UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MATO GROSSO DO SUL
UNIDADE UNIVERSITÁRIA DE AQUIDAUANA
PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E
SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS
E SILVESTRES NO ECÓTONO CERRADO-PANTANAL
SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL
Acadêmico: Tiago Ledesma Taira
AQUIDAUANA, MS
FEVEREIRO/2012
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MATO GROSSO DO SUL
UNIDADE UNIVERSITÁRIA DE AQUIDAUANA
PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E
SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS
E SILVESTRES NO ECÓTONO CERRADO-PANTANAL
SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL
Acadêmico: Tiago Ledesma Taira
Orientador: Prof. Dr. Alfredo Raúl Abot
“Dissertação apresentada ao programa de
pós-graduação em Agronomia, área de
concentração em Produção Vegetal, da
Universidade Estadual de Mato Grosso do
Sul, como parte das exigências para a
obtenção do título de Mestre em
Agronomia (Produção Vegetal)”.
AQUIDAUANA, MS
FEVEREIRO/2012
T139m Taira, Tiago Ledesma
Moscas-das-frutas (diptera: tephritidae) e seus parasitóides
em hospedeiros cultivados e silvestres no ecótono CerradoPantanal sul-mato-grossense, Brasil/Tiago Ledesma Taira.
Aquidauna, MS: UEMS, 2012.
59p., 30cm.
Dissertação (Mestrado) – Pós-graduação em Agronomia –
Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, 2012.
Orientador: Prof. Dr. Alfredo Raúl Abot.
1.Fitossanidade 2. Praga 3. Moscas-das-frutas I. Título.
CDD 20.ed. 595.774
iii
“Tudo o que um sonho precisa para ser realizado é
alguém que acredite que ele possa ser realizado”.
(Roberto Shinyashiki)
iv
Este trabalho é dedicado a todas as pessoas que contribuíram
para o meu sucesso.
v
AGRADECIMENTOS
A Deus pela saúde, paciência e sabedoria que precisei nesta minha
jornada.
Aos meus pais e irmãos por me apoiarem nesta nova etapa da minha
vida e por serem minha fortaleza.
A Carolina de Arruda Queiróz (namorada), Valéria Costa e Gerson
Aler, meus amigos e companheiros de turma, pelo convívio e aprendizado.
À direção, professores e funcionários da Universidade Estadual de
Mato Grosso do Sul por todos estes anos de formação profissional e pela
bolsa de estudo que foi fundamental até o início da bolsa cedida pela
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).
À direção da CAPES pela concessão da bolsa de estudos, pois sem
este auxílio provavelmente eu não teria a oportunidade de concluir o curso.
Ao prof. Dr. Alfredo Raúl Abot por ter sido orientador, amigo e
parceiro em todas as atividades que foram necessárias para a execução e
término do projeto.
vi
Aos pesquisadores: MSc. José Nicácio (auxílio na elaboração do
experimento) e ao Dr. Manoel Araécio Uchôa (identificação dos
tefritídeos) pelo suporte e apoio nas etapas fundamentais deste projeto.
Ao Dr. Jorge Anderson Guimarães pela parceria e pela rapidez na
identificação dos parasitóides.
Aos entomologistas Dr. Sérgio Roberto Rodrigues (UEMS) e MSc.
Anderson Puker (Universidade Federal de Viçosa) pelas sugestões no
manuscrito.
Ao Jorge Adriano de Deus Ricardo que foi o braço direito e
esquerdo deste trabalho com o qual pude dividir a maior parte dos meus
dias, aprendendo que tudo pode ser mais fácil quando trabalhamos com
alegria e dedicação.
Aos meus amigos do laboratório de entomologia (Anair Diniz,
Antônio dos Santos, Laura Avila, Júlia Berloffa, Murilo Siqueira Silveira,
César Murilo de A. Correa, Ritieli Coelho e Thiago Henrique) pela
oportunidade em acreditar que o melhor trabalho é aquele feito em equipe.
OBRIGADO!
vii
SUMÁRIO
RESUMO...................................................................................................................
ABSTRACT...............................................................................................................
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS........................................................
1.1.FRUTICULTURA...............................................................................................
1.2.MOSCAS DAS FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE)...................................
1.2.1.Aspectos gerais.................................................................................................
1.2.2.Biologia e ciclo de Ceratitis capitata e Anastrepha spp..................................
1.2.3.Monitoramento .................................................................................................
1.2.4.Manejo integrado..............................................................................................
1.2.4.1.Biológico........................................................................................................
1.2.4.2.Químico..........................................................................................................
1.2.4.3.Cultural...........................................................................................................
1.2.4.4.Genético.........................................................................................................
1.3.DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E PLANTAS HOSPEDEIRAS DE
Anastrepha spp. e Ceratitis capitata NO MATO GROSSO DO
SUL............................................................................................................................
1.4.PARASITÓIDES ASSOCIADOS À MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE)........................................................................................................
1.5.Referências...........................................................................................................
CAPÍTULO 2 – MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E
SEUS PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS E SILVESTRES
NO
ECÓTONO
CERRADO-PANTANAL
SUL-MATO-GROSSENSE,
BRASIL.....................................................................................................................
RESUMO...................................................................................................................
ABSTRACT...............................................................................................................
INTRODUÇÃO.........................................................................................................
MATERIAL E MÉTODOS.......................................................................................
RESULTADOS E DISCUSSÃO..............................................................................
CONCLUSÕES.........................................................................................................
REFERÊNCIAS.........................................................................................................
ANEXOS...................................................................................................................
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RESUMO
A fruticultura é uma atividade de grande importância social e econômica no mundo,
devido ao fornecimento de alimentos essenciais para os seres vivos e também pela
geração de emprego e renda. Dentre os fatores que limitam a sua produção destacam-se
as moscas-das-frutas, que ocasionam queda precoce dos frutos e a sua desvalorização
para o consumo in natura e industrialização. O experimento foi realizado na unidade
universitária de Aquidauana, da Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, com o
objetivo de conhecer a interação entre moscas-das-frutas (Tephritidae), hospedeiros
cultivados e silvestres e seus parasitóides, com coletas de estruturas reprodutivas
(obtenção de larvas) e o uso de armadilhas McPhail® (obtenção de adultos), em uma
área do ecótono Cerrado-Pantanal sul-mato-grossense. As armadilhas tipo McPhail®
foram iscadas com proteína hidrolisada de milho a 5% e o material coletado
semanalmente, procedendo-se, também, as coletas das estruturas reprodutivas das
frutíferas. As espécies botânicas silvestres foram Buchenavia tomentosa - Tarumarana,
Dipteryx alata - cumbaru, Inga laurina - Ingá, Pouteria torta - Guapeva e Schoepfia sp.
- Chora menina e as cultivadas Anarcardium occidentale - Caju, Annona muricata Graviola, Averrhoa carambolae - Carambola, Citrus sinensis - Laranja e Psidium
guajava - Goiaba. Foi escolhida uma planta por espécie e em cada uma foi instalada
uma armadilha. Verificou-se expressiva diversidade de tefritídeos na região e estes
podem iniciar a infestação em frutos verdes. Frutos de P. guajava tiveram a maior
infestação tanto em quantidade quanto em diversidade de moscas. Foi verificada pela
primeira vez no MS a associação de Anastrepha distincta com P. guajava e também o
primeiro registro do ataque de Anastrepha striata Schiner em Sapotaceae, bem como a
infestação de A. castanea Norrbom e A. daciformes Bezzi em Schoepfia sp.. Devido à
especificidade do levantamento de moscas-das-frutas em frutos e à relatividade da
amostragem com armadilhas é necessário que se faça a associação dos métodos, para
conseguir um melhor entendimento da relação dos tefritídeos com todos os fatores que
interferem na sua dinâmica populacional.
PALAVRA-CHAVE: Fruticultura, micro-himenópteros, monitoramento, pragas.
ix
ABSTRACT
The fruit is an activity of great social and economic importance in the world due to the
supply of essential food for living beings and also for generating employment and
income. Among the factors that limit the production of fruit, there are the fruit flies,
which cause premature fruit drop and depreciation for in natura consumption and
industrialization. The experiment was conducted at the University Unit of Aquidauana,
State University of Mato Grosso do Sul, in order to understand the interaction between
fruit flies (Tephritidae), wild and cultivated hosts and their parasitoids, with collections
of reproductive structures (obtaining larvae) and the use of McPhail® traps (obtaining
adults) in an ecotone area of Cerrado-Pantanal’s Mato Grosso do Sul. The McPhail®
traps were baited with hydrolyzed corn protein to 5% and the material collected weekly
when the collections were also made of the reproductive structures of the fruit. The wild
plant species were Buchenavia tomentosa - Tarumarana, Dipteryx alata - Cumbaru,
Inga laurina - Inga, Pouteria torta - Guapeva and Schoepfia sp. – Chora-menina and
cultivated Anarcardium occidentale - Cashew, Annona muricata - Graviola, Averrhoa
carambolae - Carambola, Citrus sinensis - Orange and Psidium guajava - Guava. It was
chosen by a plant species at each one was installed a trap. There was significant
diversity of tephritid in the region and they can start the infestation in green fruit. Fruits
of P. guajava had the highest infestation both in quantity and diversity of flies. It was
the first finding in the association of MS Anastrepha distincta with P. guajava and also
the first recorded attack on Anastrepha striata Schiner Sapotaceae, and the infestation
of A. castanea Norrbom and A. daciformes Bezzi in Schoepfia sp.. Because of the
specificity of raising fruit flies in fruits and generalization of sampling with traps is
necessary to make the association of methods, so there is a better understanding of the
relationship with all of tephritid factors that influence their population dynamics.
KEY-WORDS: Fruit production, micro hymenoptera, monitoring, pests.
CAPÍTULO 1 – CONSIDERAÇÕES GERAIS
1.1.
FRUTICULTURA
A maior parte da produção mundial de frutas é consumida pelos próprios países
produtores, sendo apenas 10% exportados, na forma de frutos frescos ou processados. O
valor da produção de frutas tropicais foi estimado em US$ 43,7 bilhões em 2008 (FAO,
2009). O Brasil é o terceiro maior produtor mundial de frutas, depois de China e Índia,
com uma produção de cerca de 43 milhões de toneladas (INCT, 2009). O mercado
brasileiro exportou 800.547 toneladas de frutas frescas em 2010, que contabilizaram
US$ 839.5 milhões (IBGE, 2010).
