Interações entre formigas e diásporos não-mirmecocóricos em espécies de Miconia
Ruiz & Pavón (Melastomataceae) no Cerrado
Mônica Henrique Carnonha Lima1;
Fernando A. O. Silveira2;
Evandro Gama De Oliveira3
Resumo
No Cerrado, a maioria das espécies de plantas não possui adaptações aparentes para
dispersão de sementes por formigas. Entretanto, a dispersão secundária por formigas neste
ambiente vem sendo relatada recentemente. O objetivo deste estudo foi avaliar o papel das
formigas na dispersão secundária de sementes tipicamente ornitocóricas, em espécies de
Miconia no Cerrado. Foram realizados experimentos de remoção de diásporos para as
espécies M. irwinii, M. alborufescens, M. ferruginata, M. albicans, M. ibaguensis e M.
corallina. A taxa de remoção dos diásporos para as seis espécies foi similar, tanto para o
tratamento de exclusão de vertebrados, quanto para o controle aberto. Grande parte dos
diásporos presentes nos dois tratamentos foi removida e transportada até o ninho por
espécies de Atta, Acromyrmex e Ectatomma. Estes resultados sugerem que a atividade das
formigas exerce efeitos importantes e duradouros sobre o destino das sementes de Miconia
adaptadas para dispersão por aves.
Palavras-chave: Dispersão de sementes. Interação formiga-planta. Mirmecocoria. Pilha de
rejeitos.
1
Graduanda de Ciências Biológicas, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus
Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais. E-mail: [email protected]
2
Professor co-orientador, Laboratório de Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/ Departamento de Biologia Geral/
ICB/UFMG.
3
Professor orientador, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo
Horizonte, Minas Gerais.
2
Interactions between ants and non-myrmecochorous diaspores in species of Miconia
(Melastomataceae) in the Cerrado
Mônica Henrique Carnonha Lima1;
Fernando A. O. Silveira2;
Evandro Gama De Oliveira3
Abstract
In the Cerrado most species have no apparent adaptations for seed dispersal by ants.
However, secondary dispersal by ants in this environment has been reported by some
authors. The aim of this study was to evaluate the role of ants in secondary seed dispersal of
Miconia species in the Cerrado. Experiments were performed for exclusion of seeds for
species M. irwinii, M. alborufescens, M. ferruginata, M. albicans, M. ibaguensis and M.
corallina. The seed removal rate for the six species of Miconia was similar for both treatment
of exclusion as to control open. Most seeds in both treatments were removed by species of
Atta, Acromyrmex, Ectatomma and Camponotus and carried to the nest. These results
suggest therefore that the activity of ants carries important and lasting effects on the fate of
Miconia seeds adapted for dispersal by birds.
Key words: Seed dispersal. Ant-plant interaction. Myrmecochory. Refuse pile.
1
Graduanda de Ciências Biológicas, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus
Guajajaras, Belo Horizonte, Minas Gerais. E-mail: [email protected]
2
Professor co-orientador, Laboratório de Ecologia Evolutiva & Biodiversidade/ Departamento de Biologia Geral/
ICB/UFMG.
3
Professor orientador, Centro Universitário UNA, Instituto de Ciências Biológicas, Campus Guajajaras, Belo
Horizonte, Minas Gerais.
3
INTRODUÇÃO
A mirmecocoria ou dispersão de sementes por formigas é uma relação mutualista entre
formigas e plantas que ocorre em diferentes hábitats, desde desertos a florestas tropicais
úmidas (Hölldobler & Wilson, 1990; Wenny, 2001; Begon et al., 2007). É muito comum em
espécies herbáceas de florestas temperadas decíduas da América do Norte e nas
vegetações de solos pobres da África do Sul e Austrália, onde esta síndrome de dispersão
foi inicialmente identificada e descrita (Hölldobler & Wilson, 1990; Giladi, 2006). É um
fenômeno bastante complexo, uma vez que várias espécies de formigas interagem com
várias espécies de plantas (Gorb & Gorb, 2003). A distribuição geográfica e taxonômica
entre as plantas mirmecocóricas sugere que este fenômeno evoluiu de forma independente
muitas vezes, provavelmente como uma resposta a pressões seletivas similares (Westoby et
al., 1991).
Sementes de plantas adaptadas para dispersão por formigas possuem uma estrutura rica
em lipídios chamada de elaiossomo, presa externamente às sementes. O elaiossomo atrai
as formigas que o utilizam como fonte alimentar e como facilitador no transporte das
sementes para os ninhos (Hölldobler & Wilson, 1990; Wilson & Traveset, 2000; Wenny,
2001). As sementes transportadas pelas formigas são limpas pelos adultos e larvas sendo
descartadas em seguida, geralmente intactas, nas pilhas de rejeitos do lado de fora do ninho
(Pizo & Oliveira, 2001; Mayer et al., 2002; Rico-Gray & Oliveira, 2007). De acordo com
alguns estudos (ver Rico-Gray & Oliveira, 2007), nos neotrópicos a mirmecocoria tem sido
relatada para espécies de plantas das famílias Euphorbiaceae (Passos & Ferreira, 1996;
Leal, 2003), Marantaceae (Horvitz, 1991), Turneraceae (Cuautle et al., 2005) e
Gesneriaceae (Lu & Mesler, 1981). Acredita-se que 3.000 espécies de plantas de
aproximadamente 90 gêneros estão adaptadas para dispersão de sementes por formigas
(Rico-Gray & Oliveira, 2007).
Formigas transportam sementes por curtas distâncias em comparação com a dispersão
realizada por vertebrados (Rico-Gray & Oliveira, 2007). Entretanto, tal constatação não
invalida a contribuição da dispersão de sementes por formigas, uma vez que esta pode
fornecer vários benefícios à planta incluindo: (i) escape de predadores; (ii) diminuição da
competição
intra-específica
com
a
planta-mãe
e
outras
plântulas
crescendo
simultaneamente próximo à planta-mãe; (iii) escape ao fogo; e (iv) deposição em solos com
maior teor nutricional (Handel, 1978; Wilsson & Traveset, 2000; Giladi, 2006; Rico-Gray &
Oliveira, 2007).
4
Para explicar os benefícios da mirmecocoria, várias hipóteses são propostas na literatura.
