UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO PÓS GRADUAÇÃO EM ZOOTECNIA ESTUDOS MORFOMÉTRICOS MORFOMÉTRICO DE Apis pis mellifera EM DIFERENTES REGIÕES DO ESTADO DA PARAÍBA IVAN DE OLIVEIRA LIMA JÚNIOR Zootecnista AREIA-PB DEZEMBRO de 2009 II IVAN DE OLIVEIRA LIMA JÚNIOR ESTUDOS MORFOMÉTRICOS DE Apis mellifera EM DIFERENTES REGIÕES DO ESTADO DA PARAÍBA Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Zootecnia da Universidade Federal da Paraíba como parte das exigências para a obtenção do título de mestre em Zootecnia. Comitê de orientação: Profa. Dra. Adriana Evangelista Rodrigues – Orientador principal Prof. Dr. George Rodrigo Beltrão da Cruz Prof. Dr. Celso Feitosa Martins AREIA-PB DEZEMBRO DE 2009 Ficha Catalográfica Elaborada na Seção de Processos Técnicos da Biblioteca Setorial do CCA, UFPB, Campus II, Areia – PB. L732e Lima Júnior, Ivan de Oliveira. Estudos morfométricos de Apis mellifera em diferentes regiões do estado da Paraíba.- Areia, PB: CCA/UFPB, 2010. 63 f. : il. Dissertação (Mestrado em Zootecnia) - Centro de Ciências Agrárias. Universidade Federal da Paraíba, Areia, 2010. Bibliografia. Orientadora: Adriana Evangelista Rodrigues. 1. Abelha (Apis mellifera) 2. Apis mellifera – características vegetativa – Paraíba 3. Apism mellifera – variáveis morfométricas - Paraíba I. Rodrigues, Adriana Evangelista (Orientadora) II. Título. UFPB/BSAR CDU: 638.12(813.3) III IV IVAN DE OLIVEIRA LIMA JÚNIOR Dedicação é a chave da porta do próprio objetivo de vida. Conhecimento é o fruto da dedicação desdenhada ao longo da nossa existência. Sabedoria é saber colocar em prática os conhecimentos em pró da humanidade. Humildade é ter a sabedoria de saber que todos os dias têm algo a aprender. Inteligência é ter a humildade de transmitir a sabedoria. Lucidez é ter o conhecimento que a dedicação é o único caminho para alcançar a realização. Ser pesquisador é ter a lucidez e a inteligência de que sem amor, não existe sentido. Ivan de Oliveira Lima Júnior V Ofereço Àqueles que acreditam na capacidade sem limites e que creram em mim sem pensar nas dificuldades e sim no poder divino que tem como resultado a transposição destas. Obrigado pela confiança incondicional Dedico A todos que me auxiliaram direta ou indiretamente para que mais essa etapa da minha vida e porque não dizer mais esse sonho, se concretizasse, porém a algumas pessoas em especial (meus pais, minha esposa, meu filho e meus amigos). VI Agradecimentos Em primeiro lugar agradeço a Deus, pois ele sempre esteve ao meu lado e me guiou pelos caminhos da vida nunca me deixando sozinho. Agradeço aos meus pais seu Ivan e dona Eva pelo eterno apoio. Sou inenarravelmente grato aos senhores por isso. Ao meu irmão Ítalo que apesar de ser chato eu sei que ele tem um bom coração e com sua chatice só tem um objetivo: me ajudar sempre. À minha esposa Ingrid pela paciência, compreensão e força que sempre teve comigo, que você continue sempre sendo essa pessoa tão batalhadora, verdadeira, objetiva, persistente e tenha um pouquinho mais de paciência com esse pobre mortal que vive sempre ao seu lado e que te ama tanto, chamado Ivan Júnior. Ao meu filho Ícaro pela preocupação comigo nos momentos que mais exigiram fisicamente e mentalmente de mim durante a Pós Graduação. Seus gestos me passaram uma força muito intensa que só fez reforçar meu pensamento de que somos capazes de tudo, basta querermos. Ao Instituto Nacional do Semiárido (INSA), principalmente na pessoa do Diretor Dr. Roberto Germano Costa pela oportunidade ímpar que foi concedida. Sou grato pelo resto da minha vida por essa atitude. À minha orientadora Profa. Dra. Adriana Evangelista Rodrigues, pela paciência, pelos ensinamentos passados e pelo incondicional apoio que me foi dado. Aos meus colegas do Instituto Nacional do Semiárido (INSA) Tiago Ferreira, Andrea Souza, Walter Vasconcelos, Wagner Costa, Ricardo Loiola, Lenildo Souto, Carlos Ticiano, Paulo Luciano, Anastácio Pereira, Alecsandro Câmara, Mônica Maria, Geovergue Medeiros, Valéria Araújo, Gabriela Cordeiro, Leonardo Siqueira e Jucileide Barboza. Aos amigos da pós graduação: Aldivan, Tiago Tobata, Sidnei, Henrique, Mariany, Taísa, Ana Paula, Ana Cristina, Márcia, Cleber e Samer. Ao Professor George Rodrigo Beltrão da Cruz pela paciência, pelos ensinamentos, pela dedicação, pelos conselhos que foram a mim repassados durante a realização das análises estatísticas. Aos funcionários do setor de Apicultura Seu Tuta, Roberto e Josenildo pela amizade que foi construída ao longo do tempo. Aos colegas da Universidade Federal da Paraíba (UFPB) que formam o Grupo de Pesquisas em Abelhas (GPA) pelo apoio nos momentos necessários. Aos Professores da Pós Graduação pela dedicação que têm. Continuem sempre sendo essa família que é o PPGZ. VII Biografia Ivan de Oliveira Lima Júnior, nasceu no dia 05 de dezembro de 1979 na cidade de São Caetano do Sul-SP, por motivos de saúde do seu irmão (Ítalo), sua família foi aconselhada pelos médicos a ir morar numa região de clima mais quente e seco. Como seu pai “Ivan de Oliveira Lima” é natural da cidade de Parelhas-RN, toda sua família veio recomeçar do “zero” a vida nessa cidade. Tiveram todo auxílio da sua avó “Antônia Lima” (in memorian). Seu pai tinha curso de relojoeiro e logo começou a fazer “bicos”, sendo isso a única fonte de renda da família naquele momento. Ivan estudou o primário na Escola Estadual Barão do Rio Branco, o ensino fundamental no Colégio Camilo Toscano (CCT) em Currais Novos-RN e o ensino médio na Cooperativa Educacional de Parelhas (COEPAR). Em 1998 saiu da casa dos pais para estudar, foi morar na CEC (Casa do Estudante de Caicó) em Caicó-RN, onde morou durante 1 ano. Nesse período fez cursinho no Colégio Diocesano Seridoense (CDS). No ano de 1999 foi aprovado no vestibular de Zootecnia pela UFRN em Natal-RN. No período da graduação, teve seu primeiro contato com apicultura, através do Professor Gerbson Mendonça. Ao término da sua graduação, foi morar na cidade de Acaraú-CE onde ficou durante 6 meses atuando como zootecnista na área de Carcinicultura pela empresa “Biotek Marine”. Ao voltar de Acaraú desempregado, montou um apiário no sítio de sua família em Parelhas. No final de 2005 fez seleção para bolsista do Instituto Nacional do Semiárido (INSA), na qual foi um dos dez selecionados entre quase trezentos inscritos. Passadas as fases da seleção, logo ele assumiu a responsabilidade técnica do setor de apicultura e meliponicultura do INSA. Na gestão do Professor Roberto Germano Costa como Diretor do INSA, foi dada uma oportunidade ímpar na sua vida, a de fazer pós graduação a nível de mestrado sem se desligar do Instituto. VIII Sumário Resumo 12 Abstract 13 Capítulo I 14 1.Evolução das abelhas 15 1.1.Superfamília apoidea 17 1.2.Espécies atuais de Apis 17 1.3. Morfologia e técnicas biométricas em Apis mellifera 18 2. Descrição das áreas de coleta 24 2.1. O estado da Paraíba 24 2.2. As mesorregiões do Estado da Paraíba 26 2.2.1. Mata paraibana 26 2.2.2. Borborema 27 2.2.3. Agreste paraibano 28 2.2.4. Sertão paraibano 29 Referências 31 Capítulo II 34 Resumo 35 Abstract 36 Introdução 37 Material e métodos 38 Resultados e discussão 42 Conclusões 55 Referências 56 Anexos 58 IX Lista de tabelas Tabela 1. Descrição dos municípios amostrados. 39 Tabela 2. Média, desvio padrão, coeficiente de variação e valores máximo e mínimo para as vinte variáveis morfométricas estudadas em quatro mesorregiões do Estado da Paraíba. 42 Tabela 3. Espécies botânicas encontradas no município de Areia-PB 44 Tabela 4. Coeficiente de correlação entre as oito variáveis selecionadas para determinação do padrão morfométrico de abelhas (Apis mellifera) do Estado da Paraíba. 50 Tabela 5. Divisão das populações morfometricamente distintas do Estado da Paraíba. 51 Tabela 6. Média, desvio padrão e coeficiente de variação das variáveis CF, CT, CAA, LAA, CAP e LAP dos quatro grupos e abelhas (Apis mellifera) do Estado da Paraíba. 52 Tabela 7. Distribuição da origem das 270 abelhas pertencentes às quatro populações morfometricamente distintas do Estado da Paraíba. 53 Tabela 8. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Areia 59 Tabela 9. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Catolé do Rocha 59 Tabela 10. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Cuité 59 Tabela 11. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Ingá 60 Tabela 12. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Jacaraú 60 Tabela 13. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Mogeiro 60 X Tabela 14. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Princesa Isabel 61 Tabela 15. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Patos 61 Tabela 16. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de São João do Cariri 61 Tabela 17. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 1. 62 Tabela 18. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 2. 62 Tabela 19. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 3. 62 Tabela 20. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 4. 