KEILA NUNES PURIFICAÇÃO
INTERAÇÕES ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS:
UM ESTUDO COMPARATIVO EM FORMAÇÕES
SAVÂNICAS E FLORESTAIS DO CERRADO
NOVA XAVANTINA
MATO GROSSO – BRASIL
2013
ii
KEILA NUNES PURIFICAÇÃO
INTERAÇÕES ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS:
UM ESTUDO COMPARATIVO EM FORMAÇÕES
SAVÂNICAS E FLORESTAIS DO CERRADO
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Ecologia e Conservação da
Universidade do Estado de Mato Grosso como
requisito parcial à obtenção do título de
Mestre.
Orientador: Dr. Fernando Pedroni
Coorientadora: Dra. Márcia Cristina Pascotto
NOVA XAVANTINA
MATO GROSSO – BRASIL
2013
iii
598.2:557.7
P985i Purificação, Keila Nunes
Interações entre aves frugívoras e plantas: um estudo comparativo em
formações savânicas e florestais do Cerrado. /Keila Nunes Purificação. Nova Xavantina: 2013.
X. 58 p. : Il.: 30 cm.
Orientador: Fernando Pedroni.
Coorientadora: Márcia Cristina Pascotto.
Dissertação (mestrado) – Universidade de Estado do Mato Grosso,
Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação, Nova Xavantina,
2013.
1. Aves frugívoras - Savana Neotropical . 2. Aves e plantas – Interações.
I. Título.
CDU: 595.79:591.557.7
Ficha catalográfica elaborada pela bibliotecária Nilva Pereira Silva, CRB – 860,
Universidade Federal de Mato Grosso, Campus Universitário do Araguaia, Pontal do
Araguaia.
iv
INTERAÇÕES ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS: UM
ESTUDO COMPARATIVO EM FORMAÇÕES SAVÂNICAS E
FLORESTAIS DO CERRADO
Keila Nunes Purificação
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da
Universidade do Estado de Mato Grosso como requisito parcial à obtenção do título de
Mestre.
APROVADA em 26 de Julho de 2013, pela BANCA EXAMINADORA:
_____________________________________________
Dr. Fernando Pedroni
Universidade Federal de Mato Grosso - UFMT
Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde
Orientador
_____________________________________________
Dra. Márcia Cristina Pascotto
Universidade Federal de Mato Grosso - UFMT
Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde
Coorientadora – Membro Titular
_____________________________________________
Dr. Rudi Ricardo Laps
Universidade Federal de Mato Grosso do Sul – UFMS
Centro de Ciências Biológicas e da Saúde
Membro Titular
_____________________________________________
Dr. Dilermando Pereira Lima Junior
Universidade Federal de Mato Grosso - UFMT
Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde
Membro Suplente
v
Parque Estadual da Serra Azul, Barra do Garças, Mato Grosso, Brasil (Foto: K. N. Purificação)
“Parece que não há mais tempo para o Cerrado. Mas no Cerrado há um tempo para tudo: há tempo de
seca e tempo de chuva; há tempo de flor e tempo de fruto; há tempo de folhas e tempo de galhos; há
tempo de colorido e tempo sem cor. Infelizmente ainda não sabemos quando será o tempo de
conservação, até hoje só conhecemos tempo de destruição.”
(Verônica Theulen & Reuber Brandão)
vi
Aos meus pais, Carlito e Valdivina, dedico.
vii
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente e sempre aos meus pais, Carlito e Valdivina. Palavras
jamais expressariam meu eterno agradecimento pelo amor, dedicação, apoio e incentivo.
Obrigado por tudo, principalmente pelo exemplo de bondade e amor incondicional.
Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação e a Universidade do
Estado de Mato Grosso pela oportunidade.
À Secretaria de Estado de Meio Ambiente de Mato Grosso (SEMA-MT) por
autorizar a pesquisa no Parque Estadual da Serra Azul.
As minhas inseparáveis companheiras de campo, Jessiane Mayara N. Pereira e
Naftali A. Lima e a toda equipe do Laboratório de Ornitologia (UFMT/CUA): Aline
Guiaro, Fabiana Mendonça, Fernanda Nardes, Francielly Borges, Lorena Castilho,
Hugo Brito, Márcia Pascotto e Rosangela Müller. Obrigado pela ajuda, aprendizados,
risadas... Sobretudo pela amizade e por permitirem-me fazer parte da „Família Ornito‟.
À CAPES pelo suporte financeiro, por meio da concessão da bolsa de estudos.
Ao meu orientador, Dr. Fernando Pedroni, pela orientação e valiosos
ensinamentos. Obrigado!
A minha coorientadora, Dra. Márcia Cristina Pascotto, pela orientação, paciência,
oportunidades oferecidas, confiança e incentivo. E, sobretudo por ter me apresentado (lá
em 2008) os seres mais encantadores, as aves.
Ao projeto SISBIOTA/Rede ComCerrado (Proc. CNPq 563134/2010-0) e a
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso – FAPEMAT (Proc.
873/2006 e Proc. 738702/2008).
Ao Programa de Apoio à Pós-graduação (PROAP/CAPES e PROCAD/CAPES
Projeto nº 109/2007) pelo apoio financeiro.
À Universidade Federal de Mato Grosso-UFMT, pelo apoio logístico às coletas de
campo.
Aos motoristas da UFMT, “seu” Eurípedes, Cedilson e ao amigo e quase
ornitólogo Elismar Cavalcante por iniciarem o trabalho mais cedo levando-nos a campo.
Ao Henrique A. Mews pelo carinho, apoio, incentivo, sugestões... Obrigado por
me amar e me fazer feliz!
Aos meus irmãos, Deon e Maísa, pela paciência, amizade e compreensão. Amo
vocês!
viii
Aos professores Eddie Lenza, Paulo Brando, Ben Hur Marimon, Leandro Juen,
Beatriz Schwantes Marimon, César Melo, Carla Galbiati e Evandson Silva que muito
contribuíram com minha formação acadêmica durante o mestrado.
Ao Dr. Dilermando P. Lima Junior, Dra. Márcia Cristina Pascotto e Dr. Rudi
Ricardo Laps pela contribuição neste trabalho.
Ao Leandro Maracahipes e Maryland Sanchez pelo auxílio na identificação de
algumas espécies de plantas. Ao Renato Goldenberg pela identificação de Miconia
staminea e Miconia macrothyrsa.
À melhor turma de mestrado de todos os tempos: a minha! Obrigado pelo
companheirismo, pelas madrugadas de estudo e conversas descontraídas, enfim, pelos
maravilhosos momentos que passamos juntos. Muito obrigado pela amizade de vocês,
em especial Adriana Mohr e Ana Cristina!
A todos os brasileiros, por financiarem meus estudos por meio desta instituição
pública de ensino.
Aos meus tios, tias, primos, primas e avó pela confiança, amor e incentivo.
A todas às pessoas que contribuíram direto ou indiretamente ao longo dessa
jornada com palavras amigas e de incentivo.
Muito obrigada!
ix
SUMÁRIO
RESUMO .................................................................................................................................. X
ABSTRACT ............................................................................................................................. XI
INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................................... 1
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS .............................................................................................. 2
FORMATAÇÃO ......................................................................................................................... 6
ARTIGO I .............................................................................................................................. 7
INTERAÇÕES ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS EM FORMAÇÕES
SAVÂNICAS E FLORESTAIS DO CERRADO ................................................................. 7
RESUMO ......................................................................................................................... 8
ABSTRACT ...................................................................................................................... 9
INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 10
MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 12
RESULTADOS ................................................................................................................ 15
DISCUSSÃO ................................................................................................................... 18
AGRADECIMENTOS ....................................................................................................... 22
LITERATURA CITADA ................................................................................................... 22
ARTIGO II ........................................................................................................................... 30
COMO ESTÃO ORGANIZADAS AS REDES DE INTERAÇÕES ENTRE AVES
FRUGÍVORAS E PLANTAS NO CERRADO?.................................................................. 30
RESUMO ....................................................................................................................... 31
ABSTRACT . .................................................................................................................. 32
INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 33
MÉTODOS ..................................................................................................................... 34
RESULTADOS ................................................................................................................ 37
DISCUSSÃO ................................................................................................................... 42
AGRADECIMENTOS ....................................................................................................... 43
LITERATURA CITADA ................................................................................................... 44
CONCLUSÕES GERAIS ............................................................................................................ 47
APÊNDICES ........................................................................................................................... 48
ANEXOS ................................................................................................................................ 58
x
RESUMO: A dispersão de sementes é uma importante interação mutualística entre
animais frugívoros e plantas. A frugivoria é o primeiro passo para estudar essa relação.
Neste contexto, identificamos as interações existentes entre aves frugívoras e plantas em
formações savânicas e florestais do Cerrado, avaliamos a potencialidade de dispersão de
sementes pelas aves e verificamos como estão distribuídos os registros de alimentação,
interações e composição de espécies de aves frugívoras entre as duas formações
vegetacionais considerando estações seca e chuvosa. Por fim, geramos redes de
interações e comparamos a estrutura das mesmas entre formações savânicas e florestais
e quanto à presença/ausência de aves migratórias. Realizamos amostragens entre
agosto/2009 e outubro/2010 e entre novembro/2011 e agosto/2012 por meio de
transectos e observações focais. Registramos 44 espécies de plantas e 60 espécies de
aves e um total de 348 registros de alimentação e 187 interações. A maioria das espécies
potencialmente dispersoras foi aves generalistas, mas que apresentaram alta
potencialidade de dispersão de sementes. Do total de registros de alimentação, 70%
foram observados nas florestas e a maioria (73%) durante a estação seca (χ2=39,529;
gl=1; p<0,001). Quanto às interações, mesmo que cerca de 70% destas foram
registradas em formações florestais e durante a estação seca (75%), essa diferença não
foi significativa (χ2=15,975; gl=1; p=0,06). A composição de espécies de aves diferiu
entre formações savânicas e florestais (ANOSIM, R = 0,238; p < 0,001) e entre as
estações seca e chuvosa (ANOSIM, R = 0,223; p < 0,001). A rede de interações
apresentou padrão fortemente aninhado (N = 0,914; p < 0,001) e quando consideradas
independentemente, florestas apresentaram-se aninhadas (N = 0,891; p < 0,001) e
savanas não foram significativamente aninhadas (N = 0,813; p = 0,137). Savanas foram
mais suscetíveis à perda de interações com a exclusão de espécies migratórias e as
florestas destacaram-se na manutenção e estabilidade das redes de interações no
Cerrado. Dessa forma, sugerimos que a manutenção de florestas em ecossistemas
predominantemente savânicos como o Cerrado é extremamente importante para a
avifauna frugívora e para as interações frugívoro-planta.
PALAVRAS-CHAVE: Frugivoria, savana neotropical, aninhamento, variação sazonal.
xi
ABSTRACT: Seed dispersal is an important mutualistic interaction between frugivores
and plants. The frugivory is the first step to study this relationship. In this context, we
identified the interactions between frugivorous birds and plants in the forest and
savanna formations of Cerrado, the potential of seed dispersal by birds was evaluated
and checked how the feeding records are distributed, the interactions and species
composition of frugivorous birds between the two vegetation formations considering
dry and wet seasons. Finally, interaction nets were generated and compared their
structure between savanna and forest formations and the presence/absence of migratory
birds. Samplings were conducted between August/2009 and October/2010 and between
November/2011 and August/2012 through transects and focal observations. We
recorded 44 species of plants and 60 species of birds and a total of 348 feeding records
and 187 interactions. Most potential seed-disperser species was generalist birds, but
showed high potential for seed dispersal. Of total feeding records, 70% were observed
in forests and the majority (73%) during the dry season (χ2 = 39.529, df = 1, p <0.001).
Regarding interactions, even though about 70% of these were recorded in the forest and
during the dry season (75%), this difference was not significant (χ2 = 15.975, df = 1, p =
.06). The composition of bird species differed between forest and savanna formations
(ANOSIM, R = 0.238, p < 0.001) and between the dry and rainy seasons (ANOSIM, R
= 0.223, p < 0.001). The networks of interactions showed strongly nested pattern (N =
0.914, p < 0.001) and when taken independently, forests were nested (N = 0.891, p <
0.001) and savannas were not significantly nested (N = 0.813, p = 0.137). Savannas
were more susceptible to loss of interactions with the exclusion of migratory species
and forests stood out in the maintenance and stability of net of interactions in the
Cerrado. Thus, it is suggested that forests maintenance in predominantly savanna
ecosystems, such as the Cerrado, is extremely important for frugivorous birds and
frugivore-plant interactions.