Dentre elas se destacam três principais: (i) hipótese de escape de predador, que prediz que
a dispersão e/ou o enterramento das sementes por formigas reduzem a capacidade dos
predadores localizarem e consumirem as sementes; (ii) hipótese de estratégias de
forrageamento, que prediz que as características dos diásporos influenciam na taxa de
remoção por formigas; e (iii) hipótese de dispersão direcionada, que prediz que formigas
transportam sementes para locais onde a planta possui maior aptidão (Wilsson & Traveset,
2000; Giladi, 2006; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Em revisão recente, Giladi (2006) verificou
que existe apoio para estas três hipóteses na literatura. Contudo, a importância relativa de
cada um dos possíveis benefícios que as plantas podem obter (evitar predadores, evitar
competição intra-específica, transporte para sítio seguro para a germinação das sementes)
pode depender das espécies de plantas e de formigas envolvidas nas interações, do
ecossistema estudado, além da forma como cada hipótese é definida e testada
experimentalmente (Giladi, 2006).
Formigas podem também auxiliar na redução do ataque de fungos aos frutos maduros no
chão das florestas úmidas, bem como exercer um papel importante na dispersão secundária
de sementes dispersas primariamente por vertebrados, principalmente em ambientes
tropicais (Leal & Oliveira, 1998; Vander Wall & Longland, 2004; Passos & Oliveira, 2002;
Pizo et al., 2005; Leal et al., 2007). Neste último caso, as formigas podem contribuir para o
aumento da distância de dispersão e conseqüentemente exercer um papel importante no
destino das sementes não-mirmecocóricas, influenciando o sucesso reprodutivo das plantas
(Nathan & Muller-Landau, 2000; Pizo et al., 2005; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Segundo
alguns autores (e.g. Kaspari, 1993; Levey & Bayer, 1993), é cada vez mais evidente a
importância das formigas como dispersores de sementes não-mirmecocóricas. Entretanto, a
maioria dos estudos sobre dispersão de sementes por formigas está relacionada às plantas
mirmecocóricas típicas (Rico-Gray & Oliveira, 2007).
No Cerrado, a maioria das plantas não apresenta adaptações aparentes para dispersão de
sementes por formigas (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger, 1983). Porém, segundo Leal
& Oliveira (1998), as formigas podem exercer um papel importante no destino das sementes
presentes no chão deste ambiente. Em estudo recente, Christianini e colaboradores (2007)
verificaram que formigas transportam diásporos por distâncias médias de 18 metros até
seus ninhos e que sementes despolpadas por formigas apresentam taxas de germinação
maiores que sementes intactas. Além disso, formigas podem também ter um papel bastante
relevante na dinâmica populacional de plantas tipicamente ornitocóricas (Christianini &
Oliveira, 2009). Tais observações mostram a importância da dispersão secundária por
5
formigas para várias espécies de plantas no Cerrado, o que justifica a relevância do
presente estudo.
Neste estudo foi avaliado o papel das formigas na remoção de diásporos não
mirmecocóricos em espécies do gênero Miconia na Estação Ecológica de Pirapitinga, Três
Marias, e na Serra do Cipó, ambas as localidades em Minas Gerais. Os objetivos deste
estudo foram: (1) quantificar a taxa de remoção de diásporos por formigas; (2) determinar a
distância de dispersão das sementes por formigas; (3) relacionar as características dos
diásporos com as taxas de remoção por formigas; (4) verificar o efeito da mirmecocoria na
germinação das sementes; e (5) identificar as espécies de formiga envolvidas nas
interações com diásporos.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
Este estudo foi realizado em duas áreas: (1) Estação Ecológica de Pirapitinga (EEP), Três
Marias e (2) Serra do Cipó, ambas em Minas Gerais (Figura 1). A EEP, uma ilha artificial
formada em 1965 durante a construção do reservatório Três Marias, está localizada a 20’S a
18º 23’S e 45º 17’W a 45º 20’W e possui uma área total com cerca de 1.000 ha. O clima da
região é caracterizado por uma marcante sazonalidade, com estação chuvosa e quente
entre outubro e abril e uma estação seca e fria entre maio e setembro. A temperatura média
varia entre 25,1ºC e 20,9ºC com precipitação média anual de 1.222 mm (Silveira,
2006). Está inserida no bioma Cerrado e apresenta três fisionomias: (i) cerradão, dossel
mais ou menos fechado, apresentando árvores com cerca de 8 - 12m de altura; (ii) cerrado
sensu stricto, com um estrato arbóreo-arbustivo geralmente em torno de 6 - 7 metros de
altura e estrato herbáceo mais ou menos contínuo; e (iii) campo sujo, com estrato herbáceoarbsutivo dominante, presença de arbustos e pequenas árvores esparsas (Oliveira-Filho &
Ratter, 2002). O solo do Cerrado, independente da fisionomia, é caracterizado por
apresentar grande saturação de alumínio (Azevedo et al., 1987).
A Serra do Cipó, situada na porção sul da Cadeia do Espinhaço, está localizada a 19º12'19º20'S e 43º30'-43º40'W e se apresenta sob a forma de um conjunto de elevações em
torno de 1.200m acima do nível do mar (Giulietti et al., 1987). O clima da região é do tipo
mesotérmico (Cwb na classificação de Köppen), com estações seca (maio-setembro) e
úmida (outubro-abril), bem definidas. A temperatura média anual varia em torno de 25-30ºC
6
no verão e 8 -18°C no inverno, com precipitação média anual girando em torno de 1.350mm
(Madeira e Fernandes, 1999). A fisionomia predominante é de campo rupestre, com grande
número de espécies endêmicas associadas aos afloramentos rochosos (Giulietti et al., 1987;
Oliveira-Filho & Ratter, 2002).
Figura 1: (A) Localização geográfica da Estação Ecológica de Pirapitinga, mostrando as três
fisionomias do Cerrado: (B) campo sujo; (C) cerrado sensu stricto; e (D) cerradão. (E) Localização
geográfica da Serra do Cipó, mostrando a vegetação de campo rupestre (F).
A
B
C
E
D
F
Espécies estudadas
Neste estudo, foi analisado o comportamento das formigas em relação aos diásporos de
Miconia, o gênero de Melastomataceae com maior número de espécies, e com ampla
distribuição geográfica no Cerrado brasileiro (Renner, 1993; Goldenberg, 2000). As espécies
do gênero produzem pequenas bagas com alto teor de água e carboidratos que são
consumidas por pequenas aves que dispersam suas sementes (Stiles & Rosselli, 1993).
