UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO INSTITUTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BORBOLETA DA PRAIA, PARIDES ASCANIUS (CRAMER, 1775) (LEP: PAPILIONIDAE) ELISA VIEIRA HERKENHOFF ORIENTADOR: DR. RICARDO FERREIRA MONTEIRO Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Ecologia. RIO DE JANEIRO, RJ - BRASIL MARÇO DE 2006 FICHA CATALOGRÁFICA HERKENHOFF, ELISA VIEIRA Ecologia e conservação da borboleta-da-praia, Parides ascanius (Cramer, 1775) (Lep: Papilionidae) [Rio de Janeiro] 2006 80 p. 29,7 cm (Instituto de Biologia/UFRJ, M.Sc., Ecologia, 2006) Dissertação – Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE 1. Poço das Antas 2. Biologia populacional 3. Parides ascanius I. IB/UFRJ II. Título (série) ii Elisa Vieira Herkenhoff Ecologia e conservação da borboleta-da-praia, Parides ascanius (Cramer, 1775) (Lep: Papilionidae) Rio de Janeiro, 31 de março de 2006 __________________________________________________ Ricardo Ferreira Monteiro, Doutor em Ecologia, UFRJ __________________________________________________ Ricardo Iglesias Rios, Doutor em Ecologia, UFRJ __________________________________________________ Onildo João Marini-Filho, Doutor em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre, IBAMA iii AGRADECIMENTOS Eu gostaria de agradecer, primeiramente, ao que muitos chamam de Deus; para mim, o milagre da VIDA, aquele mistério que a ciência é incapaz de compreender. Agradeço imensamente a minha mãe, meu pai e meu irmão, e à minha família pelo incondicional amor, carinho e apoio ao longo de toda minha existência. Tenho que abusar da redundância biológica, mas nada seria sem vocês. Aos meus amigos, pelo carinho e amizade. Pela convivência e troca que me tornam a cada dia uma pessoa melhor. Pela ajuda e compreensão nos momentos difíceis. Ao meu orientador Ricardo e à Margarete, pelos anos de convívio e aprendizado. E também pela paciência e boa vontade diante das minhas inconstâncias e devaneios. A todos os amigos do Laboratório de Ecologia de Insetos: Abacaxi, Adriana, Carol, Cristina, Diana, Jéssica, Jiraya, João, Karine, Luana, Luciano, Milena, Pedro, Pimenta, Rafael, Raquel, Ronaldo, Sama, Thiago, Vagner, Vivian e Viviane. Ao longo de todos esses anos o ambiente de trabalho não poderia ter sido mais agradável. Foram tantas ajudas, colaborações e salvamentos que daria uma dissertação. A todos aqueles que me ajudaram com as capturas em campo: Pimenta, Rafael, Vagner e Ricardo Flores. A ajuda de vocês foi de fundamental importância para a realização desse trabalho. E a companhia, valiosíssima. Muito obrigada! Ao pessoal do Laboratório de Ecologia e Conservação de Populações pelas caronas para dentro da área de estudo e pela ótima convivência em campo. Em especial, agradeço à iv Camila Barros pela disposição em ajudar e por me passar os dados climáticos. Ao Roberto Eizemberg, por sua incomensurável colaboração na realização do documentário (fez quase sozinho), e por sua amizade. Não tenho palavras para agradecer e nem descrever essa fantástica pessoa. A ciência agradece. À Márcia Franco, pela gravação do áudio do documentário, pela viagem para campo e pelas fotografias. Definitivamente, também se trata de uma pessoa rara no meio científico. Ao Prof. Luiz Otero, por todos os anos de aprendizado e convivência, e imensa receptividade. Por acender em mim a paixão pelas borboletas e, em especial, por Parides ascanius. Agradeço também pelas primordiais sugestões para o trabalho e documentário. A Eleonora Moura e Lívia Ferreira pela ajuda com a bibliografia, além de é claro, pela amizade mencionada no terceiro parágrafo. Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia (UFRJ), aos professores, alunos e funcionários. Ao Prof. Fernando Fernandez e ao Prof. Ricardo Iglesias pelas sugestões na tese e por suas brilhantes aulas. Ao CNPq pela bolsa. Ao IBAMA/Reserva Biológica de Poço das Antas pela autorização para realização do trabalho e pelo suporte em campo. v “O que a lagarta chama de fim do mundo o mestre chama de borboleta.” Richard Bach vi RESUMO GERAL Parides ascanius (Cramer, 1775), a borboleta da praia, foi a primeira espécie de inseto a figurar como ameaçada de extinção no Brasil. Endêmica do Rio de Janeiro, ela ocorre em pequenas manchas de vegetação brejosa ou pantanosa, e tem como única planta hospedeira Aristolochia macroura (Aristolochiaceae). Até 1984 havia na Reserva Biológica de Poços das Antas pelo menos 1000 hectares do habitat ideal dessa borboleta, mas com a construção da barragem de Juturnaíba houve grande modificação dessa paisagem. O capítulo I trata da avaliação e dinâmica do tamanho de uma população de P. ascanius na ReBio. O capítulo II retrata a produção de um documentário sobre a biologia e ecologia dessa borboleta, que é apresentado no CD em anexo. O método para avaliação da biologia populacional foi o de captura,marcação e recaptura. Também eram anotados o sexo do indivíduo, seu dano alar, faixa etária, horário e localização da captura. A população se reproduziu o ano inteiro, porém o número de indivíduos capturados por dia variou muito ao longo do ano. A razão sexual foi desviada para machos (3:1), porém houve grande variação entre as amostras. As capturas não ocorreram de forma regular ao longo do transecto, existindo claramente trechos de maior ocupação. A população de P. ascanius estudada parece estar em boas condições na reserva, uma vez que é abundante ao longo de boa parte do ano. Essa população está localizada em uma área bastante favorável, com uma grande quantidade dos recursos alimentares das lagartas e dos adultos. A região ocupada fornece ainda microclimas bastante variados em uma área relativamente pequena, facilitando a permanência de indivíduos no local. vii GENERAL ABSTRACT Parides ascanius (Cramer, 1775) was the first species of insect to appear as threatened of becoming extinct in Brazil. Endemic of Rio de Janeiro, it occurs in small spots of marshy vegetation, and has as only host plant Aristolochia macroura (Aristolochiaceae). Until 1984 there were at least 1000 hectares of the ideal habitat of this butterfly in the Biological Reserve of Poço das Antas, but with the construction of the Juturnaíba dam, there was a great modification of this landscape, without no posterior ecological study. Chapter I deals with the evaluation and dynamics of the size of a population of P. ascanius in the Reserve. Chapter II portraits the production of a documentary on the biology and ecology of this butterfly, that is presented in the CD in annex. The method for evaluation of population biology was of capture, marking and recapture. Also were noted the sex of the individual, its age class, wing damage, and the time and place of capture. The studied population reproduced the entire year, however the number of individuals captured per day varied a lot. The sexual reason of the population was deviated for males (3:1), however had a great variation between the samples. The captures did not occurr regularly along the transect, existing stretches of clearly higher occupation. The population of P. ascanius seems to be in good condition in the Reserve, since that it is abundant throughout the year. This population is located in a favorable area, with a great amount of the feeding resources of the juvenile stages and also for the adults. The area of occurrence supplies varied microclimates in a relatively small area, facilitating the permanence of individuals in the place. viii LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 2.1. Esquema ilustrativo da localização da ReBio Poço das Antas....................8 Figura 2.2. Foto da região da lagoa e barragem de Juturnaíba, indicando a localização da área de estudo..........................................................................................................10 Figura 3.1. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo e seu entorno....................................................................................................................20 Figura 3.2. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo e o transecto em que foram realizadas as capturas......................................................21 Figura 3.3. Fotografia da área de estudo, mostrando bem a separação das regiões de “morrote” e “baixada”.................................................................................................22 Figura 3.4. Fotografia da região do “morrote”............................................................23 Figura 3.5. Fotografia da região da “baixada”.............................................................23 Figura 3.6. Adulto de Parides ascanius.......................................................................24 Figura 3.7. Marcação nas asas de P. ascanius.............................................................26 Figura 3.8. Média de indivíduos capturados por dia em cada mês estudado...............30 Figura 3.9. Razão entre número de machos para cada fêmea em cada um dos meses estudados.....................................................................................................................32 Figura 3.10. Percentual de espécimens de cada faixa etária entre todos os indivíduos, entre machos e entre fêmeas........................................................................................33 ix Figura 3.11. Percentual de indivíduos de cada faixa etária em cada um dos meses estudados.....................................................................................................................34 Figura 3.12. Percentual de espécimens com nenhum, pouco ou muito dano alar entre todos os indivíduos, entre machos e entre fêmeas.......................................................35 Figura 3.13. Número de indivíduos capturados em cada um dos trechos de 100 metros do transecto..................................................................................................................36 Figura 3.14. Percentual de capturas de machos e fêmeas nos diferentes trechos do transecto.......................................................................................................................37 Figura 3.15. Percentual de ocupação de trechos do transecto por machos e fêmeas de diferentes faixas etárias................................................................................................38 Figura 3.16. Percentual de recapturas nos trechos do transecto..................................38 Figura 3.17. Número de recapturas nas diferentes classes de distância......................39 Figura 3.18. Percentual de cada faixa etária entre os indivíduos recapturados...........40 Figura 3.19. Percentual de cada faixa etária de indivíduos recapturados em cada uma das classes de distância................................................................................................40 Figura 3.20. Percentual de indivíduos de cada faixa etária recapturado em cada uma das principais classes de distância...............................................................................41 Figura 3.21. Percentual de espécimens de cada classe de dano alar entre os indivíduos recapturados.................................................................................................................42 Figura 3.22. Percentual de cada classe de dano alar de indivíduos recapturados em cada x uma das classes de distância................................................................................42 Figura 3.23. Percentual de indivíduos de cada classe de dano alar recapturado em cada uma das principais classes de distância...............................................................43 Figura 3.24. Número de indivíduos recapturados em cada classe de dias após a captura levando em consideração o esforço................................................................44 Figura 3.25. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo, o transecto e a mancha de Aristolochia macroura..........................................46 Figura 4.1. Márcia Franco e Roberto Eizemberg filmando uma cópula no sítio de Luiz Otero............................................................................................................................63 Figura 4.2. Câmera, iluminação e cenário preparados para a filmagem da emergência do adulto......................................................................................................................64 xi 1.3 LISTA DE TABELAS Tabela 2.1. Dados climáticos dos meses estudados.......................................................9 Tabela 3.1. Regressões entre abundância de indivíduos em cada sessão de marcação e recaptura e os fatores climáticos..................................................................................30 Tabela 3.2. Número de indivíduos por dia de captura (NICD), percentagem de indivíduos recapturados, estimativa de tamanho populacional pelo método de Lincoln-Petersen e intervalo de confiança da estimativa, em cada um dos meses estudados......................................................................................................................31 Tabela 3.3. Dobro do número de machos, estimativa populacional pelo método de LincolnPeterson (LP) e LP/NICD, em cada um dos meses estudados.........................32 Tabela 3.4. Ocorrência de outras espécies de papilionídeos na área estudada ao longo do período de estudo....................................................................................................45 xii SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO GERAL................................................................................................1 2. ÁREA DE ESTUDO......................................................................................................7 3. BIOLOGIA POPULACIONAL DE PARIDES ASCANIUS.................................................12 3.1 INTRODUÇÃO..............................................................................................13 3.2 MATERIAIS E MÉTODOS..............................................................................20 3.3 RESULTADOS..............................................................................................29 3.3.1 Variação temporal e tamanho populacional................................29 3.3.2 Razão sexual................................................................................32 3.3.3 Distribuição etária e dano alar.....................................................33 3.3.4 Ocupação do habitat e movimentação.........................................35 3.3.5 Longevidade................................................................................43 3.3.6 Conservação................................................................................44 3.4 DISCUSSÃO.................................................................................................47 3.4.1 Variação temporal e tamanho populacional................................47 3.4.2 Razão sexual................................................................................48 3.4.3 Distribuição etária e dano alar.....................................................49 3.4.4 Ocupação do habitat e movimentação.........................................50 3.4.5 Longevidade................................................................................53 3.4.6 Conservação................................................................................54 3.5 CONCLUSÕES..............................................................................................56 xiii 4. DOCUMENTÁRIO “PARIDES ASCANIUS: O RESGATE DE UMA ESPÉCIE”.................58 4.1 INTRODUÇÃO..............................................................................................59 4.2 MATERIAS E MÉTODOS...............................................................................63 4.3 RESULTADOS..............................................................................................65 4.4 DISCUSSÃO.................................................................................................66 5. CONSIDERAÇÕES FINAIS.........................................................................................68 6. BIBLIOGRAFIA GERAL..............................................................................................73 xiv xv 1. INTRODUÇÃO GERAL Dentro de sua área geográfica, a distribuição de determinada espécie é irregular em diversos graus devido à variação das características físicas, da disponibilidade de recursos e das espécies competidoras, predadoras ou parasitas, e também a eventos históricos de colonização e extinção. Muitas espécies, particularmente aquelas que possuem necessidades bem restritas, consistem de algumas a muitas populações pequenas que estão, com freqüência, amplamente isoladas geograficamente. O reconhecimento de que uma espécie está dividida em populações locais que normalmente consistem de algumas dezenas ou centenas de indivíduos, teve um impacto importante sobre o entendimento dos processos evolutivos. Além do mais, populações pequenas são muito susceptíveis de extinção, e a persistência de uma espécie em um local particular depende muitas vezes do influxo contínuo de migrantes de outras populações (Futuyma, 1997). A densidade e permanência da população de uma espécie em qualquer local dependem de sua capacidade de aumentar numericamente e dos fatores que limitam sua abundância. A compreensão dessa dinâmica é essencial para uma apreciação adequada da teoria evolutiva (Ricklefs 1979). Através de sucintas revisões da literatura sobre extinções, Simberloff (1986) e Caughley (1994) distinguiram processos que tornam as populações raras em um primeiro momento (o que Simberloff chama de “causas finais da extinção” e Caughley denomina “paradigma das populações em declínio”) de processos que podem finalmente causar a extinção (o que Simberloff denomina “causas próximas da extinção” e Caughley chama de “paradigma das populações pequenas”). xvi As causas próximas da extinção são aquelas pelas quais populações pequenas se extinguem, mesmo quando protegidas, incluindo a aleatoriedade demográfica, aleatoriedade ambiental, deterioração genética e disfunção social. Entre as causas últimas da extinção, que tornam as espécies raras, podem ser citadas a caça, destruição de habitat, mudanças climáticas e poluição. Como para grande parte dos outros organismos, a destruição e degradação de hábitats estão entre os fatores de declínio mais importantes para comunidades de borboletas (New, 1997). Há muito tempo, as atividades humanas vêm alterando os ambientes naturais, e hoje a maior parte dos sistemas encontra-se transformada ou com diferentes graus de fragmentação. Essa fragmentação apresenta como principais componentes a perda do habitat original, a redução do tamanho e o aumento do isolamento das manchas desse habitat (Wilcox & Murphy 1985; Saunders et al., 1991), todos exercendo efeitos diretos e indiretos sobre a biota. Atualmente, a fragmentação florestal é um dos processos que mais influencia a perda de diversidade e o aumento das taxas de extinção de espécies em várias escalas (Pimm & Raven, 2000). O entendimento de padrões e processos das mudanças das paisagens, assim como as respostas de populações a essas modificações são de fundamental importância para que os esforços de conservação biológica tenham êxito (Collinge, 2001). A extinção natural de populações é apenas um dos aspectos das extinções de borboletas atualmente. O outro é a tendência unidirecional e virtualmente global de perda de populações e espécies de borboletas como um resultado da expansão da ocupação e atividade humana (Ehrlich et al., 1980). Algumas espécies podem ser naturalmente raras, embora estas também possam se tornar ainda mais raras pela ação do homem, sendo incerto se as espécies naturalmente xvii raras e as antropogenicamente raras difiram de maneira fundamental em relação aos riscos de extinção por causas próximas (Lawton, 1994). Espécies filogeneticamente predispostas a baixas densidades populacionais e distribuições geográficas pequenas são mais vulneráveis a causas últimas da extinção, como exploração e destruição de hábitats. Paradoxalmente, estas podem também ser menos ameaçadas pelas causas próximas da extinção, pois são pré-adaptadas à vida como populações pequenas em reservas isoladas, comparadas com espécies outrora abundantes e com amplamente distribuídas (Kunin & Gaston, 1993). Mudanças nos hábitats confrontam muitas espécies especialistas com condições apenas sub-ótimas para sua sobrevivência (Meyer-Hozak, 2000). O acesso a múltiplas espécies de plantas hospedeiras, aumenta a exposição de espécies para a expansão de estratégias, promovendo novas oportunidades evolutivas e saída da especialização. A perda de variabilidade no uso de plantas hospedeiras com a perda de hábitats implica no contrário: vulnerabilidade à extinção. Embora exista uma tendência de mudanças climáticas atuais induzirem uma maior utilização de recursos em borboletas (Dennis et al., 1993; Thomas et al., 2001), isto está sendo contrabalançado pela perda de hábitats. No Brasil, das 55 espécies de borboletas ameaçadas de extinção, 26 pertencem à família Nymphalidae, 8 são Hesperiidae, 2 Lycaenidae, 4 Pieridae, 6 Riodinidae e 9 Papilionidae (MMA, 2003). Estima-se que muitas espécies e subespécies de Lepidoptera estejam ameaçadas de extinção devido à destruição e fragmentação que vem ocorrendo no sudeste brasileiro (Brown Jr., 1992, 1997). Aproximadamente 2/3 das espécies de borboletas que ocorrem no Brasil são representadas na região da Mata Atlântica, sendo que uma grande parte dessas populações encontra-se hoje em fragmentos de menos de 1000 hectares (Brown & Freitas, 2000). xviii Devido à sua elevada diversidade de espécies associada à alta taxa de endemismo e a baixíssima proporção de florestas remanescentes, a Mata Atlântica é considerada um “hot spot” que tem prioridade máxima para conservação (Myers et al., 2000). Esse bioma já representou cerca de 12% da cobertura do território nacional e hoje apresenta-se reduzido a aproximadamente 7,6% da sua ocupação original (MMA, 1999). Segundo a lista do MMA (2003) de espécies ameaçadas de extinção, 57% (55) dos insetos que se encontram nessa situação no Brasil são borboletas. O estado do Rio de Janeiro conta com 56% (31) das borboletas que aparecem na lista, sendo muitas vezes o único estado onde essas borboletas ocorrem. Isso provavelmente ocorre pelo alto grau de endemismo que caracteriza os insetos da mata atlântica, assim como pelo elevado nível de fragmentação em que se encontra esse ecossistema neste estado. Parides ascanius (Cramer, 1775), a borboleta da praia, foi a primeira espécie de inseto a figurar como ameaçada de extinção no Brasil. Em 31 de maio de 1973, a agência brasileira de parques nacionais (através do IBDF, Instituto Brasileiro para o Desenvolvimento Florestal) colocou Parides ascanius (usando o sinônimo anterior, Battus orophobus D’Almeida) na lista oficial dos animais brasileiros ameaçados de extinção, através da Portaria 3481-DN. Atualmente, P. ascanius aparece nas listas estadual na categoria “criticamente em perigo” (Otero et al., 2000), nacional, sugerida “em perigo” (MMA 2003), e internacional na categoria “vulnerável” (IUCN 2003). Endêmica do Rio de Janeiro, ela ocorre em pequenas manchas de vegetação brejosa ou pantanosa entre Atafona (São João da Barra) e Itaguaí (Rio de Janeiro), e tem como única planta hospedeira Aristolochia macroura (Aristolochiaceae) (Otero, 1984; Otero & Brown Jr., 1986; Otero & Marigo, 1990). xix Até 1984 havia na Reserva Biológica de Poços das Antas pelo menos 1000 hectares do habitat original dessa espécie, em várias manchas conectadas (Otero & Brown, 1986). Com a construção da barragem de Juturnaíba, em 1984, houve grande modificação de boa parte das áreas de distribuição dessa borboleta na Reserva, sem que tenha havido nenhum estudo ecológico posterior sobre o assunto. O capítulo I trata do estudo do tamanho de uma população de P. ascanius na Reserva Biológica de Poço das Antas, considerando além da variação temporal dos indivíduos, sua proporção sexual e distribuição etária. Além disso, serão analisados também a longevidade e o dano alar dos espécimens, a ocupação do habitat e a movimentação dos indivíduos neste. No capítulo II produziu-se um documentário sobre a biologia e ecologia de P. ascanius, que é apresentado no CD em anexo. Nesse capítulo, haverá uma breve exposição da situação da documentação científica no Brasil, da metodologia utilizada para o desenvolvimento do audiovisual e dos objetivos pretendidos com a divulgação da mídia. xx xxi 2. ÁREA DE ESTUDO Localizada na parte central costeira do estado do Rio de Janeiro, a Reserva Biológica de Poço das Antas estende-se por cerca de 5.500 hectares dentro do município de Silva Jardim (22º30' e 22º33'S e 42º15' e 42º19'W Gr.), fazendo limite com Casimiro de Abreu e Araruama (Figura 2.1). Figura 2.1. Esquema ilustrativo da localização da ReBio Poço das Antas (retirado de www.ibama.gov.br) O clima é do tipo quente e úmido com temperaturas médias anuais elevadas durante quase todo o ano. A temperatura média anual é de 25,7ºC, sendo fevereiro geralmente o mês mais quente e julho o mais frio. O índice pluviométrico anual é, em média, 2.000mm, concentrados nos meses de outubro a abril, sendo julho e agosto os meses mais secos, segundo os dados climáticos dos últimos 10 anos cedidos pela Associação Mico-Leãoxxii Dourado. Durante os 12 meses estudados a precipitação foi de 2.815mm e a temperatura média foi de 25,14°C, sendo um ano um pouco mais frio e chuvoso do que a média (Tabela 2.1). Tabela 2.1. Dados climáticos do período estudado na Reserva Biológica de Poço das Antas (obtidos pela Associação Mico-Leão Dourado). Temp méd: temperatura média; temp min: temperatura mínima média; temp max: temperatura máxima média; temp MIN: temperatura mínima