KEY WORKS: Frugivory, neotropical savanna, nestedness, seasonal variation.
1
INTRODUÇÃO GERAL
Animais frugívoros são fundamentais na dinâmica populacional de plantas e,
sobretudo na dinâmica de comunidades em todo o planeta (FORGET et al. 2011).Uma
grande proporção de plantas tropicais depende de animais vertebrados para a dispersão
de suas sementes. Do mesmo modo, muitas espécies de aves e mamíferos utilizam
frutos em suas dietas (HOWE 1979). Nessa relação, os animais recebem o retorno
nutricional e as plantas têm seus diásporos dispersos (SNOW 1981).
As interações mutualísticas entre frugívoros e plantas constituem um processo
fundamental na dispersão de sementes (JORDANO 1987). Dentre os animais frugívoros,
as aves figuram entre os mais importantes dispersores de sementes (JORDANO 1994). É
também o grupo mais estudado quanto à frugivoria e dispersão de sementes (PIZO &
GALETTI 2010), de modo que praticamente todo o arcabouço teórico sobre frugivoria
têm esse grupo como objeto de estudo (SILVA & GALETTI 2002). De acordo com
FORGET et al. (2011) estudos sobre frugivoria e dispersão de sementes foi o tema mais
abordado em trabalhos científicos sobre biologia geral na última década. No entanto,
muitas informações ainda necessitam ser acrescidas para melhor entendimento das
interações entre frugívoros e frutos (PIZO & GALETTI 2010).
Os padrões de interações observados em redes de interações mutualísticas têm
sido uma das abordagens recentes na tentativa de elucidar a estrutura das interações
ecológicas (BASCOMPTE et al. 2003, LEWINSOHN et al. 2006, JORDANO et al. 2003,
BASCOMPTE & JORDANO 2007, GUIMARÃES et al. 2006). Tais padrões podem revelar
importantes informações sobre a estrutura da comunidade e das interações existentes
(LEWINSOHN et al. 2006). A estrutura interconectada de interações mutualísticas pode
ser representada através de redes de interações, em que os pontos representam as
espécies de uma dada comunidade e as linhas representam as interações (JORDANO et al.
2003).
O Brasil está entre os países com mais pesquisadores cujos estudos estão voltados
para frugivoria e dispersão de sementes (SILVA & GALETTI 2002). No entanto, a quase
totalidade desses estudos está voltada para as relações frugívoro-fruto na Mata Atlântica
(GALETTI & PIZO 1996, SILVA et al. 2002, PIZO et al. 2002, PIZO 2004, ALMEIDA-NETO
et al. 2008, GALETTI et al. 2013). O Cerrado, assim como a Mata Atlântica, é um dos
ecossistemas mais ameaçados do planeta (MYERS et al. 2000). O avanço da agricultura
mecanizada e da pecuária extensiva tem levado à perda acelerada da cobertura vegetal
2
nativa e causado fragmentação da paisagem, o que implica diretamente na perda da
biodiversidade (SILVA et al. 2006).
A avifauna do Cerrado com 837 espécies registradas corresponde a 47% das
espécies de aves registradas no Brasil (MYERS et al. 2000, CBRO 2011), o que torna o
Cerrado o terceiro bioma mais rico em espécies do país (MARINI & GARCIA 2005). Em
relação aos estudos relacionados à frugivoria e dispersão de sementes por aves, poucos
são os trabalhos desenvolvidos sobre o tema no Cerrado (FRANCISCO & GALETTI 2001,
2002, CAZETTA et al. 2002, MELO et al. 2003, FAUSTINO & MACHADO 2006, PASCOTTO
et al. 2012, MARUYAMA et al. 2013). Destes, a maioria foi conduzido em formações
florestais e baseado em observações com apenas uma espécie de planta como recurso
para várias espécies de aves. Além disso, a maioria trata-se de estudos realizados na
região sudeste do país, na periferia do Cerrado, enquanto a porção central do bioma
ainda encontra-se menos estudada.
Diante da carência de informações sobre as relações entre aves frugívoras e
plantas no Cerrado, conduzimos este estudo com intuito de descrever como estão
estruturadas as interações existentes entre aves frugívoras e plantas em formações
savânicas e florestais do Cerrado. Primeiramente procuramos identificar as espécies
envolvidas nas interações e a potencialidade de dispersão de sementes das mesmas e,
com base no índice de importância (MURRAY 2000), avaliamos a importância das
mesmas dentro da comunidade. Avaliamos também como estão distribuídos os registros
de alimentação, interações e a composição das aves frugívoras entre savanas e florestas
considerando estações seca e chuvosa. Por fim, geramos redes de interações
comparando a estrutura das mesmas entre formações savânicas e florestais e quanto à
presença/ausência de aves migratórias.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALMEIDA-NETO, M., F. CAMPASSI, M. GALETTI, P. JORDANO & A. OLIVEIRA-FILHO.
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CAZETTA, E., RUBIM, P., LUNARDI, V. O., FRANCISCO, M. R. & GALETTI, M. 2002.
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brasileiro. Ararajuba 10: 199-206.
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Brasil. 10ª ed. Available at: http://www.cbro.org.br/CBRO/pdf/AvesBrasil2011.pdf.
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SNOW, D. W. 1981. Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey.
Biotropica 13: 1-14.
6
FORMATAÇÃO
A presente dissertação, intitulada “Interações entre aves frugívoras e plantas: um
estudo comparativo em formações savânicas e florestais do Cerrado” está dividida em
dois artigos científicos. Este estudo é o primeiro desenvolvido no bioma Cerrado
abordando a frugivoria por aves em nível de comunidade.
No primeiro artigo, intitulado “Interações entre aves frugívoras e plantas em
formações savânicas e florestais do Cerrado” avaliamos a potencialidade de dispersão
de sementes pelas aves em formações savânicas e florestais no Cerrado e identificamos,
por meio de um índice de importância, as espécies de aves e de plantas mais
importantes na comunidade. A partir do número de registros de alimentação, do número
de interações e da composição de espécies de aves frugívoras verificamos se formações
savânicas e florestais apresentam diferenças entre si. Além disso, observamos se houve
variação nesses parâmetros entre as estações seca e chuvosa.
No segundo artigo, intitulado “Como estão organizadas as redes de interações
entre aves frugívoras e plantas no Cerrado?” avaliamos a organização das redes de
interações entre aves frugívoras e plantas comparando a estrutura da rede de interações
entre formações savânicas e florestais e quanto à presença/ausência de aves migratórias.
Primeiramente, a formatação dos dois artigos segue as normas do Programa de
Pós-graduação em Ecologia e Conservação (Times New Roman 12; título da sessão em
versalete e negrito; espaçamento 1,5; margens em 2,5 cm). No entanto, a formatação
geral do primeiro artigo, incluindo referências bibliográficas, encontra-se nas normas da
revista científica Zoologia, disponível no Anexo 1. O segundo artigo foi elaborado
segundo as normas da revista Journal of Tropical Ecology, disponíveis no Anexo 2.
7
ARTIGO I
INTERAÇÕES ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS EM
FORMAÇÕES SAVÂNICAS E FLORESTAIS DO CERRADO
Será submetido à Revista Zoologia (Anexo 1)
8
RESUMO: Registramos interações entre aves frugívoras e plantas no Cerrado e
avaliamos o papel e a importância das aves como dispersoras de sementes. Observamos
como números de registros de alimentação e de interações e composição de espécies de
aves se distribuem entre formações savânicas e florestais e entre as estações seca e
chuvosa. Realizamos amostragens entre agosto/2009 e outubro/2010 e entre
novembro/2011 e agosto/2012 por meio de transecções e observações focais.
Observamos 348 registros de alimentação e 187 interações envolvendo 44 espécies de
plantas e 60 espécies de aves. A maioria dos registros de alimentação foi observada nas
florestas e durante a estação seca (χ2=39,529; gl=1; p<0,001). Já em relação ao número
de interações não encontramos diferença significativa (χ2=15,975; gl=1; p=0,06) entre
as duas formações vegetacionais e entre as estações. A composição de espécies de aves
diferiu entre formações savânicas e florestais (ANOSIM, R = 0,238; p < 0,001) e entre
as estações seca e chuvosa (ANOSIM, R = 0,223; p < 0,001). A maioria das espécies
potencialmente dispersoras foi aves generalistas que ocupam preferencialmente
florestas durante a estação seca. Durante a estação seca há aumento de registros de
alimentação nas formações florestais, indicativo de que as aves usam estes locais como
área de forrageio nesse período. Sugerimos que a manutenção de florestas em
ecossistemas predominantemente savânicos como o Cerrado é extremamente importante
para a avifauna frugívora e para as interações frugívoro-planta.
PALAVRAS-CHAVE:
Dispersão
neotropical, sazonalidade.
de
sementes,
interações
mutualísticas,
savana
9
ABSTRACT: Interactions between frugivorous birds and plants in the Cerrado were
recorded and the role and importance of birds as seed dispersers was evaluated. How the
feeding record numbers of and interactions and bird species composition are distributed
between forest and savanna formations and between the dry and rainy seasons were also
observed. Samplings were conducted between August/2009 and October/2010 and
between November/2011 and August/2012 through transects and focal observations.
We observed 348 feeding records and 187 interactions involving 44 plant species and
60 species of birds. Most feeding records was observed in forests and during dry season
(χ2 = 39.529, df = 1, p <0.001). Regarding the number of interactions, there was no
significant difference (χ2 = 15.975, df = 1, p = 0.06) between the two vegetation
formations and between seasons. The composition of bird species differed between
forest and savanna formations (ANOSIM, R = 0.238, p < 0.001) and between the dry
and rainy seasons (ANOSIM, R = 0.223, p < 0.001). Most potential seed disperser
species was generalist birds preferentially occupying forests during the dry season.
During the dry season there are increased feeding records in the forest formations,
indicating that birds use these sites as foraging area during this period. We suggest that
maintaining forests in predominantly savanna ecosystems, such as the Cerrado, is
extremely important for frugivorous birds and plant-frugivore interactions.
KEY WORDS: Mutualistic interactions, neotropical savanna, seasonality, seed dispersal.
10
INTRODUÇÃO
A dispersão de sementes por frugívoros consiste em uma das principais interações
positivas entre plantas e animais. As plantas se beneficiam da dispersão de seus
diásporos para longe de plantas parentais, pela redução da competição e predação
(HOWE & SMALLWOOD 1982), além do aumento do fluxo gênico entre populações. Em
contrapartida, animais que consomem frutos recebem retorno nutricional (HOWE &
PRIMACK 1975, SNOW 1981).
As aves se destacam como dispersoras de sementes devido à alta abundância e
frequência com que se alimentam de frutos e à elevada capacidade de deslocamento
entre ambientes (JORDANO 1994). Aves frugívoras representam 56% das famílias de
Aves do planeta e em florestas neotropicais de 25 a 30% da avifauna inclui frutos na
dieta (PIZO & GALETTI 2010). Segundo JORDANO (1987), as interações entre plantas
frutíferas e aves frugívoras numa comunidade definem um padrão formado por poucas
espécies de aves que interagem com muitas espécies de plantas e poucas plantas que
interagem com muitas aves. Isso torna a dependência entre espécies de aves e de plantas
essencial para a estabilidade dos processos ecológicos de uma comunidade (FADINI &
DE MARCO JR 2004).
Estudos de frugivoria por aves são relativamente bem relatados em florestas
tropicais (e.g. SNOW 1981, JORDANO 1987, GALETTI & PIZO 1996, MEDELLÍN & GAONA
1999, SILVA & TABARELLI 2000, BASCOMPTE et al. 2003, SARACCO et al. 2005, GALETTI
et al. 2013). Estima-se que 50 a 90% das espécies arbóreas de florestas tropicais
produzem frutos zoocóricos (HOWE & SMALLWOOD 1982, JORDANO 1993). Em
contrapartida, nas savanas tropicais, apesar da extensa distribuição geográfica e da rica
biodiversidade, poucos estudos abordaram a frugivoria e dispersão de sementes por aves
(e.g. DEAN et al. 1999, HOVESTADT et al. 1999, WÜTHERICH et al. 2001, FAUSTINO &
MACHADO 2006, CHRISTIANINI & OLIVEIRA 2010, MARUYAMA et al. 2013).
