UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA MARINHA
GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
Preferência alimentar de espécies de Aplysia
sp. sobre macroalgas marinhas
ANDRESSA CONTRERAS
Orientador: Dr. Renato Crespo Pereira
Co-Orientadora: M. Sc. Aline Santos de Oliveira
Niterói, Dezembro de 2008.
ANDRESSA CONTRERAS
Preferência alimentar de espécies de Aplysia
sp. sobre macroalgas marinhas
Monografia apresentada ao Curso de
Graduação de Ciências Biológicas da
Universidade Federal Fluminense, como
requisito parcial para a obtenção do Grau
de Bacharel em Ciências Biológicas, com
ênfase em Biologia Marinha.
Orientador: Dr. Renato Crespo Pereira
Co-Orientadora: M. Sc. Aline Santos de Oliveira
Niterói, Dezembro de 2008.
ii
ANDRESSA CONTRERAS
Preferência alimentar de espécies de Aplysia
sp. sobre macroalgas marinhas
Banca Examinadora
________________________________
Dr. Renato Crespo Pereira
Departamento de Biologia Marinha – Universidade Federal Fluminense
________________________________
Dr. Bernardo Antonio Perez da Gama
Departamento de Biologia Marinha - Universidade Federal Fluminense
________________________________
M. SC. Daniela Bueno Sudatti
Departamento de Biologia Marinha - Universidade Federal Fluminense
________________________________
Dr. Erwan Plouguerné (Suplente)
Departamento de Biologia Marinha - Universidade Federal Fluminense
Niterói, Dezembro de 2008.
iii
AGRADECIMENTOS
Não poderia começar sem primeiro agradecer a Deus, meu guia e protetor, pois
sem ele nada na minha vida seria possível.
Agradeço aos meus pais, Marion Rosi e José (Pepe) Contreras, que me educaram,
me edificaram, me apoiaram nas boas idéias e às vezes até nas ruins, que contribuíram
em grande parte para minha personalidade, meu jeito de ser, meus certos e errados.
Mãe, fonte inesgotável de amor e carinho, extrovertida e cativante, pessoa crucial no
meu crescer constante, obrigada. Pai, centrado, racional, inteligente e observador, que
me incentivou a terminar a faculdade por livre e espontânea pressão, obrigada por me
proporcionar essa e muitas outras oportunidades. Tenho orgulho de ser filha de vocês!
Amo vocês mais que tudo e sem vocês não seria nada!!
À minha irmã Zi, mulher bonita, elegante e emocional ao extremo, companheira
de muitas brigas e risadas, além de amiga para (quase) todas as horas, obrigada por
fazer parte da minha vida. Te amo!!
À todos, todos os meu familiares, onde quer que estejam, pela contribuição direta
ou indireta da minha formação profissional e pessoal, e pelos momentos de alegria e
comilança! Em especial, minha avó Rosi, cuja vitalidade é um exemplo para todas as
pessoas.
À minha madrinha, Joana Barros de Jaegher, pelo incentivo na carreira biológica.
Aos amigos dos meus pais, que se tornaram segundos, terceiros e quartos pais:
Carmem e Arnaldo Biassusi, Emília, Jô e Kleber.
Ao pessoal do laboratório: Wilton Ferreira, Gláucia Ank, Amanda Ferreira,
Eduardo Xavier, Ricardo Rogers, Rodrigo Amaro, Claudia Granja, Natália Saísse,
Priscila Palhano, Crícia, Ana Carolina Rubem, pelo apoio no projeto e pelos bons
iv
momentos de descontração. Em especial à Aline Santos de Oliveira, ao Leonardo Lima
e à Camilla F. Souza, pela orientação e apoio nas atividades do laboratório e da
monografia, que dividiram seu conhecimento e experiência comigo.
Ao Ecidine, pela disposição, pelas risadas e pelo auxilio nas coletas.
A todos os meus amigos da faculdade, de inúmeros trabalhos e noites maldormidas, por estudo ou por farra: Ana de Castro e Costa, Maria Carolina Henriques,
Nathalia Pinho, Pedro Ferreira, Rafaela Carneiro, Victor Bornstein, Felipe Cid, Renata
de Souza, Ricardo Couto, Roberta Liz, Gabriel Correal, Mário Santanna, Felipe
Oliveira, Bruno Grilo, Luciana Ramos, Erica Ferreira e muitos mais.
Aos amigos de fora da faculdade, mas não menos importantes, que compartilham
todos os momentos bons e ruins da minha vida e que sem eles eu não seria a mesma
pessoa: Aline Newman, Gabriela Vieira, Carla Vieira, Carol Santos e Gabriel Cordeiro,
Tivah Hertz, Eduardo Willemen, Marco Aurélio de Souza, João Victor Macedo, Priscila
da Moita, e meu irmão francês Erwan Plouguerné.
Gostaria de agradecer, em especial, ao professor e orientador Renato Crespo
Pereira, pela oportunidade concedida de realizar atividades em laboratório e por me
aceitar como sua orientanda. É um prazer compartilhar dos seus conhecimentos.
Agradeço também ao Dr. Bernardo A. P. da Gama, à Daniela B. Sudatti e ao
Erwan Plouguerné (mais uma vez), por aceitarem participar da banca desta monografia.
À professora Valéria Teixeira e à Diana Negrão, pela disposição de livros, artigos
e de conhecimento próprio.
À todos os professores do curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal
Fluminense que fizeram parte da minha formação profissional e acadêmica.
Agradeço também a todos aqueles que, por infeliz esquecimento, deixei de
contemplar aqui, e as minhas sinceras desculpas.
v
RESUMO
A maioria dos herbívoros marinhos são organismos de hábito alimentar generalista
e consomem diversos recursos que estão disponíveis e abundantes no ambiente. Apesar
disso, alguns herbívoros opistobrânquios apresentaram certo grau de especialização em
determinadas macroalgas ao longo do curso evolutivo da interação planta-herbívoro,
desenvolvendo a habilidade de tolerar tais defesas ao se associar, viver, consumir e
utilizar os compostos químicos produzidos pelas algas hospedeiras. Neste estudo,
avaliamos a preferência alimentar de duas espécies diferentes de Aplysia, coletadas em
duas localidades do litoral do Estado do Rio de Janeiro (Praia da Boa Viagem – Niterói
e Praia do Forno – Armação de Búzios), sobre as macroalgas Ulva fasciata, Laurencia
filiformis, Osmundaria obtusiloba, Sargassum sp. e Dictyota sp., coletadas na Praia
Rasa e na Praia do Forno, ambas localizadas no município de Armação de Búzios. Estes
resultados foram correlacionados com o comportamento alimentar para cada espécie,
seja ele generalista ou especialista. Os experimentos foram realizados com as
macroalgas vivas, baseado no método de múltipla escolha e analisados estatisticamente
através da comparação na variação da biomassa do consumo x autogenia, e pela
incorporação dos valores de autogenia aos do consumo. Espécimes de Aplysia de ambos
os locais preferiram significativamente somente uma das cinco macroalgas oferecidas,
embora não a mesma. No entanto, aqueles de B. Viagem consumiram Ulva fasciata
enquanto os da P. do Forno, a macroalga Laurencia filiformis, em ambos os métodos
estatísticos utilizados. As duas espécies de Aplysia possuem hábitos alimentares
especializados, porém, com histórias ecológicas/evolutivas bem distintas, uma vez que a
espécie da Praia da Boa Viagem consome uma macroalga comumente consumida por
herbívoros, U. fasciata, enquanto a da P. do Forno se especializou na macroalga
quimicamente defendida L. filiformis.
Palavras-chave: Aplysia, preferência alimentar, herbivoria, macroalgas, especialista,
generalista.
vi
ABSTRACT
Most marine herbivores are generalist feeders that eat whatever resources are
abundant and available in the environment. Despite that, some opistobranch herbivores
have shown some level of specialization on certain macroalgae through the course of
plant-herbivore interaction evolution, developing the ability to tolerate such defenses by
associating with, living on, consuming and using the chemical compounds produced by
the host plant. In this study we evaluated the food preference of two species of Aplysia
collected at two different places of the coast of Rio de Janeiro State (Praia de Boa
Viagem – Niterói, and Praia do Forno – Armação de Búzios), over the macroalgae Ulva
fasciata, Laurencia filiformis, Osmundaria obtusiloba, Sargassum sp. and Dictyota sp.,
collected at Praia Rasa and at Praia do Forno, both located in the city of Armação de
Búzios. These results were correlated with the feeding behaviour of each species,
wether generalized or specialized. The experiments were performed with living
macroalgae, based on multiple choice assays and statistically analyzed through
comparison of the variation in the biomass from the treatment (consumption) versus
control (autogenic variations), and incorporating autogenic values in the consumption’s
values. Both species of Aplysia significantly exhibited a preference for only one of the
five macroalgae offered, though not the same. However, Aplysia specimens from B.
