UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO
VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE
COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA
DE CAATINGA DO NORDESTE DO BRASIL
AILA SOARES FERREIRA
________________________________________________
Dissertação de Mestrado
Natal/RN, março de 2013
AILA SOARES FERREIRA
VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE
COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE CAATINGA
DO NORDESTE DO BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Sistemática e Evolução da
Universidade Federal do Rio Grande do NorteUFRN, como requisito para obtenção do titulo
de Mestre.
ALEXANDRE VASCONCELLOS
ORIENTADOR
BRUNO CAVALCANTE BELLINI
COORIENTADOR
Natal – RN
2013
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro
de Biociências
Ferreira, Aila Soares.
Variação temporal e descrição de novas espécies de Collembola
(Arthropoda, Hexapoda) em uma área de caatinga do Nordeste do
Brasil / Aila Soares Ferreira. – Natal, RN, 2013.
68 f.: il.
Orientador: Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos.
Coorientador: Prof. Dr. Bruno Cavalcante Bellini.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Sistemática e Evolução.
1. Ecologia – Dissertação. 2. Colêmbolos – Dissertação 3. Fauna
de solo – Dissertação. I. Vasconcellos, Alexandre. II. Bellini, Bruno
Cavalcante. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV.
Título.
RN/UF/BSE-CB
CDU 574
AILA SOARES FERREIRA
VARIAÇÃO TEMPORAL E DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE
COLLEMBOLA (ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE CAATINGA
DO NORDESTE DO BRASIL
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Sistemática e Evolução da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte,
em cumprimento às exigências para obtenção do
título de Mestre em Sistemática e Evolução.
Aprovada em: 25 de março de 2013.
Comissão Examinadora:
__________________________________________________________________
Prof. Dr. Douglas Zeppelini (Membro Externo)
Universidade Estadual da Paraíba – UEPB
__________________________________________________________________
Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso (Membro Interno)
Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN
__________________________________________________________________
Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos (Presidente)
Universidade Federal da Paraíba – UFPB
DEDICATÓRIA
Dedico este trabalho à minha mãe,
Francisca Soares e ao
meu irmão, Wagner Soares.
AGRADECIMENTOS
Ao meu Orientador, Prof. Dr. Alexandre Vasconcellos, pela orientação, dedicação,
confiança e paciência.
Ao meu Coorientador, Prof. Dr. Bruno Bellini, por suas constantes sugestões, pela sua
agradável convivência e amizade. Agradeço à sua atenção, dedicação e confiança a mim
dispensadas.
À Capes, pela bolsa de Pós-Graduação, e à Pós-Graduação em Sistemática e Evolução
da UFRN, pela contribuição acadêmica e auxílio financeiro.
Aos Professores da Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, pelos ensinamentos
valiosos e atenção dispensada no decorrer do Curso.
Aos meus amigos, meus companheiros de coleta, Pedro, Uirandé, Reberth, Heitor,
Thiago, Nicholas, Daniel, Madson, Marcos, Rafael e Nerivânia. Sem vocês eu não teria
chegado até aqui. Obrigada por tornar as situações “complicadas” em algo divertido. Meus
sinceros agradecimentos.
Aos moradores de Cauaçu, em especial a Van e sua família, pelos conhecimentos
valiosos, apoio logístico, receptividade, amizade e hospitalidade oferecida durante todo o
período das coletas.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade que
contribuíram direta ou indiretamente com esse trabalho e, claro, pelos momentos de distração
no intervalo do cafezinho.
Ao amigo e técnico do Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade da
UFRN, Victor Hugo, por sua ajuda e organização no laboratório e sua amizade. Agradeço a
você e a Polly, pelos momentos de distração no jogo do ABC (O mais querido) e claro, no
incrível Show de Paul McCartney.
A Ruy Lima, Rhudson Cruz e Bianca, pelas conversas sobre o mundo acadêmico.
Aos amigos Wallace São-Mateus e Marcelo Sulzbacher, obrigada pela parceria e
compreensão durante os momentos de estresse. Vocês me ensinaram como enfrentar os
obstáculos nessa caminhada.
A Nerivânia e Tomaz, obrigada pelo sequestro para os lugares mais peculiares da
cidade. Vocês são os melhores guia turísticos de Natal. Nerivânia, muito obrigada por sua
amizade e companheirismo nos momentos de estresse e, claro, nas compras nos cafés, no
cinema, nos bares, etc. Essa Boysinha!
Às amigas-irmãs Nadja Rocha e Gracineide Pereira, vocês foram meu Porto Seguro
em Natal. Meninas, obrigada por suportar todos os meus estresses.
Ao Meu PG, em especial a Luanda, Pedro, July, Santo, Tabita e Nívea, vocês tornaram
essa caminhada mais leve.
À amiga Priscyla Mariz, pela amizade e palavras de incentivo.
À minha família que acompanhou todo o processo: à minha Mãe, pela paciência; à Tia
Isabel, sempre pronta a dar apoio; ao meu irmão Wagner.
Aos meus amigos da graduação Samara, Fernando, Alline, Lays Tamara, Cinthia e
Roniere.
A Fernanda Brito, pelas conversas virtuais, risadas e apoio.
Ao Dr. Douglas Zeppelini, que me introduziu ao mundo dos colêmbolos.
A todos que ficaram ausentes desta lista, que porventura tenha me esquecido de citar
seus nomes e que contribuíram direta ou indiretamente para realização deste trabalho, meus
sinceros agradecimentos.
E, por fim, Àquele sem o qual nada teria sido possível: Deus. Todah Elohim!
I get by with a little help from my friends
I get high with a little help from my friends
Gonna try with a little help from my friends
(Lennon & McCartney 1967)
RESUMO
Collembola constitui um dos grupos mais abundantes e diversos de artrópodes terrestres,
estando na base da cadeia alimentar e atuando no processo de decomposição. Possuem ampla
distribuição no mundo e podem ser encontrados em praticamente todos os habitats. O
conhecimento desta distinta fauna ainda é deficiente em território brasileiro, especialmente no
semiárido. O objetivo desse estudo foi investigar quais as variáveis climáticas podem atuar
como preditoras da riqueza de espécies, abundância de indivíduos e da estrutura
composicional da taxocenose de Collembola ao longo de 12 meses em uma área semiárido
dominada por vegetação de Caatinga, Nordeste brasileiro; e descrever novas espécies
encontradas do gênero Seira, táxon mais diverso de Collembola no Brasil. As coletas foram
realizadas em João Câmara, Rio Grande do Norte. Dez parcelas de 20 x 20 metros foram
estabelecidas e os espécimes foram coletados com esforço de coleta de uma hora por pessoa
utilizando um aspirador entomológico. A identificação e descrição das espécies foram
realizadas através do estudo da morfologia e quetotaxia dos exemplares. Foi realizada uma
análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e a abundância de indivíduos com as
variáveis climáticas. Foi coletado um total de 1231 indivíduos, distribuídos em 15 espécies,
12 gêneros e nove famílias. As maiores riqueza e abundância de Collembola foram
encontradas durante a estação chuvosa. O gênero Seira foi o mais abundante. A precipitação
explicou variação temporal da riqueza de espécies e abundância de Collembola no semiárido,
o que condiz com a biologia desses animais. As populações de Collembola apresentaram
distribuição agrupada. Três espécies novas de Seira foram descritas e ilustradas e todas
apresentam semelhanças com espécies já registradas em território nacional.
Palavras-chave: Colêmbolos; Ecologia; fauna de solo; Sazonalidade; Seira; Taxonomia.
ABSTRACT
Collembola is one of the most abundant and diverse group of terrestrial arthropods, being at
the base of the food chain operating in the decomposition process. They have a wide
distribution in the world and can be found in practically all habitats. The knowledge of this
distinctive fauna is still deficient in brazilian territory, especially in semi-arid region. The aim
of this study was to investigate which climatic variables may act as predictors of species
richness, abundance of individuals and compositional structure of the taxocenose of
Collembola over 12 months in an area dominated by semi-arid Caatinga vegetation,
northeastern Brazil and describe new species of the genus Seira found, more diverse taxon of
Collembola in Brazil. Samples were collected in João Câmara, Rio Grande do Norte. Ten
plots of 20 x 20 meters were established and the specimens were collected with collection
effort of one hour/people using entomological aspirator. The identification and description of
the species was carried out by studying the morphology and chaetotaxy. Was performed a
multiple regression analysis between species richness and abundance of individuals with
climatic variables. A total of 1231 individuals belonging to 15 species, 12 genera and nine
families. The greatest richness and abundance of Collembola were found during the rainy
season. The genus Seira was the most abundant. Rainfall explained the temporal variation in
species richness and abundance of Collembola in the semi-arid region, which is consistent
with the biology of these animals. The populations of Collembola showed grouped
distribution. Three new species of Seira were described and illustrated and all show
similarities with species already registered in the national territory.
Keywords: Ecology; Seasonality; Seira; Soil fauna; Springtails; Taxonomy.
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1
Figura 1:
Mapa de localização da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara,
Rio Grande do Norte, Brasil.
22
Figura 2:
Vista da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do
Norte, Brasil. A- Estação seca e B- Estação chuvosa
Aspirado entomológico e bandeja usados na coleta.
23
Figura 4:
Número de indivíduos de Collembola capturados entre os meses de agosto
de 2011 e julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande do
Norte.
29
Figura 5:
Riqueza de Collembola em função da precipitação ao longo do
período de coletas João Câmara, Rio Grande do Norte.
31
Figura 6:
Abundância de Collembola em função da Precipitação ao longo do
período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.
32
Figura 7:
Seira sp. n.1 em função da temperatura máxima (ºC) ao longo do
período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.