Seis espécies foram estudadas: (1) Miconia albicans (SW.) Triana; (2) Miconia irwinii
Wurdack; (3) Miconia ferruginata DC.; (4) Miconia ibaguensis (Bonpl.) Triana; (5) Miconia
alborufescens Naud.; e (6) M. corallina Spring. (Tabela 1 e Figura 2). Os experimentos com
a espécie M. ibaguensis foram realizados na fisionomia campo sujo da EEP, e os
experimentos com M. albicans foram realizados no campo rupestre da Serra do Cipó e em
7
três fisionomias do Cerrado na EEP. As demais espécies foram estudadas no Campo
rupestre da Serra do Cipó.
Tabela 1: Características das espécies de Miconia utilizadas neste estudo.
Espécie
Fitofisionomia*
Hábito vegetativo*
Época de frutificação*
Miconia irwinii Wurdack
1
arvoreta
agosto-outubro
Miconia ferruginata DC.
1
árvore
setembro-novembro
Miconia alborufescens Naud.
1
arbusto
setembro-novembro
Miconia albicans (SW.) Triana
1,2,3,4
arbusto
novembro-janeiro
2,3,4
árvore
dezembro-fevereiro
1
arbusto
janeiro-abril
Miconia ibaguensis (Bonpl.) Triana
Miconia corallina Spring.
(1) Campo rupestre; (2) Campo sujo; (3) Cerrado sensu stricto; (4) Cerradão.
* Dados obtidos através de observações pessoais durante o desenvolvimento do estudo.
Figura 2: Infrutescências das espécies de Miconia (Melastomataceae) estudadas. (A) Miconia irwinii;
(B) Miconia alborufescens; (C) Miconia corallina; (D) Miconia ibaguensis; (E) Miconia ferruginata; e (F)
Miconia albicans.
A
B
C
D
E
F
Avaliação da comunidade de formigas e distância de dispersão
Para determinar as espécies de formigas interagindo com frutos de Miconia foram feitas
observações e coletas oportunistas nos períodos diurno e noturno durante o período de
frutificação de cada espécie. As espécies de formigas envolvidas nas interações e/ou
8
remoção de diásporos foram coletas (cinco indivíduos de cada espécie) para posterior
identificação. Para registrar a distância de dispersão as formigas observadas, removendo
diásporos junto aos indivíduos de Miconia, foram seguidas até o ninho ou até
desaparecerem na serrapilheira. Neste caso, a distância do deslocamento foi medida com o
auxílio de uma trena. Os espécimes de formigas foram gentilmente identificados pelo Dr.
Jacques Hubert Charles Delabie e estão depositados na coleção entomológica da
Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC, Bahia).
Experimento de remoção de diásporos
Para verificar a contribuição das formigas na remoção de diásporos, foram realizados
experimentos de campo com frutos maduros de seis espécies de Miconia. Para cada
espécie, foram montadas 10-20 estações de observação na vizinhança imediata de
indivíduos em frutificação. Em cada estação de observação, 10 diásporos marcados com um
marcador de tinta permanente (Testors, USA), foram disponibilizados em dois tratamentos:
(i) tratamento de exclusão de vertebrados e (ii) controle aberto. Os vertebrados foram
excluídos com gaiolas de arame (17x17x21cm), vedadas nas laterais e na parte superior
com malha (1,5 cm) (ver Christianini et al., 2007). A quantidade de diásporos removidos em
cada estação foi verificada após 24 e 48 horas. Foi mantida uma distância mínima de dez
metros entre as repetições para evitar que estas fossem visitadas pela mesma colônia de
formigas. A comparação entre os dois tratamentos (tratamento de exclusão versus controle
aberto) foi feita através do teste de Wilcoxon.
O efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas
Para verificar o efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas,
foram investigados os aspectos biométricos e químicos de frutos das espécies de Miconia.
Para a análise da biometria dos frutos, foram utilizados 10 diásporos de seis indivíduos de
cada espécie, totalizando um total de 60 diásporos. Após a coleta, os frutos foram trazidos
para o laboratório de Botânica do Centro Universitário UNA, onde foi feita a medição da
matéria fresca (peso fresco dos frutos). Para obtenção do peso seco os frutos foram
acondicionados em envelopes de papel e mantidos na estufa a 70°C por cinco dias. As
variáveis analisadas foram: (i) peso seco médio dos frutos; (ii) peso seco médio da polpa;
(iii) peso seco médio do total de sementes por fruto; (iv) razão entre o peso seco do fruto e
do total de sementes; e (v) número médio de sementes por fruto.
Para as análises químicas, o número de diásporos variou conforme a disponibilidade de
cada espécie. Nesta análise a variável estudada foi o teor de lipídeos, uma vez que a
9
concentração lipídica talvez seja a principal característica que influencia a taxa de remoção
de diásporos por formigas (Pizo & Oliveira, 1998; Christianini et al., 2007). O teor de lipídeos
foi analisado de acordo com os métodos descritos por Bligh & Dyer (1959). A umidade dos
frutos foi analisada de acordo com métodos descritos pelo Instituto Adolfo Lutz (1985).
O efeito das características dos diásporos sobre a taxa de remoção por parte das formigas
no tratamento de exclusão de vertebrados foi analisado por meio de regressão linear. A taxa
de remoção (variável y) foi relacionada à porcentagem de lipídeos e todas as variáveis da
biometria dos frutos listadas acima.
Efeitos da manipulação dos diásporos pelas formigas na taxa de germinação das
sementes
Para verificar o efeito da manipulação de sementes por formigas, foram realizados testes de
germinação em placas de Petri sobre papel filtro com as espécies M. irwinii e M. ferruginata.
Para M. irwinii, quatro tratamentos foram utilizados: (i) sementes despolpadas por
Cephalotis pusillus na planta mãe; (ii) sementes despolpadas manualmente (sem influência
das formigas); (iii) sementes manipuladas por Atta sexdens rubropilosa encontradas na pilha
de rejeito; e (iv) sementes encontradas debaixo da planta mãe.
Para M. ferruginata, três tratamentos foram utilizados: (i) sementes despolpadas
manualmente (sem influência das formigas); (ii) sementes encontradas debaixo da plantamãe; e (iii) sementes encontradas em fezes de aves.
