31
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
COMUNIDADE DE INSETOS FRUGÍVOROS DE Averrhoa Carambola L.
(OXALIDACEAE): EFEITO DO ESTÁGIO DE MATURAÇÃO E DO PESO DOS
FRUTOS
FRUGIVOROUS INSECT COMMUNITY OF Averrhoa Carambola L.
(OXALIDACEAE): EFFECT OF MATURATION STAGE AND THE WEIGHT OF
FRUITS
FALLEIROS, Andreia Borghetti1; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei2
Resumo
A comunidade de insetos e o nível de infestação dos frutos de Averrhoa carambola em diferentes estágios de
maturação foram avaliados em um pomar da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Dourados, Brasil. As
coletas foram desenvolvidas com frutos em três estágios de maturação: imaturo, maduro e podre. Vinte
carambolas de cada estágio foram pesadas e todos os insetos visíveis a olho nu foram retirados. As larvas
encontradas foram separadas por ordem e os insetos adultos foram identificados com auxílio de chaves para
famílias. Os índices de infestação foram expressos pelo número total de larvas ou adultos por fruto e número
total de larvas ou adultos por quilo de fruto. Para obter um gradiente de variação na estrutura da comunidade de
insetos baseada na sua composição de espécies, foi utilizado o método de ordenação de escalonamento
multidimensional híbrido. Larvas de dípteros e coleópteros adultos da família Nitidulidae foram os insetos mais
abundantes neste estudo. A estrutura da comunidade dos insetos variou entre os diferentes estágios de maturação
dos frutos. Os frutos podres apresentaram maior densidade de insetos por fruto e por biomassa do que frutos
imaturos e maduros.
Palavras-chave: Nitidulidae, Carambola, comunidade, sucessão.
Abstract
The insect community and the infestation level of Averrhoa carambola fruits at different maturation stages were
evaluated in an orchard at the Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Dourados, Brazil. The field work
was designed with fruits in three maturation stages: immature, mature and rotten. Twenty star fruits of each stage
were weighed and all the insects visible to the naked eye were removed. Found larvae were separated by order
and adults were identified using keys to families. The infestation rates were expressed by the total number of
larvae or adults per fruit and total number of larvae or adults per kilogram of fruit. With the aim of obtain a
gradient of variation in the insect community structure based on its species composition, the ordination method
using hybrid multidimensional scaling was performed. Dipteran larvae and coleopteran adults of Nitidulidae
family were the most abundant insects in this study. The insect community structure differed between fruits of
the three maturation stages. Rotten fruits showed a higher density of insects per fruit and per biomass of fruit
than immature and mature ones.
Key words: Nitidulidae, Star fruit, community, succession.
1
Curso de Ciências Biológicas, Faculdade de Ciências Biológicas e da Saúde, Centro Universitário da Grande
Dourados, Dourados-MS, Brasil. e-mail [email protected]
2
Curso de Ciências Biológicas, Faculdade de Ciências Biológicas e da Saúde, Centro Universitário da Grande
Dourados, Dourados-MS, Brasil
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
32
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
Introdução
Material e Métodos
Os insetos fitófagos são os
organismos que mais se destacam como
pragas, especialmente em regiões tropicais
onde a diversidade vegetal e a
disponibilidade contínua de hospedeiros
possibilitam a maior expressão de sua
capacidade reprodutiva e colonizadora,
conduzindo a sua rápida expansão e
aumento populacional (FERREIRA et al.,
2001).
Várias espécies de insetos podem
atacar os frutos carnosos de angiospermas e
exemplos podem ser encontrados entre os
besouros
e
as
moscas-das-frutas
(WILLMER et al., 1998; CANAL et al.,
1998; ZUCCHI, 2000).
A carambola, Averrhoa carambola
L. (Oxalidaceae), é um fruto carnoso, de
contorno ovóide a elipsóide, com cinco
reforços
longitudinais
pronunciados
formando estrelas em corte transversal,
medindo de 5cm a 12,5cm de diâmetro
(GUINDASTE, 1993). Sua árvore mede de
5m a 12m de altura, crescendo bem em
clima tropical e subtropical, onde floresce
abundantemente (OOI et al., 2002).
