Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 37(3):271-291. Julho-Setembro de 2015
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Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
(Amphibia, Anura, Hylidae)
Ana Paula Barbosa Nascimento1*, Arhetta Almeida1,
Amanda Santiago Ferreira Lantyer-Silva2 e Juliana Zina1
RESUMO: Objetivamos no presente estudo descrever os padrões reprodutivos
adotados por Hypsiboas crepitans e caracterizar os comportamentos associados
à reprodução empregados pela espécie. Entre agosto de 2010 e abril de 2011
e de agosto de 2011 a junho de 2012 realizamos coletas noturnas em uma
área transicional de Caatinga e Mata Atlântica localizada no município de
Jequié, estado da Bahia, Brasil. Durante esse período registramos o número de
indivíduos em atividade de vocalização, os sítios utilizados para reprodução,
presença de fêmeas e desovas e os valores da temperatura do ar e pluviosidade.
Hypsiboas crepitans foi registrada em atividade de vocalização durante todo o
período de estudo, utilizando corpos d’água permanentes e semipermanentes. As
desovas de H. crepitans foram registradas em pequenas depressões às margens
de corpos de água permanentes, sendo estes os mesmos sítios utilizados pelos
machos para atividade de vocalização. Estas características comportamentais, em
consonância com a baixa razão sexual operacional, determinam características
típicas de espécies de estação reprodutiva prolongada.
Palavras-chave: História Natural, Autoecologia, Uso do ambiente, Grupo de
Hypsiboas faber.
ABSTRACT: Reproductive biology of Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae).
In the present study we aimed to describe the reproductive patterns exhibited
by Hypsiboas crepitans as well as to characterize the behaviors associated to
reproduction adopted by the species. From August 2010 to April 2011 and from
August 2011 to June 2012, we conducted nocturnal surveys in a transitional
area of Caatinga and Atlantic Forest located in the municipality of Jequié, State
of Bahia, Brazil. During this period we registered the number of individuals
Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Departamento de Ciências Biológicas, Rua José Moreira
Sobrinho, s/n, Jequiezinho, Jequié, BA, Brasil.
2
Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Instituto de Biociências, Departamento de
Zoologia, Av. 24A, nº 1515, Rio Claro-SP, Brasil.
*autor para correspondência: [email protected]
Recebido: 18 jul 2014 – Aceito: 9 fev 2015
1
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
in calling activity, the sites used for reproduction, presence of females and
clutches as well as the air temperature and rainfall. Hypsiboas crepitans was
registered in calling activity during the whole study period, using permanent
and semi-permanent water bodies. The clutches of Hypsiboas crepitans were
registered in small burrows at the margins of the permanent water body, being
this site the same used by the males during calling activity. These behavioral
traits together with the low operational sex ratio establish typical features of
prolonged breeder anuran species.
Keywords: Natural history, Autoecology, Habitat use, Hypsiboas faber species
group.
Introdução
A reprodução é um dos aspectos mais estudados em populações de
anuros (Prado et al., 2000; Toledo & Haddad, 2005; Zina & Haddad, 2005),
devido à sua forte influência na maneira pela qual as espécies exploram os
recursos disponíveis em seu meio e quando o fazem (ver Wells, 1977; Haddad
& Prado, 2005). Há, por exemplo, uma estreita correlação entre os modos
reprodutivos e os padrões de distribuição temporal e espacial das espécies de
anuros, e entre estes dois últimos e o tipo de estratégia reprodutiva adotada
(Wells, 1977).
Modo reprodutivo pode ser definido como a combinação de
características ecológicas e comportamentais e anatomofisiológicas que
incluem: sítio de oviposição, características dos ovos e desova, taxa e duração
do desenvolvimento larval, estágio e tamanho dos girinos e tipo de cuidado
parental, quando presente (Salthe & Duellman, 1973). Visto que características
do sítio de oviposição fazem parte do conjunto de dados utilizados para
classificar os modos reprodutivos, a maneira como as espécies de anuros
utilizam o ambiente e o tipo de sítio ocupado por elas está intimamente
relacionado à reprodução [e.g. Aplastodiscus spp. (Zina & Haddad, 2006, 2007),
Crossodactylus spp. (Weygoldt & Carvalho-e-Silva, 1992), Aparasphenodon
arapapa (Lantyer-Silva et al., 2014)]. Da mesma maneira, o hidroperíodo dos
ambientes aquáticos também podem direcionar a escolha de um determinado
sítio para atividade reprodutiva, de acordo com a taxa de desenvolvimento e
duração dos estágios larvais das espécies [e.g. Scinax trapicheiroi (Rico et al.,
2004), Pseudis paradoxa (Downie et al., 2009)].