Para ambas as espécies, as sementes foram dispostas em placas de Petri contendo folha
dupla de papel filtro e mantidas em câmara de germinação a 25°C com fotoperíodo de 12
horas. As placas foram umedecidas uma vez a cada 1-2 dias com solução de nistatina a 2%,
solução esta que evita o crescimento de fungos. Foram realizadas quatro repetições de 25
sementes para cada tratamento em delineamento inteiramente casualizado. As sementes
foram monitoradas diariamente para contabilização do número de sementes que germinou
em cada placa. As sementes foram consideradas como germinadas após apresentarem
protrusão da radícula. A comparação entre os tratamentos utilizou o teste de Kruskal-Wallis
seguido do teste de Conover para comparações múltiplas (α=0,05).
10
Efeito do tipo de solo sobre a taxa de germinação das sementes (gradiente de
fertilidade do solo)
Para verificar se as sementes plantadas em solo de formigueiro apresentavam taxas de
germinação iguais ou maiores às sementes plantadas em solos de locais aleatórios, foram
realizados testes de germinação em solo de formigueiro e em solo das três fisionomias do
Cerrado encontradas na EEP (cerradão, cerrado sensu stricto e campo sujo). Frutos
maduros de Miconia foram coletados de forma aleatória de acordo com a disponibilidade de
cada espécie. A polpa dos frutos foram retiradas manualmente deixando apenas as
sementes. Estas foram lavadas com água durante cinco minutos, secas à temperatura
ambiente e armazenadas a 4°C (ver Carreira & Zaidan, 2007). Este procedimento assegurou
a viabilidade das sementes para os experimentos de germinação.
As sementes foram plantadas em sacos plásticos comerciais para mudas (14x7cm)
contendo os diferentes tipos de solo. Foram plantadas sementes em solos de formigueiro,
em solos de locais aleatórios das diferentes fisionomias do Cerrado e em vermiculita.
Sementes plantadas em vermiculita foram utilizadas como grupo controle. As sementes
foram plantadas superficialmente uma vez que são fotoblásticas positivas (precisam de luz
para germinar), e mantidas em câmara de germinação à 25°C com fotoperíodo de 12h por
um período de 30 dias (ver Carreira & Zaidan, 2007).
Foram utilizadas três repetições de 25 sementes para cada tratamento em delineamento
inteiramente casualizado. As sementes foram umedecidas diariamente para contabilização
do número de sementes que germinou em cada tratamento. As sementes foram
consideradas como germinadas após apresentarem a emissão dos cotilédones. Os
tratamentos foram comparados utilizando o teste de Kruskal-Wallis seguido do teste de
Conover para comparações múltiplas (α=0,05).
RESULTADOS
Comunidade de formigas interagindo com os diásporos de Miconia
Quinze espécies de formigas em seis sub-famílias foram registradas interagindo com frutos
de Miconia no Cerrado (Tabela 2 e Figura 3). A maioria destas espécies (9 de 15) foi
observada interagindo e/ou removendo a polpa dos diásporos na própria planta ou no solo
logo
abaixo
dos
indivíduos
em
frutificação.
Cephalotes
pusillus,
Camponotus
(Myrmaphaenus) sp., e Camponotus crassus foram as espécies mais frequentemente
observadas interagindo com frutos de Miconia. Formigas dos gêneros Atta, Acromyrmex,
11
Ectatomma e Camponotus foram observadas removendo e também transportando diásporos
de Miconia para os ninhos. Atta sexdens rubropilosa foi observada removendo diásporos de
cinco das seis espécies estudadas. Cephalotes pusillus, foi observada despolpando frutos
de todas as espécies de Miconia estudas, exceto em M. corallina, onde foi registrada
interagindo com os frutos.
12
Tabela 2: Espécies de formigas observadas explorando diásporos no Cerrado.
Miconia albicans
Campo
Campo
S.s
Cerradão
rupestre
M. ferruginata
M. alborufescens
M. ibaguensis
M. irwinii
M. corallina
R2C
R2C
-
-
R2C
-
-
-
-
Atta sexdens rubropilosa (Forel)
R2
R2
R2
R2
R2 C
R2
R2
R2C
-
Cephalotes pusillus (Klug)
In
In
In
In
In
In
In
In
In
Pheidole geraesensis Mayr
-
-
-
-
In
-
-
-
-
Pheidole radoszkowskii Mayr
In
-
-
-
-
-
-
-
-
Trachymyrmex sp.
In
-
-
-
-
-
-
-
R2
Camponotus (Myrmaphaenus) sp.
In
In
In
In
In
In
In
-
-
Camponotus crassus Mayr
-
-
-
In
In
In
In
In
-
Camponotus melanoticus Emery
-
-
-
-
In
-
-
-
-
Camponotus rufipes (Fabricius)
-
-
-
-
In
In
In
R1
-
R2
R2
R2
R2
-
-
R2In
-
-
-
-
-
R2C
-
-
-
-
-
-
-
In
-
-
-
-
-
-
-
-
-
In
In
-
-
-
-
-
-
-
-
In
-
-
-
-
Espécies de formigas*
sujo
Myrmicinae
Acromyrmex niger (Smith)
Formicinae
Ponerinae
Ectatomma brunneum Smith
Ectatomma planidens Borgmeier
Ecitoninae
Labidus coecus (Latreille)
Dolichoderinae
Linepithema micans (Forel)
Pseudomyrmecinae
Pseudomyrmex termitarius (Smith)
(C) cortam os frutos; (R1) Transportam frutos por distâncias inferiores ou iguais a 5cm; (R2) Transportam frutos por distâncias superiores a 5cm; (In) interagem com os frutos (coletam líquidos ou
despolpam os frutos no local). *( Hölldobler & Wilson, 1990).
13
Figura 3: Formigas interagindo com diásporos de Miconia no Cerrado. (A) Ectatomma brunneum transportando
frutos de Miconia albicans na Serra do Cipó; (B) Atta sexdens rubropilosa transportando frutos de Miconia
albicans na EEP; (C) Acromyrmex niger transportando frutos de Miconia ferruginata; (D) Camponotus rufipes
interagindo com frutos de Miconia alborufescens; (E) Cephalotes pusillus interagindo com frutos de Miconia
irwinii; (F) Camponotus melanoticus despolpando frutos de Miconia ferruginata abaixo da planta mãe; e (G)
Camponotus crassus interagindo com frutos de Miconia ibaguensis na EEP.