62 XI Lista de figuras Figura 1. Lâmina com as partes das abelhas a serem tomadas as medidas morfométricas 41 Figura 2. Representação das médias e doa escores obtidos através das variáveis canônicas entre os municípios amostrados no Estado da Paraíba 55 12 ESTUDOS MORFOMÉTRICOS DE Apis mellifera EM DIFERENTES REGIÕES DO ESTADO DA PARAÍBA Resumo- Estudos climáticos e de vegetação realizados por pesquisadores no Nordeste, mostram que essa parte do Brasil não apresenta uniformidade nas suas condições físicas formando ambientes ecológicos com transições gradativas acentuadas. O estado da Paraíba apresenta relevo e vegetação diversificados nas diferentes unidades geomorfológicas ocorrentes e essas condições são favoráveis às atividades das abelhas nas diferentes épocas do ano, garantindo boa produção de mel. Cada região com suas condições climáticas típicas e flora diversificada, apresenta abelhas adaptadas com características morfométricas diferentes. Os caracteres morfológicos têm sido muito utilizados na caracterização de diferentes raças e na identificação da formação de subespécies de abelhas melíferas. Com essa pesquisa objetivou-se caracterizar morfometricamente subespécies de abelhas Apis mellifera originárias de nove municípios em diferentes regiões do estado da Paraíba. As medidas morfométricas tomadas foram: comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa anterior (LAA); ângulos da asa anterior B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, distância b (Db); comprimento da asa posterior (CAP), largura da asa posterior (LAP), distância L2 (DL2), L5 (DL5), ângulo W3; comprimento do fêmur (CF); comprimento da tíbia (CT); comprimento do tarso (CTS), largura do tarso (LTS) e comprimento da probóscide (CP). O procedimento estatístico utilizado foi o de análises multivariadas, utilizando o software SAS (1996). Os resultados sugerem a existência de quatro grupos distintos de abelhas concluindo-se que as características climáticas influenciam diretamente nas características morfométricas das abelhas. Palavras-chave: Apis, características vegetativas, variáveis morfométricas 13 Morphometric studies of the Apis mellifera in different regions of the state of Paraíba Abstract- climatic and vegetation studies conducted by researchers in the Northeast show that this part of Brazil does not have uniformity in their physical form ecological environments with gradual transitions marked. The state of Paraiba has diverse topography and vegetation in different geomorphological units occurring and these are favorable conditions for the activities of bees in different seasons, ensuring good honey production. Each region with its typical climatic conditions and diverse flora, has bee adapted with different morphometric characteristics. Morphological characters have long been used in the characterization of different races and in identifying the formation of subspecies of honeybees. This research aimed to characterize morphometrically subspecies of Apis mellifera originating from nine districts in different regions of the state of Paraíba. The morphometric measurements were taken: length of fore wing (CAA), width of the fore wing (LAA); angles of the fore wing B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, distance b (Db), length of wing back (CAP), width of the rear wing (LAP), distance L2 (DL2), L5 (DL5), angle W3; femur length (FL), tibia length (TL), length of tarsus (CTS), width of the tarsus (LTS) and length of proboscis (CP). The statistical procedure was used for multivariate analysis using SAS software (1996). The results suggest the existence of four distinct groups of bees and it was concluded that the climatic characteristics directly influence the morphometric characteristics of bees. Keywords: Apis, vegetative characteristics, variables morphometrics 14 CAPÍTULO I Referencial Teórico Interações morfométricas de Apis mellifera com diferentes características de vegetação do Estado da Paraíba 15 1. ORIGEM E EVOLUÇÃO DAS ABELHAS Abelhas, em sua essência, são vespas que abandonaram a predação em favor do aprovisionamento de seus ninhos com néctar e pólen. A maioria das vespas com ferrão, tidas como abelhas, atacam outros insetos e aranhas para obter comida para as larvas. Os adultos, porém, se alimentam frequentemente do néctar das flores, e seu aparelho bucal é normalmente adaptado para sugar e lamber. Acredita-se que as abelhas, tendo como antepassada a vespa, evoluíram seu aparelho bucal para serem capazes de ingerir néctar ao invés de caçar e começaram a coletar pólen para alimentar suas crias (Winston, 2003). A abelha melífera europeia da espécie Apis mellifera L., é pertencente à família Apidae, cujos restos fósseis são conhecidos de depósitos de âmbar do mar Báltico formados há 35 milhões de anos e que se estende desde o Himalaia à Europa e África. Dentro da família Apidae se distinguem três subfamílias: Apinae, Meliponinae e Bombinae. O único gênero das Apinae é Apis, cujas abelhas formam colônias permanentes onde armazenam o alimento e o transformam em produtos da colmeia. Além da Apis mellifera, outras espécies criadas racionalmente são: Apis cerana, que vivem nas montanhas da China, Japão e ilhas adjacentes; Apis dorsata, abelhas grandes da Índia e Apis florea, abelha pequena da Índia. As duas últimas não constroem ninhos fechados (Lain & Ferreras, 2000). Segundo Padilla et al. (1992a) a abelha Apis mellifera teve origem nos trópicos e subtrópicos da África migrando depois para a Ásia ocidental e Europa. Ocupa hoje regiões de diferentes temperaturas com condições climáticas e flora diversificada, indo desde o extremo sul da África até os limites sul da Europa e sul da Escandinávia, sendo que em cada região houve adaptações dos indivíduos desta espécie. Ela se caracteriza por possuir de 10-11 16 mm de comprimento, sendo a abelha mais conhecida e utilizada comercialmente. As abelhas africanas Apis mellifera scutellata foram introduzidas no Brasil em 1956. Cerca de um ano depois, 26 enxames com suas respectivas rainhas, escaparam e cruzaram com as demais subespécies de abelhas melíferas européias aqui introduzidas no século XIX: a italiana Apis mellifera ligustica, a alemã Apis mellifera mellifera e a austríaca Apis mellifera carnica. Com isso surgiram populações polí-hibridas denominadas africanizadas, com predominância de características das abelhas africanas, tais como a grande capacidade de enxamear e a rusticidade (Kerr, 1967). A alta capacidade de defesa, de adaptação a ambientes inóspitos e a capacidade de reprodução com ciclo de vida mais curto que as demais subespécies aqui existentes, são características das africanizadas que muito se assemelham às das abelhas africanas nativas. Tais características permitem a ambas uma rápida ampliação da biomassa e significativo aumento populacional (Gonçalves, 1994). A conjunção de todos esses fatores contribuiu para que as abelhas africanizadas atualmente ocupem quase todo continente americano, do paralelo 33 ao sul da Argentina até o sudeste de Nevada, Estados Unidos, percorrendo cerca de 110 Km/ano (Gonçalves, 2001; Krebs, 2001). As abelhas pertencem à seguinte classificação zoológica: Filo: Arthropoda Classe: Insecta Subclasse: Pterygota Ordem: Hymenoptera Subordem: Apócrita Superfamília: Apoidea 17 Família: Apidae Segundo Gulan e Cranston (2008) todos os tipos de ecossistemas naturais e modificados, terrestres e aquáticos, sustentam comunidades de insetos que apresentam uma desconcertante variedade de estilos de vida, formas e funções. 1.1. Superfamília Apoidea As famílias dos Apoídeos se caracterizam por apresentarem estruturas anatômicas minuciosas, nesta família estão inclusas as abelhas melíferas. A nutrição destas se dá através do néctar e pólen das flores, de onde retiram carboidratos, proteínas, minerais, vitaminas e ácidos graxos. Em geral, as espécies sociais se diferenciam das solitárias e das parasitas pela conformação das pernas posteriores, que possuem uma estrutura especial para recolher alimento e resina das plantas, estrutura essa chamada corbícula (Carrera, 1980). 1.2. Espécies atuais de Apis As abelhas do gênero Apis estão incluídas na ordem Hymenoptera, subordem Aculeados-apócridos, superfamília Apoidea, família Apidae, subfamília Apinae, tribo Apini (Ravazzi, 2004). Segundo Tarín (1999) a nomenclatura e a sistemática deste gênero são complexas e têm sido objeto de constantes estudos. Apinae é a subfamília na qual se incluem as seis espécies do gênero Apis (florea, dorsata, cerana, adreniformis, laboriosa e koschevnikovi) (Carrera, 1980; Padilla et al, 1992a). A diferença entre o tamanho dos indivíduos e a arquitetura do ninho entre as espécies, subdivide a tribo em vários gêneros ou subgêneros (Ruttner, 1988). A abelha doméstica ou abelha do mel foi descrita por Linnaeus em 1758. A 18 diversidade dentro do gênero Apis se reflete na morfologia, no comportamento e na distribuição geográfica de cada espécie (Ruttner 1988). A Apis florea e a Apis andreniformes, também conhecidas como abelhasanãs da Ásia, possuem cerca de 7 mm de comprimento, são eficientes polinizadoras e constroem ninhos com um único favo ao ar livre, não sobrevivendo confinadas. A Apis dorsata são abelhas gigantes do Sul da Ásia e da Indonésia, com cerca de 17-19 mm de comprimento, constroem só um favo, possuem grande capacidade de defesa. Apesar da grande variação no tamanho e comportamento, a Apis cerana é muito semelhante à Apis mellifera, podendo nidificar em locais fechados, em ninhos pequenos, com vários favos paralelos, no entanto se defendem de forma mais eficaz que a Apis mellifera e enxameiam com frequência. A Apis laboriosa ou gigante é uma espécie de abelha maior que a Apis dorsata, com coloração escura e pêlos longos. A Apis koschevnikovi também pertence a esse grupo gigante (Couto, 2002). Dentre as subespécies europeias, a Apis mellifera mellifera se estendeu pela Península Ibérica, a Apis mellifera ligustica pela Itália e a Apis mellifera carnica pelo sul dos Balcanes (Ruttner, 1988). Como representante das abelhas africanas, a Apis mellifera scutellata originária da Savana da África Oriental, central e equatorial, considerada altamente defensiva, mudou o desenvolvimento natural das outras raças existentes até então (Padilla et al, 1992a). 