UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAPÁ / INSTITUTO DE
PESQUISAS CIENTÍFICAS E TECNOLÓGICAS DO ESTADO
DO AMAPÁ/EMBRAPA AMAPÁ/CONSERVAÇÃO
INTERNACIONAL
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
BIODIVERSIDADE TROPICAL
Composição da fauna de dípteros frugívoros em áreas de Florestas de Terra
Firme e de Várzea no Estado do Amapá
MACAPÁ-AP
2009
ii
EZEQUIEL DA GLÓRIA DE DEUS
(Biólogo)
Composição da fauna de dípteros frugívoros em áreas de Florestas de Terra
Firme e de Várzea no Estado do Amapá
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Biodiversidade Tropical da
Universidade Federal do Amapá como requisito
para a obtenção do título de Mestre em
Biodiversidade Tropical. Área de concentração
Ecologia e Meio Ambiente.
Orientador: Dr. Ricardo Adaime da Silva.
MACAPÁ-AP
2009
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Biblioteca Central da Universidade Federal do Amapá
Deus, Ezequiel da Glória de
Composição da fauna de dípteros frugívoros em áreas de floresta de terra
firme e de várzea no Estado do Amapá / Ezequiel da Glória de Deus; orientador
Ricardo Adaime da Silva. Macapá, 2009.
63 f.
Dissertação (mestrado) – Fundação Universidade Federal do Amapá,
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical.
1. Biodiversidade. 2. Dípteros frugívoros. 3. Floresta de várzea - Amapá. I.
Silva, Ricardo Adaime da, orient.. II. Fundação Universidade Federal do
Amapá. III. Título.
CDD. 22.ed. 595.774
iii
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAPÁ / INSTITUTO DE
PESQUISAS CIENTÍFICAS E TECNOLÓGICAS DO ESTADO
DO AMAPÁ/EMBRAPA AMAPÁ/CONSERVAÇÃO
INTERNACIONAL
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM
BIODIVERSIDADE TROPICAL
EZEQUIEL DA GLÓRIA DE DEUS
COMPOSIÇÃO DA FAUNA DE DÍPTEROS FRUGÍVOROS EM ÁREAS DE
FLORESTAS DE TERRA FIRME E DE VÁRZEA NO ESTADO DO AMAPÁ
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Biodiversidade Tropical (PPGBIO) da
Universidade Federal do Amapá (UNIFAP) como
parte das exigências para a obtenção do grau de
Mestre em Biodiversidade Tropical.
Área de concentração: Ecologia e Meio Ambiente.
Data da aprovação: 11/12/2009
Comissão Avaliadora:
___________________________________________________________________________
Prof. Dr. Ricardo Adaime da Silva (Orientador)
Professor e Pesquisador da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - EMBRAPA-AP
___________________________________________________________________________
Prof. Dr. Arley José Silveira da Costa
Professor da Universidade Federal do Amapá - UNIFAP
___________________________________________________________________________
Profa. Dra. Ana Cláudia Silva de Lira
Professora da Universidade do Estado do Amapá - UEAP
___________________________________________________________________________
Prof. Dr. Adilson Lopes Lima
Pesquisador da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária - EMBRAPA-AP
iv
Dedico
Aos meus pais
Davi Pantoja de Deus e Maria Lúcia da Glória de Deus
e
Minha esposa
Núbia Braga Ribeiro
Pelo amor, incentivo e força que me proporcionam
Aos colegas do PPGBIO
e
A equipe do laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá
Pela prazerosa convivência
e
Ao Sr. Carlos Alberto Moraes
Pelo apoio a este trabalho
Ofereço
v
AGRADECIMENTOS
A Deus, o grande arquiteto do Universo;
Aos meus pais, Davi e Lúcia, pelo carinho, pelos investimentos e por toda confiança
depositada em mim;
Ao Dr. Ricardo Adaime, pela orientação, pelos ensinamentos transmitidos, pela paciência,
pelos investimentos, pela estrutura oferecida pelo Laboratório de Entomologia da Embrapa
Amapá e pela nossa amizade;
A Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa), por oferecer apoio e estrutura
física para a realização desta pesquisa;
A dona Renilza, que gentilmente cedeu sua área para a realização deste estudo,
Aos amigos Carlos Alberto Moraes e Adjard Loureiro, pelo apoio a este trabalho durante as
coletas de campo;
Ao biólogo Salustiano Vilar da Costa Neto, pela identificação do material botânico;
Ao biólogo Pedro Carlos Strikis, pela identificação dos lonqueídeos e outros dípteros
frugívoros;
Ao Dr. Miguel Francisco Souza Filho, pela identificação de alguns exemplares de dípteros
frugívoros;
Ao Dr. Allen Norrbom, por ceder algumas fotos de Diptera;
Ao Dr. Adilson Lopes Lima, por ceder algumas fotos de Anastrepha;
A Dra. Cristiane Ramos de Jesus, pelo auxílio na análise dos dados;
A Solange Moura, pelo apoio logístico;
A Universidade Federal do Amapá, em especial ao Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade Tropical, pelos ensinamentos transmitidos ao longo do curso;
Aos amigos que me acompanharam nessa longa jornada;
Ao povo brasileiro, que paga seus impostos, contribuindo assim, para o funcionamento das
instituições públicas.
vi
Depois de algum tempo você aprende...
Aprende a construir todas as suas estradas no hoje, porque o terreno do amanhã é incerto
demais para os planos, e o futuro tem o costume de cair em meio ao vão.
E o que importa não é o que você tem na vida, mas quem você tem na vida.
E que bons amigos são a família que nos permitiram escolher.
Começa a aprender que não se deve comparar com os outros, mas com o melhor que pode ser.
Descobre que se leva muito tempo para se tornar a pessoa que quer ser, e que o tempo é curto.
Aprende que não importa aonde já chegou, mas para onde está indo…
Aprende que heróis são pessoas que fizeram o que era necessário fazer, enfrentando as
conseqüências.
Aprende que paciência requer muita prática.
Aprende que maturidade tem mais a ver com os tipos de experiência que se teve e o que você
aprendeu com elas do que com quantos aniversários você celebrou.
Aprende que há mais dos seus pais em você do que você supunha.
Aprende que o tempo não é algo que possa voltar.
Portanto, plante seu jardim e decore sua alma, em vez de esperar que alguém lhe traga flores.
E você aprende que realmente pode suportar… que realmente é forte, e que pode ir muito mais
longe depois de pensar que não se pode mais.
E que realmente a vida tem valor e que você tem valor diante da vida!
Nossas dádivas são traidoras e nos fazem perder o bem que poderíamos conquistar se não
fosse o medo de tentar.
William Shakespeare
vii
RESUMO
As florestas de várzea e de terra firme constituem os dois maiores ambientes florestais do
estado do Amapá, considerando estrutura, diversidade e representatividade espacial.
Entretanto, estudos sobre a diversidade de insetos nesses ambientes são escassos. Deste modo,
o presente estudo tem como objetivo, realizar um levantamento da fauna de dípteros
associados a frutos silvestres em florestas de várzea e de terra firme no estado do Amapá. Os
estudos foram conduzidos em duas parcelas permanentes, ambas medindo 1,0 ha. A primeira
está localizada em uma floresta de várzea, no Campo Experimental da Embrapa Amapá, no
município de Mazagão (00º06’51.4”S e 51º16’32.3”W), e a segunda em uma floresta de terra
firme, município de Porto Grande (00º37’57.9”N e 51º48’10.0”W). Foram realizadas coletas
de frutos de diversas espécies vegetais silvestres, a cada 15 dias, no período de junho de 2008
a maio de 2009, nas duas parcelas. Em toda a área demarcada era feita uma varredura
coletando-se frutos da planta e recém-caídos no solo. No Laboratório de Entomologia da
Embrapa Amapá os frutos foram processados segundo metodologia utilizada para obtenção de
dípteros frugívoros. Na parcela localizada na floresta de várzea foram identificadas 12
espécies de dípteros frugívoros, pertencentes a seis famílias. Na parcela localizada na floresta
de terra firme foram identificadas sete espécies, pertencentes a quatro famílias. As espécies
predominantes foram Richardia sp. (Richardiidae) e morfoespécie 2 (Stratiomyiidae), na
floresta de várzea, e morfoespécie 6 (Syrphidae), na floresta de terra firme. Os índices de
diversidade foram baixos nas duas comunidades. A análise de riqueza em espécies de dípteros
frugívoros demonstrou que o esforço de coleta foi suficiente para amostrar a diversidade de
dípteros frugívoros na floresta de várzea e insuficiente na floresta de terra firme. Os maiores
índices de infestação dos frutos foram registrados em urucuri (Attalea excelsa), em floresta de
várzea, e “frutinho alaranjado”, em floresta de terra firme. Mouriri acutiflora foi registrado
pela primeira vez no Brasil como hospedeiro de Anastrepha fraterculus e Anastrepha
zenildae. Neosilba morfotipo AP2 e Neosilba morfotipo AM1 constituem duas novas espécies
de Lonchaeidae em fase de descrição.
Palavras-chave: Amazônia, Diptera, Diversidade, Hospedeiro, Insecta, Richardia.
viii
ABSTRACT
The floodplain forest and upland forest constitute the two larger forestry ecosystems of the
State of Amapá, considering structure, diversity and space representativeness. However,
studies about the diversity of insects in those ecosystems are scarce. This way, the present
work aimed to accomplish a survey of the dipterous fauna associated to wild fruits in
floodplain forest and upland forest in the State of Amapá. The studies were carried out in two
permanent portions, both measuring 1,0 hectare. The first one was located in a floodplain
forest, in Embrapa Amapá's Experimental Field, in Mazagão county (00º06'51.4"S and
51º16'32.3"W), and the second one in an upland forest, in Porto Grande county (00º37'57.9"N
and 51º48'10.0"W). We collected fruits of several wild vegetable species, every 15 days, from
June of 2008 to May of 2009, in the two portions. In the whole demarcated area, we made a
sweeping collecting fruits of the plant and recently-fallen on the soil. In the Laboratory of
Entomology of Embrapa Amapá the fruits were processed according to methodology used for
obtaining frugivorous dipterous. We identified 12 species of frugivorous dipterous belonging
to six families in the portion located in the floodplain forest. In the portion located in the
upland forest we identified seven species, belonging to four families. The predominant
species were Richardia sp. (Richardiidae) and morphospecie 2 (Stratiomyiidae), in the
floodplain forest and morphospecies 6 (Syrphidae) in the upland forest. The diversity indexes
were low in the two communities. The richness analysis in species of frugivorous dipterous
demonstrated that the collection effort was enough for survey the diversity of frugivorous
dipterous in the floodplain forest and insufficient in the upland forest. The largest indexes of
infestation of fruits were registered in “urucuri” (Attalea excelsa) in floodplain forest and
"frutinho alaranjado" in upland forest. M. acutiflora was registered for the first time in Brazil
as host of Anastrepha fraterculus and Anastrepha zenildae. Neosilba morfotipo AP2 and
Neosilba morfotipo AM1 constitute two new species of Lonchaeidae in description phase.
Keywords: Amazon, Diptera, Diversity, Host, Insecta, Richardia.
ix
LISTA DE TABELAS
Tabela 1
Famílias e espécies de dípteros frugívoros obtidas de frutos em floresta de
várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de
2009................................................................................................................... 39
Tabela 2
Índices faunísticos das espécies de dípteros frugívoros obtidas de frutos em
floresta de várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a
maio de 2009...................................................................................................... 44
Tabela 3
Número de amostras e de frutos, peso das amostras, número de pupários e de
dípteros frugívoros em floresta de várzea. Mazagão. Junho de 2008 a maio
de 2009............................................................................................................... 50
Tabela 4
Número de amostras e de frutos, peso das amostras, número de pupários e de
dípteros frugívoros em floresta de terra firme. Porto Grande. Junho de 2008 a
maio de 2009...................................................................................................... 51
Tabela 5
Espécies de dípteros frugívoros associadas a frutíferas coletadas em floresta
de várzea. Mazagão. Junho de 2008 a maio de 2009......................................... 52
Tabela 6
Espécies de dípteros frugívoros associadas a frutíferas coletadas em floresta
de terra firme. Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009........................... 55
Tabela 7
Número de dípteros frugívoros obtidos de frutos em floresta de várzea e de
terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.............. 60
x
LISTA DE FIGURAS
Figura 1
Localização da parcela experimental em floresta de várzea............................. 31
Figura 2
Localização da parcela experimental em floresta de terra firme......................
Figura 3
A - Amostra de frutos de taperebá coletada em campo; B Acondicionamento de frutos em caixas térmicas para transporte até o
laboratório......................................................................................................... 32
Figura 4
A - Frutos acondicionados em bandejas para a obtenção de pupários; B Sala de obtenção de pupários; C - Pupários de moscas-das-frutas (tamanho
em média); D - Pupários de dípteros acondicionados em frascos contendo
vermiculita para a obtenção de adultos............................................................. 33
Figura 5
A - Frascos dispostos em câmaras com temperatura, umidade e fotofase
controladas para a obtenção de adultos; B - Adultos de dípteros conservados
em álcool 70%, para posterior identificação..................................................... 34
Figura 6
Espécime de Lonchaeidae................................................................................. 40
Figura 7
Espécime de Micropezidae...............................................................................
Figura 8
Espécime de Richardiidae................................................................................. 41
Figura 9
Espécime de Stratiomyiidae.............................................................................. 42
Figura 10
Espécime de Syrphidae.....................................................................................
Figura 11
Espécime de Tephritidae................................................................................... 43
Figura 12
Riqueza observada (Sobs) e esperada (Chao 1) para as espécies de dípteros
frugívoros obtidas de frutos em floresta de várzea e de terra firme. Mazagão
e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009............................................... 48
Figura 13
Curva de rarefação de duas comunidades de dípteros frugívoros em floresta
de várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio
de 2009.............................................................................................................. 49
Figura 14
Índice médio de infestação dos frutos em área de várzea. Mazagão, junho de
2008 a maio de 2009......................................................................................... 56
Figura 15
Índice médio de infestação dos frutos em área de terra firme. Porto Grande,
junho de 2008 a maio de 2009.......................................................................... 56
Figura 16
Flutuação populacional de dípteros frugívoros obtidos de frutos em floresta
de várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio
de 2009.............................................................................................................. 58
32
40
42
xi
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO............................................................................................................
13
2. REVISÃO DA LITERATURA...................................................................................
15
2.1 A Amazônia..................................................................................................................
15
2.2 As Florestas de Terra Firme e de Várzea no Estado do Amapá...................................
18
2.3 Fruticultura na Amazônia.............................................................................................
20
2.4 Dípteros frugívoros.......................................................................................................
22
2.4.1 Aspectos gerais..........................................................................................................
22
2.4.2 Características morfológicas.....................................................................................
23
2.5 Biologia de dípteros frugívoros....................................................................................
23
2.6 Plantas hospedeiras de dípteros frugívoros..................................................................
25
2.7 Dípteros frugívoros de importância econômica no Brasil............................................
26
2.8 Estudo de comunidades................................................................................................