E
A
B
C
D
F
G
14
O comportamento de despolpar foi o mais comum entre as 15 espécies de formigas
identificadas neste estudo. Este comportamento foi observado tanto para os frutos caídos no
chão quanto para os frutos presentes na própria planta. Das 15 espécies de formigas,
somente C. crassus e C. rufipes não foram observadas despolpando frutos de Miconia.
Outro comportamento muito comum, porém observado somente nas espécies de Atta,
Acromyrmex e Ectatomma foi o de cortar o fruto para posteriormente transportá-lo. Na
maioria dos casos, estas espécies foram observadas executando este comportamento ao
longo do caminho para os ninhos. Grande parte dos frutos (pedaços dos frutos) foi perdida
pelas formigas durante este percurso. A análise detalhada deste comportamento não foi
realizada uma vez que não era o objetivo principal deste trabalho.
Experimento de remoção de diásporos e distância de dispersão
Para as seis espécies testadas, não houve diferença significativa na taxa de remoção dos
diásporos entre os dois tratamentos (tratamento de exclusão de vertebrados e controle
aberto) (Tabela 3). Em nenhum caso foi observada remoção de diásporos por vertebrados,
sendo as formigas o único agente de remoção. As espécies Atta sexdens rubropilosa (M.
alborufescens e M. ferruginata), Acromyrmex niger (M. ferruginata) e Ectatomma brunneum
(M. albicans e M. ibaguensis), foram observadas removendo diásporos tanto do tratamento
de exclusão de vertebrados, quanto do controle aberto. De forma oportunista Camponotus
rufipes foi observada removendo frutos encontrados nas proximidades de indivíduos de M.
irwinii em frutificação. Para as demais espécies de Miconia, C. rufipes foi observada
interagindo e/ou coletando líquidos dos frutos.
Através das observações de campo foi possível verificar que as formigas, de modo geral,
transportam os diásporos para os ninhos, onde se alimentam da polpa deixando as
sementes limpas. Atta sexdens rubropilosa foi observada descartando as sementes de M.
irwinii na pilha de rejeitos do lado de fora do ninho. Indivíduos de A. sexdens rubropilosa
foram também observadas coletando frutos de M. ferruginata na própria planta e
transportando-os para os ninhos. Já a espécie A. niger foi observada despolpando frutos de
M. ferruginata ao longo do percurso para os ninhos.
Formigas foram observadas transportando diásporos por distâncias médias que variaram de
0,56±0,1m (M. irwinii; n=85) a 30,09±12,0m (M. ferruginata; n=12) (Tabela 4). Dentre estas
espécies, A. sexdens rubropilosa foi a que transportou maior quantidade de frutos por
distâncias maiores (a distância máxima de dispersão medida para esta espécie foi de
45,2m).
15
O experimento de remoção de diásporos para M. ferruginata e M. alborufescens foi
realizado por um período de 24h, uma vez que as condições climáticas durante a frutificação
dessas duas espécies, não eram favoráveis à atividade das formigas.
Tabela 3: Resultado do experimento de remoção de diásporos por formigas no Cerrado (média ± DP)
após 24 e 48h de observação. (N) se refere ao número de repetições; (W) Valor do teste Wilcoxon;
(ns) indica que a diferença na taxa de remoção entre o tratamento de exclusão e o controle aberto
não foi significativa (p>0.05).
Remoção após 24h
Tratamento de
Controle
Remoção após 48h
Tratamento
Controle
Espécie de planta
N
exclusão
aberto
W
P
de exclusão
aberto
W
P
Miconia albicans (Cd)
10
3,7 ± 3,7
3 ± 3,8
12
ns
7,4 ± 2,2
6,4 ± 3,4
20
ns
Miconia albicans (Cr)
10
7,5 ± 3,4
7,2 ± 0
9,5
ns
9,9 ± 0,3
9,7 ± 0,7
3
ns
Miconia albicans (Cs)
10
3,6 ± 3,3
2,3 ± 3,1 19,5
ns
6,4 ± 3,2
5,5 ± 2,8
37
ns
Miconia albicans (Ss)
10
2,3 ± 3,9
3,6 ± 4,2 17,5
ns
4,5 ± 3,6
4,3 ± 4,2
11,5
ns
Miconia alborufescens
16
3,4 ± 4,4
5,1 ± 4,6
ns
*
*
*
*
Miconia corallina
10
5,6 ± 2,8
4,2 ± 4,1 31,5
ns
7,0 ± 2,8
5,5 ± 3,8
17,5
ns
Miconia ferruginata
20
2,5 ± 4,1
2,1 ± 4,1
3
ns
*
*
*
*
Miconia ibaguensis (Cs)
10
2,4 ± 3,5
2,8 ± 2,6
10
ns
5,1 ± 3,2
5 ± 3,3
19,5
ns
Miconia irwinii
15
9,3 ± 2,6
8,3 ± 3,0 13,5
ns
9,5 ± 3,5
8,9 ± 2,6
5
ns
23
(Cr) Campo rupestre; (Cs) Campo sujo; (Ss) Cerrado sensu stricto; (Cd) Cerradão.
* Experimento não realizado.
Tabela 4: Distância média de dispersão (m) de diásporos de Miconia por formigas na Serra do Cipó e
em Três Marias (Minas Gerais).
Espécie de planta
Média (m)
Amplitude (m)
N
Miconia albicans (Cd)
0,15 ± 0
0,15 - 0,15
2
Miconia albicans (Cr)
0,64 ± 0,3
0,34 - 1,05
8
Miconia Albicans (Ss)
2,2 ± 0,7
1,39 - 3,51
8
Miconia alborufescens
12,5 ± 5,9
7,70 - 19,60
3
Miconia corallina
0,3 ± 0,3
0,10 - 0,60
4
30,09 ± 12,0
3,67 - 45,20
12
0,56 ± 0,1
0,46 - 0,64
85
Miconia ferruginata
Miconia irwinii
(Cr) Campo rupestre; (Ss) Cerrado sensu stricto; (Cd) Cerradão
16
O efeito das características dos diásporos na taxa de remoção por formigas
Através das análises biométricas e lipídicas dos frutos, foi possível verificar que frutos de
Miconia possuem características diferentes de acordo com a espécie (Tabela 5 e Figuras 4A
e 4B). O tamanho dos diásporos (massa fresca), por exemplo, variou de 0,033g (M.
corallina) a 0,290g (M. ferruginata). O teor de lipídio em 6g de massa seca, por sua vez,
variou de 1,9% (M. ferruginata) a 5% (M. albicans - campo sujo) (Figura 5).
