ISSN 1413-4411 (print version)
ISSN 1852-9208 (electronic version)
Edentata
The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group • 2010 • Number 11(1)
Editors: Mariella Superina, Flávia Miranda, Agustín M. Abba and Roberto Aguilar
ASASG Chair: Mariella Superina
ASASG Deputy Chair: Flávia Miranda
Edentata
The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group
ISSN 1413-4411 (print version)
ISSN 1852-9208 (electronic version)
Editors:
Mariella Superina, IMBECU, CCT CONICET Mendoza, Mendoza, Argentina.
Flávia Miranda, Projeto Tamanduá and Wildlife Conservation Society, São Paulo, Brazil.
Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP, La Plata, Argentina.
Roberto Aguilar, Cape Wildlife Center – Humane Society of the US, Barnstable, MA.
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Chair
Mariella Superina
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Deputy Chair
Flávia Miranda
Layout
Kim Meek, Washington, DC, e-mail: <[email protected]>.
The editors wish to thank the following reviewers for their collaboration:
Teresa Cristina Da Silveira Anacleto, Paula Chappell, Adriano Chiarello, Arnaud Desbiez, María Cecilia Ezquiaga,
Héctor Ferrari, Alexine Keuroghlian, Colleen McDonough, Ísis Meri Medri, Nadia de Moraes-Barros, Tinka Plese,
Teresa Tarifa, and Bryson Voirin.
Front Cover Photo
Giant anteater (Myrmecophaga tridactyla). Photo: Arnaud Desbiez, Royal Zoological Society of Scotland.
Please direct all submissions and other editorial correspondence to Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET
Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500), Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-261-5244001,
e-mail: <[email protected]>.
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group logo courtesy of Stephen D. Nash, 2009.
This issue of Edentata was kindly supported by the Center for Applied Biodiversity Science, Conservation
International, 2011 Crystal Drive, #500, Arlington, VA 22202 USA.
Table of Contents
iiiLetter from the Editor
ivIUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012
1Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de
Pernambuco, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Adriana Alves Quirino,
Rinaldo Aparecido Mota
4Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas
(Tamandua tetradactyla) in the Pantanal Wetland, Brazil
Arnaud Léonard Jean Desbiez, Ísis Meri Medri
11New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina
Agustín M. Abba, Marcela J. Nabte, Daniel E. Udrizar Sauthier
18Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre
na Estação Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier, Rinaldo Aparecido Mota, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
22Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-Grande Cabassous
tatouay no Brasil: Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie
Flávio Kulaif Ubaid, Leonardo Siqueira Mendonça, Fábio Maffei
29Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar
Especies?
Maria Clara Arteaga, Eduardo Martins Venticinque
34Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo
Condiciones Ex Situ
Jorge Anthony Astwood Romero, Patrícia Carolina Casas Martínez, Sol Ángela Ojeda Holguín,
Ricardo Murillo Pacheco
44Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del
Toro” (ZooMAT) Chiapas, México
Víctor Hugo Morales-Sandoval
49Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus,
1758) da Fundação Parque Zoológico de São Paulo
Maristela Leiva, Mara Cristina Marques
53Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and
B. variegatus Schinz, 1825
Nadia de Moraes-Barros, Ana Paula Giorgi, Sofia Silva, João Stenghel Morgante
62Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry
Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar, Colombia
Leyn Castro-Vásquez, Marlon Meza, Tinka Plese, Sergio Moreno-Mora
Edentata no. 11(1) • 2010
i
70Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua mexicana) in Panama
Helen Esser, Danielle Brown, Yorick Liefting
73Presence of Amblyomma cajennense in Wild Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the Pantanal
Matogrossense, Brazil
Flávia Regina Miranda, Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira, Gilberto Salles Gazêta, Nicolau Maués Serra-Freire,
Marinete Amorim
76Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes tricinctus, Dasypodidae)
Onildo João Marini-Filho, Marília Marques Guimarães
78Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três Localidades do Estado
do Rio de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis
Ana Carolina Maciel Boffy, Roberto Leonan Morim Novaes, Graziela da Silva Mello, Camila Sant’Anna
81News
81Meetings
83Edentata — Instructions to Authors
ii
87
Edentata — Instrucciones para los autores
91
Edentata — Instruções aos autores
Edentata no. 11(1) • 2010
Letter from the Editor
Welcome to this new issue of Edentata, the Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group! Our Newsletter is steadily growing: this issue includes 15 interesting articles on such diverse topics as
the reproductive behavior of anteaters, distribution of armadillos, or the ecology of sloths.
As announced in Edentata 8–10, our Newsletter is about to receive a major facelift. We have prepared new
Instructions to Authors in English, Spanish and Portuguese. They are available at the end of this issue and can
also be downloaded from our website. We kindly ask you to follow them when preparing your manuscripts and
short communications for submission to Edentata.
We have recently concluded the re-assessment of all xenarthrans for the IUCN Red List of Threatened Species.
Many thanks to all researchers who have contributed information on the geographic range, population size and
status, habitat and ecology, threats, and existing conservation measures of their study species! We are currently
working on a special edition of Edentata, in which we will present the results of the 2009/2010 assessment. So,
please stay tuned for Edentata 11(2)!
As always, we are looking forward to receiving your articles, thesis abstracts, notes from the field, news items,
and any other information related to the conservation of xenarthrans that you would like to publish in Edentata
or our website <www.xenarthrans.org>.
Enjoy this new issue of Edentata!
Mariella Superina, Editor in Chief
Edentata no. 11(1) • 2010
iii
IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012
Chair
Mariella Superina, Dr.med.vet., Ph.D. in Conservation Biology
Chair, IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group
Editor in Chief, Edentata
Assistant researcher CONICET
IMBECU - CCT CONICET Mendoza
Casilla de Correos 855
Mendoza (5500)
Argentina
E-mail: <[email protected]>
Deputy Chair
Flávia Miranda, M.Sc. Ecology
Ph.D. Student in Applied Ecology, University of São Paulo
Projeto Tamanduá / Anteater Project
Wildlife Conservation Society – WCS
Global Health Programs
Av. Agua Fria 269
Água Fria, São Paulo, SP 02333-000
Brazil
E-mail: <[email protected]>
Website: <www.tamandua.org>
Red List Authority
Agustín M. Abba, Doctor in Natural Science
Assistant Researcher CONICET
División Zoología Vertebrados
Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP
Paseo del Bosque s/n
La Plata (1900)
Argentina
E-mail: <[email protected]>
Members
John Aguiar, USA
Roberto Aguilar, USA
Teresa Cristina Anacleto de Silveira, Brazil
Adriano Chiarello, Brazil
Erika Cuéllar, Bolivia
Gustavo A.B. da Fonseca, USA
Frédéric Delsuc, France
John Gramieri, USA
Jim Loughry, USA
Colleen McDonough, USA
Ísis Meri Medri, Brazil
Dennis A. Meritt, USA
Nadia Moraes-Barros, Brazil
Tinka Plese, Colombia
Gustavo Porini, Argentina
Virgilio G. Roig, Argentina
Sergio F. Vizcaíno, Argentina
iv
Edentata no. 11(1) • 2010
Albinismo Total em Preguiças-de-GargantaMarrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825)
no Estado de Pernambuco, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier
Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
Adriana Alves Quirino
Rinaldo Aparecido Mota
Resumo
Relata-se a ocorrência de dois casos de albinismo total
em preguiças-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus) capturados na Mesorregião Metropolitana do
Recife, Pernambuco, Brasil.
Palavras-chave: Bradypus variegatus, preguiça, albinismo total
Abstract
We describe two cases of total albinism in brownthroated three-toed sloths (Bradypus variegatus)
captured at the Metropolitan Mesoregion of Recife,
Pernambuco State, Brazil.
Keywords: Bradypus variegatus,
three-toed sloth, total albinism
brown-throated
Introdução
O albinismo é resultado de uma desordem genética
onde ocorre um defeito na liberação de pigmentos
pelos melanócitos (Alberts et al., 2004). Causado pela
homozigoze de alelos recessivos, traduz-se na incapacidade de fabricar melanina, o pigmento responsável
pela coloração negra e marrom dos animais, inclusive
em humanos (Griffiths et al., 1998).
Walter (1938) afirmou que estes genes recessivos
são responsáveis pela intensidade da pigmentação
da pele, dos pêlos e olhos. Normalmente os indivíduos com albinismo verdadeiro ou total possuem
tegumento sem pigmentação (claro ou branco),
pele rosada e olhos vermelhos. Apenas um em cada
20.000 indivíduos pode apresentar alguma forma
de albinismo. A anomalia já foi registrada em algumas espécies de peixes, répteis, aves e mamíferos
(Uieda, 2000). Segundo Perez-Carpinell et al.
(1992) uma grande proporção destes albinos tem
fotofobia, nistagmo pendular, estrabismo, astigmatismo e miopia elevados, além de pobre acuidade visual. Em espécimes com albinismo parcial
observa-se a pele ou a pelagem com cores claras,
não necessariamente brancas, e zonas pigmentadas
em outras regiões do corpo (Constantine, 1957;
Herreid e Davis, 1960).
O albinismo é classificado em: ocular — quando
somente os olhos sofrem despigmentação;
parcial — o organismo produz melanina na maior
parte do corpo, mas em outras partes isso não ocorre;
oculocutâneo — todo corpo é afetado.
Os albinos são mais evidentes aos predadores (Rodrigues et al., 1999). Em condições naturais, mamíferos
albinos são selecionados negativamente em função
de sua conspicuidade no meio ambiente (Parsons
e Bonderup-Nielsen, 1995). A probabilidade de
sucesso dos animais albinos na natureza é maior em
espécies de hábito críptico ou noturno ou naqueles
que apresentam formas eficientes de defesa (Sazima
e Pombal, 1986; Sazima e Di Bernardo, 1991).
No Brasil, existem alguns relatos para pequenos roedores (Pessoa e Dos-Reis, 1995; Cademartori e Pacheco,
1999), roedores de médio porte (Veiga, 1994), morcegos (Moreira et al., 1992; Veiga e Oliveira, 1995;
Uieda, 2000; Sodré et al., 2004), ungulados (Smielowski, 1979; Rodrigues et al., 1999), primatas (Veiga,
1994) e em preguiça (Manchester e Jorge, 2003).
Objetivou-se com este estudo relatar os primeiros casos de albinismo total em duas preguiçasde-garganta-marrom Bradypus variegatus de vida
livre, apreendidas na Mesorregião Metropolitana do
Recife, PE.
Descrição dos casos
Este relato trata da observação da ocorrência de dois
casos de albinismo total. Uma preguiça foi apreendida no Município de Igarassu (7°50'S, 34°54'W),
localizado a aproximadamente 30 km de Recife, no
litoral norte da Mesorregião Metropolitana do Recife
do Estado de Pernambuco, pela equipe de soldados da
Companhia Independente de Policiamento do Meio
Ambiente e encaminhada à Estação Ecológica de
Caetés, Município do Paulista. A outra foi capturada
na zona rural do município de Igarassu. O primeiro
tratava-se de um macho jovem (Fig. 1) e o segundo,
uma fêmea adulta. A sexagem foi realizada através do
exame crítico dos órgãos genitais externos. Os dois
animais apresentavam coloração da pele rósea, incluindo a pele do focinho e ao redor dos olhos. Os pêlos
eram de cor bege claro por todo o corpo, com exceção
da região frontal onde se observou pêlos mais claros,
esbranquiçados. No macho observou-se uma ligeira
depressão formada por pêlos mais curtos, também
Edentata no. 11(1) • 2010
1
cia como comentado por Sazima e Pombal (1986)
e Sazima e Di Bernardo (1991).
Após o processo de sexagem, o animal macho foi solto
na Estação Ecológica de Caetés e a fêmea, no mesmo
local onde foi capturada.
Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio
Ambiente e Recursos Hídricos de Pernambuco –
CPRH por ter permitido a realização deste estudo
na Estação Ecológica de Caetés – ESEC-Caetés; à
Coordenação da ESEC-Caetés pela receptividade; e à
Companhia Independente de Policiamento do Meio
Ambiente – CIPOMA pelo apoio.
Figura 1. Preguiça-de-garganta-marrom (Bradypus variegatus)
jovem, com albinismo total. Observar a pelagem da fronte mais
clara, ausência da linha escura das laterais dos olhos e coloração
rosada da pele, dos lábios, narinas e ao redor dos olhos.
despigmentados, na região interescapular, indicativa
da presença da mancha dorsal em desenvolvimento.
Os olhos apresentavam íris despigmentadas e movimentos involuntários oscilatórios, rítmicos e repetitivos indicativos de nistagmo, conforme descrito por
Perez-Carpinell et al. (1992).
Manchester e Jorge (2003) citaram o nascimento de
preguiças albinas no Município de Teófilo Otoni,
Minas Gerais, em uma população de 25 animais isolados em um parque urbano. Os autores atribuíram
o albinismo ao acasalamento endogâmico. Observaram, também, o nascimento de indivíduos com
más-formações dos membros e a morte prematura de
filhotes. Contudo, os autores não descreveram detalhadamente se tratava de albinismo total ou parcial.
No presente estudo, os animais apresentavam todas
as características de albinismo total de acordo com a
descrição feita por Walter (1938).
A ocorrência de albinismo na natureza é muito rara
e, portanto, difícil de ser observada. Parsons e Bonderup-Nielsen (1995) discutiram que em condições
naturais, os mamíferos albinos são selecionados negativamente em função de sua susceptibilidade, possível
rejeição por parte dos demais da mesma espécie até
uma maior probabilidade de ataques. No caso das
preguiças que são animais altamente crípticos e de
hábitos tanto diurno quanto noturno, além do fato
de apresentarem poucos predadores naturais (onças,
jibóias e aves de rapina de grande porte), estes animais podem ter maior probabilidade de sobrevivên-
2
Edentata no. 11(1) • 2010
Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto
do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal
– DMFA, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Rua Dom Manoel de Medeiros
s/n, Dois Irmãos, Recife, PE 52171-900, Brasil,
e-mail: < [email protected] >; Maria Adélia
Borstelmann de Oliveira, Professora Associada
do DMFA/UFRPE, e-mail: < [email protected].
br >; Adriana Alves Quirino, Médica Veterinária do
Núcleo de Fauna – NUFA do Centro de Triagem de
Animais Silvestres – CETAS do Instituto Brasileiro
do Meio Ambiente e Recursos Renováveis – IBAMA/
PE, e-mail: < [email protected] >; e Rinaldo
Aparecido Mota, Professor Associado do Departamento de Medicina Veterinária – DMV/UFRPE,
e-mail <[email protected] >.
Referências
Alberts, B., Johnson, A., Lewis, J., Raff, M., Roberts,
K. e Walter, P. 2004. Biologia Molecular da Célula.
4ª ed. Artmed, Porto Alegre.
Cademartori, C. V. e Pacheco, S. M. 1999. Registro
de albinismo parcial em Delomys dorsalis (Hensel,
1872) (Cricetidae, Sigmodontinae). Biociências
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Constantine, D. G. 1957. Color variation and
molt in Tadarida brasiliensis and Myotis velifer.
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Griffiths, A. J. F., Miller, J. H., Suzuki, D. T., Lewontin, R. C. e Gelbart, W. M. 1998. Introdução à
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Perez-Carpinell, J., Capilla, P., Illueca, C. e Morales,
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Pessoa, L. M. e Dos-Reis, S. F. 1995. Coat color variation in Proechimys albispinus (Geoffroy, 1838)
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tajacu Linnaeus (Artiodactyla, Tayassuidae) na
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Walter, H. E. 1938. Genetics: an Introduction to the
Study of Heredity. Macmillan Publishing Company, New York.
Edentata no. 11(1) • 2010
3
Density and Habitat Use by Giant Anteaters
(Myrmecophaga tridactyla) and Southern
Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in the
Pantanal Wetland, Brazil
Arnaud Léonard Jean Desbiez
Ísis Meri Medri
Abstract
Giant anteaters and southern tamanduas are often
sympatric throughout their range and are both found
in the Pantanal wetland. Density, habitat use, selection, and habitat overlap between both species were
estimated in the central region of the Brazilian Pantanal. A total of 2,174 km of transects were walked
through three different landscapes and five different
habitat types. Using strip transect methods, densities
of giant anteaters in the study area were estimated at
0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for
southern tamanduas. Densities of both species were
highest in forest landscapes. Southern tamanduas
significantly selected the forest edge habitat. Scrub
grasslands had the highest selection ratio for giant
anteaters. Results from this study do not indicate
that the two species partition habitat. Deforestation
in the Pantanal is predicted to be detrimental to both
species of anteaters.
Keywords: density, giant anteaters, southern tamanduas, niche overlap, habitat use, Pantanal, wetland
Introduction
The giant anteater (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus,
1758) occurs from southern Belize and Guatemala to
northern Argentina, while the southern tamandua
(Tamandua tetradactyla Linnaeus, 1758) is found
from Venezuela to northern Argentina (Nowak,
1999). These species largely overlap throughout their
distribution and share parts of their habitats. They
occur in all biomes of Brazil (Fonseca et al., 1996)
and can be found in a wide variety of habitats, ranging from open fields to dense forests.
These mammals are myrmecophagous and termitophagous. In other words, they are specialized in
feeding on ants and termites, which are gathered
with the powerful claws of their forelimbs and the
sticky, protractile tongue (Nowak, 1999). The southern tamandua is scansorial and can feed both on the
ground and in trees. The giant anteater feeds mainly
on the ground, but can also climb trees for feeding or for scratching, rubbing, and claw marking
4
Edentata no. 11(1) • 2010
(Shaw et al., 1985; Rummel, 1988; Medri, 2002;
Young et al., 2003; Kreutz, 2007).
All members of the superorder Xenarthra, including
giant anteaters and southern tamanduas, have lower
body temperatures and lower basal metabolic rates
than other mammals of similar body mass (McNab,
1985). The giant anteater can exceed 35 kg in weight,
about seven times the body mass of the southern
tamandua (approximately 5 kg; Rodrigues et al.,
2008). Giant anteaters and southern tamanduas display both nocturnal and diurnal activity as part of a
thermoregulatory behavior to avoid exposure during
the hottest or coldest hours of the day. Moreover,
habitat use by these species is widely related to ambient temperature (Camilo-Alves and Mourão, 2006;
Rodrigues et al., 2008). Changes in timings of activity related to ambient temperature have also been
reported for armadillos (Layne and Glover, 1985)
and sloths (Chiarello, 2008).
Density is an important parameter to estimate population size and to monitor the status of a population.
There is limited scientific literature on the population
ecology of southern tamanduas and giant anteaters.
Giant anteater and southern tamandua densities were
estimated in Venezuela by Eisenberg et al. (1979).
Data on the population density of giant anteaters in Brazil are available from the Pantanal region
(Coutinho et al., 1997), Serra da Canastra National
Park, Minas Gerais state (Shaw et al., 1985; Shaw et
al., 1987), Emas National Park, Goiás state (Miranda
et al., 2006) and Boa Vista, Roraima state (Kreutz,
2007). Furthermore, Silveira et al. (1999) compared
the density of giant anteaters killed by a fire in Emas
National Park to the density of live individuals some
months after the fire. To our knowledge, there is no
scientific information available on southern tamandua density in Brazil.
Our objective is to present density estimates of giant
anteaters and southern tamanduas in three different
landscapes of the central region of the Brazilian Pantanal and, in addition, present data on their biomass,
habitat use and selection.
Materials and Methods
Study Area
This study took place between October 2002 and
November 2004 in the center of the Pantanal at the
Embrapa Pantanal Nhumirim ranch and its surrounding ranches (18°59'S, 56°39'W). The study
area covers over 200 km² and includes three different
landscapes characteristic of the region: 1) floodplains,
dominated by seasonally flooded grasslands; 2) forests,
characterized by strips and patches of semi-deciduous
forest; and 3) cerrado, covered by scrub forest and
open scrub grasslands. The study area overlaps six
ranches that are traditionally managed and therefore mainly comprise native vegetation. There are no
roads in the area, and overall anthropogenic impact
on the landscape is considered low. Further details
of the study area are provided in Desbiez (2007) and
Soriano et al. (1997).
Density estimates
Twenty-one transects ranging from 3.5 to 5 km and
marked at 50 m intervals were randomly placed within
the study area with no previous knowledge of animal
distribution: seven in the forest landscape, six in the
cerrado landscape, and eight in the floodplain. Transects were walked alone by the same observer (AD),
except for the ones in the floodplains, 200 km of
which were walked alone by another trained observer.
Transects were generally walked twice a month and
regularly cleaned to remove overgrowth. The latter
ensured detection of animals on the line and helped
avoiding noise while walking. Transect censuses began
at sunrise; no nocturnal surveys were conducted. In
both the forest and cerrado landscapes, transects were
walked out at a pace of approximately 1–2 km per
hour, followed by a minimum one hour wait in a
location 500 m from the end of the transect, and then
walked back. In the floodplain, transects were walked
out at 2–4 km per hour. At the end of the trail, the
observer stopped data collection, walked to a parallel
transect distant 1 km, and walked back along it collecting data. Date, time of the day, species, perpendicular distance from the transect, habitat type, and
activity were registered for each sighting. A total of
2,174 km of transects were walked (847.8 km in the
forest landscape; 906.5 km in the cerrado landscape;
and 420 km in the floodplain landscape).
Giant anteaters were sighted 23 times and southern
tamanduas 21 times from the trail. This number of
sightings was too low to estimate density using the
DISTANCE software (Thomas et al., 2006) because
a minimum of 60 sightings is required to obtain
reliable results (Buckland et al., 2001). Strip transect methods were therefore used to analyze data.
Strip transect counts presume a complete census of
all animals within a fixed distance from the transect (Cochran, 1977). Fixed transect widths of 10 m
and 12 m were used for southern tamanduas and
giant anteaters, respectively, as it was estimated that
both species were seen within those distances in all
surveyed habitat types. Twelve sightings of giant anteater and 7 of southern tamandua were discarded
because they occurred beyond the fixed width. Densities were determined for each species in the three
landscapes (floodplains, forests, and Cerrado) using
the fixed transect width to calculate the surveyed area.
Biomass
Biomass was estimated by multiplying the average
individual weight by the respective species density
(Eisenberg, 1980). Average individual weight was
obtained during a recent study on giant anteaters
(35 kg) near the Embrapa Pantanal Nhumirim ranch
(Medri and Mourão, 2005a) and from the literature
for southern tamandua (5 kg) (Schaller, 1983; Robinson and Redford, 1986).
Habitat use and availability
Transects were marked every 50 m, and these sections
were then categorized in five different habitat categories: 1) open grasslands, 2) scrub grasslands, 3) scrub
forest, 4) semi-deciduous forest, and 5) forest edge.
Encounter rates were determined on each of them.
The frequency of sightings was standardized by taking
into account the number of times each section was
sampled. Habitat use was then determined by grouping the encounter rate of each species per habitat
category. Habitat availability was estimated from
the total proportion of 50 m habitat segments in the
21 transects.
Habitat selection
Manly’s standardized habitat selection index for constant resources (Manly et al., 2002) was used to compare habitat selection in the different landscapes. The
index is based on the selection ratio wi , which is the
proportional use divided by the proportional availability of each resource:
Where: Oi = Proportion of the sample of used resource
units in category i (encounter rate); πi = Proportion
of available resource units in category i (available
habitat). A wi value larger than 1 indicates a positive
selection for the resource, while a value lower than
1 indicates avoidance of the resource. A value around
1 indicates that the resource is used proportionally to
its availability and no resource selection occurs. The
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5
preference/avoidance for each resource and species
was calculated from the selection ratio wi and tested
for each species in each habitat using a chi-square test
adjusted by Bonferroni. Calculations were made with
the extension “adehabitat” of the statistical package R
(Ihaka and Gentleman, 1996; Calenge, 2006).
Habitat overlap
Piankas’s index was used to calculate habitat overlap
between the two species (Gotelli and Entsminger,
2004). Pianka’s index was calculated using the
equation:
where O jk = Pianka’s index of niche overlap between
species j and species k; p ij = Proportion resource i
of the total resources used by species j; p ij = Proportion resource i of the total resources used by species k; n = Total number of resources. Pianka’s index
ranges from 0 (no resources in common) to 1 (complete overlap). To determine the probability that the
observed niche overlap is greater or lower than would
be expected by random, we performed 5,000 Monte
Carlo randomizations of different frequencies of
resource use to simulate possible overlaps among the
two species. All calculations and simulations were
carried out with the software EcoSim version 7.72
(Gotelli and Entsminger, 2004).
Results
The density of giant anteaters in the study area was
0.15 individuals/km², and 0.34 individuals/km² for
southern tamanduas (Table 1). Most of the observations occurred between October and December for
both 2002 and 2003. During those months, 73%
of the giant anteater and 57% of southern tamandua counts were made. One third (33.3%) of the
observed southern tamanduas were foraging, resting
or moving around in trees. Densities of both species
were highest in forest landscapes (Table 1). Animals
were usually sighted alone, but occasionally a female
was observed carrying a pup on her back. Both species
were encountered in the three surveyed landscapes
and all habitat types (Tables 1 and 2). Due to their
larger size, total biomass of giant anteaters was higher
in all landscapes even though their densities were
lower. Southern tamanduas significantly selected the
forest edge habitat (wi > 1 and P < Bonferroni level
0.0125) (Table 3). Scrub grasslands had the highest
selection ratio wi values (Table 4) for giant anteaters, however, results did not show that they significantly selected a particular habitat (P > Bonferroni
level 0.0125 when wi > 1). For both species, forest
edges had high wi values (Tables 3 and 4). Results
from this study do not indicate that the two species partition habitat. Observed mean niche overlap was 0.730 after 5,000 Monte Carlo simulations.
This value was higher than the expected mean niche
overlap of 0.462.
Discussion
Previously published density estimates for giant anteaters have been obtained by different methods, and
results are therefore not easily compared. The only available information about giant anteater density in the
Pantanal was obtained by aerial surveys and estimates
were calculated at 0.035 individuals/km² (Coutinho
et al., 1997). Population density of giant anteaters at
Serra da Canastra was estimated at 1–2 individuals/
km² based on a time/area count method (Shaw et al.,
1985). In the same study, giant anteater densities of
0.17–1.31 individuals/km² were recorded using road
counts. Densities of 1.3 giant anteaters/km² were registered by capture-recapture methods at the same site
(Shaw et al., 1987). The highest density of giant anteaters was found at Serra da Canastra National Park
and is probably due to habitat conditions and high
food availability (termite mounds and ant nests), as
well as the absence of large predators such as jaguars
(Pantera onca) (Shaw et al., 1985). At Emas National
Park, giant anteater density was estimated at 0.2 individuals/km² using aerial strip transects, and 0.4 individuals/km² using terrestrial line transects (Miranda
et al., 2006). In the same park, the density of giant
Table 1. Density (individuals/km²), number of animals sighted in each landscape, and biomass (kg/km²) of giant anteaters and southern
tamanduas in the central region of the Pantanal.
Study area
Forest landscape
Cerrado landscape
Floodplain landscape
6
Giant anteater
Biomass
Density individuals/km²
(Number sighted)
(kg/km ²)
0.15 (N = 8)
5.35
0.20 (N = 4)
7.00
0.14 (N = 3)
4.90
0.10 (N = 1)
3.50
Edentata no. 11(1) • 2010
Southern tamandua
Density individuals/km²
Biomass
(Number sighted)
(kg/km ²)
0.34 (N = 15)
1.70
0.41 (N = 7)
2.05
0.39 (N = 7)
1.95
0.12 (N = 1)
0.60
anteaters killed by a forest fire was estimated by distance sampling at 0.63 individuals/km² (Silveira et
al., 1999). However, giant anteater density increased
to 0.85 individuals/km² after the fire, probably due
to migration of individuals to the area (Silveira et
al., 1999). Giant anteater density in llanos and semideciduous forests in Venezuela was 0.18 individuals/
km², and biomass was 4.9 kg/km² (Eisenberg et al.,
1979).
In this study, the estimated giant anteater density was
0.15 individuals/km², and biomass was 5.35 kg/km².
This species probably naturally occurs at lower densities in the Pantanal than in the other studied areas.
Although line transects have been widely used to
estimate animal densities throughout the Neotropics
(Emmons, 1984; Mendes Pontes et al., 2007), they
may not be the most efficient method to estimate
densities of giant anteaters because their encounter
rates are so low.
Table 2. Encounter rates (sightings/100 km) of giant anteaters and
southern tamanduas in different habitats from the central region of
the Pantanal between October 2002 and November 2004.
Habitat
Open grasslands
Scrub grasslands
Scrub forest
Forest
Forest edges
Giant anteater
0.50
0.99
0.27
0.25
0.57
Southern tamandua
0.37
0.33
0.27
0.99
2.86
Southern tamandua density in Venezuela was
3.0 individuals/km², and biomass was 12 kg/km²
(Eisenberg et al., 1979). No previous scientific information is available on southern tamandua density
in Brazil. In the present study, the estimated density
for this species was 0.34 individuals/km² and biomass was 1.70 kg/km². The higher density of southern tamanduas than of giant anteaters (0.34 versus
0.15 individuals/km²) agrees with Mohr’s (1940) prediction that in interspecific comparisons, numerical
density generally declines with increasing body mass.
The activity of giant anteaters and southern tamanduas can be diurnal, crepuscular or nocturnal. Variation not only occurs between regions and seasons,
but also among different individuals in a population
(Montgomery, 1985; Rodrigues et al., 2008). Previous studies have shown that giant anteaters modify
their activity periods according to ambient temperature (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves
and Mourão, 2006). Like giant anteaters, southern
tamanduas have lower metabolic rates than would be
expected for their body mass (McNab, 1984; 1985).
It is therefore probable that they also modify activity patterns according to ambient temperature. In
this study, censuses started at sunrise and ended in
the early afternoon. Perhaps, nocturnal and crepuscular censuses would have increased encounter rates.
Most of the giant anteater and southern tamandua
sightings occurred between October and December,
suggesting that activity patterns may vary at different times of the year. For example, Camilo-Alves and
Table 3. Habitat selection of southern tamanduas in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is
the selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected
when: wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125.
Habitat
Open grasslands
Scrub grasslands
Scrub forest
Forest
Forest edges
Habitat use
0.08
0.07
0.06
0.21
0.59
Habitat available
wi
SE wi
p
0.570
0.110
0.120
0.130
0.070
0.135
0.622
0.474
1.579
8.461
0.095
0.467
0.393
0.633
1.430
0.000
0.419
0.180
0.360
0.000
Table 4. Habitat selection of giant anteaters in the central region of the Pantanal between October 2002 and November 2004, where wi is the
selection ratio, SE wi is the standard error of wi and P chi-square probability with Bonferroni level 0.0125. A habitat is considered selected when:
wi > 1 and P < Bonferroni level 0.0125.
Habitat
Open grasslands
Scrub grasslands
Scrub forest
Forest
Forest edges
Habitat use
0.19
0.38
0.11
0.10
0.22
Habitat available
wi
SE wi
p
0.570
0.110
0.120
0.130
0.070
0.337
3.493
0.884
0.739
3.165
0.192
1.231
0.714
0.631
1.651
0.001
0.043
0.871
0.679
0.190
Edentata no. 11(1) • 2010
7
Mourão (2006) reported seasonal changes in activity
patterns of giant anteaters at the same study site as
surveyed here. It is not clear whether this difference
was due to temperature, changes in resource availability, breeding behavior or other factors.
Habitat use by giant anteaters varies among regions
where the species occurs. It is also influenced by
ambient temperature or even individual preferences (Medri and Mourão, 2005a; Camilo-Alves
and Mourão, 2006; Rosa, 2007; Rodrigues et al.,
2008). In this study, giant anteaters did not significantly select a habitat type, but the highest encounter
rates for this species occurred in open habitats (open
grasslands, scrub grasslands and forest edge) rather
than in covered ones. Some possible explanations for
this finding are that: 1) giant anteaters generally are
more active in open habitats and use forest habitats
for resting (Medri and Mourão, 2005a; Mourão and
Medri, 2007); 2) it is easier to see an active than a
resting giant anteater because the latter covers its
body with its dark and bushy tail for camouflage
and to preserve body heat (Shaw and Carter, 1980;
McNab, 1984; Medri and Mourão, 2005b). Southern tamanduas also selected forest edges but were
more frequently observed in forested habitats (forest
and forest edges). This species is scansorial and can
use habitats with dense vegetation to feed and rest.
In addition, due to its small size the southern tamandua is probably more vulnerable to predator attacks,
and living in a forest habitat will provide them with
more opportunities to flee from predators by climbing up trees.
Results of habitat overlap for giant anteaters and
southern tamanduas could be misleading. This analysis did not take into account that the study species use
different strata of their habitat. While giant anteaters
are mainly terrestrial, the scansorial southern tamandua can feed on ants and termites nesting in trees.
Habitat overlap values would therefore be much
lower if strata were included, and the animals may in
fact be partitioning habitat.
In the Pantanal, current intensifications and changes
in land use practices often lead to deforestation and
loss of forested habitats. Forest habitats are very
important for both species of anteaters. The southern tamanduas were found to select forested habitats,
which are also important for the thermoregulation
of giant anteaters (Camilo-Alves and Mourão, 2006).
Results from this study predict that deforestation
in the Pantanal will be particularly detrimental to
southern tamanduas, but may also impact giant
anteaters.
8
Edentata no. 11(1) • 2010
Acknowledgements: Funding for this work was provided by the European Union INCO PECARI
project, Embrapa Pantanal and the Royal Zoological Society of Scotland (RZSS). We are very grateful
to the owners of Porto Alegre, Dom Valdir, Campo
Dora, Ipanema, and Alegria ranches for allowing
research on their properties and the people living on
the EMBRAPA-Pantanal Nhumirim ranch for their
help and support. We would like to thank Paulo
Lima Borges for his assistance walking trails in the
floodplain.
Arnaud Leonard Jean Desbiez*, Royal Zoological
Society of Scotland, Murrayfield, Edinburgh, EH12
6TS, Scotland, and Embrapa Pantanal, Rua 21 de
Setembro 1880, Bairro Nossa Senhora de Fátima,
Caixa Postal 109, Corumbá 79320–900, Mato
Grosso do Sul, Brazil, e-mail: <adesbiez@hotmail.
com>; and Ísis Meri Medri, Universidade de Brasília, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Brasília 70910–900, Distrito Federal, Brazil, e-mail:
<[email protected]>.
*Corresponding author.
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10
Edentata no. 11(1) • 2010
New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae)
for Central Patagonia, Argentina
Agustín M. Abba
Marcela J. Nabte
Daniel E. Udrizar Sauthier
Abstract
Armadillos represent the most diverse family of xenarthrans. Although many studies have been done on
these mammals, several topics, such as their local
distribution, natural history, behavioral ecology and
conservation, remain poorly known. Chaetophractus
villosus and Zaedyus pichiy are the most common
armadillos in extra-Andean Patagonia, a vast area in
southern Argentina and Chile that encompasses different ecosystems and has been modified by human
activities, mainly by sheep grazing. In this work we
present new data on the distribution, natural history, conservation, and ecology of C. villosus and
Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and Río
Negro provinces, Argentina). We registered 60 localities for C. villosus and 35 for Z. pichiy that confirm
their presence in wide sectors of central Patagonia.
