Os níveis máximo de parasitismo presente na planta e no solo, no período da
colheita, demonstram que C. stephanoderis encontra ambiente favorável para
50
seu estabelecimento e que esse inimigo natural já exerce um controle natural
sobre a população do H. hampei no agroecossistema cafeeiro em Rondônia.
8 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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stephanoderis and Prorops nasuta (Hymenoptera: Bethylidae) parasitoids of the
coffee berry borer, Hypothenemus hampei (Coleoptera: Scolytidae). Bulletin of
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9 - ANEXOS
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Anexo 1 - Dados das Figuras 10 a 15 (Ambiente Planta)
Período
FRUTIFICAÇÃO
COLHEITA
ENTRESSAFRA
Semanas
% frutos
brocados
1ªSem.
2ªSem.
3ªSem.
4ªSem.
5ªSem.
6ªSem.
7ªSem.
8ªSem.
9ªSem.
10ªSem.
11ªSem.
12ªSem.
13ªSem.
14ªSem.
15ªSem.
16ªSem.
17ªSem.
18ªSem.
19ªSem.
20ªSem.
21ªSem.
22ªSem.
23ªSem.
24ªSem.
25ªSem.
26ªSem.
27ªSem.
28ªSem.
29ªSem.
30ªSem.
31ªSem.
32ªSem.
33ªSem.
34ªSem.
35ªSem.
36ªSem.
37ªSem.
38ªSem.
39ªSem.
40ªSem.
41ªSem.
42ªSem.
43ªSem.
44ªSem.
45ªSem.
46ªSem.
47ªSem.
48ªSem.
60
40
44
42
22
50
44
20
44
80
16
22
12
14
18
34
28
64
86
98
94
72
98
90
100
98
100
100
98
100
94
100
100
98
100
100
100
98
100
100
100
100
98
98
36
34
54
96
% frutos
infestados por
H. hampei
24
6
10
16
4
10
18
10
14
4
6
12
8
4
4
18
16
34
74
86
74
44
78
70
70
78
80
68
74
70
46
72
84
52
64
64
84
14
86
64
64
68
50
74
6
0
6
64
% parasitismo
0
0
0
0
2
0
2
2
0
0
2
0
0
0
0
0
0
2
2
14
10
2
6
2
4
4
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
4
% C. stephanoderis
% brocados c/ C.
em frutos com
stephanoderis
brocas vivas
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
2
0
2
0
2
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
2
0
28
0
36
8
24
4
4
4
60
6
6
4
84
4
42
10
14
0
20
2
24
2
4
0
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
22
6
60
% C. stephanoderis
em frutos com
brocas mortas
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
12
12
12
4
30
6
28
22
10
12
4
2
2
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
18
61
Anexo 2 - Dados das Figuras 10 a 15 (Ambiente Solo)
Período
FRUTIFICAÇÃO
COLHEITA
ENTRESSAFRA
Semanas
% frutos
brocados
1ªSem.
2ªSem.
3ªSem.
4ªSem.
5ªSem.
6ªSem.
7ªSem.
8ªSem.
9ªSem.
10ªSem.
11ªSem.
12ªSem.
13ªSem.
14ªSem.
15ªSem.
16ªSem.
17ªSem.
18ªSem.
19ªSem.
20ªSem.
21ªSem.
22ªSem.
23ªSem.
24ªSem.
25ªSem.
26ªSem.
27ªSem.
28ªSem.
29ªSem.
30ªSem.
31ªSem.
32ªSem.
33ªSem.
34ªSem.
35ªSem.
36ªSem.
37ªSem.
38ªSem.
39ªSem.
40ªSem.
41ªSem.
42ªSem.
43ªSem.
44ªSem.
45ªSem.
46ªSem.
47ªSem.
48ªSem.
48
20
38
40
32
50
28
44
42
28
22
18
18
18
30
32
16
44
66
96
92
68
52
98
56
72
92
78
78
84
76
98
100
80
100
100
100
100
98
100
100
98
98
100
46
80
68
92
% frutos
infestados por
H. hampei
12
8
4
16
10
6
6
6
2
8
2
12
6
10
10
16
2
18
28
68
72
46
26
94
16
24
22
6
22
28
8
20
24
6
24
26
64
68
44
44
52
60
38
62
2
0
4
38
% parasitismo
% brocados c/ C.
stephanoderis
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
24
0
4
0
2
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
30
40
8
0
26
2
14
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
% C. stephanoderis
em frutos com
brocas vivas
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
2
6
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
% C. stephanoderis
em frutos com
brocas mortas
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
16
18
8
0
12
2
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
62
Anexo 3 - Dados complementares das tabelas
Dados complementares da Tabela 1 (Níveis de frutos secos de C.