As savanas são definidas principalmente pela sazonalidade climática e regime de
fogo, sendo a vegetação caracterizada por um estrato herbáceo dominado por gramíneas
e um estrato arbustivo arbóreo descontínuo (SCARPE 1992). O Cerrado brasileiro, a
maior savana do planeta, é representado por um mosaico de coberturas fitofisionômicas,
tais como Campos, Cerrado Sentido Restrito, Florestas Semideciduais e Matas de
Galeria (SILVA & BATES 2002, SILVA et al. 2006). O clima é representado por duas
estações bem definidas (uma quente e úmida e outra fria e seca), devido às mudanças na
temperatura e precipitação ao longo do ano (EITEN 1972).
11
Com cerca de 12.000 espécies de plantas catalogadas (MENDONÇA et al. 2008) e
837 espécies de aves (MYERS et al. 2000), estima-se que cerca da metade das espécies
de plantas no Cerrado necessitam de animais para a dispersão de suas sementes, sendo
as aves o principal grupo de dispersores (GOTTSBERGER & SILBERBAUER-GOTTSBERGER
1983, PINHEIRO & RIBEIRO 2001, KUHLMANN 2012). A proporção de espécies de plantas
zoocóricas é elevada tanto em fitofisionomias savânicas quanto florestais do Cerrado.
No Cerrado Sentido Restrito do Brasil Central, por exemplo, a proporção de espécies de
plantas zoocóricas variou de 51 a 68% (VIEIRA et al. 2002). Já nas Matas de Galeria do
Centro e Sudeste do Brasil de 63 a 89% das plantas possuem dispersão zoocórica e,
destas, mais da metade é ornitocórica (PINHEIRO & RIBEIRO 2001, MOTTA-JUNIOR &
LOMBARDI 2002).
A produção de frutos da maioria das espécies zoocóricas de Cerrado Sentido
Restrito segue padrão sazonal, com pico de maturação de frutos na estação chuvosa
(SILBERBAUER-GOTTSBERGER 2001, LENZA & KLINK 2006, PIRANI et al. 2009,
CAMARGO et al. 2013). O mesmo padrão foi observado em Matas de Galeria (OLIVEIRA
& DE PAULA 2001). No entanto, a maturação dos frutos das espécies mais abundantes
nas duas fitofisionomias ocorre na estação seca (GOUVEIA & FELFILI 1998).
Sabendo que a dispersão de sementes é um importante processo ecológico que
atua na manutenção da diversidade e a frugivoria é o primeiro passo para estudar esse
evento (CORDEIRO & HOWE 2001), nossos objetivos foram (i) identificar as interações
existentes entre aves frugívoras e plantas e as espécies mais importantes na comunidade
(importância sensu MURRAY 2000) e (ii) avaliar a potencialidade de dispersão de
sementes, número de registros de alimentação, número de interações e composição de
espécies de aves frugívoras em formações savânicas e florestais do Cerrado
considerando as estações seca e chuvosa. Testamos a hipótese de que formações
florestais apresentam maiores números de registros de alimentação e de interações, já
que é nas florestas que está concentrada a maioria das espécies de plantas zoocóricas do
Cerrado (PINHEIRO & RIBEIRO 2001, KUHLMANN 2012) e que os valores de registros de
alimentação e de interações apresentam-se mais altos durante a estação chuvosa, uma
vez que no Cerrado há maior disponibilidade de frutos maduros nesse período
(SILBERBAUER-GOTTSBERGER 2001, LENZA & KLINK 2006, CAMARGO et al. 2013,
PIRANI et al. 2009). Nossa segunda hipótese é que a composição de espécies de aves
frugívoras não apresenta diferença entre formações savânicas e florestais e nem entre as
12
estações seca e chuvosa, já que maioria das espécies de aves do Cerrado ocorre nas duas
formações vegetacionais (SILVA 1997, BAGNO & MARINHO-FILHO 2001).
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo - Realizamos o estudo no Parque Estadual da Serra Azul (15º52‟S
e 51º16‟W), localizado no município de Barra do Garças, região do Vale do Araguaia,
leste do estado de Mato Grosso. Com área de cerca de 11.000 ha, é uma importante
Unidade de Conservação no Cerrado e apresenta diversas fitofisionomias típicas desse
bioma, incluindo formações savânicas e florestais. Possui altitudes médias entre 600 e
700 m e solos classificados como Latossolo Vermelho-Amarelo distrófico de textura
argilosa (PIRANI et al. 2009, SANCHEZ & PEDRONI 2011).
O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo Aw, com
clima quente e úmido e duas estações bem definidas, verão chuvoso (outubro a março) e
inverno seco (abril a setembro). A temperatura média anual é de 25,5ºC e a precipitação
média anual é de 1.528 mm (PIRANI et al. 2009).
Coleta dos dados - Realizamos as amostragens entre agosto de 2009 e outubro de
2010 (1º período) e entre novembro de 2011 e agosto de 2012 (2º período). No primeiro
período utilizamos quatro trilhas pré-estabelecidas de aproximadamente 2 km de
extensão cada, das quais duas percorriam formações savânicas (Cerrado Rupestre e
Cerrado Típico) e duas percorriam formações florestais (Mata de Galeria e Mata
Semidecídua). No segundo período, amostramos as trilhas do módulo do projeto
SISBIOTA da Rede ComCerrado, estabelecidas no PESA. O módulo de amostragem
segue o modelo RAPELD (MAGNUSSON et al. 2005), em que duas trilhas paralelas de 5
km cada e distantes 1 km uma da outra passam por diferentes fitofisionomias do
Cerrado, como Cerrado Ralo, Cerrado Típico, Mata Semidecídua e Mata de Galeria
(sensu RIBEIRO & WALTER 2008).
Para o registro das interações utilizamos o método do transecto linear (BIBBY et al.
2000) com adaptações para estudos de frugivoria (PIZO & GALETTI 2010).
Adicionalmente ao método do transecto, realizamos observações focais em doze
espécies de plantas, escolhidas principalmente devido à grande produção individual de
frutos e da fácil visualização da copa (Byrsonima sericea DC. – Malpighiaceae,
Cecropia pachystachya Trécul – Urticaceae, Copaifera langsdorffii Desf. – Fabaceae,
Lasiacis ligulata Hitchc. & Chase – Poaceae, Miconia staminea (Desr.) DC. –
Melastomataceae, Myrcia multiflora (Lam.) DC. – Myrtaceae, Myrsine umbellata Mart.
13
– Primulaceae, Norantea guianensins Aubl. – Marcgraviaceae, Rudgea viburnoides
(Cham.) Benth. – Rubiaceae, Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al. – Araliaceae,
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. e Xylopia sericea A. St.-Hil. – Annonaceae).
Observações focais na mesma planta foram realizadas em dias não consecutivos, tendo
em média três observadores por amostragem. Realizamos três horas de observações
focais para cada espécie de planta e consideramos apenas as observações completas, nas
quais um frugívoro foi observado desde sua chegada à planta até sua saída sem ser
perdido de vista durante toda a visita (SILVA et al. 2002).
Cada vez que observamos o consumo de frutos por aves anotamos um registro de
alimentação, que independe da quantidade de frutos consumidos e da duração da visita.
No caso de bandos de aves que forragearam ao mesmo tempo em uma mesma planta,
consideramos o consumo de fruto por cada indivíduo do bando como um registro de
alimentação (PIZO & GALETTI 2010). Registros de alimentação feitos por uma espécie
de ave em uma espécie de planta correspondem a uma interação. Dessa forma, uma
interação indicou que uma determinada espécie de ave consumiu frutos de uma
determinada espécie de planta, independentemente da quantidade de registros de
alimentação realizados.
Para cada registro de alimentação observado anotamos a espécie de ave
consumidora, a espécie vegetal cujos frutos foram consumidos, a fitofisionomia e a data
em que o registro foi feito. Avaliamos também o modo de consumo dos frutos pelas
aves, incluindo a porção consumida dos frutos (polpa, arilo, semente, e/ou fruto inteiro)
e seu estado de maturação. Aves observadas consumindo diásporos inteiros ou levandoos para longe da planta-mãe foram consideradas potenciais dispersoras de sementes. As
espécies que consumiram frutos imaturos ou que trituraram as sementes foram
consideradas predadoras de sementes (HOWE & ESTABROOK 1977, HOWE &
SMALLWOOD 1982, MOERMOND & DENSLOW 1985).
No primeiro período realizamos visitas semanais ao campo, de modo que cada
fitofisionomia foi amostrada ao menos uma vez por mês pelo método de transecto. No
segundo período realizamos duas a três visitas semanais ao campo, de modo que cada
fitofisionomia também fosse amostrada ao menos uma vez por mês pelo método de
transecto, com o cuidado de que o número de amostragens em formações savânicas e
florestais fosse o mais parecido possível. Realizamos as amostragens entre as seis e às
13 horas, o que totalizou esforço amostral de 284 horas entre os métodos de transecto
(248 horas) e focal (36 horas).
14
Consideramos uma ave frugívora de acordo com os critérios de MOERMOND &
DENSLOW (1985), segundo os quais uma ave frugívora é aquela que inclui frutos na
dieta ao menos durante alguma estação ou fase da vida, e não aquelas que se alimentam
exclusivamente de frutos. Para a separação dessas aves frugívoras em guildas
alimentares utilizamos os critérios adotados por VIEIRA et al. (2013) para a avifauna do
PESA. Quanto à classificação e nomenclatura taxonômica das espécies de aves
seguimos a proposta do COMITÊ BRASILEIRO
DE
REGISTROS ORNITOLÓGICOS (CBRO
2011) e para as espécies de plantas seguimos a LISTA DE ESPÉCIES DA FLORA DO BRASIL
(2013).
Análise dos dados - Calculamos o índice de importância (I) para cada espécie de
ave considerada potencial dispersora de sementes. Esse índice indica a contribuição de
uma espécie de ave em relação às demais espécies de aves para cada uma das plantas
com as quais ela interagiu. Ele é caracterizado por dar peso às espécies com muitas
interações e, que dentre estas, haja muitas interações exclusivas (MURRAY 2000). É
dado pela seguinte fórmula:
Ij = [(Cij/Ti)/S]
em que Ti é o número total de espécies de aves que se alimentaram dos frutos da planta
i, S é o número total de espécies de plantas amostradas, Cij é igual a 1 se a espécie de
ave j consumiu os frutos da espécie de planta i ou 0 se não consumiu. O valor de I varia
entre 0 e 1, sendo 0 para espécies de aves que não interagiram com nenhuma planta e 1
para as que consumiram frutos de todas as plantas contidas na amostra. Utilizamos o
mesmo índice para o cálculo das espécies de plantas cujos frutos foram consumidos
pelas aves. Nesse caso, i correspondeu à espécie de ave e j à espécie de planta.
Utilizamos o teste qui-quadrado (χ2) por meio de tabelas de contingência (ZAR
1999) para testarmos nossa primeira hipótese, ou seja, para verificar se formações
florestais apresentam números mais elevados de registros de alimentação e de interações
(consumiu/não consumiu) do que formações savânicas e para verificar como esses
valores se distribuem entre as estações seca e chuvosa. Para comparar a composição de
espécies de aves frugívoras entre as formações savânicas e florestais e entre as estações
seca e chuvosa (segunda hipótese) utilizamos a análise multivariada de similaridade
(ANOSIM) (CLARKE & GREEN 1988) empregando o coeficiente de similaridade de
Jaccard. A significância do teste (p) foi obtida após 9.999 permutações e correção
sequencial de Bonferroni (LEGENDRE & LEGENDRE 1998). Realizamos as análises no
programa R versão 2.13.0 (R DEVELOPMENT CORE TEAM 2011).
15
RESULTADOS
Observamos 348 registros de alimentação (média de 1,22 registros/hora) e 187
interações envolvendo 44 espécies de plantas (26 famílias) e 60 espécies de aves (20
famílias). Das 60 espécies de aves que observamos consumindo frutos, 47 pertencem à
ordem Passeriformes, estando distribuídas em 13 famílias. Destas, as mais representadas
em número de espécies foram Thraupidae (16) e Tyrannidae (11). Entre as nãoPasseriformes (13 espécies), a família Psittacidae foi a mais bem representada (5
espécies) (Figura 1A). As famílias de plantas com maior riqueza de espécies foram
Myrtaceae (4), Melastomataceae (3) e Malpighiaceae (3) (Figura 1B) (Apêndice 1).