Viagem consumed Ulva fasciata, while those individuals from P. do Forno ate the
macrolga Laurencia filiformis according to both statistical analysis. The two species of
Aplysia
possess
specialized
feeding
behavior
as
the
result
of
distinct
ecological/evolutionary history, since the species from B. Viagem consume a macroalga
usually eaten by herbivores, while that from P. Forno is specialized to eat the
chemically defended macroalga L. filiformis.
Keywords: Aplysia, food preference, herbivory, macroalgae, especialist, generalist.
vii
SUMÁRIO
Página
1. INTRODUÇÃO………………...................…………………………... 1
1.1 Estratégias defensivas de macroalgas marinhas contra herbívoros ..…………. 1
1.2 Interação planta-herbívoro e preferência alimentar .....................……………... 4
1.3 Sobre as lebres-do-mar .....……………………………………………………….. 7
1.4 Objetivos.................................................................................................................. 11
2. MATERIAIS E MÉTODOS................................................................ 12
2.1 Organismos.............................................................................................................. 12
2.1.1 Lebre-do-mar Aplysia sp............................................................................ 12
2.1.1.1 Caracterização................................................................. 16
2.1.2 Macroalgas marinhas................................................................................. 18
2.1.2.1Caracterização.................................................................. 20
2.2 Experimentos.......................................................................................................... 24
2.3 Tratamento dos dados............................................................................................ 27
3. RESULTADOS..................................................................................... 28
3.1 Experimento com Aplysia sp. da Praia de Boa Viagem....................................... 28
3.2 Experimento com Aplysia sp. da Praia do Forno................................................. 31
4. DISCUSSÃO......................................................................................... 35
5. CONCLUSÃO...................................................................................... 41
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS............................................... 42
viii
ÍNDICE DE FIGURAS
Página
Figura 1. Imagem de satélite do Brasil (a), com enfoque no Rio de Janeiro (b), com
destaque para a Baía de Guanabara (c) e para a Praia da Boa Viagem (d), localizada em
Niterói............................................................................................................................. 14
Figura 2. Aplysia sp. coletada na Praia da Boa Viagem (Niterói, RJ)........................... 14
Figura 3. Imagem de satélite do Estado do Rio de Janeiro (a), com enfoque na Armação
de Búzios (b), onde se localiza a Praia do Forno (c) e a Praia Rasa (d)........................ 15
Figura 4. Aplysia sp. coletada na Praia do Forno (Armação de Búzios, RJ). a. Nadando
ativamente; b. Fora d’água............................................................................................. 15
Figura 5. Ulva fasciata.................................................................................................. 20
Figura 6. Osmundaria sp............................................................................................... 21
Figura 7. Laurencia filiformis........................................................................................ 22
Figura 8. Dictyota sp..................................................................................................... 23
Figura 9. Sargassum sp.................................................................................................. 23
Figura 10. Arranjo das macroalgas em tamanhos aproximados.................................... 25
Figura 11. Disposição das macroalgas nos potes plásticos: no experimento com as
lebres-do-mar (algas presas); e na autogenia (algas livres)............................................ 26
Figura 12. Experimento já em andamento, no aquário do Laboratório de Produtos
Naturais e Ecologia Química Marinha. a. Tratamento; b. Controle............................... 26
Figura 13. Consumo médio das macroalgas (g), com desvio padrão, por Aplysia sp. da
Praia de Boa Viagem. Dados analisados segundo Cronin & Hay (1996)...................... 29
Figura 14. Média da variação da biomassa (g), com Desvio Padrão do consumo
exercido por Aplysia sp. (consumo) e do controle (autogenia)...................................... 30
ix
Página
Figura 15. Foto tirada após o experimento. a. com enfoque no consumo quase total da
Ulva fasciata. b. em relação às demais macroalgas....................................................... 30
Figura 16. Consumo das macroalgas (g), com Desvio Padrão, por Aplysia sp. da Praia
do Forno. Dados analisados segundo Cronin & Hay (1996).......................................... 32
Figura 17. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (em gramas de peso úmido)
das macroalgas no tratamento (consumo) e no controle (autogenia)............................. 33
Figura 18. Algas consumidas após o experimento. a. L. filiformis; b. U. fasciata, que
embora não tenha sido consumida significativamente no geral, foi consumida por alguns
indivíduos....................................................................................................................... 34
x
ÍNDICE DE TABELAS
Página
Tabela 1. Peso em gramas, das lebres-do-mar de ambos os experimentos, com Média e
Desvio Padrão................................................................................................................. 25
Tabela 2. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (g) estimada pelo método de
Cronin e Hay (1996)........................................................................................................29
Tabela 3. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (g), quanto ao consumo (C)
e às mudanças autogênicas (A)....................................................................................... 31
Tabela 4. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (g) segundo Cronin e Hay
(1996).............................................................................................................................. 33
Tabela 5. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa, em gramas, no consumo (C)
e na autogenia (A)........................................................................................................... 34
xi
xii
INTRODUÇÃO
1.1 Estratégias defensivas de macroalgas marinhas contra herbívoros
A intensa herbivoria é um dos principais fatores que afetam a abundância e
distribuição de macroalgas nas comunidades marinhas (Carpenter, 1986; Hay, 1997).
Em habitats de regiões temperadas, os ouriços-do-mar e os gastrópodes são os
herbívoros que mais causam impactos na estrutura das comunidades marinhas, enquanto
em recifes de corais tropicais, peixes e ouriços-do-mar podem consumir quase 100% da
produção local de macroalgas (Carpenter, 1986).
Devido à pressão de herbivoria exercida sobre as macroalgas, estas desenvolveram
uma variedade de estratégias para minimizar o consumo ou assegurar sua sobrevivência,
seja através de defesas morfológicas, estruturais, químicas, associações com outros
organismos que já possuem defesas, ou por apresentarem um baixo valor nutricional
(Hay & Fenical, 1988; Duffy & Paul, 1992). As macroalgas marinhas também podem
minimizar a herbivoria através de refúgios espaciais ou temporais, ou mesmo devido ao
rápido crescimento (Hay & Fenical, 1988; Duffy & Hay, 1990; Hay, 1992). Algumas
características como morfologia externa, tamanho do indivíduo, ciclo de vida, traços
anatômicos internos, atividades metabólicas e plasticidade fenotípica afetam a interação
planta-herbívoro (Littler et al., 1983).
Freqüentemente, vários mecanismos de defesa agem de maneira simultânea,
gerando melhores estratégicas de sobrevivência. Essas estratégias também influenciam
na escolha alimentar dos herbívoros.
1
As algas marinhas têm uma variedade de tamanhos, formas e texturas, desde finos
filamentos a grandes talos das “kelps” ou formas incrustantes. Em muitos casos, é claro
que a morfologia das algas se correlaciona com a suscetibilidade à herbivoría (Littler &
Littler, 1980; Steneck & Watling, 1982; Lewis et al., 1987), como no caso das algas
vermelhas da família Corallinaceae que são extremamente calcificadas e são abundantes
em habitats sob intensa herbivoria como os recifes de corais (Steneck, 1986).
Littler & Littler (1980) concluíram que algas mais grossas e duras como aquelas
coriáceas, crostosas ou calcárias, tendem a apresentar baixos valores nutricionais, já que
houve uma realocação de recursos da fotossíntese para formar tais características. Essas
características, no entanto, diminuem a palatabilidade, a digestão e o retorno energético
para herbívoros em geral, e assim são importantes para a sobrevivência em períodos de
intensa herbivoria, além de propiciarem maior resistência aos batimentos de ondas e
abrasões, dando uma vantagem competitiva.
Entretanto, há também a possibilidade de correlação de defesas químicas junto às
morfológicas, indicando que ambas as estratégias devem ser cuidadosamente estudadas
(Paul & Hay, 1986).
Muitas macroalgas produzem diversos metabólitos secundários bastante similares
estruturalmente e funcionalmente, que podem agir adicionalmente ou sinergicamente
uns aos outros ou até mesmo reduzir a habilidade de alguns herbívoros de desenvolver
resistência à estas substâncias (Hay, 1992). Metabólitos que se mostraram inativos
quando testados isoladamente, podem participar ativamente de uma interação com
outros ou limitar o desenvolvimento de defesas por parte do herbívoro e assim exibir
um papel defensivo para a macroalga em questão (Hay, 1992).
Esses metabólitos secundários incluem terpenos, substâncias aromáticas,
acetogeninas, substâncias derivadas de ácidos aminados e polifenóis (Hay & Fenical,
2
1988; Blunt et al., 2008). A produção de metabólitos secundários por macroalgas tem
sido relacionada principalmente à necessidade de uma proteção eficaz contra
herbívoros.