Devido à extensão territorial e à diversidade de climas do Brasil a produção
frutífera está voltada não apenas às frutas de clima temperado, mas também as tropicais
e subtropicais, totalizando cerca de 500 espécies de plantas produtoras de frutas
comestíveis (ANDRADE et al., 2009). Diversos fatores favorecem o desenvolvimento
da fruticultura no Brasil e, dentre estes, podem ser citados as condições favoráveis de
clima, solo, disponibilidade de área, ampliação de investimentos públicos e privados em
infra-estrutura,
capacitação,
logística,
inovação
tecnológica
(BUAINAIN
&
BATALHA, 2007), aumento do consumo de frutas no mundo e também a capacidade de
produzir frutas na entressafra dos países do hemisfério norte (VITTI & BOTEON,
2008).
Dentre as regiões do Brasil, o sudeste é uma das que mais produzem frutas,
com destaque para o estado de São Paulo que é responsável por 32,9% do valor da
produção nacional. As principais frutíferas produzidas são laranja (18.101.708 t),
banana (6.962.792 t), uva (1.351.160 t), mamão (1.871.295 t), abacaxi (1.470.391 t),
maçã (1.279.026 t), melancia (2.052.928 t), maracujá (920.158 t), coco-da-bahía
(1.891.687 t), manga (1.188.911 t), tangerina (1.122.730 t), limão (1.020.345 t), melão
(478.431 t), pêssego (220.739 t), goiaba (316.363 t), caqui (164.495 t), abacate (152.181
t), figo (25.727 t) e pêra (16.367 t) (IBGE, 2010).
O estado de Mato Grosso do Sul está expandindo as áreas frutíferas devido ao
seu potencial para esta atividade agrícola, porém necessita-se desenvolver mais
2
pesquisas que gerem informações para garantir o sucesso desta atividade. Um dos
problemas que a fruticultura enfrenta é o complexo de pragas e, dentre estas, destacam
os tefritídeos frugívoros que podem ser fatores limitantes para a produção de frutas para
o consumo in natura ou processados.
1.2.
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE)
1.2.1. Aspectos gerais
Tephritidae é uma das famílias de dípteros que compõe a superfamília
Tephritoidea. Algumas moscas desta família, na fase larval, alimentam-se de frutos de
diversas espécies botânicas (ZUCCHI, 2000a; GONÇALVES et al., 2006; GARCIA &
NORRBOM, 2011; RONCHI-TELES, et al. 2011). Mesmo sendo conhecidas como
“moscas-das-frutas”, algumas espécies desta família podem alimentar-se na fase larval
de botões florais, flores, brotos, folhas, sementes e raízes (KHAGHANINIA, et al.
2011; SABEDOT-BORDIN, et al. 2011).
As espécies de moscas-das-frutas mais importantes economicamente para o
mercado de frutos pertencem a quatro gêneros: Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis e
Rhagoletis (ZUCCHI, 2000b). Destacam-se para o Brasil os gêneros Anastrepha e
Ceratitis (UCHÔA et al., 2002, 2003; ZUCCHI, 2007). Na região de transição CerradoPantanal tem sido registrada Ceratitis capitata e cerca de 30 espécies de Anastrepha
(UCHÔA et al., 2002, 2003; RODRIGUES et al., 2006; CANESIN & UCHÔA, 2007;
UCHÔA & NICÁCIO, 2010).
Até o ano de 2000, segundo Zucchi (2000b), tinham sido registradas 90
espécies de Anastrepha para o Brasil, no entanto, apenas A. grandis (Macquart), A.
fraterculus (Wied.), A. obliqua (Macquart), A. sororcula Zucchi, A. striata Schiner, A.
pseudoparallela (Loew) e A. zenildae Zucchi possuíam importância agrícola. As três
primeiras espécies de tefritídeos estão entre as sete espécies que possuem importância
econômica para a fruticultura mundial (ALUJA, 1994). Já Rhagoletis é representada por
quatro espécies (R. adusta, R. blanchardi, R. ferruginea e R. macquarti) sem expressão
econômica para a fruticultura brasileira. Os gêneros Bactrocera e Ceratitis são
representados por uma única espécie cada; B. carambolae que foi introduzida no
continente americano e que teve seu registro no Oiapoque (AP) e C. capitata, uma
3
espécie exótica que está presente em praticamente todas as áreas quente do mundo
(ZUCCHI, 2000b).
A identificação das espécies de Bactrocera e Ceratitis para o Brasil é feita
praticamente apenas pelo reconhecimento do gênero, já que apenas uma espécie de cada
gênero ter importância agrícola no país. Já Anastrepha, por possuir diversas espécies
sinônimas é necessário realizar a identificação pelas suas características taxonômicas.
Normalmente as fêmeas são utilizadas para a identificação da espécie, pois o principal
caráter taxonômico deste gênero é o acúleo, parte final do ovipositor (ZUCCHI, 2000b).
Estes insetos estão presentes tanto em cultivo convencional como no protegido
(CHAVARRIA et al., 2009) e em alguns locais esta praga pode ocasionar perda total
das frutas, inviabilizando a prática da fruticultura (CARVALHO, 2005). Dentre os
danos diretos que causam podem ser citados a diminuição da produção, desvalorização
das frutas (BORGE & BASEDOW, 1997) e o aumento dos custos devido ao controle
(FELIX et al., 2009); indiretamente, o dano está associado ao fato de serem
considerados pragas quarentenárias (PARANHOS et al., 2007).
1.2.2. Biologia e ciclo de Ceratitis capitata e Anastrepha spp.
O adulto de C. capitata é uma mosca que mede de 4-5 mm de comprimento por
10 a 12 mm de envergadura, corpo amarelado, parte superior escura com desenhos
brancos, olhos castanhos-violáceos e as asas são de transparência rosada com listras
amarelas, sombreadas. O ciclo inicia-se com o acasalamento, depois as fêmeas se
alimentam de substâncias protéicas e carboidratos até alcançarem a maturidade dos ovos
(11 dias), após isso procuram o fruto hospedeiro e o melhor local para oviposição. Em
seguida, ovipositam de 1 a 10 ovos no mesmo orifício. Os ovos são alongados, possuem
1 mm de comprimento, cor branca em forma de banana. O período de incubação é de 2
a 6 dias, eclodindo a larva, esta faz galerias em direção ao centro do fruto. Possui
aproximadamente 8 mm de comprimento quando totalmente desenvolvida, é de
coloração branco-amarelada, afilada na parte anterior, truncada e arredondada na parte
posterior. O período larval varia de 9 a 13 dias. Após este período abandona o fruto e
empupa no solo a uma profundidade de 1 a 10 cm. A pupa possui o formato de um
barril, mede cerca de 5 mm e possui a coloração marrom-escura. O período pupal dura
em torno de 10 - 12 dias, no verão, e até 20 dias no inverno. Acabando o período pupal
4
emerge o adulto. A fêmea inicia a postura após 12 dias do acasalamento. O ciclo
evolutivo completo dura aproximadamente 31 dias. As fêmeas podem viver até 10
meses, ovipositando até 800 ovos durante este período. Os machos são diferenciados
das fêmeas por possuírem dois apêndices filiformes terminados em forma de espátula na
fronte e entre os olhos (GALLO et al., 2002).
Os ovos de Anastrepha spp., no geral, possuem forma elíptica e a coloração é
uma variação da cor branca-creme. As larvas possuem a coloração semelhante aos ovos,
são ápodas e com a cabeça retrátil. Os adultos possuem uma grande variação fenotípica
(SALLES, 2000). O ciclo é semelhante ao de C. capitata, porém o período das fases
pode variar bastante devido ao grande número de espécies. São poucos os estudos que
disponibilizam dados sobre a biologia das diferentes espécies. Um exemplo da diferença
que pode ocorrer entre as espécies é o período de sobrevivência, como verificado por
Joachim-Bravo et al. (2003), cujas fêmeas de A. zenildae viveram até 265 dias, A.
sororcula viveram até 240 dias e A. fraterculus viveram no máximo 190 dias, nas
mesmas condições.
1.2.3. Monitoramento
O monitoramento dos tefritídeos possui quatro finalidades básicas segundo
Nascimento et al. (2000): 1 - pesquisa científica com o intuito de identificar e verificar a
distribuição de espécies; 2 - determinação de áreas livres de espécies pragas (regiões ou
países); 3 - programas de erradicação de uma espécie praga e 4 - programas de manejo
integrado.
As moscas-das-frutas podem ser monitoradas através de armadilhas, porém
quando se visa conhecer as espécies de importância econômica é necessário realizar
levantamentos intensivos em frutos (ZUCCHI, 2000b), pois assim é possível fazer a
associação entre a espécie da mosca com seu hospedeiro. Além do conhecimento das
espécies pragas também é importante conhecer sua flutuação populacional para
determinar épocas de maior ocorrência para que se possa realizar um controle eficiente
e racional (RONCHI-TELES & SILVA, 2005).
No monitoramento com armadilhas, dois tipos são os mais utilizados:
1 - Tipo McPhail: normalmente de plástico transparente; fácil manuseio,
instalação e manutenção; possibilitam coletas generalistas, tanto para espécies como
5
para sexo; deve ser monitorada semanalmente; pode ser feita com garrafas PET e
iscadas com proteínas hidrolisadas (5%), levedura de torula, fermentados de frutas,
melaço de cana-de-açúcar ou levedura de cerveja com bórax (Borato de sódio)
(CARVALHO, 2005).
2 - Tipo Jackson: armadilhas comerciais; baixo custo; coletas específicas;
inspeção de três a quatro semanas (CARVALHO, 2005); utiliza como isca feromônio
sexual, sendo o Trimedlure (ácido terc-butil-4 (ou 5)-cloro-2-metil-ciclohrxanocarboxílico) para machos de Ceratitis capitata e o Metil-eugenol (1-allil 1-3,
dimethoxibenzeno) para machos de Bactrocera carambolae e outros do mesmo gênero
(NASCIMENTO et al., 2000).
Avaliação de frutos é um método que além de associar a espécie praga com seu
hospedeiro, como já citado, também permite a determinação do nível de infestação e a
obtenção de parasitóides, que são um dos principais meios de controle natural desta
praga. Duas metodologias são utilizadas para a obtenção de adultos em frutos, uma
proposta por Uchôa & Zucchi (1999) que possibilita a obtenção de larvas de tefritídeos
e seus parasitóides, e outra que permite a recuperação de pupários e de seus parasitóides
(NASCIMENTO et al., 2000).