1.3. Morfologia e técnicas biométricas em Apis mellifera A palavra morfometria é formada pelos radicais gregos – morphé e metrikós que significam respectivamente “a forma” e “o ato de medir”, ou processo de estabelecer dimensões, ou seja, atividade de medir estruturas anatômicas, cuja 19 função é tornar mais objetiva e precisa a coleta, a apresentação e a análise dos resultados em pesquisas, permitindo ainda se relacionar as diferentes estruturas anatômicas com as funções (Texeira et al., 2005). Biometria é o estudo estatístico das características físicas ou comportamentais dos seres vivos (Wikipédia, 2006). Para as técnicas biométricas são medidas algumas partes das abelhas, escolhidas de acordo com o objetivo do estudo. Para Carreira (1980) o mesotórax é a parte mais desenvolvida do tórax; as asas são membranosas, as anteriores sempre maiores que as posteriores. Na margem anterior das asas posteriores existem minúsculas estruturas em forma de ganchos, chamadas hámulos, que se prendem à margem posterior das asas anteriores. Nas pernas, o trocanter pode ter um ou dois artículos; pernas posteriores as vezes, com a tíbia e o primeiro tarso bastante alargados, adaptados a recolher pólen das flores. A tíbia anterior possui uma estrutura flexível que se junta ao primeiro artículo tarsal que tem como função a higienização das antenas. A abelha possui seis pernas, localizando-se um par em cada segmento (protórax, mesotórax e metatórax), o terceiro par possui na parte externa das tíbias uma depressão (corbícula) empregada no transporte de pólen. Na borda inferior existem pêlos (pente de pólen) e no tarso, em sua parte interna, 10 filas de pêlos denominada de escova de pólen, utilizada para coleta deste (Padilla Alvarez & Cuesta Lopéz, 2003). A probóscide é presa por dois tendões na base bucal; as maxilas e as estruturas labiais centrais são articuladas de tal forma que a probóscide inteira quando em repouso é recolhida e toma uma forma que lembra o formato da letra Z (Winston, 2003). A glossa, recoberta de pêlos é utilizada na coleta e ingestão de 20 líquidos, coleta de pólen, desidratação do néctar e na evaporação da água (para o controle da temperatura do ninho), troca de alimentos e dispersão dos feromônios da rainha (Couto, 2002). De acordo com Wiese (1993), as abelhas com prosbóscide mais longa conseguem retirar o néctar das flores com nectários mais profundos. O comprimento da prosbóscide varia de 4,5 mm a 8,5 mm dependendo da raça ou da linhagem da abelha melífera.(Wiese, 1993; Itagiba, 1997). De acordo com Lara (1992) as asas podem ser divididas em diversas áreas ou regiões: Articular (Ar) é a região da base; Ala (Al) também denominada de remígio é a porção distal da asa, onde se encontra a maioria das nervuras; Cubital (Cu) corresponde à região mediana e distal da asa; Anal ou vanal (An) situa-se no bordo interno da asa, entre a área cubital e jugal. As asas contêm veias, que não só fortalecem como transportam a hemolinfa. Possuem tubos de respiração e nervos que se estendem até as extremidades (Winston, 2003). Segundo Lara (1992) as nervuras podem ser longitudinais e transversais e sua presença ou posição, bem como as células por elas formadas, podem classificar algumas ordens de insetos. Ruttner (1988) afirma que as venações são fontes ricas para análise genética e taxonômica. O aspecto mais importante da biologia da abelha é a relação entre a forma e a função. Segundo Ruttner (1998) isto quer dizer que, o tamanho da prosbóscide por exemplo, está diretamente relacionado à profundidade da corola da flor que poderá ser visitada e isso poderá refletir na produção da colônia. É difícil fazer uma identificação precisa das abelhas africanizadas, com base em inspeção visual ou em indicadores taxonômicos convencionais (Abramson & Aquino, 2002). Os aspectos morfológicos têm sido muito empregados na 21 caracterização das diferentes raças de abelhas. Testando uma hipótese de processo de adaptação de uma espécie em um novo ambiente Oliveira-Jr et al. (2000) realizaram análises morfométricas em amostras de colônias de abelhas africanizadas e em amostras da população. Suas análises mostraram que as colônias que mais se desenvolveram são formadas por indivíduos mais próximos da média da população quanto às características morfológicas. Padilla Alvarez et al. (1998), realizaram estudos morfológicos com abelhas operárias procedentes de 49 colmeias localizadas em quatro ilhas do Arquipélago das Canárias. Foram analisadas 18 características morfológicas, dentre elas: comprimento da probóscide, comprimento do fêmur, comprimento da tíbia, largura do metatarso e distância de a e b. Os mesmos concluíram que as abelhas de Gran Canária e Tenerife pertencem ao mesmo grupo. Os animais de La Gomera constituem um grupo próximo ao de Gran Canario e Tenerife e as abelhas de La Palma formaram um grupo independente. Também compararam os dados obtidos com os procedentes de colmeias situadas no sul da Península Ibérica e ao Norte da África e concluíram que as abelhas do norte da África constituem um grupo independente e que os animais do sul da Península se incluem no grupo de La Palma. Realizando estudos genéticos em abelhas africanizadas provenientes da província de Yucatan, México, combinando análises morfológicas, enzimáticas e DNAmt. Quezada-Euán (2000) obteve resultados que mostraram que as colônias tiveram graus variados de associação morfológica entre europeias e africanas, sugerindo que tamanho da população, as condições ambientais e características de estabelecimento da população proveu oportunidades quantitativas e 22 qualitativas para o ingresso de genes europeus na população, e assim, melhor explica a composição genética presente nas abelhas africanizadas do sudeste do México. Tilde et al. (2000), usando 39 características morfométricas estudaram a diversidade de Apis cerana nas Filipinas e os dados foram analisados por meio de estatística de fator discriminante e análise de agrupamento. O fluxo de gene paterno de abelhas africanizadas tinha acontecido na população europeia residente, mas o fluxo de gene materno da população de africanizadas na população local era desprezível. Porém, havia uma troca com ambos os alelos nucleares africanos (65%) e africanizados mitocondrial (61%) dominando os genomas de colônias domésticas. Os mesmos autores sugerem que apesar da estabilidade dos alelos europeus estes correm riscos de extinção. Analisando a diferenciação de populações de abelhas africanizadas no contexto de espaço e heterogeneidade ambiental baseado em 10 caracteres morfológicos medidos em 268 populações Diniz-Filho et al. (2000) encontraram resultados que mostram que as populações apresentaram unidades evolutivas de adaptação às condições locais. Segundo Padilla et al. (1992b) as características biológicas e comportamentais apresentadas pelas abelhas da Península Ibérica são menos conhecidas que as de outras raças europeias. Diante disto, os mesmos estudaram as características morfológicas (comprimento da probóscide, comprimento e largura da asa anterior direita, venação cubital a, venação cubital b, índice cubital a/b, comprimento e largura da asa posterior direita, comprimento do fêmur, comprimento da tíbia, comprimento e largura do metatarso, comprimento do tomentum do 4º tergito e pigmentação do 3º tergito), concluindo 23 que seus resultados coincidem com os descritos para as abelhas A. mellifera iberica. Análises multivariadas de características morfométricas de A. cerana provenientes da região sul do Himalaia foram realizadas por Hepburn et al. (2001), os quais chegaram à conclusão de que as abelhas diminuem em tamanho de oeste para leste, mas aumenta em tamanho com altitude crescente. Características morfológicas de A. cerana provenientes da Província de Yunnan, China, foram estudadas por Ken et al. (2003) usando métodos morfométricos. Os resultados mostraram um alto grau de variação que correlataram a parâmetros geográficos e que as abelhas de áreas de elevadas altitudes eram claramente maiores e mais escuras. Em diferentes apiários de Andalusia e das Ilhas Canárias, Castejón (1987), estudou a influência do gradiente sul sobre as características biométricas das abelhas para enquadrá-las dentro das raças conhecidas, chegando à conclusão de que os seus resultados são semelhantes com as medidas da Apis mellifera iberica. Sereno et al. (2004) procurando um conjunto de variáveis que facilitasse a identificação de colônias africanizadas analisaram as seguintes variáveis: comprimento da probóscide, comprimento e largura da asa anterior, comprimento e largura da asa posterior, comprimento do fêmur, comprimento da tíbia, comprimento e largura do tarso, comprimento das venações A e B da asa anterior, ângulos da asa anterior A4, B4, D7, E9, G18, I 10 e L13. Estudando nove características corporais, Padilla & Sereno (2005) chegaram à conclusão que as abelhas oriundas do Brasil formam um grupo morfológico próprio. Provavelmente pela capacidade adaptativa das abelhas influenciada pela 24 diversidade da flora e das diferentes Unidades Geomórfologicas. 