A maioria das informações sobre as
pestes de carambola vem do sudeste da Ásia
e da Austrália. Na América do Norte,
particularmente na Flórida, os insetos de
carambola registrados incluem Morganella
longispina
(Morgan)
(Sternorrhyncha:
Diaspididae), Diaprepes abbreviatus L.,
Nezara viridula L. e Ecpantheria scribonia
(Stoll) (Lepidoptera: Arctiidae) que se
alimentam de folhas e Platynota rostrana
(Walker) que se alimenta do fruto (OOI et
al., 2002). Na América do Sul, Bactrocera
carambolae (Drew e Hancok) (Diptera:
Tephritidae) ataca frutos desta planta
(ZUCCHI, 2000).
Este trabalho teve como objetivo
comparar a comunidade de insetos que
atacam os frutos da Averrhoa carambola
nos diferentes estágios de maturação e os
níveis de infestação dos principais
frugívoros em um pomar em Dourados MS.
As coletas foram desenvolvidas no
campus da Universidade Federal da Grande
Dourados, em setembro de 2002, com frutos
de A. carambola em três estágios de
maturação: imaturo, maduro e podre. Foram
considerados imaturos os frutos que
possuíam coloração esverdeada em sua
maior parte e não estavam prontos para
consumo humano; maduros os que possuíam
coloração amarelo-alaranjada e estavam
prontos para consumo humano; e podres os
que tinham coloração parda, deformações e
odor característico de fermentação.
Os frutos foram coletados de cinco
plantas diferentes que nunca sofreram
nenhum tipo de controle químico e não
distavam mais que 10m uma da outra. Vinte
frutos para cada estágio de maturação foram
ensacados e retirados de seus galhos. Os
sacos de papel foram imediatamente
fechados para evitar que insetos no interior
dos frutos escapassem. Apenas um fruto foi
coletado em cada galho das plantas, pois a
coleta poderia interferir na queda de insetos
de outros frutos do mesmo galho.
Os frutos ensacados foram levados
ao Laboratório de Botânica da UFGD, onde
foram pesados, umedecidos com éter e
colocados dentro de sacos plásticos durante
cinco minutos para anestesiar os insetos.
Logo depois, os frutos foram
retirados dos sacos, abertos e todos os
insetos visíveis a olho nu foram colocados
em potes com álcool a 70% devidamente
etiquetados. As larvas encontradas foram
separadas por ordem. Os insetos adultos
foram identificados com auxílio de chaves
para famílias (BORROR; DELONG, 1988;
C.S.I.R.O., 1991). Alguns coleópteros
puderam ser identificados ao nível de
espécie pelo Prof. Dr. Manoel Araécio
Uchôa-Fernandes.
Os índices de infestação foram
expressos pelo número total de larvas ou
adultos por fruto e número total de larvas ou
adultos por quilo de fruto, semelhante a
Bressan e Teles (1991).
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
33
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
Para obter um gradiente de variação
na estrutura da comunidade de insetos
baseada na sua composição de espécies, foi
utilizado o método de ordenação de
escalonamento multidimensional híbrido
(FAITH et al., 1987). Esta ordenação foi
feita a partir da matriz de abundâncias
relativas das espécies de insetos com o
intuito de retirar o efeito do número total de
indivíduos por fruto (FERREIRA, 1997). O
índice de dissimilaridade Bray-Curtis
(BRAY; CURTIS, 1957) foi usado para
obter a matriz de associação. Para decidir
quantas dimensões a ordenação teria, usouse, além do valor stress, o valor de ajuste
(r2) obtido de uma análise de regressão
linear entre os valores das distâncias
originais da matriz de associação e aqueles
derivados da ordenação para uma, duas ou
três dimensões. A partir da comparação dos
valores de stress e r2 optou-se pela
ordenação em duas dimensões. Para
verificar a significância dos efeitos do
estágio de maturação e do peso dos frutos
sobre a composição de espécies de insetos,
foi considerada a estatística Pillai Trace a
partir de uma análise de covariância
multivariada.
Resultados e Discussão
Foram encontrados 7938 insetos
dentro dos frutos de A. carambola, sendo
7202 adultos de sete morfoespécies
pertencentes às ordens Diptera, Coleoptera e
Hymenoptera e 736 larvas das ordens
Diptera, Coleoptera e Lepidoptera. Entre as
larvas, a maior proporção do número total
de indivíduos foi representada por dípteros
(7,48%), seguida por coleópteros (1,72%).