1.2.4. Manejo integrado
Na atualidade o controle de qualquer espécie praga deixou de ser apenas a
aplicação sistemática de produtos químicos para tornar-se um conjunto de medidas que
visam realizar o controle eficiente e com responsabilidade sócio-ambiental (GALLO et
al., 2002). Este conceito de controle de insetos praga é um dos pilares do método que é
conhecido como Manejo Integrado de Pragas - MIP.
A principal maneira para que o manejo integrado das moscas-das-frutas seja
eficiente é a harmonização da associação do controle biológico, químico, cultural e
genético (SOBRINHO et al., 2001), no entanto, outras técnicas que favorecem a
proteção da planta também podem colaborar.
1.2.4.1. Biológico
O controle biológico é realizado através de barreiras quarentenárias (controle
clássico), manutenção de inimigos naturais que ocorrem naturalmente (controle natural)
6
e através de liberações de parasitóides ou predadores oriundos de criações massais para
a redução rápida da praga (controle aplicado) (GALLO et al., 2002).
A principal função do controle biológico é direcionar o controle para a praga
alvo, reduzindo custos e a contaminação de animais e do meio ambiente por produtos
químicos. Assim, o intuito deste método é reduzir a densidade populacional da praga e
favorecer o aumento populacional de seus inimigos naturais para que haja um equilíbrio
ecológico (CARVALHO et al., 2000).
Diversos agentes de controle (bactérias, fungos, vírus, nematóides predadores e
parasitóides) de tefritídeos são responsáveis pela redução parcial desta praga e podem
ser utilizados em programas de controle, no entanto, é necessário realizar mais estudos
para desenvolver metodologias e técnicas de criações para a aplicação no campo
(CARVALHO et al., 2000).
A bactéria que apresenta potencial para a utilização no controle de moscas-dasfrutas é o Bacillus thuringiensis e diversos trabalhos vêm sendo realizados com o intuito
de conhecer a toxidade e desenvolver técnicas para a sua utilização (ROBACKER et al.,
1999; ROBACKER et al., 2000). Toledo et al. (1999) demonstraram em seu
experimento que a toxina (β-exotoxina), de B. thuringiensis, possui eficiência para o
controle, pois larvas de terceiro instar de Anastrepha ludens (Loew), A. obliqua
(Macquart) e A. serpentina (Wiedemann) expostas a esta substância tiveram aumento na
incidência de pupas deformadas e os adultos que sobreviveram tiveram efeitos
negativos quanto a longevidade e fertilidade. Em adultos, Martinez et al. (1997)
verificaram que quando alimentados com uma dieta que incluía isolados desta bactéria,
estes tiveram uma mortalidade de 80 a 90%.
Devido ao hábito das larvas de tefritídeos empuparem no solo, estas,
teoricamente, estariam suscetíveis aos fungos entomopatogênicos ali presentes
(CARVALHO et al., 2000). Bechara et al. (2011) verificaram em laboratório que
Metarhizium anisopliae (linhagem E9) aplicado no solo pode causar infecção, doença e
até a morte de estágios imaturos de Anastrepha fraterculus. Outro fungo que pode ser
utilizado no controle de moscas-das-frutas é Beauveria bassiana, já que Toledo et al.
(2007) verificaram que fêmeas de A. ludens infectadas tiveram a fertilidade
notavelmente reduzida e a longevidade prejudicada.
É conhecida a suscetibilidade de algumas espécies de moscas frugívoras a
nematóides entomopatogênicos. Heterorhabditis bacteriophora demonstrou potencial
como agente de controle biológico de larvas de A. serpentina em condições de
7
laboratório, no entanto, é necessário que se realizem estudos no campo para que se
confirme a sua eficiência (TOLEDO et al., 2006). Testes em campo realizado por
Lindegren et al. (1990) citado por Nascimento et al. (2000) obtiveram 87% de
mortalidade de C. capitata quando aplicado em uma densidade populacional de 500
formas jovens por cm2 de solo. A mosca do mediterrâneo também demonstrou ser
suscetível ao ataque de Heterorhabditis indica nas fases de pré-pupa e pupa, como
verificado por Silva et al. (2010).
Algumas viroses mesmo sendo altamente patogênicas em laboratório não são
consideradas eficientes para o controle biológico. Outros agentes de controle que não
são bem visto para compor o controle biológico são os predadores, devido a sua falta de
especificidade (CARVALHO et al., 2000).
Os agentes de controle biológico mais estudados e utilizados nos programas de
controle de moscas-das-frutas são os parasitóides de larvas (microhimenópteros).
1.2.4.2. Químico
Este método de controle consiste na aplicação de compostos químicos que
quando aplicados direta ou indiretamente sobre os insetos provocam a sua morte
(GALLO et al., 2002). O controle químico é muito utilizado em programas de controle e
erradicação de moscas-das-frutas em diversos países, podendo ser realizado com
aplicações de iscas tóxicas por via terrestre ou aéreas, normalmente, estas iscas são
compostas por 90% de atrativo alimentar e 10% de inseticida (SOBRINHO et al.,
2001).
Para o controle de moscas-das-frutas são muito utilizados os inseticidas
fosforados, entretanto, estes produtos possuem período de carência longo, reduzida
seletividade aos inimigos naturais e são altamente tóxicos aos animais (NONDILLO et
al., 2011). Os mesmos autores utilizando inseticidas neonicotinóides, que são menos
tóxicos que os fosforados, observaram em videiras que os ingredientes ativos
acetamiprido (4; 6 e 8 g i.a. 100L-1), tiametoxam (5; 7,5 e 10 g i.a. 100L-1) e fentiona
(50 mL i.a. 100L-1) proporcionaram uma redução na infestação de A. fraterculus
próximo a 90% quando comparado com as parcelas sem aplicações de inseticidas
(testemunha).
8
1.2.4.3. Cultural
Segundo Nascimento e Carvalho (2000) os métodos mais recomendados para o
controle cultural de tefritídeos são:
1 - Coleta e destruição de frutos: os frutos são colhidos de forma manual em
pomares ou de frutíferas isoladas e posteriormente enterrados, quebrando o ciclo da
praga. Este método é o mais eficiente.
2 - Ensacamento de frutos: é viável para frutos mais suscetíveis e com alto
valor comercial, devendo ser realizado o ensacamento antes de estarem maduros.
3 - Poda das árvores: é realizada para as espécies frutíferas que a prática é
recomendada, facilitando a eficiência das iscas tóxicas e reduzindo a área de proteção de
adultos.
4 - Uso de plantas armadilhas: é o método mais controverso, pois ele consiste
no plantio no pomar de frutíferas com alto grau de atração da espécie praga em locais
pré determinados, onde seriam concentradas as medidas de controle.
1.2.4.4. Genético
O melhoramento genético de frutíferas na busca de variedades resistentes às
moscas-das-frutas é uma das melhores alternativas de controle, pois este método além
de reduzir a população de tefritídeos pragas também é compatível com todos os outros
métodos (BRANCO et al., 2000). Alguns experimentos com manga (FERREIRA et al.,
2003; CARVALHO et al., 2004; GALLI et al., 2008) e goiaba (RAGA et al., 2006)
foram realizados, porém mais estudos devem ser feitos com estas e outras frutíferas uma
vez que foram estudos localizados.
1.3.
DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA E PLANTAS HOSPEDEIRAS DE
Anastrepha spp. E Ceratitis capitata no MATO GROSSO DO SUL
No estado de Mato Grosso do Sul tem sido registrada a ocorrência de Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824) e cerca de 30 espécies de Anastrepha (UCHÔA et al.
2002, 2003; RODRIGUES et al. 2006; CANESIN & UCHÔA 2007; UCHÔA &
NICÁCIO 2010). A associação entre as espécies de moscas e seus hospedeiros é listada
abaixo (Tabela 1).
9
Tabela 1. Associação de plantas hospedeiros e tefritídeos (Uchôa et al. 2002, 2003;
Rodrigues et al. 2006; Uchôa & Nicácio 2010; Taira et al. 2011).
Planta hospedeira
Anacardiaceae
Anacardium occidentale L.
Anacardium humile Saint Hilaire
Anacardium othonianum Rizzini
Mangifera indica L.
Spondias lutea L.
Spondias purpurea L.
Apocynaceae
Hancornia speciosa Gomez
Caryocaraceae
Caryocar brasilense Camb.
Chrysobalanaceae
Licania tomentosa Fritsch
Espécies de Tephritidae
Anastrepha sp.
Anastrepha obliqua
(Macquart)
A. obliqua
A. zernyi Lima
A. obliqua
A. turpiniae Stone
Ceratitis capitata
(Wiedemann)
A. obliqua
Local do
estudo
Aquidauana
Aquidauana
Aquidauana
Aquidauana,
Coxim,
Terenos
A. obliqua
A. sororcula Zucchi
A. turpiniae
C. capitata
Anastácio,
Aquidauana
Anastácio,
Aquidauana,
Coxim,
Terenos
C. capitata
Aquidauana
A. sororcula
Aquidauana,
Rochedo,
Terenos
A. sororcula
A. zenildae Zucchi
C. capitata
Aquidauana
Continua...
10
Planta hospedeira
Combretaceae
Terminalia catappa L.
Cucurbitaceae
Cucurbita moschata (Duch.)
Euphorbiaceae
Manihot esculenta Crantz
Manihot sp.
Fabaceae
Andira cuyabensis Bentham
Flacourtiaceae
Banara arguta Briquel
Casearia sylvestris Swartz
Hippocrataceae
Cheiloclinium cognatum (Miers)
Lauraceae
Persea americana Mill.
Malpighigiaceae
Byrsonima orbignyana A. Jussieu
Melastomataceae
Mouriri elliptica Martius
Mimosaceae
Inga laurina (Swartz)
Moraceae
Sorocea sprucei saxicola (Hassler)
Myrtaceae
Campomanesia sessiflora (Berg.)
Espécies de Tephritidae
Local do
estudo
A. sororcula
A. zenildae
C. capitata
Anastácio
Aquidauana
A. grandis Macquart
Aquidauana,
Rochedo
A. pickeli Lima
A. montei Lima
Anastrepha spp.