2. DESCRIÇÃO DAS ÁREAS DE COLETA 2.1. O Estado da Paraíba A geologia, os fósseis e as características das plantas parecem indicar que o Nordeste foi úmido nos milênios passados, Duque (2004), e que a erosão geológica, os sedimentos areníticos e de seixos rolados, as árvores e os animais fossilizados encontrados nos aluviões, no Curimataú, no cretáceo, e a morfologia dos vegetais arbóreos e arbustivos são sintomas de uma modificação lenta do ambiente, que ensejou uma adaptação às condições evolutivas. O mesmo autor afirma que estudo de solos e da flora e observações meteorológicas do Nordeste já revelaram que essa parte do Brasil não é uniforme nas suas condições físicas, mas que há diferenciações em grupos de municípios que formam ambientes ecológicos com as suas nuances acentuadas. O Estado da Paraíba possui 223 municípios compreendidos em uma área de 2 56.439,838 km com uma população estimada em 3.641.395, clima tropical úmido no litoral e chuvas mais abundantes. À medida que se desloca para o interior, depois da Serra da Borborema, o clima torna-se semiárido e sujeito a estiagens prolongadas. A economia tem como base a agricultura (cana-de-açúcar (Saccharum afficinarum), abacaxi (Ananais sativa), mandioca (Manihot esculenta), milho (Zea mays), feijão (Phaseolus vulgaris)), a indústria (alimentícia, têxtil, sucoalcooleira), a pecuária (de modo mais relevante, caprinos, na região do Cariri) e o turismo. (IBGE, 2007). Localiza-se na porção oriental do Nordeste brasileiro, estende-se de leste a 25 oeste entre o Atlântico e a fronteira com o estado do Ceará. A variedade da paisagem natural resulta de um relevo diversificado, de uma cobertura vegetal bastante diferenciada e de um clima que varia de quente úmido ao semiárido (quente-seco), além de uma rede hidrográfica composta de rios perenes e rios temporários. A essas características climáticas corresponde uma vegetação diversificada como campos de várzeas, formações florestais (matas e mangues), cerrados, vegetação de praias, e caatingas (Rodriguez, 2000). O relevo e a hidrografia mostram-se diversificadas nas diferentes unidades geomorfológicas ocorrentes. No litoral tropical úmido, dominam unidades geomorfológicas modeladas em rochas sedimentares (baixada litorânea e baixo planalto costeiro). A partir do tabuleiro até a região sertaneja, dominam as unidades geomorfológicas modeladas nas rochas cristalinas (depressão sublitorânea, depressão do curimataú, depressão do rio Paraíba, maciço da borborema e pediplano sertanejo), com exceção da bacia do rio do peixe, de origem sedimentar. Cada uma dessas grandes unidades geomorfológicas é constituída por formas de relevo diferentes, porque foram trabalhadas por diferentes processos, atuando sob climas distintos e sobre rochas pouco ou muito diferenciadas (Carvalho et al. 2002a). O estado da Paraíba apresenta aptidão para a atividade apícola pela grande diversidade de espécies vegetais presentes. Comercialmente, os produtos das abelhas, sejam exóticas ou nativas, têm ganhado cada vez mais espaço nas indústrias alimentícia, cosmética, farmacêutica, e outras, onde há procura de produtos de origem natural. Estas indústrias investem na aquisição destes produtos como base para os produtos industrializados (Evangelista-Rodrigues, 2005). 26 Belchior-Filho (2003) afirma que a apicultura tem se apresentado nos últimos anos como uma importante alternativa econômica para o meio rural. A flora ainda diversificada do Nordeste brasileiro associada às condições climáticas favoráveis e às atividades das abelhas durante todo o ano, asseguram boas produções de mel. Diante das dificuldades enfrentadas pelos demais segmentos da agropecuária nordestina, a apicultura vem tornando-se interessante para os produtores e atraindo muitos adeptos. 2.2. As mesorregiões do estado da Paraíba De acordo com a Enciclopédia dos Municípios Paraibanos (1987) e Carvalho et al. (2002b), a Paraíba é formada por quatro mesorregiões (Mata paraibana, Borborema, agreste e Sertão) que podem ser descritos da seguinte forma: 2.2.1. Mata Paraibana Este trecho compreende a faixa litorânea, predominando o baixo planalto sedimentar terciário, sendo cortado pelos rios Paraíba do Meio e Mamanguape. No leito destes rios estão esculpidas amplas várzeas com depósitos argilosos e ricos materiais orgânicos. O clima é temperado com máxima de 32º C e mínima de 18º C, com precipitação pluviométrica de março a julho (período chuvoso) normalmente ao longo do ano. A vegetação é originalmente constituída por uma mata subcaducifólia com árvores de porte médio de copas largas e irregulares, como exemplo, o cajueiro (Anacardium occidentale) e a aroeira (Myracrodruon urundeuva). O Boletim nº 15 (1972) descreve a vegetação que surge logo após as praias, de porte arbustivo, às vezes arbóreo-arbustivo, de densidade variável, apresentando com frequência espaços abertos (campos), onde predominam 27 gramíneas. No substrato são encontradas gramíneas, ciperáceas, polipodiáceas, aráceas, bromeliáceas, orquidáceas e a cactácea coroa-de-frade (Melocactus violaceus). Duque (2004), adotando as denominações locais com que o povo da região define o seu meio, descreve como vegetação de mata as faixas chuvosas que não sofrem secas. Afirma ainda que o nome “mata” provém das condições do clima e do solo para o crescimento das florestas e que a mata paraibana inclui os tabuleiros do litoral com as suas areias, cajueiros e mangabeiras (Hancornia speciosa), os vales úmidos, pantanosos tufosos. 2.2.2. Borborema Apresenta-se como uma área de depressão entre os tabuleiros terciários a leste e a escarpa da Borborema a oeste. A sua situação climática é de clima quente e seco, com máxima de 32º C e mínima 20º C. O período chuvoso é compreendido entre os meses de abril a agosto. A semiaridez do clima caracteriza a paisagem. Sobre essas condições desenvolve-se a vegetação de caatinga das regiões do Cariri e Curimataú paraibanos, destacando-se a jurema (Mimosa hostilis). Duque (2004) descreve os cariris-velhos como sendo o planalto paraibano da Boroborema; de Curimataú as glebas arenosas, intercaladas entre as serras, os cariris-velhos e o agreste de esperança. De acordo com o mesmo autor ecologicamente os cariris-velhos são uma caatinga alta (altitude de 400 a 600 m) composta de espécies espinhentas, de pequeno porte de caules duros (exceto as cactáceas), unidas, densas ou fechadas, onde o chão é coberto de macambiras (Bromelia laciniosa), de caroás (Neogiaziovia varregata) entremeadas de arbustos lenhosos e retorcidos e o curimataú uma flora constituída de uma subvegetação de bromélias nativas. A cobertura maior é de 28 vegetais resistentes à seca, principalmente as cactáceas e as árvores, sendo a vegetação verde somente na fase rápida das chuvas, perdendo as folhas no período seco e predominando o xerofilismo. Para o presente estudo foi escolhido o município de São João do cariri 2.2.3. Agreste Paraibano Sua estrutura contém duas microrregiões: Agreste da Borborema e Brejo Paraibano, sendo uma área de transição. A primeira microrregião caracteriza-se por ser uma faixa de transição entre o litoral úmido e o sertão seco. Clima temperado, com máxima de 28º C e mínima de 20º C e o período de chuvas é de fevereiro a agosto. A segunda microrregião, o Brejo Paraibano, caracteriza-se pela porção situada sobre os pontos do planalto da Borborema e suas encostas. De clima temperado com máximas de 30º C e mínimas de 28º C, estação de chuvas no período de março a agosto. Sua vegetação é constituída por uma mata subcaducifólia de transição, com espécies xerófilas de caatinga e algumas espécies de mata úmida. Segundo o Boletim nº 15 (1972) a mata subcaducifólia apresenta-se mais clara, menos densas e com porte em torno de 20 m com caules geralmente retilíneos, claros, de esgalhamento alto e predominam as árvores de folhas pequenas e na estação seca parte dos indivíduos perdem sua folhagem devido ao processo de caducifoliedade. Entre as espécies principais destacam-se o juazeiro (Ziziphus joazeiro), o umbuzeiro (Spondias tuberosa), a catingueira (Caesalpinia pyramidalis), a aroeira (Myracrodruon urundeuva), o cedro (Cedrela adorata), o pau-d’arco (Tabebuia serratifolia), etc. Dentre os municípios alvo desta pesquisa, estão localizados no Agreste, as cidades de Areia, Cuité, Ingá e Mogeiro. 