Furthermore, we confirmed that these two armadillo
species suffer high rates of mortality due to their use
as a protein source, hunting by dogs, road traffic, and
poisoning, among others. We conclude that their
populations are at risk of overexploitation and local
extinction. The basic knowledge provided here will
be a first step towards the conservation of these characteristic Patagonian mammals.
Keywords: Chaetophractus villosus, Zaedyus pichiy, new
records, distribution.
Introduction
Armadillos (Mammalia: Dasypodidae) represent the
most diverse family of recent xenarthrans (Wetzel,
1985a, b). Although many scientific publications
exist on these species (see Superina, 2010), several
topics, such as the natural history, local distribution,
behavioral ecology, and conservation, remain poorly
studied (McDonough and Loughry, 2008).
Extra-Andean Patagonia occupies an area of
750,000 km2 and encompasses different ecosystems,
from grasslands to shrub-steppes and semi-desert.
Phytogeographically, the area includes the Patagonian
steppe, the Monte shrub-steppes, and scrublands
(Cabrera, 1976). Human activities have modified
most of the Patagonian region, most notably by sheep
grazing on the natural vegetation. There is evidence
that grazing by domestic herbivores has been modifying the vegetation and accelerating soil degradation
processes since the beginning of the twentieth century (e.g., Beeskow et al., 1987; Rostagno and Del
Valle, 1988; Bisigato and Bertiller, 1997).
Most of Patagonia is dominated by strong and
constant west winds. Precipitation levels decrease
from west to east; most of the region receives less
than 200 mm per year. Mean annual temperature
varies between 12°C in the northeastern part and
3°C toward the south (Paruelo et al., 1998). However, minimum temperatures in the Somuncurá plateau are among the coldest recorded for Argentina
(−35°C in Maquinchao, Río Negro province).
Today, four species of armadillos are known to inhabit
Patagonia (including Argentina and Chile): Chaetophractus vellerosus (Gray, 1865), C. villosus (Desmarest, 1804), Chlamyphorus truncatus (Harlan, 1825),
and Zaedyus pichiy (Desmarest, 1804). Ch. truncatus
and C. vellerosus occur only rarely (Abba and Vizcaíno, 2008), but C. villosus and, especially, Z. pichiy
are two typical medium-sized mammals from Patagonia (Cabrera and Yepes, 1940; Daciuk, 1974).
According to bibliographic records and voucher
material from Argentinean mammal collections,
only 51 localities have been reported for these two
species in Patagonia (Abba and Vizcaíno, 2008;
Abba, unpublished data).
In this work, we present data on new localities, natural history, conservation, and ecology of C. villosus
and Z. pichiy from central Patagonia (Chubut and
Río Negro provinces, Argentina).
Materials and Methods
Fieldwork was carried out during the summers of
2005 to 2007 as part of the dissertation research of
two of the authors (MJN and DEUS) and in conjunction with the project “Postglacial Patagonia:
evolutionary responses of small mammals to climate
change” (National Geographic Society, grant number
7813-05). Data were collected opportunistically
and through observation of individuals of Z. pichiy
and C. villosus in different areas of central Patagonia,
mainly the Chubut river basin, Somuncurá plateau,
and Península Valdés. Additionally, we used information from interviews with rural settlers to obtain
information on the behavior, habits, diet, abundance,
and hunting of armadillos; the detailed results of
these interviews are being analyzed and will be published elsewhere.
Edentata no. 11(1) • 2010
11
Collected material, such as skeletal remains, are in
preparation and will be added to the Mammal Collection of Centro Nacional Patagónico, Chubut, Argentina. Additional evidence is registered in the field
catalogue of Marcelo Carrera and Marcela J. Nabte.
Results
Chaetophractus villosus Desmarest, 1804
Common name: large hairy armadillo, peludo, quirquincho grande.
Global and local conservation status: Least Concern
(LC). Listed as LC because of its (1) wide distribution
and thus, presumed large population; (2) occurrence
in a number of protected areas; and (3) tolerance of a
large degree of habitat modification. Also, it is unlikely
to be declining fast enough to qualify for listing in a
more threatened category (Fonseca and Aguiar, 2004).
Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and
poisoning with substances used to kill foxes were
reported as other causes of non-natural mortality.
New records: 60 (see Table 1 and Fig. 1). Most records
were observations of live individuals or collected carcasses. Only five animals could be captured and sexed;
three were males and two were females. None of the
latter was pregnant at the moment of capture in fall.
Habitat: this species was observed, captured, and
reported in all habitat types (steppes, monte shrubsteppes, and scrublands), but was more common in
the monte shrub-steppes.
Observations: local people list many negative impacts
of C. villosus and frequently persecute it as a pest. One
important complaint is related to its burrows, especially
to the risk of livestock (sheep) and horses stepping into
them and breaking their legs. Other common concerns include disease transmission and possible attacks
on young sheep. In addition, C. villosus was found
to negatively affect bird populations, both domestic
(chicken) and wild (e.g., penguins in the northern part
of Península Valdés at San Lorenzo ranch) because of
their consumption of eggs and chicks.
Although local people view “peludos” as unclean
because they eat carrion, garbage and pichis, many
still use this armadillo as an important protein source.
In many tourist areas (e.g., Punta Norte, Península
Valdés) “peludos” are a favorite because they are neither aggressive nor shy, and will eat from the hand
of people.
12
Edentata no. 11(1) • 2010
Zaedyus pichiy Desmarest, 1804
Common name: pichi, piche, piche de oreja corta,
piche patagónico.
Local conservation status: Least Concern (LC). Species
widespread and abundant (Diaz and Ojeda, 2000).
Global conservation status: Near Threatened (NT).
This species is relatively widespread and is present in
a great number of protected areas (Heinonen Fortabat and Chébez, 1997). However, it is hunted extensively, especially in the northern and eastern portion
of its range, and local extinctions have been recorded
in some areas (Fonseca and Aguiar, 2004; Superina,
2008; Superina and Members of the IUCN/SSC
Edentate Specialist Group, 2008). Less information
is available about declines in southern areas. Overall, this species is estimated to have declined significantly, primarily due to intense hunting (Fonseca and
Aguiar, 2004).
Reported uses: hunting for food. Traffic accidents and
hunting by domestic dogs were reported as other
causes of non-natural mortality.
New records: 35 (see Table 1 and Fig. 1). Similar to
C. villosus, most observations were of wild individuals
that could not be captured. The gender of five animals was determined, four of them being males. One
female captured during winter was not pregnant.
Habitat: Z. pichiy was observed, captured, and
reported in all habitat types (steppes, monte shrubsteppes, and scrublands) but seemed to be more
common in steppes.
Observations: in contrast to C. villosus, rural settlers
eagerly hunt this species because it is “clean” (i.e., it
does not ingest carrion) and its meat is more palatable. Many rural families will spend the afternoon
hunting pichis and may catch four or five animals
per day. They eat the meat and use the fat for frying.
In Península Valdés, pichis are more abundant in
sandy areas. They are mainly found in the southern
part of Península Valdés and become scarcer toward
its northern portion. In central Patagonia, pichis are
rarely seen aboveground during cold periods (fall and
winter). Pichis are frequently observed eating plants,
mainly Condalia microphylla and Arjona tuberose, and
insect larvae (Tenebrionidae, Nyctelia spp.). Remains
of several juvenile pichis were found below nests of
Black-chested Buzzard-Eagles (Geranoetus melanoleucus), as observed by Saggese and De Lucca (1994).
Discussion
Like all armadillos, C. villosus and Z. pichiy have low
body temperatures, low basal metabolic rates, and
high thermal conductances (McNab, 1985). Given
the low ambient temperatures in Patagonia, these
characteristics represent a major constraint on the
behavior and ecology of large hairy armadillos and
pichis. Perhaps related to this, interviews with locals
indicate that both species are observed more often
during the day and suggest that Z. pichiy enters
hibernation during the cold season (cf. Superina
and Boily, 2007).
The collected data suggest that in Patagonia, C. villosus is more common than Z. pichiy. The former is
probably a new component of the Patagonian fauna
that naturally immigrated into this area ca. 150 years
ago (Poljak et al., 2010; Abba et al., in preparation).
Perhaps, its higher abundance is a consequence of
its successful invasion of Patagonia (Williamson and
Fitter, 1996).
On the other hand, Z. pichiy, the typical Patagonian armadillo, is registered in low frequencies and
is intensely hunted. We therefore believe that the
global conservation status (NT) is more realistic and/
or better reflects the current situation than the local
status (LC; Diaz and Ojeda, 2000).
C. villosus has been described as a carnivore-omnivore
(Redford, 1985; Casanave et al., 2003; Abba, 2008)
that ingests, among others, meat and carrion. The
observations presented here agree with the general
type of food habits, but includes reports of consumption of lambs and birds (both domestic and wild), a
behavior that has not been reported before for this
species and is not easy to observe.
Figure 1. Map showing new records of Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy in central Patagonia (see Table 1). = Chaetophractus
villosus,  = Zaedyus pichiy, = Zaedyus pichiy + Chaetophractus villosus.
Edentata no. 11(1) • 2010
13
Table 1. List of new records for Chaetophractus villosus and Zaedyus pichiy (see also Figure 1). NR = national route; PR = provincial route;
Ea. = Estancia (farm, ranch).
Number
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
47
48
49
50
14
Localities
Mouth of Río Negro river
Corona hill – Somuncurá plateau
20 km East of Clemente Onelli
Ea. Calcatreo
Paraguay Lagoon – Somuncurá plateau
Top of Somuncurá plateau I
La Querencia – Somuncurá plateau
Top of Somuncurá plateau II
Top of Somuncurá plateau III
Campana Mahuida
NR 3, 8 km North of Arroyo Verde
Puerto Lobos
Ea. La Colmena
Ea. La Adela (La Escondida)
Caleta Valdés
Ea. 16 de Agosto
Ea. La Adela (El Piquillín)
Ea. La Adela (La Escondida)
Ea. La Adela (La Media Luna)
Ea. La Corona
Ea. La Ernestina - NR 3
Ea. La Ernestina - NR 3
Ea. La Ernestina - NR 3
Ea. La Ernestina - Punta Norte
Ea. La Ernestina - PR 47
Ea. La Adela (La Escondida)
Ea. Loreto
Ea. San Pablo
Ea. Estrella del Sud
Ea. San Pablo
Facasso Beach I
Facasso Beach II
Larralde Beach North
Ea. San Pablo
Ea. Bajo Gualicho
Ea. El Golfo
Ea. Las Margaritas
Ea. El Pampero
Ea. Bajo Bartolo
Ea. La Isla - PR 2
Punta Delgada
Puerto Madryn
Laguna Blanca
Bahía Cracker
Punta Ninfas
Ea. La Elvira
10 km West of Dolavon
NR 25, 6 km East of Las Chapas
Las Chapas
Ameghino Seawall
Edentata no. 11(1) • 2010
Province
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Río Negro
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Lat. (S)
41°04'14"
41°27'21"
41°14'48"
41°44'00"
41°21'04"
41°27'19"
41°29'26"
41°31'41"
41°31'00"
41°35'36"
41°55'47"
42°00'00"
42°12'59"
42°20'12"
42°17'00"
42°13'00"
42°20'00"
42°21'00"
42°18'00"
42°41'00"
42°08'00"
42°06'00"
42°04'00"
42°04'47"
42°05'00"
42°21'00"
42°32'00"
42°38'00"
42°27'00"
42°38'16"
42°25'00"
42°25'00"
42°24'17"
42°41'00"
42°33'00"
42°15'00"
42°35'00"
42°25'00"
42°42'00"
42°28'00"
42°45'00"
42°46'45"
42°49'16"
42°57'05"
42°58'29"
43°13'58"
43°18'20"
43°35'06"
43°35'14"
43°38'14"
Long. (W)
62°52'02"
66°54'52"
70°16'57"
69°22'00"
66°57'44"
66°53'31"
66°53'05"
66°49'14"
66°38'15"
66°27'37"
65°18'27"
65°04'18"
65°02'57"
63°57'07"
63°39'00"
64°52'00"
63°42'00"
63°59'00"
63°52'00"
63°38'00"
63°49'00"
63°47'00"
63°45'00"
63°45'33"
63°45'00"
63°59'00"
64°11'00"
64°10'00"
65°02'00"
64°12'36"
64°07'00"
64°06'00"
64°18'09"
64°13'00"
63°53'00"
64°56'00"
64°04'00"
64°36'00"
63°56'00"
64°32'00"
63°38'00"
65°02'15"
65°07'57"
64°27'48"
64°18'32"
65°55'53"
65°48'42"
66°27'03"
66°27'30"
66°30'53"
Number
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
61
62
63
64
65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
75
76
77
78
79
80
81
82
83
84
85
Localities
Between Las Chapas and Las Plumas
36 km West of Los Altares
Ea. La Madrugada
Pichiñan´s farm
Ea. El Torito
Gorro Frigio I
Gorro Frigio II
Paso del Sapo
Ea. San Ramón
Cretón´s farm
Mario Moncada´s farm
PR 14 Gualjaina I
PR 14 Gualjaina II
Ea. Leleque I
Ea. Leleque II
Arroyo Pescado Cabin
NR 40, 10 km North of Tecka
8 km East of Ea. Quichaura
Ea. El Doradillo (El Chalet)
Ea. La Entrada I
Ea. La Entrada II
Ea. Los Dos Hermanos
Ea. Bajada del Guanaco
Piedra Parada
PR 12 and Gualjaina river
PR 12 near Gualjaina
Netchovitch´s farm - Fofo Cahuel
Cushamen
Colan Conhue I
Colan Conhue II
Colan Conhue III
43 km North of Tecka
3 km East of Pocitos de Quichaura
Valley Huemules – Lago Blanco
Camarones
The food habits reported for Z. pichiy in central
Patagonia agree with the information presented by
Superina et al. (2009) for Mendoza, who described
this species as an opportunistic omnivore that ingests
high proportions of insects, but also plant material.
The geographic distribution of neither species seemed
to be restricted by altitude or vegetation type. This
contrasts sharply with other inhabitants of the region,
such as the Patagonian hare (Dolichotis patagonum),
another medium-sized mammal that is not found
above 1000 m, and the many small mammals of
the central basaltic plateaus (such as Somuncurá;
Province
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Chubut
Lat. (S)
43°38'43"
43°51'41"
43°37'40"
43°33'19"
43°18'26"
43°07'30"
43°05'15"
42°43'51"
42°38'19"
42°41'25"
42°38'26"
42°54'40"
42°57'18"
42°24'04"
42°22'09"
43°03'14"
43°24'38"
43°34'19"
42°32'00"
42°22'00"
42°26'00"
42°46'00"
44°06'09"
42°41'46"
42°39'51"
42°38'48"
42°19'55"
42°09'21"
42°41'25"
42°41'45"
42°41'47"
43°09'40"
43°34'29"
45°56'45"
44°46'07"
Long. (W)
66°42'37"
68°49'31"
68°57'08"
69°04'05"
69°07'44"
69°18'07"
69°19'31"
69°35'25"
69°50'33"
70°04'29"
70°07'48
70°37'03"
70°42'33"
70°45'52"
70°50'31"
70°47'55"
70°52'51"
70°21'46"
65°01'00"
64°43'00"
64°42'00"
63° 57'00"
67°58'50"
70°03'15"
70°22'52"
70°26'31"
70°33'14"
70°40'51"
70°04'29"
70°07'18"
70°07'46"
70°50'19"
70°12'52"
71°33'31"
65°43'00"
Andrade, 2007) whose distributions are strongly
affected by plant composition.
To summarize, we confirmed the presence of C. villosus and Z. pichiy in wide sectors of central Patagonia.
Both species suffer high mortality for many reasons:
they are hunted for food, killed very frequently by
dogs, hit by cars, poisoned with substances used to
kill foxes, and must cope with the compaction of
the soil by millions of sheep. These populations are
therefore at risk of overexploitation and local extinction. Additional knowledge of localities, as well as
of their ecology and natural history, will contribute
Edentata no. 11(1) • 2010
15
to the conservation of these characteristic mammals
of Patagonia.
Acknowledgements: The authors express their gratitude
to Walter Udrizar Sauthier, Enrique Lessa, Guillermo
D´Elia, Ulyses F. J. Pardiñas, Juan Andrés Martinez, Analía Andrade, Guido Bonnot, Cecilia Reeves,
Florencia del Castillo Bernal, Virginia Burgi, Andrea
Marino, Florencia Siri, German Cheli, Mónica Primost, Andrés Johnson, Sergio Saba, and all the rural
settlers who helped us during field trips. Special
thanks to Marcelo Carrera for allowing study of the
collection under his care and to Jim Loughry for assistance with English-language editing. The National
Geographic Society and the Administration of the
Protected Area Península Valdés partially supported
field work. CONICET provided financial support to
the authors.
Agustín M. Abba, División Zoología Vertebrados,
Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP/
CONICET, Paseo del Bosque s/n, 1900 La Plata,
Buenos Aires, Argentina, e-mail: < abbaam@yahoo.
com.ar >; Marcela J. Nabte, Unidad de Investigación
Ecología Terrestre, Centro Nacional Patagónico
­– CONICET, Puerto Madryn, Chubut, Argentina;
and Daniel E. Udrizar Sauthier, Unidad de Investigación Diversidad, Sistemática y Evolución, Centro
Nacional Patagónico – CONICET, Puerto Madryn,
Chubut, Argentina.
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Edentata no. 11(1) • 2010
17
Marcação Ungueal em Preguiças-de-GargantaMarrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825)
de Vida Livre na Estação Ecológica de Caetés,
Paulista-PE, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier
Rinaldo Aparecido Mota
Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
Resumo
Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar
uma técnica de marcação temporária com fins de
identificação individual para preguiças-de-gargantamarrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés,
Pernambuco, Brasil. Foram utilizadas 46 preguiçasde-garganta-marrom (Bradypus variegatus), de sexo e
faixa etária variados. A marcação ungueal consistiu
em pintar as faces dorsais e laterais das garras dos
membros torácicos com o auxílio de esmalte de unha
de cores variadas. O monitoramento foi realizado
através de observações com auxílio de binóculo e
recapturas. A técnica não determinou nenhum efeito
adverso nos hábitos natural e social dos indivíduos e
não comprometeu a saúde de suas garras, sendo possível constatar, durante a execução deste estudo, que
as marcas permaneceram por um período de até nove
meses variando entre indivíduos, sendo que os animais muito jovens permanecem com as marcas por
um período menor de tempo. Esta técnica de marcação se mostrou bastante satisfatória para a identificação de animais de vida livre e pode ser indicada
também para estudos com preguiças em cativeiro e
semicativeiro.
Palavras-chave: Preguiça, Bradypus variegatus, marcação temporária
Abstract
The objective of this study was to develop and test a
temporary marking technique to individually identify free-living brown-throated three-toed sloths Bradypus variegatus at the Ecological Station of Caetés,
Pernambuco, Brazil. Forty-six sloths of different genders and age classes were used. The ungueal marking
consisted of painting the dorsal and lateral areas of
the foreclaws with nail polish of various colors. Monitoring was carried out with binoculars and recapture.
The technique did not show any adverse effects on
the natural and social habits of the individuals or on
the claws. The markings lasted for a period of up to
9 months with variations between individuals, lasting
a shorter time in young animals. This type of marking
18
Edentata no. 11(1) • 2010
has shown to be satisfactory for the identification of
free-living animals and may also be used for studying
captive and semi-captive sloths.
Keywords: Brown-throated three-toed sloth, Bradypus
variegatus, temporary marking
Introdução
A preguiça-de-três-dedos de garganta marrom do
Brasil (Bradypus variegatus) foi descrita por Schinz
(1825). Apresenta pelagem marrom na garganta e
laterais da face, contínua com a coloração do ombro
e tórax (Wetzel e Ávila-Pires, 1980). São animais de
hábito solitário com padrão de deslocamento lento
e silencioso e possuem dieta folívora (Wetzel, 1982).
Identificar preguiças é um problema que extrapola
o âmbito individual, chegando ao nível de espécie.
As diferenças mais marcantes entre as preguiças
Bradypus tridactylus e B. variegatus adultas de ambos
os sexos são as manchas articulares (Beebe, 1926) e
a mancha dorso-medial colorida no macho (Beebe,
1926; Britton, 1941; Montgomery, 1983; Queiroz,
1995; Silva, 1999), conhecida como “marca de sela”
(Lundy, 1952; Goffart, 1971), também descrita
como sendo uma mancha pelada que funciona como
glândula de marcação (Wallach e Boever, 1983). Para
quaisquer das espécies, muitas são as dificuldades
para a determinação do sexo sem que haja um exame
crítico (Pocock, 1924; Britton, 1941; Divers, 1986;
Silva, 1999).
Algumas questões de estudo requerem o reconhecimento individual dos animais. Este problema pode
ser superado por captura e marcação (Thorington
et al., 1979).
A capacidade de diferenciar indivíduos varia entre
pesquisadores (Setz, 1991). Muitos dos animais capturados são marcados de alguma maneira para facilitar sua futura identificação, sendo as marcações de
grande auxílio nos trabalhos de diversos campos de
estudos (Day et al., 1987). Os marcadores utilizados
em mamíferos podem ser agrupados em três grandes
categorias: permanentes, semipermanentes e temporários (Day et al., 1987; Rudran, 1996), sendo as
tinturas, pinturas e pós, usualmente utilizados como
marcas temporárias (Rudran, 1996).
Beebe (1926) marcou uma preguiça macho, barbeando duas partes da pele na área das costas na borda
da marca dorsal laranja e fixou uma etiqueta de
metal em um membro pélvico. Silva (1999) realizou observações de B. variegatus em semicativeiro
marcando os animais com tinta no dorso e nos
membros torácicos.
Objetivou-se com este estudo, elaborar e monitorar
uma técnica de marcação temporária com fins de
identificação individual para preguiças-de-gargantamarrom de vida livre na Estação Ecológica de Caetés,
Pernambuco, Brasil.
Material e Métodos
O estudo foi realizado na Estação Ecológica de
Caetés (ESEC-Caetés), localizada na porção Norte
do Município de Paulista, Mesorregião Metropolitana do Recife, Estado de Pernambuco, Nordeste
do Brasil. A ESEC-Caetés situa-se entre 7°55'15" e
7°56'30"S e 34°55'15" e 34°56'30"W. Ocupa uma
área de 157 ha, correspondendo a 1,54% da área do
Município (CPRH, 2006).
Foram utilizadas 46 preguiças, sendo 20 fêmeas e
26 machos, 24 jovens e 22 adultos, capturadas manualmente com auxílio ou não de escadas. A contenção
física foi realizada com o uso de sacos de pano. Em
todos os animais foi realizada a morfometria e a sexagem. Nas recapturas, os animais foram submetidos a
novos processamentos com o objetivo de acompanhar
o desenvolvimento corporal e da técnica de marcação.
A técnica de marcação ungueal consistiu em pintar
as faces dorsais e laterais das três garras dos membros
torácicos com o auxílio de esmalte de unha de diversas
cores. Uma determinada cor foi utilizada para marcar
somente quatro indivíduos: uma dupla foi formada
por um macho e uma fêmea marcados no antímero
direito e a outra, um macho e uma fêmea, marcada
no antímero esquerdo.
Resultados
As capturas e marcações ocorreram no período compreendido entre junho de 2005 e outubro de 2006.
O primeiro animal marcado foi uma fêmea adulta
agrupada no quarteto vermelho. Foi avistada em
julho e em novembro de 2005. Nesta última avistagem estava acompanhada de filhote quando então foi
recapturada. Na sexagem do filhote constatou-se que
se tratava de um macho que também foi processado e
marcado. Dos animais marcados, 15 foram avistados
pelo menos uma segunda vez na área de estudo.
Nas recapturas foi possível averiguar o estado das
garras, submetidas aos constantes processos naturais
de crescimento e de desgaste assim como se observou
que a técnica empregada não provocou nenhum comprometimento da saúde das garras. As preguiças marcadas foram facilmente identificadas, com auxílio do
binóculo e das fichas individuais (Fig. 1). Nenhuma
alteração nos hábitos natural e social foi observada
nos indivíduos.
Discussão
Nas capturas observou-se que entre os machos jovens,
a mancha dorsal, quando presente, pode apresentarse em graus diferenciados de desenvolvimento desde
uma pequena depressão formada por pêlos mais escuros e menores até manchas já formadas de proporções
reduzidas. Estas variações foram observadas independentemente da idade e tamanho destes jovens. Para
a sexagem dos filhotes e jovens, as características
externas observadas nos animais deste estudo foram
Optou-se pela marcação das garras dos membros
torácicos por serem estes os mais ativos e visíveis
em qualquer tipo de movimento, mesmo quando o
animal encontra-se em repouso o que permite um
aumento da probabilidade de visualização e uma
melhor visibilidade da marcação no campo. As cores
das marcas, por sua vez, foram escolhidas baseando-se
em dois fatores principais: promover um maior contraste quando comparada à cor natural das garras não
marcadas e permitir uma boa visualização à distância,
com ou sem o uso do binóculo.
O monitoramento foi realizado através de observações
com auxílio de binóculo, fichas individuais e recapturas. Tais observações consistiram em avistar ou não
os animais marcados e foram executadas por meio de
visitas ao local de estudo em períodos irregulares.
Figura 1. Bradypus variegatus de vida livre observado em atividade,
com marcação ungueal de cor verde no membro torácico esquerdo.
Edentata no. 11(1) • 2010
19
insuficientes para uma determinação conclusiva. Para
tal foi realizada a distinção entre os sexos através do
exame da genitália externa (Pocock, 1924; Britton,
1941; Divers, 1986; Silva, 1999).
Para Queiroz (1995), a identificação individual
é possível pelo conhecimento da área de vivência, pelo
seu sexo, por marcas particulares e pelo tamanho de
cada animal. Contrastando com esta afirmação, no
presente estudo observou-se que o processo de identificação não é um procedimento fácil, principalmente
quando não são realizados capturas e exames minuciosos dos indivíduos.
As preguiças apresentam marcas particulares representativas, mas não a ponto de serem suficientes para as
individualizações. Algumas dessas marcas só podem
ser observadas durante o exame físico e são imperceptíveis na natureza, mesmo com auxílio de binóculos.
Quanto ao conhecimento da área de vivência de cada
animal, faz-se necessário atentar para as possibilidades
de sobreposição destas áreas de uso das preguiças e
dos deslocamentos por longas distâncias executados
por estes animais.
Não foi possível determinar todos os possíveis fatores que poderiam interferir na extensão ou no abreviamento do tempo de permanência da marca. Vale
ressaltar que substâncias químicas como é o caso do
esmalte se desgastam gradativamente depois da aplicação, porém durante o monitoramento observou-se
que as marcas se mantiveram observáveis por um período de até nove meses.
Este tempo variou de indivíduo para indivíduo. Animais muito jovens apresentaram um grau maior de
desenvolvimento dos anexos cutâneos, no caso as
garras, se comparados aos animais adultos, que apresentam um tempo de permanência do esmalte maior.
Um filhote lactante foi capturado com a mãe e marcado em novembro de 2005. Sua primeira recaptura
juntamente com a mãe ocorreu em fevereiro de 2006.
Sinais de crescimento de suas garras foram evidenciados pela presença de um pequeno segmento de
aproximadamente 0,8 cm de tecido ungueal novo não
marcado. Na segunda recaptura, em março de 2006,
este mesmo segmento media 1,6 cm.
Além da faixa etária, outros fatores também devem
ser considerados com relação ao tempo de retenção
(visibilidade) das pinturas, tais como a atividade individual, o estado nutricional, o período do ano, qualidade e quantidade do marcador, entre outros como foi
discutido por Melchior e Iwen (1965).
20
Edentata no. 11(1) • 2010
Neste trabalho os animais de vida livre foram marcados empregando a técnica de marcação ungueal
que permitiu identificação para fins de individualização que serão utilizados em trabalhos posteriores a
serem desenvolvidos na ESEC-Caetés, referentes ao
comportamento, ecologia populacional, entre outros.
A técnica poderá ser empregada também para estudos de outras espécies de preguiças em cativeiro e em
semicativeiro.
Quanto à sua aplicabilidade em estudos de campo
com outros mamíferos, aves e répteis, faz-se necessário
conhecer o comportamento do animal a ser estudado.
Para aqueles que utilizam as garras para determinadas
atividades, como os escavadores, a técnica pode não
ser a mais indicada, uma vez que a pintura utilizada
na marcação teria um período de duração bastante
abreviada pelo maior desgaste promovido por tais
atividades (tamanduás, tatus, etc.). Entretanto, indubitavelmente a técnica mostrou-se útil e poderá ser
aplicada com êxito em estudos em cativeiro onde os
animais são privados de manifestar muitos comportamentos naturais.
Conclusão
A marcação ungueal é uma técnica simples, prática e
econômica e não promove alteração nas funções das
garras marcadas ou mudanças comportamentais dos
indivíduos, sendo adequada para animais de vida livre,
em cativeiro ou semicativeiro. Considerando certas
semelhanças de comportamentos entre os diferentes
gêneros de preguiças, o método de marcação permite
sua aplicação também em estudos que envolvam as
outras espécies.
Agradecimentos: À Agência Estadual de Meio Ambiente
e Recursos Hídricos de Pernambuco – CPRH por ter
permitido a realização deste estudo na Estação Ecológica de Caetés – ESEC-Caetés; à Coordenação da
ESEC-Caetés pela receptividade; e à Companhia
Independente de Policiamento do Meio Ambiente –
CIPOMA pelo apoio.
Gileno Antonio Araújo Xavier, Professor Adjunto
do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal
– DMFA, Universidade Federal Rural de Pernambuco – UFRPE, Rua Manuel de Medeiros s/n, Dois
Irmãos, 52.171-900, Recife, PE, Brasil, e-mail:
< [email protected] >; Rinaldo Aparecido Mota,
do Departamento de Medicina Veterinária – DMV/
UFRPE, e-mail: < [email protected] >; e
Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, do DMFA/
UFRPE, e-mail: < [email protected] >.
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Edentata no. 11(1) • 2010
21
Contribuição ao Conhecimento da Distribuição
Geográfica
do
Tatu-de-Rabo-Mole-Grande
Cabassous tatouay no Brasil: Revisão, Status e
Comentários sobre a Espécie
Flávio Kulaif Ubaid
Leonardo Siqueira Mendonça
Fábio Maffei
Resumo
O tatu-de-rabo-mole-grande Cabassous tatouay é uma
das espécies de tatus menos conhecidas pela ciência. Os registros dessa espécie em campo são raros,
quando não controversos, e há carência de exemplares
em coleções científicas no Brasil. Além disso, a espécie é citada na lista brasileira de espécies ameaçadas de
extinção e em mais seis listas estaduais oficiais. Entre
os anos de 2005 e 2008, durante campanhas de monitoramento de fauna em municípios da região centrooeste do Estado de São Paulo, Cabassous tatouay foi
registrado em três oportunidades, nos municípios de
Agudos, Borebi e Avaré. Dados ecológicos e morfométricos foram registrados. Apesar da espécie tolerar
áreas alteradas, os escassos registros em campo podem
estar associados aos seus hábitos de vida, culminando
no desconhecimento dos aspectos básicos sobre a
espécie. Essa comunicação se mostra importante no
que tange a adição de informações ecológicas e biogeográficas de C. tatouay.
Palavras-chave: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae,
Xenarthra.
Abstract
The greater naked-tailed armadillo Cabassous tatouay
is one of the least-known armadillo species. Field
records are rare, if not controversial, and only few
specimens exist in scientific collections in Brazil.
This species is listed in the Brazilian Red List of
Threatened Species as well as in six official Brazilian
state Red Lists. Fieldwork was performed between
2005 and 2008 to monitor wildlife in the centralwestern region of São Paulo State. Cabassous tatouay
was registered in three opportunities, in the municipalities of Agudos, Borebi and Avaré, and ecological
and morphometrical data were registered. Although
this species tolerates altered habitats, the scarce field
records may be related to its habits and have led to
the lack of basic information on greater naked-tailed
armadillos. This communication provides important
ecological and biogeographical information about
C. tatouay.
22
Edentata no. 11(1) • 2010
Keywords: Agudos, Avaré, Borebi, Dasypodidae,
Xenarthra.
Introdução
A família Dasypodidae é composta atualmente por
oito gêneros e 21 espécies de tatus, das quais 11 ocorrem no Brasil (Aguiar e Fonseca, 2008). Os tatus
possuem como característica marcante a presença
de uma carapaça, que consiste em numerosos escudos dérmicos dispostos em arranjos regulares, que
cobrem a cabeça, o dorso, as laterais e, algumas vezes,
as pernas e a cauda (Emmons e Feer, 1990; Eisenberg e Redford, 2000). Essa estrutura provê proteção
contra predadores e minimiza os danos causados pelo
atrito com a vegetação e o solo (McDonough e Loughry, 2001).
O gênero Cabassous compreende quatro espécies e
todas diferem muito pouco em relação à morfologia externa, exceto pelo tamanho (Wetzel, 1980).
Possuem como característica marcante a cauda desprovida da cobertura completa de escudos dérmicos,
possuindo apenas alguns escudos amplamente espaçados (Nowak, 1999; Eisenberg e Redford, 2000), o
que os diferencia de todos outros tatus (Redford e
Eisenberg, 1992) e dá origem ao seu nome vernáculo,
tatu-de-rabo-mole. São animais de hábitos extremamente fossoriais, especializados em se alimentar de
formigas e cupins, podendo forragear tanto na superfície quanto no subsolo (Redford, 1985; Eisenberg e
Redford, 2000).
As espécies do gênero Cabassous possuem distribuição
do sul do México ao norte da Argentina. Segundo
Eisenberg e Redford (2000), C. centralis não ocorre
no Brasil e C. chacoensis tem sua ocorrência em território brasileiro duvidosa. Essa espécie ocorre na
região do Gran Chaco (Wetzel, 1980), próximo ao
estado de Mato Grosso do Sul, mas não possui registros seguros e confiáveis para o Brasil. Cabassous unicinctus ocorre na Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata
Atlântica e Pantanal (Fonseca et al., 1996). Cabassous
tatouay ocorre principalmente no Cerrado, Mata
Atlântica e Pantanal, com poucos registros para os
Campos Sulinos (Fonseca et al., 1996; Anacleto et al.,
2006) e apenas um registro na Caatinga (Santos et al.,
1994). Além do Brasil, C. tatouay também ocorre no
Uruguai, sudeste do Paraguai e norte da Argentina
(Wetzel, 1982; Nowak, 1999).
Cabassous tatouay é uma espécie pouco conhecida
pela ciência (Redford, 1994). Habita áreas de floresta primária e hábitats secundários, desaparecendo
de locais amplamente degradados ou com atividades
agrícolas (Fonseca e Aguiar, 2004). No Brasil, ocorre
nos estados da Bahia ao Rio Grande do Sul (Aguiar,
2004), mas em geral são escassos os registros da espécie. Os relatos mais recentes (última década) são nos
estados do Espírito Santo (Chiarello, 2000; Moreira
et al., 2008), Goiás (Sanderson e Silveira, 2003),
Mato Grosso (Anacleto et al., 2005), Minas Gerais
(Melo et al., 2005; Leal et al., 2008), Paraná (Peracchi et al., 2002; Rocha-Mendes et al., 2005; Dias e
Mikich, 2006), Rio de Janeiro (Rocha et al., 2004;
Modesto et al., 2008), Rio Grande do Sul (Cherem,
2005; Oliveira, 2006) e Santa Catarina (Graipel et al.,
2001; Cherem et al., 2004; Mazzolli, 2006; Castilho,
2008). Segundo Fonseca e Chiarello (2003) a espécie
também ocorre nos estados de Mato Grosso do Sul,
Piauí e Pará.