Anastácio,
Rochedo
Terenos
A. turpiniae
A. zenildae
Aquidauana
A. zenildae
A. sororcula
Aquidauana
Campo Grande
A. hastata Stone
Aquidauana
A. striata Schiner
Aqidauana,
Anastácio,
Terenos
A. sororcula
Aquidauana
A. sororcula
A. zenildae
C. capitata
Aquidauana
A. distincta Greene
C. capitata
Aquidauana,
Piraputanga
Dois irmãos do
Buriti
A. zenildae
Aquidauana
A. sororcula
A. zenildae
A. obliqua
C. capitata
Anastácio,
Aquidauana,
Nioaque,
Rochedo,
Terenos
Continua...
11
Planta hospedeira
Espécies de Tephritidae
Eugenia dysinterica Dc.
Myrciaria jaboticaba Baill.
A. obliqua
A. obliqua
A. sororcula
A. sororcula
A. striata
Psidium cattleianum Sabine
Psidium kennedyanum Morong
Psidium sp.
Psidium guajava L.
Syzigium cumini (L.)
Syzygium jambos (L.) Alston
Olacaceae
Schoepfia sp.
Ximenia americana L.
Oxalidaceae
Averrhoa carambola L.
A. fraterculus
Wiedemann
A. obliqua
A. sororcula
A. striata
A. turpiniae
A. sororcula
A. striata
A. fraterculus
A. sororcula
A. turpiniae
A. striata
A. obliqua
A. zenildae
A. fraterculus
A. distincta*
C. capitata
A. sororcula
Local do
estudo
Aquidauana
Anastácio,
Aquidauana
Anastácio,
Aquidauana,
Miranda
Aquidauana
Anastácio,
Aquidauana,
Terenos,
Coxim
Aquidauana
A. fraterculus
C. capitata
Aquidauana
A. castanea Norrbom**
A. daciformes Bezzi**
A. macrura Hendel
A. sororcula
A. zernyi
A. alveatoides Blanchard
Aquidauana
A. obliqua
C. capitata
Anastácio,
Aquidauana
Continua...
Corumbá
12
Planta hospedeira
Rutaceae
Citrus sinensis L.
Sapotaceae
Chrysophyllum gonocarpum Engler
Pouteria glomerata (Miquel) Radlkofer
Pouteria ramiflora (Martius) Radlkofer
Pouteria torta (Martius) Radlkofer
Solanaceae
Physalis angulata L.
Pindaíva Vermelha (não identificada)
Espécies de Tephritidae
Local do
estudo
A. turpiniae
C. capitata
Anastácio,
Aquidauana,
Rochedo,
Terenos
C. capitata
A. undosa Stone
A. serpentina
Wiedemann
A. zernyi
C. capitata
A. leptozona Hendel
A. serpentina
A. striata***
Aquidauana
Aquidauana
Aquidauana
A. sororcula
A. rheediae Stone
Aquidauana
Aquidauana
Aquidauana
*
novo registro para hospedeiro no Mato Grosso do Sul
novo registro para espécie botânica
***
novo registro para família botânica
**
1.4.
PARASITÓIDES ASSOCIADOS À MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE)
Os parasitóides de moscas-das-frutas são micro-himenópteros, normalmente de
coloração castanha, asas transparentes e com uma constrição entre o abdome e o tórax.
Estes insetos são os agentes biológicos mais promissores para compor programas de
controle de moscas-das-frutas e sua utilização teve início em 1946 no Havaí, para o
combate da invasão de C. capitata e posteriormente de Bactrocera dorsalis
(CARVALHO et al., 2000).
O ciclo biológico destes insetos tem início com a localização da larva
hospedeira no fruto pela fêmea. Em seguida esta introduz seu ovipositor no fruto até
alcançar a larva, ovipositando dentro desta. Os ovos que foram fecundados darão
origem a fêmeas e machos e senão fecundados originarão apenas machos
(partenogênese). A larva do parasitóide desenvolve-se dentro larva do tefritídeo e
termina seu ciclo na fase de pupa da mosca-das-frutas, onde ao invés de emergir um
tefritídeo, emerge um adulto do parasitóide que iniciará um novo ciclo (CARVALHO et
al., 2000).
13
O parasitismo natural de tefritídeos, no Brasil, é realizado normalmente por
himenópteros pertencentes às famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae e estas são
diferenciadas pela venação alar. No geral, os braconídeos são os parasitóides coletados
com maior frequência em todo território brasileiro (CANAL & ZUCCHI, 2000).
Diversos trabalhos com levantamento de espécies deste grupo de himenópteros
vêm sendo realizado no país. No estado de Santa Catarina foram associados à família
Tephritidae os braconídeos D. areolatus, D. brasiliensis (Szèpligeti), O. bellus e U.
anastrephae; os figitídeos Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Lopheucoila anastrephae
(Rhower), Odontosema anastrephae Borgmeier e apenas Trichopria anastrephae Lima
da família Diapriidae (GARCIA & CORSEUIL, 2004 ). No Rio Grande do Sul os
parasitóides nativos associados aos tefritídeos são D. areolatus (Braconidae), O. bellus
(Braconidae), A. pelleranoi (Figitidae) e T. anastrephae (Diapriidae) (CRUZ et al.,
2011; ).
No estado de São Paulo os parasitóides associados à família Tephritidae são os
braconídeos A. anastrephae, D. areolatus, D. brasiliensis, O. bellus e U. anastrephae;
além de Tetrastichus giffardianus (Eulophidae) e Pachycrepoideus vindemmiae
(Pteromalidae) (MARINHO et al., 2009; MONTES et al., 2011). No estado de Minas
Gerais
moscas-das-frutas
(Tephritidae)
são
parasitadas
pelos
braconídeos
Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (exótico), D. areolatus, D. fluminensis, D.
brasiliensis, Opius bellus e Utetes anastrephae e pelos figitídeos Aganaspis pelleranoi
(Brèthes) e Dicerataspis sp. (COSTA et al., 2007; ALVARENGA et al., 2009).
Em levantamentos de himenópteros associados à tefritídeos no Rio Grande do
Norte as espécies de braconídeos registradas são D. areolatus, U. anastrephae (Viereck)
e A. anastrephae (ARAUJO & ZUCCHI, 2002). No estado da Bahia são registrados os
braconídeos D. areolatus, U. anastrephae e Asobara anastrephae (LIMA JUNIOR et
al., 2007; BITTENCOURT et al., 2011).
No estado do Acre é relatada a ocorrência dos braconídeos O. bellus, D.
areolatus e U. anastrephae (THOMAZINI & ALBUQUERQUE, 2009). No Amazonas
são registrados A. anastephae, D. areolatus, Phanocarpa pericarpa, Idiasta delicata e
U. anastrephae (COSTA et al., 2009).
Em Mato Grosso do Sul as espécies associadas aos tefritídeos são os
braconídeos Asobara anastephae (Muesebeck), Doryctobracon areolatus (Szépligeti),
D. fluminensis (Costa Lima), Opius bellus Gahan e Utetes anastrephae (Viereck) e os
pteromalídeos são Spalangia gemina Boucek e S. endius Walker (UCHÔA et al., 2003;
14
NICÁCIO et al., 2011). No estado de Goiás ocorre D. areolatus, A. pelleranoi e
Pachycrepoideus vimdammiae. (MARCHIORI et al., 2000) e em Minas Gerais os
parasitóides associados a tefritídeos são D. areolatus, D. fluminensis, D. brasiliensis, O.
bellus, U. anastrephae, D. longicaudata e A. pelleranoi (ALVARENGA et al. 2009).
Doryctobracon areolatus além de ocorrer em vários estados brasileiros
parasitando larvas de Tephritidae, principalmente espécies de Anastrepha, também
ocorre em vários países neotropicais (UCHÔA, 2012). Devido à frequência, abundância
e à capacidade de parasitar larvas de moscas das frutas em frutos nativos e exóticos, esta
espécie de parasitóide é bastante promissora para compor programas de controle
biológico de moscas das frutas em agro-ecossistemas (NUNES et al., 2011, UCHÔA,
2012 ).
O sucesso do parasitismo é influenciado pelo tamanho do ovipositor e do fruto
(LÓPEZ et al., 1999; SIVINSKI et al., 1997, 2001; OVRUSKI et al., 2008); e pelo
estado de maturação do fruto, pois frutos maduros liberam voláteis que podem auxiliar
no direcionamento do parasitóide (GUIMARÃES & ZUCCHI, 2004; SILVA et al.,
2007).
15
1.5.
REFERÊNCIAS
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CAPÍTULO 2 – MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E SEUS
PARASITÓIDES EM HOSPEDEIROS CULTIVADOS E SILVESTRES NO
ECÓTONO CERRADO-PANTANAL SUL-MATO-GROSSENSE, BRASIL
TÍTULO: Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e seus parasitóides em
hospedeiros cultivados e silvestres no ecótono Cerrado-Pantanal sul-matogrossense, Brasil
RESUMO. Tephritidae tem distribuição mundial e no seu estágio larval consome
diferentes órgãos vegetais. O complexo de espécies pragas frugívoras é um fator
limitante para o cultivo de frutas. Aqui, são fornecidas informações sobre moscas
frugívoras em hospedeiros cultivados e silvestres e seus parasitóides no ecótono
Cerrado-Pantanal, em Aquidauana, Mato Grosso do Sul. Amostras de moscas de frutas
foram coletadas semanalmente em plantas frutíferas específicas, e simultaneamente
armadilhas McPhail® foram instaladas nas mesmas plantas durante dois anos. As
moscas infestaram frutos maduros e verdes de Averrhoa carambola L., Schoepfia sp.,
Psidium guajava L. e Pouteria torta (Mart.) Radlk, e frutos maduros de Anacardium
occidentale L. e Inga laurina (Sw) Willdenow. Nove espécies de tefritídeos foram
comuns em ambos os métodos de amostragem, sendo que cinco foram amostradas
somente nas armadilhas e cinco foram obtidas apenas de frutos. Este é o primeiro
registro de Anastrepha striata Schiner em Sapotaceae, bem como para A. castanea
Norrbom e A. daciformes Bezzi em Schoepfia sp. (Olacaceae), e para A. distincta
Greene em P. guajava no estado de Mato Grosso do Sul. Espécies de Braconidae e
Pteromalidae foram recuperadas, sendo Doryctobracon areolatus (Szépligeti) o mais
abundante em larvas de tefritídeos infestando frutas cultivadas e silvestres.
