Carlos Aguiar Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente V o l u m e I I $Reprodução e evolução Instituto Politécnico de Bragança 2013 Publicado pelo Instituto Politécnico de Bragança Imagem da capa: Helianthus tuberosus (Asteraceae). Versão de 23-‐IV-‐2013 © Carlos Aguiar ISBN 978-‐972-‐745-‐124-‐1 1 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Índice 1. Ciclos de vida e biologia da reprodução das plantas-‐com-‐semente ..................... 5 1.1. Ciclo de vida das plantas ............................................................................................. 5 Conceitos fundamentais e tipologia ................................................................................... 5 Contextualização taxonómica do ciclo de vida das plantas-‐terrestres ............................... 6 1.2. Biologia da reprodução de espermatófitas .................................................................. 8 1.2.1. Funções e vantagens da reprodução sexual .......................................................... 8 1.2.2. Biologia da reprodução sexual das gimnospérmicas ........................................... 9 1.2.3. Biologia da reprodução sexual das angiospérmicas ........................................... 10 1.2.3.1. Etapas da reprodução sexual nas angiospérmicas ....................................... 10 1.2.3.1. Esporogénese e gametogénese .................................................................... 10 Microsporogénese e microgametogénese ....................................................................... 10 Megasporogénese e megagametogénese ........................................................................ 11 1.2.3.2. Polinização .................................................................................................. 12 1.2.3.2.1. Definição ........................................................................................................... 12 1.2.3.2.2. Sistemas de reprodução .................................................................................... 12 Sistemas sexuais ............................................................................................................... 12 Sistemas de cruzamento .................................................................................................. 13 Definição de autopolinização e de polinização cruzada ............................................... 13 Vantagens e mecanismos de promoção da polinização cruzada ................................. 13 Vantagens, desvantagens e mecanismos de promoção da autopolinização ............... 14 1.2.3.2.1. Cleistogamia e casmogamia .............................................................................. 14 1.2.3.2.2. Sistemas de auto-‐incompatibilidade ................................................................. 15 1.2.3.2.3. Sistemas de polinização .................................................................................... 16 Vetores e sistemas de polinização .................................................................................... 16 Síndromes de polinização ................................................................................................. 17 Polinização por engano .................................................................................................... 21 Importância económica da polinização entomófila ......................................................... 22 1.2.3.3. Germinação do grão de pólen, formação do tubo polínico e fecundação ... 23 1.2.3.4. Desenvolvimento da semente ...................................................................... 24 1.2.3.5. Formação do fruto ....................................................................................... 25 1.2.3.6. Dispersão ..................................................................................................... 25 Vantagens da dispersão ................................................................................................... 25 Unidades e agentes de dispersão ..................................................................................... 26 2 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Mecanismos de dispersão de diásporos ........................................................................... 26 1.2.3.7. Dormência da semente ................................................................................ 28 Tipos e vantagens da dormência ...................................................................................... 28 Quebra de dormência ...................................................................................................... 29 1.2.3.8. Germinação da semente .............................................................................. 29 Semente e germinação de Zea mays (Poaceae) «milho-‐graúdo» .................................... 