Indivíduos adultos de Coleopterus rufipes e
Haptoncus ocraceus (Nitidulidae) foram os
mais abundantes nos frutos de carambola,
com 58,88% e 30,47% respectivamente,
sendo os principais frugívoros desta espécie
de planta na área de estudo (Tabela 1).
Tabela 1 - Insetos encontrados dentro de frutos de Averrhoa carambola em diferentes
estágios de maturação em Dourados, MS.
Insetos
Larvas
Diptera
Coleoptera
Lepidoptera
Total
Adultos
Diptera
Drosophilidae
Drosophila sp.1
Coleoptera
Nitidulidae
Coleopterus rufipes
Haptoncus ocraceus
Nitidulidae sp.1
Coccinelidae
Coccinelidae sp.1
Chrysomelidae
Diabrotica sp.
Hymenoptera
Formicidae
Cephalotes sp.
Total
Total Geral
Frutos
Verdes
Maduro
Podre
22
2
0
24
98
0
1
99
474
135
4
613
594 (7,48)
137 (1,72)
5 (0,06)
736 (9,26)
0
9
42
51 (0,64)
5
15
0
470
183
0
4199
2221
3
4674 (58,88)
2419 (30,47)
3 (0,04)
1
0
1
2 (0,04)
0
2
8
10 (0,13)
13
34
58
14
678
777
16
6490
7103
43 (0,54)
7202 (90,74)
7938
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
Total (%)
34
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
Para os insetos mais abundantes
encontrados dentro dos frutos, foram
calculados os índices de infestação para os
diferentes estágios de maturação dos frutos.
Os frutos podres obtiveram um maior índice
de infestação tanto por biomassa como por
fruto, em comparação com maduros e
verdes (Tabela 2).
A variação em composição de
espécies de insetos, representada pela
ordenação (HMDS) dos frutos (Figura 1),
foi significativamente afetada pelo estágio
de maturação, mas não pelo peso dos frutos
(Tabela 3).
Os besouros da família Nitidulidae
alimentam-se de seiva de planta, pólen,
frutos em fermentação e são associados com
fungos. São invasores rápidos de frutos,
apesar de não serem invasores preliminares.
Os corpos destes besouros podem ser
cobertos com fungos prejudiciais, que às
vezes são mais destrutivos que o próprio
besouro (MORSE, 1998).
Os nitidulídeos são conhecidos por
responder a feromônios de agregação do
macho, aumentando a densidade na
vizinhança das fontes de feromônios e
facilitando o acasalamento, permitindo que
haja um grande número de indivíduos nos
frutos, mesmo que estes possuam
substâncias químicas de defesa. Na maioria
das vezes, esses besouros são atraídos por
substâncias voláteis de frutos em
fermentação (BISHOP, 1996). Isto pode
explicar o número elevado de nitidulídeos
em frutos podres de A. carambola obtido
nesse trabalho. Na Malásia há relatos de
nitidulídeos como praga da carambola, mas
não são completas as informações sobre o
ciclo de vida do inseto, as partes afetadas da
planta, os sintomas e os danos causados por
este besouro (OTHMAN et al., 2004).
Tabela 2 - Índices de infestação de frutos de Averrhoa carambola em diferentes estágios de
maturação para os principais insetos encontrados em Dourados-MS.
Insetos
Larvas de
dípteros
Coleopterus
rufipes
Haptoncus
ocraceus
Verde
Insetos por
Insetos
Kg
por fruto
Índices de Infestação
Maduro
Insetos por
Insetos
Kg
por fruto
Insetos
por Kg
Podre
Insetos
por fruto
18,21
1,10
4,90
81,14
392,46
23,70
4,14
0,25
23,50
389,15
3476,68
209,95
12,42
0,75
9,15
151,52
1838,94
111,05
As moscas-das-frutas de regiões
tropicais e subtropicais são transitórias e
estabelecem-se em regiões onde encontram
frutos em processo de amadurecimento
(SELIVON, 2000). Para a ovoposição, a
fêmea perfura a epiderme do fruto, o que
agiliza o processo de fermentação e
apodrecimento. Os nitidulídeos aproveitam
essa “porta de entrada” e através do
feromônio de agregação, atraem novos
indivíduos, aumentando a sua densidade e
conseqüentemente a probabilidade de
acasalamento. Além disso, a rápida
colonização do fruto aumenta a velocidade
de apodrecimento, feita pelos fungos
trazidos por esses coleópteros.