PALAVRAS-CHAVE. Fruticultura, Mosca do Mediterrâneo; pragas quarentenárias;
Tephritoidea.
23
ABSTRACT. Tephritidae has worldwide distribution and its larval stage consume
different plant organs. The frugivorous pest species complex is a limiting factor for fruit
cultivation. Here, information about frugivorous flies in cultivated or wild host plants
and their parasitoids in the ecotone Cerrado-Pantanal in Aquidauana, Mato Grosso do
Sul are presented. Samples of fruit flies were collected weekly in specific fruit trees,
and at the same time, McPhail® traps were installed in the same trees for two years. The
fruit flies infested ripe and unripe fruits of Averrhoa carambola L., Schoepfia sp.,
Psidium guajava L. and Pouteria torta (Mart.) Radlk and ripe fruits of Anacardium
occidentale L. and Inga laurina (Sw) Willdenow. Nine species of tephritids were
common in both sampling methods, being that five of fruit flies were unique in traps,
and five obtained only from fruits. This is the first record for Anastrepha striata Schiner
in a species of Sapotaceae, as well A. castanea Norrbom and A. daciformes Bezzi in
Schoepfia sp. (Olacaceae), and A. distincta Greene in P. guajava fruits in the state of
Mato Grosso do Sul. Species of Braconidae and Pteromalidae were sampled, being
Doryctobracon areolatus (Szépligeti) the most abundant parasitoid in larvae of
tephritids infesting both cultivated and wild host fruits.
KEY-WORDS. Fruit production, Mediterranean Fruit Fly; quarantine pests;
Tephritoidea.
24
INTRODUÇÃO
Frutos tropicais são importantes para as regiões em desenvolvimento devido às
suas características nutricionais e econômicas. Cerca de 90% destas frutas produzidas
no mundo são consumidas nos países produtores, o restante é exportado in natura ou
processadas. O valor da produção de frutas tropicais foi estimado em US$ 43,7 bilhões
em 2008 (FAO, 2009). O Brasil é o terceiro maior produtor mundial de frutas, depois de
China e Índia, com uma produção de cerca de 43 milhões de toneladas (INCT, 2009).
O complexo de dípteros frugívoros, principalmente espécies de Tephritidae, que
na fase larval consomem polpas de frutas das mais diversas famílias botânicas e têm
sido um dos maiores problemas para a fruticultura mundial (ZUCCHI, 2000a;
GONÇALVES et al., 2006; GARCIA & NORRBOM, 2011; RONCHI-TELES et al.,
2011). Mesmo sendo conhecidas como moscas-das-frutas, algumas espécies de
Tephritoidea na fase larval podem alimentar-se de botões florais, flores, brotos, folhas,
sementes e raízes (EVSTIGNEEV, 2011; KHAGHANINIA et al., 2011; SABEDOTBORDINET al., 2011; UCHÔA, 2012).
Os gêneros de maior importância econômica para o Brasil são Anastrepha
Schiner, 1868; Ceratitis Macleay, 1829; Bactrocera Macquart, 1835 e Rhagoletis Loew,
1862 com destaque para os dois primeiros devido ao grande número de hospedeiros que
utilizam (ZUCCHI, 2000b, 2007). Em Mato Grosso do Sul, tem sido registrada a
ocorrência de Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) e cerca de 30 espécies de
Anastrepha (UCHÔA et al., 2002, 2003a; RODRIGUES et al., 2006; CANESIN &
UCHÔA, 2007; UCHÔA & NICÁCIO, 2010).
Os prejuízos na fruticultura brasileira relacionados com estas pragas variam
entre US$ 120 e 200 milhões anuais, devido ao alto custo do controle (FELIX et al.,
2009) e barreiras fitossanitárias dos países importadores (PARANHOS et al., 2007). O
conhecimento da relação entre os tefritídeos frugívoros com seus hospedeiros é
fundamental para o controle das espécies pragas (NICÁCIO & UCHÔA, 2011).
Entretanto, é importante conhecer a fenologia destas frutíferas, principalmente das
nativas e/ou não cultivadas, uma vez que os tefritídeos pragas podem utilizá-las para
manter a população na entressafra das frutíferas cultivadas.
25
Diversos trabalhos com Tephritidae têm sido realizados com o uso de
armadilhas, principalmente as do modelo McPhail®, mundialmente utilizadas para
monitoramento e/ou controle destes insetos (ROUSSE et al., 2005; CANESIN &
UCHÔA, 2007; JEMÂA et al., 2010). Entretanto, quando se visa conhecer a diversidade
de moscas-das-frutas de importância econômica é necessário realizar levantamentos
intensivos em frutos (ZUCCHI, 2000b), pois além de confirmar a associação entre a
espécie da mosca com a planta hospedeira também podem ser identificados os seus
parasitóides.
O objetivo deste estudo foi conhecer a interação entre moscas-das-frutas
(Tephritidae) seus parasitóides e hospedeiros cultivados e silvestres com coletas de
estruturas reprodutivas e uso de armadilhas McPhail®, em uma área do ecótono
Cerrado-Pantanal sul-mato-grossense.
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi conduzido no Campus da Universidade Estadual de Mato Grosso
do Sul (UEMS) em Aquidauana e área adjacente, de 27 de junho de 2009 a 26 de junho
de 2011. O clima, segundo a classificação de Köppen, é do tipo Aw (Tropical Quente Úmido), com verão chuvoso e inverno seco, com precipitação anual de 1.250 a 1.500
mm e temperatura média de 26°C. A região é composta por vegetação nativa, grandes
áreas de pastagens (gramíneas cultivadas), pequenos pomares domésticos, uma área
experimental de fruticultura e culturas anuais, onde são cultivadas goiabeiras,
mangueiras, bananeiras, coqueiros e diversas hortaliças.
Armadilhas do tipo McPhail® foram utilizadas associadas à coleta de estruturas
reprodutivas de frutíferas cultivadas e silvestres (Tabela 1), utilizando-se como isca 300
mL de proteína hidrolisada de milho a 5% (UCHÔA et al., 2003b). A isca foi renovada
semanalmente, quando também foram coletadas as moscas capturadas, que foram
acondicionadas em frascos etiquetados contendo etanol 80%. Cada espécie frutífera
esteve representada por uma planta e em cada uma destas foi instalada uma armadilha, a
1,70 m de altura.
Amostras de estruturas reprodutivas foram coletadas
concomitantemente à coleta do material capturado nas armadilhas. As fases fenológicas
foram classificadas em botão floral, flor, fruto verde e maduro. A quantidade de
estruturas reprodutivas variou conforme a disponibilidade no campo (Tabela 2).
Arbitrariamente na planta em que as armadilhas estavam instaladas foram coletados os
26
frutos maduros, e nas fases anteriores, foram coletados também frutos de plantas da
mesma espécie que se encontrava mais próximas à planta na qual fora instalada a
armadilha.
As estruturas reprodutivas foram acondicionadas sobre estrados de madeira com
tela tipo sombrite, contendo orifícios de 1 cm2. Os estrados foram colocados dentro de
recipientes de plástico preto de 57x37x12 cm, contendo aproximadamente 2 cm de
lâmina de água para reter as larvas de terceiro ínstar, por ocasião do abandono dos
frutos (UCHÔA & ZUCCHI, 1999).
Os recipientes foram monitorados diariamente entre às 7h00 e 17h00 para evitar
a morte das larvas por afogamento. As larvas foram transferidas para recipientes de
plástico transparente (200 mL), um como base e outro como tampa, fixados com fita
adesiva. Uma camada de 4 cm de areia esterilizada e umedecida com água destilada foi
colocada na base. Os adultos e seus parasitóides recuperados foram sacrificados 24
horas após a emergência e em seguida foram acondicionados em etanol 80% para
posterior identificação. Os espécimes de Tephritidae foram identificados pelo Prof. Dr.
Manoel A. Uchôa (Universidade Federal da Grande Dourados - UFGD, Dourados, Mato
Grosso do Sul, Brasil) e os parasitóides pelo Dr. Jorge Anderson Guimarães (Embrapa
Hortaliças, Brasília, Distrito Federal, Brasil). Alguns exemplares de Tephritidae
encontram-se depositados na coleção de entomologia da UEMS e no Museu da
Biodiversidade, Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais da UFGD, já os
parasitóides, estão na Embrapa Hortaliças.
A abundância absoluta e relativa das espécies de Tephritidae foram expressas em
relação ao total de fêmeas recuperadas, enquanto que a abundância absoluta dos
parasitóides foi em relação ao total de indivíduos. Para análise da flutuação
populacional das espécies de moscas frugívoras e da quantidade (massa) de frutos,
utilizaram-se os dados obtidos por semana, ou seja, as médias foram feitas a partir de 45 réplicas por mês. A percentagem de parasitismo foi feita pela equação: [Número de
parasitóides recuperados*100 / Número de larvas (3° ínstar) de Tephritidae].
27
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Das estruturas reprodutivas das plantas frutíferas avaliadas, apenas frutos
foram infestados por tefritídeos. Destes foram obtidas 6.746 larvas em frutos de
Anacardium occidentale L., 1753, Averrhoa carambola L., 1753, Inga laurina (Sw.)
Willdenow, 1806, Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882, Psidium guajava L., 1753 e
Shoepfia sp., que resultaram em 4.424 adultos (67,74% de viabilidade), com proporção
sexual de 1:1. A soma das larvas em frutos de A. carambola (2.372), P. guajava (2.711)
e P. torta (1.635) totalizou 99,58% do total (Tabela 3).
Foram recuperadas larvas em frutos verdes e maduros de A. carambola, P.
torta, P. guajava e Shoepfia sp. e em frutos maduros de A. occidentale e de I. laurina.
Do total de larvas em frutos de A. carambola, 98,61% foram oriundas de frutos maduros
e estas tiveram viabilidade de 71,13%, já em frutos verdes, a viabilidade larval foi de
62,50%. Das larvas coletadas de frutos de P. guajava, 86,28% foram oriundas de frutos
maduros com viabilidade de 60,00%, enquanto que de frutos verdes a viabilidade foi de
76,00%. Em frutos de P. torta 91,38% das larvas foram obtidas de frutos maduros com
viabilidade de 73,57%, inferior à viabilidade das larvas obtidas de frutos verdes (Tabela
3).