Os metabólitos secundários que apresentam
função antiherbivoria não
necessariamente exercem tal papel somente. Podem funcionar como antiincrustantes,
agentes alelopáticos, etc. Além disso, tais metabólitos tendem a ser resistentes, de
degradação lenta, podendo afetar as características químicas da coluna d’água, os
processos de reciclagem do carbono e outros nutrientes, e até a atividade microbiana
decompositora (Hay, 1992).
Os terpenos, sesquiterpenos e diterpenos constituem a maioria das substâncias
isoladas de algas verdes – Chlorophyta - 229 (Hay & Fenical, 1988). Já as algas pardas
(Ochrophyta) são as únicas que produzem polifenóis funcionais, de ação antiherbivoria
e antiincrustante (Targett & Arnold, 1998). Mais de 980 metabólitos secundários foram
isolados de macroalgas pardas marinhas. Além dos polifenóis, essas algas também
produzem terpenóides, acetogeninas e substâncias de origem biossintética mista. Como
exemplo, o pachydictyol-A, produzido pela macroalga parda Dictyota dichotoma, inibiu
a herbivoria pelo anfípoda Parhyale hawaiensis, seu consumidor natural (Pereira et al.,
1994). Mas a maior variedade de metabólitos secundários é provavelmente encontrada
entre as macroalgas vermelhas (Rhodophyta), onde todas as classes de substâncias (na
maioria halogenadas), exceto os polifenóis, estão representadas, totalizando mais de
1240 metabólitos conhecidos. O gênero Laurencia produz mais de 570 metabólitos
secundários, em sua maioria halogenados e com tipos estruturais únicos (Fenical, 1975;
Blunt et al., 2008).
Em campo, as estratégias estruturais, morfológicas, químicas e nutricionais de
macroalgas marinhas podem agir simultaneamente para diminuir a suscetibilidade aos
3
herbívoros e podem estar coordenadas com padrões temporais e/ou espaciais (Hay,
1984; Paul & Hay, 1986; Lewis et al., 1987; Hay et al., 1988; Paul & Van Alstyne,
1988). Essas defesas integradas podem ser muito significativas em ambientes onde a
herbivoria é intensa.
Em recifes de corais, por exemplo, onde a herbivoria é intensa, a maioria dos
organismos sésseis possui tanto metabólitos secundários quanto estruturas físicas de
proteção como esqueletos minerais ou fibras orgânicas (Duffy & Paul, 1992).
Muitas macroalgas e invertebrados bentônicos produzem tanto metabólitos
secundários quanto carbonato de cálcio (CaCO3), partículas ou espículas, por exemplo,
que funcionam como defesa contra seus consumidores (Hay et al., 1994), agindo
adicionalmente ou em sinergia. É comum que defesas químicas, morfológicas,
estruturais, e nutricionais co-ocorram em espécies particulares e para algumas
interações planta-herbívoro, o efeito causado pela combinação dessas defesas pode ser
muito mais eficaz que o efeito de uma só.
1.2 Interação Planta-herbívoro e Preferência Alimentar
As interações biológicas que envolvem as macroalgas marinhas com defesas
químicas são geralmente bastante complexas e nem sempre tão óbvias, como o papel de
metabólitos secundários na evolução da especialização alimentar; a mediação química
de algas associadas à resistência frente a herbivoria; as interações potenciais de
diferentes metabólitos produzidos por um mesmo indivíduo e outros efeitos indiretos de
metabólitos como, por exemplo, a influência na taxa do ciclo do carbono e de outros
nutrientes (Hay, 1992). A morfologia dessas algas e a presença ou ausência de defesas
4
químicas influenciam as escolhas dos herbívoros, pois afetam as características dos
alimentos potenciais (Cox & Murray, 2006).
A maioria dos herbívoros apresenta fortes preferências alimentares entre as
espécies de macroalgas disponíveis no ambiente. A escolha alimentar, as respostas de
herbívoros a novas dietas e as mudanças na preferência do alimento afetam
conseqüentemente a organização funcional de comunidades marinhas (Derby, 2007).
Em comunidades marinhas, herbívoros como peixes, ouriços-do-mar e alguns
gastrópodes são dominantes e a maioria dessas espécies são consumidores
extremamente generalistas. Segundo Hay (1992) são esses herbívoros generalistas que
apresentam diferentes mobilidades, habitats, métodos de alimentação e fisiologias, que
exerceram uma pressão seletiva sobre macroalgas para que elas, no curso da evolução,
desenvolvessem as características que inibem o seu consumo.
Entretanto, encontramos um número muito menor de herbívoros especialistas no
ambiente marinho, mostrando que essa especialização só ocorre sob limitada e intensa
pressão seletiva (Hay, 1992). Gastrópodes opistobrânquios compõem um grupo de
verdadeiros especialistas marinhos e são os mais estudados. Na teoria, evoluíram de
gastrópodes com conchas e as lesmas-do-mar, na medida em que desenvolveram
habilidades de se alimentar de presas defendidas, adquiriram a capacidade de seqüestrar
essas defesas (Hay, 1992).
As lebres-do-mar são capazes de seqüestrar os metabólitos secundários produzidos
por macroalgas e que inibem a predação, entretanto não constituem um grupo
exclusivamente de especialistas. Segundo Hay (1992), as lebres-do-mar consomem
preferencialmente algas quimicamente defendidas, mas também se alimentam de uma
ampla variedade de outras espécies que não produzem metabólitos secundários. Devido
ao grande tamanho que podem atingir (mais de 20 cm), e do crescimento rápido,
5
acredita-se que um indivíduo adulto consuma mais de um tipo de alga por dia e que
seria improvável se especializar em comer somente uma macroalga. Aplysia californica,
por exemplo, cresce e se reproduz normalmente quando se alimenta tanto do gênero
Plocamium (quimicamente defendida), quanto do gênero Enteromorpha (sem química
defensiva). Assim, a preferência alimentar por uma alga quimicamente defendida seja
talvez somente devido à necessidade de uma defesa contra seus predadores e não
simplesmente por escolha de uma dieta única. Mesmo não sendo especialistas em
somente uma única alga hospedeira, as lebres-do-mar ainda são mais especializadas que
a maioria dos herbívoros marinhos, pelo fato de consumirem seletivamente algas
quimicamente defendidas e seqüestrarem esses metabólitos secundários.
Por causa dessa particularidade, Rogers et al. (1995) constataram que as lebres-domar são organismos úteis para o estabelecimento de teorias acerca da evolução da
especialização alimentar, sendo elas: (1) Abundância de alimentos, onde herbívoros se
especializam em consumir algas que são abundantes e duráveis no ambiente, e que
apresentem maior qualidade nutricional; (2) Partição de recursos, onde a competição
inter-específica por alimentos resulta na redução do nicho alimentar e conseqüente
especialização; (3) Defesas químicas de plantas e a co-evolução, onde muitas plantas
marinhas produzem metabólitos secundários que utilizam na defesa química contra
herbívoros e outros organismos patogênicos. Essas defesas químicas podem facilitar a
especialização se alguns herbívoros desenvolvem adaptações morfológicas e/ou
fisiológicas especificas à planta hospedeira; (4) Evasão ou inibição de predadores, onde
especialistas podem escapar da predação indiretamente ao se associar com algas
quimicamente defendidas, ou ainda podem incorporar os metabólitos químicos dessas
algas em tecidos e órgãos e deter a predação diretamente.
6
1.3 Sobre as lebres-do-mar
As lebres-do-mar são moluscos encontrados em mares temperados e tropicais do
mundo, onde encontram uma vasta diversidade de predadores (Pennings, 1990b; Paul &
Pennings, 1991; Ginsburg & Paul, 2001; Derby, 2007). Como muitos opistobrânquios,
compensam a perda ou redução da concha com outros mecanismos de defesa, incluindo
as defesas químicas, sejam elas passivas ou ativas.
As defesas químicas passivas não são liberadas sob estresse ou ataque do
predador, mas estão presentes na pele e inibem a predação, e muitas vezes são
metabólitos oriundos da dieta de algas (Ginsburg & Paul, 2001). As defesas químicas
ativas, no entanto, são liberadas sob ataque de predadores, e um exemplo de tal fato é a
liberação de uma nuvem violácea composta por pigmentos e outras substâncias
(Shabani et al., 2007). Essa nuvem pode conter secreções somente da glândula púrpura,
somente da glândula opalina ou de ambas.