Rutaceae
Primulaceae
Myristicaceae
Marcgraviaceae
Malvaceae
Loranthaceae
Ebenaceae
Combretaceae
Caryocaraceae
Boraginaceae
Arecaceae
Araliaceae
Anacardiaceae
Urticaceae
Sapindaceae
Moraceae
Meliaceae
Lauraceae
Dilleniaceae
Annonaceae
Rubiaceae
Poaceae
Fabaceae
Malpighiaceae
Melastomataceae
Myrtaceae
A
B
Famílias de aves
Famílias de plantas
Fringillidae
Cardinalidae
Coerebidae
Mimidae
Momotidae
Trogonidae
Columbidae
Cracidae
Corvidae
Icteridae
Vireonidae
Pipridae
Picidae
Emberizidae
Ramphastidae
Tityridae
Turdidae
Psittacidae
Tyrannidae
Thraupidae
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
0
1
2
3
4
5
Número de espécies
Figura 1. Riqueza específica das famílias de aves (A) e de plantas (B) que apresentaram
interações em eventos de frugivoria no PESA, Mato Grosso, Brasil.
As espécies de aves que interagiram com maior número de plantas foram Turdus
leucomelas Vieillot, 1818 (15 interações) e Dacnis cayana (Linnaeus, 1766) (12),
seguidas por Tangara cayana (Linnaeus, 1766) (9) e Cyanocorax cyanopogon (Wied,
1821) (9). Considerando apenas formações florestais, Turdus leucomelas (n = 12),
Dacnis cayana (n = 8) e Saltator maximus (Statius Muller, 1776) (n = 8) foram as
espécies de aves que interagiram com o maior número de espécies de plantas. Nas
formações savânicas destacaram-se Dacnis cayana e Tangara sayaca (Linnaeus, 1766)
16
com cinco interações cada e Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766) e Elaenia
chiriquensis Lawrence, 1865, ambas com quatro interações.
As espécies de plantas que interagiram com maior número de espécies de aves
foram Miconia staminea (23 interações), Cecropia pachystachya (12) e Dilodendron
bipinnatum Radlk. (12). Nas formações florestais, 35% do total de interações nas
florestas foram observadas em Miconia staminea (n = 23), Dilodendron bipinnatum (n =
12) e Schefflera morototoni (n = 10). Já nas formações savânicas, cerca de 40% das
interações
concentraram-se
em
Cecropia
pachystachya
(9
interações),
Curatella americana L. (9) e Copaifera langsdorffii (7).
Em relação ao índice de importância, Turdus leucomelas (I = 0,107), Cyanocorax
cyanopogon (I = 0,066) e Trogon curucui Linnaeus, 1766 (I = 0,054) foram as espécies
de aves mais importantes em toda a comunidade (Figura 2 A). As espécies de aves mais
importantes nas florestas foram Turdus leucomelas (I = 0,116), Trogon curucui (I =
0,078) e Saltator maximus (I = 0,071). Nas formações savânicas, Volatinia jacarina
(Linnaeus, 1766) (I = 0,080), Turdus leucomelas (I = 0,065), Tangara sayaca (I =
0,065) e Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776) (I = 0,065) foram as espécies
de aves com maiores índices de importância.
Entre as plantas, Miconia staminea (I = 0,162), Cecropia pachystachya (I = 0,083)
e Rudgea viburnoides (I = 0,063) foram as mais importantes na comunidade (Figura 2
B). Nas formações florestais, entre as plantas destacaram-se Miconia staminea (I =
0,255), Rudgea viburnoides (I = 0,089) e Xylopia sericea (I = 0,084). Nas formações
savânicas Cecropia pachystachya (I = 0,170), Curatella americana (I = 0,165) e
Copaifera langsdorffii (I = 111) foram as mais importantes.
Dentre as interações observadas, 77% apresentaram potencialidade de dispersão.
Das 60 espécies de aves, 49 (82%) foram consideradas potenciais dispersoras de todas
as espécies de plantas com as quais interagiram. Espécies predadoras de sementes,
representadas principalmente por espécies de aves da família Psittacidae, totalizaram
12% das espécies observadas. Além dos psitacídeos, apenas Cyclarhis gujanensis
(Gmelin, 1789), Nemosia pileata (Boddaert, 1783), Neothraupis fasciata (Lichtenstein,
1823), Tersina viridis (Illiger, 1811), Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776) e
Gnorimopsar chopi (Vieillot, 1819) não foram consideradas potenciais dispersoras de
nenhuma espécie de planta (Apêndice 1).
Nove espécies de plantas não tiveram sementes dispersas por nenhuma espécie de
ave. Destas, quatro [Brosimum gaudichaudii Trécul, Caryocar brasiliense Cambess.,
17
Cordia sellowiana Cham. e Pseudobombax tomentosum (Mart. & Zucc.)] tiveram
sementes
trituradas
por
psitacídeos.
Somadas
à
essas
espécies,
Mezilaurus crassiramea (Meisn.) Taub. ex Mez e Indeterminada 1 tiveram seus frutos
consumidos
apenas
na
fase
imatura.
Em
Buchenavia tomentosa Eichler,
Diospyros brasiliensis Mart. ex Miq. e Mangifera indica L. observamos apenas o
Espécies de aves
consumo de polpa (Apêndice 1).
0,00
Espécies de plantas
A
Tityra semifasciata (7)
Tangara sayaca (6)
Volatinia jacarina (3)
Saltator maximus (8)
Ramphastos vitellinus (5)
Myiodynastes maculatus (8)
Dacnis cayana (12)
Trogon curucui (4)
Cyanocorax cyanopogon (10)
Turdus leucomelas (15)
0,02
0,04
0,06
0,08
0,10
0,12
B
Cabralea canjerana (6)
Xylopia sericea (7)
Dilodendron bipinnatum (12)
Schefflera morototoni (10)
Cupania vernalis (8)
Copaifera langsdorffii (9)
Curatella americana (9)
Rudgea viburnoides (8)
Cecropia pachystachya (12)
Miconia staminea (23)
0,00 0,02 0,04 0,06 0,08 0,10 0,12 0,14 0,16 0,18
Índice de importância
Figura 2. Índices de importância das dez espécies de aves (A) e de plantas (B) que
apresentaram valores mais altos no PESA, Mato Grosso, Brasil. O número de interações
observadas está apresentado entre parênteses.
A maioria dos registros de alimentação (70% do total) foi registrada nas
formações florestais e durante a estação seca (73%) (χ2 = 39,529; gl= 1; p < 0,001). Em
18
relação ao número de interações (consumiu/não consumiu), cerca de 70% destas foram
registradas nas formações florestais e também durante a estação seca (75%). No
entanto, não foi significativo (χ2 = 15,975; gl = 1; p = 0,06). Do total de aves frugívoras
registradas, 75% ocorreram em formações florestais e a proporção em savanas foi de
52%, de tal forma que a composição de espécies de aves frugívoras diferiu entre as duas
formações vegetacionais (ANOSIM, R = 0,238; p < 0,001). A composição de espécies
de aves também apresentou diferença entre as estações (ANOSIM, R = 0,223; p <
0,001). Cerca de 80% das espécies foram registradas durante a estação seca, enquanto
aproximadamente 50% foram registradas cosumindo frutos na estação chuvosa. Vinte e
nove espécies de aves foram registradas exclusivamente consumindo frutos nas
formações florestais, 15 foram exclusivas em formações savânicas e 16 foram
compartilhadas nos dois ambientes (Apêndice 1).
DISCUSSÃO
Espécies de aves das famílias Thraupidae e Tyrannidae (Passeriformes)
apresentaram-se como as principais espécies potencialmente dispersoras de sementes.
Em estudos de frugivoria realizados no Cerrado (FRANCISCO & GALETTI 2001, 2002,
CAZETTA et al. 2002, MELO et al. 2003, MARCONDES-MACHADO & ROSA 2005,
PASCOTTO 2006, 2007, FRANCISCO et al. 2007, CHRISTIANINI & OLIVEIRA 2009,
ALLENSPACH & DIAS 2012, PASCOTTO et al. 2012, MARUYAMA et al. 2013), espécies
das referidas famílias também se destacaram como as principais potencias dispersoras
de sementes, com destaque para Tangara sayaca, Tangara cayana (Thraupidae),
Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766) e Myiodynastes maculatus (Tyrannidae) como
as espécies mais frequentemente registradas.
Espécies da família Thraupidae apresentam relevante importância na dispersão de
sementes no Cerrado, assim como em toda a região Neotropical (SNOW & SNOW 1971).
Segundo FRANCISCO & GALETTI (2002), traupídeos destacam-se principalmente na
dispersão de sementes de plantas com frutos pequenos (<0,4 cm). No caso de frutos
maiores, a dispersão é comprometida devido às sementes caírem sob as plantas
parentais (LEVEY 1987, SICK 1997, FRANCISCO & GALETTI 2002). Apesar da
importância dos traupídeos como potenciais dispersores de sementes nesse estudo,
observamos que no caso de sementes maiores (> 0,5 cm, observação pessoal), a
potencialidade de dispersão de sementes realmente foi comprometida, ratificando
FRANCISCO & GALETTI (2002). Traupídeos apresentaram-se menos eficientes também
19
em relação à dispersão de sementes ariladas (Apêndice 1). De acordo com SICK (1997),
espécies desse grupo comumente consomem somente o arilo e descartam as sementes
sob a planta.
Já os tiranídeos, conhecidos por apresentarem dieta predominantemente
insetívora, incluem muitas espécies com dieta mista à base de insetos e frutos (SIGRIST
2009). Alguns estudos têm mostrado que espécies que utilizam frutos para
complementar a dieta, como no caso dessa família, têm se destacado como principais
dispersores em formações florestais (MELO et al. 2003, PASCOTTO 2006, 2007) e
savânicas (FAUSTINO & MACHADO 2006, PASCOTTO et al. 2012, MARUYAMA et al.
2013) no Cerrado. Geralmente, espécies de aves de dieta pouco especializada também
não possuem especificidade de habitat, o que as tornam importantes também na
dispersão de sementes entre diferentes ambientes (MELO et al. 2003). Dessa forma, em
ambientes caracterizados por um mosaico de tipos vegetacionais, como o Cerrado
(SILVA & BATES 2002), frugívoros oportunistas são extremamente importantes quanto a
potencialidade de dispersão de sementes, pelo menos em relação à plantas pouco
especializadas e ao componente quantitativo (SCHUPP 1993). No entanto, cabe
investigar o tratamento dado às sementes depois de ingeridas por essas aves.
Entre as plantas, Miconia staminea e Cecropia pachystachya destacaram-se como
as mais importantes. Estas espécies são caracterizadas por apresentarem grande
produção de frutos e sementes pequenas (KUHLMANN 2012). Assim como a maioria das
espécies de plantas observadas, estas se enquadram no modelo de baixo investimento
(HOWE & SMALLWOOD 1982). Nesse modelo as plantas produzem grande quantidade de
frutos pouco nutritivos e sementes pequenas, atraindo variedade de aves oportunistas
dispostas a usufruir de um recurso superabundante, mas pouco nutritivo. Com base nas
espécies de aves observadas consumindo frutos (Apêndice 1) podemos sugerir que
nossos resultados se ajustam fortemente a esse modelo, uma vez que a maioria das
interações foi realizada por frugívoros oportunistas.
Constatamos que 82% das espécies das aves frugívoras foram consideradas
potenciais dispersoras de sementes. Isso já era esperado, pois no Cerrado brasileiro a
ornitocoria apresenta-se como a principal síndrome de dispersão de sementes de
espécies arbóreas, tanto em ambientes florestais como em ambientes savânicos
(GOTTSBERGER & SILBERBAUER-GOTTSBERGER 1983, PINHEIRO & RIBEIRO 2001).
Dentre as espécies de aves que não atuaram como dispersoras de sementes destacaramse as espécies da família Psittacidae, amplamente conhecidas como predadoras de
20
sementes, que são comumente trituradas quando ingeridas (SICK 1997). Plantas com
frutos maiores (> 2,5 cm), como Buchenavia tomentosa e Diospyros brasiliensis, foram
visitadas apenas por consumidores de polpa ou predadores de sementes (Apêndice 1).