27
3. OBJETIVOS.................................................................................................................
30
3.1 Geral.............................................................................................................................
30
3.2 Específicos....................................................................................................................
30
4. MATERIAIS E MÉTODOS........................................................................................
31
4.1 Área de Estudo.............................................................................................................
31
4.2. Métodos de coleta de dados.........................................................................................
32
4.2.1 Coleta de frutos.........................................................................................................
32
4.2.2 Coleta e identificação de material botânico..............................................................
34
4.2.3 Identificação dos insetos...........................................................................................
34
4.3 Métodos de análise dos dados......................................................................................
35
4.3.1 Análise dos dados biológicos dos dípteros................................................................
35
4.3.2 Análise de diversidade...............................................................................................
35
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO.................................................................................
39
5.1 Diversidade de dípteros frugívoros em Floresta de Várzea e de Terra Firme..............
39
5.1.1 Famílias de dípteros identificadas.............................................................................
39
5.1.1.1 Lonchaeidae............................................................................................................
39
5.1.1.2 Micropezidae..........................................................................................................
40
5.1.1.3 Richardiidae............................................................................................................
41
5.1.1.4 Stratiomyiidae........................................................................................................
41
5.1.1.5 Syrphidae................................................................................................................
42
5.1.1.6 Tephritidae..............................................................................................................
43
xii
5.2 Análise faunística e índices de diversidade..................................................................
43
5.3 Relação de espécies de dípteros frugívoros com plantas hospedeiras..........................
49
5.4 Flutuação populacional de dípteros frugívoros............................................................
57
6. LISTA DE ESPÉCIE DE DÍPTEROS ASSOCIADOS A FRUTOS
SILVESTRES EM FLORESTA DE VÁRZEA E DE TERRA FIRME NO
ESTADO DO AMAPÁ.....................................................................................................
62
7. CONCLUSÕES............................................................................................................
63
8. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................................
64
13
1. INTRODUÇÃO
A diversidade da vida é elemento essencial para o equilíbrio ambiental do planeta,
capacitando os ecossistemas a melhor reagirem às alterações sobre o meio ambiente causadas
por fatores naturais e sociais, considerando que, sob a perspectiva ecológica, quanto maior a
simplificação de um ecossistema, maior a sua fragilidade. A biodiversidade oferece também
condições para que a própria humanidade se adapte às mudanças operadas em seus meios
físicos e sociais e disponha de recursos que atendam as suas novas demandas e necessidades.
Historicamente, as áreas de aproveitamento de recursos genéticos e biológicos têm sido
inúmeras, destacando-se a alimentação, a agricultura e a medicina, dentre outras aplicações
(ALBAGLI, 2001).
Nesse contexto, conhecer a diversidade de espécies de uma área é fundamental para a
compreensão da natureza e, por extensão, para otimizar o gerenciamento da área em relação a
atividades de exploração de baixo impacto, conservação de recursos naturais ou recuperação
de ecossistemas degradados. O reconhecimento da importância da biodiversidade tem
estimulado a criação nos últimos anos de diversos tipos de inventários (MELO, 2008). Assim,
quanto maior e mais profundo for o grau de conhecimento sobre os ecossistemas, maior será a
possibilidade de explorá-los adequadamente, com menor dano sobre eles e maior longevidade
de seus componentes. A proteção do solo e das espécies que ele abriga significará, numa visão
mais ampla, maior bem-estar para a espécie humana (QUEIROZ, 2008).
Na Amazônia, o conhecimento da diversidade, filogenia e distribuição dos organismos
ainda está no início. Existem áreas que os cientistas ainda não visitaram, e muitos espécimes
de numerosos grupos taxonômicos coletados durante os três últimos séculos ainda não foram
pesquisados detalhadamente (SILVA et al., 2005). As estimativas de animais terrestres
restringem-se principalmente aos vertebrados, e o conhecimento taxonômico e biogeográfico
para a maioria dos organismos é incompleto, sobretudo dos táxons megadiversos, como os
artrópodes (COLWELL; CODDINGTON, 1994). Segundo Lewinsohn et al. (2005a), o
conhecimento ecológico e taxonômico de vários dos principais grupos como Diptera e
Homoptera é restrito ou focalizado em espécies de importância econômica ou médica.
Entretanto, é sabido que os insetos são adequados para uso em estudos de avaliação de
impacto ambiental, pois, além de ser o grupo de animais mais numeroso do globo terrestre,
com elevadas densidades populacionais, apresentam grande diversidade em termos de
espécies e de habitats, e grande variedade de habilidades para dispersão e seleção de
hospedeiros e de respostas à qualidade e quantidade de recursos disponíveis. Além de sua
14
dinâmica populacional ser altamente influenciada pela heterogeneidade dentro de um mesmo
habitat. Também são importantes pelo seu papel no funcionamento dos ecossistemas naturais,
atuando como predadores, parasitos, fitófagos, saprófagos, polinizadores, entre outros
(EHRLICH; RAVEN, 1964; ROSENBERG et al., 1986; SOUZA; BROWN, 1994;
SCHOEREDER, 1997).
Artrópodes estão sendo cada vez mais utilizados para avaliar a diversidade e a
composição de espécies de habitats ou fisionomias distintas e para avaliar respostas a
diferentes regimes de perturbação ou manejo. No Brasil, borboletas e formigas aparecem
como indicadores potenciais em muitos relatos. Entretanto, outros grupos taxonômicos,
merecem ser avaliados como bioindicadores, por exemplo os coleópteros (Carabidae,
Staphylinidae e Cicindelidae); alguns grupos de hemípteros, tais como os Pentatomoidea;
várias famílias de Diptera, por exemplo Drosophilidae, Tephritidae e Bibionidae (BROWN;
FREITAS, 2000; FREITAS et al., 2003; SCHOEREDER et al., 2004, LEWINSOHN et al.,
2005a).
Em relação aos dípteros da região Norte do Brasil, o conhecimento ainda é
fragmentado e os catálogos publicados para a região Neotropical mencionam poucos registros
para a Amazônia (COURI et al., 2000).
No estado do Amapá, os estudos sobre esse grupo limitam-se ao conhecimento da
diversidade, distribuição, plantas hospedeiras e inimigos naturais de espécies de importância
econômica (Diptera: Tephritidae), que nos últimos anos experimentou significativo
crescimento. Diante desse cenário, é fundamental a realização de pesquisas científicas sobre
dípteros frugívoros em ambientes preservados, para melhor compreender a bioecologia das
espécies de importância econômica e de potenciais espécies-praga nas condições do Amapá.
Além disso, esses estudos podem fornecer informações sobre a importância desses insetos
para o funcionamento dos ecossistemas naturais.
Deste modo, o presente trabalho visa contribuir para o avanço do conhecimento sobre
dípteros associados a frutos silvestres no estado do Amapá, bem como determinar a
composição de espécies presentes em floresta de várzea e terra firme e apresentar uma análise
de diversidade dessas espécies.
15
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1 A Amazônia
Reconhecida como a maior floresta tropical existente, a Amazônia corresponde a 5%
da superfície terrestre, o equivalente a 2/5 da América do Sul, ocupa cerca de 1/3 das reservas
de florestas tropicais úmidas e é o maior banco genético do planeta. A região tem em torno de
7,5 milhões de Km2, sendo que aproximadamente 60% encontra-se no território brasileiro.
Sua geomorfologia é bastante variada, com a presença de planaltos, planícies e depressões.
Ela possui um imensurável patrimônio mineral e a maior rede hidrográfica do planeta. Nas
águas claras, pretas ou brancas dos rios que drenam a Bacia Amazônica correm 1/5 de toda a
água doce existente. Seus rios são condicionados pelo regime das chuvas, que por sua vez
dependem da circulação atmosférica dentro da zona intertropical sulamericana e dos
deslocamentos das massas de ar. Seu clima predominante é quente e úmido, com temperatura
média anual em torno de 25°C, com chuvas torrenciais bem distribuídas o ano todo; as
precipitações geralmente ultrapassam a 2.000 mm/ano (CÁUPER et al. 2006).
Sob o ponto de vista legal, a Amazônia Brasileira foi criada em 1953, através da Lei
1.806, de 06 de Janeiro de 1953 (Lei de criação da Superintendência de Valorização
Econômica da Amazônia - SPVEA), e compreendia os estados do Pará e do Amazonas, os
Territórios Federais do Acre, Amapá, Guaporé e Rio Branco (atuais estados do Acre, Amapá,
Rondônia e Roraima, respectivamente), e ainda, parte do estado do Mato Grosso (norte do
paralelo 16º, de latitude Sul), do estado de Goiás (norte do paralelo 13º, de latitude Sul,
atualmente estado do Tocantins) e do Maranhão (oeste do meridiano de 44º). Com esse
dispositivo a Amazônia Brasileira passou a ser chamada de Amazônia Legal, devido à
necessidade do governo de planejar e promover o desenvolvimento da região (MEIRELLES
FILHO, 2004; ADA, 2009).
A Amazônia é habitada por cerca de 21 milhões de pessoas. Destas, 14 milhões vivem
em áreas urbanas. Na época da chegada dos europeus na América do Sul, estima-se que a
Amazônia abrigava cerca de cinco milhões de indígenas, distribuídos em vários grupos
étnicos, cada qual com a sua própria língua e cultura. A população indígena declinou
significativamente nos últimos 500 anos como resultado da interação com populações
humanas provenientes de outras regiões. Portanto, traçar um perfil da população na região
deve levar em conta vários aspectos, como por exemplo, a expressiva migração para a região
que aconteceu durante a implantação de grandes projetos. Entretanto, os principais
16
representantes da cultura amazônica são as populações tradicionais (caboclos e índios).
Fortemente enraizadas na floresta, essas populações são consideradas extremamente
importantes para a conservação ambiental, já que conhecem a mata e, cada vez mais, têm a
sensibilidade para mantê-la em pé (SANTOS, 2005; SILVA, 2007).
A Amazônia possui peculiaridades que tornam sustentável tamanha vastidão verde.
Nesse contexto, pode-se destacar a extraordinária continuidade das florestas, a grandeza de
sua rede pluvial e a capacidade de auto-sustentação. Uma característica marcante desta
floresta é a grande variabilidade encontrada, a qual pode ser destacada pelos rios, plantas e
animais. Apresenta-se como um dos ecossistemas mais complexos e sensíveis que se conhece.
Todos os elementos (clima, solo, fauna e flora) estão estreitamente relacionados entre si e não
se pode considerar nenhum deles como principal (SCHUBART, 1983; CÁUPER et al. 2006;
MELO, 2006).
A diversidade de espécies que ocorrem no Brasil é a maior do mundo para as plantas
superiores, peixes de água doce e mamíferos; a segunda para anfíbios; a terceira para aves e a
quinta para répteis. São cerca de 50.000 espécies de vegetais, 425 de mamíferos (dos quais
172, endêmicos), 427 anfíbios (366 endêmicos), 1.300 espécies de aves (263 endêmicas), 371
répteis (260 endêmicos), aproximadamente 3.400 espécies de peixes de água doce e uma
estimativa de 10 a 15 milhões de insetos (LEWINSOHN; PRADO, 2002; LEWINSOHN et
al., 2005b).
A região Amazônica é a grande responsável por boa parte da riqueza natural do país.
Com 5,5 milhões de quilômetros quadrados, possui nada menos que um terço de todas as
espécies vivas do planeta. No rio Amazonas e em seus mais de 1.000 afluentes, estima-se que
haja quinze vezes mais peixes que em todo o continente europeu. Apenas um hectare da
floresta pode conter até 300 espécies de árvores. A floresta temperada dos Estados Unidos
possui 13% do número de espécies de árvores da Amazônia. Atualmente é considerada a
grande "caixa-preta" da biodiversidade mundial (LEWINSOHN; PRADO, 2002).
Em relação à formação vegetal amazônica, esta se apresenta como um grande mosaico
de ecossistemas originados por processos geológicos, climáticos e hidrológicos. Devido à
inter-relação que ocorre entre esses processos, basicamente pode ser dividida em vegetação de
terrenos holocênicos, frequentemente inundados, e em vegetação de terra firme, ou seja, em
terrenos mais antigos que o Holoceno, uma vez que se encontram pelo menos a alguns metros
acima do nível mais alto dos rios locais. São divididos em três grandes categorias: (1) Matas
de Terra Firme: situadas em terras altas, distantes dos rios, sujeitas a alterações; são formadas
por árvores alongadas e finas e algumas com diâmetro avantajado, possuindo grande
17
quantidade de espécies de madeira de alto valor econômico; (2) Matas de Várzea: são próprias
das áreas periodicamente inundadas pelas cheias dos rios, e apresentam maior variedade de
espécies devido a esse processo; (3) Matas de Igapós: situam-se em áreas baixas, próximas ao
leito dos rios, permanecendo inundadas durante quase o ano todo. As árvores são altas, com
raízes adaptadas às regiões alagadas (SCHUBART, 1983).
A terra firme é o ecossistema de maior expressividade e de grande complexidade na
composição, distribuição e densidade das espécies. Ocupam cerca de 80% da Amazônia. Em
função das características de cada região formam diversos tipos de florestas nas terras altas,
não alagáveis, com a predominância da mata alta, rica em biomassa, estendendo-se por
grandes áreas do Planalto Amazônico, escudos cristalinos e terraços pleistocênicos
(RIBEIRO, 1999, CÁUPER et al., 2006; MELO, 2006).
Em estudo desenvolvido em uma floresta de terra firme, por Ribeiro et al. (1999), na
Reserva Florestal Ducke, estado do Amazonas, foram identificadas todas as famílias botânicas
com predominância em número de espécies, das famílias Annonaceae, Arecaceae,
Melastomataceae, Mimosaceae, Myrtaceae e Rubiaceae, algumas com grande potencial para o
extrativismo vegetal. Até hoje, aproximadamente 20 espécies são mundialmente conhecidas e
utilizadas por madeireiros e poucas são conhecidas como frutíferas ou por suas propriedades
medicinais. A única possibilidade de conhecer mais sobre esses recursos por meio de
pesquisas científicas demonstrando a importância dos recursos florestais não madeireiros para
o incremento da economia na região amazônica.
As florestas de várzea representam de 5 a 10% da Amazônia, estão situadas nas
planícies inundadas pelas enchentes anuais dos rios de água branca. São ricas em material
sedimentável e normalmente apresentam menor diversidade do que a terra firme, abrigando
animais e plantas adaptados a condições hidrológicas sazonais. Neste ambiente os fatores
fundamentais para a manutenção da biodiversidade são os processos físicos e biológicos,
principalmente os ciclos hidrológicos e de sedimentação. Além disso, apresentam grande
potencial para a agricultura, principalmente culturas de ciclo curto (JUNK, 1980; RIBEIRO et
al., 2004; FERREIRA et al., 2005; GAMA et al., 2005).