absoluta; temp MAX: temperatura máxima absoluta; prec: precipitação mensal (mm); prec MAX: precipitação diária máxima; dias de chuva: dias do mês com precipitação. out/04 nov/04 dez/04 jan/05 fev/05 mar/05 abr/05 mai/05 jun/05 jul/05 ago/05 set/05 temp med 24,7 26,0 25,5 27,1 26,4 27,9 27,4 24,5 22,6 22,3 23,8 23,5 temp min 18,5 19,1 20,8 21,2 20,1 22,3 21,5 19,0 16,2 16,6 16,4 18,2 temp max 30,9 32,8 32,1 33,0 32,6 33,6 33,3 30,0 29,0 28,0 31,3 28,7 temp MIN 12 16 18 18 17 20 18 16 14 13 12 13 temp MAX 37 39 39 40 37 40 39 36 34 39 39 38 prec 178,6 338,1 383,3 343,3 443,7 299,5 306,9 59,8 93,2 170,2 13,7 184,4 prec MAX 52,2 210,8 73,3 66,3 68,8 68,8 142,9 29,0 55,1 91,4 6,8 42,1 dias chuva 13 11 16 14 16 14 10 7 6 8 3 15 O seu relevo é classificado em sete compartimentos geomorfológicos que são: faixa meândrica (8,7%), várzea interna (8,7%), várzea externa (38,5%), alvéolos (2,6%), morrotes baixos (6,3%), morrotes altos (25,9%) e morros (9,3%). Cerca de 60% de toda a área de até 5% de declividade encontra-se sob saturação hídrica praticamente todo o ano (IBAMA, 2004). Uma das últimas manchas de floresta na baixada fluminense, a Reserva de Poço das Antas abriga uma grande faixa de vegetação arbórea típica de Floresta Pluvial Atlântica Baixo Montana ou também designada Floresta Ombrófila Densa Sub-montana em diferentes estados de maturidade (Programa Mata Atlântica, 2005). Caracteriza-se por um ecossistema de Mata Atlântica de baixada com forte interferência antrópica, cuja vegetação xxiii compreende: Mata Atlântica em estágios inicial, médio e avançado, com cerca de 10% de campos antrópicos e 26% de formação pioneira com influência fluvial, num total de 36% de áreas degradadas (IBAMA, 2004). Acredita-se que essa fragmentação tenha se iniciado na metade do século XX, determinada por desmatamento, construção da barragem de Juturnaíba, obras de drenagem de baixadas e retificação de afluentes da lagoa de Juturnaíba e dos rios São João e Aldeia Velha, e abertura de estradas (SEMADS, 2002). O rio São João é o principal curso d' água da região e seus afluentes, os rios Capivari, Bacaxá, Aldeia Velha, Preto e o Iguapé percorrem boa parte da reserva, inundando as terras baixas dos seus vales. A lagoa de Juturnaíba (Figura 2.2) inunda uma boa parte da área, recebendo as águas de alguns rios e descarregando no rio São João. O quadro hidrológico sofreu profundas mudanças nos últimos anos com a construção da barragem de Juturnaíba (Programa Mata Atlântica, 2005). A barragem alagou terras da unidade a montante e promoveu uma radical drenagem a jusante, ocasionando a modificação de parte do ecossistema, que era de matas inundáveis (área de cerca de 900 ha), e onde hoje ocorrem os grandes incêndios da Reserva, aumentando a pressão antrópica sobre ela (IBAMA, 2004). Figura 2.2. Foto da região da lagoa (seta amarela) e barragem (seta verde) de Juturnaíba, indicando a localização da área de estudo (seta vermelha). xxiv A Reserva Biológica de Poços das Antas é a única unidade de conservação que possui uma população abundante de Parides ascanius. Até 1984 havia nesta reserva pelo menos 1000 hectares do habitat ideal dessa espécie, em várias manchas conectadas (Otero & Brown, 1986). Com a construção da barragem de Juturnaíba, em 1984, houve grande modificação de boa parte das áreas de distribuição dessa borboleta na Reserva, sem que tenha havido nenhum estudo ecológico posterior sobre o assunto. Por ocasião do plano de manejo, realizado na Rebio de Poço das Antas em 2003, foram observados alguns indivíduos voando próximo a alagados decorrentes da construção da barragem. Estas novas observações durante o ano de 2003 confirmaram a ocorrência de indivíduos de P. ascanius na ReBio de Poço das Antas o que indicou que essa Reserva constitui uma área de grande importância na preservação desta espécie. Por outro lado, é preocupante o fato dessa população ter sido observada em uma área bem restrita, em poucos hectares ao redor de áreas pantanosas do rio São João e da barragem de Juturnaíba. Como a população de P. ascanius ocorre estritamente em uma área da ReBio que sofreu grande transformação devido à construção da barragem, se faz necessário um monitoramento de seus parâmetros populacionais. A investigação da abundância e dinâmica dessa população nos possibilitou acessar o seu real estado populacional, contribuindo dessa forma para ações de manejo dessa espécie. xxv xxvi 3.1 INTRODUÇÃO Em um trabalho clássico sobre a distribuição e abundância dos animais, Andrewartha & Birch (1954) resumiram as questões básicas da ecologia de populações animais: “Por quê um animal ocupa determinada área e não outras no planeta?”; “Por quê este é abundante em algumas partes da sua distribuição e raro em outras?”; “Por quê é algumas vezes abundante e outras raro?”. Tais questões, além de serem centrais para a teoria ecológica e evolutiva, são de extrema importância em um mundo super-populoso com recursos em declínio. Geralmente é difícil determinar os limites da distribuição e o número de organismos em uma dada localidade. Dificuldades técnicas e logísticas aparecem na investigação de questões sobre estrutura e dinâmica de populações individuais, variando de acordo com o grupo taxonômico. Organismos ideais para estudos populacionais devem ser bem conhecidos taxonomicamente, fáceis de serem reconhecidos e marcados no campo, de tranqüila manipulação em laboratório e com gerações curtas temporalmente. As borboletas são organismos ideais para se investigar essas questões, sendo a estrutura e dinâmica de suas populações mais conhecida do que de qualquer outro grupo de invertebrado, possivelmente mais do que de qualquer grupo animal (Ehrlich, 1984), com a possível exceção de aves. Estudos populacionais de borboletas, utilizando métodos de marcação e recaptura, são considerados um passo importante para a compreensão de sua ecologia e comportamento, normalmente revelando muitas informações em poucos meses de trabalho (Ehrlich, 1984). Espécies de Papilionidae são consideradas fáceis de serem estudadas; são xxvii fortemente atraídas por flores, de grande tamanho corporal, e fáceis de serem marcadas sem causar trauma (Freitas & Ramos 2001). Entretanto, bons estudos de marcação e recaptura de papilionídeos são escassos na América do Norte e praticamente inexistentes com espécies neotropicais. Talvez, a raridade da maioria das espécies, combinada com períodos de vôo relativamente curtos e a dificuldade de estar periodicamente em campo para obter bons números de indivíduos recapturados tenham frustrado muitos pesquisadores (Tyler et al., 1994). A família Papilionidae apresenta cerca de 600 espécies distribuídas em 3 subfamílias: Baroniinae, Parnassiinae e Papilioninae. A subfamília Papilioninae contém aproximadamente 550 espécies, divididas em 3 tribos (Leptocirciini, Troidini e Papilionini) e 17 gêneros (Ackerey et al., 2001). Essa família, apesar de cosmopolita, concentra-se nos sub-trópicos, sendo 143 espécies registradas para o continente americano (Feeny 1991; Tyler et al., 1994). Papilionidae são borboletas com vôo ágil e poderoso, mas nem sempre rápido. São abundantes em ambientes úmidos, com grande abundância de árvores nativas e variedade de microhábitats. Os machos possuem androcônias com cheiro bem forte e característico, usados para acalmar as fêmeas durante os cortejamentos aéreos vigorosos e prolongados. As fêmeas de muitas espécies são raramente vistas, até desconhecidas, tendo hábitos que evitam encontros com coletores, como vôo no interior de matas densas, ou pendurando-se como uma pipa a 50 m acima do chão, à procura de brotos novos em cima de plantas hospedeiras. Esta é a família mais primitiva das borboletas “verdadeiras” (Papilionoidea), e inclui muitas espécies antigas, relictuais, de distribuição muito restrita, à beira da extinção devido à destruição, pelo homem, dos seus poucos hábitats remanescentes (Brown Jr., 1992). xxviii Durante o tempo que os Papilionidae têm estado nas Américas, eles se expandiram para ocupar praticamente todos os hábitats possíveis, das gélidas tundras, e tórridos desertos até rochedos, vegetações arbustivas, todos os tipos de florestas, encostas e topos de montanhas, matas ciliares, planícies de baixada, até parques urbanos e jardins. A maioria das espécies é típica de florestas tropicais, sendo apenas três características de vegetações costeiras, Parides ascanius, Parides zacynthus e Heraclides aristodemus (Tyler et al., 1994). A maioria dos indivíduos de papilionídeos necessita de muito espaço. Entretanto, uma população inteira pode estar comprimida em um espaço pequeno, como um parque urbano, se os outros recursos forem sempre abundantes. Assim, o espaço é às vezes um recurso limitante ou um eixo central do nicho determinando o tamanho das populações quando o recurso alimentar é limitado, especialmente se machos forem territorialistas (Tyler et al., 1994). A maioria das dimensões do nicho se constitui de outros recursos e pressões fundamentais do ambiente físico e biológico. O tempo é essencial para os adultos de papilionídeos, que têm apenas alguns dias para amadurecer, preparar um pacote de espermatóforos de alta qualidade (machos), acasalar, e encontrar a planta ideal para oviposição (fêmeas). O uso eficiente do recurso “tempo” é crítico para o sucesso reprodutivo do adulto. Recursos renováveis, incluindo luminosidade, temperatura e umidade, podem limitar a atividade de adultos, e assim regular ou restringir o uso de todos os outros recursos. Pouquíssimos estudos foram feitos sobre tolerâncias e limites destes recursos para as espécies de Papilionidae (adultos ou jovens), variação entre indivíduos, ou sobre o efeito desses fatores sobre o comportamento e fecundidade (Tyler et al., 1994). xxix A tribo Troidini é predominantemente tropical, com a maioria das espécies concentrada nas florestas de planícies da América Central e do Sul e da região Indo Australiana (Weintraub, 1995). Seus representantes oferecem um dos melhores exemplos de oligofagia em borboletas, sendo exclusivos de uma pequena variedade de Aristolochiaceae. Outros Papilioninae usam uma maior variedade de plantas hospedeiras, como Annonaceae, Apiaceae, Canellaceae, Hernandiaceae, Lauraceae, Rutaceae, Winteraceae, entre outras (Miller 1987; Weintraub, 1995). Essa tribo inclui 130 espécies divididas em 12 gêneros, três dos quais ocorrem na região neotropical: Battus (11 espécies), Euryades (2 espécies), e Parides (34 espécies) (Tyler et al., 1994). O gênero Parides é exclusivamente neotropical, e inclui várias espécies nas listas oficiais de espécies ameaçadas de extinção (IUCN, 2003; MMA, 2003). Os Troidini parecem ser um grupo monofilético, com o gênero Battus sendo monofilético e irmão das demais espécies da tribo, e Euryades sendo aparentado com o gênero monofilético Parides (Silva-Brandão et al., 2005). O comportamento sexual das espécies de Parides é bem complexo, com ambos os sexos usando substâncias químicas pra comunicar virilidade ou receptividade, havendo uma perseguição aérea seguida de uma dança conjunta. Os machos de Parides são mestres na persuasão química e muitos fazem vôos acrobáticos ao redor de fêmeas estacionárias, abrindo as asas posteriores e depositando a penugem branca cheia de ferormônios nas antenas das fêmeas, a cada movimento de ida e vinda (Tyler et al., 1994). Os machos de Parides, assim como os de outros papilionídeos, são comumente vistos defendendo recursos florais contra outras borboletas. Esse comportamento não parece ser sempre e exclusivamente para o propósito do direito às fêmeas. Ocasionalmente, xxx fêmeas foram observadas perseguindo e expulsando outras da área da planta hospedeira (Tyler et al., 1994). Parides ascanius, a borboleta da praia, foi a primeira espécie de inseto brasileiro a entrar na lista de espécies ameaçadas de extinção no Brasil. Endêmica do Rio de Janeiro, ela ocorre em pequenas manchas de vegetação brejosa ou pantanosa entre Atafona (São João da Barra) e Itaguaí (Rio de Janeiro), e tem como única planta hospedeira Aristolochia macroura (Aristolochiaceae), conhecida como jarrinha (Otero, 1984; Otero & Brown Jr., 1986; Otero & Marigo, 1990). Seu adulto, nectívoro, tem como flor favorita Lantana camara (Verbenaceae) (Otero & Marigo, 1990). Sua lagarta armazena substâncias tóxicas das folhas ou galhos de A. macroura, passando para os adultos, tornando-se impalatável para alguns predadores (Otero, 1984; Otero & Brown Jr. 1986; Brown Jr., 1992). O adulto voa praticamente o ano todo, podendo ter diapausa, na fase de crisálida, durante o inverno (Otero, 1984). O hábito monófago da lagarta torna esta espécie ainda mais suscetível à extinção, uma vez que depende da aptidão de A. macroura para manter populações viáveis. A distribuição de Parides ascanius provavelmente sempre foi restrita e pontual. Ocorre em partes alagadas da planície costeira do estado, especialmente com vegetação arbustiva ao longo de vales de rios