A espécie está presente na lista brasileira de fauna
ameaçada de extinção nacional e em seis listas estaduais oficiais: Espírito Santo, Paraná, Minas Gerais, São
Paulo, Rio de Janeiro e Rio Grande do Sul (Tabela
1). Na lista de Minas Gerais é classificada como Vulnerável e na lista do Rio de Janeiro como Presumivelmente Ameaçada. Nas demais listas a espécie esta
classificada na categoria Dados Deficientes que, de
acordo com os critérios da IUCN (2001), necessita
de mais dados, principalmente de abundância e distribuição, para que seu status possa ser corretamente
avaliado.
No Paraná, C. tatouay é ameaçado pela expansão
agrícola e perda de hábitat, incluindo as queimadas.
Também é bastante perseguido em áreas cultivadas
devido ao dano causado pela escavação de suas tocas
(Margarido e Braga, 2004). No Rio Grande do Sul
não há nenhuma informação recente sobre o status
da espécie, entretanto, o Livro Vermelho da Fauna
Ameaçada de Extinção no Rio Grande do Sul (Fontana et al., 2003) sugere que C. tatouay possa estar
em declínio no oeste e sudoeste do estado, mas não
faz recomendações para ações de conservação (Aguiar,
Tabela 1. Categorias de ameaça para Cabassous tatouay segundo
as listas vermelhas oficiais publicadas no Brasil.
Lista Vermelha
Brasil
Espírito Santo
Paraná
Minas Gerais
São Paulo
Rio de Janeiro
Rio Grande do Sul
Categoria
DD
DD
DD
VU
DD
PA
DD
Referência
Machado et al., 2008
Passamani e Mendes, 2007
Mikich e Bernils, 2004
Machado et al., 1998
SEMA, 2008
Bergalo et al., 2000
Fontana et al., 2003
DD = Dados Deficientes; VU = Vulnerável; PA = Presumivelmente
Ameaçada
2004). Em 2007 uma revisão das listas das espécies
ameaçadas de extinção do estado de Minas Gerais
reclassificou C. tatouay como Quase Ameaçado
(NT – Near Threatened). Nessa categoria as espécies possuem uma situação limiar quanto ao risco de
extinção, sendo indicadas políticas de proteção, programas de manejo e monitoramento direcionados às
mesmas (Biodiversitas, 2007).
Visto a enorme carência de dados sobre C. tatouay, o
presente trabalho pretende contribuir com novas localidades de ocorrência da espécie, fornecendo informações complementares sobre sua biologia e hábitat.
Material e Métodos
Entre os anos de 2005 e 2008, campanhas de monitoramento de fauna foram realizadas nos municípios
de Agudos (Fazenda Monte Alegre), Borebi (Fazenda
Piracema) e Avaré (Fazenda Santa Teresa do Palmital),
região centro-oeste do estado de São Paulo, sudeste
do Brasil. As áreas compreendem grandes mosaicos
com plantios de Eucalyptus spp. e Pinus spp. e áreas
de vegetação nativa com formação de Cerrado e Floresta Estacional Semidecídua. De acordo com a classificação de Köppen, o clima da região é Cwa, que
abrange toda a parte central do estado de São Paulo
e é caracterizado pelo clima tropical de altitude. As
áreas amostradas localizam-se no Planalto Ocidental
Paulista, com altitudes variando de 550 a 700 metros.
Resultados e Discussão
Em 15 de fevereiro de 2005, por volta das 16:00 h,
um indivíduo de C. tatouay foi visualizado na Fazenda
Monte Alegre, município de Agudos (22°27'27"S,
48°51'46"W). O tatu foi encontrado forrageando na
borda de plantações de Pinus caribaea, onde o solo
era forrado pelas folhas aciculares dos pinheiros e
touceiras esparsas de Brachiaria sp. A observação
durou poucos minutos, até o momento em que o tatu
adentrou moitas mais densas de capim. Nesse local,
C. tatouay é simpátrico com C. unicinctus, Dasypus
novemcinctus e Euphractus sexcinctus.
Em 27 de julho de 2005, uma carcaça de 54 cm
de comprimento total (Fig. 1) foi encontrada na
Fazenda Piracema, município de Borebi (22°45'52"S,
48°57'35"W). O espécime pôde ser identificado pela
presença de treze cintas móveis (Medri et al., 2006),
cauda desprovida da cobertura completa de escudos dérmicos (Nowak, 1999) e disposição simétrica
dos escudos cefálicos (Medri et al., 2006). A carcaça
estava em estagio avançado de decomposição, sendo
que carapaça, cabeça e unhas estavam relativamente
Edentata no. 11(1) • 2010
23
Figura 1. Carcaça de Cabassous tatouay encontrada na Fazenda Piracema, Borebi, SP. a) vista
frontal da carcaça e detalhe da disposição dos escudos cefálicos; b) vista dorsal com a presença
de 13 cintas móveis e cauda com ausência de escudos dérmicos (seta); c) detalhe da carapaça
quebrada na porção anterior direita e vista lateral da cabeça. Fotos: L. S. Mendonça.
Figura 2. Exemplar de Cabassous tatouay registrado na fazenda Santa Tereza do Palmital, Avaré, SP. As imagens evidenciam características da espécie. a) Animal farejando no momento em que foi encontrado. Nota-se as orelhas grandes, estendendo-se acima do topo da
cabeça; b) detalhe do focinho impregnado de barro; c) detalhe das orelhas, evidenciando a textura granular; d) garras grandes nos membros
anteriores, sendo a garra do meio maior e em formato de foice. Fotos: F. K. Ubaid.
24
Edentata no. 11(1) • 2010
conservadas. O ambiente era semelhante ao do
registro anterior, e presume-se que o animal tenha
sido atropelado, pois foi localizado na beira de
uma estrada e com parte da carapaça quebrada. As
outras espécies de tatus que ocorrem nessa área são
D. novemcinctus, D. septemcinctus e E. sexcinctus.
No dia 2 de dezembro de 2008, por volta das 19:00 h,
após um breve período de chuva (1,3 mm em aprox.
2 h), um indivíduo macho de C. tatouay foi visualizado forrageando entre touceiras de Brachiaria sp., na
borda de um talhão de plantação de Eucalyptus saligna.
A área está localizada próxima ao açude do Gueto na
Fazenda Santa Tereza do Palmital, município de Avaré
(22°52'04"S, 48°49'53"W). Diferente das outras
espécies de tatus já registradas na área (C. unicinctus,
D. novemcinctus e E. sexcinctus), o indivíduo se mostrou indiferente a presença humana, permitindo boa
aproximação, até o momento de sua captura com as
mãos. O animal estava impregnado de barro, com a
região do focinho totalmente encoberta (Fig. 2). O
animal foi fotografado e algumas medidas morfométricas foram registradas: comprimento total – 66 cm;
comprimento da cauda – 18 cm; comprimento da
carapaça – 38 cm e largura da carapaça – 35 cm. Os
encontros com essa espécie são raros (Anacleto et al.,
2006) por apresentar hábitos altamente fossoriais
(Redford, 1994), e presume-se que o animal tenha
deixado a toca devido à chuva.
Embora seja considerado comum e presente em
vários parques e áreas protegidas no Brasil (Fonseca e
Aguiar, 2004), raramente é visto e tem-se um número
pequeno de registros detalhados de sua ocorrência
(Anacleto et al., 2006). Aparentemente, tal fato pode
estar relacionado não somente ao desaparecimento
da espécie em áreas amplamente degradadas, mas
também por apresentar baixas densidades populacionais. Ohana et al. (2008) relatam a existência de
apenas 12 exemplares de C. tatouay nas principais
coleções científicas do Brasil. Os mesmos autores
indicam a existência de várias lacunas geográficas para
o grupo em questão (Dasypodidae), principalmente
para as espécies do gênero Cabassous, o que dificulta
os estudos de caráter taxonômico e biogeográfico.
A maioria dos registros de C. tatouay, além de pontuais, são de observações indiretas. A região dos registros apresentados nesse trabalho possui relatos da
presença da espécie nos municípios de Bauru (Pedrini
et al., 2006; Silva et al., 2008), Botucatu (Bagagli e
Simões, 2005), Conchas (Salata et al., 1985), Iguape
(Sanches, 2001; Martins et al., 2008), Monte Alto
(Alves et al., 2005) e Pilar do Sul (Silva, 2001; Tófoli
et al., 2003). Porém, esses registros são de animais
capturados para uso em estudos laboratoriais (Bauru,
Botucatu e Conchas), registro por pegadas (Pilar do
Sul), entrevista de caçadores (Iguape), conteúdo de
fezes de carnívoros (Iguape e Pilar do Sul) e vestígios
faunísticos arqueológicos (Monte Alto).
Parte dos registros da espécie no estado de São Paulo
pode ter sido comprometida por registros de C. unicinctus, já que uma lista preliminar de mamíferos do
estado relata a ocorrência de apenas uma espécie do
gênero no estado, C. tatouay (Vivo, 1996). Entretanto, as duas espécies ocorrem no estado, inclusive
em simpatria (obs. pess. dos autores). Em trabalhos
recentes com tatus na região central do estado de São
Paulo, apenas C. unicinctus foi registrado (Bonato,
2002; Dotta, 2005; Silveira, 2005).
Apesar de semelhantes morfologicamente, C. tatouay
é maior que C. unicinctus, com orelhas maiores e com
aspecto granular na superfície externa, estendendo-se
acima do topo da cabeça (Wetzel, 1985).
A ausência de dados sobre essa espécie a coloca em
sete listas de espécies ameaçadas do Brasil, inclusive
na nacional, sendo que em quatro delas está presente
por apresentar dados insuficientes. Os presentes registros se mostram importantes por fornecerem dados
complementares de C. tatouay, visto que os poucos
registros da espécie carecem de tais informações. Por
fim, fica evidente a necessidade de aprofundar os estudos da espécie no Brasil, principalmente no que tange
aspectos ecológicos e biogeográficos.
Agradecimentos: À Duratex S/A, pelo apoio e acesso
às áreas de estudo. Roger Vicente e Cesar Medolago
colaboraram nos trabalhos de campo. Teresa Anacleto,
Flávia Miranda e dois revisores anônimos revisaram o
texto e contribuíram com importantes sugestões.
Flávio Kulaif Ubaid, Programa de Pós-Graduação
em Zoologia, Instituto de Biociências de Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior,
s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil,
e-mail < [email protected] >; Leonardo
S. Mendonça, Universidade Estadual de Campinas,
UNICAMP, Instituto de Biologia, Departamento de
Biologia Animal, Laboratório de Ecologia e Comportamento de Mamíferos, Rua Bertrano Russel
1505, Cidade Universitária, CEP 13083-970, Campinas, SP, Brasil; e Fábio Maffei, Programa de PósGraduação em Zoologia, Instituto de Biociências de
Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Júlio de
Mesquita Filho” – UNESP, Distrito de Rubião Júnior,
s/n, CEP 18618-000, Botucatu, São Paulo, Brasil.
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Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae)
en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar
Especies?
Maria Clara Arteaga
Eduardo Martins Venticinque
Resumen
Las cuevas que los armadillos construyen son importantes estructuras de refugio y sitio de reproducción,
y por ello pueden servir como fuente de información
en estudios ecológicos. Sin embargo, en áreas donde
varias especies coexisten es indispensable determinar
si la morfometría de estas estructuras es útil para
su identificación individual. Nuestro objetivo fue
investigar si las medidas de las entradas de las cuevas
permiten la identificación de las cuatro especies de
armadillo que ocurren en la Amazonía Central, evaluando también si el tamaño de las entradas está relacionado con las características topográficas del terreno.
En 61 parcelas, registramos la altura y el ancho de
las entradas y el ángulo de excavación de las cuevas y
estimamos la altitud e inclinación media del terreno
donde fueron construidas. Medimos 188 cuevas, con
una altura media de las entradas de 19,15 ± 5,04 cm
y un ancho medio de 22,76 ± 5,85 cm. Estas variables mostraron una correlación positiva entre si y no
fueron útiles para identificar las especies de armadillo. No observamos tampoco una relación entre el
tamaño de las entradas y las condiciones topográficas.
Cuevas de tamaños similares pueden ser construidas
por especies con tamaños semejantes o por individuos de edades diferentes que pertenezcan a especies
de diferentes tamaños. A pesar de ser un buen registro
del uso del hábitat, las entradas de las cuevas no ofrecen información de carácter específico en esta región
de la Amazonía, ni en áreas con características topográficas semejantes.
Palabras clave: madriguera, morfometría de la
entrada, topografía, Brasil
Abstract
Armadillo burrows are important structures for shelter and reproduction, and may be used as a source of
information in ecological studies. In regions where
several species coexist, it is necessary to know if the
burrow measures are useful for species identification.
We investigated whether burrow entrance morpho­
metry is useful for differentiating four armadillo species in the central Amazon and evaluated whether
entrance size was related to site topography. We
registered entrance height and width, and entrance
tunnel angle for each burrow encountered in 61 plots.
We estimated the elevation and mean declination
of the terrain at each burrow site. We measured the
entrances of 188 armadillo burrows. Mean entrance
height was 19.15 ± 5.04 cm and mean width
22.76 ± 5.85 cm. These variables were positively correlated and therefore not useful to distinguish individual species. Burrow size was not related to site
topography. Burrows with similar dimensions may
be built by species of similar size or by individuals
of different-sized species belonging to different age
classes. Apart from being a good record of habitat use
by armadillos, in this region, burrow entrances do
not supply information about the individual species
using them.
Keywords: burrows, morphometry, topography, Brazil
Introducción
La utilización de evidencias indirectas en el estudio
de mamíferos de mediano y gran porte ha sido frecuente en el bosque húmedo tropical (Carrillo et al.,
2000; Pardini et al., 2003). Esto principalmente se
debe a los hábitos poco conspicuos y a las bajas densidades poblacionales de algunas especies (Emmons y
Feer, 1997). En la Amazonía, los armadillos (Cingulata) son el principal grupo de mamíferos excavadores. Las cuevas que éstos construyen les sirven como
refugio contra depredadores, sitios de reproducción
y lugares de protección frente a cambios de temperatura ambiental (McDonough y Loughry, 2008).
Por ello, son evidencia del uso del hábitat, sirviendo
como fuente de información para evaluaciones
ecológicas.
Las dimensiones y la forma de las entradas de las
cuevas han sido utilizadas para la identificación de
especies en áreas de sabana (i.e., Cerrado; Carter y
Encarnação, 1983). Además, la densidad de cuevas
ha informado sobre el uso de diferentes tipos de
hábitat en la Amazonía brasilera (Arteaga y Venticinque, 2008), el Bosque Atlántico del Brasil (McDonough et al., 2000) y la Pampa argentina (Abba et
al., 2007).
Las cuatro especies de armadillo que ocurren en la
Amazonía Central, Cabassous unicinctus, Dasypus
novemcinctus, D. kappleri y Priodontes maximus, presentan entre ellas una gran diversidad en sus tamaños
corporales (Wetzel, 1985) y ya se ha registrado para
otras áreas una variación en la morfometría de sus
cuevas (Carter y Encarnação, 1983; Emmons y Feer,
1997). Nuestro objetivo fue investigar si el tamaño
Edentata no. 11(1) • 2010
29
y forma de las entradas de las cuevas son útiles en la
identificación de estas especies, evaluando también si
dichas variables están relacionadas con las características topográficas.
Materiales y métodos
La colecta de datos se hizo entre los meses de febrero
y agosto de 2003, en las áreas de investigación del
Proyecto Dinámica Biológica de Fragmentos Forestales – PDBFF (2°18'21"S – 2°27'46"S y 59°45'33"W
– 60°06'44"W), aproximadamente a 80 km al norte
de la ciudad de Manaus, Brasil. La precipitación
anual en esta región varía de 1.900 a 2.500 mm, con
estación seca de junio a octubre (Gascon y Bierregard,
2001). La topografía es ondulada y aproximadamente
la mitad del área está compuesta por terrenos inclinados. La altitud en relación al nivel del mar varía de
50 a 110 m (Marsola, 2000). La vegetación es Bosque
Ombrófilo Denso de tierra-firme, con dosel entre
30 a 37 m de altura (Pires y Prance, 1985). En el
área de estudio se confirmó la presencia de las cuatro
especies de armadillos (Malcolm, 1990).
Realizamos la colecta de datos dentro de un área de
1.000 m × 1.000 m, en una reserva de bosque continuo (Reserva km. 41–1501/PDBFF). Usando un
mapa de curvas de nivel de esta área (Mori y Becker,
1991), generamos un mapa de altitud y uno de inclinación en el formato matricial (GRID) donde cada
celda representó 400 m² (20 m × 20 m). Utilizamos
para ello el programa ArcView 3.2, módulo Spatial
Analyst 2.0a (ESRI, 1996). Muestreamos 28 parcelas
de 20 m × 60 m, distribuidas proporcionalmente en
las diferentes cotas de altitud. La orientación de las
parcelas fue establecida siguiendo las curvas de nivel
y minimizando la variación interna en altitud e inclinación. La distancia mínima entre parcelas fue de
100 m. A partir de los mapas topográficos, estimamos
la inclinación media y la altitud media de cada parcela.
Muestreamos además 33 parcelas de 40 m × 80 m
localizadas en fragmentos de bosque.
Recorrimos cada parcela (n = 61) y registramos todas
las cuevas presentes. Cada cueva encontrada fue
medida con cinta métrica según la metodología utilizada por McDonough et al. (2000), donde la altura
de la entrada fue tomada en el punto de mayor diámetro perpendicular a la superficie y el ancho fue
tomado en el punto de mayor diámetro paralelo a la
superficie. El ángulo de excavación de la entrada fue
estimado introduciendo una vara hasta aproximadamente 50 cm dentro de la cueva, siguiendo su inclinación y posicionando un clinómetro sobre el extremo
opuesto.
30
Edentata no. 11(1) • 2010
Para evaluar si el tamaño y forma de las entradas de
las cuevas son útiles en la identificación de las especies de armadillo que las construyen, utilizamos los
datos recogidos en las 61 parcelas. Realizamos un
histograma de frecuencia de las medidas de altura
y ancho de las cuevas, y además estimamos la relación entre estas variables usando una correlación de
Spearman.
Con el fin de determinar si el tamaño de las entradas
y el ángulo de excavación de éstas se relaciona con
las características topográficas del terreno, usamos
los datos de las 28 parcelas muestreadas en el área
de bosque continuo. Para cada cueva fue asignado el
valor de inclinación y altitud media del terreno de
la parcela donde fue registrada. Estos datos fueron
utilizados en dos modelos de regresión múltiple. En
el primero, la variable de respuesta fue la relación
altura/ancho de las entradas de las cuevas y en el
segundo fue el ángulo de excavación de las cuevas.
Utilizamos el programa JMP 5.01 (SAS Institute,
Cary, NC, USA) para todos los análisis estadísticos.
Resultados
Registramos un total de 188 cuevas de armadillo,
62 en el área de bosque continuo y 126 en los fragmentos de bosque. La altura media de las entradas
fue 19,15 ± 5,04 cm y varió entre 8 y 38 cm. El
ancho medio fue 22,76 ± 5,85 cm, variando entre
10 y 43 cm. La distribución de frecuencias para ambas
variables presentó una forma de campana (Fig. 1). La
altura y el ancho de las entradas estuvieron correlacionadas positivamente (Spearman = 0,58, P = 0,0001,
N = 188) y no mostraron un patrón de agrupamiento
diferenciado (Fig. 2).
No observamos un efecto de la altitud ni de la inclinación del terreno (R² = 0,03, P = 0,22, N = 62) sobre
el tamaño de las entradas de las cuevas. Con relación
al ángulo de construcción de las entradas, éste fue
generalmente menor en terrenos más inclinados y por
presentar variación dependiente de la inclinación, no
fue analizado.
Discusión
El tamaño y forma de las entradas de las cuevas no
fueron útiles para identificar individualmente a las
especies de armadillo que ocurren en esta región
de la Amazonía Central. Según registros anteriores de Carter y Encarnação (1983), Emmons y Feer
(1997), McDonough et al. (2000) y Silveira (1997),
las cuevas encontradas en este trabajo corresponden
probablemente a C. unicinctus, D. novemcinctus y
D. kappleri. Sin embargo, no descartamos la posibilidad de que algunas pertenezcan a individuos jóvenes
de P. maximus. Carter y Encarnação (1983) reportaron una altura media de 16 cm y una ancho medio de
17 cm en las entradas de las cuevas de C. unicinctus.
Para D. kappleri, Emmons y Feer (1997) registraron
un diámetro de 25 cm en la entrada y McDonough
et al. (2000) registraron una altura media de 14,30 ±
2,70 cm y un ancho de 18,12 ± 4,27 cm en las cuevas
de D. novemcinctus. Finalmente, Silveira (1997) registró cuevas de individuos adultos de P. maximus con
entradas cuya altura media fue de 38,00 ± 9,20 cm y
un ancho medio de 46,70 ± 5,20 cm.
Debido a la distribución continua de las medidas de
altura y ancho de las entradas de cuevas registradas en
esta área de Amazonía Central (Fig. 1), es difícil definir
a cuál especie de armadillo corresponde cada estructura observada. Pueden existir patrones morfométricos diferentes, pero probablemente hay sobreposición
entre ellos. Cuevas de tamaño similar pueden ser
construidas por individuos de especies con tamaño
semejante o por individuos de diferentes edades que
pertenezcan a especies de diferentes tamaños.
En el Cerrado brasilero, Carter y Encarnação (1983)
usaron radiotransmisores en individuos de cuatro
especies de armadillo, C. unicinctus, P. maximus,
C. tatouay y Euphractus sexcinctus y constataron que
la forma de la entrada de las cuevas difería entre las
especies. Las cuevas de P. maximus (N = 2) tenían
una entrada 75% más ancha que alta, con forma de
medio círculo, mientras que la entrada de las cuevas
de C. unicinctus (N = 5) era redondeada porque los
individuos excavaban girando el cuerpo en movimiento helicoidal. En las Pampas argentinas, Abba
et al. (2007) usaron las características de las entradas
de las cuevas para identificar a las tres especies de
armadillo que estudiaron. Sin embargo, la topografía del Cerrado y las Pampas es más plana que la de
Figura 1. Distribución de frecuencias de las medidas de altura y ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía
Central.
Figura 2. Relación entre la altura y el ancho de las entradas de 188 cuevas de armadillo registradas en la Amazonía Central.
Edentata no. 11(1) • 2010
31
nuestra área de estudio y es probable que esto permita
una mejor definición de la forma de las entradas, posibilitando una asignación a nivel de especie.
En la Amazonía Central, los armadillos construyen
sus cuevas en áreas de vertiente (Arteaga y Venticinque, 2008) o en lugares donde exista alguna condición de micro-inclinación, como huecos dejados por
los árboles que caen (Arteaga, 2004). Esto dificulta
una definición clara del formato de la entrada, ya que
las condiciones del terreno influyen de manera significativa. Además, otros factores que pueden afectar la
forma y el diámetro de la entrada son la edad de la
cueva, la frecuencia de uso por armadillos y otras especies, el refuerzo en la entrada por raíces de árboles, la
textura del suelo y el grado de inclinación del terreno
(Clark, 1951).
En relación con la topografía, no encontramos una
asociación significativa entre el tamaño de las entradas y la altitud e inclinación del terreno. Es probable
que individuos de diferentes edades y/o de diferentes
especies utilicen aleatoriamente el área, pero son necesarios más estudios donde se tenga una identificación
precisa de las especies para confirmar este patrón.
Además de los armadillos, el otro mamífero excavador
de tamaño mediano que se registra en la Amazonía
Central es Cuniculus paca. Este roedor excava sus refugios cerca del agua (Emmons y Feer, 1997). Muñoz et
al. (2002), trabajando con una población de esta especie en el bosque húmedo tropical del Chocó colombiano, registraron una altura mínima de las entradas
de las cuevas de 25 cm y un ancho mínimo de 24 cm,
con altura media de 33 cm y ancho medio de 35 cm.
Es posible que durante nuestro muestreo hayan sido
incluidas algunas cuevas de esta especie; sin embargo,
el número de refugios con dimensiones superiores
a las medidas mínimas registradas por Muñoz et al.
(2002) fue de sólo 7%.
Las cuevas tienen importancia como sitio de refugio y
reproducción para los armadillos, siendo por esto un
buen registro del uso del hábitat (Arteaga y Venticinque, 2008). No obstante, en este estudio no fue posible
definir un patrón de medidas y forma de las entradas
de las cuevas que permitiera diferenciar a las especies
que las construyen. Por ello concluimos que las cuevas
no ofrecen, en nuestra área de estudio, información
de carácter específico para identificar a las especies de
armadillo allí presentes y por lo tanto son necesarias
metodologías auxiliares como marcación directa de
individuos, seguimiento con radio-telemetría, uso de
trampas-cámaras, entre otros, para estudios autoecológicos del orden Cingulata en la región.
32
Edentata no. 11(1) • 2010
Agradecimientos: Agradecemos al Proyecto Dinámica
Biológica de Fragmentos Forestales (PDBFF) y al
Smithsonian Tropical Research Institute por el financiamiento para la realización de este estudio. Esta
publicación representa la contribución 559 en la serie
técnica del PDBFF. Agradecemos a los dos revisores
anónimos y al editor por sus comentarios relevantes
que permitieron mejorar la calidad de este manuscrito.
Maria Clara Arteaga, Departmento de Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
(INPA), Ap. Postal 478, CEP 69083-000 Manaus,
Brasil. Dirección actual: Departamento de Ecología de la Biodiversidad, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado
Postal 70-275, México D.F. 04510, México, e-mail:
< [email protected] > y Eduardo Martins Venticinque, Departamento de Ecologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Ap.
Postal 478, CEP 69083-000 Manaus, Brasil y Wildlife
Conservation Society, Amazonian Conservation Program, Rua dos Jatobás, 274, CEP 69085-000 Manaus,
Brasil.
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Edentata no. 11(1) • 2010
33
Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y
Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo
Condiciones Ex Situ
Jorge Anthony Astwood Romero
Patrícia Carolina Casas Martínez
Sol Ángela Ojeda Holguín
Ricardo Murillo Pacheco
Resumen
En este trabajo se realizaron observaciones del comportamiento de cortejo y apareamiento en dos parejas
de osos hormigueros gigantes (Myrmecophaga tridactyla) durante los meses de junio y septiembre de 2004;
julio de 2005; noviembre de 2006 y marzo de 2007,
en el Bioparque Los Ocarros, Colombia. El recinto de
mantenimiento de los animales es un encierro semicircular con un área aproximada de 100 m², acondicionado permanentemente con árboles vivos, troncos,
hormigueros, agua fresca, comedero y refugios para
descanso. Los datos fueron recolectados a través de
la metodología Ad Libitum con Registro Continuo y
Animal Multifocal. Se obtuvo un total de 143 registros correspondientes a 39 comportamientos en las
dos parejas y se elaboró un etograma básico con un
diagrama descriptivo con los códigos asignados a cada
comportamiento.
Palabras clave: Oso hormiguero, etograma, etología,
comportamiento reproductivo, mantenimiento en
cautiverio
Abstract
Observations of the courtship behaviour and mating
of two couples of giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla) were carried out during the months of June
and September 2004; July 2005; November 2006;
and March 2007, at the Bioparque Los Ocarros,
Colombia. The enclosure of the animals is semicircular, with an approximate area of 100 m², and permanently equipped with live trees, trunks, anthills,
fresh water, troughs and refuges for resting. Data
were collected by means of Ad Libitum sampling
with Continuous and Multifocal Animal Registration. A total of 143 registrations corresponding to
39 behaviours were obtained. A basic ethogram and
a descriptive diagram with coded behaviours were
developed.
Keywords: Anteater, ethogram, ethology, reproductive behavior, captive maintenance.
34
Edentata no. 11(1) • 2010
Introducción
Por lo general, en cualquier estudio sobre historia
natural de fauna silvestre se obtienen resultados más
concluyentes y confiables en condiciones in situ. Sin
embargo, no debe despreciarse la oportunidad de
generar información en condiciones ex situ (Olney,
2005) sobre aspectos básicos de ecología del comportamiento de Myrmecophaga tridactyla, especie considerada como vulnerable a la extinción (Vu A1cd;
IUCN, 2004). En este orden de ideas, se ha aprovechado la oportunidad de documentar de manera sistemática, el comportamiento de cortejo y apareamiento
exhibido regularmente por parejas de oso hormiguero
con fines de suministrar información para actividades de conservación in situ y ex situ como refuerzo de
poblaciones, rehabilitación, etc. (Olney, 2005). Pese
a que han sido sometidos al trauma que produce en
un animal la extracción de su hábitat y la exposición
prolongada a procesos de estrés y malnutrición por
parte de cazadores y traficantes, estos individuos han
sido incluidos en un proceso de recepción, valoración,
recuperación y manejo que ha permitido que exhiban
su comportamiento de reproducción en cautiverio.
Finalmente, el presente estudio surge de manera paralela a la iniciativa de los países de América del Sur,
de profundizar en el conocimiento de los xenartros
(IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group, 2009). Esta iniciativa también ha tenido
eco en investigadores colombianos interesados en
el conocimiento y preservación de la fauna, flora y
ecosistemas principalmente nativos, evidentemente
expuestos a procesos de extinción y/o disminución
(Moreno et al., 2006; Casas y Ojeda, 2007).
Materiales y Métodos
La recolección de datos se llevó a cabo durante los
meses de junio y septiembre de 2004; julio de 2005;
noviembre de 2006 y marzo de 2007 en las instalaciones del Bioparque Los Ocarros, departamento del
Meta, Colombia (4°10'30"N, 73°35'44"W). El lugar
se encuentra a 400 msnm, presenta una temperatura
promedio de 25°C y una humedad relativa aproximada de 80%.
El sitio de mantenimiento de los animales es un recinto
semicircular de exhibición del zoológico que cuenta
con un área aproximada de 100 m², acondicionado
permanentemente con árboles vivos, troncos, hormigueros, agua fresca, comederos, bebederos y refugios
para descanso. Los animales objeto de estudio fueron
dos machos y dos hembras adultos de M. tridactyla,
rescatados por CORMACARENA (Entidad gubernamental encargada de la gestión y control de fauna
silvestre en el Departamento del Meta, Colombia) de
las manos de traficantes y/o cazadores, o atropellados
por automóviles y entregados al Bioparque Los Ocarros en calidad de reubicación.
para todos los muestreos. El promedio obtenido fue
de 23,8 ± 5 comportamientos por muestreo. Según
los resultados del ANOVA factorial realizado, no existen efectos significativos (p > 0,05) del factor “tiempo
de muestreo” con respecto al número de comportamientos observados en cada evento.
Los datos sobre el comportamiento de cortejo y apareamiento fueron recolectados a través de la metodología de muestreo Ad Libitum con Registro Continuo
y Animal Multifocal (Zerda, 2004; Stamp Dawkins,
2007). Los registros de comportamiento fueron realizados en los momentos en que los animales exhibían
actividad en pareja a cualquier hora del día. Para el
análisis de la información, se utilizaron porcentajes,
promedios y desviación estándar. Como los tiempos de muestreo fueron evidentemente diferentes
en cada evento, se quiso establecer si existía efecto
significativo (p < 0,05) del tiempo de muestreo sobre
el número de comportamientos. Para tal fin, se realizó un ANOVA, previas pruebas de distribución y
homogeneidad de varianza. Asimismo, se estableció
el período estándar de muestreo y se determinó qué
tan completa fue la información recolectada en términos de número de comportamientos nuevos con
respecto al tiempo de muestreo, a través del método
de la asíntota propuesto por Lehner (2003), Zerda
(2004) y Martin y Batenson (2007).
El resultado de la curva de acumulación de comportamientos (Fig. 2) permite observar que a partir del
tercer muestreo, es decir, transcurridos 255,6 minutos de observación, la gráfica alcanza su comportamiento asintótico. Por tanto, se considera que para las
condiciones experimentales del estudio, una vez completado el periodo estándar de muestreo (4,26 horas),
el número de comportamientos registrados es representativo para la exhibición de cortejo y apareamiento
de las parejas de M. tridactyla objeto de observación.
Resultados
Se obtuvo un total de 143 registros correspondientes a 39 comportamientos con 211 repeticiones en
las dos parejas, divididos en 6 muestreos (duración
en minutos: M1: 72; M2: 94,8; M3: 88,8; M4:
24; M5: 81,6; M6: 129), para un total de 8 horas y
12 minutos de observación. En la Figura 1 se observa
el número de comportamientos obtenido en cada
muestreo, acompañado del valor porcentual del total
# Comportamientos
% Comportamientos
32
26
24
21.2
17.2
15.9
1
23
21
15.2
13.9
2
3
4
17
11.3
5
6
Muestreo
Muestreo
Figura 1. Cantidad y porcentaje de comportamientos de cortejo y
apareamiento de M. tridactyla por muestreo.
60
# de comportamientos
Se elaboró un etograma básico donde se describen
los comportamientos registrados en su orden de aparición. En cuanto al establecimiento de la secuencia
comportamental de cortejo y apareamiento, cabe
aclarar que el corto tiempo de muestreo, el bajo
número de parejas y la cantidad restringida de datos,
no permiten aplicar pruebas para la identificación y
descripción de secuencias en términos de probabilidad de aparición de comportamientos, tales como
el análisis de Markov (Zerda, 2004), entre otros. Por
lo tanto, se estructuró una secuencia de cortejo y
apareamiento netamente descriptiva a través de un
diagrama de flujo, en función del orden de aparición
de comportamientos y utilizando los códigos asignados a cada pauta.
Para la construcción del etograma, se asignaron
códigos de identificación a cada uno de los comportamientos descritos. Dichos códigos se identifican
con letras mayúsculas entre paréntesis al lado del
nombre de cada comportamiento (Tabla 1, Fig. 3,
55
50
45
40
35
30
72
166.8
255.6
276.6
358.2
487.2
Tiempo (min.)
Figura 2. Curva de acumulación de comportamientos de cortejo y
apareamiento para M. tridactyla.
Edentata no. 11(1) • 2010
35
Apéndice 1). Las descripciones fueron realizadas
en el orden de aparición de los comportamientos
y en términos de cambio de postura y posición de
las partes del cuerpo y actos o pautas comportamentales (ver Apéndice 1). A través de los códigos
asignados, se presenta un diagrama de flujo con la
secuencia comportamental descriptiva del etograma
construido (Fig. 3).
Discusión
Según los datos obtenidos para las dos parejas muestreadas, no se puede definir un período o época fija
de reproducción bajo estas condiciones experimentales. Estudios de dinámica ovárica y hábitos reproductivos de M. tridactyla realizados por Patzl et al.