Embora para maioria dos anuros o modo reprodutivo seja estereotipado,
algumas espécies exibem certa plasticidade, principalmente relacionada ao local
de oviposição [e.g. Dendropsophus minusculus, Zina et al. (2014), Physalaemus
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spiniger (Haddad & Pombal, 1998)]. Esta plasticidade é evidente quando
os sítios de desova típicos de seus modos reprodutivos principais se tornam
escassos ou estão ausentes (Haddad & Prado, 2005). Há também, em alguns
casos, a escolha de um sítio alternativo de desova dada a alta densidade de
competidores (Haddad & Prado, 2005). Em ambos os casos, a exploração de um
novo recurso espacial confere aos indivíduos uma grande vantagem adaptativa.
Estratégia reprodutiva pode ser definida como o conjunto de ações
e características intrínsecas das espécies (morfologia e fisiologia) que
sinergicamente atuam de modo a aumentar o número de descendentes dos
indivíduos sexualmente ativos (Duellman & Trueb, 1986). As estratégias mais
comuns adotadas por machos de espécies de anuros são: “macho vocalizador”
(Pombal & Haddad, 2005), “macho satélite” (Haddad, 1991) e “procura ativa
por fêmeas” (Haddad & Bastos, 1997). Estratégias menos comuns incluem:
“pirataria de ovos”, “competição de esperma” e “desova comunal” (Newcomer
et al., 1999; Vieites et al., 2004; Zina, 2006). De modo geral, as estratégias
reprodutivas em anuros são adotadas de acordo com a densidade de machos
e presença de fêmeas (Haddad, 1991). Ao mesmo tempo, o uso de uma
determinada estratégia também está vinculado ao padrão temporal apresentado
pelas espécies.
Segundo Wells (1977), dois padrões temporais reprodutivos podem ser
considerados em anuros: o explosivo e o prolongado. As espécies de reprodução
explosiva apresentam atividade reprodutiva ao longo de poucos dias no ano,
quando certas condições abióticas específicas estão presentes. As espécies
de reprodução prolongada, por sua vez, apresentam atividade reprodutiva ao
longo de várias semanas no ano. Crump (1974) também considerou espécies
que apresentam atividade reprodutiva ao longo de todo o ano e as denominou
“espécies de padrão reprodutivo contínuo”. Fatores abióticos como presença
de chuvas, temperatura do ar e umidade relativa podem modular a intensidade
e duração da atividade reprodutiva de muitas espécies de anuros (Rossa-Feres
& Jim, 2001; Zina et al., 2007).
Embora em diversas regiões do Brasil espécies de estação reprodutiva
prolongada e/ou contínua representem uma significativa parcela da comunidade
de anuros (ver Bertoluci, 1997; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005), poucos
estudos são conduzidos a respeito da biologia reprodutiva destas espécies. Essa
realidade é tão impactante que até mesmo espécies de ampla ocorrência ainda
não tiveram sua história natural estudada.
Este é o caso de Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824), um hilídeo
que, embora comum em diversos domínios morfoclimáticos e áreas antropizadas
(La Marca et al., 2010), apresenta biologia reprodutiva ainda pouco estudada
(Donoso-Barros & Ochoa, 1972; Casal & Juncá, 2008).
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
Os objetivos do presente estudo foram: (1) descrever os padrões
temporais e o uso do ambiente por indivíduos de H. crepitans e (2) descrever
as estratégias e comportamentos empregados durante a reprodução da espécie.
Material e Métodos
O presente estudo foi desenvolvido em uma propriedade particular
(Fazenda Brejo Novo) (13º56’34,5”S; 40º06’31,6”W) sob forte influência
de atividade humana (pecuária, fragmentação florestal e caça) localizada
no município de Jequié, estado da Bahia, Brasil. Originalmente, a área era
caracterizada como ambiente transicional entre Caatinga e Mata Atlântica
(Mata de Cipó) (SEMA, 2007).
Normalmente o período de chuvas na região ocorre nos meses de
outubro a novembro e de março a abril e o período de seca nos meses de agosto
a setembro. No entanto, o clima da região é extremamente variável, de modo
que o período de seca ou escassez de chuvas, por exemplo, pode durar por
vários meses ou até um ano (UESB, 2012).