de baixada, mas pode ser encontrada até 30km da costa. Seu habitat ocorre em manchas descontínuas dependendo de combinações estreitamente definidas de clima, solo, drenagem, estrutura luminosa da vegetação e presença de certas espécies de plantas. P. ascanius tem distribuição agregada no espaço; quando uma população está presente, em certas épocas do ano podem ser avistados até 50 indivíduos em uma manhã. Portanto, é improvável que populações importantes dessa espécie de borboleta, bem aparente no tamanho e coloração, ainda sejam desconhecidas em regiões acessíveis e xxxi que tenham sido estudadas ou visitadas por especialistas em borboletas (Otero & Brown Jr. 1986). A inacessibilidade e inospitalidade de seu habitat mantiveram muitas populações a salvo da expansão urbana até recentemente. Com o crescimento populacional do estado do Rio de Janeiro, os alagados costeiros e de baixada estão sendo drenados e transformados ao longo de toda a distribuição de P. ascanius. Atualmente, populações de P. ascanius se restringem a poucas regiões em áreas ou habitats específicos e sob forte impacto antrópico, devendo existir, segundo Tyler et al. (2004), aproximadamente 20 colônias muito instáveis. Existe um grande risco de restarem somente algumas populações isoladas em áreas preservadas, que poderão enfrentar problemas genéticos devido a cruzamentos consangüíneos (Campos Neto & Otero, 2001), sendo a Reserva Biológica de Poços das Antas a única unidade de conservação considerada capaz de manter uma grande população (Otero & Brown, 1986). Desde a publicação do extenso trabalho de Otero & Brown (1986), existe um domínio completo do ciclo de vida e comportamento alimentar e reprodutivo de P. ascanius, na natureza e em cativeiro. Porém, nos últimos 20 anos, pouca informação nova foi publicada sobre essa espécie, aparecendo esta somente marginalmente em alguns artigos. Desde então, nenhuma população de P. ascanius foi estudada mais detalhadamente quanto à sua estrutura, sendo ausentes informações ecológicas importantes para a conservação dessa espécie. A Reserva Biológica de Poços das Antas é a única unidade de conservação que possui uma população abundante de Parides ascanius. Até 1984 havia nesta Reserva pelo menos 1000 hectares do habitat ideal dessa espécie, em várias manchas conectadas (Otero & Brown, 1986). Com a construção de barragem de Juturnaíba, em 1984, houve grande xxxii modificação de boa parte das áreas de distribuição dessa borboleta na reserva, sem que tenha havido nenhum estudo ecológico posterior sobre o assunto. Portanto, nosso objetivo foi estimar o tamanho de uma população de P. ascanius e sua dinâmica ao longo do tempo, com o intuito de confirmar a viabilidade dessa espécie na ReBio Poço das Antas. Foram considerados também aspectos como a estrutura etária e proporção sexual da população, além da longevidade e dano alar dos espécimens, a ocupação do habitat e a movimentação dos indivíduos neste, com a finalidade de acessar informações mais precisas que facilitem futuras ações de manejo dessa espécie. xxxiii 3.2 MATERIAIS E MÉTODOS O estudo foi realizado na Reserva Biológica de Poço das Antas, no município de Silva Jardim, no estado do Rio de Janeiro, em uma área próxima à barragem de Juturnaíba (Figura 3.1). Figura 3.1. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo e seu entorno. Em vermelho: estrada principal da Reserva Biológica de Poço das Antas. Em amarelo: trilha. Em verde claro: área de baixada periodicamente inundada. Em verde escuro: mata. Em preto: alagado decorrente da Represa de Juturnaíba. xxxiv Partindo de observações preliminares, foi demarcada a área de estudo, que consistiu de aproximadamente um quilômetro na estrada da ReBio. Esse transecto (Figura 3.2) foi marcado a cada 50 metros para facilitar a localização dos indivíduos, e foi feito na própria estrada que atravessa a ReBio, o que, de certa maneira, facilitava a observação e captura dos espécimens. Consistia de uma região de “morrote” e uma de “baixada” (Figura 3.3). Figura 3.2. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo. Em roxo: transecto em que foram realizadas as capturas. Seta azul: “morrote”. Seta branca: “baixada”. A marcação do transecto iniciou-se na estrada em vermelho (0m) e terminou na estrada em amarelo (1000m). xxxv Figura 3.3. Fotografia (R.F. Monteiro) da área de estudo, localizada a cerca de 1 km do rio São João, na parte sul da Reserva Biológica de Poço das Antas, mostrando bem a separação das regiões de “morrote” (seta azul) e “baixada” (seta branca). O “morrote” (Figura 3.4) é caracterizado por apresentar floresta ao longo das margens da estrada, proporcionando diferentes áreas sombreadas ao longo do dia, e uma área de “morrote” mais aberta, com alta luminosidade durante boa parte do dia, e cerca de 20 metros acima da baixada. Essa região tem uma fronteira abrupta com a baixada, com poucos metros de faixa de transição, determinada basicamente pelo relevo. xxxvi Figura 3.4. Fotografia da região do “morrote”, caracterizada por uma área de grande sombreamento e uma faixa com intensa luminosidade. A “baixada” (Figura 3.5) é caracterizada por uma região periodicamente alagada dos dois lados da trilha, recebendo grande incidência solar ao longo da maior parte do dia. Figura 3.5. Fotografia (R.F. Monteiro) da região da “baixada”, caracterizada por grande luminosidade e um terreno permanentemente inundado. xxxvii Durante o período de outubro de 2004 a setembro de 2005 foram realizadas 18 amostragens, com uma periodicidade mínima de uma vez por mês. Nos meses de novembro, março, julho e setembro foram feitas amostras em dois dias consecutivos. Em outubro e fevereiro foram feitas também duas amostras, porém separadas por intervalos de cerca de 20 dias. Em cada sessão, durante cinco horas, divididas em dois turnos (manhã e tarde), foram capturados todos os indivíduos de P. ascanius (Figura 3.6) possíveis. Em cada um desses turnos, dois pesquisadores equipados com rede entomológica percorriam lentamente o transecto nas duas direções (ida e volta), procurando ativamente por indivíduos de P. ascanius. Figura 3.6. Adulto de Parides ascanius. Como em 6 dos 12 meses estudados (outubro, novembro, fevereiro, março, julho e setembro) foram realizadas sessões de marcação e recaptura durante dois dias, consecutivos ou não, para uma melhor visualização da variação temporal do tamanho populacional e comparação entre as amostras foram tiradas as médias correspondentes aos dois dias de captura. Esse procedimento foi realizado para as análises de abundância, razão sexual e xxxviii estrutura etária da população. Para as análises de recaptura, esse procedimento também foi adotado, com exceção do mês de outubro, no qual foram feitas duas amostras com um espaçamento de 20 dias. Em fevereiro também foram feitas amostras em dois dias distantes, mas em um deles o mau tempo impediu que a amostragem fosse completa e, portanto, para efeitos de recaptura, os dados desse mês foram somados. Devido ao fato de mortalidade e emigração só poderem ser separadas em populações abertas pelo método de Zhang & Brown (1989), que não pode ser utilizado nesta dissertação, o termo ‘residência’ foi usado ao invés de ‘sobrevivência’, seguindo Watt et al. (1977) e Tabashnik (1980). Para estimar o tamanho populacional foi utilizado o estimador de Lincoln-Peterson (1930) modificado por Bailey (1952). Esse índice é provavelmente o mais popular dos modelos de abundância absoluta, como também o mais simples, sendo necessárias apenas duas amostragens para obtê-lo: a marcação e a recaptura (Gall, 1985). É calculado da seguinte maneira: N = n1 (n2 + 1)/(m + 1) sendo, N = tamanho populacional total n1 = número de animais capturados na primeira sessão de captura n2 = número de indivíduos capturados na segunda sessão m = número de indivíduos recapturados na segunda sessão Esse estimador requer que sejam válidas algumas premissas, assim como todos os xxxix modelos de abundância absoluta, tais como: amostragens em intervalos separados, curtos em relação ao tempo total de estudo; animais não têm marcas perdidas; animais marcados podem ser distinguidos dos não marcados; ausência de alteração comportamental após a marcação; “diluição” dos indivíduos marcados entre os não marcados; animais marcados e não marcados com mesma probabilidade de captura; amostragem em proporções naturais dos sexos, classes etárias, etc. Além dessas, o índice de Lincoln-Peterson/Bailey tem como premissa adicional que a população não sofra nenhuma perda (morte ou emigração) ou ganho (nascimento ou imigração) durante o intervalo entre as sessões de captura e recaptura (Gall, 1985). Os indivíduos capturados eram marcados com uma numeração na parte ventral das quatro asas com uma caneta de marcação permanente (Figura 3.7), Sharpie-Stanford, não tóxica, e depois soltos. A cor da caneta utilizada foi vermelha para que a marcação não destoasse do padrão de coloração da espécie. Figura 3.7. Marcação nas asas de P. ascanius. A marcação foi feita nas quatro asas para evitar que fosse perdida, uma vez que partes das asas podem ser danificadas ou mesmo extirpadas, e garantir sua correta leitura, xl visto que o cuidado para não danificar as borboletas muitas vezes impediu uma adequada grafia da numeração. O registro de indivíduos capturados, com os respectivos números, foi feito no próprio local, em planilha própria. Além da marcação, eram anotados o sexo do indivíduo, seu dano alar, faixa etária, horário e localização da captura. O dano alar e a faixa etária das borboletas eram determinados em três classes: dano alar (0: nenhum dano, 1: pouco dano, 2: muito dano); faixa etária (0: novo, 1: intermediário, 2: velho). Em relação ao dano alar, observavam-se os cortes (pedaços danificados) e rupturas (pedaços ausentes) nas asas. Se cortes e rupturas eram inexistentes, os indivíduos eram classificados com nenhum dano alar. Caso, houvesse de um a três cortes, ou um ou dois cortes e uma ruptura, era atribuída a categoria pouco dano. Nas situações em que apareciam mais de três cortes ou 2 ou mais rupturas, os espécimens eram classificados com muito dano. A faixa etária foi estimada a partir do desgaste alar, sendo observada unicamente a situação das escamas das asas. Os indivíduos considerados novos não possuíam nenhum desgaste alar, provavelmente sendo incluídos nessa categoria apenas borboletas com um ou dois dias de vida. Os espécimens classificados como intermediários apresentavam algum desgaste alar, mas o padrão de cores das asas ainda era nítido. Já os indivíduos categorizados como velhos tinham a coloração das asas já descaracterizada, com o preto e as manchas rosas já quase imperceptíveis. Não foram tomadas medidas do comprimento das asas para evitar manipulação dos indivíduos, uma vez que se trata de uma espécie ameaçada de extinção e uma manipulação excessiva pode acarretar estresse de indivíduos, com conseqüentes mudanças comportamentais que poderiam acarretar em alterações biológicas, inclusive morte, e metodológicas. xli Idealmente, a captura e marcação devem afetar tão pouco a borboleta que depois de solta ela volte a fazer o que estava fazendo. O “trauma de marcação” pode promover uma dispersão para fora da área e com isso reduzir significativamente as taxas de recaptura posteriores de papilionídeos (Lederhouse, 1982; Ehrlich 1984). Durante as capturas de P. ascanius eram também observadas e registradas outras espécies de borboletas na área (Nymphalidae, Papilionidae e Pieridae). Além da amostragem de rotina, foram realizadas diversas expedições para a localização de outras manchas ou populações, em diversos locais da ReBio, para permitir um melhor delineamento da situação da espécie na ReBio e futuros trabalhos sobre possíveis estruturas metapopulacionais e comparações entre manchas. Para as análises estatísticas foi utilizado o programa GRAPHPAD INSTAT (1997), versão 3.0. A normalidade dos dados foi testada por Kolmogorov-Smirnov. Foram feitas regressões lineares entre a abundância de indivíduos e os fatores climáticos (temperatura média, temperatura mínima média, temperatura máxima média, temperatura mínima absoluta, temperatura máxima absoluta, precipitação total, precipitação máxima diária e dias de chuva) do mês, da semana anterior e do dia da captura. Para testar a diferença entre o número de machos e fêmeas foi usado o teste t não pareado com correção de Welch. A distribuição dos indivíduos nas diferentes faixas etárias foi avaliada por repetidas ANOVAs seguidas do teste de Tukey. A diferença entre a distribuição etária e o dano alar de machos e fêmeas foi testada com o teste t não pareado com correção de Welch. xlii 3.3 Resultados Foram capturados e marcados 307 indivíduos de P. ascanius, 230 machos e 77 fêmeas (3:1). Tanto o número de indivíduos como as razões sexuais variaram muito ao longo do ano. 3.3.1 Variação temporal e tamanho populacional A população estudada se reproduziu o ano inteiro, porém o