(1998) durante un período de seis meses no hallaron
Tabla 1. Registro general de comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla. Muestreo Ad Libitum con Registro Continuo y Animal
Multifocal. M = Muestreo.
Comportamiento y (Código)
Macho – Dominio (DO)
Trepar (CL)
Olfatear Ambiente (OA)
Gruñir (GRU)
Bajar Árbol (DES)
Persecución lenta (PL)
Resistencia (RC)
Atrapar Hembra (CF)
Acostar Hembra (BF)
Falsa Monta (FM)
Levantarse (WU)
Caminar Objetivo (WO)
Olfatear Alimento (SF)
Golpe Súbito (HF)
Girar (T)
Cola Levantada (UPT)
Cuello Estirado (NS)
Precópula (PC)
Cópula (SI)
Abrazo Frontal (HUG)
Olfato Pareja (OP)
Lamer Pareja (LP)
Post Cópula Macho (PCM)
Post Cópula Hembra (PCF)
Dormir (S)
Frotar Árbol (FT)
Buscar Macho (FIND)
Atropellar (RUN)
Despertar (AW)
Comer (FX)
Persecución rápida (PR)
Empujar (PU)
Alejarse (REM)
Boca Arriba (DS)
Lamer Genitales (LG)
Acicalar (GR)
Marcar Árbol (MT)
Olfatear Hembra (OH)
Frotar Garganta (FGT)
36
Edentata no. 11(1) • 2010
M–1
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1
1
1
1
1
1
2
1
estacionalidad en condiciones de cautiverio, aspecto
que es consecuente con las fechas y estaciones variadas en las que se presentó el comportamiento de cortejo y apareamiento en las parejas aquí estudiadas. Sin
embargo, Shaw et al. (1987) reportan eventos reproductivos de la especie en Brasil durante el mes de
enero, y Redford y Eisenberg (1992) reportan que los
períodos de reproducción de la especie se presentan
entre septiembre a marzo en Argentina, mientras que
en Brasil, se pueden observar neonatos a lo largo de
todo el año. Por tanto, es aventurado argumentar con
total certidumbre si existe o no estacionalidad en los
períodos de reproducción de M. tridactyla, ya sea en
libertad o en cautiverio. En cuanto a los resultados de
cortejo y apareamiento de las dos parejas estudiadas,
la secuencia se inicia con exhibiciones agonísticas del
macho hacia el entorno, comportamientos de dominio (DO), como romper troncos, frotar el cuerpo
contra los árboles (FT) y rasgar corteza para marcarlos (MT, Tabla 1, Fig. 3, Apéndice 1). Según Maier
(2001), estos comportamientos son claras manifestaciones de atracción basadas principalmente en la calidad genética; instintivamente, las hembras estimulan
indirectamente a los machos para que, a través de
exhibiciones, proporcionen información sobre su
eficacia biológica (Fitness) y su potencial genético.
Posiblemente, al alejarse y trepar a un árbol lejos del
alcance del macho, la hembra estimule la ansiedad
del mismo por tenerla al alcance y obtenga así este
tipo de información. Sin embargo, debe tenerse en
cuenta que M. tridactyla es una especie de hábitos
solitarios (Redford y Eisenberg, 1992) y por lo general las hembras mantienen distancias prudentes con
los machos. Incluso, en algunas ocasiones exhiben
comportamientos agresivos hacia éstos. En este caso,
el cortejo sería una herramienta de la naturaleza para
facilitar la eliminación de barreras establecidas por las
particularidades de historia natural de las especies.
Según Maier (2001) y West (2009), los animales utilizan tanto estructuras físicas como comportamentales
para elaborar sus estrategias de cortejo. Estas estrategias tienen como función básica, permitir que los
potenciales compañeros sexuales exhiban sus atributos y realcen aspectos de su territorio, ayudar en la
identificación de los miembros de la misma especie
Figura 3. Diagrama descriptivo del comportamiento de cortejo y apareamiento de M. tridactyla bajo condiciones ex situ.
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37
y sincronizar la conducta reproductiva, como en
los comportamientos de girar (T) y abrazo frontal
(HUG) descritos en el etograma (Fig. 3, Apéndice 1).
El cortejo también ayuda a apaciguar los eventos de
agresión y miedo. Como ambos sexos de M. tridactyla, pero especialmente la hembra, reaccionan negativamente a la violación del espacio vital por parte de
su potencial pareja, estas barreras de espacio individual deben romperse para que el apareamiento pueda
tener lugar. Por tanto, la inversión energética realizada por el macho en sus demostraciones de dominio
y de la hembra en su actividad de subir y bajar de
un árbol (CL – DES; Fig. 3, Apéndice 1), prepara
a las parejas para un encuentro cercano inevitable y
garantizan en cierta medida las condiciones para que
el encuentro sea exitoso.
Muchas de las manifestaciones comportamentales exhibidas durante el cortejo, tales como dormir
(S), comer (FX), empujar (PU) o golpear a la pareja
(HF; Fig. 3, Apéndice 1), pueden no tener una connotación sexual evidente. Sin embargo, hacen parte
integral de estos comportamientos ritualizados de
cortejo y apareamiento (Maier, 2001). De hecho,
Shaw et al. (1987) reportan que las parejas de M. tridactyla en libertad consumen alimento normalmente
y alternan su actividad de cortejo y apareamiento con
sesiones de ataque a nidos de insectos. Lo mismo se
pudo observar durante el presente estudio, con la
diferencia de que estos animales están condicionados
a comer la dieta artificial que se les suministra, y no
a consumir los nidos de termitas y hormigas que
se disponen en el encierro como enriquecimiento
ambiental.
Por otro lado, los comportamientos de apareamiento
se configuran en estrategias evolutivamente estables
que garantizan que las estructuras reproductivas
puedan acoplarse correctamente y asegurar la fertilización (Méndez, 1999). Por tanto, las posiciones
y comportamientos como persecuciones (PL, PR),
atrapar y acostar a la hembra (CF, BF; Fig. 4), las
falsas montas (FM), resistencia a la cópula (RC) y la
precópula (PC; Fig. 3, Apéndice 1) permiten que los
animales preparen y coordinen movimientos, desplazamientos y posiciones para que el fin del cortejo, que
en los mamíferos es el apareamiento y la fertilización,
se produzcan correctamente (West, 2009).
Por otro lado, según Krebs y Davies (1993) es posible
que el cortejo y el apareamiento sean algo como una
difícil e inestable alianza en la que cada sexo intenta
maximizar su propio éxito en la propagación de los
genes. Es así que al terminar el episodio reproductivo,
la pareja se separa rápidamente y realiza comportamientos de confort, como acicalarse (GR), lamer los
genitales (LG; Fig. 3, Apéndice 1) y restablecer en
general las barreras del espacio vital de cada individuo. Si se observa con atención la Figura 3, se puede
apreciar que en el lado izquierdo se ramifican los
Figura 4. Secuencia de comportamientos en M. tridactyla bajo condiciones ex situ: Girar (T); Atrapar hembra (CF); Acostar hembra (BF) y
Cópula (SI).
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Edentata no. 11(1) • 2010
comportamientos del macho y a la derecha los de la
hembra. Durante la primera fase del cortejo los animales llevan a cabo comportamientos individuales,
lejos de la pareja. Al avanzar el proceso, en la parte
central del diagrama, los comportamientos observados implican cercanía y contacto de los individuos
durante el proceso de precópula (PC) y cópula (SI).
Luego, hacia el final del diagrama se van ramificando
hacia los lados donde los animales exhiben otra vez
comportamientos individuales y finalizan el proceso.
Finalmente, es importante aclarar que el presente
estudio tiene un carácter netamente descriptivo por
las condiciones experimentales y las características
de la muestra. Nótese que en cada evento de muestreo, varios comportamientos se presentan un sola
vez (Tabla 1). Como se mencionó en la metodología, estos datos no presentan las características óptimas para determinar secuencias comportamentales
en función de las frecuencias de aparición. De tal
manera, no se pretende establecer verdades absolutas, pero sí socializar una experiencia de varios años
de manejo de M. tridactyla en cautiverio y servir de
referencia para estudios posteriores con diseños experimentales y metodología más fuertes que puedan
soportar resultados de este comportamiento tanto
in situ como ex situ.
Recomendaciones
Es imperativo desarrollar estudios de comportamiento y ecología bajo condiciones in situ con el fin
de generar información sobre el comportamiento de
cortejo y apareamiento de M. tridactyla en su hábitat
natural. De esta manera se podrán establecer comparaciones en condiciones ex situ y optimizar las técnicas de manejo de esta especie y, por consiguiente, su
éxito reproductivo con fines de conservación.
Agradecimientos: A Tinka Plese, Directora Ejecutiva
de la Fundación UNAU por su colaboración en la
realización, preparación y publicación del presente
estudio; al Bioparque los Ocarros, Javier Hernández y
a todas las personas que colaboraron con sus conceptos y correcciones para la publicación.
Jorge Anthony Astwood Romero, Presidente Fundación BUJCO, Calle 66 No 84A, 09 Bogotá, Colombia, e-mail: < [email protected] >; Patricia Carolina
Casas Martínez, vicepresidente Fundación BUJCO,
e-mail: < [email protected] >; Sol Ángela
Ojeda Holguín, Secretaria Fundación BUJCO,
e-mail: < [email protected] > y Ricardo
Murillo Pacheco, miembro Fundación BUJCO,
e-mail: < [email protected] >.
Referencias
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individuos en cautiverio y liberados de oso palmero Myrmecophaga tridactyla en el Bioparque
Los Ocarros y Guaicaramo S. A. Vereda Las
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Apéndice 1: Etograma del comportamiento de
cortejo y apareamiento de dos parejas de M. tri­
dactyla en condiciones ex situ
Macho – Dominio (DO). Macho parado con las
patas traseras sobre el suelo y las patas delanteras
sobre un trozo de madera, la nariz cerca del mismo,
produce sonidos fuertes de inhalación-exhalación. La
cola totalmente extendida, separada del suelo; toma
impulso levantando el cuerpo hacia atrás sobre las
patas traseras, balancea el cuerpo hacia adelante y
abajo dejando caer los nudillos sobre el tronco, abre
una de las garras y aprieta firmemente hasta que éste
se rompe por la presión, luego repite el proceso utilizando la otra garra.
Trepar (CL). El animal se aleja caminando hacia un
árbol cercano, se levanta sobre las patas traseras de
frente al árbol, las patas delanteras se encuentran a
lado y lado del árbol a manera de abrazo, las garras
se hincan firmemente a las irregularidades de la corteza, la cabeza se encuentra ubicada a uno de los lados
del tronco a la misma altura del brazo. Se impulsa
hacia arriba brincando con las patas traseras y disminuyendo al mismo tiempo la presión en sus garras
pero sin perder la adherencia a la corteza. Las patas
traseras se encuentran flexionadas también abrazando
el tronco, se impulsa estirando las patas traseras y
permitiendo que brazos y garras se deslicen por la
superficie de la corteza. Al llegar al punto máximo de
estiramiento de las patas traseras, se adhiere al tronco
con brazos y garras, recoge las piernas hacia arriba y
encorva la espalda comprimiendo el cuerpo. Finalmente, vuelve a asegurar las piernas alrededor del
tronco y reinicia el ciclo.
Olfatear Ambiente (OA). El animal se encuentra
parado sobre las cuatro extremidades con la espalda
recta y la cabeza levantada a media altura para dirigir el hocico hacia adelante. La cola se encuentra
totalmente estirada y en línea con el resto del cuerpo.
Hace movimientos cortos de la cabeza repetidamente
de derecha a izquierda y de arriba hacia abajo y produce sonidos fuertes de inhalación-exhalación.
Frotar Árbol (FT). El animal, ubicado junto al
tronco del árbol, frota con firmeza contra éste la porción dorso lateral del cuerpo, realizando movimientos
repetitivos de balanceo de adelante hacia atrás con las
40
Edentata no. 11(1) • 2010
cuatro extremidades siempre fijas en el suelo, la cola
estirada sin tocar el suelo y la cabeza baja y apuntando
hacia el frente.
Marcar Árbol (MT). El animal sostenido por las
extremidades traseras, sobre las plantas de los pies,
envuelve los brazos alrededor del tronco del árbol e
hinca las garras en la corteza haciendo presión hasta
despedazarla, abre las garras nuevamente y continúa
desprendiendo la corteza, la cabeza siempre a uno de
los lados del árbol, es mantenida a la altura de los
brazos.
Frotar Garganta (FGT). El animal se desplaza caminando y separa los brazos con la cabeza levantada y
extendida hacia adelante hasta tocar el suelo con el
tórax, la cola se mantiene baja tocando el suelo ligeramente. Las extremidades traseras continúan estiradas
y son utilizadas para empujar el cuerpo hacia adelante y así, frotar la garganta y parte de pecho sobre
la hierba.
Bajar Árbol (DES). El animal se acomoda con la cola
hacia abajo y el hocico siempre a uno de los lados
del árbol, a la altura de los brazos. Abraza el tronco
del árbol con los brazos y garras y desliza las piernas
sobre el tronco del árbol hacia abajo sin dejar de mantener contacto con éste en el proceso. Luego asegura
las piernas y uñas alrededor del árbol y libera un poco
la presión de brazos y garras deslizándose hacia abajo.
Con la espalda encorvada asegura firmemente con sus
brazos y garras el árbol e inicia el ciclo nuevamente.
Al tocar el suelo con las patas traseras, gira sobre el
cuerpo a cualquiera de los lados y se deja caer hasta
que las cuatro extremidades tocan el suelo.
Dormir (S). El animal deja caer el cuerpo lentamente
sobre uno de los costados flexionando los brazos a
la altura de las muñecas y las piernas a la altura de
la articulación tibio-femoral. Levanta la cola rápidamente y la deposita sobre el costado expuesto hasta
cubrirlo en toda su superficie. Finalmente, introduce
su hocico entre el espacio ventral de los brazos hasta
esconder la cabeza totalmente debajo del pelo de la
cola. El hocico queda refugiado entre brazos y piernas a lo largo del vientre del animal. El cuerpo queda
totalmente recogido y toma la forma de un semicírculo donde no es fácil diferenciar la parte craneal de
la parte caudal.
Gruñir (GRU). El animal se desplaza caminando con
la cabeza baja y la nariz apuntando hacia abajo. La
cola se encuentra totalmente estirada y sin tocar el
suelo. Produce sonidos de inhalación-exhalación y un
sonido gutural fuerte y agudo.
Atropellar (RUN). La hembra se encuentra en el suelo
durmiendo y el macho se acerca lentamente olfateando el suelo con movimientos cortos de su hocico
de lado a lado. Al llegar al lugar donde ésta se encuentra, el macho pasa por encima de las extremidades y
el cuerpo de la hembra como si ésta no se encontrara
allí y sigue adelante con el mismo comportamiento.
Despertar (AW). El animal todavía está en posición
habitual de dormir; levanta la cabeza, observa y olfatea alrededor, luego se apoya sobre los nudillos y estirando los brazos se impulsa para quedar soportada
en suelo sobre el muslo derecho y los brazos estirados; las piernas todavía en posición horizontal con
respecto al suelo y la cola todavía sobre el costado.
Estira el cuello y levanta la cabeza apuntando hacia
arriba. Finalmente, saca una porción de lengua con
la que realiza varios movimientos rápidos y erráticos
en todas direcciones. Lentamente guarda la lengua y
apoyada sobre los nudillos pone las plantas de los pies
en el suelo y se impulsa hacia arriba hasta quedar en
pie.
Buscar Macho (FIND). El individuo se encuentra de
pie, inmóvil, olfateando el ambiente. Luego camina
con el hocico pegado al suelo en su porción nasal,
realizando movimientos laterales cortos y sonidos
de inhalación-exhalación. Se desplaza lentamente,
haciendo pausas para olfatear de lado a lado y continúa hasta que ubica la posición de la hembra; en este
instante detiene la marcha.
Caminar Objetivo (WO). El macho se encuentra de
pie, inmóvil observando a la hembra junto al comedero, levanta la cabeza y olfatea el ambiente. Se desplaza lentamente hasta la posición de la hembra y se
ubica al costado de ésta.
Olfatear Alimento (SF). El animal se ubica frente al
comedero con su cabeza apuntando hacia abajo y su
hocico sobre el alimento, realiza movimientos cortos
de lado a lado con sonidos de inhalación-exhalación
sobre la comida pero no consume nada.
Comer (FX). Frente al comedero, que es un tubo
PVC con un tapón de prueba en el fondo, el animal
flexiona las extremidades delanteras, primero a nivel
de la articulación húmero cubital/radial, y luego a
nivel de la articulación radio carpiana quedando apoyada sobre los codos y las muñecas. Las extremidades
traseras semi flexionadas a nivel tibio femoral para
que la posición final provoque una inclinación de la
porción craneal del cuerpo. En esta posición, gira el
cuello y la cabeza queda en posición lateral, paralela
al suelo, apuntando hacia el alimento. Introduce el
hocico dentro del comedero e inicia los movimientos
rápidos de protrusión y retracción de la lengua para
consumir la ración.
Empujar (PU). Un animal desplaza al otro en sentido
lateral usando el peso del cuerpo para empujarle.
Golpe Súbito (HF). Parado sobre las cuatro extremidades olfateando el ambiente y de forma inesperada, un animal levanta el brazo con la garra abierta y
golpea al otro a la altura de la parte superior del brazo.
Alejarse (REM). El animal deja de alimentarse, gira
la cabeza y luego el cuerpo hacia el mismo, alejándose lentamente del comedero con el hocico a media
altura y la cola totalmente estirada sin tocar el suelo.
Girar (T). El macho pierde interés sobre el alimento
y gira el hocico hacia la parte trasera de la hembra,
se acerca a ésta y empieza a olfatear sus genitales, la
hembra hace el mismo comportamiento y ambos
giran lentamente.
Abrazo Frontal (HUG). Macho y hembra se encuentran de frente muy cerca, ambos se levantan sobre las
patas traseras estiradas y entrelazan los brazos sobre
la espalda del otro, las cabezas recostadas cuello con
cuello a cada lado de los cuerpos. Los animales giran
dando pasos coordinados con sus patas traseras sobre
un eje concéntrico.
Boca Arriba (DS). Los animales caen al suelo y giran
sobre el cuerpo hasta quedar durante algunos segundos, uno al lado del otro, en posición decúbito supino
(boca arriba) con los brazos y muñecas flexionadas
descansando sobre el tórax y las piernas flexionadas y
separadas, la cola recta sobre el suelo.
Persecución lenta (PL). La hembra se levanta balanceando el cuerpo y haciendo un giro para quedar
de pie, se desplaza caminando rápidamente con
la cabeza baja y el hocico apuntando al suelo, hace
movimientos de lado a lado produciendo sonidos
de inhalación-exhalación. El macho, acomodado en
línea inmediatamente detrás de ésta, camina un poco
más lento pero siempre conservando una distancia
que le permita tenerla a la vista, igualmente la cabeza
baja y el hocico apuntando al suelo con movimientos
laterales y sonidos de inhalación-exhalación.
Persecución rápida (PR). La hembra levanta la
cabeza a altura media, con el hocico apuntando hacia
adelante, el pelo a lo largo del dorso y cola erizado.
Luego aumenta bruscamente la velocidad y el movimiento normal de caminar se transforma en una
Edentata no. 11(1) • 2010
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especie de galope. Durante el mismo se nota una
curvatura media en la espalda y el animal lanza los
brazos al tiempo hacia adelante, impulsándose con
las patas traseras, siempre el brazo izquierdo un poco
más adelante que el derecho. Una vez, apoyado en
los nudillos, la curvatura de la espalda aumenta y las
extremidades traseras se desplazan al tiempo en sentido craneal, siempre la izquierda un poco más adelante que la derecha. Una vez éstas tocan el suelo, el
movimiento se repite y hay un momento durante el
movimiento en que el animal pareciera quedar suspendido en el aire, ninguna de sus extremidades toca
el suelo. El macho persigue a la hembra inmediatamente realizando el mismo movimiento.
Levantarse (WU). El animal gira sobre el cuerpo hasta
quedar en posición horizontal con el vientre sobre el
suelo, los brazos y garras estiradas hacia adelante y las
piernas flexionadas a lado y lado del cuerpo con las
palmas de los pies sobre el suelo. Se levanta poniendo
los nudillos sobre el suelo y empujando hacia arriba
con los brazos, finalmente estira las piernas y se pone
en pie.
Atrapar Hembra (CF). Una vez que el macho ha
alcanzado a la hembra, se levanta sobre las patas traseras y lanza brazos y garras hacia ésta para asirla por
el pelo largo del dorso. El hocico del macho siempre
apunta hacia abajo, olfateando a la hembra y la cola
doblada en su parte media apoyada lateralmente sobre
el suelo. La hembra se detiene y cambia el desplazamiento lineal, girando sobre el cuerpo para evitar el
avance del macho. La cola de la hembra toma una
curvatura media formando un arco con el cuerpo;
el macho queda prácticamente encerrado en el espacio semicircular que hace que la cola, el cuerpo y la
cabeza de la hembra tomen una forma de U.
Cuello Estirado (NS). Una vez que el macho se acerca,
la hembra en la misma posición corporal anterior,
estira el cuello hacia adelante y permite que el macho
avance sin levantarse o huir.
Acostar Hembra (BF). Una vez que el macho ha atrapado a la hembra, parado sobre sus patas traseras, se
ubica hacia la parte media del dorso de ésta. Con los
brazos y garras siempre sobre la hembra y una porción
de su cola doblada y apoyada sobre el suelo, comienza
a empujar firmemente hacia abajo y al frente hasta
derribar a la hembra sobre el costado izquierdo.
Precópula (PC). El macho avanza y se ubica de forma
transversal sobre la hembra echada, la pata izquierda
sobre el suelo a la altura de la espalda media de la
hembra y la pata derecha sobre el suelo al lado de
la parte ventral media de la hembra. Las patas de
la hembra quedan ubicadas en el espacio entre los
brazos y piernas del macho.
Falsa Monta (FM). La hembra se encuentra en el
suelo sobre el costado, la cola estirada y el cuello
doblado hacia el macho produciendo sonidos de
inhalación-exhalación. El macho está con los nudillos
sobre la porción lateral derecha de la hembra y las
patas traseras sobre el suelo, la cola erguida. Luego,
el macho flexiona las patas traseras y queda sentado,
las piernas flexionadas y los brazos estirados con las
garras recogidas sobre el costado de la hembra; la cola
del macho reposa sobre el suelo en toda su longitud.
Las patas traseras de la hembra pasan a través del espacio que hay entre los brazos y las piernas del macho.
Cópula (SI). El macho flexiona las patas traseras y
queda sentado, la cola reposa sobre el suelo en toda
su longitud junto a la cola de la hembra. Arrastra
los glúteos por el suelo hacia la región pélvica de la
hembra e inicia con las piernas recogidas y tensas, un
movimiento pélvico corto, rápido y repetitivo hacia
adelante y atrás, luego se queda quieto en esa posición
durante noventa segundos aproximadamente.
Resistencia (RC). La hembra acostada sobre el costado, con los brazos estirados sobre el suelo y las patas
traseras debajo del vientre del macho, levanta los pies
y los afirma en la parte ventral del macho empujando
hacia arriba, la cabeza apuntando siempre hacia el
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macho y empujando también con los brazos hasta
que el macho pierde el equilibrio y cae al suelo. La
hembra se incorpora girando sobre su costado y apoyándose primero en los brazos y nudillos y luego en
las plantas de los pies, inmediatamente se aleja del
lugar.
Edentata no. 11(1) • 2010
Cola Levantada (UPT). La hembra camina lentamente y poco a poco flexiona las piernas y pone la
cola estirada en el suelo, luego se acuesta lentamente
sobre el costado quedando con el cuello doblado
sobre el otro costado y el hocico apuntando hacia el
macho con la cola estirada y levantada ligeramente
del suelo.
Olfato Pareja (OP). Terminada la cópula, pero conservando la misma posición, macho y hembra se
olfatean mutuamente poniendo su hocico sobre
el pelo del otro y haciendo sonidos fuertes de
inhalación-exhalación.
Lamer Pareja (LP). En la misma posición, macho y
hembra se lamen los hocicos, haciendo movimientos
de protrusión y retracción rápida de la lengua.
Post Cópula Macho (PCM). El macho, todavía en
posición de cópula, voltea su cabeza, gira levantándose sobre su propio eje y camina por el recinto lejos
de la hembra.
Post Cópula Hembra (PCF). La hembra queda en
suelo sobre el costado, con cabeza y cola estiradas,
luego gira sobre el cuerpo y apoya los nudillos sobre
el suelo estirando los brazos y las piernas para ponerse
en pie y caminar lentamente por el encierro lejos del
macho.
Acicalar (GR). Acostado sobre el costado, con la cola
estirada sobre el suelo, el animal levanta la porción
toráxica del cuerpo lateralmente y mueve la garra
hacia el muslo e inicia movimientos rápidos de apertura y cierre de la garra sobre el pelo del muslo y de
la cola. El hocico apunta hacia la cola con la cabeza
levantada sobre el costado. El animal trata de acomodar el pelo en sentido caudal.
Lamer Genitales (LG). La hembra se sienta con la
cola replegada sobre el costado, y el cuerpo sostenido
por los brazos y nudillos, levanta las plantas de los
pies hacia la cabeza y los deja en el aire, queda apoyada sobre los glúteos e introduce el hocico entre el
espacio de los muslos para empezar movimientos de
protrusión y retracción de la lengua sobre la vulva.
Olfatear Hembra (OH). El macho se acerca caminado a la hembra, que permanece sentada en el suelo
luego de la cópula acicalándose, pone la nariz sobre
ésta y recorre el cuerpo produciendo sonidos fuertes
de inhalación-exhalación.
Edentata no. 11(1) • 2010
43
Caracterización Nutricional de la Dieta de
Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel
Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas, México
Víctor Hugo Morales-Sandoval
Resumen
Uno de los mayores problemas en el mantenimiento
de tamandúas (Tamandua mexicana) en condiciones
controladas es la formulación de una dieta artificial
apropiada. En el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro”
(ZooMAT), Chiapas, México, los tamandúas son
alimentados con una mezcla de carne de pollo, jugo
de naranja, huevo duro, vitaminas, minerales, ácido
fórmico y vinagre. Ocasionalmente, los ejemplares
débiles pueden alimentarse de forma natural en termiteros. El objetivo de este trabajo fue caracterizar el
valor nutricional de la dieta utilizada en el ZooMAT
y compararlo con los requerimientos reportados para
la especie. Para ello, se determinó el contenido de
materia seca, grasa, ceniza, fibra cruda y proteína en
la mezcla que es ofrecida diariamente a los tamandúas.
La dieta artificial cubre las necesidades de proteína y
energía, mientras que los niveles de fibra son bajos.
Se sugiere dar acceso a termiteros a todos los tamandúas para incrementar el consumo de fibra. Además,
se debe considerar el cambio a una dieta comercial
exclusiva para insectívoros.
Palabras clave: Tamandúa, dieta artificial, composición de dieta, insectívoro.
Abstract
One of the main problems in keeping lesser anteaters (Tamandua mexicana) in captivity is the formulation of an appropriate artificial diet. At “Miguel
Álvarez del Toro” Zoo (ZooMAT), Chiapas, México,
the lesser anteaters are fed with a mixture of chicken,
orange juice, hard-boiled egg, vitamins, minerals,
formic acid, and vinegar. Weak animals are sometimes allowed to naturally feed on termite mounds.
The objective of this study was to determine the
nutritional value of the diet used at ZooMAT and
compare it with the nutritional requirements for this
species. Dry matter, fat, ash, crude fiber, and protein
content of the mixture offered daily to the lesser anteaters were analyzed. The artificial diet covers the protein and energetic needs, while fiber contents are low.
All lesser anteaters should be given access to termite
mounds to increase fiber consumption. Furthermore,
the change to a commercial diet for insectivores
should be considered.
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Edentata no. 11(1) • 2010
Keywords: Tamandua, lesser anteater, captive diet,
formulation, insectivore.
Introducción
Los osos hormigueros del género Tamandua pertenecen al orden Pilosa, que incluye osos hormigueros, tamandúas y perezosos. Existen dos
especies: T. mexicana, la cual habita desde el sureste
de México hasta el suroeste de América del Sur y
T. tetradactyla que se distribuye desde el noroeste de
Venezuela al norte de Argentina y Uruguay (Cuarón,
1987; Wetzel, 1975, citado por Oyarzun et al.,
1996). Son depredadores altamente especializados
que subsisten exclusivamente de termitas y hormigas (Edwards, 1990; Grateau, 1998; Valdés, 2000).
Uno de los reportes más completos sobre sus hábitos de alimentación fue hecho por Montgomery
(1985), quien encontró que el principal alimento
de T. tetradactyla y T. mexicana silvestres en Panamá
y Venezuela eran termitas Nasutitermes. Del contenido estomacal se identificaron al menos 10 especies
de 6 géneros de termitas (Nasutitermes, Microcerotermes, Armitermes, Leucotermes, Coptotermes y Calcitermes). Las hormigas identificadas variaron entre
T. tetradactyla (Solenopsis, Formicine y Camponotus)
y T. mexicana (Camponotus, Azteca y Crematogaster).
Los tamandúas son animales que pueden encontrarse en colecciones zoológicas (Cuarón, 1987;
Ward et al., 1995; Gallegos, 1998). Inicialmente,
su presencia se limitó casi exclusivamente a los zoológicos del continente americano (EEUU, México,
Centroamérica, Venezuela y Brasil) pero en la actualidad también se están manteniendo exitosamente
en varios zoológicos europeos y asiáticos (ISIS,
2010). Incluso, se emplean en los departamentos
educativos de varias instituciones zoológicas de
los EEUU. A diferencia de las creencias populares,
son animales de hábitos tranquilos y nada fáciles
de adaptar al cautiverio debido a sus especializadas características de alimentación (Cuarón, 1987;
Ward et al., 1995; Gallegos, 1998; Valdés, 2000).
T. mexicana tiene una escasa sobrevivencia en cautiverio debido a una combinación de circunstancias,
tales como problemas nutricionales, malas condiciones físicas del ejemplar silvestre al llegar al zoológico, albergues mal diseñados y errores de manejo.
Son muy frecuentes las deficiencias nutricionales
debido a su dieta altamente especializada (Meritt,
1970; Cuarón, 1987; Ward et al., 1995; Gallegos,
1998; Valdés, 2000) que es difícil de imitar en condiciones controladas. El alimento que consume en
vida libre un tamandúa contiene los componentes
que requiere para sustentar su vida adecuadamente
y posee las propiedades físicas que le ayudan a mantener un tracto gastrointestinal saludable. En cautiverio, la anatomía de la cavidad oral y de la lengua
en particular dictan la necesidad de una dieta
artificial líquida, semi sólida o con partículas muy
pequeñas, que puedan ser fácilmente consumidas
por el animal (Cuarón, 1987; Edwards y Lewandowski, 1996; Grateau, 1998). El alimento debe
ser ofrecido en una forma que mantenga al animal
activo (Edwards y Lewandowski, 1996).
Uno de los mayores problemas en la alimentación se
refiere a la complementación con vitaminas y minerales. Varios pueden ser tóxicos cuando se dan en
ciertas concentraciones; por ejemplo, la hipervitaminosis A y D causó hiperóstosis de la espina dorsal
a nivel toracolumbar-coccígeo en 5 tamandúas.
Estos animales recibían 57.000 UI de vitamina A y
6.700 UI de vitamina D en su dieta, por lo que esta
dosis de complemento debe de considerarse excesiva
para esta especie (Crawshaw y Oyarzun, 1996; Parás
y Camacho, 1997). El suministro del aminoácido
sulfurado taurina es de suma importancia, ya que se
ha descrito su deficiencia para Myrmecophaga tridactyla asociada a un cuadro de cardiomiopatía dilatada
similar a la diagnosticada para felinos domésticos
(Aguilar et al., 2002; Wilson et al., 2003; Teare et al.,
2009). Los requerimientos indicados para felinos
domésticos deberán ser considerados como necesarios para esta especie (Parás et al., 1997).
El objetivo del presente trabajo fue caracterizar
nutricionalmente la alimentación que se ofrece a
los ejemplares de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) y compararla con los requerimientos reportados para la
especie.
Materiales y Métodos
Esta investigación se realizó en el Zoológico “Miguel
Álvarez del Toro” (ZooMAT), dentro de la Reserva
Ecológica “El Zapotal” (16°43'N, 93°06'W) a 2 km
al sureste de la Ciudad de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas,
México. Dicha reserva es parte de la elevación conocida como “Meseta de Copoya”, incluida en la Depresión de Chiapas.
Alimentación
La dieta para tamandúas del ZooMAT se basa en una
mezcla de carne de pollo, jugo de naranja y huevo
duro, complementada con vitaminas y minerales,
ácido fórmico y vinagre (Tabla 1). Todo es licuado
hasta obtener una consistencia espesa que se pasa por
un colador para eliminar las fibras de carne que no se
licuaron. Se mantiene en refrigeración para ofrecerse
ad-libitum dos veces al día en diferentes comederos de
acero inoxidable. La dieta permanece en el comedero
por tres horas, al cabo de las cuales se desechan los
restos no consumidos. Ocasionalmente, se deja que
los tamandúas débiles o que presenten problemas
de diarrea, puedan alimentarse de forma natural en
zonas con termiteros dentro de la reserva.
Análisis de muestras
Se realizó la caracterización nutricional, mediante
análisis químico proximal, de la dieta que se proporcionó a 7 ejemplares (1.2.4) de T. mexicana
que forman parte de la colección del ZooMAT. Las
muestras de la dieta se congelaron y se enviaron al
Laboratorio de Bromatología, del Departamento de
Nutrición Animal y Bromatología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) para
Tabla 1. Ingredientes empleados en la preparación de la dieta de Tamandúas (T. mexicana) en el ZooMAT.
Ingrediente
Carne de pollo
Jugo de naranja
Huevo
VITA SAN ®
Vitamina K
Vitamina E
Hierro
Calcio
Ácido fórmico
Vinagre blanco
Agua
Cantidad*
300 g
85 ml
1
27 g
20 mg
400 UI
0,6 mg
0,400 g
3 ml
5 ml
cbp
Observaciones
Sin piel
1 pieza
Duro sin cascarón
Complejo vitamínico-mineral, Lab. SAT FARM, México
Hemosin®-K oral, HORMONA laboratorios
E Eternal, Laboratorios Bayer
Ferranina® GTS, Altana Laboratorios
Calciosol con Fijador, PiSa agropecuaria
Al 0,08%
Obtener aproximadamente 500 ml de licuado espeso
* Por ejemplar
Edentata no. 11(1) • 2010
45
Tabla 2. Registro de consumo de dieta para Tamandua mexicana dentro de la colección del ZooMAT.