Derby (2007) concluiu alguns princípios da química defensiva de lebres-do-mar,
descritos a seguir: (1) Defesas químicas são tipicamente misturas de diversas
substâncias; (2) Substâncias defensivas podem ser produzidas ‘de novo’, ou obtidas de
outras fontes, em particular derivadas da dieta de algas; (3) Estas substâncias atuam por
diferentes mecanismos, mesmo contra uma única espécie de predador; (4) Uma
substância pode mediar diferentes interações; (5) Um determinado mecanismo age por
diferentes substâncias para diferentes predadores; (6) Químicas e mecanismos similares
podem ocorrer tanto em espécies intimamente relacionadas, quanto em espécies
distantes filogeneticamente; (7) Uma espécie pode usar substâncias parecidas para
diferentes funções.
7
Uma vantagem de se estudar as lebres-do-mar é a grande diversidade de espécies
existentes no mundo e o fato da maioria das vezes elas serem encontradas em zonas
entremarés ou infralitorais e assim, de fácil acesso para coletas ou estudos em campo. A
espécie Aplysia californica é criada para fins científicos durante o ano todo, em
qualquer estágio do desenvolvimento (Derby, 2007).
Os metabólitos seqüestrados de macroalgas quimicamente defendidas se alojam na
glândula digestiva dos indivíduos e essas substâncias são gradualmente transferidas para
a pele do animal, onde podem funcionar inibindo predadores. Um estudo feito com
Dolabella auricularia (Pennings et al., 1999) revelou que a glândula digestiva dos
indivíduos continha uma grande variedade de metabólitos secundários que não foram
palatáveis a peixes recifais. Assim como a tinta, em altas concentrações, também foi
rejeitada pelos peixes. A pele e os ovos dessa lebre-do-mar, apesar de não serem
palatáveis, não apresentaram qualquer metabólito derivado de dieta de alga.
A alga vermelha Portieria hornemannii, por exemplo, contem os metabólitos
secundários apakaochtodeno A e B que agem inibindo seu consumo por peixes.
Entretanto, esses não interferem na dieta da lebre-do-mar Aplysia parvula, que inclusive
prefere consumir esta alga e cresce melhor quando se alimenta da mesma. Quando A.
parvula se alimenta de P. hornemannii, ela seqüestra seus metabólitos secundários e se
torna menos palatável a seus predadores, enquanto lebres-do-mar encontradas em outra
alga vermelha, Acanthophora spicifera, que não contém metabólitos secundários de
função parecida com os acima mencionados, eram rapidamente consumidas pelos seus
predadores (Ginsburg & Paul, 2001).
Em outro momento, Rogers e colaboradores (2002) testaram a mesma espécie de
lebre-do-mar, alimentada em laboratório com duas algas vermelhas ricas em substâncias
defensivas (Delisea pulchra e Laurencia obtusa), e as ofereceram em campo para uma
8
mistura de peixes recifais. Tanto os indivíduos do tratamento (alimentados com as algas
vermelhas) quanto do controle (alimentados com Ulva sp.) foram consumidos em altas
taxas (25 a 55 % em 2 h) pelos peixes, e a tinta violácea, quando liberada, não inibiu o
consumo por alguns peixes. Rogers et al. (2000) ainda relatam que Aplysia parvula
excreta os metabólitos secundários da alga vermelha Laurencia obtusa com que foi
alimentada, através das secreções do muco e da glândula opalina, o que pode explicar o
possível envolvimento desses metabólitos em sua defesa.
Paul & Pennings (1991) investigaram a interação planta-herbívoro entre a lebredo-mar especialista Stylocheilus longicauda e a cianobactéria Microcoleus lyngbyaceus.
No campo, S. longicauda é encontrada quase que exclusivamente sobre esta
cianobactéria e no laboratório, a lebre-do-mar preferiu consumir M. lyngbyaceus sobre
sete outras dietas alimentares e cresceu muito melhor nesta dieta que sobre outras cinco.
Em diferentes ensaios, tanto os metabólitos secundários isolados e a própria M.
lyngbyaceus inteira quanto a própria lebre-do-mar em concentrações naturais inibiram o
consumo por peixes herbívoros em dois ambientes recifais distintos. Assim como outros
opistobrânquios especialistas, S. longicauda é adaptada para consumir algas
quimicamente defendidas, seqüestrando esses metabólitos secundários e os usando
como defesa frente aos seus próprios predadores.
A tinta secretada pela maioria das lebres-do-mar, além de funcionar como um
sinal de alerta para outros espécimes, como anti-predador e como distração para fuga,
também funciona como um irritante sensorial, alterando o comportamento e o
metabolismo de algumas espécies de invertebrados e peixes (Carefoot et al., 1999). Ou
como Kicklighter et al. (2005) observaram que a nuvem liberada pela Aplysia
californica quando perturbada, é composta por produtos de duas glândulas, a púrpura e
a opalina. Essa nuvem, além de dificultar a orientação por predadores visuais, também
9
interage com os órgãos sensíveis às químicas presentes na água do mar (Aggio &
Derby, 2008). Essa interação direta pelas substâncias presentes na nuvem liberada
podem apresentar três funções: inibir a predação; distrair o predador em direção à
nuvem e não à presa (nesse caso, a nuvem possui altas quantidades de ácidos aminados
e outros metabólitos associados à alimentação e que estimulam os sentidos do predador,
como a lagosta Panulirus interruptus); e quebra sensorial momentânea baseada no fato
que as secreções são bastante viscosas e pegajosas e aderem aos órgãos sensoriais,
perturbando a orientação do predador.
Outro tipo de defesa que as lebres-do-mar podem apresentar é a acidez da pele ou
das secreções liberadas na coluna d’água. O muco, por exemplo, se torna ácido (com
um pH ~ 4.0), assim que a pele é perturbada gravemente (Shabani et al., 2007). Estes
autores perceberam ainda, que as secreções da glândula púrpura e opalina também são
ácidas (pH ~ 5), e que o alto pH aumenta a taxa de defesa química fagomimética de
lebres-do-mar. Fagomimetismo é o engano causado por metabólitos liberados na água
que causam um falso estímulo alimentar, influenciando no comportamento de lagostas e
direcionando-as a estas substâncias (Derby, 2007).
Assim, a dinâmica/processamento de metabólitos secundários oriundos de algas
quimicamente defendidas seqüestrados pelas lebres-do-mar e seu papel na interação
ecológica e comportamental desses animais ainda não está definido e apesar dos
estudos, pouco se compreende dessas interações.
Neste trabalho abordaremos a questão da especialização x generalização alimentar
dos herbívoros em relação à macroalgas marinhas. Foram utilizados experimentos de
múltipla escolha para avaliar a preferência alimentar de Aplysia spp., uma vez que esse
tipo de ensaio é bem fiel à realidade, tendo em vista que no ambiente marinho a maioria
das algas está disponível ao herbívoro de maneira simultânea.
10
1.4 Objetivos
O estudo objetivou avaliar qual a preferência alimentar das lebres-do-mar em duas
localidades da costa do Estado de Rio de Janeiro, e se tais organismos se especializam
ou não na escolha do seu alimento.
11
MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Os organismos
2.1.1. Lebre-do-mar Aplysia sp.
Foram escolhidas duas populações de espécies diferentes de Aplysia sp. neste
estudo, sendo uma delas oriunda da Praia da Boa Viagem (22° 53 S; 43º 07 W) em
Niterói, e outra da Praia do Forno (22º 46 S; 41º 53 W), no município de Armação de
Búzios. No entanto, ambas as praias se localizam no Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Os indivíduos da primeira população foram coletados na Praia da Boa Viagem
(Figura 1), na cidade de Niterói, durante a maré baixa, na região do infralitoral, perto
ou sob rochas e algas como a Ulva sp., provavelmente para se esconder dos predadores
ou para minimizar o estresse causado pelo fenômeno das marés (observação pessoal).
Apresentavam, no momento da coleta, corpo com coloração cinza escuro e com
manchas brancas, como mostra a Figura 2, e foram coletados 13 indivíduos nos dias
30/08/08 e 02/09/08. Após a coleta, os organismos foram transportados para o
Laboratório de Produtos Naturais e Ecologia Química Marinha da Universidade Federal
Fluminense, para um aquário de circulação interna constante contendo água do mar. O
aquário foi mantido a uma salinidade constante de 36 psu e a uma temperatura de 19º
Celsius. Estas lebres-do-mar se apresentavam num estágio mais avançado de
desenvolvimento e tiveram um período de aclimatação de aproximadamente 15 dias até
12
o experimento, no qual foram alimentadas com Ulva sp. coletada também na Praia da
Boa Viagem (Niterói, RJ).
Estes espécimes da Praia de Boa Viagem foram coletados com o intuito de
representarem indivíduos com hábito generalista no consumo de macroalgas,
considerando um contexto de especialização com macroalgas que produzem defesas
químicas contra a herbivoria, uma vez que estes tipos de macroalgas não ocorrem na
Praia de Boa Viagem.