Ao analisarmos registros de alimentação, número de interações e composição de
espécies de aves frugívoras observamos que números mais elevados foram obtidos em
áreas florestais, ratificando nossas hipóteses. Estudo recente realizado por KUHLMANN
(2012) na porção central do Cerrado com 150 espécies de plantas com frutos atrativos
para a fauna, aponta que cerca de 80% foram dispersas por aves e cerca de 60%
ocorreram em áreas florestais. A dispersão por animais em ambientes florestais é mais
vantajosa para plantas do que a dispersão por processos abióticos, uma vez que animais,
sobretudo as aves, são mais propensos a dispersarem as sementes à distâncias mais
longas (HOVESTADT et al. 1999).
KUHLMANN (2012) afirma que a maturação dos frutos da maioria das plantas
frutíferas do Cerrado ocorre predominantemente na estação chuvosa. Resultado
semelhante foi encontrado por OLIVEIRA & DE PAULA (1998), que apontaram que a
maturação dos frutos da maioria das espécies zoocóricas de Matas de Galeria no Brasil
Central ocorreu na estação chuvosa. O mesmo foi observado nas formações savânicas
(SILBERBAUER-GOTTSBERGER 2001, LENZA & KLINK 2006, CAMARGO et al. 2013,
PIRANI et al. 2009). A partir dessas informações sobre fenologia da frutificação,
esperávamos encontrar maiores registros de alimentação e de interações durante a
estação chuvosa, uma vez que, segundo os autores citados acima, nesse período há mais
frutos maduros. No entanto, a nossa hipótese não foi confirmada.
Acreditamos que o elevado número de registros de alimentação e de interações
durante a estação seca esteja relacionado à alta produção de frutos de espécies como
Rudgea viburnoides, Schefflera morototoni e Miconia staminea. Espécies desses três
gêneros, segundo SNOW (1981), são importantíssimas na dieta de aves frugívoras na
região Neotropical, pois seus frutos são consumidos por frugívoros especialistas e
generalistas. Primeiramente, as três espécies possuem frutos pequenos (< que 1 cm), o
que possibilita o consumo por frugívoros de todos os tamanhos. Rudgea viburnoides e
Miconia staminea pertencem a duas das mais importantes famílias de plantas para aves
frugívoras tropicais (Rubiaceae e Melastomataceae, respectivamente) e, como
apresentam frutos suculentos são apreciados por uma gama de frugívoros,
especialmente os de pequeno porte que alimentam nos estratos mais baixos da
vegetação (SNOW 1981, MARUYAMA et al. 2013). Por outro lado, Schefflera morototoni
21
possui fruto rico em lipídios e proteínas (SNOW 1971), mas que também atrai uma
grande variedade de frugívoros, desde os de pequeno aos de grande porte (SARACCO et
al. 2005, PURIFICAÇÃO et al., no prelo).
Destacamos também que espécies muito abundantes como Turdus leucomelas,
que sozinha foi responsável por 25% dos registros de alimentação, possa ter
influenciado o elevado número de registros de alimentação nas florestas durante a
estação seca, o que justificaria não termos encontrado diferença na matriz qualitativa de
interações. Dessa forma, destacamos que é importante considerar a abundância de
frugívoros, assim como o número de registros de alimentação, e não somente a
presença/ausência das interações. Durante a seca, por exemplo, nas áreas florestais o
número de registros de alimentação de Turdus leucomelas foi maior em cerca de 90%
em relação à estação chuvosa. A maioria das espécies registradas nas florestas também
teve aumento notável de registros de alimentação na estação seca. Isso pode ser devido
às variações temporais e espaciais dos recursos alimentares, como menor abundância de
invertebrados e frutos maduros em áreas abertas no período seco (MACEDO 2002). Tais
fatores são extremamente importantes e podem influenciar movimentações das aves
entre habitas florestais e savânicos.
Observamos que a composição de aves frugívoras difere entre formações
savânicas e florestais, resultado contrário à nossa hipótese, já que de acordo com
BAGNO & MARINHO-FILHO (2001), a maioria das espécies da avifauna do Cerrado
ocorre tanto em formações savânicas quanto nas florestais. No entanto, isso parece não
se aplicar quando consideramos apenas a avifauna frugívora (VIEIRA et al. 2013),
provavelmente devido à dependência de frugívoros obrigatórios [por exemplo,
Ramphastos vitellinus Lichtenstein, 1823 e Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823)] à
ambientes florestais.
Com base na composição da avifauna frugívora (Apêndice 1), observamos que
aproximadamente 80% das espécies de aves registradas não possuem dieta baseada em
frutos, apenas complementam a dieta com esse tipo de recurso. Assim, acreditamos que
durante a estação seca, período em que há redução de outros itens alimentares [como
pequenos artrópodes (MACEDO 2002, MANHÃES 2003)], há aumento de consumo de
frutos. Além do mais, em situações de déficit hídrico, consumir frutos torna-se uma das
principais maneiras de adquirir água (ARGEL-DE-OLIVEIRA 1998). Sendo assim, espécies
que normalmente não consomem frutos passam a utilizar esse recurso na estação seca, o
22
que pode explicar o aumento de registros de alimentação e de interações durante esse
período.
Nossos resultados sugerem que há um deslocamento de espécies de aves
frugívoras e principalmente de indivíduos entre formações savânicas e florestais em
resposta às flutuações dos recursos alimentares, que são influenciados pela marcante
sazonalidade climática do Cerrado (MACEDO 2002, MANHÃES 2003). Estudos futuros
avaliando flutuações temporais e espaciais na composição e abundância das espécies de
aves nas distintas formações vegetacionais do Cerrado, assim como da disponibilidade
de recursos alimentares, poderão complementar e reforçar nossos resultados. No
entanto, temos fortes evidências de que as áreas florestais representam uma área de
forrageamento para a avifauna frugívora durante a estação seca. Dessa forma, a
manutenção de áreas florestais em ecossistemas predominantemente savânicos como o
Cerrado é extremamente importante para a avifauna frugívora e, consequentemente,
garante a manutenção das interações frugívoro-planta.
AGRADECIMENTOS
À SEMA-MT pela autorização da pesquisa no Parque Estadual da Serra Azul. A
CAPES pela concessão de bolsa de estudos à K. N. Purificação. Ao projeto
SISBIOTA/Rede ComCerrado (Proc. CNPq 563134/2010-0). A Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de Mato Grosso – FAPEMAT (Proc. 873/2006 e Proc.
738702/2008). Aos colegas do Laboratório de Ornitologia UFMT/CUA, especialmente
à Jessiane M. N. Pereira e à Naftali A. Lima pela ajuda durante os trabalhos de campo.
Ao Leandro Maracahipes e a Maryland Sanchez pelo auxílio na identificação de
algumas espécies de plantas. Ao Renato Goldenberg pela identificação de Miconia
staminea e Miconia macrothyrsa. Ao Dilermando P. Lima Junior e ao Rudi Ricardo
Laps pelas valiosas sugestões.
LITERATURA CITADA
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30
ARTIGO II
COMO ESTÃO ORGANIZADAS AS REDES DE INTERAÇÕES
ENTRE AVES FRUGÍVORAS E PLANTAS NO CERRADO?
Será submetido à Revista Journal of Tropical Ecology (Anexo 2)
31
RESUMO: A estrutura das redes de interações constitui ferramenta importante para
compreender interações entre plantas e animais. Registramos interações de frugivoria
por aves em formações savânicas e florestais no Cerrado e avaliamos a organização das
redes de interações comparando estrutura da rede entre as duas formações vegetacionais
e quanto à presença/ausência de aves migratórias. Registramos 54 espécies de aves
frugívoras e 41 de plantas, com conectância de C = 8,13%. Florestas apresentaram
maior riqueza de espécies de aves do que savanas (t = -2,430; gl = 40; p = 0,019). A
riqueza de plantas não diferiu nas duas formações (t = - 0,939; gl = 41; p = 0,353). A
rede de interações apresentou padrão fortemente aninhado (N = 0,914; p < 0,001) e
quando consideradas independentemente, florestas apresentaram-se aninhadas (N =
0,891; p < 0,001) e savanas não foram significativamente aninhadas (N = 0,813; p =
0,137). Isso mostra que a complexidade das interações diminui com a redução de
espécies na rede. A riqueza de aves (χ2 = 0,024; gl = 1; p = 0,019) e de plantas (χ2 =
0,004; gl = 1; p = 0,949) não diferiram ao compararmos a rede antes e depois da
exclusão das espécies migratórias. No entanto, savanas foram mais suscetíveis à perda
de interações e as florestas destacaram-se na manutenção e estabilidade das redes de
interações no Cerrado.
PALAVRAS-CHAVE:
frugivoria.
Aninhamento,
aves
migratórias,
interações
mutualísticas,
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ABSTRACT: The structure of interaction networks is an important tool to understand
interactions between plants and animals. Frugivory interactions by birds were record in
forest and savanna formations of Cerrado and the organization of interaction networks
wasp performed by comparing the network structure between the two vegetation
formations and the presence/absence of migratory birds. We recorded 54 species of
frugivorous birds and 41 plants with connectance of C = 8.13%. Forests had higher
species richness of birds than savannas (t = -2.430, df = 40, p = 0.019). The richness of
plants did not differ in both formations (t = - 0.939, df = 41, p = 0.353). The network of
interactions showed strongly nestedness pattern (N = 0.914, p < 0.001) and when taken
independently, forests were nestedness (N = 0.891, p < 0.001) and savannas were not
significantly nested (N = 0.813, p = 0.137). This shows that the complexity of the
interactions decreases with the reduction of species in the network. The richness of
birds (χ2 = 0.024, df = 1, p = 0.019) and plants (χ2 = 0.004, df = 1, p = 0.949) did not
differ when comparing the network before and after the exclusion of migratory species.
However, savannas were more susceptible to loss of interactions and forests stood out in
the maintenance and stability of nets of interactions in the Cerrado.
KEY WORDS: Frugivory, migratory birds, mutualistic interactions, nestedness.
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INTRODUÇÃO
Em ambientes naturais, diversas espécies interagem entre si e isso gera redes
complexas de interações, as quais podem ser antagônicas ou mutualísticas (Lewinsohn
et al. 2006). Em ecologia, redes de interações têm sido utilizadas para investigar a
estrutura de diversos tipos de interações envolvendo animais e plantas, tais como
frugivoria e dispersão de sementes (Bascompte et al. 2003 Menke et al. 2012) e
polinização (Bascompte et al. 2003, Memmott et al. 2004, Lara-Rodríguez et al. 2012).
As redes de interações mutualísticas constituem importante ferramenta para detectar
padrões de organização das interações em comunidades ecológicas (Jordano et al. 2003,
Lewinsohn et al. 2006).
Dois tipos principais de padrões têm sido encontrados em redes de interações
mutualísticas entre aves frugívoras e plantas: o aninhado e o compartimentado. O
padrão mais comum é o aninhado. As redes aninhadas são caracterizadas por um grupo
de espécies generalistas que interagem entre si, espécies especialistas que
frequentemente interagem com espécies generalistas e ausência de interações entre
espécies especialistas (Bascompte et al. 2003). Por outro lado numa rede
compartimentada, grupos de espécies são conectados entre si e existem poucas
interações entre os grupos formando compartimentos (Prado & Lewinsohn 2004).
Dentre as diversas formas de interações mutualísticas, a dispersão de sementes por
animais consiste em uma das principais interações envolvendo plantas frutíferas e
animais frugívoros (Howe & Smallwood 1982). A frugivoria é amplamente distribuída
no grupo das aves, de modo que, entre os animais, as aves são claramente os agentes
mais eficientes na dispersão de sementes das angiospermas (Jordano 1994). A grande
diversidade de espécies, abundância e variedade de famílias de Aves certamente é um
dos fatores que torna esse grupo tão diferenciado como dispersores de sementes
(Fleming & Kress 2011).
Diversos estudos têm investigado a interação entre aves frugívoras e plantas em
várias regiões do planeta (Fleming 2005, Fadini & De Marco Jr. 2004, Morales &
Vázquez 2008, Bascompte et al. 2003, Carnicer et al. 2009, Menke et al. 2012,
Schleuning et al. 2011). Tais estudos têm revelado que as interações entre aves
frugívoras e plantas são constituídas, em sua maioria, por associações entre espécies
generalistas que interagem entre si. No entanto, até o momento nenhum estudo
investigou como estão estruturadas as redes de interações de plantas e aves frugívoras
no bioma Cerrado, onde as aves apresentam-se como importantes dispersoras de
34
sementes (Kuhlmann 2012, Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1983, Pinheiro &
Ribeiro 2001).