O fato de que dípteros frugívoros desenvolvidos em frutos verdes de P. torta,
P. guajava e Shoepfia sp. tiveram maior viabilidade do que em frutos maduros pode ser
explicado pelo menor número de larvas obtidas de frutos verdes. No entanto, isto
demonstra que embora os frutos verdes não sejam preferidos para oviposição permitem
a reprodução da espécie com sucesso. Pereira-Rêgo et al. (2011) obtiveram larvas de
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) de frutos verdes, semimaduros e maduros
de Psidium cattleyanum var. Lucidum (Mart. ex O. Berg) Kiaersk., 1893, (araçáamarelo), Psidium cattleyanum (Mart. ex O. Berg) Kiaersk., 1893, (araçá-vermelho) e
P. guajava; essas larvas originaram adultos semelhantes em relação ao peso pupal e área
da asa, dentro de cada espécie botânica, independentemente do estado de maturação.
No presente trabalho, a infestação de frutos verdes, também pode ter ocorrido
devido a coincidência com o pico de oviposição das espécies infestantes. Carvalho et al.
(1998) em estudos da biologia de Anastrepha obliqua (Macquart, 1835) verificaram que
as fêmeas durante o período de reprodução possuem pico de oviposição.
Os frutos de P. guajava, A. carambola e de P. torta tiveram os maiores índices
de infestação com 20,48; 56,24 e 97,27 larvas kg-1, respectivamente. Já os frutos de A.
28
occidentale, I. laurina e Shoepfia sp. que tiveram o menor número de larvas,
apresentaram infestações de 0,16; 2,11 e 4,68 larvas kg-1, respectivamente. A alta
infestação de tefritídeos verificada no presente estudo, em frutos de P. guajava e A.
carambola foi diferente ao observado por Sá et al. (2008) no pólo frutícola em Anagé,
Bahia, Brasil, onde frutos de A. carambola não foram atacados e a infestação em P.
guajava foi reduzida, o que reforça a necessidade de estudos regionais.
Em todas as armadilhas associadas às frutíferas foi capturado pelo menos um
exemplar de tefritídeo frugívoro (Tabela 3). Das 378 moscas capturadas com este
método 113 foram fêmeas e 265 machos, resultando na proporção sexual de 1:2 (♀:♂).
Do total de moscas capturadas 0,79% foram provenientes da instalada em A.
occidentale; 5,82% da Annona muricata L., 1753; 14,81% da A. carambola; 2,65% da
Buchenavia tomentosa Eichler, 1866; 0,26% da Citrus sinensis (L.) Osbeck, 1765;
3,97% da Dipterix alata Vogel, 1837; 2,38% da I. laurina; 9,26% da P. torta; 58,73%
da P. guajava e 1,32% da Shoepfia sp. (Tabela 3).
O maior número de tefritídeos obtido nos frutos com relação às armadilhas foi
provavelmente devido à maior atratividade dos frutos, haja vista que as moscas-dasfrutas se utilizam destes para perpetuar sua espécie, enquanto que a isca utilizada nas
armadilhas é apenas uma fonte de nutrientes para os adultos. A atração das fêmeas pelos
os frutos é aumentada pela coloração destes e pela liberação de voláteis, como
ressaltado por Malo et al. (2005) e Zarbin & Rodrigues (2009).
Outro fator que pode implicar na maior abundância de indivíduos obtidos de
frutos é devido às características de cada método amostral, uma vez que nos frutos uma
ou mais fêmeas podem ovipositar a cada visita, além de que uma fêmea tem a
capacidade de ovipositar mais de 200 ovos durante sua vida, em diferentes períodos e
frutos; já na armadilha, quando capturada, cada mosca será amostrada uma vez.
Como no presente estudo, Montes et al. (2011) obtiveram razão sexual de 1:2
(♀:♂) em áreas com cucurbitáceas, no entanto, parece ser comum a inexistência de um
padrão na razão sexual de tefritídeos capturados em armadilhas iscadas com proteínas,
uma vez que vários relatam o maior número de fêmeas (MONTES & RAGA, 2006;
DUTRA, et al. 2009; TRINDADE & UCHÔA, 2011; SANTOS et al., 2011).
Provavelmente a variação do número de machos e fêmeas nas armadilhas pode estar
relacionada com a quantidade de espécimes de cada sexo no campo ou ainda que as
fêmeas estejam alimentando-se e copulando em áreas próximas da armadilha e depois
se encaminhando para o sítio de oviposição.
29
Dezenove espécies de moscas das frutas foram obtidas com a associação dos
métodos de amostragem (coleta de frutos e uso de armadilhas), destas, nove foram
comuns em ambos os métodos, cinco exclusivas de frutos e cinco de armadilhas (Tabela
4).
Anastrepha alveatoides Blanchard, 1961, ocorreu apenas na armadilha
instalada em D. alata supondo-se que, provavelmente, exista em sua proximidade
algum exemplar de limãozinho (Ximenia americana L.), seu único hospedeiro reportado
no Pantanal, Brasil (UCHÔA & NICÁCIO, 2010).
A infestação de frutos de Shoepfia sp. por Anastrepha castanea Norrbom,
1998, e A. daciformes Bezzi, 1909, constitui-se no primeiro registro para este
hospedeiro. No entanto, essas espécies de moscas não são as únicas que a utilizam para
a oviposição, uma vez que Uchôa e Nicácio (2010) verificaram em frutos desta espécie,
na mesma região, infestações por A. macrura, A. sororcula e A. zernyi.
A existência de Anastrepha distincta Greene, 1934, na região em estudo,
capturada na armadilha instalada em P. torta e em frutos maduros de I. laurina e P.
guajava também foi observada por Uchôa e Nicácio (2010) em associação com frutos
de I. laurina na mesma região. A associação desta mosca com frutos de P. guajava no
estado de Mato Grosso do Sul é inédita.
Embora Anastrepha fraterculus foi obtida nas armadilhas instaladas em P.
torta e P. guajava, esta espécie infestou apenas os frutos da Mirtaceae. Raga et al.
(2005) verificaram que esta espécie é dominante em frutos de P. guajava no estado de
São Paulo.
Anastrepha hamata (Loew, 1873), foi obtida nas armadilhas instaladas em P.
torta e Shoepfia sp., não ocorrendo em nenhum fruto das essências amostradas.
Segundo Zucchi (2000a) não é conhecido o hospedeiro deste tefritídeo. A associação de
Anastrepha leptozona Hendel, 1914, com frutos de P. torta também foi verificada por
Uchôa e Nicácio (2010) que realizaram estudos de levantamentos na região do Pantanal
de Mato Grosso do Sul.
A captura de Anastrepha montei Lima, 1934, na armadilha instalada em A.
carambola pode ser devido a que na região do estudo há diversos cultivos de Manihot
esculenta Crantz, 1766, que segundo ZUCCHI et al. (2000a) é hospedeira desta espécie.
A predominância de Anastrepha obliqua, em frutos de A. carambola também
foi observada por Souza Filho et al. (2000) e Uramoto et al. (2004) no estado de São
Paulo. A ocorrência de Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830) em frutos de P.
30
torta, parece ser comum na região, já que também foi verificada por Uchôa e Nicácio
(2010).
A presença de Anastrepha sororcula Zucchi, 1979, em mais da metade das
armadilhas instaladas foi devido ao fato de P. guajava ser comum na região e pela
existência de um pomar desta frutífera na unidade experimental de fruticultura da
UEMS. Este tefritídeo é a principal espécie infestando frutos de goiaba em MS
(UCHÔA & NICÁCIO, 2010).
Anastrepha striata Schiner, 1868, infestando P. torta é o primeiro relato da
associação desta espécie de mosca com frutos de Sapotaceae. Anastrepha turpiniae
Stone, 1942, foi obtida na armadilha instalada em I. laurina e também recuperada de
frutos maduros de P. guajava. Associada a frutos maduros desta Mirtaceae também foi
verificada a presença de Anastrepha zenildae Zucchi, 1979.
Anastrepha zernyi Lima, 1934 e Anastrepha sp.1 foram amostradas em frutos
verdes de P. torta, no entanto, não foram capturadas na armadilha instalada nesta
frutífera. Anastrepha sp.2 foi obtida nas armadilhas instaladas em I. laurina e P. torta,
porém não foi associada a nenhuma frutífera estudada.
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), foi associada com as armadilhas
instaladas em A. muricata, A. carambola e P. guajava, entretanto, foi obtida apenas de
frutos das duas últimas plantas. A mosca do mediterrâneo foi recuperada de frutos
verdes e maduros de A. carambola e em frutos maduros de P. guajava.
A ausência de ataque de tefritídeos em A. muricata, C. sinensis e D. alata, e a
baixa infestação em A. occidentale possivelmente pode ser explicado pelo fato destes
dípteros ainda não estarem adaptados para colonizar algumas frutíferas, como destacado
por Branco et al. (2000). Resultados semelhantes foram obtidos por Souza et al. (2008)
que não constataram infestações em frutos de A. muricata, C. sinensis e A. occidentale
e por Alvarenga et al. (2009), Pereira et al. (2010) e Silva et al. (2011) que também não
obtiveram nenhum exemplar de moscas das frutas em frutos de A. muricata.
De frutos, A. carambola teve o maior número de espécimes (818), seguido de
P. guajava (767) e de P. torta (599). Estes mesmos frutos apresentaram o maior número
de espécies de moscas associadas, sendo verificadas oito espécies com P. guajava,
cinco com P. torta e quatro com A. carambola (Tabela 4).
O maior número e a maior diversidade de espécies de moscas das frutas, no
método de coleta com armadilha, foram verificados na instalada em P. guajava (45,13%
31
dos espécimes; 6 espécies), seguida da instalada em A. carambola (22,12% dos
espécimes; 4 espécies) e P. torta (12,39% dos espécimes; 5 espécies) (Tabela 4).
Das 14 espécies associadas a frutos, cinco infestaram quando verdes e
maduros, sete ocorreram somente em maduros e duas foram exclusivas de frutos verdes
(Tabela 5). Mais de 90% das moscas-das-frutas obtidas de frutos de A. carambola, I.
laurina, P. torta e P. guajava foram oriundas de larvas infestando quando maduros. Em
Shoepfia sp. 75% das moscas foram também associadas a esta fase de maturação
(Tabela 5).