Sexo
Condición
Peso (2006)
(kg)
Origen y año
Condición en 2006
Tiempo de
estancia
(años)
Consumo de dieta
en el ZooMAT
(años)
Juan ¹
♂
Adulto
6,5
Vida libre ´97
Vivo
9
9
Rosy ¹
Wendy
Luis
Román ³
Austroberta
Venada
♀
♀
♂
♂
♀
♀
Adulto
Adulto
Juvenil
Cría
Juvenil
Juvenil
5,0 ²
5,0
4,5
4,0
4,5
4,0
Vida libre ´97
Vida libre ´01
Vida libre ´03
Nacimiento ´03
Vida libre ´04
Vida libre ´04
† ´03
Vivo
Fugó 4 ´05
Vivo
Vivo
Liberó 4 ´05
6
5
2
3
2
0,5
6
5
2
3
2
< 6 meses
Identificación
¹ Pareja reproductora.
² Último peso registrado.
³ Hijo de Wendy y Juan.
4
Dentro de la Reserva El Zapotal.
† Deceso.
su análisis. Se determinó materia seca, grasa, ceniza,
fibra cruda y proteína cruda de acuerdo a los métodos
de Tejeda (1983):
Materia Seca (MS): Se determinó colocando las
muestras dentro de una estufa a una temperatura
entre 90 y 100° C por un período de 18 h hasta obtener un peso constante.
Proteína Cruda (PC): Se determinó utilizando el
procedimiento de Kjeldahl.
Extracto Etéreo (EE): Se obtuvo por medio del
Soxhlet.
Cenizas: Se incineró la muestra en una mufla a 500 o
600°C hasta peso constante.
Fibra Cruda (FC): Fue obtenida por diferencia entre
el peso antes y después de digerida la muestra en ebullición en ácido diluido, luego en base diluida y finalmente secada e incinerada.
Elementos Libres de Nitrógeno (ELN): Se determinó a través de la diferencia entre el peso original
de la muestra y la suma de los pesos de MS, PC, EE,
FC y Cenizas.
Para colectar muestras de termitas, se abrió una sección del termitero con un machete. Una vez expuestas
las termitas, se las colectó con una bomba de dos vías
succionándolas para colocarlas en dos recipientes de
plástico de 8 cm de alto por 4 cm de diámetro.
46
Edentata no. 11(1) • 2010
Las muestras fueron refrigeradas y remitidas al
Instituto de Biología de la Universidad Nacional
Autónoma de México para el análisis químico y la clasificación de las termitas.
Con los resultados de los estudios se realizó un análisis de estadística descriptiva y se compararon los contenidos nutricionales de las dietas actual y natural con
los datos reportados en la literatura para la especie.
Resultados y Discusión
La alimentación de mamíferos en cautiverio siempre
ha representado un reto significativo y sus requerimientos nutricionales deberán de considerarse al
momento de diseñar las dietas artificiales. En el caso
particular de los tamandúas se conoce muy poco de
sus necesidades nutricionales y sus niveles de tolerancia no han sido establecidos.
Por ser un zoológico que alberga fauna regional, el
ZooMAT se ha caracterizado por presentar especies
no siempre fáciles de mantener en cautiverio. Los
tamandúas existen dentro de su colección desde
la década de los ochenta y a partir de entonces, de
forma regular, ejemplares de vida libre han llegado en
calidad de donaciones. Una vez adaptados a la dieta
del cautiverio, algunos han permanecido en exhibición por hasta 9 años. Sin embargo, existen pocos
registros confiables de esta información. A partir del
reporte de la crianza a mano del primer tamanduá en
el ZooMAT en 1984, se han llevado registros consistentes en el historial de los tamandúas. Es a partir de
Tabla 3. Análisis proximal de la dieta para tamandúas (Tamandua mexicana) ofrecida en el ZooMAT, de los termes (Nasutitermes sp.) de la
reserva “El Zapotal” y el promedio reportado por Oyarzun et al. (1996) para la especie.
Análisis
Materia Seca (%)
Energía Bruta (Kcal/g)
Proteína Cruda (%)
Extracto Etéreo (%)
Fibra Cruda (%)
Cenizas (%)
Elementos libres de nitrógeno (%)
Celulosa (%)
Lignina (%)
Retinol (%)
α-tocopherol (μg/g)
Dieta para Tamandúas
ZooMAT
13,59
5,19
55,95
37,01
0,035
4,47
2,535
—
—
—
—
Nasutitermes spp.
El Zapotal ¹
27,4
3,3
52,47
13,19
20,46
4,35
9,53
—
—
—
—
Promedio Nasutitermes spp.
Venezuela ²
29,36 ± 4,32
6,01 ± 0,46
58,20 ± 3,67
15,04 ± 8,6
30,56 ± 4,09
4,11 ± 0,23
—
9,77 ± 1,71
17,25 ± 3,19
7,42 ± 6,49
92,50 ± 32,63
Valores expresados en base a Materia Seca.
¹ Colectados de la Reserva El Zapotal.
² Tomado de Oyarzun et al. (1996) para mezcla de castas de Nasutitermes spp.
1997 cuando existe una sistematización en la información registrada sobre la biología en cautiverio de
los tamandúas (Tabla 2).
Las termitas consumidas por tamandúas débiles o
enfermos en la reserva de El Zapotal fueron clasificadas como Nasutitermes spp. y corresponden al principal alimento encontrado por Montgomery (1985)
en el contenido estomacal de tamandúas de vida
libre de Panamá y Venezuela. Los resultados obtenidos del análisis químico proximal de la dieta para
tamandúa del ZooMAT (Tabla 3) arrojan un valor
alto en proteína que sobrepasa el rango recomendado por Ward et al. (1995; 25–40% MS). El valor
de proteína obtenido en el análisis hecho a las termitas del ZooMAT fue de 52,47 % MS, ligeramente
menor al valor reportado por Oyarzun et al. (1996;
58,20 ± 3,67% MS). Este último valor es el reporte
promedio para la combinación de castas consumidas.
La energía aportada por la dieta para tamandúas del
ZooMAT (5,19 Kcal/g) es más alta que la encontrada en las termitas Nasutitermes spp. analizadas
(3,30 Kcal/g) pero cercana a los datos aportados
por Oyarzun et al. (1996; 6,01 Kcal/g) en la mezcla
de castas (90% trabajadoras y 10% soldados) de
Nasutitermes spp. En el caso de la fibra, la dieta del
ZooMAT aparentemente es deficiente si se compara
con los valores encontrados en las termitas tanto del
ZooMAT como lo mencionado por Oyarzun et al.
(1996; 0,035%, versus 20,36 y 15,22%, respectivamente). Para incrementar el consumo de fibra de
forma natural, se lleva a algunos tamandúas (enfermos o débiles) semanalmente a realizar “pastoreos”
en termiteros naturales.
Conclusiones
La dieta que se ofrece a los tamandúas del ZooMAT
cubre las necesidades de proteína y energía reportadas
para la especie. Los niveles de fibra encontrados en la
dieta son bajos comparados con lo reportado. Por lo
tanto, se sugiere incluir en los “pastoreos” a todos los
ejemplares y considerar el cambio a una dieta comercial exclusiva para insectívoros.
Debido a una falta de valoración constante, los niveles de vitamina A y D no se han determinado por
lo que su exceso o deficiencia no se han establecido.
Sin embargo, no se han presentado síntomas compatibles con hiperóstosis en ninguno de los ejemplares
albergados.
La conducta reproductiva exitosa y la ausencia de
deficiencias evidentes en los tamandúas del ZooMAT
sugieren que la dieta artificial cubre sus necesidades
básicas de mantenimiento.
Víctor Hugo Morales-Sandoval, Jefe de la Oficina
de Nutrición, Zoológico “Miguel Álvarez del Toro”
(ZooMAT). Instituto de Historia Natural y Ecología,
A.P. 6 Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México, C.P. 29000,
e-mail: < [email protected] >.
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Dados Reprodutivos da População Cativa de
Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla
Linnaeus, 1758) da Fundação Parque Zoológico
de São Paulo
Maristela Leiva
Mara Cristina Marques
Resumo
O tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla) é
uma espécie considerada vulnerável no Brasil. Informações de cativeiro são escassas, sendo de grande
importância para sua conservação quaisquer observações obtidas. Este trabalho compila informações a
respeito do manejo, alimentação, número de nascimentos, longevidade e causa das mortes dos filhotes,
e maturidade sexual dos animais cativos da Fundação
Parque Zoológico de São Paulo (FPZSP). De 1968,
com o primeiro indivíduo recebido, a junho de 2007,
a instituição já manteve 77 exemplares, obtendo o
primeiro nascimento e criação natural em cativeiro
do país em 1986. Todas as medidas tomadas pela instituição visam aumentar as taxas de reprodução da
espécie e de sobrevivência dos filhotes, tornando uma
das referências nacionais em criação e manutenção de
tamanduás, contribuindo na conservação da espécie.
Palavras-chave: Cativeiro, reprodução, Myrmecophaga tridactyla
Abstract
The giant anteater (Myrmecophaga tridactyla) is considered Vulnerable in Brazil. Information on its captive maintenance and reproduction is scarce, but
may be of great importance for the conservation of
this species. This article provides information on the
management, diet, birth rates, survival rates, causes
of newborn and juvenile death, and sexual maturity
of captive giant anteaters from São Paulo Zoo, Brazil
(FPZSP). The institution has maintained 77 giant
anteaters between 1968, when the first individual was
received, and June 2007. It registered the country’s
first captive birth and natural rearing of a giant anteater in 1986. All measures taken by the institution aim
at increasing reproductive rates and offspring survival,
thus making it a national reference in giant anteater
breeding and maintenance and contributing to the
conservation of this species.
Keywords: Captivity, reproduction, giant anteater,
Myrmecophaga tridactyla
Introdução
Todas as espécies da superordem Xenarthra possuem
taxa metabólica e temperatura corporal mais baixas
em relação a outros mamíferos de porte similar
(Feldhamer et al., 1999), características relacionadas
ao baixo valor energético de sua dieta especializada
(Medri et al., 2006). Os membros da família Myrmecophagidae, ordem Pilosa, estão restritos a áreas
tropicais e subtropicais do Novo Mundo (Emmons
e Feer, 1997) e possuem algumas características peculiares, como a ausência de dentes. Esta família é composta por três espécies, sendo duas de ocorrência no
Brasil: tamanduá-bandeira (Myrmecophaga tridactyla
Linnaeus, 1758) e tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla Linnaeus, 1758; Gardner, 2005).
A espécie Myrmecophaga tridactyla está inclusa na
categoria vulnerável no Livro Vermelho da Fauna
Brasileira Ameaçada de Extinção (Medri e Mourão,
2008). Dados de cativeiro de tamanduá-bandeira
são escassos, sendo de grande importância para sua
conservação quaisquer informações retiradas de
observações in-situ e ex-situ. Este trabalho compila
informações a respeito da biologia reprodutiva dos
tamanduás-bandeira cativos da Fundação Parque
Zoológico de São Paulo (FPZSP). Estes dados foram
retirados das fichas de todos os indivíduos que foram
mantidos pelo Setor de Mamíferos desta instituição,
que recebeu seu primeiro indivíduo, uma fêmea, no
ano de 1968.
Até o mês de junho de 2007, a instituição já manteve
77 exemplares, sendo 30 machos, 36 fêmeas e 11 de
sexo não determinado. Em maio de 1986, na FPZSP
houve o primeiro nascimento e criação natural em
cativeiro de tamanduá-bandeira no país. O primeiro
nascimento em cativeiro no mundo, com criação
natural, ocorreu em 1976 no Dortmund Zôo, situado na Alemanha (Brandstaetter e Schappert, 2005).
Manejo e alimentação
Com o intuito de propiciar a reprodução, a FPZSP
submete os animais a um manejo diferenciado, que
vai desde a ambientação dos recintos até a alimentação oferecida. Eles são mantidos em recintos com
piso de terra e vegetação arbustiva, sozinhos ou
preferencialmente aos casais. Não é recomendado
manter tamanduás-bandeira em grupos, pois pode
haver interações agressivas entre eles (Superina et al.,
2008). Os recintos possuem uma área mínima de
80 m² e uma lagoa rasa, e contam ainda com troncos
e touceiras espalhados pelo ambiente e uma área de
Edentata no. 11(1) • 2010
49
cambiamento (conforme anexo IV da Instrução Normativa nº 169/2008 do IBAMA, 2008).
Os tamanduás-bandeira são alimentados com uma
dieta balanceada às necessidades da espécie, elaborada após um longo período de estudos e adaptação dos animais à cada item. A papa, oferecida no
início da tarde, é composta atualmente por extrato de
soja, ração de gato, ovo cozido, carne bovina moída,
iogurte, mel, beterraba cozida, cenoura crua, banana,
mamão e maçã. Uma vez por semana são oferecidos
cupinzeiros inteiros, complementando a dieta e propiciando bem-estar aos indivíduos cativos através do
enriquecimento ambiental.
al. (1998) afirma que ocorrem nascimentos da espécie ao longo do ano tanto em cativeiro quanto em
vida livre.
Maturidade sexual
Há poucos anos, a ração oferecida na papa era a
de cachorro. Esta foi recentemente substituída por
ração de gato, que contêm mais proteínas e também
taurina, importante aminoácido que, entre outras
funções, ajuda a manter a visão normal e previne
cardiomiopatia (Aguilar et al., 2002). Esta substituição ocorreu de forma gradual e teve boa aceitação
pelos animais.
Dados sobre maturidade sexual foram analisados
com as três fêmeas e os três machos reprodutores
que nasceram em cativeiro (representando 42,7%
do total de animais reprodutores de cada sexo). Uma
das fêmeas criou pela primeira vez com 21 meses de
idade e a outra com 54 meses. Os machos copularam efetivamente (gerando filhotes) com 24, 66 e
138 meses. Conforme Eisenberg e Redford (1999)
e Nowak (1999) a maturidade sexual da espécie é
atingida entre 30 e 48 meses de idade, porém três
indivíduos se reproduziram com idade superior à
reportada devido a problemas de pareamento, como
incompatibilidade entre os animais e falta de parceiros. Em contrapartida, o intervalo mínimo entre os
nascimentos citado por Eisenberg e Redford (1999)
é de nove meses, porém três fêmeas deram à luz em
menor intervalo de tempo, apenas sete meses.
Nascimentos
Longevidade dos filhotes
Do total de fêmeas cativas, sete reproduziram,
somando 32 filhotes. A média foi de 4,6 animais
por fêmea, variando de 2 a 10 ao longo de suas vidas.
Em todos os casos nasceu apenas um filhote por gestação, sendo que a maioria dos nascimentos (59,4%)
ocorreu no primeiro semestre do ano (Fig. 1). Nos
meses de junho, novembro e dezembro houve ausência de nascimentos. Bartmann (1994) apud Patzl et
Dos 32 tamanduás-bandeira nascidos na instituição,
17 completaram um mês de vida e 12 indivíduos
ultrapassaram um ano. Destes, apenas seis reproduziram e oito estão vivos. Ainda não é possível analisar dados sobre a longevidade atingida em cativeiro,
pois a expectativa de vida reportada em literatura é de
25 anos (Nowak, 1999) e o primeiro animal a nascer
na instituição e a reproduzir completou 21 anos em
Figura 1. Distribuição mensal de nascimentos de tamanduá-bandeira na Fundação Parque Zoológico de São Paulo. Total de 32 filhotes nascidos de maio de 1986 até junho de 2007.
50
Edentata no. 11(1) • 2010
2007. Em Morford e Meyers (2003) há a ilustração de
uma fêmea viva com 30 anos de idade, a idade mais
longa já reportada. Neste mesmo trabalho, os autores
indicam uma alta mortalidade infantil, com 46% dos
óbitos até o sexto dia de vida e 31,25% nas primeiras
24 horas. Maia (2002) cita a taxa de mortalidade de
tamanduás-bandeira nascidos em zoológicos do Brasil
entre 1990 e 2000. Ele constatou que neste período
houve 30 nascimentos, mas a mortalidade atingiu
47%. No presente trabalho foi evidenciada uma alta
taxa de mortalidade infantil, com 36,4% dos óbitos
ocorrendo nas primeiras 24 horas de vida dos animais.
comportamento maternal incorreto e injúrias dos
machos adultos sobre os filhotes logo após o nascimento. Já Morford e Meyers (2003) observaram que
as doenças respiratórias foram um dos problemas
mais comuns apresentados pelos animais das instituições consultadas, sendo as fêmeas com idade inferior
a dois anos as mais acometidas. Nas situações em que
se registrou pneumonia, houve fatalidade em cerca de
60% dos casos.
Considerações finais
Até junho de 2007, 24 filhotes de tamanduá-bandeira
nascidos na FPZSP vieram a óbito. Destes, seis (25%)
não tiveram a causa determinada, houve três (12,5%)
casos de animais natimortos e dois (8,3%) encontravam-se em processo de autólise. Os outros indivíduos
apresentaram algum dos problemas descritos a seguir
(Fig. 2): problemas respiratórios (insuficiência respiratória, edema pulmonar ou pneumonia: 3; 12,5%),
colapso cárdio-respiratório (3; 12,5%), traumatismo
(3; 12,5%), choque hipovolêmico (2; 8,3%), inanição (1; 4,2%) e septicemia (1; 4,2%). Estes diagnósticos, além de outros como hepatite e endoparasitose,
foram registrados por Miranda et al. (2004) como a
causa da morte em 74 indivíduos da FPZSP entre
1964 e 2003.
Os dados sobre maturidade sexual e intervalo entre
nascimentos diferem dos citados em literatura, apontando um menor período para estes caracteres reprodutivos. Todas as medidas tomadas pela instituição
visam aumentar as taxas de reprodução da espécie e
de sobrevivência dos filhotes nascidos em cativeiro.
Uma das medidas é a realização anual do exame clínico geral em todos os indivíduos preconizadas pelo
Núcleo de Medicina Preventiva (NUPREV) da instituição (Miranda et al., 2006b). As outras medidas
incluem intervenções no processo reprodutivo, como
a separação do macho adulto da mãe após o nascimento da cria e a criação artificial dos filhotes em
casos de necessidade, como quando a mãe tem falha
de comportamento maternal. Com estas medidas, a
FPZSP tornou-se uma das referências nacionais em
criação e manutenção de tamanduás, contribuindo
na conservação da espécie.
Segundo Patzl et al. (1998) e Miranda et al. (2006a),
as causas das mortes de tamanduás-bandeira
em zoológicos estão relacionadas ao óbito fetal,
Agradecimentos: A Kátia Cassaro, bióloga do Beto
Carrero World, pela contribuição com dados que
auxiliaram a elaboração deste trabalho.
Causa das mortes
Figura 2. Causa da morte dos 24 filhotes de tamanduá-bandeira nascidos na FPZSP.
Edentata no. 11(1) • 2010
51
Maristela Leiva, Setor de Mamíferos, Fundação
Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Stéfano, 4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil,
e-mail: < [email protected] >; e Mara Cristina
Marques, Chefe do Setor de Mamíferos, Fundação
Parque Zoológico de São Paulo, Av. Miguel Stéfano,
4241, CEP 04301-905, São Paulo, SP, Brasil, e-mail:
< [email protected] >.
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Reevaluation of the Geographical Distribution
of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and
B. variegatus Schinz, 1825
Nadia de Moraes-Barros
Ana Paula Giorgi
Sofia Silva
João Stenghel Morgante
Abstract
The confusing nomenclatural history of Bradypus tridactylus and B. variegatus has led to incorrect taxonomic attributions through time and, consequently,
errors in range map inferences. In this note, we
reevaluate the geographical distribution of B. tridactylus and B. variegatus based on museum specimens,
field observations, and literature records of sloths.
Our analyses revealed considerable range differences
when compared to previous distribution inferences.
For instance, B. tridactylus is restricted to the Guyana
shield, and in Brazil it is only found north of the
Amazon River and east of Negro River. Additional
analysis using an Ecological Niche Modeling technique, and considering only bioclimatic and topographic variables, predicted that potential suitable
areas for B. tridactylus are mostly limited by cold temperatures. However, when comparing our model to
the present time distribution of forests we observed
that the suitable area for B. tridactylus may be smaller
than predicted by the model.
Keywords: Bradypus, ecological niche modeling,
geographical distribution, sloths.
Introduction
The living three-toed sloths are classified in four
species, Bradypus pygmaeus Anderson and Handley,
2001, B. torquatus Illiger, 1811, B. tridactylus Linnaeus, 1758, and B. variegatus Schinz, 1825. They
only occur in the Neotropics, and most of them are
exclusive to distinct biomes, except for B. variegatus
that can be found from the forests of Nicaragua to
the Atlantic Rainforest in southern Brazil (Hayssen,
2010). Bradypus pygmaeus and B. torquatus are considered endangered. The former is endemic to the Isla
Escudo de Veraguas, Province of Bocas del Toro in
Panama, while the latter only occurs in the Atlantic
Forest of Brazil. Bradypus tridactylus is only found in
the north-central region of South America (Anderson
and Handley, 2001).
The pale-throated sloth B. tridactylus and the brownthroated sloth B. variegatus have a long and confusing nomenclatural history. Bradypus tridactylus was
first named by Linnaeus (1758), and this is the currently used scientific name of the pale-throated sloth.
Schinz referred to the brown-throated sloth when
naming B. variegatus in the early 19th century (Schinz,
1825). However, in the following years the name
“B. tridactylus” was attributed to the brown-throated
sloth by different authors, the last being Ávila-Pires
and Gouveia (1977). As a result, the name B. tridactylus referring to the brown-throated sloth has been
adopted in many papers, especially those published
before 1970. For instance, Vieira (1953) described
the fauna observed in different localities of Alagoas
state, northeastern Brazil, during two expeditions in
1951 and 1952. The author registered four brownthroated sloths, which he classified as B. tridactylus,
following the valid nomenclature for that time. Only
in the 1980’s, the name B. variegatus was used again
for the brown-throated sloth. Wetzel (1982) reviewed
the nomenclature, described the synonymy, named
B. variegatus as the brown-throated sloth, and recognized nine subspecies. For a detailed description
of B. tridactylus and B. variegatus nomenclature see
Hayssen (2009, 2010).
Despite the solved nomenclature, a recent study
based on morphological criteria and molecular data
revealed about 30% taxonomic misidentification
between the pale and the brown-throated sloth in
museum collections (Moraes-Barros et al., in press).
Part of these misidentifications can be explained by
the lack of taxonomic updating in museum collection
specimens. A critical outcome of these misidentifications and the confusing nomenclature is the inferred
geographical distribution of B. tridactylus and B. variegatus. Based on this previous misidentification study
(Moraes-Barros et al., in press) and considering the
need of an updated range map of these sloth species,
we reevaluated the historical and recent specimen
records, elaborated a corrected map of the geographic
distributions of B. tridactylus and B. variegatus, and
generated a predictive model of B. tridactylus distribution using an ecological niche modeling technique.
Methods
Range map
We used specimen records obtained from museum
collections, field expeditions, and literature to elaborate a range map for B. tridactylus and B. variegatus. The data set of museum specimens consisted of
morphologically reviewed sloths. We thus only used
Edentata no. 11(1) • 2010
53
records of specimens which could be undoubtedly
identified. The criteria used to classify specimens
are described in Anderson and Handley (2001).
We included specimens described in Anderson and
Handley (2001) and reviewed sloths from the following museums: IEPA – Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá, Amapá,
Brazil; MN – Museu Nacional, Rio de Janeiro, RJ,
Brazil; MPEG – Museu Paraense Emílio Goeldi,
Belém, PA, Brazil; MVZ – Museum of Vertebrate
Zoology, University of California, Berkeley, CA,
USA; and MZUSP – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil. Data
from field expeditions encompassed direct observations and individuals captured in order to collect biological samples for molecular biology studies. These
expeditions were carried out from 2001 to 2009 and
included members of our research group and coworkers. Data obtained from literature that represented
localities distinct from those listed in museum collections were added to the final data set (Table 1). The
use of data recovered from literature was particularly
difficult. Because of the confusing taxonomic history
of B. tridactylus and B. variegatus, we considered taxa
names keeping in mind that the nomenclature differed over time. We therefore compared the described
taxa name in each publication and updated it to the
current valid name whenever needed. Some publications were not considered because their reported
occurrences could not be confirmed.
Predictive model of geographical
ecological niche modeling
distribution ­—
We used Maxent v.3.3.1 (Phillips et al., 2006; < http://
www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent >) to generate a predictive model of B. tridactylus distribution.
Collection localities were compiled from Anderson
and Handley (2001) and from sources given in Table
1. We used 19 bioclimatic parameters of current climate from the WorldClim dataset version 1.4 (Hijmans et al., 2005) at 1 km resolution. These metrics
are derived from monthly temperature and rainfall
climatologies and represent biologically meaningful
variables for characterizing species range (Nix, 1986).
In addition to the bioclimatic variables, we also used
a topographic variable derived from remote sensing
data. Shuttle Radar Topography Mission (SRTM)
digital elevation data at 90 m resolution were aggregated to 1 km resolution in order to be added as
environmental predictor in the Maxent runs. Besides
mean elevation, the standard deviation based on 90
m data was also included as an indicator of surface
ruggedness.
54
Edentata no. 11(1) • 2010
We did not use forest cover data as environmental
predictor due to the characteristics of our species data
set. The majority of data is composed by historical
records from several museums. According to the ecological niche modeling literature, museum records are
very useful in many studies, including the case presented here, but in order to build a consistent model,
the species occurrence period must match the period
of the environmental variables (Graham et al., 2004).
Results and Discussion
The collected data constitute a view of historical and
present-time occurrence of the pale and the brownthroated sloths (Fig. 1, Table 1). Although data are
available about where these sloths are found, few
studies indicate were they do not occur. Some records
obtained from museum specimens represent historical
occurrences of species and localities that today are no
longer suitable for sloths, mostly because of anthropogenic effects; an example is the State of Paraná in
Brazil. There is only one record for B. variegatus in
Paraná (Table 1) and today the species is considered
extinct in this state due to deforestation (Mikich and
Bérnils, 2004). A similar situation is found in northern Argentina, where records of B. variegatus date
from the 1910’s and 1920’s (Onelli, 1913; Massoia,
1980; FMNH21672 – Field Museum of Natural
History, Chicago, IL, USA). There are, however, no
recent records of sloths from this country. As pointed
out by Redford and Eisenberg (1992), the southern
limit of this species’ range is poorly known.
Some other localities still bear suitable habitats for
sloths, as has been shown in recent studies in the
remaining Atlantic Forest fragments of Pernambuco,
Brazil (Silva Jr. and Pontes, 2008), northern Ecuador
(Ríos, 2001), and southeastern Caracas region, Venezuela (Castillo and Sales, 2006). Nevertheless, information about the presence and absence of sloths at
the present time is not complete and accurate. We
therefore opted to present a range map that reflects
the total distribution area, depicted from all recorded
past and present occurrences (Fig. 1). We did not
consider the fact that some localities within this total
area may no longer be inhabited by sloths and discuss
this point below.
The updated range map of B. variegatus shows that
contrary to previous descriptions (Gardner, 2007;
Hayssen, 2010), this species is found north of the
Amazon and in northwestern Brazil, between the
Negro and Branco rivers (Fig. 1). Similarly, there
are differences between the previously inferred
distribution of B. tridactylus and the range map presented in Fig. 1. Most of this divergence is due to
taxonomic misidentifications (Moraes-Barros et al.,
in press). Its area of distribution is smaller than previously described, as the species does not occur south
of the Amazon River, an area that Gardner (2007)
had included in his range map of B. tridactylus. The
pale-throated sloth is also absent west of the Negro
River and southeastern Venezuela, which differs from
the range map presented by Chiarello et al. (2008).
Therefore, B. tridactylus is restricted to the Guiana
shield region and is sympatric with B. variegatus
only along the northern margin of the Amazon River
(Fig. 1).
The range map presented in Fig. 1 provides only an
estimated area of continuous distribution of these
sloth species. To properly evaluate the present-time
distribution and reveal possible isolated populations, recent records of species presence and absence
are needed. This kind of study demands time and
intensive field work. In the case of sloths their arboreal habits, slow movements, and time spent in the
canopy make direct observation difficult, thus limiting the recording of occurrences. Hence, as shown by
Moreno and Plese (2006), Ecological Niche Modeling techniques can be used as a tool to determine the
potential distribution of sloth species. These authors
modeled the current distribution of B. variegatus in
Colombia, highlighting suitable and non-suitable
areas for the species. Phillips et al. (2006) used ecological niche modeling based on maximum entropy
(Maxent) to generate predictive models of species
distribution for two Neotropical mammals, Microryzomys minutus (Rodentia: Muridae) and B. variegatus.
The modeled distribution of B. variegatus through
the entire Neotropical region predicted suitable areas
encompassing different biomes. Within Brazil, most
of the suitable areas were predicted in the Amazon
rainforest and Atlantic forest, although areas within
the Cerrado biome were also considered suitable. In
fact, there are recent records of B. variegatus in the
Cerrado domain (Table 1), which indicates that forested regions within this biome should not be discarded as occurrence localities for this species.
Figure 1. Reevaluated range map of B. variegatus and B. tridactylus. Black circles and red triangles represent occurrence records for B. variegatus and B. tridactylus, respectively. These records are described in Table 1.
Edentata no. 11(1) • 2010
55
Table 1. Description of B. tridactylus (bold) and B. variegatus localities used to infer geographic distribution, except for localities described
in Anderson and Handley (2001). Species records are based on museum collections (museum acronyms) and literature (references). We also
considered data from field studies carried out from 2001 to 2009, including direct observations (*) and individuals captured for blood or tissue
sampling (biological samples deposited in Labec DNA and Tissue Collection).
Locality
Bolivia
Brazil
Beni
Acre
Beni Biosphere Reserve
Assis Brasil
Brasiléia
Rio Branco
Xapuri
Alagoas
Manimbu
São Miguel dos Campos
Mangabeiras
Amapá
Estrada Campo Verde km 7, Porto Platou
RDS Rio Iratapuru, Lg. Baliza
Cachoeira de Santo Antônio, Rio Jari, Il. do Cemitério
Amazonas
Balbina
Boca do Pauini
Estirão do Equador, Rio Javari
Lago do Batista
Maraã
Rio Tootobi, Rio Demini
Rio Juruá
Itacoatiara
Santa Cruz, Rio Eiru
Bahia
Ilhéus
Itabuna
Espírito Santo Sooretama Biological Reserve
Goiás
Maranhão
Minas Gerais
Pará
56
Linhares Forest Reserve
Surrounds of Parque Nacional de Emas
Imperatriz
Miritiba
Res. Biol. Gurupi
Passos
Parque Florestal Estadual Rio Doce
Rio Novo
Teófilo Otoni
Viçosa, Mata do Paraíso
Abaeté
Altamira
Belém, Castanhosinho, Igarapé
Belém, Instituto Agronômico do Norte
Belém
Belterra
Benevides, Retiro de Nazaré, Estância
Cacoal
Cametá
Castanhal
Faro
Fordlandia
Igarapé Açu
Igarapé Açu, Lazarópolis do Prata
Edentata no. 11(1) • 2010
Source of record - year
Roldan and Simonetti (2001)
Labec - 2009
Labec - 2009
Labec - 2009
Labec - 2009
MZUSP - 1952
MZUSP - 1951
Vieira (1953)
MN
IEPA - 2005
MPEG
MZUSP - 1988
MZUSP - 1974
MPEG - 1960
MZUSP - 1937
MZUSP - 1977
MPEG - 1981
MZUSP - 1902
MZUSP - 1937
MZUSP - 1936
Labec - 2006
Labec - 2006
Chiarello (1999); Lara-Ruiz and
Srbek-Araújo (2006)
Chiarello (1999)
Fischer et al. (2004)
MPEG - 1987
MZUSP - 1907
Lopes and Ferrari (2000)
MN
Stallings et al. (1991)
MN
Labec - 2006
Prado et al. (2008)
MN
Labec - 2001
MPEG - 1957
MPEG - 1964
MPEG - 1957
MN
MPEG - 1964
MPEG
MZUSP - 1937
MPEG - 1958
MN
MZUSP - 1960
MPEG - 1955
MPEG - 1955
Species
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. tridactylus
B. tridactylus
B. tridactylus
B. tridactylus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. tridactylus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
Table 1, continued.
Locality
Brazil (cont.)
Costa Rica
Peru
Venezuela
Pará (cont.)
Ilha Caviana de Fora
Ipixuna, Rio Capim Grande
Juruti
Óbidos
Paragominas, Faz. Cauxi
Parauapebas - East Amazon Forest
Rio Tocantins, Tucuruí, Ilha Tocantins
Rio Tocantins, Tucuruí, Vila Brabo
Rio Xingu, Cachoeira do Espelho
Rod. Belém-Brasilia km 307
Santarém, Ipanema
Santarém, Santarém-Cuiabá km 16
Taperinha
Vigia, São Francisco
Paraíba
João Pessoa
Paraná
Londrina
Pernambuco Tapera
Recife and Carpina Forests
Zona da Floresta
Rio de Janeiro Barreiros
Parati, Pedra Branca
Teresópolis
Teresópolis, Fazenda Boa Fé
Roraima
Ilha de Maracá
Rio Mucajai, Rio Branco
São Paulo
Guaratinguetá
Guarulhos
Jundiaí
Praia da Boracéia
Rodovia Mogi-Dutra
Santos
Serra da Cantareira
Serra do Mar
São Paulo
São Sebastião
Taboão da Serra
Ubatuba
Tocantins
Araguatins
Near Angico and Santa Teresinha
Peixe
San Jose
Vicinity San Isidro Del General
Limón
Pueblo Nuevo de Guácimo
Huampami
Rio Cenepa
Amazonas
La Poza, Rio Santiago, 180m
Manu Biosphere Reserve
SE Caracas
Source of record - year
Labec - 2004
MPEG - 1994
MPEG - 2006
MN
MPEG
Labec - 2007
MPEG - 1984
MPEG - 1984
MZUSP - 1986
MPEG - 1960
MN
MPEG - 1973
MPEG
MPEG - 1955
Dantas-Torres et al. (2010)
MZUSP - 1916
MZUSP - 1938
Amorim et al. (2004)
Bezerra et al. (2008)
MN
MN
MN
MN
Barnett and Cunha (1994)
MZUSP - 1962
MZUSP - 1957
Labec - 2001
Labec - 2001
MZUSP - 1957
Labec - 2002
MZUSP/Labec - 1918/2004
MZUSP/Labec - 1950/2006
Labec - 2004
Labec - 2009
MZUSP/* - 1919/2008
Labec - 2003
MZUSP/* - 1905/2008
MZUSP - 1963
* - 2009
* - 2005
MVZ - 1932
Labec - 2005
MVZ - 1978
MVZ - 1979
Solari et al. (2006)
Urbani and Bosque (2007)
Species
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
B. variegatus
Edentata no. 11(1) • 2010
57
Figure 2. Predicted potential geographic distribution of B. tridactylus produced with 19 bioclimatic parameters and 2 topographic variables
derived from remote sensing imagery. Colors represent habitat suitability and probability of the species’ occurrence.
58
Edentata no. 11(1) • 2010
We followed Phillips et al. (2006) and generated a
predictive model of B. tridactylus distribution. After
running Maxent (Fig. 2), we observed that the environmental variables that presented the largest contributions to defining the potential areas of occurrence
for B. tridactylus were minimum temperature of coldest month (64% of contribution), temperature seasonality (11%), mean temperature of coldest quarter
(5%), and topography (5%). The climatic variables
that limit B. tridactylus occurrence are all related to
cold temperatures, which is supported by the fact
that sloths are not fully homeothermic (Britton and
Atkinson, 1938).