Realizamos as coletas de dados em campo nos meses de agosto de 2010
a abril de 2011 e de agosto de 2011 a junho de 2012. As excursões noturnas
ocorreram num intervalo de aproximadamente 15 dias (de agosto a novembro)
e sete dias (de dezembro a junho). Monitoramos uma lagoa permanente de
20 m de largura máxima e 1 m de profundidade máxima e um corpo d’água
semipermanente de 10 m de largura máxima e 50 cm de profundidade máxima.
Ambos caracterizam-se pela presença de vegetação marginal rasteira composta
por gramíneas. O corpo d’água permanente também conta com pequenos
arbustos e macrófitas (taboa, Typha sp.) em uma de suas margens. Durante o
período de seca o corpo d’água semipermanente desapareceu, enquanto que o
corpo d’água permanente diminui seu volume em cerca de 70%.
As coletas de dados em campo tinham início logo após o ocaso, sendo
finalizadas quando nenhum ou apenas um indivíduo de H. crepitans ainda
estava em atividade de vocalização. Para a observação de comportamentos
adotamos a metodologia de animal focal (Lehner, 1996). Registramos o
número de indivíduos em atividade de vocalização, presença de fêmea e
desovas. Observamos também os locais utilizados como sítios de vocalização
e oviposição.
O comprimento rostro-cloacal (CRC) das fêmeas e machos adultos foi
medido em campo com o auxílio de um paquímetro de 0,01 mm de precisão.
Utilizamos o teste t-Student a fim de verificar a presença de dimorfismo
sexual em relação ao tamanho corpóreo. Este mesmo teste foi aplicado para
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verificarmos diferenças entre as médias dos CRCs dos machos que utilizaram
poleiros como sítios de vocalização e a média dos CRCs dos machos registrados
vocalizando no solo. A normalidade dos dados e homogeneidade da variância
foi testada em ambos os casos para atender as premissas do teste adotado.
Os machos encontrados em atividade de vocalização, além de medidos,
foram marcados, de acordo com a técnica de amputação de dedos e artelhos
(Martof, 1953), e soltos no mesmo local de captura.
Para verificarmos se há correlação entre o número máximo de machos
em atividade de vocalização e dados abióticos (pluviosidade e temperatura
do ar), utilizamos uma análise de regressão múltipla incluindo as seguintes
variáveis registradas por dia de coleta: abundância (variável dependente) e
pluviosidade e temperatura do ar (variáveis independentes). A temperatura do
ar foi registrada no momento das coletas em campo enquanto que os dados de
pluviosidade foram obtidos através da base de dados do Proclima (CPTEC/
INPE, 2012). A colinearidade, a homogeneidade da variância e os resíduos
foram previamente analisados a fim de atender as premissas do teste. Para
todos os testes estatísticos foram considerados significativos valores de P <
0,05 (Zar, 1996).
A razão sexual operacional da população estudada foi calculada à partir
da razão número de fêmeas registradas em campo pelo número de machos
presentes nas agregações reprodutivas (Emlen & Oring, 1977).
Observamos e descrevemos dois comportamentos para Hypsiboas
crepitans; comportamento de briga (observado em campo na data de 23 de
março de 2011) e comportamento de desova (observado em laboratório em
duas ocasiões distintas nas datas de 27 de agosto de 2010 e 25 de janeiro de
2011). Para este último, dois casais, observados em campo, foram coletados,
acondicionados em sacos plásticos com água e levados ao laboratório onde
foram mantidos em terrários até que desovassem. Observamos o comportamento
de desova sob meia luz e anotamos todos os movimentos dos machos e das
fêmeas.
Em laboratório, acompanhamos o desenvolvimento de girinos que
eclodiram de uma desova coletada em campo na data de 24 de setembro de
2010. Durante o desenvolvimento os girinos foram mantidos em caixas plásticas
em laboratório climatizado à temperatura constante de 24°C.
Casais em amplexo, quando encontrados, foram acondicionados em
sacos plásticos com água para obtenção de desovas. Também coletamos
desovas em campo. Os ovos provenientes destas desovas foram contados
sob estereomicroscópio. Aplicamos o teste de correlação de Pearson para
verificarmos se há correlação entre o tamanho corpóreo das fêmeas e o número
de ovos nas suas desovas. A normalidade dos dados e homogeneidade da
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
variância foram testadas em ambos os casos a fim de atender as premissas do
teste adotado.
Os exemplares adultos coletados foram levados ao laboratório, onde
foram fixados em formalina 10% e preservados em álcool 70%. As desovas e os
girinos foram fixados e preservados em formalina 5%. Todo o material biológico
encontra-se depositado na Coleção Zoológica da Universidade Estadual do
Sudoeste da Bahia (UESB), campus de Jequié.