A capacidade de infestação de frutos verdes por algumas espécies de moscasdas-frutas é um fato que pode contribuir para a sua predominância em alguns
hospedeiros. Moura & Moura (2006) verificaram que C. capitata foi a única espécie
dominante e constante em frutos de goiaba e relacionaram que este fato poderia estar
associado a ser a única espécie que infestou frutos “de vez”.
As moscas-das-frutas oriundas de larvas infestando frutos ocorreram na maior
parte do período do experimento, possivelmente devido à alternância de hospedeiros e
sobreposição da fenologia das espécies frutíferas amostradas. Anastrepha obliqua, A.
sororcula, A. striata e C. capitata foram frequentes ao longo de todo período do estudo
enquanto que as demais ocorreram em meses isolados. Os picos populacionais destas
quatro espécies de moscas tiveram associação direta com a época de maior produção
das frutíferas (Figura 1 e 2). Segundo Ronchi-Teles & Silva (2005) a disponibilidade do
hospedeiro é tão importante quanto os fatores abióticos na flutuação populacional destes
dípteros.
A capacidade de algumas espécies de moscas em infestar mais de um
hospedeiro em diferentes famílias de plantas, observada na presente pesquisa
(polifagia), pode caracterizar uma vantagem adaptativa para tais espécies, em relação às
demais, uma vez que podem garantir recursos alimentares para o seu desenvolvimento e
reprodução durante todo o ano (PEREIRA-RÊGO et al., 2011; NICÁCIO & UCHÔA,
2011). A sobreposição temporal de frutificação por diversas espécies de plantas pode
proporcionar a manutenção de populações de espécies pragas (RONCHI-TELES &
SILVA, 2005). Entretanto, a presença de espécies de frutíferas nativas pode ser uma
alternativa para o controle natural de tefritídeos, já que as larvas das espécies de
moscas-das-frutas que infestam seus frutos são reservatórios de parasitóides de
Anastrepha (LÓPEZ et al., 1999; CARVALHO et al., 2010).
32
Anastrepha obliqua ocorreu em julho e agosto de 2009, sete meses de 2010 e
seis meses de 2011 em A. carambola, apresentando três picos populacionais (Figura 1).
Esta espécie também ocorreu em P. guajava de novembro de 2009 a fevereiro de 2010 e
abril de 2010. Ceratitis capitata infestou frutos de A. carambola em seis meses de 2010
e em cinco de 2011, com maior número médio de larvas em julho de 2010 e fevereiro
de 2011 (Figura 1). Em P. guajava essa espécie foi obtida de dezembro de 2010 a
fevereiro de 2011.
Larvas de A. striata oriundas de frutos de P. guajava foram recuperadas de
agosto a dezembro de 2009, com um pico populacional em novembro; com ocorrência
em oito meses de 2010 e cinco de 2011 (Figura 2). Também foi obtida em novembro e
dezembro de 2010 infestando frutos de P. torta e em março, abril e junho de 2011 em A.
carambola. Anastrepha sororcula proveniente de larvas infestando frutos de P. guajava
apresentou um pico populacional em janeiro de 2010 (Figura 2) e ocorreu em março,
abril e junho de 2011 em frutos de A. carambola.
Foram recuperados 215 parasitóides das famílias Braconidae (96,74%) e
Pteromalidae (3,26%) das larvas de tefritídeos. Os braconídeos foram representados por
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Utetes anastrephae Viereck, 1913 e Opius
bellus Gahan, 1930, já Pteromalidae foi representada por uma espécie que não foi
identificada (Tabela 6). O parasitismo de larvas de Tephritidae por Braconidae
encontrada nesse estudo foi verificado na mesma região por Nicácio et al. (2011) e é
comum no território brasileiro (SILVA et al., 2007; SOUZA-FILHO & ARAUJO,
2007; LEAL et al., 2009; RONCHI-TELES et al., 2011).
O parasitismo de larvas em frutos de A. carambola foi de 5,88% em 2009;
5,61% em 2010 e 2,07% em 2011. Em P. guajava foi de 3,73% em 2009; 0,71% em
2010 e 4,42% em 2011. Em P. torta houve 1,48% de parasitismo em 2010 (Tabela 6). A
maioria dos parasitóides foram provenientes de larvas infestantes de frutos maduros,
exceto um espécime de Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911) (Braconidae) que
parasitou larva em fruto verde de A. carambola.
D. areolatus foi a espécie mais abundante (82,79%) e generalista dentre os
parasitóides obtidos, parasitando larvas oriundas de A. carambola, P. guajava e P. torta.
A percentagem de parasitismo por este inseto em larvas oriundas de A. carambola foi de
2,99%, em P. guajava foi de 3,14% e em P. torta 1,35%. Este parasitóide foi
recuperado em novembro e dezembro de 2009, de março a agosto e outubro a dezembro
33
de 2010 e de janeiro a maio de 2011, com destaque em março de 2010, com 19,44% de
parasitismo das larvas oriundas de A. carambola (Tabela 6).
Doryctobracon areolatus é considerada uma espécie nativa importante,
parasitando principalmente espécies de Anastrepha em países neotropicais (UCHÔA et
al., 2003a; UCHÔA, 2012). Devido à frequência, abundância e à capacidade de
parasitar larvas de moscas-das-frutas em frutos nativos e exóticos, esta espécie de
parasitóide é bastante promissora para compor programas de controle biológico destes
dípteros em agroecossistemas (NUNES et al., 2011; UCHÔA, 2012 ).
A dominância de D. areolatus está relacionada possivelmente com o
comprimento do ovipositor que possibilita atingir as larvas em diversos hospedeiros. Os
parasitóides com ovipositores longos parasitam larvas em frutos pequenos e grandes,
mas os de ovipositor curto limitam-se ao parasitismo de larvas de frutos pequenos
(LÓPEZ et al., 1999; SIVINSKI et al., 1997, 2001; OVRUSKI et al., 2008).
Utetes anastrephae foi a segunda espécie mais abundante parasitando larvas
provenientes de P. guajava e de A. carambola, enquanto que Opius bellus e
Pteromalidae sp.1 foram associados apenas às larva de tefritídeos em A. carambola
(Tabela 6). A baixa abundância de U. anastrephae e de Opius bellus é comum em
outros estudos conduzidos no Brasil (UCHÔA et al., 2003a; LIMA JUNIOR et al.,
2007; COSTA et al., 2009).
A especificidade do levantamento de moscas-das-frutas em frutos e a
generalização da amostragem com armadilhas implicam na necessidade da associação
dos dois métodos para conseguir melhor entendimento da relação dos tefritídeos com os
fatores que interferem na sua dinâmica populacional.
34
CONCLUSÕES
 Psidium guajava foi a espécie que apresentou o maior diversidade de moscasdas-frutas.
 A infestação de frutos de P. guajava por Anastrepha distincta é inédita para o
estado de Mato Grosso do Sul.
 A associação do díptero A. striata com P. torta representa o primeiro registro
para Sapotaceae.
 A infestação de Shoepfia sp. por A. castanea e A. daciformes é novo registro
para este hospedeiro.
 Doryctobracon areolatus (Braconidae) foi o parasitóide predominante e
generalista.
35
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(Averrhoa carambola L.) em ocho localidades del Estado de São Paulo, Brasil. Anais
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2007. 77-100 p.
ANEXOS
Tabela 1. Frutíferas amostradas e suas localizações no ecótono Cerrado-Pantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil (junho de 2009 a
junho de 2011).
Hospedeiros
Cultivados
Silvestres
Família
Espécie
Anacardiaceae
Anacardium occidentale L., 1753
Annonaceae
Annona muricata L., 1753
Oxalidaceae
Averrhoa carambola L., 1753
Rutaceae
Nome popular
Origem
Localização Geográfica
Altitude
Caju
Nativa
20° 26’ 14” S, 55° 39’ 41” W
201 m
Graviola
Exótica
20° 29’ 56“ S, 55° 37’ 05” W
162 m
Carambola
Exótica
20° 28’ 59” S, 55° 38’ 05” W
181 m
Citrus sinensis (L.) Osbeck, 1765
Laranja
Exótica
20° 29’ 47” S, 55° 36’ 41” W
153 m
Myrtaceae
Psidium guajava L., 1753
Goiaba
Nativa
20° 26’ 27” S, 55° 39’ 49” W
195 m
Combretaceae
Buchenavia tomentosa Eichler, 1866
Tarumarana
Nativa
20° 26’ 12” S, 55° 39’ 22” W
180 m
Fabaceae
Dipteryx alata Vogel, 1837
Cumbaru
Nativa
20° 27’ 32” S, 55° 39’ 48” W
208 m
Fabaceae
Inga laurina (Sw.) Willdenow, 1806
Ingá
Nativa
20° 26’ 12” S, 55° 39’ 35” W
209 m
Sapotaceae
Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882
Guapeva
Nativa
20° 26” 04” S, 55° 39’ 31” W
227 m
Schoepfiaceae
Schoepfia sp.
Chora-menina
Nativa
20° 26’ 08” S, 55° 39’ 33” W
216 m
Tabela 2. Quantidade e massa (Kg) de estruturas reprodutivas das espécies frutíferas coletadas no ecótono Cerrado-Pantanal, Aquidauana,
Mato Grosso do Sul, Brasil (junho de 2009 a junho de 2011).
Estado fenológico
Hospedeiro
Botão floral
Flor
Fruto verde
Fruto maduro
Quantidade
Massa (Kg)
Quantidade
Massa (Kg)
Quantidade
Massa (Kg)
Quantidade
Massa (Kg)
Anacardium occidentale L., 1753
3
-
5
-
15
1,32
27
10,82
Annona muricata L., 1753
-
-
28
-
67
15,80
6
2,20
Averrhoa carambola L., 1753
1
-
7
-
17
2,29
68
39,30
Citrus sinensis (L.) Osbeck, 1765
-
-
-
-
44
21,06
34
29,47
Psidium guajava L., 1753
-
-
-
-
45
12,89
59
112,17
Buchenavia tomentosa Eichler, 1866
3
-
4
-
8
0,94
11
1,86
Dipteryx alata Vogel, 1837
8
-
3
-
68
10,97
5
0,95
Inga laurina (Sw.) Willdenow, 1806
6
-
3
-
46
2,33
22
1,93
Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882
12
-
3
-
23
3,06
9
12,30
Schoepfia sp.