número de indivíduos capturados por dia (NICD, incluindo marcados e recapturados) variou de 1 a 53. O NICD de machos variou de 0 a 38 (x = 15,06 ± 12,85). O NICD de fêmeas variou de 1 a 16 (x = 4,44 ± 4,03). O mês que registrou a menor abundância diária foi fevereiro, enquanto em setembro foi detectado o maior número de indivíduos em um dia. Quando foi levada em consideração a média dos meses, a abundância de P. ascanius na ReBio passou a variar de 5 a 39, sendo janeiro o mês com menor número de indivíduos e novembro o mês de maior abundância. Verificou-se um pico populacional na primavera, com uma posterior queda no verão e a manutenção de níveis intermediários no outono e inverno (Figura 3.8). Apesar de pequenas variações, tanto nas abundâncias mensais como nos meses de maior e menor abundância, o padrão geral foi mantido. A primavera parece ser realmente a época de pico populacional dessa espécie, sendo setembro, outubro e novembro os meses de maior abundância. Em dezembro, já podemos começar a perceber um declínio populacional, que chega ao seu limite no verão, durante os meses de janeiro, fevereiro e março. xliii NICD 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0 out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set meses de captura Figura 3.8. Média do número de indivíduos de Parides ascanius capturados por dia (NICD) em cada mês estudado. A maior parte das regressões lineares entre a abundância de indivíduos e os fatores climáticos foi negativa, sendo as únicas exceções com a temperatura máxima média e absoluta de uma semana antes do dia de captura, e com a precipitação máxima diária do mês. Entretanto, nenhuma dessas relações foi significativa (Tabela 3.1). Tabela 3.1. Regressões entre abundância de indivíduos em cada sessão de marcação e recaptura e os fatores climáticos: valores de R2 considerando os dados de clima do dia, da semana anterior e do mês da captura. abundância dia semana mês temp med 0,03 0,01 0,10 temp min 0,13 0,12 0,07 temp max 0 0,02 0,08 temp MIN 0,15 0,15 0,18 temp MAX prec 0 0,18 0 0,12 0,03 0,01 prec MAX dias chuva 0,18 0,08 0,07 0,12 0,02 Foram recapturados 52 indivíduos de P. ascanius, 48 machos e 4 fêmeas, o que corresponde a aproximadamente 17% das borboletas marcadas. O índice de recaptura dos machos (21%) foi expressivamente maior do que das fêmeas (5%). Dos indivíduos recapturados, 42 o foram uma única vez, enquanto 10 foram duas vezes recapturados. Em metade das sessões de captura e recaptura não houve nenhuma recaptura, enquanto nas demais essa taxa variou de 3% a 17%. Quando reunimos os dados dos meses xliv em que houve coletas em dois dias, os meses de novembro, fevereiro, julho e setembro, que não apresentavam recaptura alguma em um dos dias de amostragem, passam a contar com índices de recaptura razoáveis, com a exceção de setembro, que apresentou apenas 3% dos indivíduos recapturados (Tabela 3.2). Tabela 3.2. Número de indivíduos por dia de captura (NICD), % de indivíduos recapturados (recaptura), estimativa de tamanho populacional por Lincoln-Petersen (LP) e intervalo de confiança da estimativa (IC), em cada um dos meses estudados. out out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set NICD 22 43 68 23 5 13 13 12 19 16 27 10 65 recaptura 0 0 0,15 0,13 0 0,15 0 0,17 0,16 0,06 0,11 0 0,03 LP 76 475 142 46 8 21 49 9 33 39 46 10 265 129 805 792 153 12 59 82 25 106 95 164 0 805 IC As estimativas de tamanhos populacionais variaram de 8 a 475 indivíduos, tendo sido janeiro o mês de menor abundância e outubro o de maior, porém devido aos baixos índices de recaptura e grandes intervalos de confiança esses valores devem ser considerados com cautela. Em abril, o número de indivíduos capturados foi maior do que a estimativa populacional para o mês. Nos demais meses, a proporção das estimativas que foram representadas por indivíduos efetivamente capturados variou de 9 a 100%, o que indica uma diferença grande na precisão das estimativas ao longo dos meses (Tabela 3.3). Em alguns meses, as estimativas populacionais tiveram valores próximos do dobro do número de machos, sendo este último sempre igual ou menor do que os valores estimados, sendo abril a única exceção a esse padrão. As maiores diferenças entre os valores estimados e o dobro do número de machos capturados ocorreram em outubro, março, junho e setembro, justamente os meses que tiveram as menores proporções das estimativas representadas por indivíduos capturados (NICD/LP). xlv Tabela 3.3. Dobro do número de machos (2M), estimativa populacional baseada em Lincoln-Peterson (LP) e LP/NICD, em cada um dos meses estudados. out out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set 2M 36 76 118 44 8 18 20 22 28 8 32 10 96 LP 76 475 142 46 8 21 49 9 33 39 46 10 265 LP/NICD 0,29 0,09 0,48 0,51 0,63 0,61 0,27 1,38 0,58 0,42 0,59 1,00 0,25 3.3.2 Razão sexual A razão sexual da população em geral foi desviada para machos (3:1), sendo essa diferença significativa (Welch’s t = 2,44 g.l. 12, P=0,03), porém houve uma grande variação entre as amostras. A razão sexual variou de 3 fêmeas para cada macho até 22 machos para cada fêmea. Na maior parte do ano os machos foram mais abundantes, sendo, muitas vezes, essa proporção sexual bastante desviada (Figura 3.9). machos/fêmeas 25 20 15 10 5 0 out nov dez jan fev mar abr mai jun jul ago set meses de captura Figura 3.9. Razão entre número de machos para cada fêmea em cada um dos meses estudados. Linha tracejada em vermelho corresponde a razão 1:1. Dezembro foi o mês com razão sexual mais desviada, seguido por abril, novembro e outubro. No mês de agosto foi encontrada uma proporção sexual de 1:1, e valores próximos xlvi a este em fevereiro e julho. Em junho, a razão sexual foi desviada para fêmeas, tendo sido capturadas aproximadamente 3 fêmeas para cada macho. 3.3.3 Distribuição etária e dano alar Aproximadamente 50% dos indivíduos capturados foram classificados na categoria etária intermediária, 35% foram categorizados como novos e cerca de 15% como velhos (Figura 3.10), sendo esta diferença significativa. Machos e fêmeas não diferiram significativamente em relação à distribuição etária (Welch’s t = 1,84 g.l. 2, P = 0,2). O padrão de distribuição da faixa etária foi determinado pelo padrão dos machos, já que estes representaram aproximadamente 75% dos espécimens capturados. Cerca de 50% das fêmeas também foram incluídas na categoria intermediária, porém foi constatada uma maior proporção de indivíduos velhos e uma menor proporção de indivíduos novos em relação aos machos. 100% 90% 80% 70% velho 60% 50% 40% intermediário novo 30% 20% 10% 0% total machos fêmeas Figura 3.10. Percentual de espécimens de cada faixa etária entre todos os indivíduos (F = 25,85 g.l. 35, P 0,0001), entre machos e entre fêmeas. xlvii A distribuição etária da população não variou muito ao longo do ano, tendo o padrão diferido mais nos meses em que a abundância foi menor (Figura 3.11). A proporção de indivíduos novos foi em média 32%, variando de 20% em janeiro a 50% em agosto e mantendo-se próxima a 30% nos demais meses. Os indivíduos com idade intermediária representaram em média 53% dos indivíduos capturados, constituindo 40% das borboletas de dezembro e agosto e 80% em janeiro. A média de indivíduos velhos foi de 15%, mas esse valor variou de 0% em janeiro e março a 25% em outubro, abril e junho. 100% 80% 60% velho médio 40% novo 20% set ago jul jun mai abr mar fev jan dez nov out 0% Figura 3.11. Percentual de indivíduos de cada faixa etária em cada um dos meses estudados. Considerando a primeira captura de cada indivíduo, um pouco mais da metade dos espécimens não apresentou nenhum dano alar, enquanto que aproximadamente 15% dos indivíduos apresentaram muito dano nas asas (Figura 3.12). Comparando machos e fêmeas, pode-se perceber algumas diferenças com relação à incidência de danos nas asas, porém não significativas. O padrão dos machos foi bastante semelhante ao padrão geral, o qual deve ter sido regido justamente pelos machos, que representaram um número três vezes xlviii maior do que as fêmeas. Entre as fêmeas, houve uma maior proporção de indivíduos com muito dano. 100% 90% 80% 70% muito 60% 50% 40% pouco nenhum 30% 20% 10% 0% total machos fêmeas Figura 3.12. Percentual de espécimens com nenhum, pouco ou muito dano alar entre todos os indivíduos (total), entre machos e entre fêmeas. Entre os indivíduos novos foi detectado nenhum ou pouco dano alar. As borboletas incluídas na faixa etária intermediária apresentaram nenhum, pouco ou muito dano nas asas. Já os espécimens categorizados como velhos mostraram pouco ou muito dano alar. As combinações encontradas foram as mesmas em ambos os sexos, e desprezível a diferença da regressão entre a faixa etária e o dano alar entre os sexos (R2 = 0,49 e F = 263,5 para machos; R2 = 0, 42 e F = 59,21 para fêmeas), sendo ambas significativas (P 0,0001). 3.3.4 Ocupação do habitat e movimentação As capturas não ocorreram de forma homogênea ao longo do transecto, existindo claramente trechos de maior probabilidade de captura. Um trecho de 100 metros (500xlix 600m) não teve nenhum indivíduo capturado, enquanto que três trechos (0-100m, 100200m e 800-900m) foram responsáveis por cerca de 73% das capturas (Figura 3.13). trechos do transecto 901-1000 801-900 701-800 601-700 501-600 401-500 301-400 201-300 101-200 0-100 0 20 40 60 80 100 120 número de indivíduos Figura 3.13. Número de indivíduos capturado em cada um dos trechos de 100 metros do transecto. As distribuições espaciais de machos e fêmeas foram um pouco diferentes, principalmente no que se refere aos três trechos mais utilizados por P. ascanius. Ambos os sexos tiveram grande parte dos seus indivíduos capturados nesses trechos (79% fêmeas e 76% dos machos), porém, as fêmeas foram proporcionalmente mais capturadas no trecho de 0 a 100 metros do transecto, enquanto que os machos foram encontrados mais freqüentemente no trecho entre 800 e 900 metros (Figura 3.14). l 100% 90% 80% 70% outros 60% 50% 40% 800-900 100-200 0-100 30% 20% 10% 0% machos fêmeas Figura 3.14. Percentual de capturas de machos (N=286) e fêmeas (N=82) nos diferentes trechos do transecto. Foram obtidos padrões diferentes no uso do espaço dentro de cada sexo, dependendo da faixa etária. As fêmeas novas se distribuíram semelhantemente nos três trechos mais ocupados do transecto, e fêmeas intermediárias e velhas foram capturadas majoritariamente no primeiro trecho. Os machos novos foram mais comuns no trecho correspondente ao trecho 0-100 metros do transecto. Os machos classificados como intermediários ocuparam semelhantemente as áreas de 0-100 e 800-900 metros. Já os machos velhos foram raros nos primeiros duzentos metros do transecto, tendo sido 56% destes capturados no trecho de 800-900 metros (Figura 3.15). li 100% 0 24 35 21 43 12 10 6 7 80% 60% 6 4 5 outros 800-900 40% 18 9 23 31 100-200 0-100 5 11 20% 32 41 14 4 5 2 0% machos 0 machos 1 machos 2 fêmeas 0 f êmeas 1 fêmeas 2 Figura 3.15. Percentual de ocupação de trechos do transecto por machos e fêmeas de diferentes faixas etárias. Faixas etárias: 0, nova; 1, intermediária; 2, velha. Levando em consideração as recapturas, os três trechos do transecto responderam por cerca de 71% dos indivíduos. A proporção de espéciemens recapturados foi semelhante nesses três trechos, sendo um pouco maior na região correspondente a 800-900 metros do transecto (Figura 3.16). 23% 29% 0-100 100-200 800-900 21% outros 27% Figura 3.16. Percentual de recapturas nos trechos do transecto (N=62). lii A distância entre o ponto de captura e o ponto de recaptura dos indivíduos variou de 0 a 800 metros. Com uma maior freqüência, as distâncias entre captura e recaptura ficaram nas faixas de 0-100 metros e 301-400 metros (Figura 3.17). classes de distância 701-800 601-700 501-600 401-500 301-400 201-300 101-200 0-100 0 5 10 15 20 25 30 número de indivíduos Figura 3.17. Número de indivíduos recapturados nas diferentes classes de distância (N=62). Não foi encontrada nenhuma relação entre a distância da captura e a recaptura e o número de dias decorridos da captura. Indivíduos recapturados no mesmo dia percorreram distâncias de até 500 metros. Um espécimen recapturado após 27 dias o foi exatamente no mesmo local de sua captura. A maior distância percorrida registrada foi de 800 metros. A distribuição etária dos indivíduos que foram recapturados foi desviada para espécimens considerados intermediários, sendo apenas 13% correspondentes a indivíduos velhos (Figura 3.18). As proporções de recapturados novos e velhos foram menores do que as representadas por essas categorias entre o total de indivíduos capturados. liii 13% 26% novo intermediário velho 61% Figura 3.18. Percentual de espécim ns de cada faixa etária entre os indivíduos recapturados (N=62). Borboletas classificadas como intermediárias foram recapturadas em todas as classes de distância, sendo maioria em quase todas elas. Os espécimens novos foram capturados novamente até uma distância de 500 metros, sendo essa faixa etária maioria na classe de distância de 401-500 metros. Os indivíduos velhos foram recapturados no máximo a 350 metros de distância de seu local de captura (Figura 3.19). classes de distância 701-800 601-700 501-600 novo 401-500 intermediário 301-400 velho 201-300 101-200 0-100 0% 20% 40% 60% 80% 100% Figura 3.19. Percentual de cada faixa etária de indivíduos recapturados em cada uma das classes de distância. liv Os indivíduos de todas as faixas etárias foram mais recapturados nas distâncias de 0-100 metros e menos na faixa de 101-200 metros. Entre as borboletas novas também houve grande proporção de indivíduos recapturados a 301-400 metros do local da captura. Aproximadamente 80% dos espécimens velhos foram capturados novamente muito próximos do ponto de captura (0-100 metros), tendo essa proporção ficado próxima a 50% entre indivíduos novos e intermediários (Figura 3.20). 