Resultados
Machos de Hypsiboas crepitans foram registrados em atividade de
vocalização dentro d’água (n= 3), no solo junto às gramíneas (n= 17) ou
empoleirados em galhos às margens dos corpos d’água estudados (n= 8), sendo
mais frequentemente encontrados (59,25%) em atividade de vocalização no solo
às margens dos corpos d’água. Por outro lado, verificamos também que o uso de
poleiros por machos em atividade de vocalização foi mais frequente (87% dos
casos) durante os períodos mais frios e secos (março, julho e agosto), quando
a densidade de machos era menor. Independente do sítio de vocalização, todos
os machos mantiveram o corpo e a cabeça direcionados para a água quando
em atividade. A distância média dos machos até a água foi de 114,50 cm (DP=
207,96, 10-700 cm; N= 10). Machos de H. crepitans que utilizaram poleiros
foram registrados a uma altura média de 58 cm (DP= 11,50; 45-75 cm; N= 5)
em relação ao nível da água. A média do CRC dos machos registrados utilizando
poleiros como sítios de vocalização foi de 53,4 mm (DP= 2,68; 50,70-57,10
mm; N= 6), valor significativamente menor (t= -3,64; GL= 7; P< 0,01) que os
CRCs exibidos por machos que foram registrados em atividade de vocalização
no solo (= 59,09 mm; DP= 3,19; 53,7-63,3 mm; N= 10).
Machos de Hypsiboas crepitans começavam a vocalizar pouco antes do
ocaso e, por volta de 24:00 h, poucos ainda estavam em atividade de vocalização.
Registramos a espécie em atividade reprodutiva durante todos os meses de
estudo, exceto em janeiro de 2012, período coincidente com um dos menores
índices pluviométricos na região (Figura 1).
Ao longo de todo o período de estudo o maior número de indivíduos
foi registrado em atividade no corpo de d’agua permanente. Durante a estiagem
(janeiro/2012), o corpo d’água semipermanente secou por completo e o corpo de
água permanente reduziu sua extensão para o equivalente a 30% de seu tamanho
inicial. Durante este período, todos os indivíduos de H. crepitans registrados
em campo foram observados em atividade de vocalização no corpo de água
permanente. Em apenas um mês (dezembro/2011) houve uma maior ocupação
Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 37(3). 2015
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do corpo d’água semipermanente (N= 22 machos).
Quarenta e seis indivíduos de H. crepitans foram marcados sendo que
apenas quatro foram recapturados, um no dia seguinte, dois em até seis dias após
a marcação e um 21 dias após sua captura. Os indivíduos recapturados foram
reencontrados em atividade de vocalização, ora no mesmo sítio de vocalização
(N= 3) ora a apenas alguns centímetros de seu sítio original (N=1).
Ao longo do período de estudo, as maiores abundâncias de machos
em atividade de vocalização foram registradas tanto nos meses mais chuvosos
(Figura 1) quanto nos dias que se sucediam a eventos de chuva. O número
máximo de machos em atividade de vocalização por mês de coleta não se
correlacionou com a quantidade de chuvas mensal na região (R2= 0,058; GL=
95; P< 0,31) nem com a temperatura média mensal do ar (R2= 0,002; GL= 95;
P= 0,84).
A única interação agonística observada em campo teve duração
aproximada de 15 minutos e pode ser resumida como se segue: inicialmente
o macho residente estava emitindo seu canto de anúncio. Após perceber a
presença de um invasor, ele passou a emitir cantos territoriais intercalados por
cantos de anúncio. Na sequência, o macho invasor também vocalizou (canto de
Figura 1. Número máximo de machos de Hypsiboas crepitans em atividade de
vocalização e índices pluviométricos na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié,
estado da Bahia, Brasil.
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
anúncio) e o macho residente saltou sobre ele. Durante a interação os machos
foram observados utilizando os espinhos do pré-polex para agredir o adversário.
Ao fim da briga o macho residente (CRC= 62,5 mm) apresentou escoriações
nos membros e o macho invasor (CRC= 52,7mm) se retirou do território
com arranhões em seu dorso. Durante este evento, além dos dois indivíduos
envolvidos na interação, havia três machos em atividade de vocalização no
mesmo corpo d’água, diferente de outras agregações em que foi possível
visualizar mais de dez machos em atividade.