33
Figura 8:
Análise de NMDS gerada através da matriz de similaridade de Bray-Curtis
da fauna de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.
34
Figura 3:
24
CAPÍTULO 2
53
Figura 2:
Diferentes padrões de coloração em espécimes fixados em álcool de Seira
sp. nov.1
Seira sp. nov.1: hábito.
Figura 3:
Seira sp. nov.1: bulbo apical do quarto artículo antenal.
54
Figura 4:
Seira sp. nov.1: macha ocular esquerda.
54
Figura 5:
Seira sp. nov.1: cerdas do triângulo labial (lado esquerdo).
54
Figura 6:
Seira sp. nov.1: órgão metatrocanteral.
54
Figura 7:
Seira sp. nov.1: primeiro complexo empodial.
54
Figura 8:
Seira sp. nov.1: segundo complexo empodial.
54
Figura 9:
Seira sp. nov.1: terceiro complexo empodial.
54
Figura 10:
Seira sp. nov.1: linha cerdas grossas e abauladas na fúrcula
54
Figura 11:
Seira sp. nov.1: região distal do dente da fúrcula e múcron.
54
Figura 12:
Seira sp. nov.1: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado
direito).
55
Figura 1:
54
56
Figura 14:
Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B)
segmentos abdominais de Seira sp. nov.1
Espécime fixada em álcool de Seira sp. nov.2.
Figura 15:
Seira sp. nov.2: hábito.
60
Figura 16:
Seira sp. nov.2: bulbo apical do quarto artículo antenal.
60
Figura 17:
Seira sp. nov.2: macha ocular esquerda.
60
Figura 18:
Seira sp. nov.2: cerdas do triângulo labial.
60
Figura 19:
Seira sp. nov.2: órgão metatrocanteral.
60
Figura 20:
Seira sp. nov.2: primeiro complexo empodial.
60
Figura 21:
Seira sp. nov.2: segundo complexo empodial.
60
Figura 22:
Seira sp. nov.2: terceiro complexo empodial.
60
Figura 23:
Seira sp. nov.2: região distal do dente da fúrcula e múcron.
60
Figura 24:
61
Figura 26:
Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B)
segmentos abdominais de Seira sp. nov.2.
Seira sp. nov.2: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado
direito).
Seira sp. nov.3: hábito.
Figura 27:
Seira sp. nov.3: bulbo apical do quarto artículo antenal.
64
Figura 28:
Seira sp. nov.3: macha ocular esquerda.
64
Figura 29:
Seira sp. nov.3: cerdas do triângulo labial (lado esquerdo).
64
Figura 30:
Seira sp. nov.3: órgão metatrocanteral.
64
Figura 31:
Seira sp. nov.3: primeiro complexo empodial.
64
Figura 32:
Seira sp. nov.3: segundo complexo empodial.
64
Figura 33:
Seira sp. nov.3: terceiro complexo empodial.
64
Figura 34:
Seira sp. nov.3: região distal do dente da fúrcula e múcron.
64
Figura 35:
Seira sp. nov.3: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado
direito).
Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro(B)
segmentos abdominais de Seira sp. nov.3
65
Figura 13:
Figura 25:
Figura 36:
59
62
64
66
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1
Tabela I:
Diversidade de colêmbolos capturados entre os meses de agosto de 2011 e
Julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande do Norte.
28
Tabela II:
Análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e abundância das
espécies de Collembola capturadas em João Câmara, RN, com as variáveis
climáticas. As regressões em nível específico só foram realizadas para as
espécies que ocorreram no mínimo em cinco meses.
30
Tabela III:
Correlação de Pearson entre as variáveis ambientais e os escores do
NMDS relativo à taxocenose de Collembola, João Câmara, Rio Grande do
Norte.
34
Tabela IV:
Teste de Rayleigh das espécies de Collembola, João Câmara, Rio Grande
do Norte. O Teste só foi realizado para as espécies que ocorrem no
mínimo em cinco meses.
35
Sumário
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 12
1.1 COLLEMBOLA ................................................................................................... 12
1.2 DOMÍNIO CAATINGA ...................................................................................... 13
2. OBJETIVOS ............................................................................................................... 15
2.1 OBJETIVO GERAL ............................................................................................. 15
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ............................................................................... 15
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 16
CAPÍTULO 1 ................................................................................................................ 18
1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 20
2. MATERIAIS E MÉTODOS....................................................................................... 20
2.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO ................................................ 22
2.2 MÉTODOS DE COLETA .................................................................................... 24
2.3 IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA ................................................................... 25
2.4 ANÁLISE ESTATÌSTICA DOS DADOS ........................................................... 25
3. RESULTADOS .......................................................................................................... 27
3.1 RIQUEZA E ABUNDÂNCIA ............................................................................. 27
3.2 RELAÇÃO COM AS VARIÁVEIS AMBIENTAIS ........................................... 29
3.3 DISTRIBUIÇÃO DA ABUNDÂNCIA AO LONGO DO ANO ......................... 34
4. DISCUSSÃO .............................................................................................................. 35
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 39
CAPÍTULO 2 ................................................................................................................ 43
1.INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 46
2. ÁREA DE ESTUDO E METODOLOGIA ................................................................ 48
2.1 DESCRIÇÕES TAXONÔMICAS ....................................................................... 48
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................... 49
4.CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................... 66
Referências bibliográficas .............................................................................................. 67
12
1. INTRODUÇÃO
1.1 COLLEMBOLA
A Classe Collembola Lubbock, 1870 (Arthropoda: Hexapoda) é formada por pequenos
artrópodes com comprimento do corpo médio que pode variar de 0,2 a 3 mm, e que
apresentam padrão de tagmose tipicamente hexápode, com o corpo dividido em cabeça, tórax
e abdome. A cabeça apresenta um par de antenas com quatro artículos. Mandíbulas e maxilas
estão presentes nestes animais, mas estão completamente encerradas na cavidade bucal
(condição entognata). Ainda na cabeça são observados olhos compostos, formados por no
máximo oito lentes oculares. O tórax consiste em três segmentos, cada um com um par de
pernas e o abdome é formado por seis segmentos, exibindo em sua superfície ventral o
colóforo (tubo ventral), retináculo e fúrcula, estruturas localizadas respectivamente no
primeiro, terceiro e quarto segmentos. A abertura genital e o ânus estão no quinto e sexto
segmentos, respectivamente (ZEPPELINI & BELLINI, 2004).
Collembola constitui um dos grupos mais abundantes de artrópodes terrestres. Em
todo mundo, foram descritas mais de 8.000 espécies do grupo, incluídas em 713 gêneros de
33 famílias. A diversidade da Região Neotropical ainda é pouco conhecida, com pouco mais
de 700 espécies descritas. A baixa riqueza de espécies registrada para a Região Neotropical
está claramente relacionada a um baixo esforço de coleta. No Brasil, por exemplo, são
reconhecidas apenas aproximadamente 290 espécies, distribuídas em 19 famílias e 94 gêneros
(CULIK & ZEPPELINI, 2003; BELLINI & ZEPPELINI, 2004; ZEPPELINI & BELLINI,
2004; ABRANTES et al. 2010,2012).
A importância dos colêmbolos nos ecossistemas é alta, já que estão na base da cadeia
alimentar do tipo detrito e atuam no processo de decomposição, juntamente com os demais
invertebrados de solo, tornando a matéria orgânica disponível à ação de fungos e bactérias,
etapa fundamental na ciclagem de nutrientes (ZEPPELINI & BELLINI, 2004).
Colêmbolos possuem ampla distribuição no mundo e podem ser encontrados em
praticamente todos os habitats, como cavernas, desertos, glaciares, dossel de árvores, ninhos
de vertebrados e insetos, rochas das zonas de entremarés, (BELLINGER, 1985; JORDANA,
1997; GREENSLADE, 1991; PALACIOS-VARGAS et al. 2000; ZEPPELINI et al. 2004).
Do ponto de vista ecológico, a diversidade de Collembola é influenciada por muitos
aspectos bióticos e abióticos do solo, tais como aeração, pH, composição da matéria orgânica,
disponibilidade de nutrientes, tipo de húmus, vegetação e estrutura física e química do solo
13
inorgânico. Devido a sua sensibilidade a mudanças ambientais, algumas espécies de
colêmbolos podem ser bioindicadoras. Nesse âmbito, avaliações das taxocenoses de
colêmbolos edáficos vêm sendo utilizadas em estratégias de conservação, e monitoramento de
ecossistemas terrestres naturais e perturbados (CULIK & ZEPPELINI, 2003, ZEPPELINI et
al. 2008). Contudo, no Brasil, esse campo do conhecimento ainda é incipiente e a maioria das
pesquisas conduzidas com colêmbolos possui cunho taxonômico (ABRANTES et al. 2010 e
2012).
1.2 DOMÍNIO CAATINGA
O Domínio da Caatinga compreende uma área aproximada de 740.000 km2, cerca de
11% do território nacional, na região semiárida, incluindo parte dos Estados do Piauí, Ceará,
Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia e Minas Gerais. Sua
distribuição é totalmente restrita ao Brasil (MMA 2005). Nessa região vivem
aproximadamente 23 milhões de pessoas, que representam 11,8% da população brasileira, de
acordo com o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE, 2010), sendo o semiárido
mais populoso do planeta (MMA, 2009).