Entretanto, apesar do elevado potencial desses ecossistemas, o cenário atual é
caracterizado principalmente pela exploração florestal desordenada, provocando danos
significativos aos mesmos. Diante disso, se faz necessário soluções diferenciadas para sua
utilização. As pressões que se delineiam sobre os recursos naturais e os espaços deste
ecossistema tornam urgente a formulação de políticas públicas bem fundamentadas, que
garantam a obtenção de um equilíbrio entre conservação da natureza e produção econômica
18
sustentável, pois o processo de desmatamento, destruição de paisagens naturais e mudanças
no uso da terra são sempre mais velozes do que o processo científico de descrição de novas
espécies ou descobrimento de compostos naturais para uso medicinal ou industrial (BECKER,
2001; VIEIRA et al., 2005, MELO, 2006).
2.2 As Florestas de Terra Firme e de Várzea no Estado do Amapá
O Amapá tem 72% de sua área protegida por lei, onde se encontram regiões de
conservação ambiental e reservas indígenas. Aproximadamente 5% de sua área de 143.453,7
Km² foi desmatada. Assim, a floresta virgem, que ocupa 70% do território, conserva sua
biodiversidade praticamente intacta (SANTOS, 2005; SILVA, 2007).
Os ecossistemas amapaenses, devido ao seu clima equatorial super-úmido,
apresentam-se sob a forma de floresta, riquíssimas dentro de sua variedade vegetal, e está
dividida em: floresta de terra firme, não atingida pelas inundações; floresta de várzea,
inundada apenas durante a cheia dos rios; campos que apresentam três aspectos: os campos
inundáveis, os campos cerrados e os campos limpos (MORAIS, 2000).
A floresta densa de terra firme é o tipo de vegetação mais representativo do estado do
Amapá, cuja área de distribuição corresponde a uma superfície aproximada de 103.081,58
Km2, o equivalente a mais de 2/3 de todo o território estadual. Dentre as características da
floresta densa de terra firme se destacam; a máxima diversidade por unidade de área, a
estrutura de alto porte, as estratificações diferenciadas segundo tipologias locais e freqüentes
níveis de especialização, incluindo formas de dominância, endemismo, raridade e gregarismo
de muitas espécies. Esse ecossistema é considerado uma referência quando se discute a
biodiversidade amazônica (ZEE, 2002).
Todavia, é claramente reconhecida a insuficiência de informações a respeito, incluindo
a própria diversidade florística, faunística e o aproveitamento dos seus estoques naturais. Em
geral, as maiores considerações sobre esse tipo de floresta são atribuídas às suas espécies
emergentes, à freqüência de essências madeireiras e aos diâmetros avantajados dos troncos.
Entretanto, a importância desse ecossistema dá-se, também, pelo conjunto de outras variáveis,
dentre as quais destacam-se a freqüência de essências oleaginosas, resiníferas, aromáticas,
medicinais e a produção de frutos comestíveis (ZEE, 2002).
A floresta de várzea constitui o segundo maior ambiente florestado do estado do
Amapá, considerando estrutura, diversidade e representatividade espacial. Sua área de
abrangência e maior concentração ocorrem principalmente em margens de rios de águas
19
brancas (barrenta), onde, de certo modo, passa a ser regulada pelos regimes de marés. Na
medida em que se avalia o comportamento desse ambiente, a partir das áreas estuarinas para o
interior do continente, observa-se profunda redução florística possivelmente ligada às
alterações físico-químicas das águas desses rios. As maiores florestas de várzea do Estado
ocorrem ao longo da orla amazônica, adentrando pelos estuários e baixos cursos dos inúmeros
rios que aí deságuam (ZEE, 2002; CARIM et al., 2008).
Diante das alterações hidrológicas comuns a estes ambientes, muitos animais possuem
adaptações morfológicas, anatômicas, fisiológicas e/ou etológicas que facilitam a
sobrevivência durante a fase precária e permitem a colonização rápida das áreas à disposição
na fase favorável. A estas estratégias de sobrevivência pertencem as migrações verticais e
horizontais. Inúmeras espécies de organismos depositam ovos ou estágios permanentes que
são resistentes à água que se desenvolvem durante a próxima seca. Este é um tipo de
estratégia de sobrevivência não somente em animais terrestres, mas também em muitos
pequenos animais aquáticos, como é o caso de muitas espécies de zooplâncton, de esponjas,
etc. Para substituir rapidamente as perdas sofridas durante a fase desfavorável, os animais têm
adaptações, como os ciclos de vida curtos e altas taxas de reprodução, por exemplo grande
número de ovos ou reprodução assexuada na maioria dos pequenos invertebrados (JUNK,
1980, FERREIRA et al., 2005; MELO, 2006).
Em estudos realizados por Queiroz (2004), em florestas de várzea no estuário do rio
Amazonas, foram identificadas 116 espécies vegetais, pertencentes a 89 gêneros e 38 famílias.
As famílias mais representativas foram Arecaceae, correspondendo a 43,9% do total de
indivíduos coletados, Mimosaceae (11,4%) e Caesalpiniaceae (10,9%). Algumas espécies
dessas famílias são extremamente importantes para as comunidades locais, das quais podem
ser citadas; o murumuru (Astrocaryum murumuru), o açaí (Euterpe oleracea) e a bacaba
(Oenocarpus bacaba). Além dessas famílias predominantes, outras que ocorreram com baixa
freqüência apresentam espécies com potencial para o extrativismo, como Anacardiaceae,
Annonaceae, Melastomataceae, Moraceae, Myrtaceae, Rutaceae e Sapotaceae.
Em relação aos estudos com insetos neste ambiente, ainda são incipientes, embora
sejam de grande importância para elucidar a diversidade local e compreender a dinâmica
populacional desse grupo.
20
2.3 Fruticultura na Amazônia
O Brasil vem se destacando, em nível mundial, como um importante produtor de
frutas, especialmente as tropicais e subtropicais, como mamão, citros, manga, maracujá,
abacaxi, banana, goiaba, abacate, dentre outras (SÃO JOSÉ, 2003). Hoje é considerado o
terceiro maior produtor de frutas frescas do mundo e é um dos segmentos agrícolas de maior
relevância nacional, uma vez que produz anualmente em torno de 40 milhões de toneladas,
correspondendo a aproximadamente 25% do valor da produção agrícola do país, além de
gerar em torno de cinco milhões de empregos diretos e contribuir com uma receita bruta anual
da ordem de 15 bilhões de reais (BASA, 2008).
Em relação à Amazônia brasileira, a fruticultura é a quarta principal atividade
econômica, depois do minério de ferro, da madeira e da pecuária. Entretanto, do ponto de
vista social, é a atividade que apresenta o maior potencial de distribuição de renda para a
população, por envolver milhares de pequenos produtores, além das indústrias processadoras,
garantindo a fixação do homem no campo e a geração de empregos (BASA, 2008).
Por outro lado, apesar da elevada produção anual e do reconhecido potencial de
crescimento nesse segmento, especialmente no que diz respeito ao acesso a mercados de
frutas frescas tropicais, o acesso de produtos brasileiros em mercados internacionais não se dá
na mesma proporção, uma vez que o Brasil ocupa apenas o vigésimo lugar entre os países
exportadores, fazendo com que a comercialização dependa quase que exclusivamente do
mercado interno (DÓRIA et al., 2004).
Entre os fatores que contribuem para esse baixo volume de exportação, encontram-se
barreiras políticas, perdas na produção e pós-colheita e os problemas fitossanitários. Estes
últimos são considerados uma das principais barreiras a serem vencidas, pois mesmo a
fruticultura tendo qualidade e potencial produtivo, os países importadores restringem ao
máximo a comercialização por meio de medidas quarentenárias rigorosas (SOUZA FILHO,
2006).
Muitos desses problemas surgiram com a modernização da agricultura na década de
1960, fundamentada na adoção de práticas como a simplificação dos agroecossistemas por
meio da admissão de sistemas de produção baseados na monocultura, sobreposição de ciclos
culturais, mecanização intensiva, irrigações pesadas, adubações muitas vezes excessivas,
especialmente aquelas que fazem uso de fertilizantes altamente solúveis e uso indiscriminado
e massivo de agrotóxicos, portanto com alto aporte e dependência de insumos externos de alto
custo (HORNE; MCDERMOTT, 2001).
21
Embora essas práticas agrícolas tenham impulsionado a produção mundial de
alimentos para patamares nunca antes alcançados, ainda nos anos 60, efeitos negativos da
adoção dessas práticas, tais como erosão, contaminação dos solos e mananciais, perda da
diversidade da fauna e flora, ressurgimento e resistência de pragas aos agrotóxicos,
começaram a ser percebidos. Observa-se atualmente que um número cada vez maior de
segmentos da sociedade tem percebido a fragilidade do modelo vigente de desenvolvimento
da agricultura, evidenciando uma necessidade cada vez maior de um desenvolvimento
sustentável que considere a integração de fatores econômicos, sociais e ecológicos (ALTIERI,
2002).
Nesse contexto, apesar dos possíveis problemas fitossanitários, o desenvolvimento da
fruticultura na Amazônia brasileira apresenta grande potencial para implantação de um
modelo sustentável de produção, uma vez que essa atividade é praticada também em Sistemas
Agroflorestais (SAFs), forma de uso sustentável da terra que combina simultaneamente ou
seqüencialmente o plantio de diferentes espécies frutíferas e florestais, na mesma unidade de
terra, contribuindo significativamente para a manutenção e sustentabilidade desses
agroecossistemas e para a conservação da biodiversidade (GAMA-RODRIGUES et al., 2006).
Os SAFs também contribuem para a recuperação de áreas degradadas e são uma excelente
alternativa de uso da terra, principalmente na região amazônica, onde existem mais de 58
milhões de hectares desmatados (NASCENTE, 2003).
Diante do exposto, os sistemas agroflorestais constituem uma opção viável e
sustentável para a recuperação e utilização contínua de áreas de várzea e terra firme já
alteradas no Amapá, pois criam um ambiente com características ecológicas próximas do
ecossistema original, além de conservar parte da diversidade florestal da região. Além disso,
ocupam pequenas áreas, possibilitando a obtenção de resultados satisfatórios ao agricultor e a
manutenção e sustentabilidade do agroecossistema (SILVA et al., 2004).
Outros fatores que contribuem para o desenvolvimento desse segmento na Amazônia
são: oferta de produtos diferenciados pelo seu sabor peculiar, características edafoclimáticas
propícias à implementação da atividade e riqueza de espécies nativas cujo potencial produtivo
e econômico ainda não foi devidamente explorado. Segundo Cavalcante (1996), na Amazônia
brasileira existem aproximadamente 200 espécies de frutos comestíveis, das quais metade está
representada por frutíferas nativas, sendo que muitas delas ocorrem somente em ambiente
silvestre.
Neste cenário, o estado do Amapá, integrante da Amazônia Legal, é considerado o
mais preservado da federação. Assim, proposições que visem o desenvolvimento do setor
22
agrícola e florestal no Estado requerem, necessariamente, que sejam levadas em consideração
suas características ecológicas, uma vez que a maioria de suas áreas protegidas formam,
conjuntamente, o “Corredor de Biodiversidade do Amapá”, projeto de longa duração que visa
conciliar a conservação da natureza com o desenvolvimento social e econômico (SILVA,
2007).
Deste modo, a fruticultura é uma atividade promissora para o Amapá, tanto para
produção de frutos frescos como para a produção de polpa, suco ou doces, em agroindústrias.
Em que pese o fato de a produção de frutas ainda ser incipiente e voltada para o mercado
local, deve-se considerar que diversas espécies vegetais têm importância econômica para a
população local, sendo cultivadas em quintais residenciais, especialmente no meio rural.
Geralmente, a família consome os frutos in natura ou na forma de sucos ou doces, sendo o
excedente comercializado na forma de polpa (SILVA et al., 2004).
2.4 Dípteros frugívoros
2.4.1 Aspectos gerais
Os artrópodes representam aproximadamente 80% das espécies animais. Além do
maior número de espécies, são os mais diversos e abundantes, com papel vital em todos os
ambientes da Terra, e o grupo com maior perspectiva evolutiva (CONSTANTINO et al.
2002). Inserida neste grupo, a Ordem Diptera apresenta grande diversidade taxonômica e
distribui-se praticamente em todas as regiões biogeográficas. São conhecidas cerca de
120.000 espécies, agrupadas em mais de 100 famílias. São insetos holometabólicos, com
hábitos bastante variados, no entanto é rica em decompositores (54%) e predadores (24%)
(GILLOTT, 2005; KITCHING et al., 2005).
As larvas desses insetos podem se desenvolver tanto em meio aquático como em meio
terrestre. As larvas que se desenvolvem em meio terrestre vivem em matéria orgânica em
decomposição, carcaças de animais mortos, excrementos; algumas são inimigos naturais de
insetos ou parasitos, tanto do homem como de animais, e outras auxiliam na polinização de
plantas úteis ou no combate de plantas daninhas. Os adultos, em geral, são terrestres e
polífagos, alimentando-se de inúmeras substâncias, a maioria é de vida livre, mas existem
espécies parasitas na forma adulta. Muitas espécies apresentam importância médica,
veterinária e agrícola (BORROR; DELONG, 1969; GALLO et al., 2002; TRIPLEHORN;
JOHNSON, 2005).
23
Do ponto de vista agrícola, têm importância as moscas-das-frutas cujas larvas atacam
frutos de várias espécies; a mosca-da-madeira, cujas larvas abrem galerias nos troncos das
árvores; as espécies minadoras, cujas larvas abrem galerias nas folhas, além de larvas que
atacam as raízes de plantas. Com relação à importância médica, têm-se os insetos sugadores
de sangue, que podem transmitir agentes causais de doenças como malária, febre amarela e
dengue. A mosca-doméstica, em contato com os alimentos, pode transmitir ocasionalmente
disenteria. Entre as moscas de interesse veterinário, destacam-se as varejeiras (bicheiras) e a
mosca-do-berne, parasito de animais vertebrados e também do homem (GALLO et al., 2002).
2.4.2 Características morfológicas
A grande diversidade estrutural encontrada nos dípteros reflete a variedade de nichos
que eles exploram. O tamanho dos adultos varia de 0,5 mm a vários centímetros; a cabeça em
geral é móvel, com olhos compostos grandes, laterais, ocupando grande parte da cabeça;
ocelos ausentes ou em número de três, nesse caso ocupam o vértice numa disposição
denominada triângulo ocelar; as antenas apresentam formas e tamanhos variados e são
taxonomicamente importantes. Aparelho bucal sugador labial, com o lábio alongado e sulcado
formando a probóscide ou tromba. Mesotórax, em geral, desenvolvido, com um par de asas
membranosas com nervuras mais ou menos ramificadas. O par posterior de asas é atrofiado,
sendo chamado de halteres ou balancins, composto de uma parte afilada, o pedicelo, e uma
dilatação na extremidade, o capítulo, que tem função de equilíbrio durante o vôo. Pernas
ambulatórias. Abdome com o primeiro segmento bastante reduzido, fundido ao segundo. Os
últimos são transformados em genitálias, que nas fêmeas de certos grupos são em formas de
tubo, que encerra o acúleo através do qual o ovo é colocado endofiticamente, como nas
moscas-das-frutas (BORROR; DELONG, 1969; MCALPINE et al., 1981; GALLO et al.,
2002; GILLOTT, 2005).