29 2.2.4. Sertão Paraibano Divide-se em sete microrregiões devido ao maior ou menor grau de umidade que caracteriza suas diversas áreas. O Seridó Paraibano é uma área seca e de solos em condições piores frente às outras de sua proximidade, de clima quente e seco, com máxima de 35º C e mínima de 18º C e chuvas de março a junho. A microrregião da Depressão do Alto-Piranhas possui um clima temperado com máxima de 38º C e mínima de 23º C, chuvas de janeiro a maio, corresponde à parte mais deprimida dessas planuras, ao longo do eixo de drenagem do Rio Piranhas. A vegetação é típica da caatinga primitiva, arbustiva esparsa, onde se destacando-se o marmeleiro (Croton sonderianus), pereiro (Aspidosperma pyrifolium), jurema preta (Mimosa tenuiflora), angico (Anadenanthera colubrina), dentre outras. Apresentam como características, as formas comuns de resistência à carência d’água como sejam: redução da superfície foliar, transformação das folhas em espinhos, cutículas cerosas nas folhas, órgãos subterrâneos de reserva, sendo porém a mais importante e comum a quase todas as espécies a caducidade foliar (Boletim nº 15, 1972). A microrregião do Sertão de Cajazeiras é a porção sertaneja mais afastada do litoral, de clima seco e quente, com máxima de 36º C e mínima 20º C, o período de chuvas ocorre de fevereiro a maio de cada ano. A microrregião da serra de Texeira é caracterizada por ser uma região composta por serras e com clima predominantemente seco, quando comparada a outras serras úmidas do Estado da Paraíba, de clima temperado com máxima de 28º C e mínima de 13º C e chuvas de março a junho. Apresentando uma vegetação típica de caatinga. A microrregião de Catolé do Rocha é o trecho do sertão paraibano que penetra no Rio Grande do Norte, 30 fazendo parte da área deprimida do Sertão de Piranhas, seu clima é temperado com máxima de 32º C e mínima de 28º C. O período de chuvas é regularmente de março a julho. A microrregião do Curimataú caracteriza-se como uma das áreas mais secas da Paraíba, seu clima é quente e seco, com máxima de 30º C e mínima de 18º C, com chuvas durante o período de fevereiro a junho. Para finalizar, a microrregião dos Cariris Velhos, corresponde à zona mais seca do Estado, seu clima é temperado, com máxima de 30º C e mínima de 20º C e seu período chuvoso é de fevereiro a agosto. O sertão, Duque (2004), é uma região bem definida, com vegetação típica que o cobre. A subvegetação, abundante no período de chuva, é composta de dezenas de espécies de gramíneas, de leguminosas, de malváceas, de convolvuláceas, formando o primeiro tapete superficial, seguido de outro de arbustos variados, não densos, e a terceira camada é a das árvores de copas baixas e galhos curtos. No Sertão estão as cidades de Catolé do Rocha, Patos e Princesa Isabel entre as 9 cidades alvo desta pesquisa. 31 Referências ABRAMSON, C. I. e AQUINO, I. S. As Scanning Eletron Microscopy Atlas of the Africanized “Killer” Honey Bee (Apis meliifera): a Selection of Photographs for the General Public. Campina Grande: Artexpress, 2002. 155 p. il. BELCHIOR-FILHO, V. 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Esta pesquisa teve como objetivo associar medidas morfométricas com características de vegetação e climáticas. As variáveis analisadas foram: comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa anterior (LAA); ângulos da asa anterior B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, distância b (Db); comprimento da asa posterior (CAP), largura da asa posterior (LAP), distância L2 (DL2), L5 (DL5), ângulo W3; comprimento do fêmur (CF); comprimento da tíbia (CT); comprimento do tarso (CTS), largura do tarso (LTS) e comprimento da probóscide (CP). Para comparação das variáveis estudadas foram feitas análises multivariadas utilizando-se o software SAS (1996). Para as medições das amostras utilizou-se um equipamento de análise de imagens. A morfometria sugeriu a existência de quatro grupos de abelhas para o estado da Paraíba, sendo que as variáveis que mais influenciaram para esse resultado foram: comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa anterior (LAA), comprimento do fêmur (CF); comprimento da tíbia (CT); comprimento do tarso (CTS), largura do tarso (LTS) e comprimento da probóscide (CP). comprimento da asa posterior (CAP), largura da asa posterior (LAP) Palavras-chave: Apis, características vegetativas, variáveis morfométricas 36 Interactions morphometric of Apis mellifera to the state of Paraíba ABSTRACT - In this research we used 270 animals from 9 cities in the state of Paraíba, and 30 animals of each municipality. The bees were collected at the following locations. The bees were collected at the following locations: Areia, Catolé do Rocha, Cuité, Inga, Jacaraú, Mogeiro, Patos, Princesa Isabel, São João do Cariri. This study aimed to associate with morphometric measurements vegetative characteristics, climatic and geographical, making the correlations due. The variables were analyzed: length of fore wing (CAA), width of the fore wing (LAA); angles of the fore wing B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, distance b (Db); length of the underwing ( CAP), width of the rear wing (LAP), distance L2 (DL2), L5 (DL5), angle W3; femur length (FL), tibia length (TL), length of tarsus (CTS), width of the tarsus ( LTS) and length of proboscis (CP). For comparison of the variables used in multivariate analysis. For measurements of the sample was used a equipment image analysis.The Morphometry determined four groups of bees to the state of Paraíba. The variables that most influenced this result were: length of fore wing (CAA), width of the fore wing (LAA), femur length (FL), tibia length (TL), length of tarsus (CTS), width of the tarsus (LTS) and length of proboscis (CP). length of the rear wing (CAP), width of the rear wing (LAP) Keywords: Apis, vegetative characteristics, variables morphometrics 37 Introdução Atualmente, muito se conhece sobre as abelhas e sobre a diversidade de sua morfologia e comportamento. Segundo Couto (2002) as abelhas sociais são as mais conhecidas por serem exploradas para obtenção em especial do mel estocado em suas colônias e para a polinização. Falconer (1989) estudando valores dependentes das medidas de qualidade tanto quanto de quantidade, encontrou uma correlação entre o genótipo e o fenótipo, que é modificada pelos efeitos ambientais. Sabendo-se que as abelhas exóticas foram introduzidas no Brasil há pouco mais de cem anos e, tendo os insetos uma rápida renovação na sua população, acredita-se que esses insetos apresentem características próprias adaptativas ao meio em que vivem. Nos apiários existentes no Sul do Brasil a genética predominante ainda é a das espécies europeias, no entanto no Nordeste os genes predominantes são os das espécies africanas. Os apiários formados no Nordeste são, em sua maioria, de captura de enxames na natureza onde os cruzamentos ocorrem de forma espontânea (Padilla & Sereno, 2005) afirmam que no Brasil foram introduzidas inicialmente abelhas de origem europeia, como por exemplo, Apis mellifera ligustica, e que atualmente muitos apiários apresentam um alto grau de hibridização entre as raças europeias e as abelhas de origem africana, Apis mellifera scutellata. A morfometria de abelhas é uma ferramenta muito importante na constatação da biodiversidade apícola, esta técnica vem sendo utilizada há muito tempo e ultimamente vem ganhando muita importância devido ao seu baixo custo e grande eficiência apresentados (Francoy et al. 2008). A análise de Agrupamentos comporta uma variedade de algoritmos de 38 classificações diferentes, todos voltados para uma questão importante em várias áreas da pesquisa como organizar dados observados em estruturas ambientais, ou como desenvolver taxonomias capazes de classificar dados observados em diferentes classes. Importante é considerar inclusive, que essas classes devem ocorrer "naturalmente" no conjunto de dados (Wangenhein, 2006). Diante do exposto, objetivou-se com esse trabalho estimar coeficientes de correlação entre as medidas morfométricas das abelhas com a finalidade de associar essas medidas com o meio ambiente em que estão inseridas, identificando o grau de correlação entre as medidas e estudar as metodologias de agrupamentos para verificar a possível existência de populações distintas como instrumento de verificação de capacidade de adaptação ao ambiente como um todo, utilizado como habitat. Material e Métodos Para o desenvolvimento desta pesquisa utilizou-se um banco de dados formado em 2006. Este banco foi composto por indivíduos coletados em 27 colônias localizadas nos municípios de Areia, Catolé do Rocha, Cuité, Ingá, Jacaraú, Mogeiro, Patos, Princesa Isabel e São João do Cariri, descritos na Tabela 1. De cada município foram coletadas abelhas aleatoriamente de apiários formados de colônias naturais, em colmeias modelo Langstroth e essas foram conservadas em álcool a 70%. Para a tomada de medidas morfométricas das partes das abelhas, foram utilizados 30 indivíduos de cada município para a montagem das lâminas, totalizando 270 abelhas amostradas. Na dissecação foram retiradas as asas 39 Tabela 1. Descrição dos municípios amostrados. Municípios Mesorregião Localização Geográfica Área territorial (km) Localização em relação ao nível do mar (m) Clima Relevo Vegetação Temperatura ºC Máxima Mínima Areia Agreste Paraibano 06º57’46” S 35º41’31” O 269 61 618 Úmido Vales, encostas abruptas e morros escarpados Mata úmida 26 18 Catolé do Rocha Sertão Paraibano 06º20’38” S 37º44’90” O 552 27 272 Temperado Borborema e inselberg Caatinga 32 28 Cuité Agreste Paraibano 06º29’06” S 36º09’25” O 735 64 649 Mesotérmico e semiárido Planalto da borborema Caatinga 30 18 Ingá Agreste Paraibano 07º16’51” S 35º36’16” O 288 20 200 Quente e seco Área de depressão entre tabuleiros Subcaducifólia de transição 32 20 Jacaraú Mata paraibana 06º36’43” S 35º17’34” O 253 87 87 Temperado Baixo planalto sedimentar Mata subcaducifólia 32 18 Mogeiro Agreste paraibano 07º17’58” S 35º28’46” O 219 17 17 Quente e seco Área de depressão entre tabuleiros terciários e escarpa de borborema Subcaducifólia