Na Caatinga, as temperaturas médias anuais estão entre as mais elevadas do Brasil,
variando entre 26 e 28°C, embora as médias das temperaturas máximas raramente
ultrapassem 40°C. As precipitações pluviais são baixas e irregulares, com a média anual de
750mm, e limitadas a um curto período do ano (MMA, 2005). Em quase toda a Caatinga, 50 a
70% da precipitação anual está concentrada em três meses consecutivos, caracterizando um
clima marcadamente sazonal, com estação seca longa, variando de seis a nove meses, mas
podendo chegar, em alguns núcleos mais secos, a dez ou onze meses (NIMER, 1972). Assim,
mais do que a precipitação total, é a concentração das chuvas em curtos períodos intercalados
por longos períodos secos que exerce efeito mais acentuado sobre as características
morfofuncionais das espécies (CARDOSO & QUEIROZ, 2010). O clima da Caatinga, além
de apresentar uma estação chuvosa muito curta, é marcado pela grande irregularidade das
chuvas de um ano para outro, de modo que alguns anos ficam praticamente sem chuvas,
caracterizando secas ainda mais prolongadas (NIMER 1972).
O Domínio da Caatinga apresenta vasta diversidade de ambientes, proporcionados por
um mosaico de tipos de vegetação, tais como: florestas secas e vegetação arbustiva, mata seca
e mata úmida, formações abertas com domínio de cactáceas e bromeliáceas, entre outros
(TABARELLI & SILVA, 2003). Devido a essa grande diversidade de ambientes, a Caatinga
14
foi subdividida em Ecorregiões, que são usualmente definidas como áreas relativamente
homogêneas, que possuem condições ambientais similares (BAILEY, 2005). As Ecorregiões
da Caatinga são: Complexo de Campo Maior, Complexo Ibiapaba – Araripe, Depressão
Sertaneja Setentrional, Planalto da Borborema, Depressão Sertaneja Meridional, Dunas do
São Francisco, Complexo da Chapada Diamantina e Raso da Catarina (VELLOSO et al.
2002). Essa heterogeneidade tem levado alguns autores a utilizar a expressão – as Caatingas.
A Caatinga, do ponto de vista científico e da conservação, é o mais negligenciado dos
biomas brasileiros. É desvalorizada nos estudos de biodiversidade e tem recebido poucos
esforços conservacionistas, possuindo a menor extensão protegida (2% do total de seu
território) dentre todos os biomas, e mais de 30% de sua área sofreu fortes alterações
principalmente em função da agricultura (LEAL et al. 2003; MMA, 2005). Apenas
recentemente houve um despertar de diversos setores governamentais e não governamentais
para a grave situação em que se encontra este bioma, pois além da grande necessidade de
conservação dos seus sistemas naturais, ainda existe séria insuficiência de conhecimento
científico básico. Ademais, poucos são os trabalhos envolvendo a variação sazonal das
espécies da fauna e flora da Caatinga.
15
2. OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
Caracterizar a diversidade temporal de Collembola em área de Caatinga no Rio
Grande do Norte, Brasil, relacionando a estrutura da taxocenose do grupo com aspectos
abióticos de seu ambiente e descrever parte das novas espécies encontradas.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
-Inventariar a fauna de Collembola em área de Caatinga do Rio Grande do Norte;
-Analisar as variações temporais de riqueza e abundância da fauna de Collembola;
-Relacionar a estrutura composicional da taxocenose de Collembola com variáveis
ambientais, acompanhando o gradiente sazonal ao longo do ano;
-Descrever novas espécies de Seira (Collembola, Entomobryidae).
16
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ABRANTES, E.A.; BELLINI, B.C.; BERNARDO, A.N.; FERNANDES, L.H;
MENDONÇA, M.C; OLIVEIRA, E.P.; QUEIROZ, G.C; SAUTTER, K.D.; SILVEIRA, T.C.
& ZEPPELINI. D. 2010.Synthesis of Collembola: an update to the species list. Zootaxa
2388:1-22.
ABRANTES, E. A.; B. C. BELLINI; A. N. BERNARDO; L. H. FERNANDES; M. C.
MENDONÇA; E. P. OLIVEIRA; G. C. QUEIROZ; K. D. SAUTTER; T. C. SILVEIRA & D.
ZEPPELINI. 2012. Errata Corrigenda and update for the “Synthesis of Brazilian Collembola:
an update to the species list.” ABRANTES et al. (2010), Zootaxa, 2388: 1–22. Zootaxa 3168:
1-21.
BAILEY, R. G. 2005.Identifying ecoregions boundaries Environmental management, v. 34,
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BELLINI, B. C.; ZEPPELINI, D. 2004. First records of Collembola (Ellipura) from the State
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596.
BELLINGER, P.F. 1985.A new Family of Collembola (Arthropoda, Tracheata). Caribbean
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CARDOSO D.B., QUEIROZ L.P. 2010. IN: Caatinga no contexto de uma
metacomunidade: evidências da biogeografia, padrões filogenéticos e abundância das
espécies em Leguminosas. de Carvalho CJB, Almeida EAB, editores. São Paulo, SP, Brazil:
Roca; pp. 243–260.
CULIK, M.P., Y D.F. ZEPPELINI. 2003. Diversity and distribution of Collembola
(Arthropoda: Hexapoda) of Brazil. Biodiversity and Conservation.
GREENSLADE, P. J. Collembola. 1991. The Insects of Australia. A Textbook for Students
and Research Workers, ed. 2th. CSIRO, p. 252-264. Carlton, Australia: Melbourne University
Press.
INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA – IBGE. Cidades: João
Câmara – RN. Disponível em: <http://www.ibge.gov.br/cidadesat/painel/painel.php?
codmun=240580#> (acessado em 08 de Abril de 2011).
JORDANA R. 1997. New habitat for a species of Axelsonia Börner, 1907. Pedobiologia,
v.41, p.1 3.
LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA, J. M. C. 2003. Ecologia e Conservação da
Caatinga. Recife: UFPE, 804p.
MMA – Ministério do Meio Ambiente. 2005. Análise das variações da biodiversidade do
bioma Caatinga. Suporte a estratégias regionais de conservação. Brasília, Ministério do
Meio Ambiente. 466p.
17
NIMER, E. 1972. Climatologia da região Nordeste do Brasil. Introdução à climatologia
dinâmica. Rev. Bras. Geogr., v. 34, p. 3-51.
PALACIOS-VARGAS, J. G., CUTZ, L. Q., Y C. MALDONADO. 2000. Redescription of the
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TABARELLI M, SILVA JMC. 2003. Áreas e ações prioritárias para a conservação da
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Conservação da Caatinga. Universidade Federal de Pernambuco, Recife.
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Associção Plantas do Nordeste, Recife.
ZEPPELINI, D. F. & B. C. BELLINI. 2004. Introdução ao estudo dos Collembola. João
Pessoa, Paraíba: Editora Universitária, Universidade Federal da Paraíba, 82 p.
ZEPPELINI, D., BELLINI, B. C., CREÃO-DUARTE, A.J. & HERNÁNDEZ, M.I.M.
2008.Collembola as bioindicators of restoration in mined sand dunes of Northeastern Brazil.
Biodiversity and Conservation, v. 18, p. 1161–1170.
18
CAPÍTULO 1
VARIAÇÃO TEMPORAL DA FAUNA DE COLLEMBOLA
(ARTHROPODA, HEXAPODA) EM UMA ÁREA DE
CAATINGA DO NORDESTE DO BRASIL
(Artigo a ser submetido à Revista Brasileira de Zoologia)
19
Variação temporal da fauna de Collembola (Arthropoda, Hexapoda) em uma área de
Caatinga, semiárido do Nordeste do Brasil
Aila Soares Ferreira1, Bruno Cavalcante Bellini1 & Alexandre Vasconcellos2,3
1
Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução, Departamento de Botânica,
Ecologia e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Lagoa Nova, Campus Universitário, 59072-970 Natal, RN, Brazil.
2
Laboratório de Termitologia, Departamento Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da
Paraíba, 58051–900 João Pessoa-PB, Brazil.
3
Corresponding author: [email protected]
RESUMO. A riqueza de espécies e a abundância de Collembola podem ser influenciadas por
múltiplos fatores bióticos e abióticos, dependendo do ecossistema e das espécies envolvidas.
O semiárido brasileiro, região dominada pela vegetação de Caatinga, possui uma clara
alternância de fisionomias entre as estações seca e chuvosa, ligada principalmente à dinâmica
do seu regime de precipitação pluviométrica. Este estudo avaliou os fatores ambientais
capazes de afetar as populações de Collembola ao longo de 12 meses em uma área de
Caatinga do Nordeste brasileiro. Os espécimes foram coletados ativamente, com o auxílio de
bandeja branca e aspirador entomológico em 10 parcelas de 20 X 20m. O tempo amostral foi
de 1h/pessoa/parcela. Foi coletado um total de 1231 indivíduos, distribuídos em 15 espécies,
12 gêneros e nove famílias. Tanto a riqueza de espécies como a abundância de indivíduos
sofreram oscilações ao longo do ano, sendo os maiores valores registrados na estação
chuvosa. A precipitação foi a principal variável preditora das oscilações temporais da riqueza
espécies e abundância de indivíduos. A estrutura composicional da taxocenose de Collembola
foi influenciada principalmente pela temperatura mínima e precipitação. As populações de
Collembola apresentaram distribuição agrupada ao longo do ano. Os efeitos diretos e indiretos
da precipitação sobre a qualidade do microhábitat e disponibilidade de recursos
aparentemente foram os responsáveis pelas alterações numéricas e composicionais da fauna
de Collembola na Caatinga estudada.