2.5 Biologia de dípteros frugívoros
As moscas-das-frutas são espécies conhecidas mundialmente como pragas da
fruticultura, em virtude dos danos que causam à produção. As fêmeas depositam seus ovos no
interior dos frutos, onde, além de facilitar a entrada de organismos patogênicos, as larvas se
desenvolvem alimentando-se da polpa, tornando-os impróprios para o consumo in natura e
comercialização (BATEMAN, 1972; MALAVASI, 2001).
24
O ciclo de vida desses insetos ocorre em três ambientes: vegetação, fruto e solo. Os
adultos habitam a planta hospedeira ou plantas vizinhas, onde passam a maior parte do tempo
(MALAVASI; BARROS, 1988). A oviposição é feita em frutos na fase de amadurecimento,
maduros e caídos no solo, no início do processo de decomposição. Fatores ambientais como
temperatura, luminosidade, forma, tamanho e características da superfície dos frutos,
influenciam o processo de oviposição. Para localizar corretamente o fruto, a fêmea utiliza
estímulos visuais e olfativos detectados por estruturas localizadas nas antenas, tarsos,
probóscide e ovipositor (MORGANTE, 1991).
A fêmea percorre toda a superfície do fruto, tocando-o com a parte anterior da cabeça,
o labelo e o sintergosternito 7 (bainha do ovipositor). Nessa etapa, a mosca analisa as
características físicas (tamanho e formato) e químicas do fruto. Após este evento, ela insere o
acúleo na polpa do fruto, mantendo a “bainha do ovipositor” em posição perpendicular à
superfície (SUGAYAMA; MALAVASI, 1995). Posteriormente, deposita seus ovos no fruto,
de onde eclodem as larvas. O processo de embriogênese varia de acordo com a espécie. Em
média, a 25ºC, dura 72 horas para Anastrepha fraterculus (Wiedemann) e 48 horas para
Ceratitis capitata Wiedemann. No fruto, as larvas se desenvolvem alimentando-se da polpa.
Ao final do terceiro ínstar, as larvas se enterram no solo para se transformar em pupas. Neste
local ocorre a metamorfose e os imagos emergem dos pupários e reiniciam um novo ciclo. A
emergência ocorre geralmente nas primeiras horas do dia. Logo após, os adultos procuram
alimento, por exemplo líquidos de frutos atacados, exsudação de cochonilhas, dentre outros
(MORGANTE, 1991).
As diferentes espécies de moscas-das-frutas alimentam-se na fase imatura tanto de
frutos de plantas cultivadas como silvestres. Os adultos alimentam-se basicamente de néctar,
sucos de frutos, seiva, pólen, fezes de pássaros e outros alimentos encontrados na superfície
de folhas e frutos (CHRISTENSON; FOOTE, 1960; BATEMAN, 1972).
Pólen, fezes de pássaros e alimentos encontrados nas superfícies das folhas e frutos
são as maiores fontes de proteínas, enquanto néctar e sucos de frutos são as maiores fontes de
carboidratos; vitaminas e sais minerais são encontrados em todas as fontes. Os adultos podem
viver longos períodos alimentando-se somente de carboidratos, mas as glândulas dos machos
e o desenvolvimento de ovários nas fêmeas podem depender de fontes protéicas externas
(FERRO; ZUCOLOTO, 1989).
25
2.6 Plantas hospedeiras de dípteros frugívoros
Existem várias razões pelas quais interações entre insetos e plantas recebem uma
grande atenção de biólogos e agrônomos. Atualmente reconhece-se que a relação entre insetos
e plantas tem uma importância crucial para o conhecimento da biodiversidade terrestre
(LAWTON, 1983; PRICE, 2002). Segundo Price (2002), a relação alimentar do tipo insetoplanta ocorre em mais de 40% da biodiversidade mundial, estando a maioria concentrada em
florestas tropicais.
Estudos que demonstram a relação entre insetos herbívoros e frutos carnosos estão
concentrados em um grupo taxonômico de moscas herbívoras (Diptera: Tephritidae) por ser o
principal grupo que ataca este tipo de frutos e de plantas de interesse comercial (ZUCCHI,
2000). Os tefritídeos têm sido estudados extensivamente nos trópicos como pragas em áreas
agrícolas, mas em áreas florestais com vegetação nativa foram pouco pesquisados.
Recentemente, estudos relativos às suas plantas hospedeiras em reservas florestais tem sido
intensificados e muitas informações importantes para se compreender melhor os padrões do
uso de plantas hospedeiras e os processos ecológicos e evolutivos dos insetos, têm sido
obtidas (URAMOTO, 2007). Este tipo de pesquisa é ilustrado no estudo com as espécies
frugívoras da subfamília Dacinae (Tephritidae), realizado em uma floresta tropical em Papua
Nova Guiné, em que foram determinadas as associações com as plantas hospedeiras, a
abundância e o número de espécies que infestam as várias espécies de plantas (NOVOTNY et
al., 2005).
Segundo Loyola et al. (2006), o uso de hospedeiros por espécies de insetos fitófagos
está geralmente restrito a plantas filogeneticamente próximas, muitas vezes de uma única
família ou gênero. Espécies de plantas taxonomicamente (ou filogeneticamente) relacionadas
freqüentemente apresentam compostos químicos muito similares e podem ser incluídas como
novas hospedeiras de um animal herbívoro mais facilmente que plantas não relacionadas.
Segundo Zucchi (2007), do total de espécies de moscas-das-frutas registradas no
Brasil, para apenas 47% delas são conhecidos pelo menos uma espécie vegetal hospedeira.
Sendo assim, levantamentos com amostragem de frutos são extremamente importantes,
principalmente em áreas de florestas, onde são pouco realizados. Para Zucchi (2000), a
identificação desses hospedeiros é de fundamental importância do ponto de vista prático para
a implementação do manejo integrado das espécies-praga. O registro de distribuição
geográfica e plantas hospedeiras precisam ser catalogados, tornando-se, assim, uma referência
básica para os técnicos envolvidos com problemas quarentenários.
26
2.7 Dípteros frugívoros de importância econômica no Brasil
Atualmente os dípteros frugívoros considerados de importância econômica para o
Brasil pertencem à família Tephritidae. Esta família apresenta 4.448 espécies agrupadas em
484 gêneros (NORRBOM, 2004), dos quais somente seis são de importância econômica:
Anastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis MacLeay, Rhagoletis Loew, Dacus
Hendel e Toxotrypana Gerstaecker. Destes, vinte espécies de tefritídeos são responsáveis por
enormes perdas na produção de frutos (NORRBOM, 1998).
As espécies de importância econômica para o Brasil pertencem a três gêneros:
Anastrepha, Bactrocera e Ceratitis.
O gênero Anastrepha, restrito à região Neotropical, possui atualmente 212 espécies
conhecidas (URAMOTO, 2007). No Brasil, 102 espécies já foram assinaladas. Destas, seis
são particularmente importantes, devido aos danos que causam: A. striata (Schiner), A.
obliqua (Macquart), A. fraterculus (Wiedemann), A. grandis (Macquart), A. pseudoparallela
(Loew) e A. zenildae Zucchi (ZUCCHI, 2000; URAMOTO; ZUCCHI, 2009).
A representante do gênero Ceratitis no Brasil é C. capitata (mosca-do-mediterrâneo),
que está distribuída em quase todas as áreas tropicais e temperadas quentes do mundo. Essa
espécie foi introduzida no Brasil no início do século XX e atualmente encontra-se distribuída
em vários estados do país (ZUCCHI, 2000). Na região Norte já foi assinalada nos estados de
Rondônia, infestando goiaba (Psidium guajava L.) (RONCHI-TELES; SILVA, 1996); Pará,
em frutos de carambola (Averrhoa carambola L.) e acerola (Malpighia glabra L.) (SILVA et
al., 1998), e em Tocantins, coletada em pomares e áreas de mata nativa, utilizando-se
armadilhas tipo McPhail, com hidrolisado enzimático (BOMFIM et al., 2004). No entanto, o
gênero Ceratitis é composto por aproximadamente 65 espécies que ocorrem principalmente
na África tropical (ZUCCHI, 2000).
Durante muito tempo, Bactrocera foi considerado subgênero de Dacus. A mosca-dacarambola, Bactrocera carambolae Drew e Hancock, é a única espécie do gênero introduzida
no continente americano. Foi coletada no Suriname, em 1975 (SAUERS-MULLER, 1991).
Em 1989, foi detectada na Guiana francesa (WHITE e ELSON-HARRIS, 1994) e, em 1996,
foi detectada no Brasil, no município de Oiapoque, estado do Amapá e, posteriormente, em
fevereiro de 2007, foi detectado no Pará um foco da praga, no Distrito de Monte Dourado,
município de Almeirim (MALAVASI, 2001; ROCHA, 2008). Após um ano de trabalho, o
Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) declarou oficialmente, no dia
31 de março, a erradicação do foco da mosca-da-carambola no Vale do Jari, região que
27
compreende os municípios de Laranjal do Jari (AP), Vitória do Jari (AP) e o Distrito Monte
Dourado (PA) (MAPA, 2008).
Muitos países da região perderão muito dinheiro se a mosca-da-carambola se
estabelecer permanentemente. Um estudo conduzido pelo United States Department of
Agriculture/Animal Plant Health Inspection Service, em 1995, estimou as perdas dos países
para os quais o risco de estabelecimento é maior. A estimativa para perdas em campo varia de
2,5% para caju, fruta-pão e acerola a 50% para carambola. Economicamente, isso
representaria para o Brasil uma perda anual de aproximadamente US$ 58 milhões de dólares
(MALAVASI, 2001).
Em relação aos gêneros Rhagoletis e Toxotrypana, no Brasil, são de pouca expressão
econômica. Contudo, há registros de espécies do gênero Toxotrypana no país. No entanto, T.
curvicauda Gerstaecker, que tem importância econômica de fato, ainda não foi detectada
(ZUCCHI, 2000).
2.8 Estudo de comunidades
Um assunto fundamental em ecologia é a identificação de fatores que determinam os
padrões de biodiversidade e, mais precisamente, as causas que contribuem para a
variabilidade de espécies entre comunidades locais (TUOMISTO et al., 2003). Ecologia de
comunidades, portanto, é o estudo de padrões na estrutura e no comportamento de assembléia
de espécies que ocorrem juntas no espaço e no tempo. Assim, o interesse dos ecólogos de
comunidades é saber como agrupamentos de espécies estão distribuídos e as maneiras pelas
quais tais agrupamentos podem ser influenciados tanto por fatores abióticos quanto bióticos
(BEGON et al., 2007).
Os fatores abióticos podem causar grandes flutuações na abundância dos insetos.
Variações climáticas podem afetar o crescimento, a reprodução e a dispersão das espécies. A
temperatura é um dos fatores que limitam o crescimento das populações e pode atuar em
qualquer estágio do ciclo de vida, afetando a fecundidade e a sobrevivência (SPEIGHT et al.
1999). Os fatores bióticos são críticos na determinação e nas flutuações na abundância dos
indivíduos. A ação dos inimigos naturais, aliada à competição entre os indivíduos da
população, são postulados como principais fatores de regulação populacional. Os fatores que
causam mortalidade de insetos são de grande interesse em ecologia de populações e manejo
de pragas (DENT; WALTON, 1997).
28
A riqueza de espécies constitui a medida mais simples disponível para quantificar a
diversidade de uma amostra, de um local ou de uma região. A variação em riqueza de
espécies dentro de uma única região parece ser o resultado de processos ecológicos também
locais como, por exemplo interação entre espécies e heterogeneidade de habitats (TOKESHI,
1999). Sendo assim, a riqueza em espécies nos fornece uma importante base para a
comparação entre comunidades, no entanto é pouco informativa a respeito da freqüência
relativa de cada espécie, o quão comuns ou raras algumas espécies são em determinadas
comunidades. Portanto, a diversidade (medida que incorpora tais informações) pode ser mais
informativa dependendo do tipo de estudo realizado (MAGURRAN, 2004; LOYOLA, et al.,
2006).
Estudos demonstrando a riqueza em espécies de dípteros frugívoros em matas
tropicais têm sido desenvolvidos em várias regiões do mundo (FLETCHER, 1998; DREW;
RAGHU, 2002; NOVOTNY et al., 2005). Do ponto de vista prático, estes estudos são
fundamentais para o desenvolvimento de técnicas de manejo das populações desses insetos,
além de fornecerem subsídios à elaboração de projetos na área de fruticultura nas diferentes
regiões estudadas (BOMFIM et al., 2007). Além disso, podem fornecer grande parte das
informações para se compreender a biologia, ecologia e evolução dos mesmos, pois existe
uma guilda de insetos pertencentes a esse grupo que são endêmicos de florestas tropicais,
podendo, ainda, ser considerados organismos indicadores para avaliar o impacto das
mudanças dos habitats. No entanto, estudos populacionais envolvendo dípteros frugívoros em
mata nativa preservada são raros (BATEMAN, 1972; ALUJA et al., 2003).
No Brasil, estudos com dípteros frugívoros em ambientes naturais são escassos. No
entanto, recentemente foram desenvolvidos estudos na Reserva Florestal Adolpho Ducke,
estado do Amazonas, onde foram coletadas 12 espécies do gênero Anastrepha (considerado o
de maior expressão econômica no Brasil) e oito novas espécies (COSTA, 2005). Na Reserva
Natural Vale do Rio Doce, estado do Espírito Santo, foram coletadas 21 espécies do gênero
Anastrepha, com cinco novos registros para o Estado e um novo registro para o Brasil, além
de cinco espécies novas (URAMOTO, 2007).
De maneira geral, as populações de insetos mais estudadas são as que de alguma
forma causam prejuízos econômicos ao homem. No entanto, estes estudos têm sido pontuais
no tempo e com enfoque no manejo e/ou na redução dessas populações. No momento em que
a agricultura busca tecnologias alternativas que possibilitem a diminuição do uso de
agrotóxicos, os estudos envolvendo ecologia das populações assumem papel de destaque
(JESUS, 2005). Sendo assim, a detecção e avaliação de processos reguladores da composição
29
em espécie de uma comunidade são, portanto, fundamentais para o desenvolvimento de
técnicas de manejo e contribuem para o melhor entendimento dos padrões de diversidade
encontrados na natureza (LOYOLA et al., 2006).
30
3. OBJETIVOS
3.1 Geral
Caracterizar a composição da fauna de dípteros frugívoros em áreas de florestas de
várzea e de terra firme no estado do Amapá.
3.2 Específicos
Elaborar uma lista de espécies de dípteros frugívoros nos dois ecossistemas;
Verificar a associação de dípteros frugívoros com espécies vegetais silvestres;
Estudar a composição da comunidade de dípteros frugívoros e elaborar a análise
faunística dessas espécies em florestas de várzea e de terra firme;
Analisar comparativamente a riqueza, a abundância e a diversidade de espécies de
dípteros frugívoros nesses dois ecossistemas.