de transição 32 20 Patos Sertão Paraibano 07º01’28” S 37º16’48” O 513 24 242 Quente e seco Pediplano Sertanejo Caatinga 38 23 Princesa Isabel Sertão Paraibano 07º44’12” S 37º59’36” O 368 683 683 Quente e seco Serra (serra seca) Caatinga 31 23 São joão do Cariri Borborema 07º23’27” S 36º31’ 58” O 702 52 520 Seco e fresco Superfície da Borborema Caatinga Hiperxerófila 30 20 40 posterior e anterior, a terceira perna, todas do lado direito das abelhas, além da cabeça e probóscide. As lâminas foram devidamente identificadas com o local, data de coleta e o número da amostra. As medidas morfométricas foram tomadas através de um microscópio estereoscópico biocular (lupa) Olympus SZ40, utilizando-se um adaptador para câmera digital SONY modelo ZEISS 7.2 MP que foi acoplada a uma das oculares da lupa para que as estruturas das abelhas fossem fotografadas. Cada lâmina foi colocada na platina do estereoscópio sobre uma folha de papel milimetrado, na posição horizontal. A imagem visualizada apresentou a leitura correspondente das peças sobre a imagem de uma objetiva ocular de 10x em um aumento micrométrico de 1,5 = 15x. As variáveis analisadas foram: comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa anterior (LAA); ângulos da asa anterior B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, distância b (Db); comprimento da asa posterior (CAP), largura da asa posterior (LAP), distância L2 (DL2), L5 (DL5), ângulo W3; comprimento do fêmur (CF); comprimento da tíbia (CT); comprimento do tarso (CTS), largura do tarso (LTS) e comprimento da probóscide (CP). Os dados foram analisados estatisticamente através da análise de correlação utilizando o procedimento de Pearson entre todas as variáveis para estimar coeficientes de correlação existente entre as mesmas. 41 Figura 1.Lâmina com as partes das abelhas a serem tomadas as medidas dos morfométricas Para a análise de agrupamento utilizou-se as seguintes variáveis: comprimento da asa anterior (CAA), largura da asa anterior (LAA), comprimento da asa posterior (CAP), largura da asa posterior (LAP), comprimento do fêmur (CF), comprimento da tíbia (CT), comprimento do tarso (CTs), largura do tarso (LTs) e comprimento da prosbóscide (CP). Estas variáveis foram utilizadas por apresentarem maiores coeficientes de correlação entre elas. Com os dados dos componentes principais, foi construída a matriz de correlação e determinados os agrupamentos para identificação de populações distintas. Após a análise de componentes principais realizou-se uma análise de cluster com a finalidade de agrupar os indivíduos em populações distintas. 42 Resultados e Discussão Os valores obtidos pela análise estatística das 20 medidas morfométricas que serão discutidas neste capítulo são referentes aos 270 animais amostrados em 9 municípios pertencentes a 4 mesorregiões do Estado da Paraíba. Na tabela 2 são apresentados os valores médios, desvio padrão, coeficiente de variação (CV) e valores máximo e mínimo para os parâmetros estudados. Tabela 2. Média, desvio padrão, coeficiente de variação e valores máximo e mínimo para as vinte variáveis morfométricas estudadas em quatro mesorregiões do Estado da Paraíba. Média Desvio Padrão CV(%) Max. Min. mm 5.09 0,58 11.36 6.57 4.27 2.39 0.12 5.06 2.83 2.15 2.92 0.16 5.62 3.57 2.55 1.88 0.13 6.74 2.25 1.09 1.16 0.07 6.20 1.69 0.97 8.44 0.36 4.31 9.93 7.83 2.98 0.12 4.23 3.42 2.76 5.85 0.28 4.84 6.74 5.20 1.71 0.08 5.11 2.03 1.52 0.22 0.03 14.03 0.30 0.12 0.30 0.02 8.68 0.38 0.21 0.13 0.13 99.17 0.96 0.05 Graus B4 103.31 6.44 6.23 118.74 81.56 E9 20.42 1.86 9.13 25.12 15.37 G18 96.29 8.35 8.67 106.65 10.59 J16 93.06 7.02 7.54 104.51 10.62 K19 76.05 4.82 6.33 96.31 66.68 N23 92.48 4.81 5.20 105.71 72.99 O26 38.88 6.32 16.27 92.29 3.82 W3 25.35 1.59 6.28 30.22 20.34 CV- Coeficiente de variação, mm- milímetro, Max- máximo, Min- mínimo CPComprimento da probóscide, CF- comprimento do fêmur, CT- comprimento da tíbia, CTs- comprimento do tarso, LTs- largura do tarso, CAA- comprimento da asa anterior, LAA- largura da asa anterior, CAP- comprimento da asa posterior, LAP- largura da asa posterior, Db- distância b, B4- ângulo, E9- ângulo, G18- ângulo, J16- ângulo, K19ângulo, N23- ângulo, O26- ângulo W3- ângulo, DL2- distância L2, DL5- distância L5. Medidas CP CF CT C Ts L Ts CAA LAA C AP L AP Db DL2 DL5 43 De uma forma geral os valores para coeficientes de variação, desvio padrão e os valores máximo e mínimo das variáveis analisadas, apresentaram uma oscilação acentuada, provavelmente devido à variação dos caracteres morfométricos das abelhas do Estado da Paraíba. Isto porque, estas abelhas não tiveram isolamento reprodutivo, não passaram por processo de melhoramento genético, sendo os seus cruzamentos 100% ao acaso. Para populações com estas características é admissível um coeficiente de variação entre 5% e 6% para as variáveis morfométricas. As medidas de comprimento de asa posterior CAP (5,85±0,28 mm), largura de asa posterior LAP (1,71±0,08 mm), comprimento do fêmur CF (2,39±0,12 mm) e comprimento do tarso CTs (1,88±0,13 mm) encontradas, corroboram com os resultados encontrados por Padilla & Sereno (2005), que analisando amostras oriundas do Brasil obtiveram valores médios próximos aos encontrados nesta pesquisa (6,00±0,21mm ; 1,78±0,05mm ; 2,36±0,11mm; 1,93±0,06 mm) para CAP, LAP, CF e CTs respectivamente. As variáveis que apresentaram maiores coeficientes de variação foram as medidas de prosbóscide, DL2, DL5 e os ângulos B4, E9, G18, J16, K19, N23, O26, e W3. A ocorrência de um maior coeficiente de variação para a prosbóscide em relação a outros parâmetros se deve, provavelmente, às diferentes características de vegetação existentes entre os municípios que fazem parte deste trabalho. As diferenças entre os tipos de vegetação podem ter como consequência a adaptação anatômica das abelhas ao longo do tempo. Essa adaptação se dá em relação às características ambientais da região onde estão inseridas, o que pode resultar na formação de novos grupos de abelhas 44 morfometricamente distintos. Silva (2008) estudando a flora apícola do estado da Paraíba identificou que no brejo Paraibano é onde encontra-se a maior parte das espécies vegetais do estado, sendo um total de 16 famílias, como é o caso da cidade de Areia. As espécies botânicas encontradas em Areia são as seguintes: Acerola, Agave ou sisal de aleluia, Amarra cachorro branco e lilás, amor agarradinho, astrapeia, barba de bode, Benedita, bredo com espinho, caboatã de rego, cajá, cajueiro, camará colorido e branco, camuzé, cana fístula, cana fístula rósea, capim buffel, chanana, cipó balaio, coqueiro, cosmea, cosmos, cravo de defunto, crista de peru, cupiuba, dente de leão do mato, erva de passarinho, ervanço, espinheiro, fato de piaba, flamboyant, flor verde, freijó, goiabeira, guabiraba, ingazeira, ipê amarelo, ipê roxo, jitirana, juazeiro, jucá, jurema branca, jurema preta, jurubeba, lágrima de santa Luzia, leucena, malícia, malva (branca rosa e amarela), malva preta, mamona, mangueira, maniçoba, manjericão de cavalo, marmeleiro, mata fome, mata pasto, mela bode, melão de são Caetano, murici, mussambê, mutre, nuvem, pega pinto, pitombeira, prauba, quebra panela, relógio, sabiá, siriguela, sucupira, vassoura amarela, vassoura roxa, vassoura vermelha, vassoura de botão, vassourinha de botão grande, velame. Tabela 3. Espécies botânicas encontradas no município de Areia-PB Nome comum Nome científico Família Acerola Malpighia glabra Malpighiaceae Agave Ageratum sp. Amarilidaceae Amarra cachorro Jaquemontia asarifolia Convolvulaceae Amor agarradinho Antigonon leptopus Polygonaceae 45 Nome comum Nome científico Família Astrapeia Dombeya wallichi Sterculiaceae Benedita Zinnia elegans Asteraceae Bredo com espinho Amaranthus retroflexus Amaranthaceae Caboatã do rego Cupania revoluta Sapindaceae Cajá Spondias mombim Anacardiaceae Cajueiro Anacardium ocidentalis Anacardiaceae Camará colorido Lantana camara Verbenaceae Camuzé Albizia polycephala Mimosoideae Cana fístula Senna spectabilis Caesalpinoideae Capim buffel Cencrhus ciliaris Gramineae Chanana Stylosanthos humilis Solanaceae Cipó balaio Pyrostegia venusta Bignoniaceae Coqueiro Cocus nucifera Arecaceae Cosmea Cosmos sp. Asteraceae Cosmos Cosmos caudatos Asteraceae Cravo de defunto Tegetes erecta Compositae Crista de peru Heliotropium indicum Boraginaceae Cupiuba Tapirira guianensis Anacardiaceae Dente de leão do mato Taraxacum sp. Asteraceae 46 Nome comum Nome científico Família Erva de passarinho Strutanthus marginatus Loranthaceae Ervanço Alternanthera brasiliana Amaranthaceae Espinheiro Acácia cf. langsdorfii Mimosaceae Fato de piaba Richardia grandiflora Rubiaceae Flambloyant Delonix regia Caesalpinoideae Flor verde Miconia candolleana Melastomaceae Freijó Cordia alliodora Boraginaceae Goiabeira Myrcia sp. Myrtaceae Guarabira Campomanesia Myrtaceae synchoma Ingazeira Inga bahiensis Mimosaceae Ipê amarelo Tabebuia chrysotricha Bignoniaceae Ipê roxo Tabebuia impetiginosa Bignoniaceae Jitirana Ipomea bahiensis Convolvulaceae Juazeiro Ziziphus joazeiro Rhamnaceae Jucá Caesalpinea férrea Caesalpinoideae Jurema branca Pithecolobium Mimosoideae desmodum Jurema preta Mimosa tenuiflora Mimosoideae Jurubeba Solanus paniculatum Solanaceae Lágrima de santa Luzia Commelina sp. Commelinaceae 47 Nome comum Leucena Nome científico Leucaena leucocephala Família Mimosoideae Malícia Schrankia