Registramos fêmeas e desovas em apenas alguns meses ao longo do
período de estudo (Figura 2). O número de fêmeas em campo sempre esteve
abaixo do número de machos em atividade de vocalização, o que resultou em
um baixo valor médio da razão sexual operacional da população estudada (=
0,02; DP= 0,06; 0-0,16; N= 22).
Girinos de H. crepitans foram observados apenas no corpo d’água
permanente. Em laboratório, os girinos resultantes da desova coletada em
campo e cujo desenvolvimento foi acompanhado, levaram cerca de três meses
para que o processo de metamorfose fosse completado.
Os machos de H. crepitans apresentaram CRC médio de 59,86 mm
(DP= 4,04; 67,55-55,66; N= 12), sendo este valor significativamente menor (t=
Figura 2. Número máximo de fêmeas e desovas de Hypsiboas crepitans na Fazenda
Brejo Novo, município de Jequié, estado da Bahia, Brasil.
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2,62; GL= 11 P< 0,05) da média apresentada pelas fêmeas 63,68mm (DP= 2,19;
67,3-55.96; N= 8). Machos e fêmeas em amplexo não apresentaram correlação
entre seus CRCs (r= 0,21; N= 5). Os amplexos observados em campo ocorreram
após o ocaso, sendo que os casais permaneceram amplectados de quatro a seis
horas até desovarem.
A sequência de comportamentos observados durante o processo de
desova baseado na observação de dois casais de H. crepitans, pode ser resumida
como se segue. Por cerca de quatro horas, o macho permaneceu em amplexo
axilar com a fêmea. Momentos antes do início da deposição de ovos, o macho
alterou a posição dos braços e permaneceu em amplexo cefálico com a fêmea.
Logo na sequência, a deposição de ovos foi iniciada. Não observamos a emissão
de sinais emitidos pelas fêmeas ou machos que pudessem indicar o início da
oviposição. Desde a primeira massa de ovos liberada até a separação do casal
transcorreu-se aproximadamente 1 minuto e 30 segundos. Conforme a fêmea
liberava seus ovos, o macho permaneceu apoiado com seus pés acima da parte
interna da coxa da fêmea (Figura3), realizando movimento de extensão das
Figura 3. Comportamento de oviposição de Hypsiboas crepitans registrado em
laboratório. Casal coletado na Fazenda Brejo Novo, Município de Jequié, estado
de Bahia.
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
pernas conforme ocorria a liberação da massa de ovos. O processo de extensão
e liberação de ovos foi realizado 27 vezes. Essa sequência de movimentos se
manteve até que a desova fosse completamente liberada. A maneira como o
casal se posicionou permitiu que, durante a sincronia dos movimentos, a cabeça
da fêmea tocasse a região gular do macho. Ao final do último movimento de
liberação de ovos, a fêmea movimentou lateralmente e de maneira bem rápida
a sua região cloacal e o macho soltou-se do amplexo.
As desovas de H. crepitans foram registradas às margens de corpos
d’água permanente em pequenas depressões ancorados na vegetação marginal
(gramíneas) (Figura 4), sendo estes os mesmos sítios onde os casais foram
encontrados. Algumas destas depressões eram naturais e outras resultantes de
pegadas de gado. Não verificamos indícios de que estas depressões haviam sido
construídas por machos da espécie estudada.
Os ovos de H. crepitans são pigmentados em um de seus pólos e são
envoltos por uma cápsula gelatinosa. O número médio de ovos por desovas foi
de 2053,5 (DP= 388,21; 1522-2561, N= 5) sendo este valor não correlacionado
ao tamanho corpóreo das fêmeas (r=-0,28; P= 0,71; N= 4). Fêmeas desovadas
apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários.
Figura 4. Desova de Hypsiboas crepitans depositada em depressão às margens de
corpos de água permanente na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié, estado
da Bahia.
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Discussão
Hypsiboas crepitans foi observada vocalizando dentro da água, junto
a gramíneas próximas aos corpos d’água, em depressões no solo causadas
pelo gado e empoleirada em galhos, tal como observado por Alves (2011)
e Ferreira et al. (2012) para populações do estado da Paraíba e do Espírito
Santo, respectivamente. Machos foram registrados utilizando tanto o ambiente
permanente como o semipermanente (quando este esteve disponível). A
preferência pela utilização do corpo d’água permanente em detrimento de corpos
de água temporários pode estar relacionada a uma série de fatores, incluindo
o tempo de desenvolvimento de girinos e características da desova e sítios de
oviposição (Haddad & Prado, 2005). De fato, o tempo de desenvolvimento das
larvas de H. crepitans, em laboratório, foi superior ao conhecido para a maioria
das espécies que ocorrem no ambiente de Caatinga (Zina, obs.pessoal).