31
4. MATERIAIS E MÉTODOS
4.1 Áreas de Estudo
Os estudos foram conduzidos em duas parcelas permanentes, ambas medindo 1,0 ha.
A primeira está localizada em uma floresta de várzea, no Campo Experimental da Embrapa
Amapá, no município de Mazagão (00º06’51.4”S e 51º16’32.3”W), e a segunda em uma
floresta de terra firme, na comunidade do Cupixi, município de Porto Grande (00º37’57.9”N e
51º48’10.0”W). O principal critério adotado na escolha dos locais para a instalação das
parcelas foi o de que representassem adequadamente os ecossistemas floresta de várzea e
floresta de terra firme e fossem pouco antropizadas.
A parcela de várzea foi demarcada em uma região caracterizada como várzea alta, que
constitui a faixa que primeiro recebe os sedimentos transportados pelos rios, é a mais fértil e
de melhor aeração (Figura 1).
Fonte: Google
Figura 1. Localização da parcela experimental em floresta de várzea.
A parcela de terra firme foi alocada no extrato mais alto da floresta, a canópia, onde
estão as árvores emergentes, que chegam a 55m de altura. São árvores como: o mogno
(Swietenia macrophylla), castanha-do-brasil (Bertholletia excelsa), angelim (Vatairea
heteroptera), ipê (Tabebuia chrysotricha) e o pau mulato (Calycophyllum spruceanum). A
maior parte dessas árvores aloja plantas epífitas (orquídeas, bromélias, cactos) (Figura 2).
32
Fonte: Google
Figura 2. Localização da parcela experimental em floresta de terra firme.
4.2. Métodos de coleta de dados
4.2.1 Coleta de frutos
Foram realizadas coletas de frutos de diversas espécies vegetais silvestres, no período
de junho de 2008 a maio de 2009, nas duas parcelas experimentais. A cada 15 dias era feita
uma varredura em toda a área demarcada, coletando-se frutos da planta e recém-caídos no
solo. Foram coletadas amostras de frutos pequenos ou grandes, dependendo das características
da espécie vegetal e da densidade de plantas na área (Figura 3A).
A
B
Fotos: Arquivos do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá
Figura 3. A - Amostra de frutos de taperebá coletada em campo; B - Acondicionamento de
frutos em caixas térmicas para transporte até o laboratório.
33
Os frutos foram acondicionados em caixas térmicas e conduzidos ao Laboratório de
Entomologia da Embrapa Amapá, em Macapá (Figura 3B). Em laboratório, o processamento
das amostras de frutos foi feito de acordo com Silva et al. (2007a). Os frutos foram contados,
pesados e dispostos em bandejas de plástico, sobre uma fina camada de areia esterilizada que
serve de substrato para empupação (Figura 4A). As bandejas foram cobertas com tecido de
organza, presas por ligas de borracha (Figura 4B). A cada três dias a areia foi examinada e os
pupários retirados (Figura 4C), com o auxílio de espátulas, sendo transferidos para frascos de
plástico transparente (8cm de diâmetro), com tampa vazada e coberta por organza, contendo
uma fina camada de vermiculita umedecida (Figura 4D). Após vinte dias as amostras eram
descartadas.
5mm
A
B
C
D
Fotos: Arquivos do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá
Figura 4. A - Frutos acondicionados em bandejas para a obtenção de pupários; B - Sala de
obtenção de pupários; C - Pupários de moscas-das-frutas; D - Pupários de dípteros
acondicionados em frascos contendo vermiculita para a obtenção de adultos.
Os frascos foram dispostos em câmaras climatizadas, sob condições controladas de
temperatura (26,5±0,5ºC), umidade relativa do ar (70±5%) e fotofase (12 horas), sendo
observados e umedecidos diariamente (Figura 5A). Após emergirem, os insetos foram
acondicionados em frascos contendo etanol 70%, devidamente etiquetados e posteriormente
identificados (Figura 5B).
34
A
B
Fotos: Arquivos do Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá
Figura 5. A - Frascos dispostos em câmaras com temperatura, umidade e fotofase controladas
para a obtenção de adultos; B - Adultos de dípteros conservados em etanol 70%, para
posterior identificação.
4.2.2 Coleta e identificação de material botânico
Para facilitar a identificação das espécies vegetais, material botânico, especialmente
ramos contendo estruturas reprodutivas (flores e frutos) foram coletados e posteriormente
herborizados, segundo técnicas habituais de montagem e preservação (FIDALGO; BONONI,
1984). Também foram feitas fotografias digitais de algumas espécies vegetais coletadas.
A identificação foi realizada com a utilização de chaves dicotômicas e materiais
bibliográficos especializados, como Flora Brasiliensis e Flora Neotropica, além de
comparação com o acervo disponível no Herbário Amapaense - HAMAB, do Instituto de
Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Amapá – IEPA. A identificação das espécies vegetais
foi realizada pelo pesquisador M.Sc. Salustiano Vilar Costa Neto, do IEPA.
4.2.3 Identificação dos insetos
Os dípteros frugívoros pertencentes ao gênero Anastrepha foram identificados no
Laboratório de Entomologia da Embrapa Amapá, com base na chave de Zucchi (2000) e
Stone (1942). Para isso, foram utilizadas somente as fêmeas, por meio do exame dos acúleos
extrovertidos, com o auxílio de estereomicroscópio e microscópio óptico (40x), sendo
observadas outras características, como padrão alar, mesonoto, mediotergito e subescutelo. A
identificação dos outros gêneros contou com colaboração do biólogo Pedro Carlos Strikis,
doutorando da Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Departamento de
Parasitologia.
35
4.3 Métodos de análise dos dados
4.3.1 Análise dos dados biológicos dos dípteros
Esta análise foi realizada por meio das seguintes fórmulas:
• Emergência (E): calculada dividindo-se o número de insetos emergidos pelo número
total de pupários obtidos dos frutos, multiplicado por cem.
E= N° de parasitóides emergidos + N° de moscas emergidas X 100
N° Total de pupários obtidos
• Índices de infestação dos frutos (IF e IP): calculado por meio do número de pupários
obtidos dividido pelo número de frutos coletados (IF) e peso de frutos (IP) (em
quilograma).
IF = N° de pupários obtidos
N° de frutos coletados
e
IP = ___N° de pupários obtidos__
Peso (kg) de frutos coletados
4.3.2 Análise de diversidade
A análise da diversidade das espécies de dípteros frugívoros foi elaborada baseando-se
em Silveira Neto et al. (1976) e Magurran (2004). Foram estimados os seguintes parâmetros:
freqüência, dominância, abundância, constância, equitabilidade e diversidade (índices de
diversidade de Margalef e Shannon). Estes índices foram calculados usando o programa
Anafau (MORAES et al., 2003).
Os critérios para as classes de freqüência, abundância e constância foram:
§ Frequência: É a proporção de indivíduos de uma espécie em relação ao total de indivíduos
da amostra.
36
Em que ni: número de indivíduos da espécie i e N: total de indivíduos da amostra.
Classes: Super freqüente (SF): freqüência maior que o limite superior do Intervalo de
Confiança a 1%;
Muito freqüente (MF): freqüência maior que o limite superior do IC a 5%;
Freqüente (F): freqüência situada dentro do intervalo de confiança a 5%;
Pouco freqüente (PF): freqüência menor que o limite inferior do IC a 5%.
§ Dominância: Expressa a relação entre o número de indivíduos de uma determinada espécie
e o número de indivíduos de todas as espécies encontradas. Uma espécie é considerada
dominante quando apresenta frequência superior 1/S, em que S é o número total de espécies
na comunidade.
DA = dominância da sp A
NA , NB, NC, ...... NN = número de indivíduos de espécie A, B, C ...... N.
Classes: Super dominante (SD): número de indivíduos maior que o limite superior do IC a
5%.
Dominante (D): número de indivíduos situado dentro do IC a 5%.
Não dominante (ND): número de indivíduos menor que o limite inferior do IC a 5%.
§ Abundância: refere-se ao número de indivíduos de uma determinada categoria taxonômica
por unidade de superfície ou volume e varia no tempo e no espaço.
Classes: Super abundante (sa): número de indivíduos maior que o limite superior do IC a 1%.
Muito abundante (ma): número de indivíduos situados entre os limites superiores do
IC a 5 e a 1 %;
Comum (c): número de indivíduos situados dentro do IC a 5%;
Dispersas (d): número de indivíduos situado entre os limites inferiores do IC a 5 e a
1%;
Rara (r): número de indivíduos menor que o IC a 1% .
37
§ Constância: Porcentagens de amostras em que uma determinada espécie está presente.
Em que p: número de amostras com a espécie e N: número total de amostras tomadas
Classes: Constante (W): presente em mais de 50% das coletas;
Acessória (Y): presente entre 25 a 50 % das coletas;
Acidental (Z): espécie presente em menos de 25% das coletas.
§ Riqueza (S): O número total de espécies observadas na comunidade.
§ Índice de equitabilidade de Pielou (J’): É derivado do índice de diversidade de Shannon e
permite representar a uniformidade da distribuição dos indivíduos entre as espécies existentes
(PIELOU, 1966). Seu valor apresenta uma amplitude de 0 (uniformidade mínima) a 1
(uniformidade máxima).
Em que: H’: Índice de Shannon e Hmax: é a diversidade máxima possível que pode ser
observada se todas as espécies apresentarem igual abundância.
Hmax = log S; onde: S é o número total de espécies
§ Diversidade de Margalef: Refere-se à diversidade de espécies dentro de uma comunidade
ou habitat. É um índice simples considerando somente a riqueza de espécies e o logaritmo
(base 10 ou natural) do número total de indivíduos. É calculado de acordo com a seguinte
equação:
Em que: S é o número de espécies amostradas; N é o número total de indivíduos em todas as
espécies.
§ Diversidade de Shannon-Wiener: Mede o grau de incerteza em prever a que espécie
pertencerá um indivíduo tomado, ao acaso, de uma amostra com S espécies e N indivíduos.
Quanto menor o valor do índice de Shannon, menor o grau de incerteza e, portanto, a
38
diversidade da amostra é baixa. A diversidade tende a ser mais alta quanto maior o valor do
índice. É calculado por meio da fórmula:
Em que pi: freqüência de cada espécie, para i variando de 1 a S (Riqueza).
As curvas cumulativas de espécies foram baseadas em cálculos de rarefação e Chao de
primeira ordem (Chao 1).
§ Rarefação: Consiste em calcular o número esperado de espécies em cada amostra para um
tamanho de amostra padrão. O número esperado de espécies é obtido pela equação:
Em que E(S) é o número esperado de espécies em uma amostragem aleatória, S é o número
total de espécies registradas, N é o número total de indivíduos registrados, Ni é o número de
indivíduos da espécie i, e n é o tamanho padronizado da amostra escolhido.
O termo
é calculado como
Chao 1: O método Chao 1 estima a riqueza total, utilizando o número de espécies
representadas por apenas um indivíduo nas amostras (singletons), e o número de espécies com
apenas dois indivíduos nas amostras (doubletons). A estimativa de riqueza é calculada pela
equação:
Em que Sc é a riqueza estimada, s é a riqueza observada, Fi é o número de espécies que têm
exatamente i indivíduos em todas as amostras.
Para o cálculo de rarefação utilizou-se o Software BioDiversity Pro (McALEECE et
al., 1997). Já para a análise de riqueza esperada (Chao 1) foi utilizado o Software EstimateS,
com 100 aleatorizações (COLWELL, 2006).
39
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1 Diversidade de dípteros frugívoros em Floresta de Várzea e de Terra Firme
5.1.1 Famílias de dípteros identificadas
Na parcela localizada na Floresta de Várzea, foram identificadas 12 espécies de
dípteros frugívoros, obtidas diretamente de frutos, pertencentes às famílias Lonchaeidae,
Micropezidae, Richardiidae, Stratiomyiidae, Syrphidae e Tephritidae. Já na parcela localizada
na Floresta de Terra Firme, foram identificadas sete espécies, pertencentes às famílias
Lonchaeidae, Syrphidae, Tephritidae e a uma família não identificada (Tabela 1).
Tabela 1. Famílias e espécies de dípteros frugívoros obtidas de frutos em floresta de
várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Várzea
Espécies
Anastrepha fraterculus
Tephritidae
Anastrepha zenildae
Anastrepha sp.
Richardia sp.
Richardiidae
Neosilba bella
Lonchaeidae
Neosilba zadolicha
Neosilba sp.
morfoespécie 1
Stratiomyiidae
morfoespécie 2
morfoespécie 3
morfoespécie 4
Micropezidae
morfoespécie 5
Syrphidae
n. id.1*
*Família de díptero não identificada
Família
Nº exemplares
42
1
82
1995
1
54
3
74
159
4
3
7
-
Terra Firme
Espécies
Nº exemplares
Anastrepha distincta
8
Anastrepha sp.
2
Neosilba nigrocerulae
Neosilba morfotipo AP2
Neosilba morfotipo AM1
morfoespécie 6
morfoespécie 7
2
1
2
37
1
5.1.1.1 Família Lonchaeidae
São dípteros pequenos de corpo azul-escuro brilhante e asas hialinas, encontrados
principalmente em lugares úmidos ou sombreados (Figura 6). Suas larvas danificam frutos e
hortaliças cultivadas e têm sido reportados como pragas primárias em diferentes culturas no
Brasil, mas ainda são pouco estudados na região neotropical (VELOSO et al., 1994; UCHÔAFERNANDES; ZUCCHI, 1999; BITTENCOURT et al., 2006). Dasiops Rondani e Neosilba
McAlpine são os gêneros que agrupam espécies de importância econômica (SOUZA FILHO,
2006).
40
Foto: Pedro Carlos Strikis
Figura 6. Espécimes de Lonchaeidae
5.1.1.2 Família Micropezidae
São dípteros de tamanho pequeno a médio, corpo estreito e pernas muito longas,
alguns se assemelhando superficialmente a formigas; a primeira célula posterior (R5) estreitase apicalmente e a célula anal é frequentemente longa e acuminada. Os adultos são
encontrados em lugares úmidos (Figura 7). As larvas se criam em matéria orgânica em
decomposição (BORROR; DELONG, 1969; STEYSKAL, 1987).
Fonte: Norrbom e Thompson (2004)
Figura 7. Espécime de Micropezidae
41
5.1.1.3 Família Richardiidae
São dípteros de tamanho pequeno a médio que apresentam geralmente desenhos
pretos, marrons ou amarelados nas asas (Figura 8). Em geral, são encontrados em lugares
úmidos e são frequentemente muito abundantes. Pouco se conhece dos estádios larvais, porém
algumas larvas são fitófagas e podem ocasionalmente causar danos a plantas cultivadas,
algumas espécies parasitam outros insetos e outras ainda ocorrem em matéria orgânica em
decomposição (BORROR; DELONG, 1969; STEYSKAL, 1987).