Palavras – chave: Fauna edáfica; Riqueza de espécies; Sazonalidade; Taxocenose; Variáveis
climáticas
20
1. INTRODUÇÃO
Collembola são representantes abundantes da pedofauna (CASSAGNE et al. 2003) e
desempenham um papel importante na formação do solo e decomposição da matéria orgânica
tornando-a disponível à ação de fungos e bactérias (HOPKINS 1997; ZEPPELINI & BELLINI
2004). A abundância e riqueza de espécies de Collembola são influenciadas por vários
aspectos bióticos e abióticos (CULIK & ZEPPELINI 2003, ZEPPELINI et al. 2009). Para várias
ordens de insetos, a abundância de indivíduos está relacionada às variações temporais das
condições climáticas, tanto em ecossistemas temperados como tropicais (WOLDA 1988).
A variação sazonal na abundância de insetos é um fenômeno comum, com a redução
acentuada da abundância durante a estação seca nas regiões tropicais e no inverno nas regiões
temperadas (WOLDA 1988; PINHEIRO et al. 2002; VASCONCELLOS et al. 2010). Em ambientes
onde ocorre clara distinção entre as estações chuvosa e seca, as variáveis climáticas como
precipitação, umidade e temperatura são conhecidas por serem boas indicadoras da atividade
e/ou reprodução das populações de insetos (JANZEN 1973; WOLDA 1978). Contudo, para
algumas espécies, outros fatores, como variações na disponibilidade de recursos alimentares,
competição intraespecífica e variações nos habitats também podem indicar atividades
sazonais de insetos em regiões tropicais (WOLDA 1988).
A Caatinga (Seasonal Dry Forest) compreende uma área aproximada de 740.000 km2,
inserida quase que exclusivamente na Região Nordeste do Brasil, o que equivale
aproximadamente 10% do território nacional (TABARELLI & SILVA 2003). Em quase toda a
Caatinga de 50 a 70% da precipitação anual estão concentradas em três meses consecutivos,
caracterizando um clima marcadamente sazonal, com estação seca longa, a qual varia de seis
a nove meses, mas podendo chegar, em alguns núcleos mais secos, a dez ou onze meses
(NIMER 1972). Desta forma, mais que a precipitação total, é a concentração das chuvas em
21
curtos períodos intercalados por longos períodos secos que exerce efeito mais acentuado sobre
os organismos da região. A Caatinga possui uma surpreendente diversidade de ambientes,
proporcionados por um mosaico de tipos de vegetação, como florestas secas e as formações
abertas, com domínio de cactáceas e bromeliáceas, que apresentam uma acentuada queda
foliar durante a estação seca (TABARELLI & SILVA 2003).
O efeito da variação temporal dos elementos climáticos sobe a fauna da caatinga
especialmente sobre os invertebrados, são escassos, tendo em vista a magnitude da
diversidade deste grupo de organismos (AGUIAR & MARTINS 1997; ZANELLA & MARTINS
2003; GUSMÃO & CREÃO-DUARTE 2004; IANNUZZI et al. 2006; HERNÁNDEZ 2007; ARAÚJO
et al. 2010; VASCONCELLOS et al., 2010; MEDEIROS et al. 2012)
Os objetivos do presente estudo foram inventariar a fauna de Collembola em uma área
semiárida com vegetação de Caatinga no Nordeste do Brasil e tentar identificar as variáveis
climáticas que influenciam a riqueza de espécies, abundância de indivíduos e estrutura
composicional da taxocenose. Sendo um dos poucos estudos realizados na Caatinga com
invertebrados que avaliou os efeitos da variação temporal dos elementos climáticos em nível
de espécie
22
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1 CARACTERIZAÇÃO DA ÁREA DE ESTUDO
As coletas foram realizadas em uma área conservada (cerca de 100 anos sem corte de
madeira) de Caatinga, na Fazenda Cauaçu (05o32’15”S e 35o49’11”W), situada no Município
de João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil (Figura 01).
Figura 1: Mapa de localização dos pontos de coletas da Fazenda Cauaçu, no município de
João Câmara, Rio Grande do Norte, Brasil. Fonte: Modificado do Google Earth.
23
O clima é do tipo semiárido, com precipitação anual média de 648,6 mm. O período
chuvoso vai de março a junho. A temperatura média anual é de 24,7ºC, sendo a mínima de
21°C e a máxima de 32°C. A umidade relativa varia entorno de 70% (IDEMA 201). O porte
da vegetação de caatinga varia de arbóreo a arbustiva (Figura 02).
A
B
Figura 2: Vista da Fazenda Cauaçu, no município de João Câmara, Rio Grande do Norte,
Brasil. A- Estação seca e B- Estação chuvosa. Foto: Alexandre Vasconcellos.
24
2.2 MÉTODOS DE COLETA
As coletas foram realizadas mensalmente ao longo de 12 meses, de agosto de 2011 a
julho de 2012. Dez plots de 20 X 20 m foram estabelecidas aleatoriamente dentro de uma área
de 25 ha (500 X 500 m). As coletas foram realizadas nos mesmos plots todos os meses. Em
cada parcela, os Collembola foram coletados durante 1h/plots. Durante este tempo, os
indivíduos foram coletados ativamente nos mais variados microhábitats, como folhiço, solo e
sob cascas de árvores com o auxílio de bandeja branca e aspirador entomológico (Figura 03).
Após a amostragem, os indivíduos de Collembola coletados foram fixados em frascos
contendo álcool etílico a 70%, devidamente etiquetados.
Figura 3: Aspirado entomológico e bandeja usados na coleta. Fonte: Elaborado pelo autor.
25
2.3 IDENTIFICAÇÃO TAXONÔMICA
O material coletado foi triado e contado sob estereomicroscópio. Os exemplares
coletados foram diafanizados em KOH 5% e lactofenol e montados em lâminas
semipermanentes para microscopia ótica em líquido de Hoyer. Também foi utilizada a
metodologia de diafanização descrita por Arlé & Mendonça (1982), com ácido clorídrico
(HCL) e bicromato de potássio.
A identificação das espécies foi realizada através do estudo da morfologia e quetotaxia
dos exemplares, sob microscópio óptico, com o auxilio de chaves especializadas para
identificação de famílias, gêneros e espécies.
2.4 ANÁLISE ESTATÍSTICA DOS DADOS
Foi realizada uma análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e a
abundância de indivíduos (variáveis dependentes) com quatro variáveis independentes,
precipitação pluviométrica, temperatura máxima e mínima e umidade relativa do ar. Estas
variáveis climáticas foram obtidas na EMPARN (Empresa de Pesquisa Agropecuário do Rio
Grande do Norte). O teste de Durbin-Watson foi utilizado para verificar a independência
temporal das amostras. Este teste verifica a existência ou não de autocorrelação para os
valores residuais (DURBIN & WATSON 1950). A análise de regressão em nível específico só foi
realizada para as espécies que ocorrem no mínimo em cinco meses.
Com base na matriz de distância, obtida a partir do coeficiente de Bray-Curtis, foi
realizado um escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS), que calcula a distorção
ou stress, entre a matriz de similaridade e a ordenação, produzindo um gráfico com
representação dos eixos para avaliação da disposição espacial da taxocenose a cada mês em
26
duas dimensões (MANLY 2008). Em seguida foi feita uma análise de correlação de Pearson,
com as variáveis ambientais e os valores dos dois primeiros eixos do NMDS para determinar
quais variáveis influenciam a estrutura da composicional da taxocenose de Collembola.
O teste de Rayleigh foi utilizado para verificar se a distribuição da abundância anual
da taxocenose de Collembola e das espécies mais frequentes difere de uma distribuição
aleatória (ZAR 1996). Todas as análises foram realizadas no programa R (R Core Team,
2012), utilizando-se os pacotes Car (FOX & WEISBERG 2011), Circular (AGOSTINELLI & LUND
2011), Vegan (OKSANEN et al. 2012) e MASS (VENABLES & RIPLEY 2002).
27
3. RESULTADOS
3.1 RIQUEZA E ABUNDÂNCIA
Forom coletados um total de 1231 indivíduos de colêmbolos, distribuídos em 15
espécies, 12 gêneros e nove famílias, ao longo dos 12 meses de estudo (Tabela I). A maior
riqueza de espécies de Collembola foi encontrada nos meses de agosto de 2011 e julho de
2012, ambos com 11 espécies (73% do total). Os maiores valores de abundância foram
encontrados nos meses de julho de 2012 (315 indivíduos - 25,6% do total), abril de 2012 (260
indivíduos - 21,1% do total) e agosto de 2011 (223 indivíduos - 18,1% do total).
Dos 12 gêneros identificados, Seira foi o único representado por mais de uma espécie,
com quatro espécies, sendo também o gênero mais abundante, com 986 espécimes (80% da
abundância total). A espécie Seira sp.n. 2 (708 exemplares - 57,5% da abundância total) foi a
mais abundante, seguida por Seira sp. n.1 (259 espécimes - 21% da abundância total) e
Brachystomella aff. agrosa ( 124 espécimes - 10% da abundância total). As demais espécies
apresentaram valores de abundância inferiores a 10% do total (Tabela I).
Ao longo de um ano de coleta a espécie Seira sp .n. 2 foi a única que ocorreu em todas
as coletas, seguida por Seira sp. n.1, que ocorreu em oito meses, e Seira sp.n. 3, observada em
5 meses, enquanto as demais espécies apresentaram ocorrência inferior a cinco meses (Tabela
I e Figura 04).
28
Tabela I: Diversidade de colêmbolos capturados entre os meses de agosto de 2011 e Julho de 2012 na Fazenda Cauaçu, João Câmara, Rio Grande
do Norte.