Nesse sentido, registramos as interações de frugivoria por aves em formações
savânicas e florestais de uma área do Cerrado com a finalidade de responder as
seguintes perguntas: (i) como está organizada a rede de interações de aves frugívoras e
plantas no Cerrado? (ii) A rede de interações nas formações florestais do Cerrado
apresenta padrão mais aninhado do que nas formações savânicas, já que florestas
compõem ambientes mais complexos que savanas? Neste contexto, esperamos que: (i) a
rede de interações entre aves frugívoras e plantas no Cerrado apresente padrão
altamente aninhado, como comumente encontrado em outros ambientes tropicais
(Bascompte et al. 2003, Guimarães et al. 2006); (ii) formações florestais apresentem
padrão mais aninhado do que formações savânicas, uma vez que em comunidades mais
complexas, onde mais interações são possíveis, o aninhamento tende a ser mais alto
(Bascompte et al. 2003). Posteriormente, comparamos a estrutura da rede de interações
quanto à presença/ausência de espécies de aves migratórias para responder a seguinte
questão: na ausência de espécies de aves migratórias, há mudanças na estrutura da rede
de interações?
MÉTODOS
Área de estudo
Conduzimos o estudo no Parque Estadual da Serra Azul - PESA (15º52‟S e
51º16‟W), localizado no município de Barra do Garças, região leste do estado de Mato
Grosso. O PESA possui área de aproximadamente 11.000 hectares e altitudes médias
entre 600 e 700 m (Pirani et al. 2009). A vegetação do PESA é típica do bioma Cerrado
e apresenta mosaico vegetacional que inclui formações savânicas e florestais (Sanchez
& Pedroni 2011), o que o torna uma área representativa da vegetação do Cerrado.
O clima da região é do tipo Aw, (classificação de Köppen), com clima quente e
úmido e duas estações bem definidas, verão chuvoso (outubro a março) e inverno seco
(abril a setembro). A temperatura média anual é de 25,5ºC e a precipitação média anual
é de 1.528 mm (Pirani et al. 2009).
Coleta dos dados
Realizamos as amostragens em dois períodos: 1º período entre agosto de 2009 e
outubro de 2010; 2º período entre novembro de 2011 e agosto de 2012. No primeiro
período utilizamos quatro trilhas pré-estabelecidas de aproximadamente 2 km de
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extensão cada, das quais duas percorriam formações savânicas (Cerrado Rupestre e
Cerrado Típico) e duas percorriam formações florestais (Mata de Galeria e Mata
Semidecídua) (sensu Ribeiro & Walter 2008). No segundo período, realizamos
amostragens nas trilhas do módulo do projeto SISBIOTA da Rede ComCerrado,
também estabelecidas no PESA. O módulo de amostragem seguiu o modelo RAPELD
(Magnusson et al. 2005), no qual duas trilhas paralelas de 5 km cada e distantes 1 km
uma da outra atravessam diferentes fitofisionomias do Cerrado, como Cerrado Ralo,
Cerrado Típico, Mata Semidecídua e Mata de Galeria.
Para o registro das interações, utilizamos o método do transecto linear (Bibby et
al. 2000) com adaptações para estudos de frugivoria (Galetti & Pizo 1996, Pizo &
Galetti 2010). Adicionalmente, utilizamos o método focal (Pizo & Galetti 2010).
Realizamos observações focais em doze espécies de plantas, Byrsonima sericea DC.
(Malpighiaceae), Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae), Copaifera langsdorffii
Desf. (Fabaceae), Lasiacis ligulata Hitchc. & Chase (Poaceae), Miconia staminea
(Desr.) DC. (Melastomataceae), Myrcia multiflora (Lam.) DC. (Myrtaceae), Myrsine
umbellata Mart. (Primulaceae), Norantea guianensins Aubl. (Marcgraviaceae), Rudgea
viburnoides (Cham.) Benth. (Rubiaceae), Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae), Xylopia aromatica (Lam.) Mart. e Xylopia sericea A. St.-Hil.
(Annonaceae), selecionadas principalmente devido à grande produção individual de
frutos e da fácil visualização da copa.
Observações focais na mesma planta foram realizadas entre as seis e às 13 horas
em dias não consecutivos, o que totalizou esforço amostral de 284 horas divididas pelos
métodos de transecto (248 horas) e focal (36 horas). Limitamos as observações focais
para período máximo de três horas para cada espécie de planta e consideramos apenas
as observações completas, nas quais um frugívoro foi observado desde sua chegada à
planta até sua saída sem ser perdido de vista (Silva et al. 2002). Realizamos número
mais semelhante possível de amostragens em formações savânicas e florestais.
Consideramos uma interação quando uma determinada espécie de ave consumiu
frutos de uma determinada espécie de planta, independentemente da quantidade de
registros de alimentação observados e/ou de frutos consumidos. Espécies que
consumiram frutos imaturos ou que trituraram as sementes foram consideradas
predadoras de sementes (Howe & Smallwood 1982) e não foram incluídas nas análises.
Para a classificação dos frugívoros seguimos os critérios adotados por Moermond
& Denslow (1985), na qual uma ave frugívora é aquela que inclui frutos na dieta ao
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menos durante alguma estação ou fase da vida e não somente as aves que se alimentam
exclusivamente de frutos. Quanto à classificação e nomenclatura taxonômica das
espécies de aves, seguimos a proposta do Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos
(CBRO 2011) e para as espécies de plantas seguimos a Lista de Espécies da Flora do
Brasil (2013).
Caracterização das redes
Organizamos os dados em uma matriz qualitativa (matriz binária de
presença/ausência), na qual espécies de plantas foram representadas em linhas e as aves
frugívoras em colunas. Nessa matriz, um elemento aij é 1 se a planta i interage com a
ave frugívora j ou 0 se não interage (Bascompte et al. 2003).
O aninhamento é um padrão comumente encontrado em redes de interações
mutualísticas (Bascompte et al. 2003, Guimarães et al. 2006, Jordano et al. 2003,
Memmott et al. 2004). Medimos o aninhamento com a fórmula definida por Bascompte
et al. (2003):
N = (100 – T)/100
onde N é o grau de aninhamento, com valores que variam de 0 a 1 (aninhamento
máximo) e T é a temperatura da rede, com valores que variam de 0º a 100° (Atmar &
Patterson 1993). Calculamos a temperatura utilizando o programa Nestedness
Temperature Calculador, o qual utiliza o modelo nulo de que cada cédula da matriz de
interação tem a mesma probabilidade de ser ocupada (Atmar & Patterson 1993,1995).
Calculamos também a conectância (C) entre aves e plantas, que corresponde à
fração dos registros de todas as interações possíveis de ocorrer (Jordano 1987), por
meio da seguinte fórmula:
C(%) = Ix100/(F x P)
onde I = número de interações observadas, F = número de espécies frugívoras e P =
número de plantas, em que (FxP) = número total de interações possíveis de ocorrer.
Para analisarmos como a rede de interações entre aves frugívoras e plantas
responde à perda de espécies, utilizamos como modelo as espécies migratórias que
ocorrem no PESA. Removemos aves migratórias da matriz e avaliamos o efeito na rede
como um todo e em seguida consideramos formações savânicas e florestais
independentemente e avaliamos como cada ambiente responde à perda de aves
frugívoras. Geramos as redes no programa R versão 2.13.0 (R Development Core Team
2011) com uso dos pacotes bipartite (Dormann et al. 2009), sna (Carter 2010) e igraph
(Csardi & Nepusz 2006).
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Análise dos dados
Utilizamos o teste t para verificar se existem diferenças na riqueza de espécies de
aves frugívoras e de plantas registradas entre as formações savânicas e florestais. Para
tanto, consideramos cada amostragem como uma unidade amostral. O teste de quiquadrado (χ2) por meio de tabela de contingência foi empregado para verificar se
existem diferenças na riqueza de espécies de aves e plantas antes e após a exclusão de
aves migratórias da rede de interações (Zar 1999). Em todas as análises adotamos
significância de p < 0,05. Realizamos as análises no programa R versão 2.13.0 (R
Development Core Team 2011).
RESULTADOS
Registramos 54 espécies de aves frugívoras e 41 espécies de plantas. Em média, as
formações florestais (média ± desvio padrão: 4,87 espécies ± 2,99) apresentaram maior
riqueza de espécies de aves por amostragem do que formações savânicas (2,94 espécies
± 1,76) (t = -2,430; gl = 40; p = 0,019). Por outro lado, o número médio de plantas por
amostragem não foi diferente entre formações florestais (1,84 ± 1,11) e savânicas (1,54
± 0,97) (t = - 0,939; gl = 41; p = 0,353) (Tabela 1). No total registramos 95 espécies na
rede de interações entre aves frugívoras e plantas do Cerrado, o que gerou baixa
conectância (C = 8,13%), ou seja, das 2.214 interações possíveis, registramos 180. A
conectância calculada nas florestas foi 10,18% (n = 72 espécies) e nas formações
savânicas foi 12,2% (n = 43 espécies).
A rede de interações entre aves frugívoras e plantas no PESA apresentou padrão
fortemente aninhado (N = 0,914; p < 0,001; Figura 1A). Quando consideramos apenas
formações florestais, observamos o mesmo padrão de aninhamento (N = 0,891; p <
0,001; Figura 1B). Quanto às formações savânicas, o padrão observado não foi
significativamente aninhado (N = 0,813; p = 0,137; Figura 1C). Tais resultados
mostraram que a complexidade das interações diminui com a redução de espécies na
rede (Figura 2).
Cerca de 60% das interações ficaram concentradas em 10 espécies de plantas,
dentre as quais Miconia staminea apresentou mais interações (espécie mais generalista).
Já em relação às aves, 10 espécies foram responsáveis por cerca de 50% das interações
(Tabela 2) e Turdus leucomelas foi a espécie com mais interações. A média de
interações para as espécies de plantas foi de 4,39. Quanto às aves, foi 3,33 interações
por espécie.
38
Figura 1. Redes de interações mutualísticas entre aves frugívoras (retângulos
vermelhos) e plantas (retângulos azuis) em formações savânicas e florestais
concomitantemente (A), apenas em formações florestais (B) e apenas em formações
savânicas (C) do Cerrado no PESA, Mato Grosso, Brasil.
39
Tabela 1. Valores de riqueza de espécies de aves e de plantas (S), número de interações,
conectância (C, %), aninhamento (N) e significância observados para a rede de
interações em formações savânicas e florestais no Cerrado, com e sem a presença de
aves migrantes.
Formação vegetal
S
S
Nº. de
aves
plantas
interações
C
N
Significância
Com migrantes
Savanas
26
17
55
12,2
0,813
p = 0,137
Florestas
43
29
127
10,18
0,891
p < 0,001
54
41
180
8,13
0,914
p < 0,001
Savanas + Florestas
Sem migrantes
Savanas
22
15
44
13,33
0,795
p = 0,178
Florestas
36
29
106
10,15
0,884
p < 0,001
46
40
149
8,09
0,918
p < 0,001
Savanas + Florestas
Savanas+Florestas
Florestas
Savanas
Figura 2. Representação gráfica da rede de interações entre aves frugívoras (quadrados
azuis) e plantas (círculos vermelhos) em formações savânicas e florestais no PESA,
Mato Grosso, Brasil.
40
Tabela 2. Dez principais espécies de plantas (em termos de número de interações) e de aves na rede de interações de aves frugívoras e plantas no
Cerrado e porcentagem de interações em relação à rede.
S
Espécies registradas em formações savânicas;
F
Espécies registradas em formações
florestais.
Espécies de plantas
Miconia staminea (Desr.) DC.F
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)SF
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)F
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)SF
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al. (Araliaceae)F
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)SF
Curatella americana L. (Dilleniaceae)S
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)F
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)F
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)F
Total
Interações
(%)
12,8
6,6
6,7
5,5
5,5
5,0
4,4
4,4
4,4
3,9
59,2
Espécie de aves
Turdus leucomelas Vieillot, 1818SF
Dacnis cayana (Linnaeus, 1766)SF
Cyanocorax cyanopogon (Wied, 1821)SF
Tangara cayana (Linnaeus, 1766)SF
Saltator maximus (Statius Muller, 1776)F
Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766)SF
Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776)SF
Tityra semifasciata (Spix, 1825)F
Tangara sayaca (Linnaeus, 1766)SF
Elaenia chiriquensis Lawrence, 1865SF
Total
Interações
(%)
8,3
6,7
5,0
5,0
4,4
4,4
4,4
3,9
3,3
3,3
48,9
41
A exclusão de espécies migratórias (Tabela 3) da rede de interações revelou, de
forma geral, padrões semelhantes aos demais aspectos observados (Tabela 1). Espécies
migratórias representaram 17,2% das interações e Myiodynastes maculatus teve o maior
número de interações dentro desse grupo (n = 8; 4,4% do total de interações).