leptocarpa Mimosoideae Malva (branca rosa e Sida cordifolia Malvaceae amarela) Malva preta Lantana cf. salzman Verbenaceae Mamona Ricinus communis Euphorbiaceae Mangueira Mangifera indica Anacardiaceae Maniçoba Manihot glaziovii Euphorbiaceae Manjericão de cavalo Vermonia scabra Verbenaceae Marmeleiro Croton sonderianus Euphorbiaceae Mata fome Serjania glabrata Sapindaceae Mata pasto Senna obtusifolia Fabaceae Mela bode Herissantia crispa Malvaceae Melão de são Caetano Momordica charantia Cucurbitaceae Murici Byrsonima sericea Caesalpinoideae Mussambê Cleome spinosa Caparaceae Mutre Aloysia virgata verbenaceae Nuvem Plumbago auriculata Plumbaginaceae Pega pinto Boerhavia coccinea Nyctaginaceae Prauba Simarouba amaru Simaroubaceae Quebra panela Machaerium angustifolium Fabaceae 48 Nome comum Nome científico Família Relógio Tridax procumbens Asteraceae Sabiá Mimosa caesalpinifolia Mimosaceae Siriguela Spondia pupurea Anacardiaceae Sucupira Bowdichia virgilioides Fabaceae Vassoura amarela Malvastrum Malvaceae coromendelianum Vassoura roxa Centratherum punctatum Rubiaceae Vassoura vermelha Emilia sochifolia Asteraceae Vassoura de botão Spermacoce capitata Rubiaceae Vassoura de botão Spermacoce verticilata Rubiaceae grande velame Croton campestris euphorbiaceae Segundo Basbosa et al (2004) a microrregião do brejo paraibano, que localizada-se na mesorregião do Agreste paraibano, apresenta cobertura florestal exuberante (floresta perenifólia e subperenifólia), circundada por caatingas hipo e hiperxerófilas. É portanto uma ilha biogeográfica ou refúgio ecológico de elevada biodiversidade. O município de Areia apresenta sete famílias vegetais endêmicas entre os nove municípios alvo desta pesquisa. As famílias são as seguintes: Bignoniaceae, Compositae, Malpighiaceae, Melastomaceae, polygonaceae, Simaroubaceae e Sterculiaceae. Além dessas famílias, Areia também possui outras espécies vegetais endêmicas que possuem a famílias que não são endêmicas, como é o caso da Cupiuba (Tapirira guianensis) que só foi 49 encontrada no município de Areia e pertence à família anacardeceae. A floração da Cupiuba (Tapirira guianensis) é de grande importância para a apicultura do município de Areia, pois, segundo Silva (2009) esta contribuiu com de 54% da produção de mel de apiários localizados ao entorno de uma áreas com predominância desta espécie vegetal, sendo detectado 54% de grãos de pólen dessa espécie nas amostras de meis oriundos do município de Areia. A Cupuiba (Tapirira guianensis) é uma espécie vegetal arbórea que chega a 14 metros de altura, o que obriga as abelhas a voarem a elevadas altitudes, o que pode levar estes indivíduos a modificações morfométricas ao longo do tempo. Este fato, aliado aos fatores climáticos do município de Areia servem como embasamento para a explicação do fato de as abelhas desta localidade possuirem asas e corpo maiores que as abelhas das outras localidades. Padilla et al (2001) se reportam ao comprimento da prosbóscide como um fator discriminante para a formação de novos grupos de abelhas e Sereno et al. (2002) concluíram que a média de caracteres morfológicos por colônia permite comparar diferentes grupos de abelhas. Avaliando morfometricamente as abelhas do estado da Paraíba, Souza (2009), encontrou que os ângulos avaliados nas asas das diferentes regiões amostradas não apresentaram diferença significativa. Segundo Ruttner (1988) os ângulos das venações são independentes do tamanho da asa, porém sofrem influência significativa da variação geográfica e reagem sensivelmente aos processos evolutivos. Na tabela 4 são apresentados os coeficientes de correlação entre as medidas de asas e patas dos indivíduos amostrados em todas as 50 mesorregiões. Tabela 4. Coeficientes de correlação entre as oito variáveis selecionadas para determinação de padrão morfométrico de abelhas (Apis mellifera) do estado da Paraíba Variáveis CF CT CTs L Ts CAA LAA CAP L AP 1 0.767 0.581 0.518 0.791 0.734 0.756 0.675 CF 1 0.608 0.550 0.751 0.690 0.738 0.723 CT 1 0.421 0.590 0.571 0.542 0.511 CTs 1 0.525 0.479 0.540 0.481 LTs 1 0.891 0.875 0.785 CAA 1 0.784 0.757 LAA 1 0.766 CAP 1 LAP CF- Comprimento do fêmur, CT- Comprimento da tíbia, CTs- Comprimento do tarso, LTs- Largura do tarso, CAA- Comprimento da asa anterior, LAA- Largura da asa anterior, CAP- Comprimento da asa posterior, LAP- Largura da asa posterior. Sabe-se que há a necessidade de adaptação das asas e patas para um adequado forrageamento buscando atender as necessidades nutricionais da colônia, em função das características vegetativas e climáticas e em função disso entende-se o fato de haver correlações positivas entre estas medidas. Observa-se que existiu maiores correlações entre as variáveis que dizem respeito às medidas de largura e comprimento de asa, fêmur e tíbia. Vê-se que o CAA apresenta 89% de correlação com a LAA, que o CT e o CF são 79% e 75% correlacionados com o CAA respectivamente. Isso significa que essas variáveis possuem uma alta correlação entre si, o que quer dizer que a probabilidade que essas medidas têm de crescer proporcionalmente umas às outras é alta. No entanto, para a largura e comprimento de asa e medida de tíbia e fêmur que tem ligação direta com o deslocamento dos indivíduos, mesmo a correlação sendo superior a 0,70, podendo se aproximar de 0,90 indica-se que essas medidas continuem sendo tomadas individualmente. 51 Como os tamanhos das estruturas podem estar diretamente relacionadas com a busca de alimento na natureza e devido ao fato do estado da Paraíba estar localizado em uma região semiárida, que tem como uma de suas características a escassez de alimento durante a época seca, provavelmente as abelhas Apis mellifera desenvolveram características adaptativas ao longo dos anos. A tabela 5 mostra a quantidade de animais presentes em cada grupo de abelhas encontrado através da análise de agrupamento e a porcentagem equivalente. Tabela 5. Divisão das populações morfometricamente distintas do estado da Paraíba Populações Frequência % Frequência acumulada % acumulada 1 119 44.07 119 44.07 2 14 5.19 133 49.26 3 121 44.81 254 94.07 4 16 5.93 270 100.00 As populações 2 e 4 possuem menor número de indivíduos em relação às populações 1 e 3. Possivelmente as populações 2 e 4 formem um mesmo grupo morfométrico e as populações 1 e 3 formem outro. A tabela 6 apresenta os resultados de média, desvio padrão e coeficiente de variação das medidas comprimento do fêmur CF, comprimento da tíbia CT, comprimento da asa anterior CAA, largura da asa anterior LAA, comprimento da asa posterior CAP e largura da asa posterior LAP das 4 populações de abelhas morfometricamente distintas do Estado da Paraíba. As medidas de comprimento e largura de tarso (CTs e LTs), não fazem parte desta análise por que não apresentaram significância suficiente a ponto de distinguir populações. 52 Tabela 6. Média, desvio padrão e coeficiente de variação das variáveis CF, CT, CAA, LAA, CAP e LAP dos quatro grupos de abelhas (Apis mellifera) do estado da Paraíba. Populações distintas de abelhas (Apis mellifera) do Estado da Paraíba I II III IV Variáveis X DP CV X DP CV X DP CV X DP CV em mm CF 2.32 0.05 2.48 2.64 0.08 3.19 2.39 0.08 3.34 2.65 0.06 2.37 CT 2.83 0.09 3.15 3.28 0.12 3.70 2.92 0.11 3.69 3.25 0.09 3.05 CAA 8.18 0.12 1.43 9.18 0.11 1.24 8.47 0.12 1.43 9.43 0.17 1.78 LAA 2.91 0.05 1.97 3.21 0.06 1.99 2.99 0.07 2.29 3.32 0.06 1.81 CAP 5.65 0.13 2.29 6.36 0.09 1.54 5.88 0.13 2.22 6.59 0.09 1.37 LAP 1.67 0.05 3.02 1.87 0.05 2.67 1.70 0.06 3.38 1.92 0.05 2.94 X- média, DP- desvio padrão, CV- Coeficiente de variação, CF- comprimento do fêmur, CT- comprimento da tíbia, CAA- comprimento da asa anterior, LAA- largura da asa anterior, CAP- comprimento da asa posterior, LAP- largura da asa posterior Na análise de agrupamento verificou-se que os componentes principais que influenciaram para a distinção dos grupos foram: comprimento do fêmur CF, comprimento da tíbia CT, comprimento da asa anterior CAA, largura da asa anterior LAA, comprimento da asa posterior CAP e largura da asa posterior LAP. É perceptível a semelhança entre as medidas dos grupos I e III e as medidas entre os grupos II e IV. Os menores coeficientes de variação apresentam-se nas medidas de comprimento de asa anterior CAA, largura de asa anterior LAA e comprimento de asa posterior CAP, o que dá embasamento para afirmar que principalmente as medidas de comprimento e largura da asa anterior (CAA e LAA) são determinantes para a diferenciação de grupos de abelhas morfometricamente distintos do estado da Paraíba. Segundo Francoy (2006), uma única medida de célula de asa pode ser determinante para a diferenciação de grupos distintos de abelhas. As outras medidas (CF, CT, CAP e LAP), que apresentaram coeficientes de variação mais elevados, provavelmente são indícios de evolução às 53 condições ambientais que podem estar acontecendo ao longo dos anos, pois, segundo Diniz Filho (2000), a riqueza de detalhes nas estruturas indica uma diversidade de processos evolucionários muito lentos, chegando a ser suficientemente significativos a ponto de diferenciar populações, porém dificultando a determinação de um padrão, portanto é importante considerar a correlação entre a morfologia e os fatores ambientais. A tabela 7 apresenta a origem das 270 abelhas analisadas nesta pesquisa, discriminando a quantidade de abelha em cada cidade e em que cluster estão incluídas. Tabela 7- Distribuição da origem das 270 abelhas pertencentes às quatro populações morfometricamente distintas do Estado da Paraíba Freq- frequência, CR- Catolé do Rocha, PI- Princesa Isabel, SJC- São João do Cariri Agrupamento Freq Freq Freq Local Cluster1 (%) Cluster2 (%) Cluster3 (%) Areia 14 0 0 100 0 0 CR 13 10,92 0 0 17 14,05 Cuité 19 15,97 0 0 11 9,09 Ingá 25 21,01 0 0 5 4,13 Jacaraú 21 17,65 0 0 9 7,44 Mogeiro 12 10,08 0 0 18 14,88 PI 5 4,20 0 0 25 20,66 Patos 16 13,45 0 0 14 11,57 SJC 8 6,72 0 0 22 18,18 Total 119 14 121 100,00 100,00 100,00 Freq Cluster4 (%) 16 100 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 16 100,00 270 Na tabela 7 estão apresentadas a distribuição da origem das 270 divididas entre as 9 cidades, seus respectivos grupos (clusters) e a porcentagem de abelhas encontradas em cada município. Na análise de grupamento das abelhas do estado da Paraíba, observa-se perfeitamente que a cidade de Areia forma 100% dos clusters 2 e 4. Através desta constatação pode-se tratar destes clusters como sendo apenas uma população de 30 indivíduos. 