Para M. albicans, observou-se uma pequena variação nas características dos frutos de
acordo com a fisionomia do Cerrado (Figura 6). O tamanho médio dos frutos aumentou no
sentido cerradão – campo sujo.
Tabela 5: Resultados da biometria de frutos (N = 60) de Miconia (média ± DP).
Espécie
M. albicans (Cd)
Peso fresco do
fruto
0,181 ± 0,05
Peso seco do
fruto
0,017 ± 0,003
Peso seco da
polpa
0,011 ± 0,002
Razão polpa
semente
2,789 ± 5,44
Número de
sementes
20 ± 5,82
M. albicans (Cs)
0,193 ± 0,04
0,020 ± 0,004
0,013 ± 0,003
1,712 ± 0,44
27 ± 0,44
M. albicans (Ss)
0,184 ± 0,05
0,021 ± 0,025
0,016 ± 0,025
5,398 ± 14,52
17 ± 7,66
M. alborufescens
0,073 ± 0,01
0,014 ± 0,002
0,010 ± 0,002
4,288 ± 10,11
13 ± 3,48
M. corallina
0,033 ± 0,01
0,008 ± 0,003
0,005 ± 0,002
1,443 ± 0,66
3 ± 2,07
M. ferruginata
0,290 ± 0,06
0,073 ± 0,015
0,051 ± 0,013
2,391 ± 0,78
31 ± 4,25
M. ibaguensis
0,107 ± 0,03
0,017 ± 0,005
0,013 ± 0,004
3,288 ± 1,25
36 ± 15,97
M. irwinii
0,206 ± 0,05
0,060 ± 0,014
0,038 ± 0,013
1,948 ± 1,06
6±8
(Cd) cerradão; (Cs) campo sujo; e (Ss) cerrado sensu stricto.
Figura 4A: Variação inter e intra-específica do peso fresco de diásporos de quatro espécies de
Miconia.
17
Figura 4B: Variação inter e intra-específica do peso seco de diásporos de quatro espécies de
Miconia.
Figura 5: Variação inter-específica do teor lipídico (%) e umidade (%) dos frutos de seis espécies de
Miconia. * Análise de lipídeo não realizada, devido a não disponibilidade de frutos.
Umidade
Teor lipídico (%)
6
100
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
5
4
3
2
1
Espécies
rw
M
in
.a
ii
lb
or
uf
es
ce
ns
*
M
.i
M
.a
lb
ic
an
s
(C
M
d)
.a
lb
ic
an
s
(C
M
s)
.a
lb
ic
an
s
(S
s)
M
.c
or
al
l in
a
M
.f
er
ru
gi
na
ta
M
.i
ba
gu
en
sis
0
Umidade (%)
Lipídeo
18
Figura 6: Variação do peso fresco (A) e peso seco (B) dos frutos de Miconia albicans de acordo com
a fisionomia do cerrado.
O tamanho e o conteúdo lipídico dos diásporos não influenciaram a taxa de remoção
(tamanho: r2 = 0,003; p = 0,896; teor lipídico: r2 = 0,03; p = 0,708) e a distância de dispersão
por formigas. Entretanto, o teor de umidade dos frutos, que variou de 68% (M. irwinii) a 86%
(M. albicans – cerradão) (Figura 5), foi relacionado negativamente com a taxa de remoção
por formigas (r2 = 0,578; p = 0,029) (Figura 7).
Figura 7: Regressão linear entre a umidade dos diásporos e a taxa de remoção de diásporos por
formigas.
19
Efeitos da manipulação dos diásporos pelas formigas na taxa de germinação
A diferença entre os quatro tratamentos (sementes controle, sementes despolpadas por
Atta, sementes encontradas debaixo da planta-mãe e sementes despolpadas por C. pusilus)
foi significativa em relação à germinabilidade (H = 11,741; p = 0,008; g.l. = 3) e em relação
ao tempo médio de germinação (H = 11,773; p = 0,008; g.l. = 3) (Figura 9A). As sementes
utilizadas como grupo controle (despolpadas manualmente) apresentaram taxa de
germinação bem superior aos demais tratamentos. Já o tempo médio de germinação para
as sementes encontradas debaixo da planta-mãe foi menor que o tempo médio de
germinação dos demais tratamentos.
Para M. ferruginata, não houve diferença significativa no tempo médio de germinação entre
os três tratamentos (sementes manipuladas manualmente, sementes encontradas debaixo
da planta-mãe e sementes encontradas em fezes de aves) (H = 0,115; p = 0,944; g.l. = 2)
(Figura 9B). Entretanto, pôde-se verificar que tanto sementes encontradas em fezes de aves
quanto sementes controle (despolpadas manualmente) mostraram alta germinabilidade (%
de germinação), quando comparadas com aquelas encontradas junto à planta-mãe (H =
5,901; p = 0,052; g.l. = 2).
Figura 8: Germinabilidade (Germ) e tempo médio de germinação (Tmg) das sementes de Miconia
irwinii (A) e Miconia ferruginata (B), despolpadas por espécies de Atta e Cephalotes; sementes
encontradas em fezes de vertebrados; sementes encontradas debaixo da planta-mãe; e sementes
despolpadas manualmente (controle).
20
Efeito do tipo de solo sobre a germinabilidade e tempo médio de germinação de
sementes de Miconia (gradiente de fertilidade do solo)
Entretanto, apesar de ter ocorrido uma variação na germinabilidade e no tempo médio de
germinação para todas as espécies de Miconia utilizadas neste estudo, em nenhum caso
houve diferença significativa entre os tratamentos (M. ibaguensis: germinabilidade: H =
2,541, p = 0,281; tempo médio de germinação (tmg): H = 3,231, p = 0,199; M. albicans (Ss):
germinabilidade: H = 0,080, p = 0,961; tmg: H = 5,600, p = 0,061; M. albicans (Cd):
germinabilidade: H = 0,081, p = 0,960; tmg: H = 0,000, p = 1,000; M. albicans (Cs):
germinabilidade: H = 5,647, p = 0,059; tmg: H = 5,600, p = 0,061; M. irwinii: germinabilidade:
H = 0,388, p = 0,824; tmg: H = 3,496, p = 0,174; M. ferruginata: germinabilidade: H = 1,165,
p = 0,558; tmg: H = 4,356, p = 0,113; M. alborufescens: germinabilidade: H = 0,433, p =
0,805; tmg: H = 5,956, p = 0,051); e M. corallina: germinabilidade: H = 4,500, p = 0,105; tmg:
H = 4,500, p = 0,105) (Figura 9).