canephora brocados por H. hampei):
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
17
6117.88889
359.87582
2.6547 *
Planta/solo
1
205.44444
205.44444
1.5155 ns
Resíduo
17
2304.55556
135.56209
Total
35
8627.88889
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
1381.66667
276.33333
1.4714 ns
Planta/solo
1
363.00000
363.00000
1.9329 ns
Resíduo
5
939.00000
187.80000
Total
11
2683.66667
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
11300.00000
491.30435
3.5170 **
Planta/solo
1
243.00000
243.00000
1.7395 ns
Resíduo
23
3213.00000
139.69565
Total
47
14756.00000
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
63
Dados complementares da Tabela 2 (Níveis de infestação de H. hampei em
frutos de café) :
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
17
1060.00000
62.35294
2.4189 *
Planta/solo
1
113.77778
113.77778
4.4138 ns
Resíduo
17
438.22222
25.77778
Total
35
1612.00000
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
2490.66667
498.13333
1.1538 ns
Planta/solo
1
705.33333
705.33333
1.6337 ns
Resíduo
5
2158.66667
431.73333
Total
11
5354.66667
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
17070.66667
742.20290
2.0479 *
Planta/solo
1
10208.33333
10208.33333
28.1671 **
Resíduo
23
8335.66667
362.42029
Total
47
14756.00000
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
64
Dados complementares da Tabela 3 (Ocorrência de C. stephanoderis em
frutos secos de C. canephora coletados na planta e no solo):
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
17
9.00000
0.52941
0.5912 ns
Planta/solo
1
2.77778
2.77778
3.1022 ns
Resíduo
17
15.22222
0.89542
Total
35
27.00000
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
1281.66667
256.33333
0.5565 ns
Planta/solo
1
243.00000
243.00000
0.5276 ns
Resíduo
5
2303.00000
460.60000
Total
11
3827.66667
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
5064.00000
220.17391
1.3732 ns
Planta/solo
1
800.33333
800.33333
4.9917 *
Resíduo
23
3687.66667
160.33333
Total
47
9552.00000
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
65
Dados complementares da Tabela 4 (Níveis de parasitismo em frutos de
café coletados na planta e no solo):
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
17
8.55556
0.50327
0.6581 ns
Planta/solo
1
1.00000
1.00000
1.3077 ns
Resíduo
17
13.00000
0.76471
Total
35
22.55556
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
455.00000
91.00000
3.8235 ns
Planta/solo
1
3.00000
3.00000
0.1261 ns
Resíduo
5
119.00000
23.80000
Total
11
577.00000
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
31.25000
1.35870
1.7442 ns
Planta/solo
1
4.08333
4.08333
5.2419 *
Resíduo
23
17.91667
0.77899
Total
47
53.25000
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
66
Dados complementares da Tabela 5 (Ocorrência de C. stephanoderis em
frutos de café com H. hampei vivos):
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
-*
-
-
-
Planta/solo
-
-
-
-
Resíduo
-
-
-
Total
-
-
* Valor de F = 1. F≥ 1.
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
37.66667
7.53333
1.2697 ns
Planta/solo
1
16.33333
16.33333
2.7528 ns
Resíduo
5
29.66667
5.93333
Total
11
83.66667
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
79.91667
3.47464
1.3338 ns
Planta/solo
1
10.08333
10.08333
3.8707 ns
Resíduo
23
59.91667
2.60507
Total
47
149.91667
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
67
Dados complementares da Tabela 6 (Ocorrência de C. stephanoderis em
frutos de café com H. hampei mortos):
Período: Frutificação
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
17
5.00000
0.29412
0.8491 ns
Planta/solo
1
0.11111
0.11111
0.3208 ns
Resíduo
17
5.88889
0.34641
Total
35
11.00000
Período: Colheita
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
5
189.66667
37.93333
0.3554 ns
Planta/solo
1
40.33333
40.33333
0.3779 ns
Resíduo
5
533.66667
106.73333
Total
11
763.66667
Período: Entressafra
F.V
G.L
S.Q
Q.M
F
Semanas
23
902.66667
39.24638
1.5790 ns
Planta/solo
1
176.33333
176.33333
7.0945 *
Resíduo
23
571.66667
24.85507
Total
47
1650.66667
** significativo ao nível de 1% de probabilidade (p-valor < .01)
* significativo ao nível de 5% de probabilidade (p-valor < .05)
ns não significativo (p-valor >= .05)
F.V. = Fonte de variação
G.L. = Graus de liberdade
S.Q. = Soma de quadrado
Q.M. = Quadrado médio
F = Variável do teste F
68
Anexo 4
(Croqui da área Experimental) COLETA POR AMOSTRA CASUAL SIMPLES
Área sem uso de agrotóxico: Espaço entre fileiras (horizontal) = 4m / Espaço entre plantas (vertical = 1m
Fileira 1
(Plantas 1 a 80)
Fileira 2
(Plantas 81 a 160)
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
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♣
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♣
♣
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♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
(Aproximadamente 500 plantas)
Fileira 3
Fileira 4
(Plantas 161 a 240) (Plantas 241 a 320)
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
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♣
Fileira 5
(Plantas 321 a 400)
Fileira 6
(Plantas 401 a 480)
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
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♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
♣
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69
Anexo 5
Ciclo de vida da broca-do-café
H.Hampei Adultos
Café
(fruto brocado)
Ovos
Pupa
Pupa
Larva 1° Instar
Larva 3° Instar
Larva 2° Instar
70
Anexo 6
Ciclo de vida do parasitóide
C.Stephanoderis
café brocado
(frutos colonizados)
Cópula entre
irmãos
Período de
pré-oviposição
Período de
oviposição
Período de
desenvolvimento
71
Anexo 7 - Fluxograma das atividades realizadas durante o projeto de pesquisa
Coleta em campo
Laboratório
(Avaliações)
Broca-do-café
Digitação e tabulação
dos dados
Parasitóide
Nº frutos brocados e infestados
Nº de espécimes em frutos brocados e
colonizados c/ imaturos da broca
Pesquisa e Levantamento
bibliográfico
Nº adultos (vivos/mortos)
Isolamento dos parasitódes
(em álcool 70%)
Análise Estatística
Presença
(ovos, larvas e pupas)
Identificação taxonômica
Resultado e Discussão
Conclusão