Família/Espécie
Aug/11
Sep/11
Oct/11
Nov/11
Dec/11
Jan/12
Feb/12
Mar/12
Apr/12
May/12
June/12
July/12
Ab.sp
7
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
7
10
–
–
–
–
3
–
–
–
–
–
111
124
100
35
3
4
16
91
15
–
–
–
17
5
4
–
–
8
17
–
–
–
8
29
4
–
–
9
6
3
–
–
–
50
–
–
–
–
54
–
–
–
–
256
1
–
–
–
48
–
–
–
1
40
–
–
–
25
153
–
–
2
259
708
15
4
18
–
–
–
–
–
–
–
3
–
–
–
1
4
5
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
5
8
15
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
7
–
–
–
–
–
–
1
1
9
23
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
3
3
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
8
–
3
–
–
–
1
3
14
3
26
20
223
11
–
106
2
–
26
3
–
25
2
–
41
3
–
21
4
–
50
1
2
74
5
–
260
3
–
48
1
–
42
3
1
315
11
23
1231
–
Neanuridae
Arlesia alpibes
Brachystomellidae
Brachystomella aff. agrosa
Entomobryidae
Seira sp. n.1
Seira sp.n.2
Seira sp.n.3
Seira sp.n.4
Pseudosinella aff. octopunctata
Isotomidae
Desoria sp.
Paronellidae
Cyphoderus cf. similis
Sminthuridae
Temeritas sp.
Sphyrotheca sp.
Sminthurididae
Sphaeridia sp.
Bourletiellidae
Bourletiellidae
Stenognathriopes sp.
Dicyrtomidae
Dicyrtoma sp.
Total de indivíduos
Riqueza por Coleta
29
3.2 RELAÇÃO COM AS VARIÁVEIS AMBIENTAIS
A precipitação explicou 59% da variação temporal da riqueza de espécies e 58% da
abundância de Collembola (Tabela II e Figuras 05 e 06). Não houve autocorrelação temporal
entre os resíduos da regressão (DWriqueza = 1,87, P = 0,22; DWabundância = 2,64, P = 0,91). A
variação temporal das espécies Seira sp. n.1 (Figura 07) e Seira sp.n. 3 foram explicadas pela
variação da temperatura. A flutuação populacional de Seira sp.n. 2 não foi explicada por
nenhuma das variáveis climáticas testadas no modelo.
Tabela II: Análise de regressão múltipla entre a riqueza de espécies e abundância das
espécies de Collembola capturadas em João Câmara, RN, com as variáveis climáticas. As
regressões em nível específico só foram realizadas para as espécies que ocorreram no mínimo
em cinco meses.
Collembola
Riqueza
Abundância
Seira sp.n.1
Seira sp.n. 2
Seira sp.n. 3
R2adj
0,59
0,58
0,73
0,36
0,21
F-valor
19,03
12,62
12,70
5,58
6,60
Precipitação
Variáveis Climáticas
Um. Rel. do Ar T.max
T. min
P- valor
0,81
1,23
0,003
0,009
0.009
0,050
0,037
2,24
1,52
-1,56
30
Figura 4: Riqueza de Collembola em função da precipitação ao longo do período de
coletas João Câmara, Rio Grande do Norte.
31
Figura 5: Abundância de Collembola em função da Precipitação ao longo do período
de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.
32
Figura 6: Abundância de Seira sp. n.1 em função da temperatura máxima (ºC) ao longo do
período de coletas, João Câmara, Rio Grande do Norte.
33
Figura 7: Análise de NMDS gerada através da matriz de similaridade de Bray-Curtis da fauna de
Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.
A estrutura composicional da taxocenose de Collembola também foi influenciada pela
variação temporal dos elementos climáticos (Figura 08 e Tabela III). O eixo 1 do NMDS foi
relacionado apenas à temperatura mínima, enquanto o eixo 2 foi relacionado
significativamente com precipitação, umidade relativa e temperatura máxima.
Tabela III: Correlação de Pearson entre as variáveis ambientais e os escores do NMDS
relativo à taxocenose de Collembola, João Câmara, Rio Grande do Norte.
Variáveis ambientais
Precipitação
Umidade relativa do ar
Temperatura mínima
Temperatura máxima
* P<0,05
Eixo 1 (NMDS)
-0.22
-0.47
0.68*
-0.17
Eixo 2 (NMDS)
0.85*
-0.82*
0.43
0.81*
34
3.3 DISTRIBUIÇÃO DA ABUNDÂNCIA AO LONGO DO ANO
A distribuição da abundância de indivíduos de Collembola foi diferente de uma
distribuição aleatório, estando concentrada em determinada época do ano. O mesmo padrão
foi observado para todas as espécies isoladamente (Tabela IV).
Tabela IV: Teste de Rayleigh das espécies de Collembola, João Câmara, Rio Grande do
Norte. O Teste só foi realizado para as espécies que ocorrem no mínimo em cinco meses.
Táxon
Collembola
Seira sp.n.1
Seira sp.n.2
Seira sp.n.3
Teste de Rayleigh
0.618
0.513
0.695
0.857
P-Valor
0.007
0.038
0.001
0.000
35
4. DISCUSSÃO
Incluindo o presente estudo, 29 espécies de Collembola foram registradas para
Caatinga (BELLINI & ZEPPELINI 2009, SANTOS-ROCHA et al. 2011). A riqueza de espécies de
Collembola neste Domínio certamente é bem maior, pois estes estudos pontuais foram
realizados apenas na Ecorregião da “Depressão Sertaneja Setentrional", existindo ainda outras
sete Ecorregiões com diferentes condições climáticas, geomorfológicas e vegetacionais
(VELLOSO et al. 2002). Desta forma, há expectativa que o número de espécies de Collembola
esteja bem aquém do valor real.
As espécies de Collembola apresentaram um padrão sazonal em sua abundância, com
distribuição agrupada no período da estação chuvosa. Segundo WOLDA (1978), em áreas onde
os ciclos de chuvas são bem definidos, insetos tendem a ser menos abundante na estação seca.
Esse mesmo padrão sazonal foi encontrado para vários grupos de insetos na Caatinga
(IANNUZZI et al. 2006; VASCONCELLOS et al. 2010). A estrutura composicional da taxocenose
de Collembola também foi influenciada em grande parte pela variação temporal dos
elementos climáticos, mostrando que, além das espécies e da abundância isoladamente, toda a
taxocenose é influenciada pelos efeitos diretos e indiretos das variáveis climáticas.
Em ecossistemas neotropicais, as taxocenoses de insetos são fortemente influenciadas
pela precipitação (WOLDA 1978; DEVELEY & PERES 2000; HERNÁNDEZ 2007). No presente
estudo, os padrões de abundância e riqueza de espécies de Collembola foram explicados
principalmente pela precipitação. VASCONCELLOS et al. (2010) investigaram os efeitos da
sazonalidade sobre as ordens de insetos na Caatinga, e observaram que os padrões de
abundância foram relacionados principalmente com a precipitação. Por outro lado, a
temperatura parecer ser a variável que mais afeta as taxocenoses de insetos no Cerrado (SILVA
2011).
36
A resposta da taxocenose de Collembola à precipitação na Caatinga provavelmente
está relacionada com a resposta da vegetação, que se renova rapidamente logo após as
primeiras chuvas, resultando em uma maior disponibilidade de recursos e clima mais ameno
(MACHADO et al. 1995). Segundo CASTAÑO-MENESES et al. (2004), a matéria orgânica
vegetal em decomposição é a principal fonte da dieta dos colêmbolos, seguida por fungos
(conídios e esporos) e, eventualmente, outros animais (possivelmente mortos), como ácaros e
mesmo outros colêmbolos. A disponibilidade de recursos desempenha um papel importante
nos padrões de sazonalidade da abundancia de insetos, que são modulados em parte pelos
recursos alimentares, que variam sazonalmente com o clima (WOLDA 1978, 1988).
Collembola tem uma baixa resistência natural à dessecação (BUTCHER et al. 1971),
sendo a diminuição da umidade no substrato um fator determinante na redução de sua
população na estação seca. No entanto, a atividade reduzida não deve ser ligada
necessariamente à mortalidade. Outras possibilidades para o decréscimo populacional podem
estar ligadas aos mecanismos comportamentais de sobrevivência, como a redução na taxa de
reprodução e migração dos espécimes para locais mais úmidos (BUTCHER et al. 1971). É
possível que, microhábitats atuem como refúgio para os espécimes durante a estação seca. A
serrapilheira, troncos caídos e solo sob rochas podem representar importantes microhábitats
para a fauna de solo, tendo em vista sua capacidade de manter, pelo menos em parte, a
umidade do ambiente edáfico durante a estação seca (GOLDSBROUGH et al. 2003). Por outro
lado, com o início das chuvas os indivíduos podem novamente ampliar sua distribuição
horizontal no solo e escolher vários outros microhábitats para postura de ovos, acasalamento,
refúgio contra predadores e alimentação (CORNELISSEN & BOECHAT 2001).
O gênero Seira foi mais abundante e o único representado por mais de uma espécie.
Os espécimes desse gênero são cobertos por abundantes cerdas e escamas, que retêm uma
camada de ar aprisionada sobre o corpo, diminuindo a perda de água e permitindo que esses
37
animais habitem ambientes secos, sendo predominantemente tropical (CHRISTIANSEN &
BELLINGER 2000; ZEPPELINI & BELLINI 2004). BELLINI & ZEPPELINI (2009) afirmam que a
Região Nordeste do Brasil é, possivelmente, uma das áreas de maior riqueza de espécies para
o gênero no mundo. No Brasil já foram registradas 25 espécies de Seira, sendo 14 registradas
para a Caatinga (BELLINI & ZEPPELINI 2009, SANTOS-ROCHA et al., 2011). No presente
estudo, são adicionados mais quatro novas espécies para este táxon, o que reafirma a
diversidade do gênero no Domínio Caatinga.