30 Semente e germinação de Phaseolus vulgaris (Fabaceae) «feijão-‐vulgar» ..................... 32 1.2.4. Reprodução assexuada ....................................................................................... 33 Grandes tipos de reprodução assexuada ......................................................................... 33 Agamospermia ................................................................................................................. 34 Multiplicação vegetativa .................................................................................................. 34 1.3. Ciclos de vida das gimnospérmicas e angiospérmicas .............................................. 37 1.3.1. Ciclo de vida das gimnospérmicas: Pinus pinaster «pinheiro-bravo» ............... 37 1.3.2. Ciclo de vida das angiospérmicas: Prunus avium «cerejeira» ........................... 37 2. Introdução à biologia da evolução das plantas-‐terrestres .................................. 38 2.1. Noções básicas de evolução biológica ...................................................................... 39 Fixismo, criacionismo, essencialismo e evolucionismo .................................................... 39 A síntese evolucionária moderna ..................................................................................... 40 Síntese evolucionária estendida ....................................................................................... 42 Algumas características do processo evolutivo ................................................................ 42 A evolução da vida é real? A teoria da evolução é uma teoria científica? ....................... 44 2.2. Noções básicas de especiação ................................................................................... 44 Evolução por anagénese e por cladogénese .................................................................... 44 Conceito de espécie ......................................................................................................... 44 Conceitos de subespécie e outras categorias taxonómicas ............................................. 46 Mecanismos e processos de especiação .......................................................................... 46 3. Evolução das plantas-‐terrestres ......................................................................... 48 3.1. Do nascimento da vida às algas ancestrais das plantas-terrestres ............................. 48 Primeiras etapas ............................................................................................................... 48 A pluricelularidade ........................................................................................................... 50 As algas ............................................................................................................................. 50 3.2. As primeiras plantas-terrestres .................................................................................. 51 A ‘alga-‐verde’ ancestral .................................................................................................... 51 Estádios iniciais da evolução das plantas-‐terrestres ........................................................ 52 3 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente As plantas-‐terrestres não vasculares ................................................................................ 54 3.3. As plantas-vasculares ................................................................................................ 56 Evolução ........................................................................................................................... 56 Principais características das plantas-‐vasculares ............................................................. 61 As plantas-‐vasculares-‐sem-‐semente. Os grandes grupos de ‘pteridófitas’ ...................... 61 Subclasse Lycopodiidae ................................................................................................ 62 Subclasse Ophioglossidae ............................................................................................. 62 Subclasse Equisetidae ................................................................................................... 63 Subclasse Polypodiidae ................................................................................................ 63 3.4. As plantas-com-semente ........................................................................................... 62 3.4.1. As plantas-com-semente sem flor ...................................................................... 63 Evolução das plantas-‐terrestres do Devónico à extinção cretácico-‐paleogénica ............. 63 Principais características das plantas-‐com-‐semente ........................................................ 65 As plantas-‐com-‐semente-‐sem flor. Os grandes grupos atuais de gimnospérmicas ......... 