21
Figura 9: Germinabilidade (Germ) e tempo médio de germinação (Tmg) de seis espécies de Miconia
em diferentes tipos de solo: solo de formigueiro; solo das fisionomias do cerrado (campo sujo,
cerradão, cerrado sensu stricto, campo rupestre); e vermiculita (controle). (A) M. ibaguensis (campo
sujo); (B) M. albicans (cerradão); (C) M. albicans (cerrado sensu stricto); (D) M. albicans (campo
sujo); (E) M. irwinii (campo rupestre); (F) M. ferruginata (campo rupestre); (G) M. alborufescens
(campo rupestre); e (H) M. corallina (campo rupestre). Os pontos claros (M. ibaguensis e M. corallina)
representam situações nas quais, nenhuma semente daquele tratamento germinou durante o período
de realização do experimento.
22
DISCUSSÃO
Os resultados obtidos neste estudo sugerem fortemente que as formigas são importantes
agentes dispersores de sementes para as espécies de Miconia no Cerrado. Uma vez que,
de modo geral, houve alta taxa de remoção de diásporos de Miconia em ambos os
tratamentos (controle aberto e gaiola para exclusão de vertebrados), e que não houve
diferença significativa entre os tratamentos, podemos inferir que formigas foram os principais
agentes responsáveis pela remoção dos diásporos. Esta inferência é reforçada pelo fato de
que formigas foram observadas com freqüência removendo frutos de ambos os tratamentos
e transportando-os para seus ninhos. Formigas foram também observadas junto aos
indivíduos de Miconia retirando a polpa dos frutos e deixando as sementes limpas. Além
disso, em nenhuma ocasião foram observados vertebrados (e.g. roedores, lagartos) junto
aos frutos de Miconia.
Estes comportamentos das formigas junto aos frutos de Miconia podem aumentar as taxas
de sobrevivência da prole, uma vez que diminuem as chances de predação e ataque de
patógenos. Além disso, as formigas depositam as sementes em locais ricos em nutrientes
(ninhos), favoráveis à germinação das sementes (Leal & Oliveira, 1998; Christianini et al.,
2007; Christianini & Oliveira, 2009). Ao transportar as sementes para os ninhos, as formigas
podem ainda diminuir a competição intra-específica com a planta-mãe e com plântulas da
mesma coorte (Rico-Gray & Oliveira, 2007).
Os resultados obtidos no experimento de exclusão de vertebrados estão de acordo com os
resultados de estudos recentes (e.g. Pizo & Oliveira, 1998; Christianini et al., 2007;
Christianini & Oliveira, 2009) que apontam uma série de benefícios potenciais da dispersão
secundária de sementes por formigas para várias espécies de plantas neotropicais. Durante
o transporte dos diásporos para os ninhos, algumas sementes podem ser perdidas pelas
formigas. Este fator, além de permitir o estabelecimento de plântulas em locais distantes da
planta-mãe, pode modificar a distribuição das sementes e conseqüentemente afetar a
estrutura espacial das populações (Nathan & Muller-Landau, 2000; Rico-Gray & Oliveira,
2007). Alguns indivíduos de Atta sexdens rubropilosa, Acromyrmex niger e Ectatomma
brunneum foram freqüentemente observados cortando frutos de Miconia ao longo da trilha
para os ninhos. Nestes casos, muitas sementes eram abandonadas nas trilhas.
Outro aspecto importante da dispersão de sementes por formigas é a distância de
dispersão. Os relatos existentes na literatura mostram que a distância de dispersão de
sementes por formigas é relativamente pequena (Gómez & Espadaler, 1998; Pizo & Oliveira,
2001). Contudo, tal deslocamento de sementes pode ainda fornecer uma série de benefícios
23
às plantas, como por exemplo, escape de predadores (Leal & Oliveira, 1998; Pizo & Oliveira,
2001) e ter um papel relevante na dinâmica populacional das plantas (Christianini & Oliveira,
2009). Em comparação com dados globais de distância de dispersão de sementes por
formigas (Gómez & Espadaler, 1998), os dados obtidos neste estudo mostram valores
relativamente altos. Isto também reforça a idéia de que o comportamento das formigas pode
influenciar de forma importante o sucesso reprodutivo de Miconia e outras plantas nãomirmecocóricas do Cerrado. Até o momento, a maior distância de dispersão de diásporos
não-mirmecocóricos por formigas no Cerrado (25m) havia sido registrada por Christianini e
colaboradores (2007). A maior distância de dispersão registrada neste estudo foi de 45,2m
(A. sexdens rubropilosa transportando frutos de M. ferruginata).
Lipídeos representam um importante recurso alimentar para as formigas (Beattie, 1985). Em
estudo recente realizado na Mata Atlântica, Pizo & Oliveira (2001) mostraram que a taxa de
remoção de diásporos não-mirmecocóricos por formigas está relacionada positivamente
com o teor de lipídios dos frutos. Christianini e colaboradores (2007) obtiveram resultados
semelhantes para plantas do Cerrado. O presente estudo, contudo, não mostrou uma
correlação entre o teor lipídico dos frutos e a taxa de remoção por formigas. Uma possível
explicação para este fato é que a atividade das formigas, e consequentemente a taxa de
remoção de diásporos, foi fortemente influenciada pelas condições climáticas prevalentes na
data de coleta dos dados das diferentes espécies de Miconia. Na Serra do Cipó, a atividade
das formigas foi de modo geral bastante reduzida em dias chuvosos, quando também a
temperatura caía consideravelmente.
De modo geral, espécies de Miconia, incluindo as espécies avaliadas neste estudo (F. A. O.