As variações das populações de Seira sp.1, Seira sp. 2 e Seira sp. 3 foram explicada
pela variação da temperatura. Fatores ambientais, especialmente a temperatura, interferem
diretamente na velocidade do desenvolvimento dos Collembola, sendo o seu crescimento
reduzido na estação desfavorável. Há casos em que os ovos e imaturos sobrevivem a períodos
desfavoráveis através de uma forma de latência ou diapausa (CHRISTIANSEN & BELLINGER
1988; HOPKINS 1997; BELLINGER et al., 1996-2012).
A espécie Seira sp. 2 foi a espécie mais abundante e frequente na estação seca,
seguindo um padrão sazonal similar ao encontrado para a espécie Seira purpurea Schött, 1891
no México (PALACIOS-VARGAS et al. 2003). Em S. purpurea foi observado variação nos
componentes da dieta entre as estações seca e chuvosa. Na estação seca foram encontrados em
seu conteúdo intestinal fragmentos de colêmbolos e também alguns nematódeos parasitas
(CASTAÑO-MENESES et al. 2004). Collembola são considerados consumidores generalistas,
dependendo do seu habitat, podem usar um ou muitos recursos. A maior abundância e
frequência de Seira sp. 2 nesse período também pode ser relacionada com a redução de alguns
grupos de insetos que são predadores de Collembola. Collembola são fontes de alimentos para
muitos predadores, incluindo Coleoptera, como os carabideos e suas larvas, Diptera e
Hymenoptera (RUSEK 1988). VASCONCELLOS et al. (2010) observaram que na estação seca as
abundâncias de Coleoptera, Diptera e Hymenoptera foram bastante reduzidas.
38
No presente estudo foi observado que na Caatinga a precipitação foi diretamente
relacionada com o aumento da riqueza e abundância de Collembola como um todo. Porém,
outros fatores, como a competição interespecifica, predação e distribuição dos recursos
alimentares ao longo do ano, podem atuar em conjunto com os fatores climáticos moldando a
distribuição dos Collembola.
Os efeitos das variáveis climáticas sobre os Collembola sugerem que as mudanças
climáticas da Caatinga, principalmente nos padrões de chuva e temperatura podem afetar os
serviços do ecossistema que estão direta ou indiretamente associados a esses organismos.
Dentre os hexápodes que compõem a fauna da Caatinga, Collembola é um dos grupos menos
conhecidos, principalmente no que se refere a sua distribuição espaço-temporal e diversidade.
Para WOLDA (1988), não é possível entender completamente os padrões de sazonalidade
observados em regiões tropicais até que estudos detalhados sobre a biologia de diferentes
táxons de insetos sejam realizados.
39
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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43
CAPÍTULO 2
NOVAS ESPÉCIES DE SEIRA LUBBOCK, 1869
(COLLEMBOLA, ENTOMOBRYIDAE), RIO GRANDE DO
NORTE, BRASIL
44
RESUMO
Seira é um gênero predominantemente tropical, com cerca de 200 espécies descritas em todo
mundo. No Brasil foram registradas até o momento 23 espécies. A maior parte do território
brasileiro não foi adequadamente amostrado e biomas como o Pantanal, Cerrado, Pampa e
Caatinga foram negligenciados em relação ao levantamento da fauna de Collembola. Para a
Caatinga, há o registro de apenas 14 espécies de colêmbolos, um número baixo relacionado
claramente a subamostragem do grupo. O presente estudo teve como objetivo contribuir para
o conhecimento da diversidade da fauna de Seira, com a descrição de três espécies em região
de Caatinga. As coletas foram realizadas em uma área preservada de Caatinga, João Câmara,
RN. Os espécimes foram coletados com o auxílio de bandeja branca e aspirador
entomológico, identificados em laboratório e desenhados com o auxílio de microscópio óptico
comum com câmara clara. Foram desenhados aspectos de morfologia geral e, especialmente,
da quetotaxia dorsal, elemento importante para a comparação de espécies de Collembola..
Seira sp. nov. 1 apresenta ampla semelhança com S. prodiga, S. xinguensis e S. nigrans,
devido a presença de cerdas modificadas no dente da fúrcula, entretanto tem como
característica diagnóstica uma peculiar e complexa quetotaxia no mesotórax. Seira sp. nov. 2
apresenta semelhanças com S. ritae, descrita para o litoral da Paraíba, mas se destaca da
mesma e das demais espécies do gênero por uma complexa quetotaxia cefálica, especialmente
nas regiões 1 e 5. Seira sp. nov. 3 possui semelhanças com outras espécies do gênero descritas
no Brasil, em particular com S. praiana, mas se difere de todas as espécies do gênero por
complexidade da quetotaxia geral do mesotórax e região C do metatórax. O registro de novas
espécies de Seira na Caatinga, em região tão próxima a de onde foram descritas outras
espécies do gênero, demonstra um possível isolamento desses táxons devido a condições de
microhabitat, além de uma potencial elevada diversidade ainda a ser revelada para o grupo no
Nordeste do Brasil.
Palavras–chave: Arthropleona; distribuição de espécies; Entomobryomorpha; novos
registros; quetotaxia.
45
ABSTRACT
Seira is a predominantly tropical genus with about 200 species described worldwide. In Brazil
have been registered so far 23 species. Most of Brazilian territory has not been adequately
sampled and biomes such as the Pantanal, Cerrado, Caatinga and Pampa were neglected in
relation to fauna of Collembola. In the Caatinga, there is record of only 14 species of
springtails, a low number clearly related to subsampling of the group. The present study
aimed to contribute to the knowledge of the diversity of Seira’s fauna, with description of
three species from Caatinga region. Samples were collected in a preserved area of Caatinga,
João Câmara, Rio Grande do Norte. The specimens were collected using entomological
aspirators, identified in the laboratory and drawn with the aid of optical microscope with
camera lucida. Were drawn aspects of morphology and especially the chaetotaxy dorsal
important element for comparing species of Collembola. Seira sp. nov. 1 shows extensive
similarity with S. lavishes, S. xinguensis and S. nigrans, due to the presence of macrochaetas
modified in tooth furca, however is characterized by a peculiar and complex diagnostic
chaetotaxy in the mesothorax. Seira sp. nov. 2 shows similarities with S. ritae described from
the coast of Paraiba, but stands in the same and other species of the genus by a complex
cephalic chaetotaxy, especially in regions 1 and 5. Seira sp. nov. 3 has similarities with other
species of the genus described in Brazil, in particular with S. seashore, but differs from all
species of the genus by the general complexity of chaetotaxy mesothorax and the region
metathorax C. The registration of new species of Seira Caatinga, in a region so close to where
they were described species of the genus, shows a possible isolation of these taxa due to
microhabitat conditions, plus a potential high diversity yet to be revealed to the group
Northeast of Brazil.
Keywords: Arthropleona; Chaetotaxy; Entomobryomorpha; New records; Species
distribution;
46
1. INTRODUÇÃO
Collembola é formado por quatro grupos distintos que podem ser classificados como
ordens. Os dois grupos mais basais, Poduromorpha e Entomobryomorpha, apresentam corpo
alongado e claramente segmentado, enquanto e os dois grupos mais derivados, Neelipleona e
Sympypleona, apresentam corpo globoso com fusão de segmentos (ZEPPELINI & BELLINI,
2004). Entomobryomorpha é caracterizado por apresentar corpo alongado, pró-tórax reduzido,
desprovido de protergito, com corpo e apêndices revestidos por cerdas ou escamas. Essa
ordem possui atualmente nove famílias: Isotomidae, Actaletidae, Coenaletidae, Tomoceridae,
Oncopoduridae, Praentomobryidae, Microfalculidae, Paronellidae, Entomobryidae (SOTOADAMES, 2008).
Entomobryidae Schött, 1891 é a família mais diversa de Collembola, com
aproximadamente 1730 espécies descritas, distribuídas em 74 gêneros, sendo dividida em seis
subfamílias: Capbryinae Soto, 2008; Orchesellinae Borner, 1906; Entomobryinae Schaffer,
1896; Lepidocyrtinae, Wahlgren 1906; Seirinae Yosii, 1979 e Willowsiinae Yosii, 1989. No
Brasil, a família Entomobryidae é representada pelos gêneros Dicranocentrus Schött 1893;
Entomobrya Rondanii, 1861; Lepidosira Schött, 1925; Lepidocyrtus Bourlet, 1839;
Nothobrya Arlé, 1961; Pseudosinella Schaffer, 1897; Rhynchocyrtus Mendonça, 2007; Seira
Lubbock, 1870; e Tyrannoseira Bellini & Zeppelini, 2011; (ABRANTES et al. 2010, 2012;
BELLINI & ZEPPELINI, 2004, 2011; MENDONÇA & FERNANDES, 2007).
A família Entomobryidae é caracterizada por possuir hábito alongado, corpo revestido
por escamas ou pequenas cerdas multiciladas, presença de macroquetas, dente longo e
crenulado e mucro com um ou dois dentes (CHRISTIANSEN & BELLINGER 1980, 1998;
SOTO-ADAMES et al. 2008).
A subfamilia Seirinae possui aproximadamente 270 espécies distribuídas em seis
gêneros: Acanthocyrtus Handschin, 1925; Epimetrura Schött, 1925; Lepidocyrtoides Schött,
1917; Lepidosira; Seira e Tyrannoseira (SOTO-ADAMES et al. 2008). A principal
característica morfológica que agrupa os Seirinae é a presença de escamas recobertas por
nervuras ásperas ou dentículos. Estas escamas são, em algumas partes do corpo, afiladas em
sua região apical (SOTO-ADAMES et al. 2008).