While the model behavior and results fit the data set
and applied parameters (AUC = 0.98), it is important
to mention that an inexistent gap is shown in Fig. 2 in
the Amapá region (northern Brazil). This gap can be
attributed to the environmental variable “minimum
temperature of the coldest month” that is corrupted
in that region. As mentioned before, the bioclimatic
variables were obtained through the WorldClim dataset (Hijmans et al., 2005), which is based on an interpolation of climate station data spread all over the
world. As there are only a few stations in the Amapá
region, interpolation will produce unprecise results.
We believe that this might be the reason for the environmental layer being corrupted in that exact region.
As shown in Fig. 2, the model predicts the existence
of a highly suitable area between Colombia and Venezuela. There are, however, no occurrence records for
any of the sloth species from this region (see Fig. 1).
This may be attributed to the lack of field efforts, and
thus occurrence data, due to geopolitical issues. In
our model, northern Venezuela was also predicted as
suitable for B. tridactylus. Sloth occurrences in that
region were, however, only recorded for B. variegatus. Important variables such as geographical barriers, competition, and preying are not considered in
these models. The fact that environmental features of
a particular area fit the attributes of the species’ niche
therefore does not necessarily mean that sloths indeed
inhabit the area. Due to the arboreal habits of sloths,
it is also important to include forest cover in these
analyses. In a preliminary analysis, we superimposed
a map of present-time forested areas to our predictive
model. We observed that some areas predicted as suitable for B. tridactylus are no longer covered with forests, indicating that the total suitable region for this
sloth’s occurrence may be smaller than suggested by
our model (data not shown).
In this study, we reevaluated the range of the brown
and the pale-throated sloth. Although ecological
niche models, such as Maxent, have been great assets
in identifying potential areas of species occurrence
and in supporting research in several fields, we wish
to emphasize that they are tools that will never replace
field efforts. In the case of sloths, predictive models
can help defining areas for field investigations, and
thus contribute to a better comprehension of the species. This is particularly interesting for B. tridactylus
due to the lack of studies on population genetics and
phylogeography, which have already been performed
for B. variegatus (Moraes-Barros et al., 2002, 2006,
2007).
Nadia de Moraes-Barros*, Sofia Silva and João
Stenghel Morgante, Laboratório de Biologia Evolutiva e Conservação de Vertebrados (Labec), Departamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto
de Biociências, Universidade de São Paulo, Rua
do Matão 277, 05508-090, São Paulo, SP, Brazil,
e-mail: < [email protected] >, < sofiamarques1@
gmail.com > and < [email protected] >; and Ana
Paula Giorgi, Department of Geography, University
of California, Los Angeles, 1255 Bunche Hall, Box
951524, Los Angeles, CA, 90095, email: < agiorgi@
ucla.edu >.
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Edentata no. 11(1) • 2010
61
Activity Patterns, Preference and Use of Floristic
Resources by Bradypus variegatus in a Tropical
Dry Forest Fragment, Santa Catalina, Bolívar,
Colombia
Leyn Castro-Vásquez
Marlon Meza
Tinka Plese
Sergio Moreno-Mora
Abstract
Monthly field surveys were carried out from February
to September 2004 to study behavioral and ecological
aspects of Bradypus variegatus in a tropical dry forest
fragment on “El Ceibal”, Santa Catalina, Bolívar,
Colombia. The study included samples collected
during the dry and wet seasons. Scan sampling was
used to record B. variegatus activities (feeding, resting, moving, grooming, and surveillance). Plant species utilized for these activities were identified. Sloths
spent most of their time resting (56%), followed by
moving (23%), surveillance (10%), grooming (8%),
and feeding (3%). Generally, sloths were found on
trees with heights from 9 to 32 m, with canopy coverage of 9 to 364 m2 and diameter at chest height from
10 to 44.2 cm. Individuals were usually found in the
tree canopy. Cavanillesia platanifolia (Bombacaceae),
Guazuma umbilifolia and G. tomentosa (Sterculiaceae)
were used as food sources.
Keywords: Bradypus variegatus, activity patterns, tropical dry forest, floristic resources
Introduction
The three-toed sloth (Bradypus variegatus) is a species
associated to the New World tropical forests (Eisenberg and Thorington, 1973). It is found on high
tree strata in varied ecosystems, such as dry forests,
rain forests, riparian forests and secondary forests
(Eisenberg, 1989; Elizondo, 1999). Today, as the distribution and abundance of sloths tend to diminish
together with their natural environment, there is a
growing interest in the scientific community to learn
more about them and use this knowledge in conservation efforts. Numerous studies have been carried
out on this species, but there is still much ignorance
and controversy about its ecology.
Bradypus variegatus is highly susceptible to habitat alteration. Its limited mobility, reduced home
range and shy nature make it highly vulnerable and
account for the disappearance of this species from
62
Edentata no. 11(1) • 2010
much of its historical range. The distribution of
B. variegatus once encompassed almost the entire
Colombian territory (Wetzel, 1982; Janzen, 1988;
Morales-Jiménez et al., 2004). Today, it is limited
to a few coastal areas, some inter-Andean lowland
localities, and the Pacific Chocó region and Amazon
(Moreno and Plese, 2006).
Its long-term survival is threatened by wildlife
trade, habitat destruction, and forest fragmentation. Moved by the expansion of farming and urban
frontiers, 101,000 ha of natural forest are destroyed
in Colombia each year (Chaves and Arango, 1998;
IDEAM, 2004) with the direct consequence of
the disappearance of its wildlife. One of the most
threatened ecosystems is the tropical dry forest
(Janzen, 1988). Less than 1% of its original area
remains intact in Colombia (Chaves and Arango,
1998; IDEAM, 2004).
Most sloth studies have been carried out in tropical
rain forests, such as Barro Colorado Island in Panama
(Montgomery and Sunquist, 1978). The few existing studies on Colombian three-toed sloths focused
on aspects related to the behavior, rehabilitation and
relocation of individuals rescued from illegal trade
(Moreno and Plese, 2006) and on wild sloths inhabiting a swamp forest in Puerto Nariño, in the Colombian Amazon region (Kendall et al., 2006).
The goals of the present study were to determine
behavioral and ecological aspects of B. variegatus in
a tropical dry forest fragment. The research focused
on activity patterns, use of plant species, tree stratum,
and preferred forest area. Results were compared by
gender, age class, season, and time of day.
Materials and Methods
Study area, climate and vegetation
“El Ceibal” is a 2,500 ha cattle ranch located in the
northern region of Colombia, Department of Bolivar, municipality of Santa Catalina (10°37'36"N,
75°14'50"W; maximum elevation 34 m asl; Fig. 1).
Natural forests cover 300 ha of the ranch (Rodríguez,
2001).
Minimum and maximum medium monthly temperatures in the area of “El Ceibal” were 24°C and 35°C,
respectively, in 2002 and 2003. Minimum and maximum medium monthly humidity during the same
period were 51% and 90%, respectively. Average
yearly rainfall was 925 mm (Proyecto Titi-Colombia,
2002, 2003). The climate is bimodal; the mild rainy
season starts in mid-April and continues on to May
and June. There is a transitional dry period (locally
called “veranillo de San Juan”) during July and
August, followed by a strong rainy season lasting from
September to the end of November. The dry season
starts in December and ends in March. During this
time, most trees lose their foliage and some bloom.
The region is classified as Tropical Dry Forest (Holdridge, 1996; Chaves and Arango, 1998).
species. Some fragments are connected through lower
vegetation corridors, characterized by the presence of
spiny plants with small foliage and a great number
of leguminous plants (Rodríguez, 2001). The angiosperm flora of “El Ceibal” is composed of 412 species. Trees are the most representative plant life form,
accounting for 33% of all species. Flowering and
fructification seasons of most species correspond to
the rainy season (Ramírez and Tesillo, 2001).
Two well-defined seasons occurred during the sampling period. The dry season encompassed a period
of 57 days from February 3 to March 31. No rain
was recorded during this period. The rainy season
lasted from April to September. Normally, this season
is differentiated in three periods: mild rainy, “veranillo de San Juan”, and strong rainy. However, during
our sampling year the “veranillo de San Juan” did not
occur; instead, it rained throughout.
Data collection
The forested areas of “El Ceibal” are fragments within
pastures with deforestation pressure on fine wood
Two preliminary recognition field trips were carried
out in December 2003 and January 2004. Two sampling areas were chosen based on vegetation type and
presence of B. variegatus.
A total of 16 field trips of four days duration, with a
time interval of 10 days between them, were carried
out between February and September 2004. A total of
64 days and 594 hours of observations were recorded,
partially covering the dry and rainy periods.
Figure 1. Study Area: Hacienda El Ceibal, Santa Catalina, Bolivar, Colombia.
Edentata no. 11(1) • 2010
63
Three daily observation journeys were done; morning
sampling from 07:00 to 11:00 (total: 256 hours); afternoon sampling from 14:00 to 18:00 (total: 256 hours);
and nocturnal sampling from 18:30 to 22:30 (total:
24 hours). Nocturnal samplings were done only on
individuals that had already been observed during the
day; this facilitated locating individuals in the dark.
For this reason, evening observations were scarce in
relation to the morning and afternoon samplings.
Two observation areas were chosen for the study: one
in the forest interior and the other on the forest border.
A transect of 3,000 m length was selected in the forest
interior for search of B. variegatus. This area is characterized by the dominance of the botanical families
Fabaceae, followed by Sapindaceae, Euphorbiaceae
and Bignoniaceae (Rodríguez, 2001). Most trees are
approximately 15 years old (L. Soto, pers. comm.).
The most diverse genera in this habitat are Trichilia,
Coccoloba, Paullinia, Capparis, Bunchosia, and Eugenia
(Rodriguez, 2001). The forest interior presents a tree
level stratification: the canopy, represented by 10 to
25 m high trees such as Albizzia niopoides (“guacamayo”), Bursera simarouba (“indio en cuero”), Spondias mombin (“jobo”), and Triplaris americana (“vara
santa”). Some emergent trees, such as Cavanillesia platanifolia (“macondo”), may reach 35 m height. The
middle stratum is formed by juvenile trees that grow in
patches and consists of Trichilia acuminata (“negrito”),
Mayna grandifolia (“puerco espín”), and Stylogyne turbacensis (“patica de paloma”). Some shrubs with thin
stems, such as Capparis baducca, are also present. The
lower stratum is herbaceous with plants smaller than
one meter, such as Loira latifolia and Rivinia humilis
(Rodríguez, 2001). We recorded the presence of lianas
and climbing plants dominated by Fabaceae, such as
Bauhinia glabra and Dalbergia brownei; Bignoniaceae,
such as Anemopaegma inundatum and Pithecoctenium
crucigerum; and Sapindaceae, such as Paulinia cururu.
Epiphytic plants are scarce in this area.
A transect of 2,500 m was selected in the forest border.
Most of the trees in this area are found on the edge of a
lagoon and are 7 to 8 years old (L. Soto, pers. comm.).
Common tree species in this area are Guazuma ulmifolia and Cecropia peltata. Tree diversity is greater in
the interior of the forest (83 tree species) than in the
forest border (30 species). In turn, herbaceous climbing plants are more abundant in the borders than in
the interior. Similar percentages of shrubs and woody
lianas occur in the interior and on the border (Rodríguez, 2001).
Behavior categories were selected following Zerda
(2004). They were clearly delineated to facilitate
64
Edentata no. 11(1) • 2010
fieldwork. Schedules were designed in order to
register activities and collect vegetation data. Sampling times were determined based on the behavior observed during ad libitum sampling (Altmann,
1974).
Scan Sampling (Altmann, 1974) was used to record
three-toed sloth activities. The behavioral conduct
of individuals located while sampling was recorded
during five minute periods with intervals of ten minutes between observations (Zerda, 2004). The activities were classified as follows:
• Feeding: ingesting part of a plant
• Resting: immobile on a tree or liana
• Moving: moving on a tree or between trees
• Grooming: scratching itself
• Surveillance: observing for potential predators
and/or watching juveniles during the independence process
• Other: engaged in an activity different from the
previous ones
The individuals were classified by age based on their
size and body weight (Emmons and Feer, 1990;
Plese and Moreno, 2005):
• Adult: individuals with 400–750 mm body
length and 2.3–5.5 kg weight
• Juvenile: individuals that are independent from
their mother but do not reach adult measurements, with approximate weight of 1.2–2.3 kg
• Infant: individuals that are found permanently
or semi-permanently on the mothers’ abdomen,
with weights <1.2 kg.
In both sampling areas, trees on which sloths
had been observed were marked with a consecutive number in aluminum tags, as well as marking
tape with the same number, to facilitate their tracing and identification. Height, Diameter at Chest
Height (DCH), and Crop Coverage (see Rangel and
Velásquez, 1997) were registered for all marked trees.
For the purposes of this study, trees were divided vertically in Lower Part (from ground to top of the first
branch), Middle Part (from the first branch to the
beginning of the canopy), and Higher Part (canopy
of the tree) in order to know which of these parts was
most commonly used by B. variegatus.
Results and Discussion
B. variegatus activities by season and by age group
During the dry season, infants spent most of their
time resting and grooming. Adults and juveniles were
also resting most of their time, followed by surveillance and moving, likely looking for food sources and
for shelters from the sun (Fig. 2).
During the mild rainy season, adults and juveniles
were resting most of the time, followed by surveillance in adults and moving in juveniles. For adults,
surveillance activity increased during the dry season.
Most individuals were females with offspring. Lactating females dedicate a good part of their time to
supervision while their offspring explore and move
through the tree branches to acquire the necessary
skills to survive on high trees and become independent. These observations coincide with Soares and
Carneiro (2002), who state that the infants start
exploring their surroundings by themselves to know
their environment in case of falling or getting lost.
In all age groups, resting activity was higher during
the strong rainy season than during the mild rainy
season (Fig. 2). Surveillance on the infants also
increased because the latter were more independent
in their activities. The percentage of surveillance
activity in adults continued being predominant after
resting activity. During this season, observation of
infants decreased and that of adult males increased.
B. variegatus activities by season and by gender
observation time in this activity (Fig. 3). This may be
related to the high energy demand of maintaining offspring that were born mostly in November, December,
and January. Males spent more time feeding during
the mild rainy season (8.3%). Similarly, this may be
related to a greater sexual activity during the months
of June and July. Feeding was not observed in either
gender during the strong rainy season (Fig. 3). Due to
the fact that sloths were observed most of the time in
the canopy and that the foliage becomes dense during
the strong rainy season, it is very difficult to watch
the feeding activity of B. variegatus in this period.
Seasonal variation was also observed in moving activity and may be tied to offspring care and sexual activity. Males and females showed little moving activity
during the dry season, when infants are dependent
and vulnerable, while moving activity increased
during the rainy season (Fig. 3). Males move more
during the mild rainy season, likely because they are
looking for potential mates. Females are more actively
moving during the strong rainy season, likely because
they are looking for appropriate places to give birth
and care for their newborn.
B. variegatus activities by period of day
All individuals (adults, juveniles, infants, males, and
females) were active during the day and at night
(Fig. 4). Resting was more frequent during the day,
while feeding activities were more common during
the night hours. Inactivity of B. variegatus during
the day is probably related to stomach satiation after
feeding (Sunquist and Montgomery, 1973).
Use of plant species by B. variegatus
During the dry season, feeding activity was best represented by the females who invested 2.3% of the total
Montgomery and Sunquist (1975) mentioned that
trees should have specific attributes with regard to
species, architecture, associated plants (mainly lianas),
Figure 2. Activities of B. variegatus by season and by age group.
Figure 3. Activities of B. variegatus by season and by gender.
Edentata no. 11(1) • 2010
65
and local spacing and distribution to be potentially
selected by a sloth. Some of these attributes were
observed for the trees selected by B. variegatus in this
study.
Tree species: The utilization of plant species by
B. variegatus is shown in Table 1. There is an apparent preference of B. variegatus for C. platanifolia,
G. ulmifolia, P. septenatum, and C. peltata.
During the dry season, the animals mainly fed on
C. platanifolia in the interior of the forest, while they
foraged on G. ulmifolia, G. tomentosa and P. septenatum on the forest edge during the rainy season. We did
not observe sloths feeding upon C. peltata although
it was present on the forest border. This agrees with
Montgomery and Sunquist (1975) who report that
three-toed sloths feed on a great variety of trees, and
is in contrast to Goffart (1971) who states that sloths
depend on the genus Cecropia for feeding.
In accordance with Sunquist and Montgomery (1973),
this study indicates that sloths basically feed upon the
species of trees on which they remain during different
seasons (Table 2). Guazuma ulmifolia and P. septenatum were the most frequently used forest border trees.
They were also used as a food source. Cecropia peltata
is very common in forest borders. It is therefore likely
that sloths use it not only for shelter, but also for feeding (Fig. 5).
Tree architecture: a positive correlation was found
between tree height and diameter at chest height
(DCH) and the permanence time of individuals on the trees (y = 55.82 x + 30.35, R2 = 0.09 and
y = 0.21 x + 3.31, R2 = 0.04 for height and DCH,
Table 1. Utilization of plant species by B. variegatus.
Family
Common
name
Forest
localization
N
Avg.
Height
(m)
Avg.
DAP
(cm)
Anacardiaceae
Caracolí
Border
1
21
92.3
364
Resting
Acanthaceae
Palo de agua
Border
1
18
144.2
36.5
Resting
Bombacaceae
Macondo
Interior and
border
2
31.5
110
97.1
Resting, MobilizaFlower
tion, Feeding,
bud
(mainly dry season)
Cecropia peltata Cecropiaceae
Guarumo
Yarumo
Border
2
13
31.7
43.4
Resting
Ceiba pentandra Bombacaceae
Ceiba Bonga
Interior and
border
1
23
45.5
10.8
Resting
Crataeva tapia
Capparidaceae
Naranjuelo
Interior and
border
1
9
34
54.9
Resting,
Mobilization
Guazuma
tomentosa
Sterculiaceae
Guásimo
Border
2
10
27.5
54.2
Resting, Mobilization, Feeding
Leaves
Guazuma
ulmifolia
Sterculiaceae
Guásimo
Interior and
border
3
13
47.4
76
Resting, Feeding
Leaves
Lecythis minor
Lecythidaceae
Olla de mono
Interior and
border
1
15
23.2
22
Resting
Pithecellobium
saman
Fabaceae
– Mimosoideae
Campáno
Interior and
border
2
20
55.8
220.4
Pseudobombax
septenatum
Bombacaceae
Majagua
Colorá
Interior and
border
3
18.5
81.1
100.8
Sapium
acuparium
Euphorbiaceae
Ñipi ñipi
Border
2
19.5
58.55
52
Tabebuia
billbergii
Bignonaceae
Polvillo
Interior and
border
1
15
24.2
41
Trichanthera
gigantea
Acanthaceae
Palo de Agua
Border
1
18
60.5
47.8
17.5
64.7
90.6
Species
Anacardium
excelsum
Bravaisia
integerrima
Cavanillesia
platanifolia
Average:
66
Edentata no. 11(1) • 2010
Avg.
Coverage Use
(m 2)
Part
Resting,
Mobilization
Resting, Mobilization, Feeding
Resting, Mobilization, Surveillance
(rainy season)
Resting
Resting,
Mobilization
Leaves
respectively). The correlation was slightly negative for
canopy coverage (y = -1.094 x + 1.055, R2 = 0.004).
9 m2 in G. tomentosa to 364 m2 in A. excelsum, with
an average of 90.6 m2 for all species.
Trees more commonly used by sloths showed highly
varying characteristics. Sloths selected tree heights
from 9 m in C. tapia, to 32 m in C. platanifolia, with
an average of 17.5 m height for all species. DCH
varied from 10 cm in G. tomentosa to 144.2 cm in
B. integerrima, with an average of 64.7 cm for all species. Selected canopy coverage was wide-ranging from
Similar to reports by Montgomery and Sunquist
(1978), B. variegatus was more commonly observed on
trees with a canopy coverage of < 200 m2, corresponding with 91.3% of all sampled trees. The remaining
8.7% of utilized trees had canopy coverages between
200 and 400 m2. Trees with greater canopy coverage
were not utilized by the sloths in the study area.
Figure 4. Activities of B. variegatus by period of day.
Figure 5. Tree Species Utilization by B. variegatus by season.
Table 2. Permanence time of B. variegatus by season and tree species.
Tree species
Dry season
Mild rainy season
Strong rainy season
Hours
%
Hours
%
Hours
%
Maclura tinctoria
0.0
0.0
0.5
0.4
0.00
0.0
Abizzia caribea
0.0
0.0
0.0
0.0
0.62
1.0
Pithecellobium saman
0.0
0.0
1.5
1.2
0.37
0.6
Crataeva tapia
0.0
0.0
2.5
2.0
0.00
0.0
Sapium acuparium
0.0
0.0
2.0
1.6
0.37
0.6
Bravaisia integuerrima
2.4
2.6
0.0
0.0
0.00
0.0
Trichantera gigantea
0.0
0.0
3.9
3.1
0.00
0.0
Anacardium excelsum
4.2
4.6
0.0
0.0
0.00
0.0
Tabebuiia billbergii
0.0
0.0
6.0
4.8
0.00
0.0
Ceiba pentandra
4.5
4.9
0.0
0.0
0.00
0.0
Guazuma tomentosa*
0.0
0.0
9.0
7.2
0.00
0.0
Lecythis minor
0.0
0.0
0.0
0.0
6.54
10.5
Cecropia peltata
0.0
0.0
15.7
12.5
12.34
19.8
Pseudobombax septenatum*
0.0
0.0
36.4
29.1
12.90
20.7
Guazuma ulmifolia*
0.0
0.0
47.7
38.1
29.16
46.8
Cavanillesia platanifolia*
81.1
88.0
0.0
0.0
0.00
0.0
Total:
92.2
100.0
125.2
100.0
62.3
100.0
* Tree species on which B. variegatus was observed feeding.
Edentata no. 11(1) • 2010
67
Feeding was more commonly observed in trees with
greater coverage, both in the forest border and in the
forest interior. Possibly, greater trees provide more
abundant feeding sources and shelter.
Plants associated with the utilized trees: most trees
utilized by sloths were characterized by a great
number of climbing plants (Table 3), particularly on
the forest border. These plants likely facilitate access
to the canopy and provide camouflage and shelter
from the sun.
Part of the tree preferred by B. variegatus
In most cases (81.7%), sloths were found in the
canopy. Displacements from tree to tree were preferably carried out using the interception of the upper
canopy branches. Sloths were observed on the middle
part of the trees in 17.7% of the observations, and the
remaining 0.6% on the lower part of trees.
Figure 6. Relative forest location of B. variegatus.
Table 3. Climbing plants utilized by B. variegatus.
68
Species
Family
Bauhinia glabra
Caesalpiniaceae
Bejuco cadena
Byttnenia sp.
Sterculiaceae
Chamisoa altisima
Amaranthaceae
Pintabollo
Cissus sicyoides
Vitaceae
Bejuco de agua
Dioclea sp.
Fabaceae
Indigofera jamaicensis
Fabaceae Papilionoideae
Arroz con coco
Macfadyena unguis-cati
Bignoniaceae
Bejuco uñita
Momordica charantia
Leguminosae Papilionoideae
Platanito
Paullinia sp.
Sapindacea
Edentata no. 11(1) • 2010
Common name
Part of the forest preferred by B. variegatus
During the dry season, when most tropical dry forest
trees partially or totally lose their foliage, sloths were
mainly found in the forest interior and almost exclusively on C. platanifolia (Fig. 6). The latter initiates
blooming during this season, and sloths mainly fed
on its flower buds. During the rainy season, trees
renew their foliage and sloths are generally found on
the forest border. In this period, they mainly feed on
the new leaves and buds of G. ulmifolia and P. septenatum (Fig. 5). Our observations thus confirm the
factors determining habitat selection described by
Eisenberg and Thorington (1973) for arboreal mammals and by Montgomery and Sunquist (1978) for
sloths in Barro Colorado.
Acknowledgements: To Octavio Gálvis for his scientific advice and valuable academic collaboration in
the development of this study. To the biologists Fred
Ávila, Orlando Padilla and Álvaro Acosta for their
great contribution to enrich this investigation. To the
Tamarin Project (Proyecto Tití), especially Luís Soto,
Francisco García, and Jaime Causado for their scientific advice and for allowing us to use bibliographical
material, equipments and facilities. To Félix Medina
and Lino Olivares for their great collaboration in the
field. To Hermes Cuadros and Jorge Ferrer for their
help with identifying plant material. To the residents
and workers at the farm “El Ceibal” for providing
lodging and for making the development of this
research a pleasant experience.
Leyn Castro-Vásquez, Calle 76, #35-39, Apto 4, Barranquilla, Colombia, e-mail: < leyncastro@yahoo.
com.ar >; Marlon Meza, Carrera 45, #65-55, Barranquilla, Colombia, e-mail: < chemiodophurus@
hotmail.com >; Tinka Plese, Fundación UNAU,
Circular 1ª, #73-24, Medellín, Colombia, e-mail:
< [email protected] > and Sergio Moreno-Mora,
Fundación UNAU, Circular 1ª, #73-24, Medellín,
Colombia, e-mail: < [email protected] >.
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Edentata no. 11(1) • 2010
69
Abstract
1994). Although tamanduas have not been seen in
open water in the past, a researcher working at the
site watched a tamandua enter one of the lake inlets
between the island’s peninsulas and swim across
(K. Reiss, pers. comm.). Movement across the canal
has not been explicitly measured for the vast majority of mammals, but individuals may take the plunge
to gain access to food or mates, disperse or escape
predators.
The ability to swim has been well documented in
many species of the order Xenarthra but the literature implies that wild Tamandua anteaters avoid the
water. On 26 January 2010, while driving a boat
across the Panama Canal (9°10'40"N, 79°50'01"W),
the authors witnessed an adult T. mexicana swimming 120 m offshore, in a straight line towards Barro
Colorado Island, still 280 m away. The tamandua
was swimming without any difficulty and its choice
of crossing the canal at a very narrow point suggests
that the animal had knowledge of the topography.
It is very likely that other crossing points exist and
that there is regular exchange between populations of
tamanduas living on the mainland and the island, as
is the case with other mammals.
While driving a small boat in Gatun Lake (9°10'40"N,
79°50'01"W), at 13:30 h on 26 January 2010,
H.E. and Y.L. witnessed an adult T. mexicana swimming across the Panama Canal. The animal was
coming from the direction of Buena Vista, the nearest mainland peninsula at a distance of approximately
120 m, and was swimming directly towards Barro
Colorado Island which was still another 280 m away
(Fig. 1). The tamandua was swimming with most
of its long snout above the water, while the rest of
its body was completely submerged, but it did not
appear to be having any difficulties. Its choice of
crossing the canal at a very narrow point suggests that
the anteater had knowledge of the topography, possibly from previous experience.
Keywords: Tamandua mexicana, Panama Canal, Barro
Colorado Island, swimming, anteater
H.E. and Y.L. decided to put the animal into the boat
and drive it across the channel because they feared
that an oncoming tanker ship might drown the anteater in its massive wake. As soon as they extended
one of the paddles in the water near the animal it
grasped onto it and climbed into the boat. As the
authors continued across the canal, the tamandua
tried to jump out of the boat several times and was
eventually successful, immediately orienting towards
the island and swimming in a straight line the remaining 50 m to the shore (Fig. 1). The anteater was last
seen clinging to some low overhanging branches and
pulling itself out of the water.
Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua
mexicana) in Panama
Helen Esser
Danielle Brown
Yorick Liefting
Swimming has been well documented in a number
of xenarthran species, including giant anteaters (Myrmecophaga tridactyla; da Silveira, 1968; Montgomery, 1985; Nowak, 1999), sloths (Bradypus variegatus
and Choloepus hoffmanni; Beebe, 1926; Anderson
and Handley, 2001) and some armadillos (Dasypus
spp.; Moeller, 1975) but the literature implies that
wild Tamandua anteaters avoid the water (Montgomery, 1985; Eisenberg, 1989; Rodrigues et al., 2001).
Northern tamanduas (Tamandua mexicana) have been
studied primarily on Barro Colorado Island (9°09'N,
79°51'W), a 1562-ha hilltop in Gatun Lake in central
Panama (da Silveira, 1968; Montgomery and Lubin,
1977). The island was formed by the damming of the
Chagres River that created the Panama Canal in 1912
(Dietrich et al., 1982) and is separated from the surrounding mainland by 200–1000 m, so that island
populations of mammals are not completely isolated (Wright et al., 1994). Many species have been
observed swimming in the lake, including sloths
(B. variegatus and C. hoffmanni), agoutis (Dasyprocta
punctata), howler monkeys (Alouatta palliata), coatis
(Nasua narica), jaguars (Felis onca), tapirs (Tapirus
bairdii), peccaries (Tayassu tajacu), and deer (Odocoileus virginianus and Mazama americana; Wright et al.,
70
Edentata no. 11(1) • 2010
While we cannot be certain that the anteater would
have made it across the canal without assistance, it
certainly behaved as though it was a strong swimmer
and comfortable in the water. It is very likely that
other crossing points exist and that there is regular
exchange between populations of tamanduas living
on the mainland and the island, which would reduce
the genetic isolation of the island population. If a
willingness to take to water is widespread in Tamandua anteaters, it helps to explain the broad distribution of these species and suggests an ability to locate
isolated patches of habitat in areas that have been
modified by canals, dams, or rivers.
Figure 1. Barro Colorado Island and southern tip of Buena Vista peninsula (bottom center), with the location of the northern tamandua found
swimming across the Panama Canal. The triangle marks the location where the animal was first seen. The X is where the anteater left the boat
and swam for the nearest shore. [Map created by D.B. using ArcGIS 9.3.1, from basemaps created by Autoridad del Canal de Panamá – Unidad
de Sensores Remotos, 2003]
Helen Esser, Wageningen University, Haarweg 69,
6709 PP Wageningen, the Netherlands, e-mail:
<[email protected]>; Danielle Brown, Department of Neurobiology, Physiology and Behavior,
University of California, 1 Shields Ave., Davis, CA
95616, U.S.A., e-mail: <[email protected]>;
and Yorick Liefting, Wageningen University, Haarweg 69, 6709 PP Wageningen, the Netherlands,
e-mail:<[email protected]>
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72
Edentata no. 11(1) • 2010
Presence of Amblyomma cajennense in Wild
Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the
Pantanal Matogrossense, Brazil
Flávia Regina Miranda
Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira
Gilberto Salles Gazêta
Nicolau Maués Serra-Freire
Marinete Amorim
Abstract
The giant armadillo (Priodontes maximus) is the
largest extant representative of the order Cingulata.
Information on the parasites and diseases affecting
this species is scarce. Four female and one male ticks
were collected from two wild-caught, adult giant
armadillos from the northern Pantanal, Mato Grosso,
Brazil. All of them were identified as Amblyomma
cajennense. This is the first report of A. cajennense in
giant armadillos. Considering the low host specificity
of this ixodid tick that may act as vector of pathogens,
and the sustained encroachment of domestic animals
into wildlife habitat, the risk of disease transmission
from cattle to this threatened armadillo should be
evaluated.
Keywords: Ticks, Ixodidae, Xenarthra, Cingulata
The giant armadillo (Priodontes maximus) is the largest
extant representative of the order Cingulata. It is currently listed as Vulnerable by the IUCN Red List of
Threatened Species (Superina et al., 2009). It occurs
east of the Andes from Venezuela, Colombia, and the
Guyanas to Paraguay, Argentina, and Brazil (Wetzel,
1982). The giant armadillo may occupy different habitats, from low and highland forests to lands covered
with thorny shrubs and cerrado, although open areas
are its favorite habitat (Anacleto, 1997). Information
on the parasites and diseases affecting this species is
scarce (Superina, 2000).
Systematic collection of parasites in wild animals can
provide important information for the management
of captive and free-ranging populations. The Ixodidae
family is composed of 14 genera and approximately
670 species of hard ticks (Anderson, 2002). They
have a dorsal shield that covers the entire idiosome
in males, but only the anterior area in females and
immature stages (larvae and nymphs). In addition,
nymphs and adults have respiratory stigmas posterior to coxa IV (Anderson, 2002). Ixodid ticks are
highly physiologically dependent of their hosts and
can be vectors of a variety of pathogens that can cause
disease in humans, domestic animals, and wildlife
(Anderson and Magnarelli, 2008). Infectious agents
may be transmitted transtadially (larva to nymph or
nymph to adult) or transovarially, i.e., from generation to generation, as well as passed on to their hosts
while obtaining a blood meal.
In Brazil, the first records of ticks of free-ranging
mammals were provided by Aragão (1936), Fonseca
and Aragão (1952, 1953), and Aragão and Fonseca
(1961). Later reports include Serra Freire et al. (1996);
Castro and Serra Freire (1996); Amorim et al. (1998);
Evans et al. (2000); Guerra et al. (2000); Martins et al.
(2004); and Miziara et al. (2008). Here, we report for
the first time the presence of Ixododidae in wild giant
armadillos (Priodontes maximus).
This study was conducted at the Reserva Particular de
Patrimônio Natural do Serviço Social do Comércio,
Pantanal (RPPN SESC Pantanal; 16°39'S, 56°15'W),
a Conservation Unit located in the northern portion
of the Pantanal, state of Mato Grosso, Brazil. Two
adult giant armadillos (Priodontes maximus), a male
and a female, were captured by hand and chemically
restrained with 10 mg/kg ketamine and 0.2 mg/kg
midazolam. A clinical examination was performed
and blood samples extracted. Ticks found attached
to the armadillos were manually removed by twisting
them around the longitudinal axis of their idiosome,
preserved in 70% ethyl alcohol, and sent to the Ixodides Laboratory at the National Reference Center
for Vectors of Rickettsias of the Oswaldo Cruz Foundation (FIOCRUZ) in Rio de Janeiro. The parasites
were examined using a stereomicroscope and identified according to the dichotomic keys of Aragão and
Fonseca (1961) and Barros-Battesti et al. (2006).
Three female ticks were found on one armadillo,
while the other was infested by a male and female
tick. All of them were identified as Amblyomma cajennense (Fig. 1).
This is the first report of A. cajennense in P. maximus.
Several ticks of this genus have been described in
other armadillos. For instance, A. auricularium and
A. pseudoconcolor have been observed on Dasypodidae (Guglielmone et al., 2003). A. brasiliense was
found in Dasypus septemcinctus and D. novemcinctus
(Evans et al., 2002), A. auricularium in D. novemcinctus (Amorim and Serra-Freire, 2000; Olegário et al.,
2006), A. fuscum in D. septemcinctus (Aragão, 1936;
Brum et al., 2003), and A. parvum in D. kappleri
(Mullins et al., 2004).
Edentata no. 11(1) • 2010
73
Figure 1. Amblyomma cajennense; left: adult female; right: adult male.
As a species with low host specificity, A. cajennense
may transmit pathogens between wildlife species or
between wild and domestic animals (Figueiredo et
al., 1999). Considering the sustained encroachment
of domestic animals into wildlife habitat, the risk of
disease transmission from cattle to this threatened
armadillo should be evaluated.