De acordo com Skelly (1997), espécies que apresentam longo
tempo de desenvolvimento larval ovipõem preferencialmente em ambientes
permanentes, possivelmente devido à seca a qual corpos de água temporários
e semipermanentes estariam sujeitos em um dado período do ano, o que
inviabilizaria a sobrevivência das larvas. Se por um lado os corpos de água
temporários e semipermanentes não apresentam uma abundância ou grande
riqueza dos predadores de girinos, por outro estão sujeitos a um hidroperíodo
menor.
O uso de ambientes permanentes para a atividade reprodutiva por
H. crepitans, portanto, pode ser o fator chave responsável pela presença da
espécie em atividade mesmo nos períodos de maior seca. De fato, na região
da Fazenda Brejo Novo, espécies de estação reprodutiva prolongada utilizam
preferencialmente ambientes permanentes para atividade reprodutiva (Lantyer
Silva et al., 2013). Estudos realizados com algumas espécies de anuros por
Bowker & Bowker (1979) e Kluge (1981), demonstraram que a atividade
de algumas espécies tem início apenas quando corpos de d’água atingem
um volume ideal. Blair (1961), analisando espécies de regiões temperadas,
notou que a atividade se mantinha mesmo após o término das chuvas, desde
que algum volume de água ainda restasse na poça. Nós também observamos
esse mesmo padrão para H. crepitans. A atividade ao longo do ano todo pode
explicar a ausência de correlação significativa entre os dados abióticos e o
número de machos em atividade reprodutiva. Além disso, em áreas de Caatinga
ou de transição entre Caatinga e Mata Atlântica, onde secas pronunciadas
são registradas, a presença de chuvas não garante a formação e manutenção
de corpos d’água. A água das primeiras chuvas pode apenas percolar o solo
enquanto que, após a formação de corpos d’água temporários, a ausência de
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Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
chuvas não implica na extinção imediata dos corpos d’água.
Embora a maior parte dos machos das espécies da família Hylidae
vocalize em poleiros altos (Greer & Wells, 1980; Mitchell & Miller, 1991;
Bastos & Haddad, 1999), o uso mais frequente do solo como sítio de vocalização
por H. crepitans, bem como o registro de machos de maior tamanho utilizando
este ambiente, já foi observado e explicado para outras espécies de anuros
por outros autores. Estudos realizados por Crump (1971), Hӧdl (1977) e
Pombal (1997), demonstraram que espécies de tamanho corpóreo grande e/ou
mais pesadas tendem a vocalizar no chão. Este fato pode estar relacionado à
sustentação do macho no seu sitio de vocalização e/ou sua maior exposição a
predadores em sítios acima do nível da água. Röhr & Juncá (2013) encontraram
diferença significativa em parâmetros do canto de H. crepitans alocados em
poleiros e no solo (às margens de corpos d’águas), porém não houve diferença
quanto a propagação do canto em ambos micro-habitats. Contudo, ainda que a
propagação não difira entre os micro-hábitats, é possível que no presente estudo,
a estrutura da vegetação (ao nível do solo) interfira na transmissão do sinal
acústico como já observado em outros estudos (Ryan et al., 1990; Sorjonen,
1986). Assim, com a diminuição dos coros reprodutivos, os machos escolheriam
poleiros mais altos para aproveitar melhor a distribuição do som no ambiente,
tornando-se mais atrativos para as fêmeas durante o período mais seco e frio.
Porém, novas análises devem ser realizadas a fim de validar a eletividade dos
sítios durante os períodos de escassez de chuva e frio.
Pluviosidade, umidade relativa do ar e temperatura desempenham
importante influência na atividade reprodutiva dos anuros (Bernarde & Anjos,
1999; Prado & Pombal, 2005; Campos & Vaz-Silva, 2010). Em ambientes
sazonais, a reprodução tende a ocorrer nos períodos mais quentes e úmidos
(Donnelly & Guyer, 1994; Rossa-Feres & Jim, 1994), já em regiões em que
não ocorre sazonalidade climática, as espécies tendem a se reproduzir ao longo
do ano (Crump, 1974). Embora a intensidade da atividade reprodutiva de H.
crepitans não tenha sido influenciada pela pluviosidade e a região apresente
sazonalidade climática pronunciada, a espécie pode ser classificada como de
estação reprodutiva prolongada. A ausência de registro da espécie no mês de
janeiro de 2012, possivelmente esteve relacionada à estiagem registrada no
mês. Embora a lagoa permanente não tenha secado, seu volume diminuiu
consideravelmente durante o período sem chuva na região.