Os espécimes de Seira são epiedáficos e muito ativos durante o dia e algumas espécies
são encontradas em áreas de alta temperatura, o que indica resistência natural do grupo ao
calor e à dessecação (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000). Do ponto de vista
morfológico, o gênero pode ser identificado pela de presença de oito olhos, escamas
47
acastanhadas ou amareladas, com ápice arredondado, e principalmente de um mucro falcado,
com apenas um espinho curvo distal (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 1980, 1998).
Estudos taxonômicos e descrições de Seira anteriores à década de 50 foram baseados em
caracteres variáveis e de pouco informação taxonômica, tais como padrão de coloração e
estrutura do mucro e complexos empodiais. A revisão do gênero por Yosii (1959) começou a
incorporar informações de quetotaxia, número e distribuição de cerdas dorsais, e isso tornou a
comparação e descrição das espécies do gênero mais detalhada. A quetotaxia dorsal de Seira
é, atualmente, representada por esquemas pontilhados, onde cada ponto representa uma
macroqueta dorsal, presente na cabeça, no meso e metatórax e nos quatro primeiros
segmentos abdominais. Este sistema, criado por Jacquemart (1974), e modificado por
Christiansen & Bellinger (2000), é amplamente utilizado hoje em dia para a descrição e
comparação das espécies (BARRA, 2004; NEGRI et al. 2005; ZEPPELINI & BELLINI,
2006). O sistema é baseado em agrupamentos de macroquetas no corpo da cabeça, meso e
metatórax, e segmentos abdominais I, II, III, e IV. Outros caracteres morfológicos úteis na
sistemática são a forma da vesícula apical do quarto artículo antenal, papilas e cerdas labrais é
pré–labrais, morfologia geral dos complexos empodiais, número de cerdas subapicais do
ventre do manúbrio, entre outros (CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000; SOTOADAMES, 2008).
Seira é um gênero predominantemente tropical, com cerca de 200 espécies descritas
em todo mundo (SOTO-ADAMES et al. 2008, BELLINI & ZEPPELINI, 2011A,
BELLINGER et al. 1996-2012). No Brasil são registradas 23 espécies (ABRANTES et al.
2010, 2012; BELLINI et al. 2010; BELLINI & ZEPPELINI, 2011B). No país, Seira é o maior
gênero conhecido de Collembola. Mesmo assim, essa informação pode ser inconsistente
frente à ampla diversidade de Collembola ainda desconhecida no Brasil. A maior parte do
território brasileiro não foi adequadamente amostrado e biomas como o Pantanal, Cerrado,
Pampa e Caatinga foram negligenciados em relação ao levantamento da fauna de Collembola
por anos (BELLINI & ZEPPELINI, 2009b; ABRANTES et al. 2010, 2012). Como um
exemplo, em termos de dados publicados, até o momento há o registro de apenas 14 espécies
de colêmbolos para a Caatinga, um número baixo relacionado claramente a subamostragem
do grupo (BELLINI & ZEPPELINI 2009b; SANTOS-ROCHA et al. 2011). Tendo em vista
essa carência, o presente estudo teve como objetivo contribuir para o conhecimento da
diversidade da fauna de Seira na Caatinga, com a descrição de três espécies de Seira
provenientes do município de João Câmara, Rio Grande do Norte.
48
2. ÁREA DE ESTUDO E METODOLOGIA
As coletas foram realizadas em uma área preservada de Caatinga, na Fazenda Cauaçu,
situada no Município de João Câmara, Estado do Rio Grande do Norte, Brasil. A descrição da
área da coleta, dos métodos de coleta e da identificação taxonômica empregadas estão
descritas nos tópicos 2.1, 2.2 e 2.3 (pp.22-25) respectivamente, no capítulo I.
2.1 DESCRIÇÕES TAXONÔMICAS
Os espécimes de Seira, após montados e identificados como novas espécies, foram
desenhados com o auxílio de microscópio óptico comum com câmara clara. Os desenhos
foram feitos primeiramente em grafite, em papel ofício, e posteriormente foram cobertos com
canetas de nanquim, em papel vegetal e em seguida foram escaneados e vetorizados com
auxílio de softwares específicos. Foram desenhadas e descritas a quetotaxia dorsal da cabeça,
do meso e metatórax e dos quatro primeiros segmentos abdominais. A quetotaxia do II e III
segmentos abdominais foi detalhada com a inclusão de microcerdas, tricobótrias e escamas
associados aos complexos tricobotriais seguindo Soto-Adames (2008). Foram também
desenhadas a quetotaxia do triângulo labial, número de espinhos do órgão meta-trocanteral,
forma dos complexos empodiais, padrão ocular e cerdas interoculares, forma do mucro e
região distal da fúrcula. Os espécimes foram fotografados em microscópio estereoscópico
para ilustração da coloração original.
O material tipo das novas espécies descritas foi enviado à Coleção de Collembola do
Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro (MN/UFRJ). O restante dos
espécimes, montados ou mantidos em álcool, foi depositado junto a Coleção Entomológica
Adalberto Antonio Varella-Freire, do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte (UFRN).
49
3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
A seguir são apresentadas as descrições das novas espécies de Seira, coletadas em
João Câmara, Rio Grande do Norte.
Sumário Taxonômico:
Família Entomobryidae Schött, 1891
Subfamília Entomobryinae Schött, 1891
Tribo Seirini Yoshi & Yayuk, 1989
Gênero Seira Lubbock, 1869
Seira sp. nov.1
(Figuras 1- 13)
Material tipo: Holótipo macho, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauaçu,
01-03-viii-2011. Ferreira, A. S. col. Parátipos 6 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do
holótipo.
Descrição: Comprimento total do corpo do holótipo 2,44 mm. Hábito tipicamente
entomobriídeo (figuras 01,02). Dois padrões de coloração observados em espécimes mantidos
em álcool: no primeiro padrão de coloração, cor amarelo pálido, com pigmento azul claro
cobrindo a cabeça, mesotórax, bordas laterais do metatórax e três primeiros segmentos
abdominais, bordas distais do quarto segmento abdominal e região distal do sexto segmento
abdominal; fêmures, tibiotarsos e antenômeros listrados com pigmento azul escuro, também
presente nas manchas oculares (figura 01A); no segundo padrão de coloração, cor amarelo
pálido, com fêmures, tibiotarsos e antenômeros listrados com pigmento azul escuro; pigmento
azul escuro presente nas manchas oculares e bordas distais laterais do quarto segmento
abdominal (figura 01B); Cor dos espécimes montados amarelo pálido, com pigmento azul
claro cobrindo o terço superior do quarto artículo antenal, porção cefálica entre os olhos e
região distal dos fêmures do 3° par de pernas; e pigmento azul escuro cobrindo as manchas
oculares. Escamas arredondadas castanhas ou amareladas cobrindo os segmentos antenais I e
II, metades basais do terceiro e quarto segmentos antenais, cabeça, tórax, abdome, pernas e
fúrcula. Colóforo com escamas. Quarto artículo antenal não anulado, com um bulbo apical
50
simples, sem portar cerdas em forma de pinos e com cerdas lisas e multiciliadas alternadas
entre si (figura 03). Manchas oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior a lente A e a
menor, H (figura 04). Duas mesocerdas multiciliadas interoculares e uma macroqueta
interocular. Cerdas pré-labrais e labrais multiciliadas. Triângulo labial com cerda r reduzida e
M1, M2 e E normais em tamanho, multiciliadas (figura 05). Mesonoto alongado, projetando
por vezes a cabeça para a região ventral do corpo (figura 02). Órgão metatrocanteral com
aproximadamente 24 espinhos curtos (figura 06). Todos os úngues com três dentes na
margem externa e um dente na margem interna, sendo os dentes basais mais largos e
pareados, enquanto os dois dentes apicais são menores e não-pareados (figuras. 07-09). Todos
os unguículus acuminados, com bordas fracamente serrilhadas (figuras 07-09). Tenent hair
capitado, com bordas levemente serrilhadas. Ventre do manúbrio com 5+5 cerdas subapicais,
em uma linha transversa. Cerdas em forma de espinhos ausentes no manúbrio. Múcron
tipicamente falcado (figura 11). Quetotaxia dorsal detalhada do segundo e terceiro segmentos
abdominais mostrada na figura 13. Distribuição das macroquetas dorsais em todo corpo
mostrada na figura 12.
51
A
B
Figura 1: Diferentes padrões de coloração em espécimes fixados em álcool de Seira sp.
nov.1.
52
Figuras 2-11: 1 Seira sp. nov. 1: (02) hábito; (03) bulbo apical do quarto artículo antenal; (04)
macha ocular esquerda; (05) cerdas do triângulo labial (lado esquerdo); (06) órgão
metatrocanteral; (07) primeiro complexo empodial; (08) segundo complexo empodial; (09) t
terceiro complexo empodial; (10) cerdas abauladas na região dorsal da fúrcula, entre o
manúbrio e o dente (que aparece crenulado); (11) região distal do dente da fúrcula e múcron;
53
Figura 12: Seira sp. nov. 1: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito).
54
A
B
Figura 13: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro (B) segmentos
abdominais de Seira sp. nov. 1.
55
Comentários: Segundo a classificação proposta por Yosii (1959), Seira sp. nov. 1 pertence
ao subgênero Lepidocyrtinus Börner, 1903. Neste táxon foram agrupadas, originalmente,
todas as espécies de Seira que possuem cerdas grossas e abauladas na fúrcula. Entretanto, o
subgênero não é apresentado no sumário taxonômico de Seira sp. nov. 1 pois a divisão de
Seira em subgêneros se mostrou pouco útil para separar (e agrupar) adequadamente espécies
do gênero, e foi abandonada em descrições taxonômicas e revisões mais recentes
(CHRISITANSEN & BELLINGER, 2000, SOTO-ADAMES et al. 2008, BELLINI &
ZEPPELINI, 2011A). No Brasil, todas as espécies de Lepidocyrtinus foram descritas
originalmente sob o gênero Ctenocyrtinus Arlé, 1959, mas este gênero foi posteriormente
sinonimizado com Seira (ARLÉ, 1959;CHRISTIANSEN & BELLINGER, 2000).