Foto: Ezequiel G. Deus
Figura 8. Espécime de Richardiidae
5.1.1.4 Família Stratiomyiidae
São dípteros de tamanho médio ou maiores, comumente encontrados em flores;
algumas espécies apresentam cores vivas e aspecto semelhante ao de vespas (Figura 9). As
larvas ocorrem em habitats variados; algumas são aquáticas e alimentam-se de algas,
substância em decomposição ou pequenos animais aquáticos; outras vivem em esterco ou em
outras substâncias em decomposição; existem ainda, espécies que ocorrem sob a casca de
árvores (GALLO et al., 2002).
Em algumas espécies o abdômen é largo e achatado, as asas em repouso ficam
superpostas sobre o abdômen e as antenas são longas, tendo o terceiro segmento distintamente
anguloso. Em outras espécies o abdômen é alongado, geralmente estreito na base e o terceiro
segmento da antena apresenta-se globular, provido de arista e com anelação. A maioria dos
estratiomiídeos apresenta cor escura, com manchas claras ou sem, mas algumas espécies são
42
amareladas ou castanho-claras. Esses insetos são facilmente reconhecíveis pela nervação da
asa; os ramos da nervura radial são bastante espessos e concentram-se perto da margem costal
da asa e a célula discal é pequena (BORROR; DELONG, 1969; STEYSKAL, 1987).
Fonte: Norrbom e Thompson (2004)
Figura 9. Espécime de Stratiomyiidae
5.1.1.5 Família Syrphidae
Os sirfídeos ocorrem em diferentes tipos de habitats. Os adultos são, muitas vezes,
comuns onde há flores e, com frequência, pairam longamente no ar. Diferentes espécies
podem variar muito no aspecto, mas podem ser reconhecidas pela nervura espúria que se
localiza entre a radial e a medial. Muitas têm cores vivas e se assemelham às abelhas
domésticas, outras com mamangabas ou com vespas, sendo frequentemente notável essa
semelhança (Figura 10). As larvas dos sirfídeos variam consideravelmente nos hábitos e nos
aspectos. Muitas são predadoras de afídeos, outras vivem no ninho de insetos sociais, em
plantas ou em madeira em decomposição e em ambientes aquáticos altamente poluídos
(BORROR; DELONG, 1969; VOCKEROTH; THOMPSON, 1987).
Fonte: Norrbom e Thompson (2004)
Figura 10. Espécime de Syrphidae
43
5.1.1.6 Família Tephritidae
Grupo grande de dípteros de tamanho pequeno a médio nos quais as asas apresentam
usualmente manchas ou faixas com diferentes padrões (Figura 11). Podem ser reconhecidos
pela estrutura da subcostal, que se dobra para frente em ângulo quase reto. Os adultos são
encontrados em flores ou na vegetação. Algumas espécies têm o hábito de abaixar e levantar a
asa quando em repouso na planta. As larvas da maioria dos tefritídeos são fitófogas, tendo
algumas espécies importância como praga. Apresenta, aproximadamente, 4.448 espécies
agrupadas em 484 gêneros (NORRBON, 2004). No entanto, destes gêneros, somente seis são
de importância econômica: Anastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis MacLeay
Rhagoletis, Loew, Dacus Hendel e Toxotrypana Gerstaecker. Ceratitis capitata (Wiedemann)
e algumas espécies do gênero Anastrepha atacam grande variedade de frutos e são
consideradas de grande importância econômica para as Américas (ZUCCHI, 2000;
NORRBON, 2004).
Foto: Adilson Lopes Lima
Figura 11. Espécime de Tephritidae
5.2 Análise faunística e índices de diversidade
As espécies obtidas em floreta de várzea foram: Anastrepha fraterculus (Wiedemann),
Anastrepha zenildae Zucchi, Anastrepha sp., Neosilba bella Strikis & Prado, Neosilba
zadolicha McAlpine & Steyskal, Neosilba sp., Richardia sp., morfoespécie 1, morfoespécie 2,
morfoespécie 3, morfoespécie 4 e morfoespécie 5. Em floresta de terra firme: Anastrepha
distincta Greene, Anastrepha sp., Neosilba nigrocerulae, Neosilba morfotipo AP2, Neosilba
morfotipo AM1, morfoespécie 6 e morfoespécie 7 (Tabela 1).
44
Segundo Begon et al. (2007), a heterogeneidade de espécies entre comunidades pode
estar relacionada à diferença entre habitats, ou seja, em um ambiente que se altera de modo
sazonal, previsível, as diferentes espécies podem estar adaptadas às condições predominantes
em épocas distintas do ano. Portanto, pode-se esperar que em um ambiente sazonal coexistam
mais espécies do que em um completamente constante. Deste modo, diversas espécies podem
se alterar na dominância, à medida que mudam as condições e outros recursos se tornam
disponíveis. Já em ambientes não-sazonais, por outro lado, existem oportunidades para
especialização que não são encontradas em ambientes sazonais.
A quantidade de indivíduos das espécies de dípteros frugívoros foi significativamente
maior na várzea do que na terra firme, provavelmente porque a quantidade de frutos utilizados
como hospedeiro por estes insetos estavam disponíveis em maior quantidade naquele
ecossistema, com isso a abundância das espécies tende a ser maior.
Na floresta de várzea, Richardia sp. apresentou abundância expressiva, com mais de
80% dos exemplares obtidos neste habitat (Tabelas 1 e 2). Essa espécie foi classificada como
super abundante, super dominante, super frequente e constante (Tabela 2). Isso pode ter
ocorrido devido a sua natureza polífaga e a presença de frutos de urucuri, seu principal
hospedeiro, em seis dos doze meses de coleta.
Tabela 2. Índices faunísticos das espécies de dípteros frugívoros obtidas de frutos em floresta
de várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Dominância
Frequência
(%)
Espécies de dípteros
Várzea
Abundância
Constância
Categorias
Terra
Várzea
Firme
Terra
Várzea
Firme
Terra
Várzea
Firme
Terra
Várzea
Firme
Terra
Firme
-
15,09
-
SF
-
SD
-
sa
-
Anastrepha fraterculus
1,73
-
F
-
D
-
c
-
Y
-
Anastrepha zenildae
0,04
-
PF
-
ND
-
d
-
Z
-
Anastrepha sp.
3,38
3,77
MF
F
D
D
ma
C
W
Y
Richardia sp.
82,31
-
SF
-
SD
-
sa
-
W
-
Neosilba bella
0,04
-
PF
-
ND
-
d
-
Z
Y
Anastrepha distincta
Neosilba nigrocerulae
Neosilba zadolicha
Neosilba morfotipo AP2
Y
-
3,77
-
F
-
ND
-
C
-
2,22
-
MF
-
D
-
ma
-
Y
-
-
1,88
-
F
-
ND
-
C
-
Y
-
3,77
-
F
-
ND
-
C
-
Y
Neosilba sp.
0,12
-
PF
-
ND
-
d
-
Y
-
Morfoespécie 1
3,05
-
MF
-
D
-
ma
-
Y
-
Morfoespécie 2
6,55
-
SF
-
SD
-
sa
-
Y
-
Morfoespécie 3
0,16
-
PF
-
ND
-
d
-
Y
-
Morfoespécie 4
0,12
-
PF
-
ND
-
d
-
Y
-
Morfoespécie 5
0,28
-
F
-
ND
-
c
-
Z
-
Morfoespécie 6
-
69,84
-
SF
-
SD
-
sa
-
W
Morfoespécie 7
-
1,88
-
PF
-
ND
-
D
-
Y
Neosilba morfotipo AM1
SF: Super frequente; MF: Muito frequente; F: Frequente; PF: Pouco frequente; SD: Super dominante; D: Dominante; ND: Não dominante; sa: Super abundante;
ma: Muito abundante; c: Comum; d: Dispersa; r: Rara; W: Constante; Y: Acessória; Z: Acidental; -: Não detectada.
45
Vários trabalhos realizados no Brasil confirmam a hipótese de que a presença do
hospedeiro primário da espécie pode influenciar na sua abundância. Silva (1993), em trabalho
realizado no estado do Amazonas, confirmou que A. obliqua é a espécie que apresenta níveis
mais elevados de infestação em frutos de taperebá, geralmente atingindo valores acima de
50%. Em trabalho semelhante, Lemos et al. (2008) verificaram que em 85 amostras de
taperebá coletadas em quatro municípios do estado do Amapá, A. obliqua estava presente em
51. Silva et al. (2005b), verificaram que A. obliqua é a espécie mais abundante no taperebá, na
Área de Proteção Ambiental do Rio Curiaú, em Macapá. Canal et al. (1998) constataram que
Anastrepha zenildae é a espécie que predomina em goiaba no estado de Minas Gerais. No
estado do Tocantins, Bomfim et al. (2007) atribuíram a maior abundância de A. obliqua em
pomares comerciais à presença de espécies da família Anacardiaceae, comumente atacadas
por esta espécie de mosca no Brasil.
Nesse sentido, Townsend et al. (2006) enfatizam que se uma produtividade mais alta
estiver correlacionada com um espectro mais amplo de recursos disponíveis, é provável que
isso acarrete em um aumento na riqueza específica. Contudo, um ambiente mais produtivo
pode ter uma taxa mais alta de suprimento de recursos, mas não uma variedade maior de
recursos. Essa situação pode levar a um aumento no número de indivíduos por espécie, ao
invés um aumento do número de espécie. Sendo assim, uma comunidade conterá mais
espécies quanto maior for a variedade de recursos.
A segunda espécie com maior abundância na várzea foi morfoespécie 2
(Stratiomyiidade) (Tabelas 1 e 2). Essa espécie foi classificada como super abundante, super
dominante e super frequente (Tabela 2). Em relação ao parâmetro constância, foi classificada
como acessória. O número elevado de indivíduos pode estar relacionado à falta de
competidores para o recurso explorado por esta espécie e a forte pressão exercida pelo
ambiente de várzea que obriga a espécie a desenvolver estratégia de sobrevivência. No que
concerne ao parâmetro constância, a presença de seu principal hospedeiro, “fruto amarelo”,
em uma única amostra influenciou diretamente.
Apesar da predominância de Richardia sp. e morfoespécie 2, é pertinente destacar a
presença frequente de A. fraterculus, N. zadolicha e Anastrepha sp. (Tabela 2). As duas
primeiras são comumente citadas como pragas em diferentes regiões do país. Uramoto (2007)
constatou a presença de A. fraterculus em mais de 50% das amostras coletadas, tanto em mata
como em pomares comerciais, no estado do Espírito Santo. Em trabalho conduzido no
município de São Francisco, Rio de Janeiro, Aguiar-Menezes et al. (2008) verificaram que A.
fraterculus é a espécie dominante em pomares de goiaba. O mesmo resultado foi obtido por
46
Dutra et al. (2009), no município de Una, Bahia, também em goiaba. Em relação a N.
zadolicha, Santos et al. (2004) relataram a ocorrência desta espécie infestando umbu-cajá
(Spondias sp.) em Cruz das Almas, Bahia. Aguiar-Menezes et al. (2004) relataram os danos
causados em botões florais e frutos de maracujazeiro.
Na Terra Firme, morfoespécie 6 (Syrphidae) foi predminante (Tabelas 1 e 2), pois
esteve relacionada a frutos de cupiúba, hospedeiro mais disponível durante o período de
coleta. As demais espécies são representadas por um número relativamente baixo de
indivíduos.
Os índices de diversidade de Margalef e Shannon-Weaver (H’) obtidos foram 1,41 e
0,76, na floresta de várzea e 1,51 e 1,05, na floresta de terra firme, respectivamente. Os
valores baixos são decorrentes da predominância de uma das espécies em ambos os
ambientes.
De maneira geral, matas nativas apresentam maior estabilidade e heterogeneidade da
vegetação, expressando elevada riqueza e maior equitabilidade na distribuição dos indivíduos
das diferentes espécies (ANDOW, 1991; BRAGANÇA et al., 1998; ALTIERI, 2002).
Bomfim et al. (2007), Uramoto (2007) e Minzão e Uchôa-Fernandes (2008) em trabalhos
realizados com armadilhas tipo McPhail, comparando a diversidade de espécies de moscasdas-frutas em matas nativas e pomares domésticos nos estados do Tocantins, Espírito Santo e
Mato Grosso do Sul, respectivamente, obtiveram índices de diversidades maiores nos
ambientes com vegetação nativa. Esses autores consideram a disponibilidade de hospedeiros
no local como o principal responsável pela alta diversidade.
Em contrapartida, os baixos índices de diversidade obtidos no presente trabalho podem
ter sofrido influência da baixa diversidade de espécies vegetais amostradas, pois os dípteros
foram obtidos diretamente dos frutos, o que favoreceu a elevada abundância das espécies
relacionadas com os recursos mais disponíveis durante o período de coleta.
O índice de equitabilidade foi maior na terra firme (0,54) do que na várzea (0,30),
revelando que a abundância está mais uniformemente distribuída no primeiro ambiente. Estes
índices são baixos se comparados aos obtidos por Monteiro (2009), em estudo conduzido com
armadilhas tipo McPhail em floresta de terra firme nos municípios de Ferreira Gomes e Porto
Grande, estado do Amapá, que registrou alta equitabilidade (0,85 e 0,88, respectivamente) em
ambas as comunidades. Entretanto, o presente resultado justifica-se principalmente pela
diferença do método de amostragem, onde a presença ou ausência dos recursos influenciou
significativamente nos resultados. Assim, a abundância de um determinado recurso natural
favorece uma ou duas espécies em detrimento das outras, de maneira que a dominância destas
47
aumenta e a diversidade da comunidade reduz (TERBORGH, 1973; TOWNSEND et al.,
2006).
A análise de riqueza em espécies de dípteros frugívoros na floresta de várzea
demonstrou que a partir da 22ª coleta a curva cumulativa de espécies atingiu a estabilidade,
indicando que o esforço de coleta foi suficiente para amostrar a diversidade (Figura 12).
Para a floresta de terra firme, o índice observado (Sobs) esteve abaixo do esperado
(Chao 1), sugerindo que o número de coletas não foi suficiente para amostrar todas as
espécies de dípteros frugívoros neste ambiente (Figura 12). Assim, novos estudos devem ser
conduzidos nesse ambiente.
48
Terra Firme
Número de espécies acumuladas
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
1 2 3 4 5 6
7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Amostras
Sobs
Chao 1
Várzea
16
Número de espécies acumuladas
14
12
10
8
6
4
2
0
1
2 3 4 5
6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24
Amostras
Sobs
Chao 1
Figura 12. Riqueza observada (Sobs) e esperada (Chao 1) para as espécies de dípteros
frugívoros obtidas de frutos em floresta de várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande.
Junho de 2008 a maio de 2009.
A análise de rarefação demonstrou que o número esperado de espécies E(S) para uma
amostra padrão de 51 indivíduos foi maior na terra firme (6,92) do que na várzea (4,68)
(Figura 13). A maior diversidade esperada para a terra firme pode estar relacionada à
49
diferença na dinâmica das comunidades, ou seja, como poucas espécies vegetais frutíferas
estão presentes no ambiente de terra firme a probabilidade das espécies de dípteros presentes
neste nicho compartilharem o mesmo recurso é maior, consequentemente a possibilidade de
obter uma maior diversidade de espécies amostrando poucos indivíduos é grande.