Quando os índices de infestação de
carambola por larvas de dípteros são
comparados entre este e outros trabalhos,
observa-se que a infestação neste estudo foi
maior. Nossos dados para frutos verdes são
comparáveis aos da literatura, enquanto os
índices de infestação de frutos maduros e
podres ultrapassam os índices encontrados
em
outros
trabalhos
(MALAVASI;
MORGANTE, 1980; SOUZA FILHO et al.,
1999, 2000; BRESSAN; TELES, 1991).
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
35
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
0.6
p
p
p
p p
mp
p pm
p
p
p
pp
m
p
m
vv
v vv
v
m v v vv
m
v v
m
p
Eixo 2
0.1
p
m
v
m
m
m
v
-0.4
m
m m
v
m
mm
v
m
m
vm
v
-0.9
-1.8
-1.1
-0.4
Eixo 1
0.3
v
1.0
Figura 1 - Ordenação (escalonamento multidimensional híbrido, HMDS) em duas dimensões (stress=0,07 e
r2=0,984) dos frutos de Averrhoa carambola, baseada na composição de espécies de insetos em diferentes
estágios de maturação (v-verde, m-maduro e p-podre), no município de Dourados, MS.
A comunidade de insetos infestantes
variou com os estágios de maturação dos
frutos (Figura 1) e os frutos em
amadurecimento sofreram a ovoposição das
espécies de moscas-das-frutas, o que pode
ter agilizado o processo de apodrecimento,
liberando uma maior quantidade de odores
característicos, como o de fermentação.
Estes odores devem ter atraído os
nitidulídeos que, através do feromônio de
agregação, aumentaram rapidamente sua
densidade populacional, provocando uma
maior velocidade no apodrecimento dos
frutos. Portanto, cada fruto de carambola
pode ser considerado um ambiente em
sucessão, onde as moscas-das-frutas são as
espécies pioneiras que modificam o
ambiente permitindo que os nitidulídeos se
estabeleçam posteriormente.
Tabela 3 - Resultados da análise de covariância multivariada (Mancova) mostrando a
significância dos efeitos das variáveis externas sobre a composição de espécies de insetos
em frutos de Averrhoa carambola.
Resultados da Mancova
Variáveis externas
Pillai Trace
F
gl
p
Estágio de maturação
0,514
9,331
4 e 108
<0,001
Peso
0,052
1,442
2 e 53
0,246
Interação
0,033
0,451
4 e 108
0,772
Apesar da comunidade de insetos
frugívoros de A. carambola estar definida
pelo estágio de amadurecimento do fruto,
verifica-se que existe uma sobreposição de
algumas amostras dos estágios de maturação
verde e maduro (Figura 1). Isso pode ser
explicado pelo modo como foram definidos
estes estágios. O mesmo ocorreu com a
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
36
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
sobreposição de amostras de frutos maduros
e podres.
A pequena variação do peso dos
frutos entre cada estágio de maturação
(verdes,
média=60,39
e
DP=25,56;
maduros, média=87,31 e DP=43,65; podres,
média=57,12 e DP=26,44) pode explicar
porque esta variável não afetou a estrutura
da comunidade de insetos.
Conclusões
Os insetos mais abundantes nos
frutos de A. carambola foram larvas de
dípteros e coleópteros adultos da família
Nitidulidae. Houve variação na estrutura da
comunidade dos insetos entre os diferentes
estágios de maturação dos frutos. A
densidade de insetos por fruto e por
biomassa de fruto foi maior em frutos
podres do que em frutos imaturos e
maduros.
Agradecimentos
Ao Prof. Dr. Manoel Araécio UchôaFernandes pela identificação dos coleópteros
adultos, ao Prof. Dr. Josué Raizer pelo
auxílio nas análises estatísticas e ao
Programa de Pós-Graduação Mestrado em
Entomologia
e
Conservação
da
Biodiversidade, UFGD.
Referências Bibliográficas
BISHOP, R. J. Aggregation Pheromones of Sap
Beetles (Nitidulidae:
Coleoptera).
Chemical
Ecology.
1996.
Disponível
em:
<http://www.colostate.edu/depts/entomology/courses
/en570/papers_1996/bishop.html>
Acesso
em:
06/out/2011.
BORROR, D. J.; DELONG, D. M. Introdução ao
estudo dos insetos. São Paulo: Edgard Blücher Ltda,
1988. 653p.