Por outro lado, os espécimes de Aplysia sp. coletados na Praia do Forno (Figura
3), representariam os organismos especialistas, uma vez que foram encontrados
associados à macroalga quimicamente defendida Laurencia filiformis. Estes indivíduos
apresentavam corpo com coloração vermelha, também com manchas brancas espalhadas
pelo corpo, nadavam ativamente e liberaram uma tinta violácea, presumivelmente por
estresse (Figura 4). Os espécimes foram coletados no dia 17/09/08 em talos de L.
filiformis, ainda no estágio de juvenis, levados ao laboratório e mantidos sob as mesmas
condições descritas anteriormente para indivíduos da Praia de Boa Viagem, também
aclimatadas, mas alimentadas com L. filiformis por alguns dias e posteriormente com
Ulva sp. O número de aplisias utilizadas no segundo experimento também foi 13.
13
a
b
c
d
Figura 1. Imagem de satélite do Brasil (a), com enfoque no Rio de Janeiro (b), com destaque para a
Baía de Guanabara (c) e para a Praia da Boa Viagem (22° 53 S; 43º 07 W) (d), localizada em Niterói.
Fonte: www.googleearth.com
Figura 2. Aplysia sp. coletada na Praia da Boa Viagem
(Niterói, RJ).
14
a
b
d
c
Figura 3. Imagem de satélite do Estado do Rio de Janeiro (a), com enfoque na Armação de Búzios (b).,
onde se localiza a Praia do Forno (22º 46 S; 41º 53 W – c) e a Praia Rasa (23º 01 S; 22º 44 W – d).
Fontes: b. vistadivina.com/download.php e c. picasaweb.google.com/.../G-d9QfZxa3-5QcmqRvEvyA
Figura
4.
Aplysia
sp.
coletada na Praia do Forno
(Armação de Búzios, RJ). a.
b
Nadando ativamente; b. Fora
d’água.
a
15
2.1.1.1 Caracterização
Filo: Mollusca
Classe: Gastropoda
Subclasse: Opistobranchia
Ordem: Anaspidea
Família: Aplysiidae
As lebres-do-mar são gastrópodes marinhos herbívoros que eclodem a partir de
ovos bentônicos e apresentam uma vida larval planctônica de aproximadamente 1 mês,
em laboratório, quando depois se assentam em algas bentônicas e fazem metamorfose
(Pennings & Paul, 1993).
As espécies do gênero Aplysia, conhecidos popularmente como lebres-do-mar,
pertencem à subclasse Opisthobranchia e, diferentemente da maioria dos gastrópodes
que apresentam uma torção de 180º, possuem uma destorção do corpo para 90º, o que
proporciona uma simetria bilateral. Apresentam uma redução da concha, que fica
enterrada no manto, sendo que a porção posterior do manto pode se enrolar para formar
um sifão exalante. Possuem dois pares de tentáculos sensoriais, sendo que os orais são
largos e mais curtos e formam entre eles o lobo oral, sobre a boca. Os tentáculos
posteriores denominam-se rinóforos e, próximo a sua base, localizam-se os olhos que
são pontos pretos, inconspícuos, responsáveis por perceberem a alteração na intensidade
de luz do ambiente (Barnes, 1984; Ribeiro-Costa, 2006).
O pé define a região ventral e é utilizado para rastejar sobre os ramos de
macroalgas marinhas. Dorso-lateralmente, o pé modifica-se em expansões denominadas
parapódios, amplamente separadas na região anterior e aproximadas na posterior.
16
Atuam nos movimentos natatórios que chamam a atenção por sua beleza. Esses
movimentos estão presumivelmente relacionados à procura de alimento, como
evidenciado por Carefoot & Pennings (2003) para a lebre-do-mar Aplysia brasiliana.
Entre os parapódios, está a massa visceral revestida pelo manto delgado. A cavidade do
manto se localiza no lado direito do corpo, não é muito ampla e abriga a brânquia, o
ânus e a abertura genital hermafrodita. A brânquia é única, ramificada e amplamente
dobrada (Barnes, 1984; Ribeiro-Costa, 2006).
Em algumas espécies de Aplysia, logo abaixo da concha localiza-se a glândula
púrpura, responsável pela liberação de tinta, de coloração violácea, quando o animal
encontra-se sob estresse. Essa tinta apresenta substâncias oriundas de algas vermelhas
consumidas pelo herbívoro e tem como funcionalidade confundir o predador (Barnes,
1984; Ribeiro-Costa, 2006). A espécie Aplysia dactylomela encontrada no nordeste
brasileiro, por exemplo, precisa necessariamente consumir algas vermelhas para
produzir a tinta violácea, entretanto as proteínas nela contidas são produzidas pelo
próprio indivíduo e não são derivadas da dieta (Bezerra et al., 2004).
O coração se localiza na parte anterior da massa visceral, e algumas espécies
possuem uma substância chamada hemocianina, responsável pelo transporte de gases no
sistema circulatório (Barnes, 1984).
São hermafroditas, entretanto não podem produzir óvulos e espermatozóides ao
mesmo tempo. A cópula com transferência de espermas recíproca é típica, mas não
ocorre autofecundação (Barnes, 1984; Ribeiro-Costa, 2006).
Na maioria dos opistobrânquios, a deposição dos ovos é feita em cordões, fitas ou
massas gelatinosas, que se fixam no substrato. Do ovo, sai uma larva trocófora livrenatante, se transformando em uma larva véliger, que no seu desenvolvimento sofre uma
17
torção da massa visceral em relação à cabeça, e depois sofre uma metamorfose para a
fase adulta (Barnes, 1984; Ribeiro-Costa, 2006).
A rádula nos opistobrânquios pode ser altamente variada, sendo usada como
aspecto para a identificação taxonômica das espécies. Em muitas espécies herbívoras, o
esôfago ou a parte anterior do estômago encontra-se modificada como um papo ou uma
moela. No caso das lebres-do-mar, que se alimentam de grandes pedaços de algas
marinhas, a moela pode ser revestida de cutícula (Barnes, 1984; Ribeiro-Costa, 2006).
Devido aos neurônios das lebres-do-mar serem facilmente identificáveis e
grandes, estes animais têm sido os principais alvos de estudos neurofisiológicos
relativos ao circuito neuronal específico e ao seu controle de reflexos comportamentais.
Não só por isso, atraem o interesse por secretarem ou apresentarem em seus tecidos,
compostos químicos, possivelmente envolvidos na defesa do animal (Ribeiro-Costa,
2006). A espécie Aplysia dactylomela, por exemplo, sob estresse, libera uma tinta de cor
vermelha através da glândula púrpura que contem uma proteína de ação antibacteriana e
hemaglutinante (Melo et al, 2000).
Em geral, as lebres-do-mar são animais herbívoros com grande capacidade de
alimentação, que exercem forte influência na estruturação de cadeias tróficas marinhas,
e na distribuição e abundância de macroalgas bentônicas consumidas por elas. Além
disso, elas são de fácil manutenção em laboratório, facilitando a pesquisa e a realização
de experimentos.
2.1.2 Macroalgas marinhas
Foram utilizadas cinco espécies diferentes de macroalgas bentônicas nos
experimentos de preferência alimentar de Aplysia sp., sendo duas vermelhas (Laurencia
18
filiformis e Osmundaria obtusiloba), duas pardas (Dictyota sp. e Sargassum sp.) e uma
verde, a Ulva fasciata. Diversas espécies dos gêneros Laurencia e Dictyota são
conhecidas por produzirem metabólitos secundários que atuam como defesas químicas
frente a diversos tipos de consumidores (Pereira & Da Gama, 2008).
Como foram realizados dois experimentos em períodos de tempos diferentes,
foram necessárias duas coletas de macroalgas. A primeira ocorreu no dia 17/09/08, e a
segunda em 16/10/08, sendo as macroalgas Sargassum sp., Ulva fasciata e Osmundaria
obtusiloba coletadas na Praia Rasa (23º 01 S; 22º 44 W) e Dictyota sp. e Laurencia
filiformis na Praia do Forno, ambas as Praias localizadas no município de Armação de
Búzios, RJ (Figura 3).
Estas macroalgas foram transportadas em bandejas de plástico, ao abrigo da luz e
do calor, até o Laboratório onde foram triadas, retirando-se toda a sujeira e organismos
epifitados, separadas por espécie e armazenadas em potes plásticos dentro do aquário de
água salgada já mencionado anteriormente na manutenção dos indivíduos de Aplysia.
A Praia Rasa se caracteriza por possuir a mais diversa flora de macroalgas no
Estado do Rio de Janeiro (Yoneshigue, 1985; Pereira et al., 1994), justificando sua
escolha como local de coleta. A Praia Rasa apresenta um costão rochoso de largura
aproximada de 20 m com uma suave inclinação. Já a Praia do Forno é uma enseada
estreita com uma profundidade máxima de 12 m apresentando também uma grande
variedade de algas (observação pessoal). A coleta foi feita no costão rochoso do lado
direito desta enseada.