Acknowledgements: To the park rangers of the SESC
Pantanal who helped us capturing the giant armadillos, FIOCRUZ for identification of the ticks, all
those who directly or indirectly participated in this
project, and the reviewers and editor for their helpful
comments.
Flávia Miranda, Anteater Project and Wildlife Conservation Society – WCS, Alameda João de Barro
420, Mairiporã­, São Paulo, CEP 07600-000, Brazil,
e-mail: <[email protected]>; Rodrigo Hidalgo Teixeira, Zoológico Municipal “Quizinho de Barros”,
Sorocaba, São Paulo, CEP 18020-026, Brazil, e-mail:
<[email protected]>; Marinete Amorim, Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ), Av. Brasil 4365,
Manguinhos, Rio de Janeiro, CEP 21040-360,
Brazil, e-mail: <[email protected]>; Gilberto
Salles Gazêta, Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ),
Av. Brasil 4365, Manguinhos, Rio de Janeiro, CEP
21040-360, Brazil; and Nicolau Maués Serra-Freire,
Instituto Oswaldo Cruz (FIOCRUZ), Av. Brasil
4365, Manguinhos, Rio de Janeiro, CEP 21040-360,
Brazil.
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Edentata no. 11(1) • 2010
75
Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes
tricinctus, Dasypodidae)
Onildo João Marini-Filho
Marília Marques Guimarães
Abstract
We describe interactions between three individuals of
Brazilian three-banded armadillos (Tolypeutes tricinctus) that provide evidence of the reproductive behavior
and mating strategies of this poorly-known species.
Our observations suggest that this species is territorial
and that males compete for access to reproductively
active females.
Keywords: Tolypeutes tricinctus, reproductive behavior,
mating strategy, territoriality
Resumo
No presente trabalho, uma observação de interação
entre três indivíduos de tatu-bola (Tolypeutes tricinctus)
gera evidências sobre o comportamento sexual e estratégias de acasalamento desta espécie pouco conhecida.
Há fortes evidências de que esta espécie seja territorial
e de que os machos competem pelo acesso às fêmeas
em condição reprodutiva.
Palavras-chave: Tolypeutes tricinctus, Comportamento
sexual, estratégia de acasalamento, territorialidade.
A variação no tamanho corporal entre machos e fêmeas
de tatu-bola (Tolypeutes tricinctus) é um dimorfismo
sexual que foi observado por Guimarães (1997) e, aparentemente, tem conseqüências no comportamento
reprodutivo destes animais. Os machos são um pouco
maiores e apresentam maior área de vida que as fêmeas,
podendo interceptar as áreas de vida de várias fêmeas,
com pouca sobreposição entre elas (Guimarães, 1997).
Estes fatos foram interpretados por Guimarães (1997)
como evidências para a territorialidade entre tatusbola, porém sem nenhum registro de comportamento
agonístico ou de interações sexuais entre dois ou mais
indivíduos desta espécie.
Coimbra-Filho (1972) relata, a partir de questionários feitos com habitantes do interior da Caatinga, o
fato de tatus-bola formarem filas de mais de dez indivíduos na época de acasalamento. Este fato também
foi relatado por Moojen (1943), porém estes autores
não propuseram qualquer hipótese sobre sua função.
76
Edentata no. 11(1) • 2010
Tolypeutes tricinctus é uma espécie que habita prioritariamente a Caatinga (Moojen, 1943; Coimbra-Filho,
1972; Silva e Oren, 1993; Santos et al., 1994; Oliveira, 1995; Wetzel et al., 2007). O tatu-bola também
foi descoberto ao norte de Goiás, próximo à fronteira com a Bahia, na Fazenda Pratudão localizada
no município de Correntina-BA, após vários anos
sem que houvesse registros destes animais (MarinhoFilho et al., 1997). Próxima a esta região se localiza a
Fazenda Jatobá (13°55’S, 45°17’W), que possui plantações de Pinus e Eucalyptus entremeadas de áreas de
cerrado sensu stricto e campo sujo em terreno arenoso,
com cerca de 24.000 ha.
No presente trabalho, um dos autores (OJM-F) percorreu na madrugada do dia 2 de maio de 1994 uma
área de cerrado, denominada faixa de “Reserva”, com
aproximadamente 250 m de largura e adjacente a um
reflorestamento de Pinus (Reis, 1993). A observação
ocorreu às 6:15 h da manhã, com céu claro e temperatura do ar de aproximadamente 20°C. Foram
observados três tatus-bola a ± 200 m de distância
que caminharam até se aproximar do observador
(OJM-F).
O grupo observado era composto por uma fêmea que
andava recurvada e dois machos que estavam com
comportamento alterado, estando visivelmente agitados. A fêmea andava devagar pela estrada e os dois
machos atrás dela, sendo que o macho mais próximo
(M1) permanecia logo atrás dela. Quando o outro
macho (M2) tentava se aproximar da fêmea, M1 barrava-o posicionando seu corpo transversalmente no
caminho de M2. Eventualmente, quando M2 conseguia se posicionar à frente de M1, este pulava por cima
de M2 e ambos se agarravam com as pernas rolando
no chão por alguns segundos. Durante a observação,
M2 tentou ultrapassar M1 fazendo investidas após
tomar distância de cerca de 2 m e trotando em direção à fêmea. Das cinco tentativas de M2 apenas uma
obteve sucesso parcial, pois este conseguiu apenas
ficar próximo da fêmea, sem, no entanto, ter a oportunidade da tentativa de cópula, uma vez que M1
tornava a barrar o caminho de M2 posicionando-se
novamente na sua rota. Eventualmente M1 montava
atrás da fêmea na tentativa de copular, sem sucesso,
pois esta não parava de caminhar, sempre recurvada,
e M2 continuava fazendo investidas que desequilibravam M1. Quando M1 montava sobre a fêmea, seu
pênis ficava distante da vagina. Podia-se observar, no
entanto, que o pênis ereto tinha anatomia adequada
a esta situação, pois os últimos 2–3 cm inclinavam-se
cerca de 30° para cima. Esta anatomia provavelmente
se deve à pouca flexibilidade do corpo do tatu-bola
(Wetzel et al., 2007), o que permitia que o macho
copulasse com a fêmea apenas quando esta estivesse
parada e, mesmo assim, com alguma dificuldade.
e Marília Marques Guimarães, Instituto Chico
Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio,
CEP 70670-350, Brasília, DF, Brasil, e-mail: <marilia.
[email protected]>.
Após cerca de 15 min de observação comportamental, os indivíduos bateram nas pernas do observador,
assustaram-se e saíram correndo para o cerrado adjacente. Neste momento, foi possível capturar M1 e
M2 manualmente e com cuidado, pois estes, mesmo
correndo em fuga, são pouco ágeis, tendo como principal defesa enrolar-se em forma de bola, facilitando
sua captura manual. Os tatus-bola defecaram no ato
da captura, como possível defesa secundária, já que
as fezes possuiam cheiro desagradável. M1 tinha a
bolsa escrotal aparentemente dilatada (∅ ~ 4 cm),
sendo bem maior que a de M2 (∅ ~1,5 cm). O pênis
ereto de M1 representava 50% do comprimento total
do animal (cerca de 30 cm). Em observações anteriores, MMG verificou que o tamanho do pênis de
indivíduos solitários capturados longe de fêmeas correspondia a cerca de um terço do tamanho corporal.
É interessante adicionar que o tamanho corporal dos
machos aparentemente é um fator importante no acasalamento uma vez que o macho maior (M1) foi mais
bem sucedido que o menor (M2).
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de extinção no Brasil. An. Acad. Bras. Ciênc. 44
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A presente observação adicionada aos dados de uso do
espaço por machos e fêmeas (Guimarães, 1997), fornece evidências que permitem afirmar que o tatu-bola
apresenta territorialidade associada ao seu comportamento social no período reprodutivo. Tal comportamento provavelmente está associado à defesa da fêmea
para garantia da prioridade de cópula e fertilização
por machos. No entanto, devido ao número amostral
ser bastante reduzido e à eventualidade desta situação, relatada em apenas duas ocasiões (Moojen, 1943;
Coimbra-Filho, 1972), sugerimos que mais estudos
sejam feitos para se avaliar o comportamento sexual
desta espécie.
Agradecimentos: Agradecemos a Bianca Reinert e
Jussara Flôres pelo apoio durante as observações efetuadas, a Paulo de Tarso Zuquin Antas pelo apoio
logístico e ao revisor anônimo pelas correções no
texto.
Onildo João Marini-Filho, Centro Nacional de Pesquisa e Conservação da Biodiversidade do Cerrado
e Caatinga – CECAT, Instituto Chico Mendes de
Conservação da Biodiversidade – ICMBio, CEP
70670-350, Brasília, DF, Brasil, e-mail: <o.marini@
gmail.com>; <[email protected]>
Edentata no. 11(1) • 2010
77
Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus
torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três
Localidades do Estado do Rio de Janeiro: Nova
Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis
Ana Carolina Maciel Boffy
Roberto Leonan Morim Novaes
Graziela da Silva Mello
Camila Sant’Anna
Abstract
The maned sloth Bradypus torquatus is one of the
most threatened species in Brazil. It is endemic to the
Atlantic Forest and has a restricted distribution with
few known occurrence localities. Between November
2009 and January 2010, we observed maned sloths
in three new localities in the mountainous area of
Rio de Janeiro State: Nova Friburgo, Cachoeiras de
Macacu and Teresópolis. These new records confirm
the presence of maned sloths in a large Atlantic Forest
remnant in Rio de Janeiro State and highlight the lack
of data on the exact range of this species. Intensified
fieldwork on maned sloths will help increasing our
knowledge on their population status and supporting
future studies on the management and conservation
of this species.
Keywords: distribution, endemism, Atlantic Forest,
endangered species, extinction.
Resumo
A Preguiça de coleira, Bradypus torquatus, é uma das
espécies mais ameaçadas de extinção do Brasil, sendo
endêmica da Floresta Atlântica e possuindo uma distribuição restrita e com poucas localidades de ocorrência conhecidas. Em novembro de 2009 e janeiro
de 2010 nós fizemos observações de B. torquatus
em três novas localidades na região serrana do Rio
de Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e
Teresópolis. Os novos registros apontam a ocorrência
confirmada dessa espécie em um grande remanescente de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro,
e aponta à deficiência de dados sobre a distribuição
observada dessa espécie, sugerindo que maiores esforços de campo poderão aumentar a informação sobre
status das populações e subsidiar futuros estudos para
o manejo e conservação dessa espécie.
Palavras-chave: distribuição, endemismo, Floresta
Atlântica, espécie ameaçada, extinção.
78
Edentata no. 11(1) • 2010
A Floresta Atlântica sofre com a freqüente redução
de sua área e fragmentação de hábitats, compondo
um mosaico de pastagens e agricultura que dominam
a maior parte do norte do estado do Rio de Janeiro,
sul do estado do Espírito Santo e quase todo litoral
nordeste (Myers et al., 2000).
A preguiça de coleira, Bradypus torquatus Illiger, 1811,
é endêmica da Floresta Atlântica e considerada “em
vias de extinção” (EN) pela IUCN (Chiarello et al.,
2008). É a espécie de preguiça mais ameaçada do continente Sul-Americano, apresentando distribuição
restrita a poucos remanescentes de Mata Atlântica
(Aguiar e Fonseca, 2008). Alguns estudos produziram
dados recentes sobre a ecologia, comportamento e
biologia da espécie (ver Chiarello, 2008a), entretanto,
a maioria das informações existentes foi coletada
principalmente por estudos realizados em reservas
no Estado do Espírito Santo (e.g. Chiarello, 1998a,
1998b; Lara-Ruiz e Chiarello, 2005; Lara-Ruiz et al.,
2008), e no sul da Bahia (e.g. Cassano, 2006; Barreto, 2007). Dados de preguiças de coleira do Estado
do Rio de Janeiro foram coletados em duas Reservas
Biológicas: Poço das Antas e União, nos municípios
de Silva Jardim e Casimiro de Abreu, respectivamente
(Pinder, 1993; Chiarello, 2008b). Recentemente
Chagas et al. (2009) registraram a ocorrência da espécie em remanescentes florestais nos municípios do sul
de Sergipe. Nós relatamos observações da presença da
preguiça de coleira em três localidades em um grande
remanescente de Floresta Atlântica do Estado do Rio
de Janeiro.
O primeiro registro de B. torquatus foi coletado em
15 de novembro de 2009 no município de Nova Friburgo, em um grande continuum de Mata Atlântica
(22°18'20,28"S, 42°37'28,63"W). A preguiça foi
vista às 15:30 hs a uma distância de cerca de 1 m
do observador. No momento da observação o animal
se encontrava parado à beira da estrada (Fig. 1),
onde permaneceu por cerca de cinco minutos. Após
esse período, moveu-se em direção à mata do local.
O segundo registro da espécie foi observado no
município de Cachoeiras de Macacu, na região do
Parque Estadual dos Três Picos (22°27'S, 42°39'W).
O encontro ocorreu ainda no mês de novembro
de 2009 às 11:20 hs enquanto o animal se encontrava
na copa de uma árvore do gênero Cecropia L. (Família Cecropiaceae) a cerca de oito metros do chão. O
terceiro registro foi feito no município de Teresópolis, parte do Parque Nacional da Serra dos Órgãos
(22°27'05,14"S, 42°57'08,31"W), e ocorreu no mês
de janeiro de 2010, às 16:30 hs. A preguiça de coleira
se deslocava horizontalmente em dossel florestal a
uma altura de aproximadamente 12 m. Somando o
presente estudo a outros conduzidos no sudeste e nordeste do Brasil, até o momento são conhecidas oito
áreas de ocorrência em 16 municípios e quatro estados brasileiros: Sergipe, Bahia, Espírito Santo e Rio
de Janeiro (Fig. 2).
Possivelmente as populações remanescentes e relictuais de preguiça de coleira do estado do Rio de Janeiro
estão isoladas genética e geograficamente das populações do Espírito Santo e nordeste brasileiro, sugerindo
implicações extremas para ações de manejo e conservação da espécie, como discutidas por Lara-Ruiz e
Chiarello (2008). Ainda assim, permanecem inquéritos insuficientes em outros remanescentes de Mata
Atlântica no Rio de Janeiro, como a Serra da Estrela
(que inclui os remanescentes dos Parques Estaduais
dos Três Picos e de Nova Friburgo), Parque Nacional
da Serra dos Órgãos e Parque Estadual do Desengano
(Chiarello, 2008b). Relatos de ocorrência ao redor
do município de Silva Jardim (Araruama, Foz do
Rio São João e Búzios) foram confirmados como a
distribuição sul do seu limite geográfico, mas não foi
confirmada a observação sobre o Parque Estadual do
Desengano, como relatado por Modesto et al. (2008)
(A. G. Chiarello, com. pess.).
específicas sobre as preguiças em tais remanescentes.
Ainda assim, é possível que com o incremento das
atividades de pesquisa no estado do Rio de Janeiro,
novas localidades de ocorrência dessa espécie devam
ser registradas em outros remanescentes de Floresta Atlântica, principalmente na região Serrana e
adjacências.
Estes novos registros, localizados mais no centrosul do estado do Rio de Janeiro não só confirmam
a ocorrência da espécie nestas localidades. Também
sugerem que pesquisas adicionais devem ser conduzidas para aferir o tamanho e status de conservação
destas populações a fim de subsidiar informações
Provavelmente a espécie B. torquatus não havia sido
registrada em tais remanescentes florestais devido
a dois fatores envolvendo este gênero: (1) a dificuldade em localizar estes animais, ocasionados por seus
hábitos comportamentais, e (2) a falta de pesquisas
Figura 1. Indivíduo da espécie Bradypus torquatus deslocando-se
à beira da estrada, na localidade de Nova Friburgo. Foto: Graziela
S. Mello
Figura 2. Distribuição potencial e limites geográficos da preguiça
de coleira, Bradypus torquatus (sombreado); fragmentos e remanescentes florestais do bioma Mata Atlântica (preto); distribuição pontual de B. torquatus (quadrados) e novos registros de B. torquatus
(círculo). Os números indicam os municípios dos estados brasileiros
onde existem registros pontuais da espécie, incluindo os mais recentes em Sergipe e no presente estudo: Bahia (BA)- Una (1); Pratigi (2)
e Mata de São João (3); Espírito Santo (ES)- Aracruz (4); Santa Teresa
(5), Santa Maria (6) e Itarana (7); e Rio de Janeiro (RJ)- Casimiro
de Abreu (8); Silva Jardim (9); Teresópolis (10); Nova Friburgo (11);
Cachoeira de Macacu (12); Sergipe (SE)- Arauá (13); Itaporanga
d’ Ajuda (14); Santa Luzia do Itanhi (15); Indiaroba (16). Adaptado
de Fundação SOS Mata Atlântica e Instituto de Pesquisas Espaciais
(2002) e modificado de Lara-Ruiz et al. (2008).
Edentata no. 11(1) • 2010
79
básicas para serem usadas como diretrizes de ações
de manejo, tais como translocações e re-introduções
para a viabilidade populacional de preguiças da referida espécie.
Ana Carolina Maciel Boffy, Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia, Universidade do Estado do
Rio de Janeiro, Av. São Francisco Xavier 524, 20559900, Maracanã - RJ, Brasil, e-mail: <carol.bradypus@
gmail.com>; Roberto Leonan Morim Novaes, Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia,
Universidade Federal do Rio de Janeiro, Av. Brigadeiro
Trompovsky s/n, Ilha do Fundão, 21941-590, C.P.
68020, Rio de Janeiro - RJ, Brasil, e-mail: <roberto@
promorcegos.org>; Graziela da Silva Mello, Laboratório de Biotecnologia de Plantas, Universidade do
Estado do Rio de Janeiro, Rua São Francisco Xavier
524, sala 509, 20550-013, Maracanã, Rio de Janeiro
- RJ, Brasil, e-mail: <[email protected]>;
e Camila Sant’Anna, Laboratório de Vertebrados,
Departamento de Ecologia, Universidade Federal do
Rio de Janeiro, Av. Brigadeiro Trompovsky s/n, Ilha
do Fundão, 21941-590, C.P. 68020, Rio de Janeiro RJ, Brasil, e-mail: <[email protected]>.
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SP.
News
Meetings
Good news: cacao agroforests may provide
suitable habitat for the maned sloth Bradypus
torquatus.
A recently published article by Camila Cassano and
colleagues describes the use of a cacao agroforest
by maned sloths based on field observation of wild
individuals radio-tracked in the vicinity of Una Biological Reserve, southern Bahia, Brazil. The authors
estimated the home range of three sloths and investigated the proportional use of cacao agroforest relative
to the availability of this habitat in their home range
and in the surrounding landscape. Information on
tree species used as food sources by maned sloths and
tree species present in cacao agroforests from southern Bahia were used to further explore the potential
of this environment as habitat for the species. The
results indicate that biologically rich cacao agroforests immersed in a landscape still largely composed
of native forests might provide habitat for the maned
sloth. This result is good news for the conservation of
this endangered species, as southern Bahia is one of
the most important strongholds for maned sloths and
cacao agroforests represent one of the main land uses
in this region. In other words, this finding suggests
that the extent of habitat remaining for maned sloths
in southern Bahia might be larger than expected.
Cassano, C. R., Kierulff, M. C. M. and Chiarello,
A. G. In press. The cacao agroforests of the Brazilian Atlantic forest as habitat for the endangered
maned sloth Bradypus torquatus. Mammalian Biology,
doi:10.1016/j.mambio.2010.06.008
Who’s in a Hurry? Sloth Conservation and Care
First international meeting on sloth husbandry,
rehabilitation and veterinary care
Medellin, Colombia
November 26–29, 2010
We are pleased to announce the first international
meeting on sloth conservation and rehabilitation.
This meeting is open to all interested researchers,
rehabilitators, and captive care specialists who are
actively contributing to the conservation of these
remarkable animals.
Objectives:
• Current status of sloth biology and veterinary care
• Awareness programs
• Sloth rehabilitation and captive husbandry
• Fund raising
• Conservation strategies
There is an urgent need among sloth rehabilitators and institutions working with sloths to meet,
exchange experiences, and develop joint strategies to
maximize the impact of their efforts. Our goal is to
help these unique South American mammals to survive in our changing world.
Although, according to the International Red List of
Threatened Species, sloths are not under immediate
risk of extinction, every year thousands of hectares of
tropical forests disappear, and silently, the sloths die
along with them.
Sloths are frequently extracted from their natural
habitat and sold as pets to tourists who are unaware
of the negative impact of their action to the wild
populations. Individuals that do not die due to malnutrition or inappropriate care are often handed over
to the authorities for rehabilitation. In spite of the
sloth’s charisma, and the increasing need for specialists who can assist injured or weak individuals, few
wildlife rehabilitation centers work with these cryptic
animals. A varied, inclusive and progressive interna-
Edentata no. 11(1) • 2010
81
tional working group is expected to be formed as a
result of this meeting.
We will provide additional information on the presentations in our next announcement.
The First International Meeting on Sloth Husbandry, Rehabilitation and Veterinary Care begins
immediately following the Third Colombian Zoology Congress, which will take place from November 22 to 26, 2010. The meeting is organized by
Tinka Plese, Member IUCN/SSC Anteater, Sloth
and Armadillo Specialist Group, ([email protected])
and Monique S. Pool, Chairman of the Board of The
Green Heritage Fund Suriname ([email protected]).
We are looking forward to meeting you in Medellin!
The main part of the meeting will be held on November 27 and 28, 2010 on Miraderos farm, two hours
from the city of Medellin, Colombia. This farm is
where three-toed sloths were successfully reintroduced for the first time.
The itinerary of the event is as follows:
Friday, November 26
Morning: Arrival to Medellin
Afternoon: Visit to Fundación UNAU’s Sloth Rehabilitation center
Saturday, November 27
Early morning: Depart from Medellin to the Miraderos farm. Arrival to the main house at
lunch time.
2:30–7 pm
Opening ceremony, Presentations
Dinner
Sunday, November 28
8 am–1 pm Round table — discussion
1–2:30 pm Lunch
3–5 pm
Visit (by horse back ride) to the reintroduction site of Bradypus variegatus.
6–7 pm
Dinner
7–9 pm
Conclusions and projections for the
near future.
Monday, November 29
Early morning: Return to Medellín. Expected arrival:
noon.
We encourage participants to visit the city of Medellín, a very interesting and much visited tourist site
(http://www.medellininfo.com/).
We would be very thankful if you could confirm as
soon as possible your sincere interest in participating
in the First International Sloth Meeting.
The fee for the meeting is $ US 100.
82
Edentata no. 11(1) • 2010
Slothfully yours,
Tinka Plese
Member IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo
Specialist Group
E-mail: <[email protected]>
Edentata — Instructions to Authors
Edentata is the official publication of the IUCN/SSC
Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group. It
aims to publish information that contributes to the
conservation of xenarthrans.
A broad range of topics is welcomed and encouraged,
including taxonomy, systematics, genetics, biogeography, ecology, conservation, behavior, and health.
Manuscripts must describe original research findings
that have not been published or submitted simultaneously to other journals. Any overlap of contents with
already published papers should be minimal.
Edentata accepts manuscripts of original research
findings related to any aspect of xenarthran conservation. It also encourages submission of short communications, field notes, thesis abstracts, news items,
recent events, book reviews, congress announcements, and the like.
Manuscripts may be written in English, Portuguese
or Span­ish. Authors whose first language is not English should please have their texts carefully reviewed by
a native English speaker.
Once the manuscript has been received, the editors
will perform a first evaluation. Manuscripts not satisfying the editorial instructions will be returned to the
author without review.
Conservation research ethics
When submitting their work, authors must confirm
in written that their research protocols have been
approved by an authorized animal care or ethics committee and/or the authors had the necessary permits
to carry out their research. Authors must be aware of,
and adhere to, all laws, treaties and regulations currently applying to their work.
Editorial instructions
Format
Please type all parts of the manuscript (including
references, figure and table legends, and annexes) in
12-point font, Times New Roman or Arial. Justify
the text to the left and double-space it throughout.
Do not use footnotes.
Number all pages, including the title page, in the
lower right corner. Submit the main text as a DOC or
RTF file, and the tables and figures in separate files.
Style
The style of writing should be simple and concise.
Avoid large, complex sentences that are difficult to
read.
Words in other languages
Words in other languages, including allowed abbreviations, should be written in italics.
Nomenclature
The taxonomic nomenclature must follow the
updated rules and recommendations of the International Code of Botanical Nomenclature and the
International Code of Zoological Nomenclature. Scientific names, of generic or inferior category, must be
written in italics.
Abbreviations
Use the decimal metric system for all measurements.
Abbreviate units of measure when preceded by a
numeral and write them out in all other cases (e.g.,
5.4 m or several meters).
Spell out numbers at the beginning of a sentence.
Also, spell out all numbers under ten unless they
are associated with units of measure. Example: three
armadillos, one sloth and 12 anteaters.
Express fractions as decimals (e.g., 0.25 instead of ¼).
Use a decimal comma in Spanish and Portuguese, and
a decimal point in English texts. The symbols > and
< may be used if accompanied by a dimension (e.g.,
< 2 m).
Abbreviations should end with a period, except those
corresponding to measurements and distances, such
as kg, m, km, μm, which are symbols. Use the abbreviation Fig. or Figs. when referring to figures within
the text (e.g., Fig. 1, Figs. 2–4; as shown in Fig. 2…).
Leave a space between numbers and their dimensions (e.g., 2 km or 07:15 hr; do not write 2km or
07:15hr).
Edentata no. 11(1) • 2010
83
Report dates in the day ­– month (spelled out) – year
format, with no period or comma (e.g., 25 August
2010). Use the 24-hr system for time, followed by the
abbreviation “hr” (e.g., 07:15 hr or 21:00 hr).
Organization
- Keywords: Please list up to six keywords in the two
languages used for the abstract, in alphabetical order
and separated by commas, that best describe the
nature of your work. Keywords should include the
scientific and common name of the principal species
studied.
First page
Main body of the manuscript
The first page of each manuscript must include the
following items in the order given:
The standard format consisting of Introduction,
Materials and Methods, Results, and Discussion
should be used for full-length manuscripts. Short
communications and field notes should not be
divided in sections.
- Title: It should be concise and informative, and
include the species involved (with scientific name)
when applicable. Research articles and short communications in Portuguese and Spanish must include an
English translation of the title below its original.
- Author names and affiliations: Please give full name
details for all authors and mark the corresponding
address with a lower-case superscript letter. List the
affiliation addresses of all authors (where the actual
work was done) below the names, starting with the
corresponding lower-case superscript letter. Provide
the full postal address of each affiliation, including
the institution’s section or department, the institution’s full name, street and number, postal code, city,
country name and, if available, the email address of
each author.
- Present/permanent address: If an author has moved
since the work described in the article was done, a
“present address” may be indicated and marked with
a lower-case superscript letter after the author’s name.
- Corresponding author: Please indicate with a superscript Latin number who is willing to handle correspondence at all stages of the review, publication, and
post-publication process.
Second page
- Abstract: Please provide an abstract of no more than
250 words in English in the case of regular articles,
and no more than 100 words for short communications and field notes. Manuscripts submitted in
Spanish or Portuguese must include an abstract in
the original language, plus an English translation.
Manuscripts in English must also include an abstract
in Spanish or Portuguese. The abstract must be completely self-explanatory and intelligible in itself, and
state briefly the purpose of the research, the principal
results, and major conclusions. Do not include references or uncommon abbreviations.
84
Edentata no. 11(1) • 2010
Headings
Three classes of headings are allowed within the text
of a manuscript:
- First-level headings (the most inclusive) are written in bold, justified to the left, and not followed by
punctuation.
- Second-level headings are written in italics, not bold,
justified to the left, and are not followed by punctuation. The corresponding text starts on the next line,
as a new paragraph.
- Third-level headings are written in italics, not bold,
justified to the left, and end with a colon. The paragraph text follows on the same line.
Lists of items within the text should be preceded by
Arabic numerals followed by a period (1.) or by bullets (•).
Introduction
The introduction should state the objectives of the
work and provide an adequate background.
Materials and Methods
This section should include sufficient detail to allow
the study to be reproduced. Whenever applicable,
study sites should be clearly identified and geographical coordinates included. Adequate references should
be included for methods that have already been published elsewhere. Commonly used statistical methods
need not be described in detail, but adequate references should be provided.
Results
This section should highlight the key results and not
repeat data already included in figures or tables.
Discussion
The discussion may be combined with the Results
section. It should interpret the results in the context
of other published work. In addition, it should discuss the significance or the implications of the findings for species or ecosystem conservation.
Conclusions
Where applicable, significant conclusions may be
included to highlight the most important findings.
Acknowledgements
Acknowledgements follow the Discussion or Conclusions section and precede the Reference section.
Information on grants received should be included
here.
References
Please ensure that every reference cited in the text
is also listed in the reference section, and vice-versa.
Unpublished results and personal communications
should not be included in the References list, but
rather be cited in the text.
In-text citations
Single author citations should include only the
author’s surname and the year of publication, separated by a comma. Citations with two authors should
list both authors’ names, separated by “&”. In the
case of three authors or more, the first author’s surname is followed by et al. (in italics).
must be separated by a space. If there is more than
one article by authors whose names appear in the same
order in each paper, the articles are listed in chronological order. Articles with multiple authors but the
same lead author are arranged together, alphabetically
by second, and then by third, author, etc. Articles by
the same authors in the same year are assigned a letter
suffix (e.g., 1985a).
Only the first word and proper nouns in titles of
articles begin with a capital letter. Names of journals
should not be abbreviated. Only mention issue numbers of a volume if the pages of the latter are not numbered consecutively from the first issue on.
Examples:
Journal publication:
Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho & S. K.
Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out new
locations of Priodontes maximus and Myrmecophaga
tridactyla in Central Brazil. Edentata 8–10: 13–14.
McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Loughry.
1998. Growth rates of juvenile nine-banded armadillos. Southwestern Naturalist 43: 462–468.
Please note that in this last example, the issue number
(4) has not been included because the pages of volume
43 are numbered consecutively from its first volume
on. In other words, instead of writing 43(4): 462–
468, only 43: 462–468 is used.
Book:
Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics,
Volume 1. The Northern Neotropics: Panama,
Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname, French
Guiana. The University of Chicago Press, Chicago. 624 pp.
References section
Book chapter:
Superina, M., F. Miranda & T. Plese. 2008. Maintenance of Xenarthra in captivity. Pp. 232–243 in:
The Biology of the Xenarthra (S. F. Vizcaíno &
W. J. Loughry, eds.). University Press of Florida,
Gainesville.
Wetzel, R. M. 1985. The identification and distribution of recent Xenarthra (=Edentata). Pp. 5–21 in:
The evolution and ecology of armadillos, sloths,
and vermilinguas (G. G. Montgomery, ed.).
Smithsonian Institution Press, Washington and
London.
In the References section, citations should be listed
in alphabetic order by the first author’s surname.
Please note that the initials of authors and editors
Proceedings and congress abstracts:
Noss, A. 1999. La sostenibilidad de la cacería de subsistencia izoceña. P. 80 in IV Congreso Internacional
Groups of references should be listed first chronologically, then alphabetically. In this case, citations should
be separated by semicolons.
Examples: (Nowak, 1991; Ana­cleto, 1997; Wetzel,
1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004).
McDonough & Loughry (2001) stated that…
Edentata no. 11(1) • 2010
85
sobre manejo de fauna silvestre en Amazonia y
Latinoamérica, Asunción.
Rogel, T. G., C. E. Pellegrini, J. A. Agüero, A. R.
Bamba, P. C. Paez & E. M. Virlanga. 2005. Caracterización de la dieta de dasipódidos del chaco
árido riojano. P. 128 in XX Jornadas Argentinas
de Mastozoología (SAREM, ed.), Buenos Aires.
Manuscript submission
Dissertation or Thesis:
Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los
armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el noreste de la provincia de Buenos Aires, Argentina.
Doctoral Thesis, Universidad Nacional de La
Plata, La Plata. 246 pp.
Steuber, J. G. 2007. The cost of an emerging disease: Mycobacterium leprae infection alters
metabolic rate of the nine-banded armadillo
(Dasypus novemcinctus). Master’s Thesis, University of Akron, Akron. 31 pp.
Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET
Men­doza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500),
Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-2615244001, e-mail: <[email protected]>.
Website:
IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened
Species 2010.2. International Union for Conservation of Nature and Natural Resources.
<http://www.iucnredlist.org/>. Downloaded on
17 August 2010.
CITES. 2007. Convention on International Trade
in Endangered Species of Wild Fauna and
Flora. <http://www.cites.org>. Downloaded on
12 December 2007.
Tables
Please submit tables in a separate file, and never
within the main body of the text. Type each table on
a separate page and number them consecutively in
Arabic numerals. List the table captions on a separate
page at the end of the manuscript, following the Reference section. Table captions should be concise and
descriptive enough to be able to stand alone. Please
omit all vertical lines in tables; place single horizontal
lines under the title, under the column headings, and
at the bottom of the table. Do not use footnotes.
Figures
Articles may include small high-quality photographs
(color or black and white), figures, and maps. List the
figure captions on a separate page of the manuscript,
following the Table captions. Image resolution should
be 300 dpi or higher in any of the following electronic file formats: .jpg, .tif, .eps, .pdf, .psd, or .ai.
All figures should be submitted in separate files, with
the file name referring to the corresponding figure
number.
86
Edentata no. 11(1) • 2010
Manuscripts should be submitted to the Editor in
electronic format. Please remember to submit the
main text in DOC or RTF format, the tables in a
separate DOC or RTF file, and each figure as an individual file.
Edentata — Instrucciones para los autores
Edentata es la publicación oficial del grupo de especialistas en osos hormigueros, perezosos y armadillos
de la UICN/SSC (IUCN/SSC Anteater, Sloth and
Armadillo Specialist Group). Está dedicada a la difusión de información que contribuya a la conservación
de los xenartros.
Se aceptan manuscritos que se encuentren dentro de
una amplia variedad de temáticas, incluyendo: taxonomía, sistemática, genética, biogeografía, ecología,
conservación, comportamiento y salud. Los manuscritos deben ser trabajos originales y no haber sido
publicados ni enviados simultáneamente a otros
medios de publicación. La superposición de contenidos con artículos relacionados ya publicados debe ser
mínima.
Edentata acepta artículos sobre investigaciones originales relacionadas con cualquier aspecto de la conservación de xenartros. También se alienta el envío de
comunicaciones breves, notas de campo, resúmenes
de tesis, noticias, información sobre eventos, revisiones de libros, avisos de congresos, etc.
Los manuscritos pueden estar redactados en inglés,
portugués o español. En el caso de autores cuya
lengua materna no sea el inglés y envíen manuscritos
en ese idioma, deberán someter el texto a una revisión
detallada por una persona angloparlante nativa o traductor profesional para garantizar el uso correcto del
inglés.
Una vez recibido el manuscrito, el Comité Editorial
realizará una primera evaluación y los manuscritos
que no cumplan con las normas establecidas, que se
indican más abajo, serán devueltos a los autores sin
pasar al proceso de revisión por pares.
Ética de investigación y conservación
Al enviar su manuscrito, los autores deben confirmar
por escrito que sus protocolos de investigación han
sido aprobados por un comité científico de cuidado
animal o de ética y que los autores poseían los permisos pertinentes para trabajar con fauna silvestre.