100% 90% 80% 70% outras 60% 50% 40% 301-400 101-200 0-100 30% 20% 10% 0% novo intermediário velho Figura 3.20. Percentual de indivíduos de cada faixa etária recapturado em cada uma das principais classes de distância (N=62). Considerando o dano alar dos indivíduos que foram recapturados, pode-se notar uma maior proporção de espécimens com nenhum dano nas asas, seguida de perto por borboletas com pouco dano alar. Os indivíduos com muito dano nas asas representaram cerca de 20% das borboletas recapturadas (Figura 3.21). lv 21% nenhum 42% pouco muito 37% Figura 3.21. Percentual de espécimens de cada classe de dano alar entre os indivíduos recapturados (N=62). Espécimens classificados com nenhum ou pouco dano alar foram recapturados em todas as classes de distância. Na classe de 0-100 metros os indivíduos com muito dano nas asas foram tão representados como aqueles com muito dano. A uma distância de 101-200 metros do local de captura, as borboletas com pouco dano alar foram a maioria. Na classe de 301-400 metros as proporções de indivíduos com nenhum ou pouco dano foram semelhantes (Figura 3.22). 701-800 classes de distância 601-700 501-600 nenhum 401-500 pouco 301-400 muito 201-300 101-200 0-100 0% 20% 40% 60% 80% 100% Figura 3.22. Percentual de cada classe de dano alar de indivíduos recapturados em cada uma das classes de distância (N=62). lvi Os indivíduos com nenhum dano alar foram mais recapturados nas distâncias de 201-400 metros. A maior proporção de borboletas com pouco dano nas asas também foi recapturada a uma distância de 101-200 metros do local de sua captura e menos na faixa de 0-100 metros. Aproximadamente 85% dos espécimens com muito dano foram capturados novamente muito próximos do ponto de captura (0-100 metros) (Figura 3.23). 100% 90% 80% 70% outras 60% 50% 40% 301-400 101-200 0-100 30% 20% 10% 0% nenhum pouco muito Figura 3.23. Percentual de indivíduos de cada classe de dano alar recapturado em cada uma das principais classes de distância. 3.3.5 Longevidade Quase metade (44%) das borboletas recapturadas foi registrada novamente no mesmo dia ou um dia após a primeira captura. Paralelamente, também houve um bom índice de recaptura de indivíduos com mais de duas semanas de intervalo entre capturas (33%), tendo 15% das borboletas recapturadas aparecido novamente após 25 dias da lvii captura inicial. A fêmea mais longeva foi recapturada após 17 dias e a maior permanência de um macho foi de 28 dias. Porém, quando o esforço de recaptura nas diferentes classes de dias foi levado em consideração, uma maior proporção de recapturas foi encontrada na classe de 7-12 dias, sendo as proporções nas outras classes semelhantes entre si (Figura 3.24). abundância/esforço 10 8 6 4 2 0 1--6 7--12 13--18 19--24 25--30 classes de dias Figura 3.24. Número de indivíduos recapturados em cada classe de dias após a captura levando em consideração o esforço. 3.3.6 Conservação As espécies Parides zacynthus, Parides anchises, Battus crassus e Battus polydamas, cujas larvas também se alimentam de A. macroura, embora não exclusivamente, constituindo-se assim potenciais competidoras de P. ascanius, foram vistas voando durante praticamente todo o ano na Reserva Biológica de Poço das Antas, na mesma área de amostragem de P. ascanius (Tabela 3.4). lviii Tabela 3.4. Ocorrência de outras espécies de papilionídeos na área estudada ao longo do tempo. Parides anchises Parides zacynthus Battus crassus Battus polydamas out/04 nov/04 dez/04 jan/05 fev/05 mar/05 abr/05 mai/05 jun/05 jul/05 ago/05 set/05 Foram localizadas mais três populações ou agregações de P. ascanius na ReBio, tendo sido feitas marcações em duas destas. Em uma dessas áreas também foi localizada a planta hospedeira, Aristolochia macroura. Nesta, foram marcados cinco indivíduos, três machos e duas fêmeas, dos quais dois machos foram recapturados após 14 dias. Na outra área foi marcado apenas um macho. Alguns indivíduos foram ainda observados em uma terceira área, mas não foi feita nenhuma marcação. Na área onde foi conduzido o estudo de marcação e recaptura foi detectada uma mancha da planta hospedeira com aproximadamente 1 hectare (Figura 3.25). Nesse local, a distribuição de A. macroura é agregada, com uma grande densidade de indivíduos ocorrendo em uma mancha contínua. lix Figura 3.25. Recorte de imagem de satélite (IKONOS) representando a área de estudo. Em roxo: transecto em que foram realizadas as capturas. Em verde claro: mancha de Aristolochia macroura. lx 3.4 Discussão 3.4.1 Variação temporal e tamanho populacional O número de indivíduos de Parides ascanius capturados por dia (NICD: 1 a 53) foi de forma geral bastante alto ao longo de todo o ano, se comparado com outras espécies de Parides. Estudando uma população de Parides anchises nephalion na cidade de São Vicente (SP), Freitas & Ramos (2001) registraram de 1 a 11 indivíduos por dia, e encontraram um ligeiro aumento populacional em dezembro com posterior declínio da população em janeiro e fevereiro, sendo as maiores abundâncias encontradas nos meses mais quentes e úmidos. Valores próximos a 10 indivíduos foram registrados nos meses de menor abundância de P. ascanius no presente estudo. O único outro estudo de marcação e recaptura com essa espécie, realizado no ano de 1987 em Barra de São João (RJ), por Otero & Brown, foi responsável pela marcação de 100 indivíduos entre os meses de agosto e dezembro, com o máximo de 19 indivíduos registrados por dia, o que ocorreu no mês de outubro (ver Tyler et al., 1994). Há evidências de que a agregação/população na ReBio Poço das Antas é maior, porém, como não foi mencionada a metodologia utilizada naquele estudo, não é possível estabelecer comparações com precisão. Os dados da variação temporal de P. ascanius na ReBio sugerem que esta espécie apresenta um pico populacional na primavera, tendo outro pico no final do outono. Não houve nenhuma relação significativa entre os fatores climáticos e a abundância de indivíduos. Entretanto, a influência dos fatores climáticos sobre o tamanho populacional de P. ascanius pode ser indireta, através da relação da temperatura e pluviosidade com a lxi abundância dos recursos alimentares e com as taxas de parasitismo. O índice de recaptura, de forma geral, foi baixo, já que apenas 17% dos indivíduos marcados foram recapturados, e em metade das amostragens não houve recapturas. Sendo assim, as estimativas populacionais calculadas com base em recapturas devem ser tratadas com cautela. Esse índice poderia ter sido mais alto se o intervalo entre as coletas tivesse sido menor. Em vários meses, as estimativas populacionais tiveram valores próximos do dobro do número de machos capturados. Devido à dificuldade para se obter bons índices de recaptura para troidíneos, e uma maior capturabilidade de machos, sugere-se o uso do dobro do número destes como uma boa medida para estudos de dinâmica de populações. Talvez seja meio imprudente discutir algum padrão sazonal para essa espécie na ReBio, visto que o estudo foi conduzido por apenas um ano, e que o pequeno número de amostras por mês, um ou dois, o que pode fazer com que determinado mês seja caracterizado por uma amostragem muito pontual e que pode não representar o conjunto das condições climáticas daquele mês. Outra dificuldade imposta ao estabelecimento de algum padrão sazonal é a grande oscilação populacional e intensa atividade das borboletas. Entretanto, o fato de adultos jovens de ambos os sexos de P. ascanius terem voado durante todo o ano na ReBio, indica que esta espécie está se reproduzindo em todas as estações. Essa é uma importante informação, uma vez que não é incomum que essa borboleta entre em diapausa na fase de pupa, especialmente em épocas frias (Otero & Brown, 1986). 3.4.2 Razão sexual A razão sexual desviada para machos, salientada pelas diferentes taxas de recaptura dos sexos, encontradas para P. ascanius na ReBio, corroboram a hipótese de capturabilidade diferencial entre sexos para espécies de borboletas. Segundo tal hipótese, a lxii diferença de captura entre os sexos ocorreria por causa de diferenças comportamentais dos adultos, com machos voando nos mesmos lugares mais freqüentados por pesquisadores (trilhas abertas, com maior incidência da luz solar e espaço para vôo), e fêmeas mais dispersas pelo habitat, à procura de plantas hospedeiras (Ehrlich, 1984). Pode-se especular ainda que os machos de P. ascanius sejam mais ativos do que as fêmeas, o que poderia estar relacionado com a poligamia destes, e uma conseqüente intensa procura por fêmeas. No entanto, o registro em uma amostra de razão sexual desviada para fêmea, aliado ao fato de uma grande variação das proporções de machos e fêmeas entre as coletas, também pode sugerir um efeito da aleatoriedade demográfica. Em 1987, em Barra de São João (RJ), foi registrada uma razão sexual para P. ascanius de aproximadamente 1,86 machos para cada fêmea (Tyler et al., 1994). Freitas & Ramos (2001) encontraram uma razão sexual de 2,5 machos para cada fêmea para P. anchises nephalion, proporção semelhante à encontrada por nosso estudo (3:1), tendo essa razão variado de 57% a 100% dos machos ao longo dos diferentes meses. Parece provável que as razões sexuais nas populações de borboletas mudem freqüentemente com condições ecológicas de geração para geração (Ehrlich, 1984). 3.4.3 Distribuição etária e dano alar A maior proporção de indivíduos na faixa etária intermediária pode significar, simplesmente, que essa faixa de idade seja mais ampla, isto é, contemple um intervalo de idades maior. É mais recomendável, por isso, analisar a distribuição etária ao longo do tempo. No caso de P. ascanius, a proporção de indivíduos nas diferentes classes etárias não variou muito ao longo do ano, tendo o padrão diferido mais nos meses em que a abundância lxiii foi menor, o que possivelmente pode ser explicado por variação estocástica. A maior porcentagem encontrada de espécimens de P. ascanius sem nenhum dano nas asas parece estar de acordo com o aposematismo e a impalatabilidade dessa espécie, o que reduziria a pressão de predação sobre esta. Analisando machos e fêmeas separadamente, foi encontrada uma proporção maior de fêmeas do que machos velhos enquanto que machos novos foram mais comuns que fêmeas novas. Além disso, registrou-se também uma maior porcentagem de fêmeas com muito dano nas asas e machos com nenhum dano alar. Esse padrão portanto, poderia indicar que os horários e/ou locais de amostragem favoreceram a captura de machos de P. ascanius. A correlação entre a faixa etária e o dano alar, tanto para machos como para fêmeas de P. ascanius na ReBio, pode sugerir que ambos os sexos são igualmente ativos ou mesmo predados. Por se tratar de uma espécie aposemática e impalatável, acredita-se que a maior parte dos danos nas asas corresponda a injúrias provocadas pela movimentação por entre a vegetação. 