19
2.1.2.1. Caracterização
Chlorophyta
Ulva fasciata Linnaeus, 1753
Talo fino, foliáceo, lâminas tipo fitas, de cor verde clara brilhante, sendo as
margens mais escuras (Figura 5). As lâminas possuem duas camadas de células, e são
fixas ao substrato por apressório pequeno. Células de contorno poligonal, com um
cromatóforo parietal e com 1 a 2 pirenóides. Cutículas e membranas das paredes radiais
espessas. Reprodução assexuada. Todas as células do talo são capazes de formar
elementos de reprodução, exceto as destinadas à fixação. Alternância de gerações
morfologicamente idênticas e obrigatória; comuns em objetos sólidos, associada com
áreas de grandes taxas de nutrientes; são intertidais até 10 m de profundidade (Joly,
1967; Littler & Littler, 2000).
Figura 5. Ulva fasciata. Fonte: www.algaebase.org.
20
Rhodophyta
Osmundaria obtusiloba C. Agardh, 1824
Espécie de macroalga com talo espesso, grosseiro, resistente, ramificado, de cor
marrom claro até vermelho claro, com linhas transversais extremamente fracas
(formadas pela disposição das células interiores); ramificação oposta até irregular
(Figura 6). Lâmina na forma de tiras, torcidas, espessando com a idade. Ramificação
geralmente oposta e numerosa. São encontradas na zona mais baixa intertidal ate 5 m de
profundidade (Littler & Littler, 2000).
Figura 6. Osmundaria sp. Fonte: www.algaebase.org.
Laurencia filiformis (C. Agardh) Montagne
Apresenta talo ereto, resistente e cartilaginoso; ramificação dicotômica perto da
base e alternada no ápice (Figura 7). Os ramos são cilíndricos e as ramificações
secundárias numerosas ou esparsas, cilíndricas, alternadas ou irregulares; filamentos
apicais raramente óbvios, localizados na cavidade terminal. São macroalgas comuns em
substratos duros e ocorrem até 2 m de profundidade (Littler & Litler, 2000).
21
Figura 7. Laurencia filiformis. Fonte: www.algaebase.org.
Ochrophyta
Dictyota sp.
O gênero Dictyota é caracterizado por apresentar um talo achatado, ereto ou
prostrado, dicotomicamente ramificado (Figura 8). Fixação por rizóides basais, que
ocorrem por todo o talo ou que formam um apressório tipo um tapete. Crescimento por
uma única célula apical proeminente prostrada ou afundada, ou por uma linha terminal
de numerosas células apicais. Feoplastos discóides, sem pirenóides. Ciclo de vida
diplohaplônico e isomórfico, dióico com talos femininos e masculinos esporofíticos
distintos. Esporófitos produzem esporângios uniloculares com esporos imóveis,
geralmente formados superficialmente no córtex, e algumas vezes afundado no talo.
(Clerck, 2003).
22
Figura 8. Dictyota sp. www.algaebase.org
Sargassum sp.
Talo ereto, ramificado e fixo ao substrato por apressório forte; diferenciado em eixo
central ramificado, cilíndrico, do qual partem ramos curtos de lâmina achatada, no
formato de folha, dispostas alternadamente (Figura 9). Aerocistos são bulbosos e
evidentes; filóides pedunculadas, e com distinta nervura central e de bordas crenadas ou
denteadas. Órgãos reprodutivos uniloculares, localizados em criptas (Joly, 1967).
Figura 9. Sargassum sp. www.algaebase.org.
23
2.2 Experimentos
Os experimentos de preferência alimentar de Aplysia sp. consistiram na oferta das
cinco macroalgas vivas, de tamanhos aproximados, aos indivíduos de Aplysia sp.,
visando a homogeneidade intra- e interespecífica das algas (Figura 10). Foram
utilizadas 13 réplicas para cada ensaio com espécimes de Aplysia sp. da Praia de Boa
Viagem e o mesmo número para aqueles da Praia do Forno. O primeiro experimento foi
realizado do dia 18/09/08 ao dia 19/09/08, durando 12 horas, enquanto o segundo
experimento foi realizado do dia 17/10/08 ao dia 18/10/08, com uma duração de 30
horas. É importante ressaltar que a disposição das algas nos recipientes plásticos foi
aleatória (Figura 11). Cada pote continha 1 exemplar de cada espécie de alga, separada
equidistantemente uma da outra e em relação a 1 espécime de Aplysia sp.. Ao oferecer
as algas vivas, mantêm-se intactos seus aspectos morfológico, estruturais e químicos
(Souza et al., 2008). O peso úmido de cada alga foi aferido antes e depois do
experimento, após 7 giros em uma saladeira manual, para tirar o excesso de água.
As lebres-do-mar da Praia da Boa Viagem e as da Praia do Forno foram pesadas
antes de começar o experimento, apenas para se ter uma noção do tamanho médio dos
indivíduos das populações utilizadas. Os valores estão representados na Tabela 1.
Também foi realizado um controle para as mudanças autogênicas, onde as algas
foram postas em potes plásticos sem a presença do herbívoro (n = 13). Nesse caso, as
algas ficaram livres nos recipientes (Figura 11). No entanto, a abordagem experimental
foi exatamente igual para ambos os experimentos (Figura 12).
24
Tabela 1. Peso em gramas, das lebres-do-mar de ambos os experimentos, com Média e Desvio Padrão.
Média
Desvio
Padrão
Peso (g) dos espécimes de Aplysia sp.
1° Experimento
2° Experimento
96,20
5,48
99,55
17,25
78,63
21,45
80,99
13,40
52,14
22,12
75,40
61,81
114,28
16,64
122,64
5,05
101,37
25,27
76,00
54,60
88,40
12,92
89,80
10,58
104,30
18,95
90,75
21,96
18,63
17,24
Figura 10. Arranjo das macroalgas em tamanhos aproximados.
25
Figura 11. Disposição das macroalgas nos potes plásticos: no experimento com as lebres-do-mar (algas
presas); e na autogenia (algas livres).
a
b
Figura 12. Experimento já em andamento, no aquário do Laboratório de Produtos Naturais e Ecologia
Química Marinha. a. Tratamento; b. Controle.
26
2.3. Tratamento dos dados
A variação de biomassa das macroalgas foi mensurada através da subtração entre
o peso úmido inicial e final e foi aplicada tanto para o tratamento quanto para o
controle. A biomassa consumida foi calculada usando a equação [(Ho x Cf/Co)-Hf]
sugerida por Cronin & Hay (1996) onde, Ho e Hf correspondem aos pesos úmidos
inicial e final expostos ao herbívoro, respectivamente, e Co e Cf são os pesos úmidos
inicial e final referentes ao controle para autogenia. Deste modo as mudanças
autogênicas foram incorporadas nos resultados finais.
Em um outro tratamento, os valores de consumo por herbivoria e autogenia foram
comparados através de um teste t, com α = 0,05, de grupos independentes para verificar
a existência de diferenças significativas entre estes dados (Peterson & Renaud, 1989).
A análise dos dados foi feita usando a estatística (Statistica 6.0 software)
descritiva e não-paramétrica para duas amostras independentes.
27
RESULTADO
3.1. Experimento com Aplysia sp. da Praia de Boa Viagem
Seguindo o tratamento de dados sugerido por Cronin & Hay (1996), observou-se o
consumo mais expressivo, em gramas, somente da macroalga U. fasciata (3,35g). Nas
demais macroalgas foram constatadas, em média, a seguinte ordem decrescente de
variação de biomassa a seguir: Dictyota sp. (0,06g), Sargassum sp. (-0,05g), O.
obtusiloba (-0,12g), L.filiformis (-0,24 g). Os valores negativos compreendem,
naturalmente, valores de acréscimo de biomassa, ou seja, houve algum crescimento
nestas macroalgas. Estes valores de variação nos valores de biomassa das macroalgas
estão ilustrados na Figura 13, a seguir, e os valores de média e do desvio padrão destas
mesmas variações estão reunidos na Tabela 2. A média do consumo para cada
macroalga em ordem decrescente foi: U. fasciata (4,38g) > L. filiformis = Dictyota sp.
(0,34g) > O. obtusiloba (0,18g) > Sargassum sp. (0,06g), como mostrado na Tabela 3.
A análise comparativa do consumo exercido pelo herbívoro e a autogenia estão
representadas na Figura 14. Durante o experimento, a preferência alimentar de Aplysia
sp. da Praia de Boa Viagem foi claramente por Ulva fasciata (p > 0,05, teste t), podendo
ser observada na Figura 15. Nas demais espécies de macroalgas não foram constatados
resultados significativos entre estas variáveis (α = 5%).