BRAY, J. R.; CURTIS, J. T. An ordination of the
upland forest communities of southern Wisconsin.
Ecol. Monogr., v.27, p. 325-349, 1957.
BRESSAN, S.; TELES, M. C. Lista de hospedeiros e
índices de infestação de algumas espécies do gênero
Anastrepha SCHINER, 1868 (Diptera: Tephritidae)
na região de Ribeirão Preto-SP. An. Soc. Entomol.
Brasil, v.20, n.1, p. 5-15, 1991.
C.S.I.R.O. The insects of Australia. Vol. II. 2.ed.
New York: Cornel University Press, 1991. 5431174p.
CANAL, N. A.; ALVARENGA, C. D.; ZUCCHI, R.
A. Níveis de infestação de goiaba por Anastrepha
zenilde Zucchi (Diptera: Tephritidae), em pomares
comerciais do norte de Minas Gerais. An. Soc.
Entomol. Bras., v.27, n.4, p. 657-661, 1998.
FAITH, D. P.; MINCHIN, P. R.; BELBIN, L.
Compositional dissimilarity as a robust measure of
ecological distance. Vegetatio, v.69, p. 57-68, 1987.
FERREIRA, A. M. Transformações de dados em
medidas de semelhança e suas interpretações
ecológicas. Rev. Bras. Ecol., v.1, p. 111-114, 1997.
FERREIRA, G. A. et al. Entomofauna associada aos
frutos do bacupari, Salacia crassifolia (Mart.) Peyr,
nos cerrados do Brasil Central. Pesquisa
Agropecuária Tropical, v.31, n.01, p. 47-54, 2001.
GUINDASTE, J. H. Comercialização da carambola,
do atemoya, e de outras frutas tropicais no sul da
Flórida. In: JANICK, J.; SIMON, J. E. Colheitas
novas. New York: Wiley, 1993. p. 448-460.
MALAVASI, A.; MORGANTE, J. S. Biologia das
moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae). II: Índices
de infestação em diferentes hospedeiros e
localidades. Rev. Bras. Biol., v.40, n.1, p. 17-24,
1980.
MORSE, R. Nitidulids. Beeculture. 1998.
Disponível
em:
<http://www.beeculture.com/beeculture/months/98no
v/98nov4.html> Acesso em: 02/out/2002.
OOI, P. A. C.; WINOTAI, A.; PEÑA, J. E. Pest of
minor tropical fruit. In: PEÑA, J. E.; SHARP, J. L.;
WYSOKY, M. Tropical fruit pests and pollinators.
CAB International, 2002. p. 315-331.
OTHMAN, A. B.; OMAR, M. H.; HASHIM, N.
Technical Document For Market Access On Star
Fruit (Carambola). Crop Protection & Plant
Quarantine Services Division, Department of
Agriculture. Malaysia: Kuala Lumpur, 2004. 68p.
SELIVON, D. Biologia e padrões de especiação. In:
MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. Moscas-dasfrutas de importância econômica no Brasil:
conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto:
Holos–FAPESP, 2000. p. 25-28.
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei
37
Interbio v.6 n.2 2012 - ISSN 1981-3775
SOUZA FILHO, M. F. et al. Anastrepha amita
Zucchi (Diptera, Tephritidae): primeiro registro
hospedeiro, nível de infestação e parasitóides
associados. Arquivos do Instituto Biológico, v.66,
n.02, p. 77-84, 1999.
SOUZA FILHO, M. F.; RAGA, A.; ZUCCHI, R. A.
Incidência de Anastrepha obliqua (Macquart) y
Ceratitis
capitata
(Wiedemann)
(Diptera:
Tephritidae) en carambola (Averrhoa carambola L.)
en ocho localidades del Estado de São Paulo, Brasil.
Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v.29,
n.02, p. 367-371, 2000.
WILLMER, P. G. et al. Flower choice by raspberry
beetles: cues for feeding and oviposition. An.
Behav., v.56, n.4, p. 819-827, 1998.
ZUCCHI, R. A. Espécies de Anastrepha, sinonímias,
plantas hospedeiras e parasitóides. In: MALAVASI,
A.; ZUCCHI, R. A. Moscas-das-frutas de
importância econômica no Brasil: conhecimento
básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos–FAPESP,
2000. p. 41-48.
FALLEIROS, Andreia Borghetti; BERTO-JÚNIOR, Vanderlei