Ainda que os machos de H. crepitans tenham permanecido ao longo de
praticamente todo o período de estudo no ambiente reprodutivo, o período de
desova e a chegada de fêmeas ocorreu em apenas alguns meses, gerando razões
operacionais baixas. É possível que as fêmeas tenham optado por participar de
maiores agregações, presentes nos meses mais chuvosos e quentes, aumentando
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assim o seu leque de escolhas de machos, ao passo que também facilitaria o
encontro de parceiros (Bradbury, 1981; Dyson et al., 1992; Pombal et al., 1994).
Inclusive, o fato de fêmeas desovadas apresentarem folículos imaturos indica
um investimento reprodutivo contínuo.
Espécies de estação reprodutiva prolongada (sensu Wells, 1977)
exibem uma série de características únicas, relacionadas não apenas ao uso
de ambientes específicos, mas também relacionadas à dinâmica populacional
e comportamentos (Wells, 2007). De acordo com Wells (2007), espécies
cujo período reprodutivo se estende por mais três meses, apresentam razões
operacionais baixas, chegada assincrônica de fêmeas, defesas de território
e estratégias reprodutivas como “macho vocalizador” e “macho satélite”.
Exceto pela estratégia de macho satélite, todas as outras características típicas
de espécies de estação reprodutiva prolongada foram observadas para H.
crepitans.
A baixa taxa de recaptura de machos marcados pode ter ocorrido em
virtude de um grande recrutamento de novos machos para compor o coro
reprodutivo. O recrutamento constante de novos indivíduos também pode
estar relacionado com a temporada reprodutiva prolongada de H. crepitans.
Fato semelhante foi observado por De Sá & Zina (2014) para uma espécie de
estação reprodutiva prolongada pertencente ao mesmo grupo de H. crepitans
(H. albopunctatus).
O curto deslocamento de alguns machos marcados indica a possibilidade
de um comportamento territorial para a espécie (Martof, 1953; Wells, 1977),
fato este reforçado pela observação de comportamento agonístico entre machos
de H. crepitans (ver abaixo). Ademais, segundo Woodward (1982), permanecer
no coro o maior número possível de noites pode aumentar a probabilidade de
encontros com fêmeas, independentemente do tipo de seleção sexual que esteja
ocorrendo.
O dimorfismo sexual em tamanho registrado no presente estudo era
esperado para a espécie, pois em cerca de 90% das espécies de anuros as
fêmeas são maiores que os machos (Shine, 1979; Duellman &Trueb, 1986).
Os maiores tamanhos corpóreos das fêmeas de H. crepitans em relação aos
machos aparentemente não está correlacionado a pressão seletiva envolvida
na fertilidade das fêmeas (Ritke et al.,1990), visto que o número de ovos por
desova não se mostrou correlacionado com o tamanho das fêmeas. Assim,
espécies em que fêmeas são maiores do que machos, tal como H. crepitans,
outros fatores podem ser responsáveis pela determinação do tamanho, tal
como idade (Halliday & Tejedo,1995). Contudo, nossos dados podem ter sido
subestimados comprometendo o resultado dos testes estatísticos e resultando
em conclusões errôneas.
284
Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
As fêmeas desovadas apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários,
característica que nos leva a considerar que a espécie se reproduz mais de uma
vez ao longo de uma temporada reprodutiva, já que este fato é muito comum
em espécies que apresentam estação reprodutiva prolongada (Duellman &
Trueb, 1986).
As atividades de deposição de ovos de H. crepitans, tal como observado
para H. albomarginatus por Giasson (2003), iniciaram no final da noite. A desova
tardia observada em espécies de anuros, segundo Bastos & Haddad (1996),
evitaria que possíveis machos oportunistas tentassem interceptar casais. No
entanto, não observamos tentativas de deslocamento de machos em casais de H.
crepitans. Por outro lado, Kluge (1981) sugeriu que os ovos têm mais chances
de sobreviver quando são postos no início da manhã, uma vez que a maioria
dos machos já não mais ocupa os sítios de reprodução, e isso pode evitar que
as desovas sejam desfeitas pelo pisoteio dos mesmos.