66 3.4.2. As angiospérmicas ............................................................................................. 67 3.4.2.1. Primeira etapas evolutivas e principais características ............................... 67 Contextualização evolutiva .............................................................................................. 67 Principais características das angiospérmicas .................................................................. 68 Relações evolutivas entre as gimnospérmicas e as angiospérmicas ................................ 69 3.4.2.1. A flor ........................................................................................................... 70 A origem da flor ................................................................................................................ 70 Polinização e evolução da flor .......................................................................................... 70 A flor primitiva .................................................................................................................. 71 Tendências evolutivas entre as plantas-‐com-‐flor ............................................................. 72 3.4.2.1. Relações filogenéticas entre as plantas-com-flor. Os grandes grupos de angiospérmicas ............................................................................................................ 72 3.4.2.1. Evolução terciária das plantas-com-flor...................................................... 75 Extinções em massa. Evolução das angiospérmicas no Paleogénico ............................... 75 Evolução das angiospérmicas no Neogénico .................................................................... 76 3.5. Paleo-história recente da flora de Portugal ............................................................... 77 4. Referências ........................................................................................................ x79 4 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 5 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 1. Ciclos de vida e biologia da reprodução das plantas-‐com-‐semente 1.1. Ciclo de vida das plantas Conceitos fundamentais e tipologia 1 O ciclo de vida (= ciclo biológico de vida) de um organismo estende-‐se do zigoto, ou do propágulo , até à produção de descendentes (= reprodução), por via sexuada e/ou assexuada. A reprodução sexuada implica duas células especializadas – gâmetas ♂ e ♀ – provenientes de um mesmo indivíduo nas espécies monoicas, ou de dois indivíduos distintos, um ♂, e outro ♀, nas espécies dioicas. A reprodução assexuada envolve partes vegetativas de um único indivíduo. Na reprodução sexuada alternam dois eventos fundamentais à escala celular, consoante os grupos taxonómicos mais ou menos afastados no tempo: a meiose e a fecundação. A meiose é um processo celular durante o qual uma célula parental diploide (com 2n cromossomas) origina quatro células haploides (com n cromossomas). A meiose compreende 2 divisões celulares sequenciais: a divisão reducional e a divisão equacional. Durante a primeira divisão celular, a divisão reducional, dá-‐se uma redução para metade do número de cromossomas. Após a divisão equacional diferenciam-‐se, de imediato, gâmetas (e.g. animais) ou esporos (e.g. plantas-‐terrestres). A fecundação é um processo celular simétrico da meiose. Nas plantas menos evoluídas e nos animais envolve a fusão de duas células sexuais haploides (gâmetas ♂ e ♀) e a consequente formação de uma célula diploide (zigoto). Nas plantas-‐com-‐flor a fecundação é substancialmente mais complexa (v.i.). A extensão e complexidade das fases diploide e haploide permite distinguir três tipos fundamentais de ciclo de vida nos eucariotas: haplonte, diplonte e haplodiplonte. No ciclo 2 de vida haplonte (= haplôntico ou haplobiôntico-‐haploide) a meiose sucede a fecundação e a formação do zigoto, diz-‐ se que é pós-‐zigótica (= meiose zigótica) (Figura 1). O zigoto é diploide; todas as restantes células são haploides. Nas espécies haplontes pluricelulares, as células haploides 3 produzidas por meiose a partir do zigoto multiplicam-‐se por mitose dando origem a indivíduos pluricelulares haploides. Este tipo de ciclo de vida é característico de muitos protozoários, fungos (e.g. numerosos Ascomycota) e da maioria das algas-‐verdes, entre as quais as Charophyta, os ancestrais diretos das plantas-‐terrestres (Equisetopsida). Figura 1. Representação esquemática do ciclo de vida haplonte No ciclo de vida diplonte (= diplôntico ou haplobiôntico-‐ diploide) a diferenciação dos gâmetas e a fecundação geralmente ocorrem, de forma sequencial, logo após a Figura 2. Representação esquemática do ciclo de meiose: possuem uma meiose pré-‐gamética (= meiose vida diplonte gametogénica ou gamética) (Figura 2). Os gâmetas são haploides; as demais células são diploides (eventualmente, em alguns grupos taxonómicos, as células haploides produzidas por meiose podem sofrer várias mitoses antes de se diferenciarem os gâmetas). Nas espécies diplontes pluricelulares – a grande maioria dos seres com ciclo de via diplonte – os zigotos multiplicam-‐se por mitose reconstruindo-‐se, por essa via, indivíduos pluricelulares diploides. Este tipo de ciclo de vida é característico dos 1 Qualquer estrutura que permita a reprodução vegetativa de uma planta. As designações “ciclo de vida haplonte” e “ciclo de vida diplonte”, embora de uso corrente, são imprecisas porque os termos haplonte e diplonte são também usados para designar, de forma genérica, os indivíduos haploides ou diploides, em qualquer um dos três tipos de ciclo de vida explanados no texto. Em alternativa servem as designações ciclo de vida haplofásico, diplofásico e haplodiplofásico. 3 Alguns autores são se coíbem de apelidar por esporo as células haploides formadas por meiose do zigoto nos seres de ciclo haplonte. 2 6 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente animais (Metazoa), de alguns fungos (e.g. vários Ascomycota), dos oomicetas (Oomycota, Chromalveolata) e de muitas algas-‐castanhas (Phaeophyceae, Chromalveolata). O ciclo de vida haplodiplonte (= haplodiplôntico ou diplobiôntico) é substancialmente mais complexo (Figura 3). Envolve dois tipos de células reprodutoras – esporos e gâmetas – e a alternância, no tempo, de dois tipos de organismos, uns produtores de gâmetas – os gametófitos – e outros produtores de esporos – os esporófitos. Gametófito e esporófitas são duas palavras compostas de raiz grega que significam, Figura 3. Representação esquemática do ciclo de vida respectivamente, “planta que produz gâmetas” e haplodiplonte “planta que produz esporos”. Nos ciclos haplodiplontes a meiose e a fecundação apresentam-‐se mais ou menos afastadas no tempo, e a meiose – meiose pré-‐espórica (= meiose esporogénica) – é imediatamente sucedida pela formação de esporos. Nos seres haplodiplontes homomórficos (= isomórficos) os gametófitos e os esporófitos são morfologicamente iguais; e.g. vários grupos de algas-‐vermelhas [Rhodophyta] e algas-‐verdes do género Ulva [Chlorophyta]). Nos seres haplodiplontes heteromórficos gametófitos e os esporófitos são morfologicamente muito distintos; e.g. plantas-‐terrestres atuais. É importante desde já vincar que todas as plantas-‐terrestres (Equisetopsida) são haplodiplontes heteromórficas (v.i.). Os seres haplodiplontes gozam de duas características fundamentais: alternância de gerações e alternância de fases nucleares. Duas ordens de razões sustentam a aplicação do conceito de alternância de gerações aos seres haplodiplontes: i) os gametófitos e os esporófitos descendem de células reprodutoras especializadas distintas, esporos e gâmetas, respectivamente; ii) após um período vegetativo mais ou menos longo, durante o qual as suas células se multiplicam por mitose, tanto os gametófitos como os esporófitos geram novas células reprodutoras diferentes das que lhes deram origem. Nos ciclos de vida haplonte e diplonte, de zigoto a zigoto, pelo contrário, existe uma única geração, respectivamente haploide ou diploide, e apenas é produzido um tipo de células reprodutoras, os gâmetas. Salvo raríssimas exceções que não cabe aqui desenvolver (vd. Díaz Gonzalez, et al., 2004), a alternância das gerações gametofítica e esporofítica coincide com uma alternância de duas fases nucleares: a fase haploide (= haplófase) com n cromossomas e a fase diploide (= diplófase) com 2n cromossomas. Os dois eventos fundamentais dos ciclos haplodiplontes – fecundação e meiose – envolvem, como referi, dois 4 tipos particulares células reprodutoras (= células reprodutivas) haploides: gâmetas e esporos. Os gâmetas são células reprodutoras sexuais unicelulares, componentes essenciais no processo de fecundação. Os órgãos especializados na formação de gâmetas designam-‐se por gametângios. Os taxa isogâmicos produzem gâmetas ♂ e ♀ iguais; nos taxa anisogâmicos (= heterogâmicos) os gâmetas ♂ e ♀ são distintos na forma e na função. A oogamia é um caso extremo de anisogamia no qual os gâmetas ♀ são desproporcionalmente maiores do que os gâmetas ♂, tal é o caso dos Charales, das ‘briófitas’ e das ‘pteridófitas’. O esporo é uma célula reprodutora unicelular produzida 5 após meiose (meiose pré-‐espórica), confinada por uma parede de esporopolenina quimicamente muito resistente. Os esporos formam-‐se no interior dos esporângios. Os seres homospóricos produzem esporos iguais; os seres heterospóricos produzem esporos ♂ (= micrósporos) e ♀ (= megásporos), de distinta morfologia, respectivamente em microsporângios e em megasporângio. A produção de esporos é um tipo de reprodução assexuada. Contextualização taxonómica do ciclo de vida das plantas-‐terrestres A teoria da alternância de gerações de Wilhelm Hofmeister [1824-‐1877] e a formulação darwiniana da evolução são as duas teorias unificadoras mais importantes da biologia da evolução de plantas. Hofmeister percebeu, ainda antes da publicação da Origem das Espécies de Charles Darwin, que a alternância gerações é uma característica comum e unificadora do ciclo de vida de todos os grupos de plantas. Com a revolução darwiniana, as estruturas – 4 As células não reprodutoras de um ser multicelular designam-‐se células somáticas (= células vegetativas). O termo esporo também é aplicado a células reprodutoras não resultantes de meiose, com um importante papel na reprodução assexuada quer de gametófitos quer de esporófitos. Para os distinguir muitos autores designam estes esporos por esporos directos e os esporos procedentes de meiose por meiósporos. 5 7 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente e.g. esporófito, gametófito, esporos, gâmetas, esporângios e gametângios – e os processos à escala celular – e.g. meiose, gametogénese e esporogénese – envolvidos na alternância de gerações, descritos ao pormenor pelos botânicos alemães na segunda metade do séc. XIX, foram entendidos como homólogos, e comparados entre os grupos taxonómicos que compõem o reino Plantae. A percepção de uma origem evolutiva comum das estruturas e processos implicados na alternância de gerações permitiu, ainda, o desenvolvimento de novos conceitos essenciais para a descrição detalhada da estrutura e da evolução dos ciclos de vida das plantas-‐terrestres; e.g. retenção dos gâmetas, retenção dos esporos e redução do gametófito (v.i.). Pese embora os extraordinários avanços da filogenia molecular, o estudo das relações evolutivas ao nível dos grandes grupos de plantas continua a repousar no estudo comparativo dos ciclos de vida e das estruturas reprodutivas. Como foi anteriormente referido, as plantas-‐terrestres (Equisetopsida) possuem um ciclo de vida haplodiplonte, no qual, sob o controlo da meiose e da fecundação, alternam duas gerações – gerações gametofítica (= gametófito) e esporofítica (= esporófito) – coincidentes com duas fases nucleares – fase haploide (n cromossomas) e fase diploide (2n cromossomas). As duas gerações alternantes são heteromórficas porque o gametófito e o esporófito são morfologicamente distintos (v.s.). O gametófito prepondera no ciclo de vida das ‘briófitas’; nas plantas-‐vasculares [‘pteridófitas’ + plantas-‐com-‐semente], pelo contrário, domina a geração esporofítica. A geração gametofítica inicia-‐ se com um esporo e cessa na formação dos gâmetas, nos gametângios ♂ e ♀. Todas as plantas-‐terrestres são anisogâmicas: os gâmetas ♂ ou ♀ são distintos entre si. Os gâmetas ♂ são pequenos e móveis; os ♀, maiores, imóveis e permanecem retidos no interior do gametófito ♀. A geração esporofítica começa no zigoto e termina nas 6 células-‐mãe dos esporos. As ‘briófitas’ são homospóricas a ligeiramente heterospóricas (vd. As plantas-‐terrestres 7 não vasculares). As espermatófitas [gimnospérmicas + angiospérmicas] e quatro pequenas famílias de ‘pteridófitas’ atuais – Marsileaceae, Isoetaceae, Salviniaceae (inc. Azollaceae) e Selaginellaceae – são heterospóricas: produzem micrósporos e megásporos. Em condições naturais, a biomassa das ‘briófitas’ é largamente dominada pelo gametófito: o esporófito resume-‐ se a um esporângio e ao “pé” que o suporta. Nas ‘pteridófitas’ sucede o inverso: o gametófito – o protalo – é pequeno, inconspícuo e, frequentemente, vive soterrado no solo. Pode ser clorofilado e desempenhar a função fotossintética, ou alimentar-‐se saprofiticamente de matéria orgânica em decomposição com a colaboração de simbiontes fúngicos. Nas ‘briófitas’ a meiose ocorre numa cápsula a partir da qual, após maturação, se dispersam os esporos. Embora as ‘briófitas’ sejam homospóricas, mais de 50% dos musgos e cerca de 2/3 das hepáticas produzem gametófitos unissexuais (Wyatt & Anderson, Breeding systems in bryophytes, 1984). As ‘pteridófitas’ também possuem esporângios, geralmente localizados na base (e.g. Isoetes) ou na página inferior das folhas (e.g. maioria das Polypodiidae). Nas ‘pteridófitas’ heterospóricas os esporos de maior (megásporos) e menor dimensão (micrósporos) dão, respectivamente, origem a gametófitos ♀ e ♂. Os gametófitos são, por regra, bissexuais nos grupos homospóricos. Nas ‘briófitas’ e nas ‘pteridófitas’, os gametângios ♀ – os arquegónios – têm a forma de uma garrafa. Os arquegónios guardam no ventre – parte basal, de maior diâmetro – um gâmeta ♀, a oosfera. Os gametângios ♂ – os anterídeos – são globosas. Os anterídeos produzem gâmetas ♂ flagelados e móveis, os anterozoides. As ‘briófitas’ e as ‘pteridófitas’, assim como algumas de ‘algas-‐verdes’ (e.g. Charales), apresentam um caso extremo de anisogamia, designado por oogamia, caracterizado pela presença de gâmetas ♀ muito maiores, e mais ricos em reservas do que os gâmetas ♂ (v.s.). As