Silveira, dados não apresentados), apresentam grande variação em relação ao período de
frutificação (Poulin et al., 1999). Neste estudo, por exemplo, M. irwinii foi a única espécie
que frutificou na estação seca, e foi também a espécie para a qual ocorreu a maior taxa de
remoção de diásporos. Possivelmente, durante a seca, frutos desta espécie representam um
recurso relativamente mais importante do que os frutos das demais espécies de Miconia
durante a estação chuvosa, época na qual a disponibilidade de frutos é maior.
Desta forma, esta maior disponibilidade de frutos de Miconia (e outras espécies) no solo do
Cerrado durante a estação das chuvas (ver também Foster, 1982) pode também ter
influenciado o comportamento das formigas frente ao experimento de remoção de
diásporos. Uma vez que as formigas podiam encontrar grande quantidade de frutos nas
proximidades dos seus ninhos, elas deixavam de visitar o local do experimento com a
freqüência observada na estação seca. Foi também observado que durante a estação das
chuvas as formigas dedicavam tempo considerável na tarefa de reparar os ninhos devido
24
aos danos causados pelas chuvas. Isto pode, em parte, também explicar a menor visitação
das formigas às estações experimentais.
A taxa de remoção de diásporos por formigas também não esteve relacionada com o
tamanho dos frutos. Por outro lado, a umidade dos frutos foi negativamente relacionada à
taxa de remoção de diásporos por formigas. Estes resultados estão em desacordo com os
resultados obtidos em outros estudos (e.g. Pizo & Oliveira, 2000; Pizo & Oliveira, 2001;
Christianini et al., 2007), provavelmente pelos mesmos motivos listados acima (menor
atividade das formigas em dias chuvosos e frios).
Outro fator que pareceu influenciar de forma importante a taxa de remoção de diásporos das
diferentes espécies de Miconia neste estudo foi a distribuição espacial dos ninhos de
formiga no solo do Cerrado. Como observado por Pizo & Oliveira (2001), a distribuição da
atividade de forrageio das formigas cria setores mais ou menos propícios ao encontro dos
diásporos. Assim, estações experimentais nas proximidades de ninhos de formigas
possivelmente foram aquelas nas quais a taxa de remoção foi maior. Neste sentido, estudos
futuros deverão levar em consideração também a densidade de ninhos de formigas quando
comparando taxas de remoção de diásporos entre diferentes espécies de plantas.
Como observado aqui e em outros estudos, as características de diásporos mirmecocóricos
e não-mirmecocóricos podem influenciar o comportamento das formigas. Dentre essas
características estão incluídas o tamanho, a porcentagem de lipídeos, proteína, e
carboidrato. No caso da interação entre formigas e diásporos de Miconia, estudos futuros
deverão avaliar outras características dos diásporos não analisadas no presente estudo
(e.g. conteúdo de carboidratos e proteína).
Em relação aos experimentos de germinação realizados em placas de Petri, os resultados
obtidos neste estudo sugerem fortemente que a atividade das formigas pode exercer efeitos
importantes para a germinação das sementes de Miconia.
Sementes despolpadas por
Cephalotes, por exemplo, apresentaram menor tempo médio de germinação que as
sementes dos demais tratamentos. Tanto para M. irwinii quanto para M. ferruginata, a taxa
de germinação de sementes foi relativamente alta para todos os tratamentos. Neste caso,
para confirmar os benefícios das formigas na germinação das sementes seria necessário
um tratamento utilizando diásporos intactos, uma vez que, diásporos despolpados
manualmente e utilizados como grupo controle, simulam a atividade das formigas. Segundo
Leal & Oliveira (1998), a remoção da polpa de diásporos não-mirmecocóricos, permite
absorção de água necessária para a germinação de sementes. Porém, de forma inconteste,
a limpeza das sementes (despolpamento) promovida pelas formigas é uma atividade que
25
favorece o recrutamento (ver Samuels & Levey, 2005) já que sementes de Melastomataceae
são fotoblásticas positivas (Silveira et al., 2004, Carreira & Zaidan, 2007) e não germinam
dentro de frutos intactos.
Quanto aos experimentos de germinação realizados em diferentes tipos de solo, apesar de
ter ocorrido uma variação na germinabilidade e no tempo médio de germinação, não houve
uma diferença significativa entre os tratamentos para as seis espécies de Miconia. Estes
resultados diferem dos resultados obtidos em outros estudos (e.g. Leal, 2003; Christianini et
al., 2007; Christianini & Oliveira, 2009), os quais mostram que os solos de formigueiro
apresentam maiores taxas de germinação que os solos de locais aleatórios. Por outro lado,
embora o solo de formigueiro não tenha aumentado a taxa de germinação das sementes,
também não interferiu negativamente na germinabilidade e no tempo médio de germinação
para todas as espécies de Miconia testadas. Sendo assim, é possível inferir que solos de
formigueiro são favoráveis à germinação de sementes de Miconia, uma vez que não
diminuem a taxa de germinação destas sementes.
CONCLUSÃO
É provável que a atividade das formigas reduza as chances de predação das sementes e
diminua a competição intra-específica com a planta mãe, uma vez que as formigas
contribuem aumentando a distância de dispersão. Portanto, os resultados obtidos neste
estudo nos permitem sugerir que a dispersão secundária de sementes por formigas no
Cerrado exerce efeitos importantes e duradouros sobre o destino das sementes de Miconia
adaptadas para dispersão por aves.
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Jaques Hubert Charles Delabie pela identificação das espécies de formiga. Ao Dr.
Geraldo Wilson Fernandes por permitir a realização de parte deste trabalho em áreas de sua
propriedade (Serra do Cipó, MG). Ao Instituto Chico Mendes pelo apoio à realização do
estudo na Estação Ecológica de Pirapitinga (Três Marias, MG). Ao meu esposo Luciano
Ribeiro de Lima e aos colegas Fernanda Beutler e Pedro Máfia pela importante colaboração
na coleta de dados de campo e laboratório. Ao colega Vinícius Junqueira pela amizade e
sugestões durante elaboração do texto final deste trabalho. Aos técnicos dos laboratórios de
Botânica e Química do Centro Universitário UNA pelo apoio prestado a este trabalho. Ao
biólogo Tadeu Guerra por fornecer o modelo de gaiola utilizado neste estudo e sugestões
para os trabalhos de campo. Ao PIBIC/UNA pelo financiamento do projeto.
26
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