Tabela 3. Espécies de aves migratórias registradas na rede interações de aves frugívoras
e plantas em formações savânicas e florestais no PESA, Mato Grosso, Brasil e
porcentagem de interações na rede.
S
Espécies registradas em formações savânicas;
F
Espécies registradas em formações florestais.
Interações
Espécies
(%)
Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776)SF
4,4
Elaenia chiriquensis Lawrence, 1865SF
3,3
Vireo olivaceus (Linnaeus, 1766)F
2,2
Turdus subalaris (Seebohm, 1887)F
1,7
Turdus albicollis Vieillot, 1818
F
1,7
Volatinia jacarina (Linnaeus, 1766)S
1,7
Empidonomus varius (Vieillot, 1818)F
1,1
Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850SF
1,1
Total
17,2
Após a exclusão das oito espécies migratórias foram perdidas 31 interações e a
rede geral tornou-se pouco mais aninhada (N = 0,918; p < 0,001; C = 8,09). No entanto,
ao compararmos as formações vegetacionais independentemente, ambas apresentaramse menos aninhadas (Tabela 1; Figura 3). Nas formações florestais (N = 0,884; p <
0,001; C = 10,15), foram perdidas 21 interações. Dentre as espécies migratórias, apenas
Volatinia jacarina não foi registrada nas florestas, o que resultou na redução de sete
espécies de aves nesses ambientes. No entanto, nenhuma espécie de planta perdeu todas
as aves potenciais dispersoras.
Quanto às savanas (N = 0,795; p = 0,178; C = 13,33), registramos 11 interações a
menos. Duas espécies de plantas perderam todos os potenciais dispersores com a
retirada de quatro espécies de aves migratórias. No entanto, não observamos diferenças
na riqueza de espécies de aves (χ2 = 0,024; gl = 1; p = 0,877) e nem na riqueza de
42
espécies de plantas (χ2 = 0,004; gl = 1; p = 0,949) ao compararmos a rede antes e depois
da exclusão das espécies migratórias.
Savanas+Florestas
Florestas
Savanas
Figura 3. Representação gráfica da rede de interações entre aves frugívoras (quadrados
azuis) e plantas (círculos vermelhos) em formações savânicas e florestais no PESA,
Mato Grosso, Brasil após a exclusão de espécies migratórias.
DISCUSSÃO
Nossos resultados demonstraram que a rede de interações entre aves frugívoras e
plantas no Cerrado apresentou padrão fortemente aninhado. O aninhamento é
comumente encontrado em redes de interações mutualísticas entre aves frugívoras e
plantas em regiões tropicais (Bascompte et al. 2003, Menke et al. 2012). No entanto,
conforme observado por Bascompte et al. (2003), o aninhamento não significativo é
mais comumente observado em redes com poucas espécies (< 30 espécies) e em
ambientes menos complexos (regiões temperadas). Nossos resultados corroboram tais
informações, uma vez que em formações savânicas o aninhamento não foi significativo,
confirmando que sistemas menos complexos e mais pobres em espécies apresentam
aninhamentos mais baixos (Bascompte et al. 2003, Guimarães et al. 2006).
A menor riqueza de espécies em formações savânicas refletiu-se também nos
valores de conectância. Observamos que conforme o número de espécies na rede
diminuiu, aumentaram os valores de conectância. Isso se enquadra aos padrões gerais
observados na região Neotropical. Comunidades complexas como florestas tropicais,
que abrigam muitas espécies de aves e de plantas, são caracterizadas por apresentarem
muitas interações e baixa conectância (Jordano 1987, Bascompte et al. 2003), já que à
medida que mais espécies são adicionadas na rede de interações os valores de
43
conectância são reduzidos (Jordano 1987, Olesen & Jordano 2002, Lara-Rodríguez et
al. 2012).
Ao compararmos as redes de formações savânicas e florestais, observamos que a
rede das florestas apresentou-se mais aninhada e mais conectada (Figura 1B e Figura 2).
Já é conhecido que redes aninhadas são mais estáveis em relação à extinção local de
espécies, devido à expressiva conectividade envolvendo espécies generalistas (Menke et
al. 2012). Em uma rede aninhada, na qual muitas espécies estão conectadas entre si, se
alguma interação é excluída, possibilidades de interações alternativas garantem a
estabilidade da comunidade, inclusive de espécies mais raras (Bascompte & Jordano
2007, Bascompte et al. 2003). A exclusão de espécies migratórias da rede de interações
das formações florestais, por exemplo, não deixou nenhuma espécie de planta sem ao
menos uma espécie de ave como potencial dispersora de sementes. No entanto, nas
formações savânicas, houve perda de duas espécies de plantas e aumento de interações
exclusivas (Figura 2). Isso demonstra que em sistemas menos aninhados a extinção de
uma dada espécie pode implicar no status de conservação de outras espécies.
Nosso estudo preenche uma lacuna quanto aos padrões de interações entre aves
frugívoras e plantas no Cerrado e representa um passo inédito na tentativa de descrição
das redes de interação do bioma. Com isso, confirmamos a ideia inicial de que redes de
interações no Cerrado apresentam padrões semelhantes aos encontrados em outras
regiões tropicais (Bascompte et al. 2003, Guimarães et al. 2006, Menke et al. 2012).
Conforme destacado por Guimarães et al. (2006), observamos que a riqueza de espécies
é um importante fator que influencia padrões aninhados. Neste estudo, destacamos a
importância de formações florestais na manutenção e estabilidade das redes de
interações no Cerrado e a maior fragilidade quanto à perda de interações em formações
savânicas. No entanto, estudos futuros que avaliem o efeito de atributos de aves
frugívoras e de plantas podem acrescentar importantes informações na estrutura de
redes de interações no Cerrado.
AGRADECIMENTOS
À SEMA-MT pela autorização da pesquisa no Parque Estadual da Serra Azul. A
CAPES pela concessão de bolsa de estudos à K. N. Purificação. Ao projeto
SISBIOTA/Rede ComCerrado (Proc. CNPq 563134/2010-0). A Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de Mato Grosso – FAPEMAT (Proc. 873/2006 e Proc.
738702/2008). Aos colegas do Laboratório de Ornitologia UFMT/CUA, especialmente
44
à Jessiane M. N. Pereira e à Naftali A. Lima pela ajuda durante os trabalhos de campo.
Ao Leandro Maracahipes e a Maryland Sanchez pelo auxílio na identificação de
algumas espécies de plantas. Ao Renato Goldenberg pela identificação de Miconia
staminea. Ao Dilermando P. Lima Junior pelas valiosas sugestões e ao Henrique A.
Mews pela leitura crítica e sugestões.
LITERATURA CITADA
ATMAR, W. & PATTERSON, B. D. 1993. The measure of order and disorder in the
distribution of species in fragmented habitats. Oecologia 96: 373-382.
ATMAR, W. & PATTERSON, B. D. 1995. The nestedness temperature calculator: a visual
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University Park, NM an The Field Museum, Chicago, IL.
BASCOMPTE, J. & JORDANO, P. 2007. Plant-animal mutualistic networks: the architecture
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BASCOMPTE, J., JORDANO, P., MELIÁN, J. & OLESEN, J. M. 2003. The nested assembly of
plant-animal mutualistic networks. PNAS 100: 9383-9387.
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CONCLUSÕES GERAIS
Concluímos que espécies generalistas são extremamente importantes nas
interações entre aves frugívoras e plantas no Cerrado, o que nos levou a encontrar uma
rede de interações fortemente aninhada em formações savânicas e florestais desse
Bioma. A maioria da avifauna registrada consumindo frutos é constituída por espécies
que utilizam frutos apenas para complementar a dieta, principalmente no período seco,
quando há menos recursos alimentares disponíveis. No entanto, essas espécies
apresentaram alta potencialidade quanto á dispersão de sementes, evidenciando que as
interações entre aves frugívoras e plantas estão estáveis.
Durante a estação seca, observamos um aumento expressivo de registros de
alimentação e de interações nas florestas. Diante disso, acreditamos que há um
deslocamento de espécies de aves frugívoras e principalmente de indivíduos entre
formações savânicas e florestais em resposta às flutuações dos recursos alimentares.
Diante da maior complexidade estrutural das florestas, esses ambientes aparentemente
representam um refúgio para a avifauna frugívora durante a estação seca. Destacamos
também a importância das florestas na manutenção e estabilidade das redes de
interações e a maior fragilidade à perda de interações em ambientes menos complexos,
como as savanas.
48
APÊNDICE
Apêndice I. Espécies de aves observadas consumindo frutos durante 284 horas de observações em formações savânicas e florestais no Parque
Estadual da Serra Azul, município de Barra do Garças, Mato Grosso, Brasil. 1Potencialidade de dispersão: (PD) Potencial dispersor, (ND) Não
dispersor. 2Dieta (Vieira et al. 2013): (Fru) Frugívora, (Oni) Onívora, (Ins) Insetívora, (Nec) Nectarívora, (Gra) Granívora. 3Formação vegetal:
(F) Florestal, (S) Savânica.4Estação: (S) Seca, (C) Chuvosa. *Espécie trituradora de sementes.§Espécie observada carregando o fruto com o
bico/artelhos.
Aves
Cracidae
Penelope superciliaris Temminck, 1815
Columbidae
Patagioenas speciosa (Gmelin, 1789)
Plantas
Trogonidae
Trogon curucui Linnaeus, 1766
Dieta2 Veg3 Est4
Porção
consumida5
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
PD
Fru
F
S
Fruto inteiro
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
Fru
F
S
Fruto inteiro
Indeterminada 1
ND
F
C
Fruto imaturo
Psittacidae
Ara chloropterus Gray, 1859
Caryocar brasiliense Cambess. (Caryocaraceae)
Diopsittaca nobilis (Linnaeus, 1758)
Cordia sellowiana Cham. (Boraginaceae)
Aratinga leucophthalma (Statius Muller, 1776) Cordia sellowiana Cham. (Boraginaceae)
Aratinga aurea (Gmelin, 1788)
Brotogeris chiriri (Vieillot, 1818)
PD/ND1
ND
ND
ND
Fru
Fru
Fru
S
F
S
S
C
C
Polpa/Semente*
Polpa/Semente*
Polpa/Semente*
Brosimum gaudichaudii Trécul (Moraceae)
Brosimum gaudichaudii Trécul (Moraceae)
Pseudobombax tomentosum (Mart. & Zucc.)
A.Robyns (Malvaceae)
ND
ND
ND
Fru
Fru
S
S
F
S
S
S
Polpa/Semente*
Polpa/Semente*
Polpa/Semente*
Byrsonima sp. (Malpighiaceae)
PD
Oni
F
C
Fruto inteiro
49
Aves
Momotidae
Momotus momota (Linnaeus, 1766)
Ramphastidae
Ramphastos toco Statius Muller, 1776
Ramphastos vitellinus Lichtenstein, 1823
Picidae
Celeus flavescens (Gmelin, 1788)
Dryocopus lineatus (Linnaeus, 1766)
Pipridae
Pipra fasciicauda Hellmayr, 1906
Antilophia galeata (Lichtenstein, 1823)
Tityridae
Tityra inquisitor (Lichtenstein, 1823)
Tityra semifasciata (Spix, 1825)
Plantas
F
F
F
C
S
S
Porção
consumida5
Fruto inteiro
Semente
Semente
Oni
F
F
S
S
Semente
Semente
Fru
Fru
S
F
F
S
S
C
Polpa/Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
F
F
F
C
C
S
Polpa/Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Ins
F
F
S
S
S
C
Semente
Semente
Fruto inteiro
PD
PD
Fru
Fru
F
F
S
S
Fruto inteiro
Fruto inteiro
PD
PD
ND
Ins
Ins
F
F
F
S
C
S
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Arilo
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Guarea guidonia (L.) Sleumer (Meliaceae)
PD
PD
PD
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
PD
PD
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Calyptranthescf. lucida Mart. ex DC. (Myrtaceae)
Campomanesia eugenioides (Cambess.)