oosferas aguardam pelos gâmetas ♂ retidos no interior do gametófito. Em ambos os grupos o movimento dos gâmetas ♂ e, implicitamente, a fecundação, dependem da presença de água. Admite-‐se que a distância percorrida pelos gâmetas ♂ das ‘briófitas’ e das ‘pteridófitas’ é, regra geral, diminuta. O zigoto forma-‐se no interior do arquegónio após o encontro dos gâmetas. Enquanto nas ‘briófitas’ o esporófito “parasita” permanentemente o gametófito, nas ‘pteridófitas’ o esporófito torna-‐se rapidamente independente. As plantas-‐com-‐semente [angiospérmicas + gimnospérmicas] são heterospóricas: produzem esporos ♂ (= micrósporos) e esporos ♀ (= megásporos), após meiose (meiose pré-‐espórica). Nas plantas-‐com-‐semente os micrósporos diferenciam-‐se em sacos polínicos, interpretáveis como microsporângios. Os megásporos formam-‐se no interior de primórdios seminais, naturalmente identificados com megasporângios. Ao invés das ‘briófitas’ e das 6 Os especialistas em ‘briófitas’, os briólogos, preferem designar esta condição por anisosporia. Algumas Equisetaceae são também heterospóricas. 7 8 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente ‘pteridófitas’, nas plantas-‐com-‐semente verifica-‐se uma retenção dos esporos, tanto ♂ como ♀, no corpo do esporófito (vd. A ‘alga-‐verde’ ancestral). Os gametófitos das espermatófitas, sobretudo das angiospérmicas, são substancialmente mais simples, do que nas ‘briófitas’ e nas ‘pteridófitas’. O gametófito ♂ – grão de pólen polinucleado – é móvel. O gametófito ♀ – o saco embrionário – não tem vida livre, permanece retido no interior do primórdio seminal circundado por tecidos esporofíticos maternais (nucela e tegumentos). Embora sejam anisogâmicas, o volume celular dos gâmetas ♂ e ♀ nas espermatófitas é menos desproporcionado do que nos grupos oogâmicos (‘pteridófitas’ e ‘briófitas’). Após a polinização, as gimnospérmicas mais avançadas (coníferas e Gnetidae) e todas as angiospérmicas produzem num tubo polínico pluricelular que conduz o gâmeta ♂, i.e. a células espermática, ao encontro da célula gamética ♀ (oosfera). Este processo de reprodução designa-‐se por sifonogamia. Nas gimnospérmicas o tubo polínico progride no tecido nucelar, nas angiospérmicas nos tecidos do estilete. Os grupos mais primitivos de gimnospérmicas – Ginkgoidae e Cycadidae – seguem um modelo de reprodução intermédio entre a oogamia e a sifonogamia (sifonogamia imperfeita) porque, embora produzam um tubo polínico, os gâmetas ♂ são flagelados (anterozoides) e parcialmente autónomos na sua deslocação ao encontro da oosfera. Os gametófitos das espermatófitas desenvolvem-‐se à custa do esporófito: o gametófito ♀ é alimentado pela nucela; o gametófito ♂ antes da deiscência é sustentado pelos tecidos esporofíticos do saco polínico paternal. Nas angiospérmicas, depois da polinização, o gametófito ♂ é ainda alimentado pelas células, também esporofíticos, do estilete do indivíduo polinizado. A fecundação determina a síntese do esporófito. Nas espermatófitas o esporófito recém-‐diferenciado, i.e. o embrião, desenvolve-‐se encapsulado no primórdio seminal fecundado, sendo alimentado pelo esporófito materno até à maturação da semente. As reservas nutritivas injetadas pelo esporófito materno na semente garantirão a sobrevivência do embrião até que este, após a germinação e emergência, dê origem a uma plântula autotrófica autónoma. As espermatófitas dispersam-‐se em dois momentos muito precisos do seu ciclo de vida: enquanto pólen (mobilidade do gametófito ♂) ou semente (mobilidade do esporófito imaturo). Os grupos mais primitivos de plantas-‐ terrestres (‘briófitas’ e ‘pteridófitas’) deslocam-‐se sob a forma de esporos (mobilidade dos esporos) e, de forma muito limitada, sob a forma de gâmetas ♂ (mobilidade gamética). Nas angiospérmicas todos os fenómenos relacionados com reprodução decorrem na flor. Os microsporângios (sacos polínicos) e megasporângios (primórdio seminal, excluindo os tegumentos) localizam-‐se na parte mais interna da flor, geralmente rodeados por pétalas e sépalas (vd. Biologia da reprodução de angiospérmicas). Os sacos polínicos inserem-‐se nos estames e os primórdios seminais estão protegidos no interior de carpelos. Por isso, os estames são interpretados como microsporofilos e os carpelos como megasporofilos. A raiz grega destas duas palavras clarifica o seu significado: os esporofilos são folhas (do grego filos, “folha”) que suportam esporos (do grego spérma, “semente”, “semen”), respectivamente, megásporos ou micrósporos. Nas gimnospérmicas as estruturas reprodutivas, como mais adiante se discute (vd. Biologia da reprodução de gimnospérmicas), são mais simples do que as das angiospérmicas, embora os gametófitos se apresentem menos reduzidos. 