A agressão animal, empregada na defesa de um recurso, pode ser
favorecida pela seleção quando a quantidade de recursos for menor que
a de competidores. Assim, o indivíduo que conseguir expulsar vizinhos
coespecíficos, obtém ganhos imediatos em sua aptidão (Parker, 1974). No
entanto, no caso dos anuros, a maioria destas interações são resolvidas por
meio da emissão de vocalização e raramente os indivíduos envolvidos nas
interações envolvem-se em combates físicos, evitando dessa forma injúrias ou
o aumento na vulnerabilidade a predadores (Robertson, 1986; Martins et al.,
1998). No entanto, quando combates físicos ocorrem, o tempo de residência e
o tamanho dos machos, ou ambos, são os fatores responsáveis pelo resultado
da interação (Howard, 1978; Wells, 1978; Fellers, 1979; Krebs, 1982),
fato corroborado pela interação agonística observada no presente estudo;
observamos que o macho residente e de maior tamanho corpóreo venceu a
disputa por território.
Alguns autores observaram que interações agressivas entre machos
são muito comuns em densas agregações reprodutivas (Wells, 1978; Bastos &
Haddad, 1995; Martins et al., 1998), estando relacionada a disputa por sítios de
vocalização mais atrativos para fêmeas (Wells, 1977; Ryan, 1985; Robertson,
1986). No presente estudo não observamos densas agregações, embora tenhamos
observado um comportamento agonístico bem marcado. A razão para este
aparente paradoxo talvez esteja relacionada à baixa disponibilidade de sítios
de vocalização no ambiente e não a competição por melhores sítios. Estudos
experimentais serão necessários para fundamentar essa hipótese.
Machos de H. crepitans apresentam um espinho do pré-polex bem
desenvolvido (Kluge, 1979). Aparentemente, o macho invasor envolvido na
disputa observada apresentou injúrias provocadas pelo espinho do pré-polex do
Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 37(3). 2015
285
macho residente. A presença do espinho do pré-polex foi utilizada por Kluge
(1979) para alocar H. crepitans no grupo de H. boans (rãs gladiadoras). Anos
mais tarde, Faivovich et al. (2005) propôs a alocação de H. crepitans no grupo
de H. faber argumentando que a construção de piscinas pelos machos seria
uma sinapomorfia para o grupo.
Há quatro registos na literatura de construção de ninhos de H. crepitans;
na Venezuela por Caldwell (1992), na Colômbia por Lynch & Vargas Ramirez
(2000), no Brasil, na Serra São José, Estado da Bahia por Casal & Juncá (2008)
e em Tobago por Lehtinen (2014). O ninho é construído por machos que moldam
o terreno arenoso, às margens de corpos de água, no formato de uma panela
dentro da qual os girinos se desenvolvem. Além da construção deste ninho, a
presença do pré-polex, foi utilizada por diversos autores como sinapomorfia
dos grupos de H. boans e de H. faber, sendo este último o grupo no qual H.
crepitans está atualmente alocada (ver Faivovich et al., 2005). No entanto, tal
como ressaltado por Caldwell (1992) e Faivovich et al. (2005), a construção
de ninhos em H. crepitans é facultativa. No presente estudo não observamos
ninhos construídos, apenas a utilização de pequenas depressões às margens
dos corpos de água. Este fato não altera o modo reprodutivo da espécie, que
permanece como o de número 4 (sensu Haddad & Prado, 2005), mas demonstra
que a espécie apresenta plasticidade associada ao sítio de oviposição, tal como
outras espécies da família Hylidae [e.g. Hypsiboas prasinus, Haddad& Prado
(2005); Dendropsophus spp. (ver Zina et al., 2014)]. É interessante ressaltar
que apesar das novas condições de arquitetura de ninho, as características
relativas ao local de crescimento e desenvolvimento de girinos aparentemente
permanecem conservadas. Os fatores que modulam a escolha do sítio de
oviposição ou construção de ninho ainda são obscuros para a maior parte das
espécies cuja plasticidade foi relatada, o que evidencia a necessidade de estudos
experimentais bem delineados.
Por fim, o uso de características comportamentais para traçar filogenia
deve levar em consideração a possibilidade de plasticidade associada à presença
de determinados recursos. Ao mesmo tempo, não podemos deixar de mencionar
a importância do uso dessas características como fenótipos típicos de grupos
de espécies.
Agradecimentos
A Vanderlan Souza, Michelly Gally, Gabriel Novaes, Ricardo Alves
pela ajuda nas coletas em campo e ao Instituto Chico Mendes pela concessão
de licença para coleta de material zoológico a JZ (n º35068).
286
Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
Literatura Citada
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