Los autores deben conocer y respetar todas las leyes,
acuerdos y regulaciones aplicables a su trabajo.
Normas editoriales
Formato
El texto del manuscrito (incluyendo las referencias y
leyendas de figuras, tablas y apéndices) deberá estar
escrito en letra Times New Roman o Arial, tamaño de
fuente 12, a doble espacio, justificado a la izquierda.
No utilice notas al pie de página.
Todas las hojas, incluyendo la primera página, deberán
ser numeradas correlativamente en el ángulo inferior
derecho. El texto principal se preparará en un archivo
en formato DOC o RTF. Las figuras y tablas se realizarán en archivos independientes del texto principal.
Estilo
El estilo de escritura debe ser simple y conciso. Se
deberán evitar oraciones largas y complejas, que dificulten la lectura del texto.
Palabras en otro idioma
Las palabras en otro idioma, incluyendo las abreviaturas permitidas, deberán estar escritas en cursiva.
Nomenclatura
La nomenclatura de los taxones deberá seguir las reglas
y recomendaciones actualizadas del Código Internacional de Nomenclatura Botánica y del Código Internacional de Nomenclatura Zoológica. Los nombres
científicos a nivel de género y categorías inferiores se
escribirán en letra cursiva.
Abreviaturas
Las medidas serán expresadas en el sistema métrico
decimal. Las mismas deberán estar abreviadas cuando
acompañan a un número y escritas sin abreviar en
caso contrario (por ejemplo, 5,4 m o varios metros).
Los números al principio de una oración deberán
estar escritos en letra. Cuando se utilicen números
en el texto sin referirse a dimensiones, se pondrán en
letra los menores de 10; por ejemplo, tres armadillos,
un perezoso y 12 osos hormigueros.
Las fracciones deben estar expresadas como decimales
(por ejemplo 0,25 en lugar de ¼). La fracción decimal de un número estará separada del entero por una
coma en textos en español o portugués, y por punto
en textos en inglés. Los signos > y < podrán usarse si
acompañan a una magnitud (por ejemplo < 2 m).
Edentata no. 11(1) • 2010
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Las abreviaturas deberán terminar en un punto, a
excepción de aquellas correspondientes a medidas y
distancias, como kg, m, km, μm, que son símbolos.
Las figuras deberán ser referidas en el texto mediante
la abreviatura Fig. o Figs. (p. ej. Fig. 1, Figs. 2–4; en
la Fig. 2, se puede observar…).
Los números estarán separados de las dimensiones
por un espacio (por ejemplo, 2 km o 07:15 hs; no
escriba 2km ni 07:15hs).
Las fechas se indicarán en el formato día – mes (escrito
en palabras) – año, sin comas o puntos (p. ej. 25 de
agosto de 2010). Se deberá utilizar el sistema de 24
horas para designar el tiempo de reloj, seguido por la
abreviatura “hs” (p. ej. 07:15 hs o 21:00 hs).
Organización
Primera página
La primera página del manuscrito deberá contener los
siguientes ítems en el orden indicado:
- Título: El título deberá ser conciso e informativo y,
si corresponde, incluir la especie involucrada (con el
nombre científico). En los manuscritos en portugués
y español, se incluirá debajo del título original su traducción al inglés, tanto en artículos como en notas
breves.
- Nombres de autores y direcciones laborales: Indique los
nombres completos de todos los autores. Señale a cada
autor con letra minúscula, en superíndice, consecutivamente para relacionar la institución a la que pertenece. Debajo de los nombres, indique la afiliación
laboral (en el momento de la realización de la investigación) de cada autor, empezando con el superíndice
correspondiente. Esta incluirá la sección o departamento de la institución, el nombre completo de la
institución, la dirección postal, el código postal, la
localidad, el país y la dirección de correo electrónico.
- Dirección actual/permanente: En el caso de que un
autor haya cambiado su afiliación después de haberse
realizado el trabajo, podrá indicar una “dirección
actual” y marcarla con letra minúscula, en superíndice, detrás de su nombre.
- Contacto: Marque con superíndice numérico quién
es el responsable de la correspondencia, tanto durante
las etapas del proceso editorial como después de la
publicación.
88
Edentata no. 11(1) • 2010
Segunda página
- Resumen: Incluya un resumen de no más de 250
palabras, para artículos regulares, y no más de 100
palabras para comunicaciones breves y notas de
campo. En el caso de manuscritos cuyo texto principal esté escrito en español o portugués, deberá
incluirse una traducción del resumen al inglés. Los
manuscritos en inglés tendrán que incluir, además, un
resumen en español o portugués. El resumen debe ser
claro y describir brevemente el objetivo de la investigación, los resultados y las principales conclusiones.
No incluya referencias bibliográficas ni abreviaturas
poco comunes.
- Palabras clave: Agregue no más de seis palabras clave
en los dos idiomas utilizados en el resumen, en orden
alfabético y separadas por comas, que sean indicativas
del contenido del manuscrito, incluyendo el nombre
común y el científico de la especie estudiada.
Texto principal del manuscrito
El texto de los artículos regulares se dividirá preferentemente en las secciones tradicionales: Introducción, Materiales y Métodos, Resultados y Discusión.
No utilice división por secciones en comunicaciones
breves y notas de campo.
Niveles de encabezado
Se admiten tres niveles de encabezado:
- El primer nivel (más inclusivo) se escribirá en
negrita, justificado a la izquierda, sin punto final.
- El segundo nivel se escribirá en cursiva, sin negrita
y justificado a la izquierda, sin punto final. El texto
correspondiente comenzará en la línea siguiente
como un nuevo párrafo.
- El tercer nivel se escribirá en cursiva, sin negrita y
justificado a la izquierda. Finalizará en dos puntos,
a continuación el párrafo correspondiente comenzará
en la misma línea.
En el caso de que se enumere una lista de ítems en el
texto corrido, los mismos serán precedidos por numerales arábigos seguidos de un punto (1.) o por viñetas
(•).
Introducción
La introducción mencionará los objetivos del trabajo
y proporcionará un marco teórico apropiado.
Materiales y Métodos
Esta sección incluirá suficientes detalles para permitir que el estudio sea repetido. Identifique claramente
los sitios de estudio, incluyendo las coordenadas geográficas correspondientes, siempre que sea aplicable.
En el caso de que los métodos de estudio ya hayan
sido publicados previamente, sólo deberá incluir las
referencias correspondientes. No es necesario describir detalladamente los métodos estadísticos usados
comúnmente, pero deberá proporcionar sus referencias bibliográficas.
Resultados
Esta sección resaltará los resultados principales, sin
repetir información ya incluida en figuras o tablas.
Discusión
Esta sección podrá ser combinada con los Resultados.
Interprete los resultados en el contexto de otros trabajos publicados. Además, discuta la importancia o
implicancias de los hallazgos para la conservación de
especies o ecosistemas.
Cuando deba citar numerosos autores en un párrafo,
ordene las citas cronológicamente y luego alfabéticamente. En este caso, las citas van separadas por punto
y coma.
Ejemplos: (Nowak, 1991; Ana­cleto, 1997; Wetzel,
1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004).
McDonough & Loughry (2001) mencionaron que…
Lista de referencias
En la sección de Referencias, enumere las citas en
orden alfabético por el apellido del primer autor.
Nótese que las iniciales de los autores y editores llevan
espacio entre ellas.
Cuando haya más de un artículo de los mismos autores y que éstos figuren en el mismo orden, ordénelos
por orden cronológico. Cuando haya varios artículos
que tengan el mismo primer autor, ordénelos por
orden alfabético del segundo, luego del tercer autor,
etc. En el caso de artículos que tengan los mismos
autores y el mismo año, asígneles un sufijo numérico
(p. ej., 1985a).
Puede incluir conclusiones para resaltar los hallazgos
más importantes.
En los títulos de artículos, sólo escriba la primera palabra y nombres propios con mayúscula. No abrevie los
nombres de las revistas. Sólo indique el número de
volumen dentro de un mismo tomo si este último no
está numerado consecutivamente.
Agradecimientos
Ejemplos:
Incluya los agradecimientos debajo de la sección Discusión o de las Conclusiones y antes de las Referencias. Mencione en esta sección las becas y subsidios
utilizados para el estudio descrito.
Publicación en revista:
Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho &
S. K. Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out
new locations of Priodontes maximus and Myrmecophaga tridactyla in Central Brazil. Edentata
8–10: 13–14.
McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Loughry.
1998. Growth rates of juvenile nine-banded armadillos. Southwestern Naturalist 43: 462–468.
Conclusiones
Referencias
Asegúrese de que cada referencia citada en el texto
esté incluida en la sección de Referencias y viceversa.
No se admiten resultados sin publicar ni comunicaciones personales en la lista de Referencias, pero
pueden citarse en el texto.
Citas en el texto
Para citas de un solo autor, incluya sólo el apellido del
autor y el año de publicación, separados por coma.
Para trabajos de dos autores, coloque los apellidos
de ambos, separados por “&”. Para trabajos de más
de dos autores, escriba el apellido del primer autor
seguido de et al. (en letra cursiva).
Nótese en este último ejemplo que no se incluyó
el número del volumen (4) ya que el tomo 43 está
numerado consecutivamente a partir de su primer
volumen. O sea, en vez de escribir 43(4): 462–468,
sólo se escribió 43: 462–468.
Libro:
Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics,
Volume 1. The Northern Neotropics: Panama,
Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname,
French Guiana. The University of Chicago Press,
Chicago. 624 pp.
Edentata no. 11(1) • 2010
89
Capítulo de libro:
Superina, M., F. Miranda & T. Plese. 2008. Maintenance of Xenarthra in captivity. Pp. 232–243 in:
The Biology of the Xenarthra (S. F. Vizcaíno &
W. J. Loughry, eds.). University Press of Florida,
Gainesville.
Wetzel, R. M. 1985. The identification and distribution of recent Xenarthra (=Edentata). Pp. 5–21
in: The evolution and ecology of armadillos,
sloths, and vermilinguas (G. G. Montgomery,
ed.). Smithsonian Institution Press, Washington
and London.
Resumen de congreso:
Noss, A. 1999. La sostenibilidad de la cacería de
subsistencia izoceña. P. 80 in IV Congreso Internacional sobre manejo de fauna silvestre en Amazonia y Latinoamérica, Asunción.
Rogel, T. G., C. E. Pellegrini, J. A. Agüero, A. R.
Bamba, P. C. Paez & E. M. Virlanga. 2005. Caracterización de la dieta de dasipódidos del chaco
árido riojano. P. 128 in XX Jornadas Argentinas
de Mastozoología (SAREM, ed.), Buenos Aires.
Disertación o Tesis:
Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los
armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el
noreste de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Tesis Doctoral, Universidad Nacional de La
Plata, La Plata. 246 pp.
Steuber, J. G. 2007. The cost of an emerging disease:
Mycobacterium leprae infection alters metabolic
rate of the nine-banded armadillo (Dasypus novemcinctus). Tesis de Maestría, University of Akron,
Akron. 31 pp.
Página web:
IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened
Species 2010.2. International Union for Conservation of Nature and Natural Resources. <http://
www.iucnredlist.org/>. Consultada 17 de agosto
de 2010.
CITES. 2007. Convention on International Trade
in Endangered Species of Wild Fauna and Flora.
<http://www.cites.org>. Consultada 12 de
diciembre de 2007.
Tablas
Las tablas se enviarán en un archivo separado, nunca
intercaladas en el texto del manuscrito. Coloque cada
tabla en hoja aparte y numérela en formato arábigo.
Incluya las leyendas correspondientes al final del
manuscrito, en hoja aparte, después de las Referencias. Las mismas deben ser concisas y autoexplicativas.
90
Edentata no. 11(1) • 2010
No incluya líneas verticales en las tablas; sólo coloque
líneas horizontales debajo del título, debajo de los
títulos de columnas y al final de la tabla. No utilice
notas de pie.
Figuras
Los artículos pueden incluir pequeñas fotografías
de alta calidad (en color o blanco y negro), figuras
y mapas. Numere cada figura en formato arábigo
y enumere todas las leyendas de figuras al final del
manuscrito, en hoja aparte, después de las leyendas
de las tablas. La resolución de imagen debería ser no
menos de 300 dpi. Se aceptarán los siguientes formatos electrónicos: .jpg, .tif, .eps, .pdf, .psd, o .ai. Envíe
todas las figuras en archivos separados y asegúrese que
el nombre del archivo incluya el número de figura
correspondiente.
Envío de manuscritos
Los manuscritos deben ser enviados a la editora en
formato digital. Recuerde enviar el texto principal en
un archivo en formato DOC o RTF, las tablas en un
archivo DOC o RTF independiente, y cada figura en
un archivo separado.
Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET
Men­doza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500),
Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-2615244001, e-mail: <[email protected]>.
Edentata — Instruções aos autores
Edentata é a publicação oficial do grupo de especialistas em tamanduás, preguiças e tatus da UICN/SSC
(IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist
Group). Tem como finalidade a difusão de informações que possam vir a contribuir para a conservação
dos xenarthros.
Serão aceitos manuscritos que se encontrem dentro da
ampla variedade temática, incluindo-se taxonomia,
sistemática, genética, biogeografia, ecologia, conservação, comportamento e saúde. Os trabalhos devem
ser originais, não publicados ou enviados simultaneamente a outros meios de publicação. A superposição
dos conteúdos com artigos relacionados e já publicados, deve ser mínima.
Edentata aceita artigos sobre investigações originais
relacionadas com qualquer aspecto de conservação de
xenarthros. Comporta ainda comunicações breves,
notas de campo, resumos de teses, informações sobre
eventos, revisões de livros, avisos de congressos, entre
outros.
Serão publicados artigos em inglês, português ou
espanhol. Aos autores cuja língua materna não seja
o inglês, e que optem por enviar manuscritos nesse
idioma, solicita-se uma revisão detalhada por pessoa
nativa ou tradutor profissional, a fim de garantir a
correção idiomática.
Os manuscritos serão submetidos a uma avaliação inicial pelo Comitê Editorial, sendo procedida a devolução aos autores, sem revisão, dos que não estiverem
dentro das normas pré-estabelecidas.
Ética de investigação e conservação
Ao enviar o manuscrito, os autores devem confirmar
por escrito que seus protocolos de investigação foram
aprovados por um comitê científico de cuidado
animal ou de ética, como também que possuem as
licenças pertinentes para trabalhar com fauna silvestre. Os autores devem conhecer e respeitar todas
as leis, acordos e regulamentos aplicados ao seu
trabalho.
Normas editoriais
Formato
O formato padrão para os textos (incluindo-se as referências, legendas de figuras, tabelas e apêndices), pede
fontes Times New Roman ou Arial, tamanho 12,
duplo espaço, justificado à esquerda, não contendo
nota de rodapé.
Todas as folhas, inclusive a primeira página, deverão
ser numeradas no ângulo inferior direito. O texto
principal deverá estar em arquivo em formato DOC
ou RTF. As figuras e tabelas, devem ser enviadas à
parte do texto principal.
Estilo
O estilo da escrita deve ser simples e conciso. Deve-se
evitar as orações largas e complexas, que dificultem a
leitura.
Palavras em outro idioma
As palavras em outro idioma, incluindo-se as abreviaturas permitidas, devem estar escritas em itálico.
Nomenclatura
A nomenclatura dos táxons seguem as regras e recomendações atualizadas do Código Internacional de
Nomenclatura Botânica e do Código Internacional
de Nomenclatura Zoológica. Aos nomes científicos,
gênero e categorias inferiores, pede-se o tipo itálico.
Abreviaturas
As medidas serão expressas pelo sistema métrico decimal. As unidades de medida deverão estar abreviadas
quando acompanharem um número e por extenso
nos casos contrários (exemplo: 5,4 m ou vários
metros).
Os números no começo de uma oração deverão ser
escritos por extenso. Na utilização de números de
texto sem referência a uma dimensão, pede-se que
sejam escritos por extenso os menores que 10 (exemplo: três tatus, uma preguiça e 12 tamanduás).
As frações devem estar expressadas como decimais
(exemplo: 0,25 no lugar de ¼). A fração decimal
de um número estará separada do inteiro por uma
Edentata no. 11(1) • 2010
91
vírgula nos textos em espanhol ou português e por
ponto nos textos em inglês. Os símbolos > e < podem
ser usados para acompanhar uma magnitude (exemplo: <2 m).
- Contato: Marque com superíndice numérico quem
é o responsável pela correspondência, tanto durante
as etapas do processo editorial como depois da
publicação.
As abreviaturas devem terminar com um ponto,
com exceção daqueles correspondentes a medidas e
distâncias, como kg, m, km, μm, que são símbolos.
As figuras devem estar indicadas no texto mediante a
abreviatura Fig. ou Figs. (exemplo: Fig. 1, Figs. 2–4;
na Fig. 2, se pode observar…).
Segunda página
Os números estarão separados das dimensões por um
espaço (exemplo: 2 km ou 07:15 hs; não escreva 2km
nem 07:15hs).
As datas estarão indicadas em formato dia – mês (por
extenso) – ano, sem vírgulas ou pontos (exemplo: 25
de agosto de 2010). Se deverá utilizar o sistema de 24
horas para designar o tempo de relógio, seguido por
a abreviatura “hs” (exemplo: 07:15 hs ou 21:00 hs).
Organização
Primeira página
A primeira página do manuscrito deverá conter os
seguintes itens, na ordem indicada:
- Título: O título deverá ser conciso e informativo
e, se corresponde, incluir a espécie envolvida (com
o nome científico). Nos manuscritos em português
e espanhol, se incluirá abaixo do título original sua
tradução ao inglês, tanto em artigos como em notas
breves.
- Nomes dos autores e direções institucionais: Indique os
nomes completos de todos os autores. Assinale cada
autor com letra minúscula, em superíndice, consecutivamente para relacionar a instituição a que pertence.
Debaixo dos nomes, indique a afiliação institucional
(no momento da realização da pesquisa) de cada
autor, começando com o superíndice correspondente.
Esta incluirá a seção ou departamento da instituição,
nome completo da instituição, código postal / CEP,
localidade, o país e a direção do correio eletrônico.
- Direção atual/permanente: Em caso de que um autor
tenha trocado sua afiliação depois de ter realizada a
pesquisa, poderá indicar o endereço atual e marcálo com letra minúscula, no superíndice, atrás de seu
nome.
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Edentata no. 11(1) • 2010
- Resumo: Incluir resumo de no máximo 250 palavras,
para artigos regulares, e não mais de 100 palavras para
comunicações breves ou notas de campo. No caso de
manuscritos cujo texto principal está escrito em espanhol ou português, deverá ser incluso um resumo em
inglês. Os manuscritos em inglês terão que incluir,
a mais, um resumo em espanhol ou português. O
resumo deve ser claro e descrever brevemente o objetivo da pesquisa, os resultados e as principais conclusões. Não incluir referências bibliográficas nem
abreviaturas pouco comuns.
- Palavras-chave: Agregar não mais de seis palavras
chave nos dois idiomas utilizados no resumo, em
ordem alfabética e separadas por vírgulas, que sejam
indicativas do conteúdo do manuscrito, incluindo o
nome comum e científico da espécie estudada.
Texto principal do manuscrito
O texto dos artigos regulares deverá ser dividido,
preferentemente, em seções tradicionais: Introdução,
Materiais e Métodos, Resultados e Discussão. Não
utilizar essas divisões para comunicações breves e
notas de campo.
Níveis de cabeçalho:
São aceitos três níveis de cabeçalho:
- O primeiro nível (mais inclusivo), deve ser escrito
em negrito, justificado à esquerda, sem ponto final.
- O segundo nível, deve ser escrito em itálico, sem
negrito e justificado à esquerda, sem ponto final. O
texto correspondente deve começar na linha seguinte,
como um novo parágrafo.
- O terceiro nível deve ser escrito em itálico, sem
negrito e justificado à esquerda. Finalizará com dois
pontos. Em continuação, começará o parágrafo correspondente, na mesma linha.
No caso de que se enumere uma lista de itens no texto
corrido, os mesmos serão precedidos por numerais
arábicos seguidos de um ponto (1.) ou por asteriscos
(•).
Introdução
A introdução deve conter os objetivos do trabalho e
proporcionar um marco teórico apropriado.
Materiais e Métodos
Esta seção deve incluir suficientes detalhes para permitir que o estudo seja repetido. Identificar claramente
as áreas de estudo, incluindo as coordenadas geográficas correspondentes, sempre que seja aplicável. Nos
casos em que os métodos de estudo já tenham sido
publicados previamente, somente deverão ser incluídas as referências correspondentes. Não é necessário
descrever detalhadamente os métodos estatísticos
de uso comum, mas apenas indicar suas referências
bibliográficas.
Resultados
Esta seção deve destacar os principais resultados, sem
que se repita as informações já incluídas em figuras e
tabelas.
Discussão
Esta seção poderá ser combinada com os Resultados.
Interpretar os resultados no contexto de outros trabalhos publicados. Discutir ainda a importância ou as
implicâncias dos seus achados para a conservação de
espécies ou de ecossistemas.
Conclusões
Pode incluir conclusões para destacar os achados mais
importantes.
Agradecimentos
Incluir os agradecimentos abaixo da seção de discussão ou das conclusões e antes das referências. Mencionar nesta seção as bolsas e subsídios utilizados para o
estudo descrito.
Referências
Assegurar-se de que cada referência citada no texto
está inclusa na seção de referência e vice-versa. Não
se admite resultados sem publicar nem comunicações
pessoais na lista de referências, mas podem ser citados
no texto.
Citações no texto
Para citações de um só autor, incluir somente o
sobrenome do autor e o ano de publicação, separados por vírgula. Para trabalhos de dois autores,
colocar o sobrenome de ambos, separados por “&”.
Para trabalhos de mais de dois autores, escrever o
sobrenome do primeiro autor seguido de et al. (em
letra itálica).
Ao citar vários autores em um mesmo parágrafo,
ordenar as citações cronologicamente e em seguida
alfabeticamente. Neste caso, as citações vão separadas
por ponto e vírgula.
Exemplos: (Nowak, 1991; Anacleto, 1997; Wetzel,
1985a, b; Emmons & Feer, 1999; Noss et al., 2004).
McDonough & Loughry (2001) mencionaram que…
Lista de referências
Na seção de referências, enumerar as citações em
ordem alfabética por sobrenome do primeiro autor.
Note que as iniciais dos autores e editores levam
espaço entre elas.
Quando houver mais de um artigo dos mesmos autores e estes figurarem na mesma ordem, ordená-los
por ordem cronológica. Quando houver vários artigos que tenham o mesmo primeiro autor, ordená-los
por ordem alfabética do segundo autor, e logo do terceiro, etc. Em caso de artigos que tenham os mesmos
autores e mesmo ano, assinalar um sufixo numérico
(exemplo: 1985a).
Nos títulos dos artigos, escrever somente a primeira
palavra e nomes próprios em maiúscula. Não abrevie
os nomes das revistas. Somente indique o número do
volume dentro de um mesmo tomo, se este último
não estiver numerado consecutivamente.
Edentata no. 11(1) • 2010
93
Exemplos:
Publicação em revista:
Vynne, C., R. B. Machado, J. Marinho Filho & S. K.
Wasser. 2009. Scat-detection dogs seek out new
locations of Priodontes maximus and Myrmecophaga tridactyla in Central Brazil. Edentata 8–10:
13–14.
McDonough, C. M., S. A. McPhee & W. J. Loughry. 1998. Growth rates of juvenile nine-banded armadillos. Southwestern Naturalist 43:
462–468.
Note que este último exemplo não inclui o número
do volume (4) já que o tomo 43 está numerado consecutivamente a partir de seu primeiro volume. Ou
seja, em vez de escrever 43(4): 462–468, somente se
escreveu 43: 462–468.
Livro:
Eisenberg, J. F. 1989. Mammals of the Neotropics,
Volume 1. The Northern Neotropics: Panama,
Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname,
French Guiana. The University of Chicago Press,
Chicago. 624 pp.
Capítulo de livro:
Superina, M., F. Miranda & T. Plese. 2008. Maintenance of Xenarthra in captivity. Pp. 232–243 in:
The Biology of the Xenarthra (S. F. Vizcaíno &
W. J. Loughry, eds.). University Press of Florida,
Gainesville.
Wetzel, R. M. 1985. The identification and distribution of recent Xenarthra (=Edentata). Pp. 5–21
in: The evolution and ecology of armadillos,
sloths, and vermilinguas (G. G. Montgomery,
ed.). Smithsonian Institution Press, Washington
and London.
Resumo de congresso:
Noss, A. 1999. La sostenibilidad de la cacería de
subsistencia izoceña. P. 80 in IV Congreso Internacional sobre manejo de fauna silvestre en Amazonia y Latinoamérica, Asunción.
Rogel, T. G., C. E. Pellegrini, J. A. Agüero, A. R.
Bamba, P. C. Paez & E. M. Virlanga. 2005. Caracterización de la dieta de dasipódidos del chaco
árido riojano. P. 128 in XX Jornadas Argentinas
de Mastozoología (SAREM, ed.), Buenos Aires.
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Edentata no. 11(1) • 2010
Dissertação ou Tese:
Abba, A. M. 2008. Ecología y conservación de los
armadillos (Mammalia, Dasypodidae) en el
noreste de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Tese de Doutorado, Universidad Nacional
de La Plata, La Plata. 246 pp.
Steuber, J. G. 2007. The cost of an emerging disease: Mycobacterium leprae infection alters metabolic rate of the nine-banded armadillo (Dasypus
novemcinctus). Tese de Mestrado, University of
Akron, Akron. 31 pp.
Website:
IUCN. 2010. The IUCN Red List of Threatened
Species 2010.2. International Union for Conservation of Nature and Natural Resources. <http://
www.iucnredlist.org/>. Consultado 17 de agosto
de 2010.
CITES. 2007. Convention on International Trade
in Endangered Species of Wild Fauna and Flora.
<http://www.cites.org>. Consultado 12 de
dezembro de 2007.
Tabelas
As tabelas devem ser enviadas em um arquivo separado, nunca intercaladas com o texto do manuscrito.
Colocar cada tabela em uma folha à parte e numerar em formato arábico. Incluir as legendas correspondentes ao final do manuscrito, em folha à parte,
depois das referências. As mesmas devem ser concisas e autoexplicativas. Não incluir linhas verticais
nas tabelas; somente colocar linhas horizontais sob o
título, sob os títulos das colunas e ao final da tabela.
Não utilizar notas de rodapé.
Figuras
Os artigos podem incluir pequenas fotografias de alta
qualidade (colorido ou em preto e branco), figuras
e mapas. Numerar cada figura em formato arábico
e incluir todas as legendas das figuras ao final do
manuscrito, em folha à parte, depois das legendas das
tabelas. A resolução das imagens deve ser não menos
de 300 dpi. Serão aceitos os seguintes formatos eletrônicos: .jpg, .tif, .eps, .pdf, .psd, ou .ai. Enviar todas as
figuras em arquivos separados e verificar que o nome
do arquivo inclua o número da figura correspondente.
Envio de manuscritos
Os manuscritos devem ser enviados à editora em formato digital. Lembrar-se de enviar o texto principal
em arquivo DOC ou RTF, as tabelas em DOC ou
RTF independente, e cada figura em um arquivo
separado.
Mariella Superina, IMBECU - CCT CONICET
Mendoza, Casilla de Correos 855, Mendoza (5500),
Argentina. Tel. +54-261-5244160, Fax +54-2615244001, e-mail: <[email protected]>.
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Notes to contributors
Edentata is the official publication of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group. It aims to publish information that contributes to the conservation of
xenarthrans.
A broad range of topics is welcomed and encouraged, including taxonomy, systematics, genetics, biogeography, ecology, conservation, behavior, and health. Manuscripts must
describe original research findings that have not been published or submitted simultaneously to other journals. Any
overlap of contents with already published papers should be
minimal.
Edentata accepts manuscripts of original research findings
related to any aspect of xenarthran conservation. It also
encourages submission of short communications, field notes,
thesis abstracts, news items, recent events, book reviews, congress announcements, and the like.
Manuscripts may be written in English, Portuguese or Span­
ish. Authors whose first language is not English should please
have their texts carefully reviewed by a native English speaker.
Once the manuscript has been received, the editors will perform a first evaluation. Manuscripts not satisfying the editorial instructions will be returned to the author without
review.
Detailed instructions to authors can be found in this issue
of Edentata. They are also available on the website <http://
www.xenarthrans.org/bibliography/edentata>.
Pautas Para Los Colaboradores
Edentata es la publicación oficial del grupo de especialistas
en osos hormigueros, perezosos y armadillos de la UICN/
SSC (IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist
Group). Está dedicada a la difusión de información que contribuya a la conservación de los xenartros.
Se aceptan manuscritos que se encuentren dentro de una
amplia variedad de temáticas, incluyendo: taxonomía, sistemática, genética, biogeografía, ecología, conservación,
comportamiento y salud. Los manuscritos deben ser trabajos
originales y no haber sido publicados ni enviados simultáneamente a otros medios de publicación. La superposición
de contenidos con artículos relacionados ya publicados debe
ser mínima.
Edentata acepta artículos sobre investigaciones originales relacionadas con cualquier aspecto de la conservación de xenartros. También se alienta el envío de comunicaciones breves,
notas de campo, resúmenes de tesis, noticias, información
sobre eventos, revisiones de libros, avisos de congresos, etc.
Los manuscritos pueden estar redactados en inglés, portugués o español. En el caso de autores cuya lengua materna
no sea el inglés y envíen manuscritos en ese idioma, deberán someter el texto a una revisión detallada por una persona
angloparlante nativa o traductor profesional para garantizar
el uso correcto del inglés.
Una vez recibido el manuscrito, el Comité Editorial realizará
una primera evaluación y los manuscritos que no cumplan con
las normas establecidas serán devueltos a los autores sin pasar
al proceso de revisión por pares.
Las normas editoriales detalladas se pueden bajar de la página
<http://www.xenarthrans.org/bibliography/edentata>.
INSTRUÇõES AOS COLABORADORES
Edentata é a publicação oficial do grupo de especialistas em
tamanduás, preguiças e tatus da UICN/SSC (IUCN/SSC
Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group). Tem como
finalidade a difusão de informações que possam vir a contribuir para a conservação dos xenarthros.
Serão aceitos manuscritos que se encontrem dentro da
ampla variedade temática, incluindo-se taxonomia, sistemática, genética, biogeografia, ecologia, conservação, comportamento e saúde. Os trabalhos devem ser originais, não
publicados ou enviados simultaneamente a outros meios de
publicação. A superposição dos conteúdos com artigos relacionados e já publicados, deve ser mínima.
Edentata aceita artigos sobre investigações originais relacionadas com qualquer aspecto de conservação de xenarthros.
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avisos de congressos, entre outros.
Serão publicados artigos em inglês, português ou espanhol.
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optem por enviar manuscritos nesse idioma, solicita-se uma
revisão detalhada por pessoa nativa ou tradutor profissional,
a fim de garantir a correção idiomática.
Os manuscritos serão submetidos a uma avaliação inicial pelo
Comitê Editorial, sendo procedida a devolução aos autores, sem revisão, dos que não estiverem dentro das normas
pré-estabelecidas.
As normas editoriais detalhadas se podem baixar na página
<http://www.xenarthrans.org/bibliography/edentata>.
Edentata
The Newsletter of the IUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group • 2010 • Number 11(1)
iiiLetter from the Editor
ivIUCN/SSC Anteater, Sloth and Armadillo Specialist Group Members 2009–2012
1Albinismo Total em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) no Estado de Pernambuco, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira, Adriana Alves Quirino, Rinaldo Aparecido Mota
4Density and Habitat Use by Giant Anteaters (Myrmecophaga tridactyla) and Southern Tamanduas (Tamandua tetradactyla) in
the Pantanal Wetland, Brazil
Arnaud Léonard Jean Desbiez, Ísis Meri Medri
11New Data on Armadillos (Xenarthra: Dasypodidae) for Central Patagonia, Argentina
Agustín M. Abba, Marcela J. Nabte, Daniel E. Udrizar Sauthier
18Marcação Ungueal em Preguiças-de-Garganta-Marrom Bradypus variegatus (Schinz, 1825) de Vida Livre na Estação
Ecológica de Caetés, Paulista-PE, Brasil
Gileno Antonio Araújo Xavier, Rinaldo Aparecido Mota, Maria Adélia Borstelmann de Oliveira
22Contribuição ao Conhecimento da Distribuição Geográfica do Tatu-de-Rabo-Mole-Grande Cabassous tatouay no Brasil:
Revisão, Status e Comentários sobre a Espécie
Flávio Kulaif Ubaid, Leonardo Siqueira Mendonça, Fábio Maffei
29Cuevas de Armadillos (Cingulata: Dasypodidae) en la Amazonía Central: Son Útiles para Identificar Especies?
Maria Clara Arteaga, Eduardo Martins Venticinque
34Notas sobre el Comportamiento de Cortejo y Apareamiento de Myrmecophaga tridactyla Bajo Condiciones Ex Situ
Jorge Anthony Astwood Romero, Patrícia Carolina Casas Martínez, Sol Ángela Ojeda Holguín, Ricardo Murillo Pacheco
44Caracterización Nutricional de la Dieta de Tamandua mexicana en el Zoológico “Miguel Álvarez del Toro” (ZooMAT) Chiapas,
México
Víctor Hugo Morales-Sandoval
49Dados Reprodutivos da População Cativa de Tamanduá-Bandeira (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) da Fundação
Parque Zoológico de São Paulo
Maristela Leiva, Mara Cristina Marques
53Reevaluation of the Geographical Distribution of Bradypus tridactylus Linnaeus, 1758 and B. variegatus Schinz, 1825
Nadia de Moraes-Barros, Ana Paula Giorgi, Sofia Silva, João Stenghel Morgante
62Activity Patterns, Preference and Use of Floristic Resources by Bradypus variegatus in a Tropical Dry Forest Fragment,
Santa Catalina, Bolívar, Colombia
Leyn Castro-Vásquez, Marlon Meza, Tinka Plese, Sergio Moreno-Mora
70Swimming in the Northern Tamandua (Tamandua mexicana) in Panama
Helen Esser, Danielle Brown, Yorick Liefting
73Presence of Amblyomma cajennense in Wild Giant Armadillos (Priodontes maximus) of the Pantanal Matogrossense, Brazil
Flávia Regina Miranda, Rodrigo Hidalgo Friciello Teixeira, Gilberto Salles Gazêta, Nicolau Maués Serra-Freire, Marinete Amorim
76Comportamento Sexual de Tatu-Bola (Tolypeutes tricinctus, Dasypodidae)
Onildo João Marini-Filho, Marília Marques Guimarães
78Registro da Preguiça-de-Coleira Bradypus torquatus (Pilosa, Bradypodidae) em Três Localidades do Estado do Rio de
Janeiro: Nova Friburgo, Cachoeiras de Macacu e Teresópolis
Ana Carolina Maciel Boffy, Roberto Leonan Morim Novaes, Graziela da Silva Mello, Camila Sant’Anna
81News and Meetings
83Edentata — Instructions to Authors
87Edentata — Instrucciones para los autores
91Edentata — Instruções aos autores
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