As médias da variação da biomassa ocorrida devido a autogenia para cada
macroalga em ordem decrescente foram: U. fasciata (1,05g) > L. filiformis (0,5g) >
28
Dictyota sp. (0,32g) > O. obtusiloba (0,3g) > Sargassum sp. (0,15g). Os valores também
estão expressos na Tabela 3.
6,5
6,0
5,5
5,0
4,5
Consumo (g)
4,0
3,5
3,0
2,5
2,0
1,5
1,0
0,5
Sargassum
Laurencia
Dictyota
Osmundaria
0,0
-0,5
-1,0
Ulva
Macroalgas
Figura 13. Consumo médio das macroalgas (g), com desvio padrão, por Aplysia sp. da Praia de Boa
Viagem. Dados analisados segundo Cronin & Hay (1996).
Tabela 2. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (g) estimada pelo método de Cronin e Hay
(1996).
Macroalga
Média (g)
Desvio Padrão (g)
L. filiformis
-0,24
0,48
U. fasciata
3,35
2,75
O. obtusiloba
-0,12
0,31
Sargassum sp.
-0,05
0,53
Dictyota sp.
0,06
0,31
29
Consumo
Autogenia
p = 0,0002
Variação da biomassa (g)
7
6
5
4
3
p = 0,92
2
p = 0,19
p = 0,21
1
p = 0,54
0
Laurencia
Ulva
Osmundaria
Sargassum
Dictyota
Macroalgas
Figura 14. Média da variação da biomassa (g), com Desvio Padrão do consumo exercido por Aplysia
sp. (consumo) e do controle (autogenia).
a
b
Figura 15. Foto tirada após o experimento. a. com enfoque no consumo quase total da U. fasciata. b.
em relação às demais macroalgas.
30
Tabela 3. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (g), quanto ao consumo (C) e às mudanças
autogênicas (A).
Macroalgas
Médias (C) Desvio Padrão (C) Médias (A) Desvio Padrão (A)
L. filiformis
0,34
0,38
0,50
0,24
U. fasciata
4,38
2,53
1,05
0,92
O. obtusiloba
0,18
0,21
0,30
0,23
Sargassum sp.
0,06
0,43
0,15
0,27
Dictyota sp.
0,34
0,27
0,32
0,29
3.2.Experimento com Aplysia sp. da Praia do Forno
No método sugerido por Cronin & Hay (1996), no qual os valores da autogenia
são incorporados nos valores do tratamento, observou-se o consumo diferencial, em
gramas, somente da macroalga L. filiformis (1,24 g). As demais macroalgas foram
consumidas, em média, de acordo com a seguinte ordem decrescente: U. fasciata
(0,46g), Dictyota sp. (0,16g), Sargassum sp. (-0,03g), O. obtusiloba (-0,04g); os valores
negativos destas últimas duas macroalgas indicam crescimento. Estas variações em
valores de biomassa destas macroalgas estão ilustrados na Figura 16, a seguir, e os
valores de Média e de Desvio Padrão destes valores estão reunidos na Tabela 4.
A comparação entre o consumo exercido pelo herbívoro e a autogenia está
representada na Figura 17. Durante o experimento, a preferência alimentar de
indivíduos de Aplysia sp. da Praia do Forno foi claramente pela macroalga L. filiformis
(Figura 18), sendo a única com resultados significativos (p =0,000815). Ilustrados na
31
Figura 17, em ordem decrescente, são reunidos os valores de p para cada macroalga,
sendo: Sargassum sp. (0,86) > O. obtusiloba (0,85) > Dictyota sp. (0,15) > U. fasciata
(0,13) > L. filiformis (0,0008). Os valores de variação da biomassa do tratamento
(consumo) para cada macroalga em ordem decrescente foram: L. filiformis (1,05g) > U.
fasciata (0,42g) > Dictyota sp. (-0,03g) > O. obtusiloba (-0,13g) > Sargassum sp. (0,15g), como mostrado na Tabela 5. No controle (autogenia), a variação, em ordem
decrescente, se deu por: U. fasciata (-0,04g) > L. filiformis (-0,06g) > O. obtusiloba (0,10g) > Sargassum sp. (-0,11g) > Dictyota sp. (-0,17g). Os valores também se
apresentam na Tabela 5 acima.
2,8
2,6
2,4
2,2
2,0
1,8
Consumo (g)
1,6
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
0,4
0,2
0,0
-0,2
Laurencia
Ulva
Osmundaria
Sargassum
Dictyota
Macroalgas
Figura 16. Consumo das macroalgas (g), com Desvio Padrão, por Aplysia sp. da Praia do Forno. Dados
analisados segundo Cronin & Hay (1996).
32
Tabela 4. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa segundo Cronin & Hay (1996).
Macroalga
Médias (g)
Desvio Padrão (g)
L. filiformis
1,24
1,27
U. fasciata
0,46
1,08
O. obtusiloba
-0,04
0,68
Sargassum sp.
-0,03
0,76
Dictyota sp.
0,16
0,42
Consumo
Autogenia
p = 0,0008
2,0
1,8
p = 0,13
Variação da biomassa (g)
1,6
1,4
1,2
1,0
0,8
0,6
0,4
p = 0,85
0,2
p = 0,86
p = 0,15
Sargassum
Dictyota
0,0
-0,2
-0,4
Laurencia
Ulva
Osmundaria
Macroalgas
Figura 17. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa (em gramas de peso úmido) das
macroalgas no tratamento (consumo) e no controle (autogenia).
33
b
a
Figura 18. Algas consumidas após o experimento. a. L. filiformis; b. U. fasciata, que embora não tenha
sido consumida significativamente no geral, foi consumida por alguns indivíduos.
Tabela 5. Média e Desvio Padrão da variação da biomassa, em gramas, no consumo (C) e na autogenia
(A).
Macroalgas
L. filiformis
U. fasciata
O. obtusiloba
Sargassum sp.
Dictyota sp.
Médias (C) Desvio Padrão (C)
1,05
0,86
0,42
1,04
-0,13
0,72
-0,15
0,71
-0,03
0,20
Médias (A)
-0,06
-0,04
-0,10
-0,11
-0,17
Desvio Padrão (A)
0,60
0,14
0,24
0,17
0,26
34
DISCUSSÃO
De uma maneira clara, os indivíduos de Aplysia sp. das Praias de Boa Viagem e
do Forno têm preferências alimentares bem distintas. Enquanto os da P. do Forno
preferem a macroalga vermelha quimicamente defendida Laurencia filiformis, aqueles
da B. Viagem consomem Ulva fasciata como item alimentar favorito.
Em experimentos com herbivoria deve-se levar em conta todos os aspectos
presentes nas macroalgas que influenciam na preferência alimentar, como as
características morfológicas/estruturais, químicas e nutricionais. Neste estudo, tanto as
características morfológicas e estruturais quanto as químicas podem ser exploradas com
o intuito de entender os resultados obtidos ou mesmo de conhecer os hábitos
alimentares de espécies de Aplysia. Durante os dois experimentos, em geral, os
herbívoros apresentaram um comportamento de curiosidade e rápida resposta às novas
algas, reconhecendo e explorando o ambiente à sua volta.
Segundo Littler et al. (1983), as macroalgas obedecem a uma ordem de resistência
morfológica frente aos herbívoros, descrita de modo decrescente a seguir: crostosa >
calcária > coriácea grossa > grosseiramente ramificada > filamentosa > foliácea. Em
ambos os experimentos, as macroalgas são macias, porém ainda apresentam um padrão
diferente de texturas entre si e foram diferentemente consumidas. Desse modo, não
podemos descartar a hipótese de que a morfologia e estrutura de cada macroalga tenha
influenciado na escolha do herbívoro, embora provavelmente outras características
também podem ter sido importantes na escolha das espécies de Aplysia.
35
Diversos estudos realizados com diferentes herbívoros constataram que a
preferência alimentar pode estar relacionada à: 1. disponibilidade, antes que a qualidade
do alimento (Arrontes, 1990); 2. estruturação da vegetação (Barker & Chapman, 1990);
3. predação e comportamento alimentar dos consumidores (Hay et al., 1986); 4.
tolerância dos herbívoros em relação às macroalgas com defesas químicas (Paul & Van
Alstyne, 1988); 5. efeito da preferência do predador por outros animais habitando a alga
escolhida (Holmlund et al., 1990); 6. comportamento alimentar como estratégia de
otimização, com o aumento do crescimento e da reprodução (Vadas, 1977); 7. ontogenia
e correspondência entre preferência alimentar e crescimento (Pennings,1990a). Assim, a
compreensão dos fatores que afetam esse comportamento alimentar é essencial para
prever os efeitos da herbivoria sobre o assentamento de algas e a evolução das
interações planta-herbívoro.