3.4.4 Ocupação do habitat e movimentação As capturas não ocorreram de forma regular ao longo do transecto, existindo claramente áreas de maior probabilidade de captura do que outras. Da mesma maneira, uma grande parte das recapturas também ocorreu nestas regiões. Agregando-se ainda os dados de movimentação, inferidos a partir das recapturas, há fortes indícios de se tratar de uma unidade demográfica claramente definida, com os indivíduos de P. ascanius ocupando lxiv determinados locais do habitat. As distribuições espaciais de machos e fêmeas foram um pouco diferentes, principalmente no que se refere aos trechos mais utilizados por P. ascanius, sugerindo um padrão distinto no uso do espaço. As fêmeas, de todas as idades, foram mais capturadas na região do “morrote”, o que poderia estar ligado a um maior sombreamento e, conseqüentemente, maior umidade, o que pode estar associado a sítios de reprodução. Já os machos, foram mais capturados na região da “baixada”, porém foram detectadas, nesse caso, algumas diferenças quando se consideraram as faixas etárias. A maioria dos machos novos foi encontrada na região do “morrote”, enquanto que os machos velhos foram capturados principalmente na área de “baixada”. Isso poderia ser explicado por diferenças comportamentais entre machos e fêmeas, ou diferentes requisitos de microhabitat. A importância da área do “morrote” fica ainda mais evidente quando se considera que lá as borboletas voam a uma altura maior, tornando a capturabilidade menor nesse local. Levando isso em consideração, poderia se especular que essa área tem uma ocupação maior ainda. Nessa região, encontra-se uma grande quantidade de recursos alimentares dos adultos. Na ReBio, a distância de vôo máxima encontrada para P. ascanius foi de 800 metros, porém essa distância só foi registrada para um indivíduo, sendo a média de movimentação muito menor. Para P. anchises a distância de vôo máxima registrada variou de 140 a 1500 metros, porém as médias devem ser um parâmetro mais representativo da população do que valores máximos (Brown Jr et al., 1994). Outro dado que reforça ainda mais a proposição de uma unidade demográfica claramente definida para P. ascanius na ReBio é a ausência de correlação entre a distância percorrida e os dias decorridos da primeira captura. Grande parte dos movimentos de lxv maior distância (maiores que 200 metros) ocorreu justamente entre as duas principais áreas de captura (“morrote” e “baixada”). Além desse resultado, essa movimentação também pode ser largamente observada no campo, ficando bastante claro que os indivíduos de P. ascanius na ReBio se locomovem através de rotas de movimentação. A menor proporção de indivíduos novos entre os recapturados, em relação ao total de espécimens capturados levanta algumas questões. Uma menor proporção de indivíduos velhos entre os recapturados seria naturalmente esperada, uma vez que o intervalo entre as amostras foi, em geral, semelhante à expectativa de vida dessa espécie. A menor proporção de machos novos entre os indivíduos recapturados pode indicar uma maior dispersão desses indivíduos. Foi demonstrado que o comportamento agressivo de machos de papilionídeos territorialistas pode aumentar a dispersão de machos novos (Lederhouse, 1983). A maior proporção de borboletas com nenhum dano nas asas entre as recapturadas, assim como a maior proporção dessa classe na maioria das faixas de distância, sugere que a ocorrência de danos nas asas influencia negativamente a movimentação de P. ascanius. Pouca quantidade de dano alar, por sua vez, parece não contribuir para uma menor locomoção dessa espécie, visto que uma maior proporção de indivíduos com pouco dano foi recapturada a grandes distâncias. Outro fato que chama a atenção é a menor proporção de borboletas recapturadas com nenhum dano nas asas em relação a essa porcentagem no total das capturas, o que de certa forma é contraditório. Uma possível explicação é que indivíduos “geneticamente sedentários” teriam naturalmente uma menor incidência de danos nas asas devido à baixa mobilidade. Já espécimens “geneticamente mais móveis”, ou seja, mais propensos a se locomover, teriam danos nas asas pela própria movimentação. E quando fosse atingido um nível grande de dano alar sua locomoção seria reduzida. Uma outra hipótese é que os machos com nenhum dano teriam uma grande mobilidade e lxvi capacidade dispersora, de forma que uma parte destes dispersasse em busca de novas áreas, principalmente nas épocas de altas densidades populacionais. Tal explicação pode fazer mais sentido ainda quando se considera que as fêmeas de P. ascanius são monogâmicas, só acasalando uma única vez, e os machos poligâmicos. Assim, em situações de altas densidades, poderia ser vantajoso para alguns machos dispersar para novas regiões, principalmente os com emergência retardada. 3.4.5 Longevidade O tempo de permanência médio dos indivíduos de P. ascanius, com maior proporção de recapturas de 7 a 12 dias após a captura, foi semelhante ao reportado na literatura (Otero & Brown, 1986), porém a longevidade máxima registrada foi bem diferente. Esses autores encontraram uma longevidade média de 10 dias, com um máximo de 14 dias, porém em uma situação artificial. Na ReBio, a longevidade máxima registrada foi de 28 dias, sendo essa provavelmente maior se considerado que o indivíduo já estava vivo e que assim permaneceu após a segunda captura. A maior longevidade encontrada para machos, em relação às fêmeas, de P. ascanius na ReBio pode não representar a realidade, uma vez que a taxa de recaptura das fêmeas foi bem menor do que de machos. Portanto, a maior longevidade de machos poderia ser apenas um artefato de coleta. O tempo máximo de permanência registrado para a maioria das espécies de Parides é por volta de 6 a 8 semanas em ambiente natural, exceto para P. anchises, P. ascanius e P. neophilus, que apresentam valores máximos de permanência de 2 a 4 semanas (Tyler et al., 1994). Cook et al. (1971) encontraram uma expectativa de vida de 5,7 dias para P. lxvii neophilus, enquanto Freitas & Ramos (2001) registraram uma expectativa de vida de 5,6 dias para P. anchises. O tempo médio de residência para as espécies de Parides pode ser considerado baixo se comparado com o de outras borboletas tropicais miméticas como os Heliconini (Ehrlich & Gilbert, 1973; Ramos & Freitas, 1999) e Ithomiinae (Freitas 1993, 1996). Brown Jr et al. (1981) citaram a baixa expectativa de vida dos adultos associada a amostragem semanais (resultando em baixas taxas de recaptura) como a razão principal para a não utilização de estimativas no estudo de Troidini (Freitas & Ramos, 2001). Segundo esses autores, futuros estudos com populações de Troidini devem considerar isso, devendo a população ser estudada em intervalos menores do que uma semana. A obtenção de informações precisas sobre a longevidade de adultos em populações naturais de borboletas é extremamente difícil. Devido à dispersão, o tempo de residência baseado em estudos de marcação e recaptura devem ser uma subestimativa do tempo de vida de adultos (Komonen et al., 2004). 3.4.6 Conservação O conhecimento da distribuição da planta hospedeira na área de estudo é uma informação de grande valor, pois possibilita a integração do recurso em possíveis ações de manejo da P. ascanius. A presença de espécies competidoras parece não limitar muito a população de P. ascanius na ReBio, visto que esta voa o ano inteiro. Entretanto, para que se tenha maior clareza quanto ao papel da competição pelo recurso alimentar da lagarta seria desejável um acompanhamento no campo dos estágios imaturos dessa espécie e das potenciais competidoras, levando-se em conta ainda a fenologia e estrutura espacial de A. lxviii macroura, no intuito de avaliar também a competição intra-específica. O monitoramento dos estágios imaturos também é de fundamental importância para a compreensão dos mecanismos que afetam a mortalidade dessa borboleta, o que facilitaria enormemente o entendimento da estrutura espacial e variação temporal dessa espécie. Para um maior enriquecimento das informações sobre a viabilidade de P. ascanius na Rebio seria interessante ainda uma quantificação e qualificação mais apurada da distribuição espacial e temporal dos recursos alimentares dos adultos e da competição, intra e interespecífica, pelo uso do espaço. A localização de outras populações ou manchas foi um registro importante, uma vez que permite o monitoramento destas, o que pode fornecer dados complementares, inclusive sobre a provável dinâmica metapopulacional dessa borboleta na ReBio. lxix 3.5 CONCLUSÕES A população de P. ascanius estudada parece estar em boas condições nessa parte da reserva, uma vez que é abundante ao longo de boa parte do ano, mesmo na presença de espécies potencialmente competidoras. Essa população está localizada em uma área bastante favorável, com uma grande quantidade dos recursos alimentares das lagartas e dos adultos. A região ocupada fornece ainda microclimas bastante variados em uma área relativamente curta, facilitando a permanência de indivíduos no local. Provavelmente esta é a maior população remanescente de P. ascanius, podendo os estudos realizados nessa área servir de base para comparações com outras populações e para o estabelecimento de estratégias de manejo para essa espécie. Trata-se de um núcleo importante de indivíduos com potencial para fornecer espécimens colonizadores para áreas satélites da reserva. Representa também um banco genético importante para troca ou “reforço genético” da variabilidade de outras populações pequenas e isoladas próximas ao Rio de Janeiro. Quanto ao efeito da represa de Juturnaíba sobre P. ascanius pouco se pode dizer, pois faltam dados anteriores sobre a distribuição espacial dessa espécie na ReBio. Um efeito positivo poderia ser sugerido na área onde o estudo foi conduzido, uma vez que sofreu alagamento com a construção da represa. Porém, esse empreendimento promoveu uma radical drenagem à jusante, ocasionando a modificação de parte do ecossistema, que era de matas inundáveis (área de cerca de 900 ha), onde hoje ocorrem os grandes incêndios da Reserva. Nessas áreas é esperado um efeito negativo sobre P. ascanius através da redução do habitat de sua planta hospedeira. lxx A verificação do tamanho da população de P. ascanius na Reserva Biológica de Poço das Antas não é suficiente para dizer alguma coisa em relação ao status de conservação dessa espécie. Para isso, seria desejável não só um monitoramento dessa população na ReBio junto à investigação de uma provável estrutura metapopulacional, mas como uma avaliação da estrutura e dinâmica do maior número possível de manchas populacionais no estado do Rio de Janeiro. lxxi lxxii 4.1 INTRODUÇÃO Desde muito cedo, a possibilidade de registrar em filme processos naturais, procedimentos técnicos e/ou científicos, aspectos corriqueiros ou mesmo raros, instigou os educadores para a sua utilização como ferramenta auxiliar no processo educativo. O filme científico strictu sensu é produzido no âmbito da pesquisa científica e cumpre papéis específicos, tais como: documentar o trabalho ou objeto da pesquisa, para arquivamento ou para o uso na divulgação e ensino. Pode ainda, ter uma função investigativa, mormente, quando se utilizam técnicas especiais, como a microfilmagem ou a filmagem em alta velocidade (Santos, 2005). O aprimoramento das técnicas de filmagem e a crescente produção de filmes científicos alavancaram a indústria de produção de filmes para o uso no ensino. Alguns países, inclusive o Brasil, criaram órgãos próprios para a produção de filmes educativos (Schvarzman, 2001). O objetivo do montador de documentários é criar uma atmosfera – dramatizar acontecimentos. Para o montador de filmes educativos isto é, em grande parte, irrelevante, devendo ser seus objetivos a clareza, a exposição lógica e a avaliação correta da receptividade da platéia (Reisz & Millar, 1978). Todo o filme nasce de uma idéia inicial, sendo esta melhorada e ampliada até que se chegue a um argumento que contenha os elementos básicos do filme: do que trata a história, onde serão feitas as filmagens, o tempo de duração do filme, como será contada a história e para quem. Em seguida, vem a fase em que esses elementos serão trabalhados do ponto de vista técnico e de linguagem, procedimentos que chamamos de roteiro. O próximo passo é a obtenção das imagens e dos sons, que deve seguir da melhor forma possível o roteiro, lxxiii vindo, na seqüência, a fase de montagem (Santos, 2005). Segundo Aumont et al. (1995), a montagem é “o princípio que rege a organização de elementos fílmicos visuais e sonoros ou de agrupamentos de tais elementos, justapondo-os, encadeando-os e/ou organizando sua duração”. A montagem é de grande importância na confecção de um filme, uma vez que influencia na linguagem, pois ela introduz códigos que irão facilitar ou, em alguns casos, viabilizar o entendimento do filme. Seguindo ou não um roteiro, é através da montagem que se vai criando a narrativa. Com ela podemos direcionar a percepção e influenciar os elementos psicológicos que nos dão a sensação de temporalidade (Santos, 2005). Segundo Sluys (1922, apud Serrano e Venâncio Filho,1930) a duração máxima das projeções deve ser de 20 minutos para crianças de menos de 12 anos e 30 minutos para pessoas com mais de 12 anos. Isto estaria relacionado com o fato do núcleo da formação reticular, que tem papel na manutenção da atenção, só se tornar inteiramente mielinizado na puberdade ou depois dela (Carter, 2003). Santos (2005) analisou 3.725 audiovisuais científicos, obtidos de 10 diferentes acervos, potencialmente utilizáveis no contexto educacional, produzidos nas últimas seis décadas, veiculados em mídias e linguagens distintas. Apesar da maior parte (n = 1.809 ou 57,16%) dos audiovisuais de acervos acessíveis aos professores ser de cunho didático, a grande maioria (n=2.497 ou 78,89%) desses mesmos acervos é de origem internacional, o que sugere que os professores tenham ao seu dispor um material descontextualizado, distante da realidade dos alunos. Entre os professores do Colégio