54 A cidade de Areia está localizada na mesorregião do Agreste paraibano, mais especificamente na microrregião do Brejo paraibano. Areia é a única das cidades entre as nove estudadas, caracterizada por possuir clima úmido, vegetação formada por mata úmida com resquícios de mata atlantica, relevo formado por vales, encostas abruptas e morros escarpados, é a cidade que apresenta a temperatura média mais baixa, variando entre 18 a 26ºC, além de ter a pluviosidade mais elevada entre as nove cidades analisadas, com uma média anual de 1407,12mm nos últimos 16 anos segundo dados da AESA (Agência Executiva de Gestão das Águas do Estado da Paraíba). Ken et al. (2003), usando métodos morfométricos, concluíram que a Apis cerana proveniente da Província de Yunnan na China demonstrou uma variação correlacionada a parâmetros geográficos e que abelhas de áreas de elevadas altitudes eram maiores e mais escuras. Levando em consideração que as médias das medidas morfométricas das abelhas do município de Areia, foram maiores que todas as médias dos outros municípios e que as abelhas africanas se adaptam melhor a climas quentes, podemos dizer que provavelmente em Areia, o processo de africanização não tenha sido muito intenso. Possivelmente as abelhas africanizadas daquela localidade possuam genética europeia mais apurada, porém, essa hipótese só poderá ser confirmada através de análise genética. Gonçalves (1970), citado por Francoy (2006) encontrou menores valores para as medidas morfométricas de abelhas africanizadas, quando comparada com abelhas europeias. As abelhas africanas nativas possuem ampla distribuição geográfica, ocupando todo o território da África compreendido entre o Sahara e o Kalahari 55 (Kerr, 1992). Nas Américas, as abelhas africanizadas estão restritas às regiões de baixas altitudes e lugares de invernos amenos (Kerr, 1989). Souza (2009), corroborando com os resultados desta pesquisa concluiu que o município de Areia forma um grupo de abelhas morfometricamente distinto no estado da Paraíba, suas análises canônicas resultaram no seguinte gráfico mostrado na figura 2. 1,5 CR P I PI 1 0,5 0 -2 -0,5 C J 0 2 4 6 M -1 sjc-1,5 -2 Figura 2. Representação das médias e dos escores obtidos através das variáveis canônicas entre os municípios amostrados no Estado da Paraíba. A- Areia, PI- Princesa Isabel, CR- Catolé do Rocha, P- Patos, I-Ingá, C- Cuité, MMogeiro, J-Jacaraú e SJC- São João do Cariri As abelhas das outras oito localidades deste estudo, formaram dois outros grupos, porém são morfometricamente similares. Segundo Diniz Filho (2000), alguns caracteres estão mais associados com variações ambientais, o que reflete na similaridade morfométrica entre abelhas de locais distantes. Conclusões Com base em variáveis morfométricas, sugere-se a presença de quatro grupos distintos de abelhas para o estado da Paraíba. As abelhas Apis mellifera possuem capacidade de adaptação das suas variáveis morfométricas quando submetidas geomorfológicas, climáticas e de vegetação. às diferentes regiões A 8 55 Referências BARBOSA, M. R. V.; AGRA, M. de F.; ANDRADE, L. A.; BARRETO, E. V. de S.; CUNHA, J. P. da. Diversidade florística da mata do Pau Ferro, Areia, Paraíba. In: Kátia C. Pôrto; Jaime J. P. Cabral; Marcelo Tabarelli. (org.). Brejos de altitude em Pernambuco e Paraíba. 1 ed. Brasília: CID – AMBIENTAL, 2004, v. 1, p. 111 - 122 COUTO, R. H. N. Apicultura: manejo e produtos por Regina Helena Nogueira Coutoe Leomam Almeida Couto. 2. ed. Jaboticabal: FUNEP, 2002. 191 p. DINIZ FILHO, J. A. F., HEPBURN, H. 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V.; Análise de agrupamentos, http://www.inf.ufsc.br/~patrec/agrupamentos.html disponível em: 57 ANEXOS 58 Tabela 8. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Areia CP CP 1 CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CF -0.096 CT -0.288 CTs 0.014 L Ts 0.168 CAA 0.206 LAA 0.058 CAP 0.183 L AP -0.255 1 0.694 1 0.266 0.359 1 0.281 0.079 -0.095 1 0.158 -0.074 0.258 0.093 1 0.011 0.084 0.084 -0.003 0.603 0.254 0.024 0.094 -0.026 0.643 0.151 0.180 0.061 -0.0 0.394 1 0.550 1 0.531 0.551 1 Tabela 9. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Catolé do Rocha CP CP 1 CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CF 0.445 1 CT 0.075 0.282 1 CTs -0.277 -0.022 0.345 1 L Ts -0.081 0.018 -0.033 0.094 1 CAA 0.205 0.475 0.540 0.250 -0.026 1 LAA 0.264 0.386 0.361 0.340 0.049 0.540 1 CAP 0.367 0.489 0.265 -0.094 -0.028 0.440 0.250 1 L AP 0.236 0.250 0.358 0.091 -0.049 0.438 0.347 0.221 1 Tabela 10. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Cuité CP CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CP 1 CF -0.048 1 CT 0.047 0.332 1 CTs 0.248 0.448 0.663 1 L Ts 0.069 0.122 0.253 0.056 1 CAA 0.343 0.354 0.511 0.426 0.600 1 LAA 0.050 0.625 0.536 0.370 0.589 0.708 1 CAP 0.313 0.254 0.432 0.295 0.305 0.721 0.430 1 L AP 0.151 0.289 0.290 0.321 0.188 0.374 0.324 0.049 1 59 Tabela 11. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Ingá CP CP 1 CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CF 0.154 CT 0.052 CTs 0.031 L Ts -0.159 CAA -0.239 LAA 0.322 CAP 0.179 L AP 0.146 1 0.126 1 o.183 0.142 1 0.033 0.570 0.141 1 0.295 0.295 0.072 0.320 1 0.137 0.254 0.396 0.194 0.404 1 0.573 -0.012 -0.284 0.104 0.183 0.127 1 0.238 0.295 0.340 0.120 0.130 0.255 0.134 1 Tabela 12. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Jacaraú Variável CP CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CP 1 CF 0.188 1 CT 0.068 0.540 1 CTs 0.425 0.425 0.296 1 L Ts -0.206 0.298 0.320 0.118 1 CAA 0.138 0.179 0.005 0.455 0.137 1 LAA -0.014 0.160 0.011 0.297 0.056 0.809 1 CAP 0.234 0.180 0.105 0.049 0.359 0.286 0.124 1 L AP 0.052 0.145 0.331 0.256 0.099 0.539 0.469 0.633 1 Tabela 13. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Mogeiro CP CF CT CTs L Ts CAA LAA CAP L AP CP 1 -0.347 -0.146 -0.281 -0.170 -0.023 -0.090 -0.308 0.219 1 0.581 0.286 0.386 0.491 0.391 0.584 0.245 CF 1 0.215 0.228 0.354 0.385 0.377 0.520 CT 1 0.398 0.131 0.243 0.124 0.069 CTs 1 0.155 0.221 0.142 0.066 LTs 1 0.601 0.601 0.296 CAA 1 0.386 0.411 LAA 1 0.031 CAP 1 LAP 60 Tabela 14. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Princesa Isabel CP CP 1 CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CF -0.284 1 CT -0.235 0.513 1 CTs -0.173 0.380 0.614 1 L Ts 0.031 0.457 0.090 0.192 1 CAA -0.238 0.320 0.384 0.379 0.026 1 LAA -0.533 0.0007 0.589 0.426 0.058 0.718 1 CAP -0.365 0.447 0.577 0.351 0.157 0.444 0.661 1 L AP -0.155 0.260 0.533 0.437 0.214 0.466 0.475 0.620 1 Tabela 15. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de Patos CP CF CT CTs LTs CAA LAA CAP LAP CP 1 CF -0.038 1 CT 0.192 0.602 1 CTs -0.015 0.234 0.228 1 L Ts 0.239 -0.053 0.230 0.021 1 CAA 0.029 0.610 0.390 0.161 0.026 1 LAA 0.236 0.420 0.483 0.263 0.297 0.432 1 CAP 0.168 0.316 0.331 0.083 0.426 0.514 0.220 1 L AP 0.183 0.122 0.194 -0.289 0.240 0.265 0.125 0.511 1 Tabela 16. Coeficientes de correlação das principais variáveis morfométricas das abelhas do município de São João do Cariri CP CF CT CTs L Ts CAA LAA CAP L AP CP 1 0.040 0.060 -0.135 0.113 -0.066 0.002 0.160 0.160 1 0.287 0.295 0.377 0.059 0.052 0.304 0.437 CF 1 0.086 0.267 0.163 0.032 0.340 0.419 CT 1 0.311 0.039 0.058 0.196 0.341 CTs 1 -0.074 0.016 0.191 0.311 LTs 1 0.773 0.636 0.334 CAA 1 0.642 0.376 LAA 1 0.444 CAP 1 LAP 61 Tabela 17. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 1 Variável CF CT CAA LAA CAP LAP Nº de indivíduos 119 119 119 119 119 119 Média 2,31 2,83 8,18 2,91 5,65 1,66 Coeficiente de Variação 2,49 3,15 1,43 1,97 2,29 3,02 Tabela 18. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 2 Variável CF CT CAA LAA CAP LAP Nº de indivíduos 14 14 14 14 14 14 Média 2,63 3,28 9,18 3,21 6,36 1,87 Coeficiente de Variação 3,19 3,71 1,25 1,99 1,54 2,67 Tabela 19. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 3 Variável CF CT CAA LAA CAP LAP Nº de indivíduos 121 121 121 121 121 121 Média 2,39 2,91 8,46 2,99 5,88 1,70 Coeficiente de Variação 3,34 3,69 1,43 2,29 2,23 3,38 Tabela 20. Número de indivíduos, média e coeficiente de variação das medidas morfométricas das abelhas da população 4 Variável CF CT CAA LAA CAP LAP Nº de indivíduos 16 16 16 16 16 16 Média 2,65 3,25 9,43 3,31 6,59 1,92 Coeficiente de Variação 2,37 3,05 1,78 1,81 1,37 2,95