De uma maneira geral, as lebres-do-mar não podem ser consideradas
verdadeiramente especialistas, mas são considerados mais especializados do que a
maioria dos herbívoros marinhos. De acordo com Rogers et al. (1995), as lebres-do-mar
podem ser excelentes “modelos” para estudos sobre especialização alimentar, onde são
levados em consideração, dentre outros aspectos, a abundância de alimentos, valor
nutricional e a presença de defesas químicas.
Na especialização alimentar, o animal pode ser considerado um verdadeiro
especialista ou um oligófago, consumindo somente um recurso alimentar entre todos os
disponíveis, ou alguns, respectivamente (Rogers et al., 1995). As lebres-do-mar seguem
esse padrão alimentar, diferentemente da maioria dos herbívoros marinhos, que tendem
a ser consumidores generalistas. Entretanto, segundo Hay (1992), as lebres-do-mar não
constituem um grupo de gastrópodes especialistas, apesar de mostrarem algum tipo de
36
especialização. Neste estudo, percebemos a forte especialização alimentar por parte dos
herbívoros, condizendo com a teoria de Rogers et al. (1995).
A maioria dos herbívoros apresenta fortes preferências alimentares entre as
espécies de macroalgas disponíveis no ambiente e isto pode ser o que acontece com os
espécimes de Aplysia da Praia de Boa Viagem. Nesta região, a macroalga Ulva fasciata
é uma espécie abundante durante todo o ano, mesmo que através de varias gerações
distintas (Taouil & Yoneshigue-Valentin, 2002). No entanto, Pennings et al. (1993a)
verificaram que a lebre-do-mar Dolabella auricularia preferia consumir algas raras ou
que não eram comuns no seu ambiente. Mas este é o comportamento de uma lebre-domar considerada generalista na escolha do alimento, uma vez que ela cresce melhor
quando se alimenta de algas variadas do que de uma alga apenas (Pennings et al.,
1993a), sugerindo que as algas são recursos complementares e a mistura de consumo
propicia uma dieta nutricional muito mais rica.
Mesmo os espécimes de Aplysia da B. Viagem se alimentando de uma única
espécie (U. fasciata), esta macroalga deve suprir satisfatoriamente suas necessidades
nutricionais, uma vez que podem atingir grande tamanho e possuem crescimento rápido.
De uma maneira geral, espécies de Ulva exibem elevados valores nutricionais
(Barbarino & Lourenço, 2005) e poderiam presumivelmente suprir estas necessidades,
mas estudos específicos são necessários para avaliar esta possibilidade. Este aspecto é
extremamente interessante, pois mesmo diante de outros itens alimentares que poderiam
constituir outros suprimentos, os indivíduos da B. Viagem mantiveram a preferência por
U. fasciata.
Os espécimes de Aplysia sp. da Praia do Forno também possuem o mesmo
comportamento daqueles da B. Viagem ao consumirem preferencialmente um item
alimentar. No entanto, a macroalga preferida por aqueles da P. do Forno é
37
reconhecidamente produtora de defesas químicas (Pereira & Da Gama, 2008). Essas
defesas químicas podem facilitar a especialização se alguns herbívoros desenvolvem
adaptações morfológicas e/ou fisiológicas especificas à macroalga hospedeira e, assim,
podem escapar da predação indiretamente ao se associar com algas quimicamente
defendidas. Ou ainda, podem incorporar os metabólitos químicos dessas algas em
tecidos e órgãos e deter a predação diretamente.
O consumo de L. filiformis por Aplysia sp. da P. Forno não é um aspecto
surpreendente, uma vez que lebres-do-mar consomem preferencialmente algas
quimicamente defendidas, mas também se alimentam de uma ampla variedade de outras
espécies que não produzem metabólitos secundários (Hay, 1992). No entanto, Dictyota
sp. também produz defesa química (Pereira & Da Gama, 2008) e ocorre na P. do Forno,
e ainda assim os espécimes de Aplysia sp. deste local preferiram consumir a macroalga
L. filiformis, sugerindo que tais espécimes tenham algum tipo de especialização. O que
condiciona esta especialização e qual o nível de relação existente entre Aplysia sp e L.
filiformis são desdobramentos naturais e relevantes de pesquisas futuras.
Outra questão importante a se analisar é a qualidade nutricional das macroalgas
oferecidas e se tal questão pode influenciar nas escolhas dos herbívoros. Entretanto,
para isso foram separados 5 indivíduos de cada espécie de macroalga para experimentos
futuros. Ou ainda poderíamos avaliar mais profundamente o papel das defesas químicas
das macroalgas envolvidas no processo, realizando experimentos com extratos das
macroalgas
incorporados
a
comidas
artificiais
e
oferecendo
as
mesmas
espécies/populações de lebres-do-mar.
Talvez, as espécies de lebres-do-mar utilizadas neste experimento tenham
escolhido somente uma macroalga para consumir devido à historia de vida e memória
ou aprendizado. Chiel & Susswein (1993), mostram que a lebre-do-mar Aplysia
38
californica apresentavam um padrão de aprendizado após algumas horas ou dias num
experimento que as impediam de comer. Após diversas tentativas, a resposta e o esforço
para comer as macroalgas oferecidas decaía. Uma alternativa para eliminar esse fator
memória, pode ser a alimentação das lebres-do-mar durante a aclimatação com outro
item alimentar diferente daqueles que serão oferecidos. Entretanto, os experimentos
duraram 12 ou 30 horas, o que daria tempo suficiente para que os herbívoros mudassem
sua escolha alimetar.
A biomassa aferida das lebres-do-mar diferiram bastante entre as duas populações,
que poderiam apresentar espécimes em estágios de vida diferentes uma da outra. Assim,
a melhor determinação na preferência alimentar das duas espécies seria ideal se ambas
as populações se apresentassem no mesmo estágio de desenvolvimento.
Em relação à questão especialista x generalista, Pennings & Paul (1993),
analisaram três espécies de lebres-do-mar de gêneros diferentes: Stylocheilus
longicauda, Dolabella auricularia e Aplysia californica e ofereceram às duas primeiras
espécies dietas naturais e artificiais contendo diferentes tipos e concentrações de
metabólitos secundários usados como química defensiva por macroalgas marinhas.
Observaram que a lebre-do-mar S. longicauda, considerada especialista, conseguiu
seqüestrar todos os metabólitos secundários das algas que lhe foram oferecidas, assim
como D. auricularia, um herbívoro generalista, sendo que os padrões e mecanismos de
seqüestro desses metabólitos não diferiram significativamente entre as espécies.
Assim, o quanto o aspecto especialista x generalista atua na defesa contra
predadores varia de espécie para espécie, de local, de acordo com as algas oferecidas e
consumidas, com o seqüestro ou não de metabólitos secundários e a concentração
absorvida desses metabólitos. Um exemplo é o estudo feito com duas espécies de
Aplysia por Rogers et al. (1995): A. juliana e A. parvula. Ambas são consideradas
39
herbívoros especialistas na escolha do alimento, apresentando uma dieta de uma ou
poucas algas. A. juliana foi encontrada na, e somente comeu, a alga Ulva lactuca, e que
não apresenta metabólitos secundários ativos contra a herbivoria. Já A. parvula, foi
encontrada majoritariamente em Delisea pulchra e Laurencia obtusa, ambas as algas
ricas quimicamente. O metabólito secundário seqüestrado em maior concentração de D.
pulchra, por exemplo, inibiu a predação por peixes de A. parvula, enquanto outro
metabólito, seqüestrado em baixas concentrações não afetou a predação pelos mesmos
peixes, evidenciando o fato de que a escolha alimentar desses herbívoros influencia na
interação herbívoro-predador, inibindo ou diminuindo a taxa de predação.
Independente da necessidade de estudos complementares que possam ajudar a
explicar os resultados aqui obtidos e/ou entender a evolução da interação entre espécies
de Aplysia e macroalgas em geral, é evidente que as espécies estudadas exibem algum
nível de especialização, embora com histórias evolutivas presumivelmente bem
distintas.
40
CONCLUSÃO
Nos experimentos de preferência alimentar, as duas espécies diferentes de Aplysia
apresentaram uma escolha clara de apenas uma macroalga. A Aplysia sp. da Praia de
Boa Viagem, consumiu preferencialmente a U. fasciata sobre todas as outras, enquanto
a Aplysia sp. da Praia do Forno se alimentou somente de L. filiformis.
De acordo com os resultados obtidos e com base na literatura, podemos concluir
que a preferência alimentar difere entre as espécies de Aplysia, assim como o grau de
especialização em um recurso alimentar. No entanto, os espécimes de Aplysia de ambos
os locais exibem comportamento especializado, mas aqueles da Praia do Forno
desenvolveram a preferência de consumir a macroalga vermelha quimicamente
defendida L. filiformis.
41
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