1.2. Biologia da reprodução de espermatófitas 1.2.1. Funções e vantagens da reprodução sexual Os procariotas (= Bacteria + Archaea) reproduzem-‐se, maioritariamente, por via assexuada. Dois processos incipientes de sexualidade permitem alguma troca de informação genética neste grupo de organismos: (i) conjugação – transferência de informação genética através do contacto direto entre células; (ii) transdução – transferência de informação genética por intermédio de vírus bacterianos (bacteriófagos). A complexificação das sexualidade é uma característica básica dos eucariotas. A reprodução sexual tem, porém, um custo, porque envolve uma maquinaria bioquímica e estruturas energeticamente muito caras, complexas e sujeitas a erros. Nas plantas-‐com-‐semente a produção de gâmetas ♂ tem um custo energético elevadíssimo cara porque a maior parte do pólen perde-‐se na polinização. A formação de sementes, por seu turno, demora tempo e envolve a concentração de grandes quantidades de nutrientes, primeiro no primórdio seminal e, depois, na semente, 9 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente apetecidos por todo o tipo de predadores e parasitas. A meiose e a subsequente diferenciação dos gametófitos ♂ e ♀ está sujeita a erros frequentes que se expressam na produção de pólen e primórdios seminais estéreis. Portanto, é lícito admitir que a persistência e a importância da reprodução sexual nas plantas se devem às vantagens que apresenta frente à reprodução assexuada. Uma argumentação análogo pode ser aplicada aos demais grupos de eucariotas. O Quadro 1 resume os fundamentos de uma complexa cadeia causal que explica o sucesso evolutivo da sexualidade. A sexualidade é vantajosa porque incrementa extraordinariamente as trocas génicas entre indivíduos, e, implicitamente, a velocidade e a qualidade das soluções adaptativas para lidar com a variabilidade ambiental e as elevadas taxas evolutivas dos microrganismos patogénicos. Consequentemente, a sexualidade fomenta o sucesso reprodutivo dos indivíduos e reduz os riscos de extinção de populações e espécies. A sexualidade foi um promotor determinante da diversidade de formas e funções prevalente nos eucariotas. Quando os custos (reprodutivos) da sexualidade são superiores aos da reprodução assexuada – por exemplo em condições de grande estabilidade ambiental – a reprodução assexuada pode-‐se tornar dominante. Na bibliografia estão relatadas espécies que se reproduzem sexuada e assexuadamente em função das condições ambientais. Quadro 1. Vantagens da reprodução sexuada Vantagem Comentários Eliminação de genes deletérios A purga de genes deletérios corre ao nível do indivíduo e da população. Teoricamente, este efeito é mais pronunciado nos seres haplodiplontes do que nos diplontes porque a longevidade da geração gametofítica possibilita a expressão e a eliminação, por abortamento dos gametófitos, de genes deletérios recessivos que na geração esporofítica não se expressariam. Combinação de mutações vantajosas acumuladas em diferentes indivíduos Sem sexualidade as mutuações vantajosas ficariam irremediavelmente insuladas nos indivíduos portadores, sem possibilidade de serem reforçadas através da recombinação com outras mutações vantajosas. Criação de novas combinações génicas por recombinação sobre as quais atua a seleção natural Na reprodução assexuada a “inovação genética” depende, em grande medida, de mutações fortuitas e estas, regra geral, são deletérias. A “combinação de mutações vantajosas” tem, porém, um trade-‐off: a potencial “ruptura de combinações vantajosas”. Geralmente o primeiro membro desta equação mais do que compensa o segundo (vd. Quadro 4). Descida da seleção natural à escala do gene Enquanto na reprodução assexuada os genótipos são selecionados como um todo, os mecanismos de recombinação sexual (segregação dos cromossomas) e de recombinação genética (crossing-‐over) permitem que a seleção natural desça à escala do gene nos indivíduos sexuados. Não cabe neste texto explicar ao pormenor os argumentos evolutivos e biológicos envolvidos nesta “descida da seleção natural à escala do gene” (Dawkins, 1976). 1.2.2. Biologia da reprodução sexual das gimnospérmicas Nas gimnospérmicas a diferenciação do megasporócito (= célula mãe do saco embrionário) é posterior à polinização. Após meiose origina 4 megásporos, um dos quais (o mais próximo da base do primórdio) germina e dá origem ao gametófito ♀. O gametófito ♀ das gimnospérmicas tem centenas de células e múltiplos arquegónios; 2 nas coníferas (Pinidae), geralmente em maior número nas Ginkgoidae e Cycadidae. Cada arquegónio tem à sua custódia uma oosfera. Geralmente, apenas se diferencia um embrião, as restantes oosferas abortam. Curiosamente, as células do gametófito ♀ das Ginkgoidae são ricas em clorofila. Os grãos de pólen são transportados pelo vento (polinização anemófila) sendo diretamente capturado pelos primórdios seminais, que para o efeito segregam para o exterior do micrópilo uma gota de polinização. Alguns grupos, como as