Uma outra explicação pode residir no método de análise, pois a técnica de rarefação
normalmente assume que os indivíduos estão aleatoriamente distribuídos. Como
freqüentemente na natureza as espécies apresentam distribuição agregada ao invés de
aleatória, pode ocorrer superestimação da riqueza de espécies (KREBS, 1999; MAGURRAN,
2004). Este fato pode ser observado na comunidade de dípteros frugívoros da floresta de terra
firme.
Número esperado de espécies
8
6
4
2
0
0
50
100
150
Número de indivíduos
Várzea
Terra Firme
Figura 13. Curva de rarefação de duas comunidades de dípteros frugívoros em floresta de
várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
5.3 Relação de espécies de dípteros frugívoros com plantas hospedeiras
Na parcela localizada na floresta de várzea, no município de Mazagão, foram
amostradas 14 espécies vegetais potencialmente hospedeiras de dípteros frugívoros,
pertencentes a 12 famílias botânicas, totalizando 1.003 frutos e 25,77 kg (Tabela 3). Em 36
das 50 amostras coletadas (72%) foi detectada emergência de dípteros. Dez espécies vegetais
(Astrocaryum murumuru, Attalea excelsa, Gustavia augusta, Metrodorea flavida, Mouriri
acutiflora, Pouteria sagotiana, Quararibea guianensis, sp.1, sp.2 e sp.3) apresentaram
50
infestação por dípteros frugívoros. Destas, apenas A. murumuru e A. excelsa haviam sido
registradas como hospedeiros desses insetos, por Jesus et al. (2008) e Silva et al. (2008).
Foram obtidos 2.868 pupários, dos quais emergiram 2.425 adultos, caracterizando uma
emergência de 84,51% (Tabela 3).
Tabela 3. Número de amostras e de frutos, peso das amostras, número de pupários e de
dípteros frugívoros em floresta de várzea. Mazagão. Junho de 2008 a maio de 2009.
*C/I
Plantas hospedeiras
Família
Nome vernacular
Nome científico
Frutos
Peso dos
Pupários
Dípteros
(n)
frutos (kg)
(n)
(n)
Anacardiaceae
Taperebá
Spondias mombin
3/0
42
0,37
0
0
Arecaceae
Murumuru
Astrocaryum murumuru
9/7
92
4,27
103
73
Urucuri
Attalea excelsa
9/8
74
10,34
2303
1964
Bombacaceae
Cupuçurana
Matisia paraensis
1/0
3
1,15
0
0
Inajarana
Quararibea guianensis
6/6
53
0,81
74
50
Chrysobalanaceae
Cariperana
Licania kunthiana
1/0
35
0,25
0
0
Lecythidaceae
Jenipaparana
Gustavia augusta
2/1
8
0,79
7
4
Melastomataceae
Camutim
Mouriri acutiflora
5/5
198
0,85
127
105
Rutaceae
Laranjinha
Metrodorea flavida
3/2
90
1,46
32
23
Sapotaceae
Maçaranduba
Pouteria sagotiana
3/1
96
1,12
1
1
Sterculiaceae
Cacau-jacaré
Herrania mariae
1/0
4
0,34
0
0
**n. id.
Boloteira
***sp.1
4/3
201
2,33
42
31
**n. id.
Fruto marrom
***sp.2
2/2
105
0,86
35
35
**n. id.
Fruto amarelo
***sp.3
1/1
2
0,83
144
139
50/36
1003
25,77
2.868
2.425
Total
*Amostras coletadas/infestadas; **Famílias botânicas não identificadas; ***Espécies vegetais não identificadas; n: número
Na parcela localizada na floresta de terra firme, no município de Porto Grande, foram
amostradas 12 espécies vegetais, de 12 famílias botânicas, totalizando 3.077 frutos e 9,39 kg
(Tabela 4). Em oito das 28 amostras coletadas (28,5%) foi detectada emergência de dípteros.
Apenas cinco espécies vegetais (Duguetia cauliflora, Eschweilera odora, Goupia glabra,
Pouteria sp., e sp.1) apresentaram infestação por dípteros frugívoros, sendo todas as espécies
associadas pela primeira vez a esses insetos. Foram obtidos 80 pupários de onde emergiram
53 adultos, com emergência de 66,25% (Tabela 4).
51
Tabela 4. Número de amostras e de frutos, peso das amostras, número de pupários e de
dípteros frugívoros em floresta de terra firme. Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Plantas hospedeiras
Família
Nome vernacular
*C/I
Nome científico
Frutos
Peso dos
Pupários
Dípteros
(n)
frutos (kg)
(n)
(n)
Annonaceae
Envira
Duguetia cauliflora
1/1
27
0,55
17
5
Burseraceae
Breu branco
Protium heptaphyllum
1/0
57
0,19
0
0
Caryocaraceae
Flor Piquiá
Caryocar villosum
1/0
1556
2,08
0
0
Celastraceae
Cupiúba
Goupia glabra
11/4
217
2,62
49
38
Clusiaceae
Cebolão
Clusia grandiflora
1/0
6
0,94
0
0
Fabaceae
Cumaru
Dipteryx odorata
1/0
5
0,09
0
0
Lecythidaceae
Matá-matá branco
Eschweilera odora
2/1
862
0,69
1
1
Moraceae
Mapatirana vermelha
Pourouma sp.
2/0
89
0,25
0
0
Sapotaceae
Maçarandubinha
Pouteria sp.
3/1
176
1,26
7
4
Tiliaceae
Pente-de-macaco
Apeiba echinata
1/0
1
0,01
0
0
**n. id.
Frutinho alaranjado
***sp.1
3/1
64
0,14
6
5
**n. id.
Guajará
***sp.2
1/0
17
0,57
0
0
28/8
3.077
9,39
80
53
Total
*Amostras coletadas/infestadas; **Famílias botânicas não identificadas; ***Espécies vegetais não identificadas, n: número
Em trabalhos semelhantes realizados no estado do Amapá, Silva et al. (2007a; 2007b)
obtiveram percentuais de emergência de 57,6% e 43,9%, respectivamente, para espécies de
Anastrepha em frutíferas cultivadas, valores bem abaixo do obtido neste trabalho. O valor
elevado de emergência pode estar relacionado à capacidade de adaptação desses insetos ao
ambiente de várzea. Das espécies vegetais coletadas em ambiente de várzea, urucuri, “fruto
amarelo”, camutim e murumuru foram os que apresentaram o maior número de indivíduos,
contribuindo significativamente para o elevado percentual de emergência nesse ambiente
(Tabela 3).
Em relação ao ambiente de terra firme, o percentual de emergência foi de 66,25% e
está próximo dos resultados obtidos em diferentes trabalhos realizados no estado do Amapá
(SILVA; SILVA, 2007; SILVA et al., 2007a; 2007b), sendo que este ambiente sofre poucas
variações ao longo do ano.
Algumas espécies de dípteros frugívoros que ocorrem na Amazônia apresentam alto
nível de especificidade hospedeira, com acentuada preferência por determinadas espécies e
famílias botânicas. Enquanto outras são mais generalistas e infestam espécies de frutíferas,
nativas ou exóticas de diferentes famílias botânicas (MARICAUA; SILVA, 1997).
A Tabela 5 mostra as espécies de dípteros frugívoros associadas a frutíferas coletadas
em ambiente de várzea. O fruto com maior riqueza foi a “boloteira”, associada a cinco
espécies de dípteros. Embora a abundância de moscas seja baixa, esse hospedeiro pode servir
para a manutenção das populações desses insetos na ausência de seus hospedeiros primários.
52
Richardia sp. foi obtida de seis hospedeiros, sendo a espécie que infestou a maior
diversidade de frutos, ocorrendo com maior abundância em frutos de urucuri (A. excelsa).
Segundo Brown (1997), a extensão da utilização dos recursos influencia diretamente na
abundância, ou seja, as espécies que ocupam mais locais e atingem maiores densidades são
aquelas com capacidades de utilização dos recursos mais ampla. A alta capacidade de se
adaptar a outras frutíferas na ausência de seu hospedeiro primário demonstra a versatilidade
desta espécie. No entanto, pouco se conhece sobre a biologia desses insetos, pois os escassos
trabalhos estão restritos à área taxonômica, o pouco que se sabe indica que as larvas se
alimentam de plantas ou material vegetal em decomposição (PEREZ-GELABERT;
THOMPSON, 2006). Sendo assim, estudos mais aprofundados sobre a ecologia dos
Richardiidae devem ser incentivados para melhor compreensão da relação desta família com
espécies vegetais.
Tabela 5. Espécies de dípteros frugívoros associadas a frutíferas coletadas em floresta de
várzea. Mazagão. Junho de 2008 a maio de 2009.
Família
Plantas hospedeiras
Nome vernacular
Espécies de dípteros associados
Nome científico
Arecaceae
Murumuru
Astrocaryum murumuru
Arecaceae
Urucuri
Attalea excelsa
Bombacaceae
Inajarana
Quararibea guianensis
Lecythidaceae
Jenipaparana
Gustavia augusta
Melastomataceae
Camutim
Mouriri acutiflora
Rutaceae
Sapotaceae
Laranjinha
Maçaranduba
Metrodorea flavida
Pouteria sagotiana
*n. id.
Boloteira
**sp.1
*n. id.
Fruto amarelo
**sp.3
*n. id.
Fruto marrom
**sp.2
morfoespécie 1 (48)
Richardia sp. (24)
morfoespécie 4 (1)
Richardia sp. (1933)
morfoespécie 1 (22)
morfoespécie 5 (7)
morfoespécie 4 (2)
Neosilba zadolicha (31)
Anastrepha sp. (19)
Richardia sp (2)
Neosilba sp (1)
morfoespécie 2 (1)
Anastrepha sp. (62)
Anastrepha fraterculus (42)
Anastrepha zenildae (1)
Neosilba zadolicha (23)
Anastrepha sp. (1)
Richardia sp. (25)
morfoespécie 2 (3)
Neosilba bella (1)
Neosilba sp. (1)
morfoespécie 3 (1)
morfoespécie 2 (125)
Richardia sp. (10)
morfoespécie 1 (4)
morfoespécie 2 (30)
morfoespécie 3 (3)
Richardia sp. (1)
Neosilba sp. (1)
*Famílias botânicas não identificadas; **Espécies vegetais não identificadas
Na América do Norte há relatos de que formas imaturas de Epiplatea hondurana
(Richardiidae) causam danos em Cocos nucifera. Há também várias espécies desta família
53
reportadas danificando flores de espécies de Arecaceae, Marantaceae e Musaceae
(STEYSKAL, 1987). Os primeiros trabalhos realizados no Brasil relatando a presença de
Richardia sp. em frutíferas foram feitos por Jesus et al. (2008) e Silva et al. (2008), que
constataram sua ocorrência em frutos de urucuri (A. excelsa), murumuru (A. murumuru) e
inajá (Maximiliana maripa), demonstrando uma estreita relação deste díptero com espécies de
Arecaceae. Neste trabalho, Richardia sp. foi associada pela primeira vez a quatro novos
hospedeiros, aumentando a lista para sete (Tabela 5).
Outro resultado importante é a presença de um número relativamente alto de
indivíduos de Anastrepha fraterculus associados a frutos de camutim (M. acutiflora) (Tabela
5), pois vários trabalhos conduzidos na Amazônia brasileira, em pomares comerciais com
amostragem de frutos e uso de armadilhas tipo McPhail, não constataram sua presença,
mesmo sendo super abundante e amplamente distribuída no país (THOMAZINI et al., 2003;
RONCHI-TELES; SILVA, 2005; SILVA et al., 2007a). Sendo assim, a presença e
abundância desta espécie podem estar relacionadas à ocorrência de frutíferas silvestres, ou
seja, quantidade de recursos suficiente para manutenção das populações em seu habitat
natural, evitando sua dispersão para áreas cultivadas. Entretanto, é a espécie de Tephritidae
mais polífaga do Brasil e responsável pelas maiores perdas na produção nas regiões Sul e
Sudeste, com 76 hospedeiros registrados (ZUCCHI, 2008).
O primeiro registro de uma espécie de Melastomataceae como hospedeiro de A.
fraterculus no Brasil foi feito por Uramoto et al. (2008), que constataram sua presença em
frutos de Mouriri glazioviana, coletados no município de Linhares, Espírito Santo. Neste
trabalho, além A. fraterculus foi constatada a presença de um indivíduo de A. zenildae, em
camutim. Portanto, A. fraterculus é associada pela segunda vez a uma Melastomataceae,
sendo também, o primeiro registro de M. acutiflora como hospedeiro de A. fraterculus e A.
zenildae no Brasil.
As espécies de Lonchaeidae foram associadas a cinco novos hospedeiros neste
ambiente (Tabela 5). Neosilba zadolicha foi associada a frutos de inajarana (Q. guianensis) e
laranjinha (Metrodorea flavida); Neosilba bella à boloteria (sp.1) e Neosilba sp. à boloteira
(sp.1), “fruto marrom” (sp.2) e jenipaparana (G. augusta). Esta família de insetos foi durante
muito tempo considerada praga secundária de frutíferas (ARAÚJO; ZUCCHI, 2002).
Entretanto, espécies do gênero Neosilba e Dasiops são consideradas, atualmente, pragas
primárias em algumas culturas. (VELOSO et al., 1994; UCHÔA-FERNANDES; ZUCCHI,
1999; BITTENCOURT et al., 2006). Dessa forma, Silva (1993) relatou a presença de espécies
de Neosilba associadas a 19 espécies de frutos, em quatro locais do estado do Amazonas. No
54
estado de São Paulo, Souza Filho (1999) constatou lonqueídeos associados a 40 espécies de
frutos. No cerrado do estado do Mato Grosso do Sul, estes dípteros foram associados a 22
espécies de frutos (UCHÔA-FERNANDES, 1999). Estes resultados confirmam o caráter
polífago desses insetos, podendo eventualmente atingir status de praga em algumas culturas.
No Amapá não havia registros de lonqueídeos até o presente momento, sendo estas as
primeiras espécies assinaladas para o Estado. Destas, N. zadolicha é considerada a mais
importante pela sua grande capacidade de exploração de nichos, onde tem sido observada
atacando frutos de Spondias sp. (Anacardiaceae), botões florais e frutos de maracujazeiro
(UCHÔA-FERNANDES et al., 2002; AGUIAR-MENEZES et al., 2004; SANTOS et al.,
2004).
Quanto aos Micropezidae, embora comumente encontradas em material vegetal em
decomposição e esterco, algumas espécies são conhecidas por atacar raízes de gengibre no
Oriente e outras por atacar raízes de leguminosas na Europa (STEYSKAL, 1987). Espécies de
Stratiomyiidae são relatadas na literatura com saprófitas e em geral são de grande importância
na decomposição da matéria orgânica (GALLO et al., 2002). Os Syrphidae também se criam
em matéria orgânica em decomposição e frutos podres. No entanto, os adultos se alimentam
de néctar de flores e são extremamente úteis na polinização das flores e na degradação da
matéria orgânica. É considerada a família mais importante entre os dípteros polinizadores
(WRATTEN et al., 1995; MORALES; KÖHLER, 2006). Além disso, as larvas de várias
espécies são predadoras de outros insetos, com grande potencial para a utilização em
programas de controle biológico de espécies-praga. Assim, estudos envolvendo insetos dessas
famílias são desejáveis para melhor compreensão de sua bioecologia.