D.Legrand ex Landrum (Myrtaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Ocotea corymbosa (Meisn.) Mez (Lauraceae)
Myrsine umbellata Mart. (Primulaceae)
PD
PD
PD
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Myrcia multiflora (Lam.) DC. (Myrtaceae)
PD
PD
PD
Ins
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
PD
PD
PD
50
Aves
Pachyramphus viridis (Vieillot, 1816)
Tyrannidae
Camptostoma obsoletum (Temminck, 1824)
Elaenia flavogaster (Thunberg, 1822)
Elaenia mesoleuca (Deppe, 1830)
Elaenia chiriquensis Lawrence, 1865
Myiarchus swainsoni Cabanis & Heine, 1859
Sirystes sibilator (Vieillot, 1818)
Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Ocotea corymbosa (Meisn.) Mez (Lauraceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
PD
F
F
F
S
C
S
Porção
consumida5
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Virola sebifera Aubl. (Myristicaceae)
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
PD
PD
PD
F
F
F
S
S
S
Semente/Arilo
Semente
Fruto inteiro
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Byrsonima pachyphylla A.Juss. (Malpighiaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Brosimum gaudichaudii Trécul (Moraceae)
Byrsonima pachyphylla A.Juss. (Malpighiaceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Miconia albicans (Sw.) Triana (Melastomataceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Virola sebifera Aubl. (Myristicaceae)
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
PD
PD
PD
PD
PD
ND
PD
PD
ND
ND
PD
PD
ND
PD
PD
PD
PD
F
S
F
S
F
S
S
S
F
S
F
F
F
F
F
F
F
S
S
S
S
S
S
S
C
S
S
S
S
S
S
S
S
S
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Semente
Semente
Polpa
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Arilo
Fruto imaturo
Fruto inteiro
Semente
Arilo
Fruto inteiro
Semente/Arilo
Semente
Semente/Arilo
Plantas
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
Oni
Ins
Oni
Oni
Oni
Ins
Ins
Oni
51
Aves
Plantas
Myiodynastes maculatus (Statius Muller, 1776) Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Megarynchus pitangua (Linnaeus, 1766)
Empidonomus varius (Vieillot, 1818)
Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831)
Vireonidae
Cyclarhis gujanensis (Gmelin, 1789)
Vireo olivaceus (Linnaeus, 1766)
Corvidae
Cyanocorax cyanopogon (Wied, 1821)
PD/ND1
PD
C
Porção
consumida5
Fruto inteiro
F
F
F/S
F
S
S
F
F
F
S
F
F
F
F
S
S
S
S
S
S
C
S
C
S
C
S
S
Fruto inteiro
Semente
Semente/Arilo
Semente/Arilo
Semente/Arilo
Semente/Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Semente
Semente/Arilo
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Dieta2 Veg3 Est4
Oni
F
Byrsonima sp. (Malpighiaceae)
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Davilla elliptica A.St.-Hil. (Dilleniaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Byrsonima sp. (Malpighiaceae)
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
PD
PD
PD
PD
PD
PD
ND
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Zanthoxylum rhoifolium Lam. (Rutaceae)
ND
PD
ND
PD
PD
Ins
Oni
F
F
F
F
F
S
S
S
S
S
Arilo
Semente/Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Semente
Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart.
(Arecaceae)
Buchenavia tomentosa Eichler (Combretaceae)
PD§
Oni
F
C
Polpa
S
S
Polpa
ND
Oni
Ins
Ins
52
Aves
Turdidae
Turdus leucomelas Vieillot, 1818
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Diospyros brasiliensis Mart. ex Miq. (Ebenaceae)
Mangifera indica L. (Anacardiaceae)
Miconia albicans (Sw.) Triana (Melastomataceae)
Miconia macrothyrsa Benth. (Melastomataceae)
Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K.Schum.
(Rubiaceae)
Virola sebifera Aubl. (Myristicaceae)
PD
ND
ND
PD
PD
PD
S
F
F
F
F
S
S
S
C
C
S
S
Porção
consumida5
Semente/Arilo
Polpa
Polpa
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Semente/Polpa
PD
F
S
Semente/Arilo
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. (Meliaceae)
Calyptranthescf. lucida Mart. ex DC. (Myrtaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Lasiacis ligulata Hitchc. & Chase (Poaceae)
Miconia macrothyrsa Benth. (Melastomataceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Myrcia tomentosa (Aubl.) DC. (Myrtaceae)
Indeterminada 2
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
F
F
F
S
S
F
F
F
S
F
F
F
C
S
S
C/S
S
S
S
S
C
S
S
S
Fruto inteiro
Semente
Fruto inteiro
Polpa/Semente
Semente/Arilo
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Zanthoxylum rhoifolium Lam. (Rutaceae)
PD
PD
PD
F
F
F
S
S
S
Semente
Semente
Semente
Plantas
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
Oni
53
Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
Oni
S
F
S
S
Porção
consumida5
Semente/Arilo
Fruto inteiro
Turdus subalaris (Seebohm, 1887)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
ND
PD
Oni
F
F
F
S
S
S
Semente/Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Turdus albicollis Vieillot, 1818
Myrsine umbellata Mart. (Primulaceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
PD
Oni
F
F
F
S
S
S
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
PD
Oni
S
S
Semente/Arilo
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
PD
Nec
S
S
Polpa/Semente
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Lasiacis ligulata Hitchc. & Chase (Poaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Pterodon pubescens (Benth.) Benth. (Fabaceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
ND
PD
PD
PD
PD
PD
Oni
F
F
F
F
F
F
F
F
C
S
S
S
S
S
S
S
Fruto inteiro
Polpa/Semente
Arilo
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Aves
Mimidae
Mimus saturninus (Lichtenstein, 1823)
Coerebidae
Coereba flaveola (Linnaeus, 1758)
Thraupidae
Saltator maximus (Statius Muller, 1776)
Plantas
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
54
Aves
Saltator similis d'Orbigny & Lafresnaye, 1837
Nemosia pileata (Boddaert, 1783)
Tachyphonus rufus (Boddaert, 1783)
Ramphocelus carbo (Pallas, 1764)
Lanio cristatus (Linnaeus, 1766)
Lanio penicillatus (Spix, 1825)
Tangara sayaca (Linnaeus, 1766)
Plantas
PD/ND1
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
PD
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Zanthoxylum rhoifolium Lam. (Rutaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Davilla elliptica A.St.-Hil. (Dilleniaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Byrsonima pachyphylla A.Juss. (Malpighiaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Cupania vernalis Cambess. (Sapindaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Brosimum gaudichaudii Trécul (Moraceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Norantea guianensis Aubl. (Marcgraviaceae)
Psittacanthus robustus (Mart.) Mart. (Loranthaceae)
PD
PD
ND
ND
ND
PD
PD
ND
PD
PD
ND
PD
PD
PD
PD
ND
ND
PD
ND
PD
ND
PD
PD
F
S
Porção
consumida5
Semente/Arilo
F
F
F
S
F
S
S
F
F
F
F
F
F
F
F
F
F
F
S
S
S
S
S
S
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S
S
S
S
S
S
S
S
S
S
S
S
C
S
S
S
S
S
S
C
S
Fruto inteiro
Semente
Arilo
Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Polpa/Semente
Arilo
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Arilo
Fruto inteiro
Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Polpa
Polpa/Semente
Arilo
Polpa/Semente
Fruto inteiro
Dieta2 Veg3 Est4
Oni
Oni
Oni
Oni
Oni
Fru
Oni
55
Aves
Tangara palmarum (Wied, 1823)
Tangara cyanicollis (d'Orbigny & Lafresnaye,
1837)
Tangara cayana (Linnaeus, 1766)
Neothraupis fasciata (Lichtenstein, 1823)
Tersina viridis (Illiger, 1811)
Dacnis cayana (Linnaeus, 1766)
Plantas
Oni
F
S
F
S
C/S
S
Porção
consumida5
Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
PD
Fru
F
C
Fruto inteiro
PD
Oni
F
C
Fruto inteiro
F
S
S
F
F
S
F
F
S
S
S
S
S
C
S
S
Polpa/Semente
Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Fruto imaturo
Polpa/Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
S
S
F
S
F
F
S
S
S
C
C/S
S
S
C
Polpa
Arilo
Fruto inteiro
Semente/Arilo
Arilo
Fruto inteiro
Fruto imaturo
F
S
Fruto inteiro
PD/ND1
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Miconia albicans (Sw.) Triana (Melastomataceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
PD
PD
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Campomanesia eugenioides (Cambess.)
D.Legrand ex Landrum (Myrtaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Copaifera langsdorffii Desf. (Fabaceae)
Davilla elliptica A.St.-Hil. (Dilleniaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Indeterminada 2
Norantea guianensis Aubl. (Marcgraviaceae)
Rudgea viburnoides (Cham.) Benth (Rubiaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
Byrsonima pachyphylla A.Juss. (Malpighiaceae)
Davilla elliptica A.St.-Hil. (Dilleniaceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Ficus sp. (Moraceae)
Mezilaurus crassiramea (Meisn.) Taub. ex Mez
(Lauraceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Dieta2 Veg3 Est4
PD
ND
ND
PD
ND
PD
PD
PD
ND
ND
PD
PD
ND
PD
ND
PD
Oni
Oni
Oni
56
Aves
Cyanerpes cyaneus (Linnaeus, 1766)
Hemithraupis guira (Linnaeus, 1766)
Emberizidae
Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776)
Volatinia jacarina (Linnaeus, 1766)
Norantea guianensis Aubl. (Marcgraviaceae)
Psittacanthus robustus (Mart.) Mart. (Loranthaceae)
Schefflera morototoni (Aubl.) Maguire et al.
(Araliaceae)
PD
ND
PD
S
S
F
C
C
S
Porção
consumida5
Polpa/Semente
Fruto imaturo
Fruto inteiro
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. (Annonaceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Zanthoxylum rhoifolium Lam. (Rutaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Norantea guianensis Aubl. (Marcgraviaceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
Byrsonima pachyphylla A.Juss. (Malpighiaceae)
Byrsonima sericea DC. (Malpighiaceae)
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Dilodendron bipinnatum Radlk. (Sapindaceae)
Mezilaurus crassiramea (Meisn.) Taub. ex Mez
(Lauraceae)
Miconia staminea (Desr.) DC. (Melastomataceae)
Xylopia sericea A.St.-Hil. (Annonaceae)
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
PD
ND
ND
ND
F/S
F
F
S
F
S
F
S
F
S
S
F
S
C/S
S
S
C/S
S
C
S
S
C
S
C/S
S
C
Semente
Semente
Semente
Semente/Arilo
Fruto inteiro
Polpa/Semente
Semente
Fruto inteiro
Fruto inteiro
Polpa/Semente
Arilo
Arilo
Fruto imaturo
F
F
S
S
Fruto inteiro
Semente
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Brachiaria sp. (Poaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
Miconia albicans (Sw.) Triana (Melastomataceae)
ND
PD
ND
PD
S
S
S
S
S
C
C/S
C
Fruto imaturo
Semente
Arilo
Fruto inteiro
Plantas
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
Fru
Oni
PD
PD
Gra
Gra
57
Aves
Cardinalidae
Piranga flava (Vieillot, 1822)
Icteridae
Icterus pyrrhopterus (Vieillot, 1819)
Gnorimopsar chopi (Vieillot, 1819)
Fringillidae
Euphonia chlorotica (Linnaeus, 1766)
Plantas
PD/ND1
Dieta2 Veg3 Est4
Porção
consumida5
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
PD
PD
Oni
S
S
S
C
Polpa/Semente
Semente/Arilo
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Curatella americana L. (Dilleniaceae)
PD
ND
Oni
Oni
S
S
S
S
Polpa/Semente
Arilo
Cecropia pachystachya Trécul (Urticaceae)
Norantea guianensis Aubl. (Marcgraviaceae)
PD
PD
Oni
S
S
S
C
Polpa/Semente
Polpa/Semente
58
ANEXOS
Anexo 1. Endereço eletrônico para acesso às normas da revista científica Zoologia.
http://www.scielo.br/revistas/zool/iinstruc.htm#002
Anexo 2. Endereço eletrônico para acesso às normas da revista científica Journal of
Tropical Ecology.
http://journals.cambridge.org/action/displayJournal?jid=TRO