Devido a presença de cerdas modificadas no dente da fúrcula, e ao hábito geral dos
animais, com mesonoto alongado, as espécies mais semelhantes a Seira sp. nov. 1 são S.
prodiga Arlé, 1959, S. xinguensi, e S. nigrans Arlé, 1959. O padrão de coloração de Seira sp
nov. 1 é bastante similar ao de S. prodiga, e as duas espécies também compartilham
semelhanças na quetotaxia cefálica, especialmente nas regiões 1,2,4 e 6, na quetotaxia das
áreas 2 e 3 do mesotórax e dos três primeiros segmentos abdominais como um todo. Por outro
lado, Seira sp. nov. 1 se distingue de S. prodiga e das demais espécies do gênero por uma
complexa quetotaxia na região 1 do mesotórax, onde ocorre um número muito elevado de
macroquetas, inclusive com a formação de três linhas organizadas de cerdas. Seira sp. nov. 1
também se distingue de S. prodiga, S. xinguensis e S. nigrans por uma maior complexidade
(maior número de cerdas e disposição diferenciada) na quetotaxia das regiões cefálicas 3 e 5,
no metatórax e no quarto segmento abdominal.
56
Seira sp. nov. 2
(Figuras 14-25)
Material tipo: Holótipo macho, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauaçu
02-vii-2012. Ferreira, A. S. col. Parátipos 3 machos e 5 fêmeas, mesmos dados do holótipo.
Descrição: Comprimento total do corpo do holótipo 2,050 mm. Hábito tipicamente
entomobriídeo (figuras 14 e 15). Cor dos espécimes em álcool com coloração azul escuro
cobrindo as antenas, bordas laterais do mesotórax e metatórax e região distal do terceiro e
sexto segmento abdominal. Cor dos espécimes montados amarelo claro, com pigmento azul
escuro nas manchas oculares. Escamas arredondadas castanhas ou amareladas cobrindo os
segmentos antenais I e II, metades basais do terceiro e quarto segmentos antenais, cabeça,
tórax, abdome, pernas e fúrcula. Colóforo sem escamas. Quarto artículo antenal não anulado,
com um bulbo apical simples, sem portar cerdas em forma de pinos (figura 16). Manchas
oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior lente A e a menor, H (figura 17). Cinco
mesocerdas multiciliadas interoculares. Cerdas pré-labrais e labrais multiciliadas. Triângulo
labial com cerda r reduzida e M1, M2 e E normais em tamanho, multiciliadas (figura 18).
Órgão metatrocanteral com aproximadamente 23 espinhos curtos (figura 19). Todos os
úngues com três dentes na margem interna e um dente na margem externa (figuras 20-22).
Todos os unguículus acuminados, com bordas fracamente serrilhadas (figuras 21-23). Tenent
hair capitado, com bordas levemente serrilhadas. Ventre do manúbrio com 5+5 cerdas
subapicais, em uma linha transversa. Cerdas em forma de espinhos ausentes no manúbrio.
Múcron tipicamente falcado (figura 23). Quetotaxia dorsal detalhada do segundo e terceiro
segmentos abdominais mostrada na figura 24. Distribuição das macroquetas dorsais em todo
corpo mostrada na figura 25.
57
Figura 14: Espécime fixada em álcool de Seira sp. nov.2.
58
Figuras 15-23 – Seira sp. nov. 2: (15) hábito; (16) bulbo apical do quarto artículo antenal;
(17) macha ocular esquerda; (18) cerdas do triângulo labial; (19) órgão metatrocanteral; (20)
primeiro complexo empodial; (21) segundo complexo empodial; (22) terceiro complexo
empodial; (23) região distal do dente da fúrcula e múcron.
59
Figura 24: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro (B) segmentos
abdominais de Seira sp. nov. 2.
60
Figura 25: Seira sp. nov. 2: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito).
61
Comentários: A espécie que possui morfologia mais semelhante a de Seira sp. nov. 2 é S.
ritae Bellini & Zeppelini, 2011. As duas espécies são similares na distribuição e número de
macroquetas das regiões cefálicas 2, 3, 4; quetotaxia geral do metatórax e dos três primeiros
segmentos abdominais como um todo. Por outro lado, Seira sp. nov. 2 se distingue de S. ritae
e das demais espécies do gênero por uma complexa quetotaxia cefálica, especialmente nas
regiões 1 e 5, associada a um destoante número de macroquetas nas regiões 1 e 2 do
mesotórax. Seira sp. nov. 2 ainda apresenta cinco mesocerdas multiciliadas interoculares e
5+5 cerdas subapicais no ventre do manúbrio enquanto a S. ritae possui quatro mesocerdas
multiciliadas interoculares e 4+4 cerdas subapicais no ventre do manúbrio. Quanto ao habitat,
Seira sp. nov. 2 foi coletada em área de Caatinga ao contrário de S. ritae, descrita para dunas
litorâneas da Paraíba.
Seira sp. nov. 3
(Figuras 26-36)
Material tipo: Holótipo fêmea, Brasil, Rio Grande do Norte, João Câmara, Fazenda Cauassú,
28-xii-2012. Ferreira, A. S. col. Parátipos 2 machos e 1 fêmeas, mesmos dados do holótipo.
Descrição: Comprimento total do corpo do holótipo 1,92 mm. Hábito tipicamente
entomobriídeo (figura 26). Cor dos espécimes montados amarelo pálido, com pigmento azul
escuro apenas nas manchas oculares. Escamas arredondadas castanhas cobrindo os segmentos
antenais I e II, metades basais dos segmentos antenais III e IV, cabeça, tórax, abdome, pernas
e fúrcula. Colóforo com escamas. Quarto artículo antenal não anulado, apresentando bulbo
apical simples (figura 27). Manchas oculares ovais, 8+8 lentes oculares, sendo a maior lente B
e a menor E (figura 28). Cinco mesocerdas interoculares (figura 28). Cerdas pré-labrais e
labrais multiciliadas. Triângulo labial M1, M2 e E multiciliadas com tamanho normal, cerda r
reduzida (figura 29). Órgão metatrocanteral com aproximadamente 27 espinhos curtos (figura
30). Todos os úngues com três dentes na margem interna e um dente na margem externa,
sendo dois na base pareados e dois apicais não pareados (figuras 31, 32 e 33). Todos os
unguículus acuminados, com bordas levemente serrilhadas (figuras 31, 32 e 33). Tenent hair
capitado. Mucro tipicamente falcado (figura 34). Ventre do manúbrio com 6+6 cerdas
subapicais, em uma linha transversa e espinhos ausentes. Quetotaxia dorsal detalhada do
segundo e terceiro segmentos abdominais mostrada na figura 35. Distribuição das
macroquetas dorsais em todo corpo mostrada na figura 36.
62
Figuras 26-34 – Seira sp. nov. 3: (26) hábito; (27) bulbo apical do quarto artículo antenal;
(28) macha ocular esquerda; (29) cerdas do triângulo labial; (30) órgão metatrocanteral; (31)
primeiro complexo empodial; (32) segundo complexo empodial; (33) terceiro complexo
empodial; (34) região distal do dente da fúrcula e múcron.
63
Figura 35: Quetotaxia detalhada do dorso direito do segundo (A) e terceiro (B) segmentos
abdominais de Seira sp. nov. 3.
64
Figura 36: Seira sp. nov. 3: distribuição dorsal das macroquetas corporais (lado direito).
65
Comentários: Seira sp. nov. 3 possui semelhanças com outras espécies do gênero descritas
no Brasil, em particular com Seira praiana Bellini et al. 2010. As duas espécies são similares
na distribuição e número de macroquetas das regiões cefálicas 1, 2 e 3; na ausência de
macroquetas no abdome I e quetotaxia dos abdomes III e IV. Por outro lado, Seira sp.nov. 3
pode ser claramente distinguida de S. praiana pelas seguintes características morfológicas:
quetotaxia nas região cefálicas 4, 5 e 6 com número destoante de cerdas em relação a S.
praiana, complexidade da quetotaxia geral do mesotórax e região C do metatórax. De fato, a
associação entre a quetotaxia destes dois segmentos é diagnóstica para Seira sp. nov. 3 e não
ocorre em nenhuma outra espécie neotropical do gênero. Seira sp. nov. 3 ainda possui cinco
mesocerdas interoculares e 6+6 cerdas subapicais no ventre do manúbrio, em contraste com S.
praiana, que possui quatro mesocerdas interoculares e 4+4 cerdas subapicais no ventre do
manúbrio. Quanto ao habitat, Seira sp. nov. 3 foi coletada em área de Caatinga ao contrário de
S. praiana, espécie registrada apenas em áreas de Restinga do Sudeste do Brasil.
66
4.CONSIDERAÇÕES FINAIS
O registro de quatro novas espécies de Seira em uma única Ecorregião do Domínio
Caatinga demonstra um possível isolamento desses táxons devido a condições de
microhabitat, além de uma potencial elevada diversidade ainda a ser revelada para o grupo na
Caatinga. Esse estudo revela que só com conhecimento sistemático mais refinado
descobriremos novas áreas cuja conservação se faz necessária. Assegurando a preservação
destas áreas, estaremos conservando a diversidade da fauna edáfica, mas também paisagens
heterogêneas que abrigam comunidades, padrões e processos evolutivos.
67
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