Na floresta de terra firme as espécies de dípteros obtidas foram associadas a cinco
espécies vegetais. Vale ressaltar a presença de A. distincta em frutos de Duguetia cauliflora
(Annonaceae), constituindo um novo registro de hospedeiro para esta espécie no Brasil. Além
desta, infestou frutos de uma espécie vegetal não identificada. Este tefritídeo é de grande
importância socioeconômica para o estado do Amapá por predominar nas espécies de Inga
(Fabaceae) (SILVA et al., 2007a, 2007b). Além de registro de novas associações com
hospedeiros, foram registradas duas novas espécies de Lonchaeidae (Neosilba morfotipo AP2
e Neosilba morfotipo AM1), em fase de descrição, obtidos de frutos de Eschweilera odora
Pouteria sp., respectivamente e um novo registro de ocorrência para o estado do Amapá
(Neosilba nigrocerulae) (Tabela 6).
55
Tabela 6. Espécies de dípteros frugívoros associadas a frutíferas coletadas em floresta de
terra firme. Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Plantas hospedeiras
Nome vernacular
Envira
Nome científico
Duguetia cauliflora
Cupiúba
Goupia glabra
Lecythidaceae
Sapotaceae
Matá-matá branco
Maçarandubinha
Eschweilera odora
Pouteria sp.
*n. id.
Frutinho alaranjado
**sp.1
Família
Annonaceae
Celastraceae
Espécies de dípteros associados
Anastrepha distincta (4)
morfoespécie 7 (1)
morfoespécie 6 (37)
Anastrepha sp. (1)
Neosilba morfotipo AP2 (1)
Neosilba nigrocerulae (2)
Neosilba morfotipo AM1 (2)
Anastrepha distincta (5)
*Família botânica não identificada; **Espécie vegetal não identificada
Apesar de os frutos amostrados neste trabalho não possuírem valor econômico, novas
associações entre espécies de dípteros frugívoros e plantas hospedeiras foram estabelecidas.
Segundo Aluja (1999), as moscas-das-frutas aumentam suas populações em espécies vegetais
silvestres antes de invadirem os pomares comerciais. Nesse contexto, estudos envolvendo
dípteros frugívoros em áreas preservadas são imprescindíveis e, com o possível endemismo de
espécies em florestas tropicais, grande parte das informações para se compreender a biologia,
ecologia e evolução destes insetos são obtidas em estudos realizados em áreas com vegetação
nativa preservada (ALUJA et al., 2003). Pesquisas indicam que essas áreas, quando
transformadas em áreas de cultivo, causam impactos na diversidade, abundância e distribuição
de comunidades de moscas-das-frutas (URAMOTO, 2007).
Os índices de infestação variaram de 0,01 a 72,00 pupários/fruto e 0,89 a 222,72
pupários/kg de frutos em área de várzea e 0,001 a 0,62 pupário/fruto e 1,44 a 42,85
pupários/kg em área de terra firme (Figuras 14 e 15).
56
Camutim
149,41
0,64
173,49
Fruto amarelo
Fruto marrom
Inajarana
Jenipaparana
Laranjinha
72,00
40,69
0,33
91,35
1,39
8,86
0,87
21,91
Maçaranduba
0,35
0,89
0,01
Murumuru
1,11
24,12
222,72
Urucuri
Boloteira
31,12
18,0
0,20
0,00
50,00
100,00
Pupários/fruto
150,00
200,00
250,00
Pupários/kg de fruto
Figura 14. Índice médio de infestação dos frutos em área de várzea. Mazagão, junho de 2008
a maio de 2009.
18,70
Cupiúba
0,22
30,90
Envira
0,62
42,85
Frutinho alaranjado
0,09
5,55
Maçarandubinha
0,03
1,44
0,001
Mata-mata branco
0
5
10
15
20
Pupários/fruto
25
30
35
40
45
Pupários/kg de frutos
Figura 15. Índice médio de infestação dos frutos em área de terra firme. Porto Grande, junho
de 2008 a maio de 2009.
Os maiores índices de infestação foram registrados em frutos de urucuri (222,72
pupários/kg e 31,12 pupários/fruto) na várzea e “frutinho alaranjado” (42,85 pupário/kg e 0,09
pupário/fruto) na terra firme. Em trabalhos semelhantes realizados em vegetação nativa,
Xavier et al. (2006) e Silva et al. (2009), nos municípios de Laranjal do Jari e
Tartarugalzinho, estado do Amapá, obtiveram índices de infestação de 525,9 e 1.048
pupários/kg em frutos de Geissospermum argenteum e Brosimun potabile, respectivamente.
Uramoto (2007) obteve 441,9 pupários/kg em fruto de Chrysophylum cainito, na Reserva
57
Natural da Vale do Rio Doce, Espírito Santo. Estes resultados corroboram as informações de
Aluja (1999), que afirma que a abundância de moscas-das-frutas tende a ser maior em
ambiente com vegetação nativa.
No estado do Amapá, grande parte dos levantamentos foram conduzidos em pequenos
pomares comerciais e os índices de infestação obtidos são relativamente baixos, comparados a
trabalhos realizados em ambientes silvestres (SILVA et al., 2007a). Trabalhos evidenciando
os índices de infestação por dípteros frugívoros são importantes para identificação de
hospedeiros primários de espécies-praga, auxiliarem na decisão de táticas de controle, além de
fornecer informações para os serviços quarentenários (ARAÚJO et al., 2005; URAMOTO,
2007).
5.4 Flutuação populacional de dípteros frugívoros
Em áreas tropicais tem-se observado que a flutuação da população de adultos está
relacionada principalmente à disponibilidade de hospedeiros e não a varáveis climáticas
(ALUJA, 1994; ALUJA et al., 1996).
A Figura 16 mostra as curvas da flutuação populacional de dípteros frugívoros,
feitas a partir do número de moscas obtidas de frutos coletados. Na floresta de várzea os
níveis populacionais mantiveram-se estáveis nos meses de junho e julho, apresentando um
decréscimo significativo de agosto a dezembro, atingindo o pico populacional no mês de
fevereiro. Em relação à terra firme, os níveis populacionais mantiveram-se estáveis
praticamente durante o ano, exceto no mês de junho, onde foi registrado o maior número de
indivíduos, sendo que em boa parte do ano não foram obtidos exemplares.
58
Várzea
Nº de indivíduos
1600
1400
1200
1000
800
600
400
200
0
JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR ABR MAI
Meses
Nº de indivíduos
Terra Firme
40
35
30
25
20
15
10
5
0
JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR ABR MAI
Meses
Figura 16. Flutuação populacional de dípteros frugívoros obtidos de frutos em floresta de
várzea e de terra firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Em grande parte dos trabalhos de flutuação populacional, geralmente mais de dez
espécies são obtidas, mas apenas uma ou duas são predominantes. Da mesma forma,
constatam-se os picos durante um ou dois períodos ao longo do ano (CELEDONIOHURTADO et al., 1995).
O número significativo de moscas presentes no ambiente de várzea foi registrado no
período chuvoso, que favorece o desenvolvimento de uma maior quantidade de frutos,
proporcionando um aumento na quantidade de recursos disponíveis para o desenvolvimento
das larvas (SALLES, 1995; RONCHI-TELES; SILVA, 2005). Além disso, a abundância de
frutos de urucuri neste período contribuiu significativamente para o aumento do número de
indivíduos, já que Richardia sp., espécie de mosca mais abundante neste ambiente, está
relacionada com esta espécie vegetal.
Possivelmente a sucessão de hospedeiros deslocou as populações desses insetos para
outros locais, uma vez que a abundância diminui drasticamente no período com baixa oferta
59
de frutos no local de coleta. Ou, ainda, segundo Malavasi e Morgante (1981), quando há um
período sem frutos, os dípteros frugívoros podem se manter no estágio adulto e um pequeno
número de sobreviventes restabelece as populações.
No ambiente de terra firme, o pico populacional em junho foi influenciado pela
abundância de frutos de cupiúba, de onde emergiu a maior quantidade de moscas (Tabelas 4,
5 e Figura 16). A baixa variação do número de indivíduos no decorrer dos meses deve-se
principalmente à baixa disponibilidade de frutos utilizados como substrato reprodutivo por
esses insetos (Tabela 7).
A semelhança entre os picos populacionais pode estar relacionada com o período de
frutificação da maioria das espécies vegetais amostradas neste trabalho, que está geralmente
relacionado com o período chuvoso.
60
Tabela 7. Número de dípteros frugívoros obtidos de frutos em floresta de várzea e de terra
firme. Mazagão e Porto Grande. Junho de 2008 a maio de 2009.
Meses
Plantas hospedeiras
Família/espécies (nome comum)
2008
Jun
Jul
Ago
Set
2009
Out
Nov
Dez
Jan
Fev
Mar
Abr
Mai
23
12
24
14
1316
15
12
0
11
24
9
6
4
Total de dípteros
Várzea
Arecaceae
Astrocaryum murumuru (murumuru)
Attalea excelsa (urucuri)
0
330
221
70
Bombacaceae
Quararibea guianensis (inajarana)
6
Lecythidaceae
Gustavia augusta (jenipaparana)
4
Melastomataceae
Mouriri acutiflora (camutim)
95
Rutaceae
Metrodorea flavida (laranjinha)
1
22
Sapotaceae
Pouteria sagotiana (maçaranduba)
0
1
*n. id
**Sp.1 (boloteira)
7
24
34
1
0
*n. id.
**Sp.2 (fruto marrom)
*n. id.
**Sp.3 (fruto amarelo)
139
Terra Firme
Annonaceae
Duguetia cauliflora (envira)
5
Celastraceae
Goupia glabra (cupiúba)
37
0
0
1
0
Lecythidaceae
Eschweilera odora (mata-matá)
0
1
Sapotaceae
Pouteria sp.
4
*n. id.
**sp.1
5
*Famílias botânicas não identificadas; **Espécies vegetais não identificadas
Nesse sentido, a abundância e a distribuição geográfica de espécies de moscas
frugívoras podem estar relacionadas com a distribuição de hospedeiros que são capazes de
utilizar como alimento (SELIVON, 2000). A ausência de dípteros nas outras amostras de
cupiúba (Tabela 7) pode estar relacionada à dificuldade de se amostrar larvas endofíticas, em
razão de se obter poucas plantas infestadas dentro de um grande número de amostras, muitas
61
vezes constituídas de frutos não infestadosuma vez que esse tipo de infestação não é
facilmente reconhecido na planta (NOVOTNY et al., 2005).
Vale ressaltar que não foi analisada a influência de fatores abióticos na flutuação da
população dos dípteros frugívoros, uma vez que a presença de plantas hospedeiras na região é
o principal fator que influencia a flutuação populacional desses insetos, como constatado em
estudo conduzido por Lorenzato e Chouéne (1985) no Rio Grande do Sul. Corroborando com
a idéia acima, Ronchi-Teles e Silva (2005), analisando a flutuação populacional de tefritídeos
no estado do Amazonas, concluíram que fatores físicos, como pluviosidade, não tem grande
papel no aumento ou diminuição da população das moscas-das-frutas, ressaltando que esse
papel se deve à presença de hospedeiros primários ou secundários desses insetos. Além disso,
há um problema em concluir que os fatores climáticos afetam a população de moscas-dasfrutas, do ponto de vista metodológico, pois há uma enorme dificuldade de se isolar os efeitos
diretos dos indiretos de um determinado fator climático sobre a população.
62
6. LISTA DE ESPÉCIE DE DÍPTEROS ASSOCIADOS A FRUTOS SILVESTRES EM
FLORESTA DE VÁRZEA E DE TERRA FIRME NO ESTADO DO AMAPÁ.
Família
Tephritidae
Espécie
Anastrepha fraterculus
Anastrepha zenildae
Anastrepha distincta
Anastrepha sp.
morfoespécie 1
Stratiomyiidae
morfoespécie 2
morfoespécie 3
Micropezidae
morfoespécie 4
Syrphidae
*n. id.
morfoespécie 5
morfoespécie 6
morfoespécie 7
Neosilba bella
Neosilba zadolicha
Lonchaeidae
Neosilba nigrocerulae
Neosilba morfotipo AP2
Neosilba morfotipo AM1
Neosilba sp.
Richardiidae
Richardia sp.
*Famílias de Diptera não identificadas
Espécie vegetal associada
Nome vernacular
Nome científico
camutim
Mouriri acutiflora
camutim
Mouriri acutiflora
envira
Duguetia cauliflora
cupiúba
Goupia glabra
camutim
Mouriri acutiflora
maçaranduba
Pouteria sagotiana
inajarana
Quararibea guianensis
“fruto amarelo”
murumuru
Astrocaryum murumuru
urucuri
Attalea excelsa
“boloteira”
“fruto amarelo”
“fruto marrom”
jenipaparana
Gustavia augusta
“boloteira”
“fruto marrom”
murumuru
Astrocaryum murumuru
urucuri
Attalea excelsa
urucuri
Attalea excelsa
cupiúba
Goupia glabra
envira
Duguetia cauliflora
“boloteira”
Laranjinha
Metrodorea flavida
inajarana
Quararibea guianensis
macarandubinha
Pouteria sp.
mata-matá
Eschweilera odora
macarandubinha
Pouteria sp.
“boloteira”, ,
“fruto marrom”
jenipaparana
Gustavia augusta
“boloteira”;;;;
“fruto amarelo”
“fruto marrom”
jenipaparana
Gustavia augusta
murumuru
Astrocaryum murumuru
urucuri
Attalea excelsa
Ambiente de coleta
Várzea
Várzea
Terra Firme
Terra firme
Várzea
Várzea
Várzea
Várzea
Várzea
Várzea
Terra firme
Terra firme
Várzea
Várzea
Terra firme
Várzea
Várzea
63
7. CONCLUSÕES
Com base nos resultados é possível concluir que:
Na floresta de várzea ocorrem 12 espécies de dípteros associados a frutos silvestres.
Na floresta de terra firme ocorrem sete espécies de dípteros associados a frutos silvestres.
A maior riqueza em espécies de dípteros frugívoros foi constatada em frutos de “boloteira”,
em floresta de várzea.
A riqueza em espécies e a abundância de dípteros frugívoros foi maior em floresta de várzea.
A abundância de dípteros frugívoros está mais uniformemente distribuída na floresta de terra
firme.
Richardia sp. é a espécie mais frequente e abundante em floresta de várzea.
Morfoespécie 6 é a espécie mais frequente e abundante em floresta de terra firme.
Neosilba morfotipo AM1 e Neosilba morfotipo AP2 representam duas espécies novas para a
ciência, em fase de descrição.
A. fraterculus e A. zenildae são associadas pela primeira vez a frutos de camutim (M.
acutiflora) no Brasil.
64
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