Pedro II (n = 33) que fazem uso de audiovisuais em suas aulas, a maioria declarou preferir o gênero documentário. Considerando que documentários, filmes e reportagens têm o caráter de divulgação, os resultados indicam que 66,66% desses professores não fazem uso de audiovisuais didáticos (Santos, 2005). lxxiv A divulgação de audiovisuais científicos tem tomado força nos últimos 50 anos, sendo que nos últimos 10 esse processo tem se intensificado, mormente, com a colocação dos canais especializados em ciência que são veiculados pelas televisões por assinatura. Esses canais fechados têm investido em um nicho que era anteriormente ocupado por horários específicos em redes de televisão aberta e têm compromisso, como os próprios alegam, de veicular uma programação de excelência. E trabalham com materiais desenvolvidos por produtoras internacionais de grande experiência e qualidade. No Brasil, um recorte dessa trajetória pode ser visto com a veiculação em horários definidos de uma programação cientifica em vários canais de televisão aberta (TV Globo, Rede Record, TV Cultura SP, RedeTV, TVE RJ), e, mais intensamente, na televisão fechada (TV Sesc/Senac, TV Universitária, TV Escola). O fenômeno da exploração desses nichos de divulgação visa alcançar uma fatia definida de público. Nos últimos 10 anos um novo veículo vem ameaçando a divulgação televisiva. A internet, ou rede mundial de computadores, permite a disponibilização e acesso a arquivos de vídeo cada vez com melhor qualidade, de forma rápida e barata, não só para quem acessa mas também para quem produz. Considerando as facilidades proporcionadas pelas novas tecnologias audiovisuais, hoje em dia, qualquer instituição ou mesmo pessoa pode produzir material de divulgação. A divulgação de um documentário sobre uma espécie ameaçada de extinção deve se constituir como uma valiosa ferramenta para a conservação desta, levando um público maior a entrar em contato com noções de sua biologia e ecologia. Em um contexto mais amplo, isto poderia levar também a uma maior conscientização ambiental e uma maior percepção da problemática da destruição de habitats e extinção de espécies. lxxv Muitas espécies ameaçadas de extinção são de difícil visualização, o que torna mais complicada a realização de um audiovisual. Em relação a insetos esta situação é ainda mais acentuada, tanto pelas dificuldades da macrofilmagem como pela falta de apelo estético do grupo (Gruzman, 2003). Desta maneira, qualquer contribuição neste sentido é muito bem vinda, aumentando o conhecimento popular sobre eles e desmistificando os preconceitos que rondam os insetos há anos. Nesse sentido, objetivou-se produzir um documentário sobre Parides ascanius para divulgação científica nas unidades de conservação do estado do Rio de Janeiro, principalmente naquelas nas quais P. ascanius ocorre, e nos principais veículos de mídia audiovisual (televisão e internet). Este documentário também deve ser usado para educação ambiental de alunos do ensino fundamental e médio, podendo ainda ser utilizado em aulas de cursos de graduação de biologia e áreas afins. lxxvi 4.2 MATERIAIS E METÓDOS A obtenção das imagens foi feita principalmente pelo documentarista científico Roberto Eizemberg dos Santos, mas também contou com a colaboração da fotógrafa Márcia Franco e de integrantes do Laboratório de Ecologia de Insetos do Departamento de Ecologia da UFRJ. As filmagens foram realizadas tanto em ambiente natural (Reserva Biológica de Poço das Antas, Parque Ecológico de Marapendi, beira de estrada em Magé, sítio do Dr. Luiz Otero) como em ambientes controlados (borboletário do Dr. Luiz Otero, laboratório, estúdio do Roberto Eizemberg) (Figuras 4.1 e 4.2). Figura 4.1. Márcia Franco e Roberto Eizemberg filmando uma cópula de Parides ascanius no sítio do Dr. Luiz Otero. lxxvii Figura 4.2. Câmera, iluminação e cenário preparados para a filmagem da emergência do adulto de P. ascanius, no laboratório de Ecologia de Insetos da UFRJ. A produção deste documentário contou não apenas com a colaboração científica do Dr. Luiz Otero, mas também com a sua ajuda para a filmagem do ciclo de vida da espécie. O tempo total de imagens capturadas foi de aproximadamente quatro horas. Os equipamentos utilizados foram três filmadoras digitais padrão miniDV e duas câmeras fotográficas digitais. A edição das imagens foi feita em duas ilhas de edição não linear, com o programa Premiere 6.5 e o documentário ficou com oito minutos e vinte segundos. lxxviii 4.3 RESULTADOS O documentário foi produzido em DVD e CD (Anexo 1). lxxix 4.4 DISCUSSÃO O resultado obtido com o documentário ainda está para ser submetido à apreciação do público, mas espera-se que este seja uma importante ferramenta para a conservação de Parides ascanius, através da divulgação de informações científicas e conscientização de um maior número de pessoas. Apesar da proteção legal dessa espécie, a execução das leis é ineficiente, pois os oficiais responsáveis pela implementação da legislação são, na maioria das vezes, incapazes de identificar as espécies de borboletas, e a maioria das pessoas não sabe que as borboletas são protegidas. Além disso, a falta de uma real consciência ambiental faz, muitas vezes, os próprios órgãos públicos passarem por cima das questões ambientais em favor de questões econômicas. A divulgação do documentário pode se inserir muito bem dentro deste contexto, facilitando o treinamento de oficiais responsáveis pelo cumprimento da legislação, e estimulando esses oficiais a realizar estudos com essa espécie, facilitando o trabalho de monitoramento das populações. A divulgação do documentário em todas as unidades de conservação do estado e para estudantes de ensino fundamental, médio e superior, além da população em geral, via televisão e internet, pode orientar e educar os visitantes e moradores de áreas onde P. ascanius ocorre, e alertar os cidadãos para a problemática dessa espécie e de todo o seu habitat. O material fotográfico produzido durante a realização do documentário pode ser distribuído e utilizado para facilitar a correta identificação das espécies por parte dos oficiais responsáveis pelo cumprimento legislação ambiental, e alertar comunidades lxxx humanas localizadas em áreas de possível ocorrência da espécie para a situação dessa borboleta, com o intuito de ganhar novos parceiros para sua conservação. lxxxi lxxxii 5. CONSIDERAÇÕES FINAIS É difícil prever precisamente o risco de extinção que Parides ascanius sofre. Na Reserva Biológica de Poço das Antas, a população parece apresentar uma boa condição. Entretanto, essa pode ser a maior população desta espécie, havendo várias pequenas populações seriamente ameaçadas pela destruição do habitat ao longo de toda sua distribuição. No caso de P. ascanius, a principal causa última de extinção é a destruição de habitat, o qual vem sendo sistematicamente descaracterizado ao longo de toda distribuição dessa borboleta. Quanto às causas próximas de extinção de P. ascanius, nenhum estudo ainda foi feito especificamente neste sentido. Este trabalho sugere que tanto a aleatoriedade ambiental como a demográfica poderiam oferecer algum risco para essa espécie, mas novos estudos precisam ainda ser feitos nessa área, assim como enfocando também a deterioração genética e a disfunção social. Uma espécie naturalmente rara, como P. ascanius, pode ser mais vulnerável à extinção por causas últimas, ou declínio de suas populações, porém de alguma maneira estar adaptada para lidar melhor com as causas próximas da extinção, ou seja, persistir melhor em pequenas populações isoladas. Entretanto, vale lembrar que nenhum estudo relacionado às causas próximas da extinção foram feitos com essa espécie, e que a crescente degradação do seu habitat continua a ameaçar também as pequenas populações. No caso dessa borboleta, parece não haver tendência para a utilização de mais recursos, uma vez que já foram feitos experimentos com outras espécies de Aristolochia e verificou-se que P. ascanius é mesmo monófaga em A. macroura. Assim, tanto a restrita lxxxiii distribuição geográfica como a monofagia tornam essa borboleta propensa à extinção. A indiscriminada destruição de habitat pode deixar populações isoladas de grande importância para conservação em hábitats marginais. Tais populações podem ter taxas de crescimento muito baixas, tornando sua sobrevivência ainda mais precária. Em casos extremos, algumas populações podem persistir somente devido à imigração da fonte; a destruição dessa fonte leva à extinção final das populações satélites, tornando sua conservação impossível. Se, os números populacionais decaem devido à queda da taxa de natalidade ou aumento da taxa de mortalidade, espera-se que a distribuição se contraia de qualquer maneira, mesmo não havendo destruição de habitat. Se a distribuição original tinha um centro único e bem definido, as distribuições devem colapsar na direção do centro (Lawton, 1994). Esse pode ser o caso de algumas populações de P. ascanius, que com a intensa destruição de seu habitat podem ter ficado isoladas em áreas marginais e ainda sujeitas a fortes impactos antrópicos. Pode-se imaginar que sua distribuição esteja se contraindo na direção da ReBio de Poço das Antas, o que evidenciaria ainda mais a importância desta reserva para a conservação de P. ascanius. A população estudada poderia estar servindo de fonte de indivíduos para outras manchas dentro da ReBio e, quem sabe, para outras populações isoladas em áreas sem nenhuma proteção legal. Nesse contexto, a população de P. ascanius estudada na ReBio de Poço das Antas apresenta importância central, devendo ser monitorada continuamente, juntamente com a investigação de uma possível estrutura metapopulacional. Isso poderia fornecer informações de grande relevância para a conservação dessa espécie, inclusive sobre sua resposta à fragmentação e sobre a vulnerabilidade às causas próximas da extinção. lxxxiv Mohanraj & Veenakumari (1996) propuseram 7 recomendações para a conservação de papilionídeos na Índia: controle do crescimento populacional; proteção mais efetiva de florestas em unidades de conservação; identificação e proteção legal de manchas de vegetação fora de unidades de conservação que abriguem espécies raras, endêmicas ou ameaçadas; monitoramento para acessar status das espécies, permitindo a formulação de medidas de conservação mais apropriadas; treinamento de oficiais responsáveis pelo cumprimento da legislação; estimulação desses oficiais para a realização de estudos com as borboletas, o que pode ser feito em parceria com instituições de pesquisa; criação de parques de borboletas, permitindo a educação ambiental de crianças e adultos. Muitas destas propostas podem ser aplicadas à conservação de muitas espécies, não só de papilionídeos, mas também de borboletas e insetos em geral. Para a proteção efetiva de determinada espécie, são desejáveis propostas mais específicas. Apresento como propostas para a conservação de Parides ascanius: (1) proteção mais efetiva das restingas e florestas de baixada em unidades de conservação federais, estaduais e municipais do estado do Rio de Janeiro; (2) identificação e proteção legal de manchas de vegetação fora de unidades de conservação que abriguem essa espécie; (3) monitoramento detalhado da borboleta e sua planta hospedeira na ReBio Poço das Antas; (4) busca por novas populações da borboleta ao longo e nos limites de sua distribuição; (5) monitoramento do maior número possível de populações para acessar status de conservação da espécie, permitindo a formulação de medidas de manejo mais apropriadas; (6) treinamento de oficiais responsáveis pelo cumprimento da legislação, inclusive com a utilização do documentário; (7) estimulação desses oficiais para a realização de estudos com essa espécie, o que pode ser feito em parceria com instituições de pesquisa, facilitando o trabalho de monitoramento das populações; (8) divulgação do documentário em todas as lxxxv unidades de conservação do estado, orientando e educando os visitantes e moradores dessas áreas; (9) divulgação do documentário para estudantes de ensino fundamental, médio e superior; (10) divulgação do documentário e material escrito para a população em geral, via televisão, jornal e internet, alertando para a problemática dessa espécie e de todo o seu habitat; (11) criação de uma rede de pessoas interessadas na conservação dessa espécie, criando uma base de dados conjunta; (12) visitas a comunidades humanas localizadas em áreas de possível ocorrência da espécie, divulgando material fotográfico e alertando para a situação dessa borboleta, com o intuito de ganhar novos parceiros para sua conservação; (13) criação de parques de borboletas ou borboletários, permitindo a educação ambiental de crianças e adultos, podendo servir de fonte para possíveis reintroduções; (14) cultivo de A. macroura para possíveis replantios. lxxxvi lxxxvii 6. 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