-
-
5
-
3
0,49
10
3,14
Tabela 3. Métodos de amostragem de larvas e adultos de Tephritidae associados a frutíferas cultivadas e silvestres no ecótono
Cerrado-Pantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil (junho de 2009 a junho de 2011).
Hospedeiro
Métodos de amostragem
Estado de maturação do fruto
Número de larvas
Número de Fêmeas
Número de Machos
Viabilidade (%)
Fruto
Maduro
2
-
-
0
Armadilha
-
-
1
2
-
Armadilha
-
-
10
12
-
Verde
33
13
7
62,50
Maduro
2.339
805
794
71,13
Armadilha
-
-
25
31
-
Buchenavia tomentosa Eichler, 1866
Armadilha
-
-
3
7
-
Citrus sinensis (L.) Osbeck, 1765
Armadilha
-
-
0
1
-
Dipteryx alata Vogel, 1837
Armadilha
-
-
2
13
-
Fruto
Maduro
9
2
7
100,00
Armadilha
-
-
5
4
-
Verde
141
59
55
80,85
Maduro
1.494
540
543
73,57
-
-
14
21
-
Verde
150
64
50
76,00
Maduro
2.561
703
773
60,00
-
-
51
171
-
Verde
4
1
2
75,00
Maduro
13
3
3
46,15
Armadilha
-
-
2
3
-
Fruto
-
6.746
2190
2234
67,74
Armadilha
-
-
113
265
-
Anacardium occidentale L., 1753
Annona muricata L., 1753
Fruto
Averrhoa carambola L., 1753
Inga laurina (Sw.) Willdenow, 1806
Fruto
Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882
Armadilha
Fruto
Psidium guajava L., 1753
Armadilha
Fruto
Schoepfia sp.
Total
Tabela 4. Abundância e porcentagem relativas de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) obtidas em armadilhas McPhail® e de larvas infestando frutos
cultivados e silvestres no ecótono Cerrado-Pantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil (junho de 2009 a junho de 2011).
Hospedeiros
Tribo/Espécie
Ao
Am
Ac
Bt
Da
Il
Pt
Pg
N
%
-
1
0,04
***
1
0,04
3
0,13
-
4
0,17
Sh
A
F
A
F
A
F
A
F
A
F
A
F
A
F
A
F
A
F
-
-
-
-
-
-
-
-
1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
3***
**
-
Toxotrypanini
Anastrepha alveatoides Blanchard, 1961
Anastrepha castanea Norrbom, 1998
-
-
-
-
-
-
Anastrepha daciformes Bezzi, 1909
-
-
-
-
-
-
Anastrepha distincta Greene, 1934
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
1
-
-
1
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
-
7
108
-
-
117
5,08
Anastrepha hamata Loew, 1873
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
6
-
-
-
1
-
7
0,30
Anastrepha leptozona Hendel, 1914
-
-
1
-
-
-
1
-
1
-
-
-
4
554
-
-
-
-
561
24,35
Anastrepha montei Lima, 1934
-
-
-
-
1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1
0,04
Anastrepha obliqua (Macquart, 1835)
-
-
3
-
11
488
-
-
-
-
-
-
-
-
17
8
-
-
527
22,88
Anastrepha rheediae Stone, 1942
-
-
-
-
-
-
1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1
-
2
0,09
Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
31
-
-
-
-
31
1,35
Anastrepha sororcula Zucchi, 1979
1
-
3
-
5
13
1
-
-
-
1
-
-
-
17
279
-
-
320
13,89
Anastrepha striata Schiner, 1868
-
-
-
-
-
5
-
-
-
-
-
-
-
4
*
8
291
-
-
308
13,37
Anastrepha turpiniae Stone, 1942
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
-
-
-
-
66
-
-
68
2,95
Anastrepha zenildae Zucchi, 1979
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1
7
-
-
8
0,35
Anastrepha zernyi Lima, 1934
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
-
-
-
-
2
0,09
Anastrepha sp.1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
8
-
-
-
-
8
0,35
Anastrepha sp.2
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
-
1
-
-
-
-
-
3
0,13
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)
-
-
3
-
8
312
-
-
-
-
-
-
-
-
1
7
-
-
331
14,37
Total de indivíduos
1
-
10
-
25
818
3
-
2
-
5
2
14
599
51
767
2
4
2.303
100
Total de espécies
1
-
4
-
4
4
3
-
2
-
3
1
4
5
6
8
2
2
19
Cerattitidini
A – Armadilha; F – Fruto; *Primeiro registro para família botânica no Brasil; **Primeiro registro para o estado de Mato Grosso do Sul (Brasil); ** *Primeiro registro para o hospedeiro; Ao – Anacardium occidentale
L., 1753; Am – Annona muricata L., 1753; AC – Averrhoa carambola L., 1753; Bt– Buchenavia tomentosa Eichler, 1866; Da – Dipteryx alata Vogel, 1837; Il – Inga laurina (Sw.) Willdenow, 1806; Pt– Pouteria torta
(Mart.) Radlk, 1882; Pg – Psidium guajava L., 1753 e Sh – Schoepfia sp..
Tabela 5. Abundância e porcentagem relativas de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) obtidas de frutos verdes e maduros em frutíferas cultivadas e
silvestres no ecótono Cerrado-Pantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil (junho de 2009 a junho de 2011).
Ac
Táxon
Verde
Il
Maduro
Pt
Verde
Maduro
Verde
Pg
Maduro
Verde
Sh
Maduro
Verde
N
%
N
%
N
%
N
%
N
%
N
%
N
%
N
%
Anastrepha castanea Norrbom, 1998
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Anastrepha daciformes Bezzi, 1909
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Anastrepha distincta Greene, 1934
-
-
-
-
-
-
2
100,00
-
-
-
-
-
-
1
0,13
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
108
Anastrepha leptozona Hendel, 1914
-
-
-
-
-
-
-
-
49
8,18
-
-
-
Anastrepha obliqua (Macquart, 1835)
9
1,10
479
58,56
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
8
Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
31
5,17
-
-
Anastrepha sororcula Zucchi, 1979
-
-
13
1,59
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Anastrepha striata Schiner, 1868
1
0,12
4
0,49
-
-
-
-
-
-
4
0,67
64
8,34
Anastrepha turpiniae Stone, 1942
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Anastrepha zenildae Zucchi, 1979
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Anastrepha zernyi Lima, 1934
-
-
-
-
-
-
-
-
2
0,33
-
-
Anastrepha sp.1
-
-
-
-
-
-
-
-
8
1,34
-
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)
3
0,37
309
37,76
-
-
-
-
-
-
-
Total de indivíduos
13
1,59
805
98,41
-
-
2
100,00
59
N
Maduro
%
N
%
-
-
1
25,00
1
25,00
2
50,00
-
-
-
-
14,03
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1,04
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
279
36,38
-
-
-
-
227
29,60
-
-
-
-
-
66
8,60
-
-
-
-
-
7
0,91
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7
0,91
-
-
-
-
8,34
703
91,66
1
25,00
3
Toxotrypanini
505 84,31
Cerattitidini
Total de espécies
3
4
-
1
9,85
3
540 90,15
3
64
1
Ac – Averrhoa carambola L., 1753; Il – Inga laurina (Sw.) Willdenow, 1806; Pt– Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882; Pg – Psidium guajava L., 1753 e Sh – Schoepfia sp..
8
1
75,00
2
Tabela 6. Número total (N) de larvas de Tephritidae (Diptera: Tephritoidea), parasitóides e porcentagem de parasitismo, em frutos de Averrhoa carambola
L., 1753, Psidium guajava L., 1753 e Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882, coletados no ecótono Cerrado-Pantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil,
( junho de 2009 a junho de 2011).
2009
2010
2011
N
Variáveis avaliadas
jun jul ago
set
out
nov
dez
jan
fev
1
-
-
30
Mar
abr
maio
jun
jul
ago
set
out
nov
dez
jan
536
47
-
-
-
9
263
fev
mar
abr
maio
jun
Averrhoa carambola L., 1753
Tephritidae
6
8
2
-
-
72
140
220
140
297
101
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911)
-
-
-
-
-
1
-
-
-
14
12
12
5
7
1
-
-
-
-
-
2
2
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
100
-
-
-
19,44
8,57
5,45
3,57
1,31
2,13
-
-
-
-
-
0,67
1,98
Utetes anastrephae Viereck, 1913
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
4
3
1
1
-
-
-
-
-
-
3
-
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2,86
1,36
0,71
0,19
-
-
-
-
-
-
1,01
Opius bellus Gahan 1930
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Pteromalidae sp.1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7
-
-
-
-
-
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1,31
-
-
-
-
Tephritidae
-
-
7
43
87
659
412
35
10
14
-
-
-
27
21
36
47
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911)
-
-
-
-
-
17
14
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Utetes anastrephae Viereck, 1913
-
-
-
-
-
14
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
2,12
-
-
-
-
-
-
-
-
242
221
37
2372
14
1
-
71
5,79
0,45
-
-
1
-
-
13
-
0,41
-
-
-
-
-
-
-
1
0,34
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7
-
-
-
-
-
-
-
-
63
27
749
307
68
32
5
62
2711
-
2
-
42
10
-
-
-
-
85
-
3,17
-
5,61
3,26
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
-
-
-
-
-
16
-
-
-
-
-
0,27
-
-
-
-
-
-
Braconidae
Pteromalidae
Psidium guajava L., 1753
Braconidae
2,58 3,40
Pouteria torta (Mart.) Radlk, 1882
Tephritidae
-
-
-
-
-
44
28
10
-
-
-
-
-
-
1
-
270
1057
225
-
-
-
-
-
-
1635
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2
17
3
-
-
-
-
-
-
22
Parasitismo (%)
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
0,74
1,60
1,33
-
-
-
-
-
-
-
Braconidae
Figura 1. Flutuação populacional de larvas de Anastrepha obliqua e Ceratitis capitata e
biomassa de frutos Averrhoa carambola (L.) Osbeck, 1753 no ecótono CerradoPantanal, Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil, de julho de 2009 a junho de 2011.
Figura 2. Flutuação populacional de larvas de Anastrepha sororcula e Anastrepha
striata e biomassa de frutos Psidium guajava L., 1753, no ecótono Cerrado-Pantanal,
Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil, de julho de 2009 a junho de 2011.