Cycadidae e as Gnetidae, são secundariamente polinizados por insectos. A gota de polinização ao ser reabsorvida transporta para o interior os grãos de pólen. O pólen germina diretamente no micrópilo ou numa câmara imediatamente abaixo do micrópilo (câmara micropilar). Nas Pinidae e nas Gnetidae desenvolve-‐se um tubo polínico que põe os núcleos espermáticos em contacto direto com as oosferas (sifonogamia). Nas Ginkgoidae e nas Cycadidae o tubo polínico rompe-‐se na proximidade dos arquegónios e liberta dois ou mais gâmetas flagelados (anterozoides) que nadam na gota de polinização ao encontro das oosferas (sifonogamia imperfeita). Nas Ginkgoidae 10 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente a fecundação ocorre com os primórdios já tombados no solo e as sementes estão maduras um ano após a fecundação. Nas Cycadidae entre a fecundação e polinização medeiam até 6 meses. Nas Pinidae a fertilização ocorre 4-‐6 meses após a polinização. O tecido de reserva das sementes das gimnospérmicas – o endosperma primário – tem origem em células haploides do saco embrionário e forma-‐se antes da fecundação. A dupla fecundação características das angiospérmicas apenas se verifica num pequeno grupo de gimnospérmicas – na subclasse Gnetidae – no entanto o endosperma permanece haploide como nos restantes grupos de gimnospérmicas (Carmichael & Friedman, 1995). Nas Ginkgoidae e nas Cycadidae o primórdio seminal atinge a dimensão da semente depois da polinização mas ainda antes da fecundação. Este investimento envolve grandes riscos porque o primórdio pode abortar. As Pinidae são mais eficientes neste processo porque o crescimento dos primórdios ocorre após a fecundação, sendo capazes de realocar parte da energia dos primórdios não fecundados. As sementes de gimnospérmicas maturam em 2-‐3 anos e geralmente são ricas em lípidos e proteínas. Nas Ginkgoidae e nas Cycadidae, ao contrário das Pinidae, a semente não se desidrata e, reunidas as condições ecológicas apropriadas, a germinação ocorre imediatamente após a fertilização. 1.2.3. Biologia da reprodução sexual das angiospérmicas 1.2.3.1. Etapas da reprodução sexual nas angiospérmicas Nas angiospérmicas a reprodução sexual envolve sete etapas descritas no Quadro 2 e explicitadas na Figura 4. Quadro 2. Etapas da reprodução sexual nas angiospérmicas Etapa Descrição Esporogénese Formação dos micrósporos e dos megásporos Gametogénese Desenvolvimento dos gametófitos ♂ e ♀ a partir, respectivamente, dos micrósporos e dos megásporos Polinização Transporte do pólen (gametófito ♂) entre os estames e o estigma de um pistilo Germinação do grão de pólen e desenvolvimento do tubo polínico Envolve a hidratação do pólen, a emergência do tubo polínico e a penetração do tubo polínico ao longo do estilete Fecundação (= fertilização) Inclui a penetração do micrópilo pelo tubo polínico e a fusão gamética de duas células espermáticas (gâmetas ♂), respectivamente, com a oosfera (gâmeta ♀) e com a célula central onde residem os dois núcleos polares Embriogénese Desenvolvimento do embrião Formação da semente Envolve a diferenciação e a acumulação de reservas em tecidos especializados, a dessecação e, frequentemente, a entrada em dormência da semente 1.2.3.1. Esporogénese e gametogénese Microsporogénese e microgametogénese A formação dos micrósporos (microsporogénese) sobrevém nos sacos polínicos. Por meiose cada célula-‐mãe dos grãos de pólen (= microsporócito) dá origem a 4 micrósporos, todos eles férteis, inicialmente organizados em tétradas (grupos de 4). A microgametogénese consiste no desenvolvimento do microgametófito a partir de um micrósporo. Protegido no interior dos sacos polínicos o micrósporo, por mitose, cinde-‐se em duas células também 8 haploides: a célula generativa e a célula vegetativa (= célula do tubo), esta de muito maior dimensão. Em 70 % das 8 Também conhecida por célula anteridial. Este termo deve ser evitado porque pressupõe uma homologia, não demonstrada, 11 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente angiospérmicas o pólen é libertado com apenas duas células. Nos restantes 30%, o pólen é libertado com três células porque, ainda na antera, por mitose, a célula generativa dá origem a duas células espermáticas (= gâmetas ♂). Estas células, pouco depois, são integralmente incorporadas no citoplasma da célula vegetativa. Nos grãos de pólen bicelulares a divisão da célula generativa verifica-‐se mais tarde, aquando do alongamento do tubo polínico no estilete da planta polinizada. Figura 4. Representação esquemática do ciclo de vida das angiospérmicas. N.b. geração esporofítica (parte inferior da figura) da geração gametofítica (parte superior da figura) Megasporogénese e megagametogénese No interior do primórdio seminal imaturo encontra-‐se o megasporócito (= célula mãe do saco embrionário) que, após meiose, origina 4 megásporos. O destino dos quatro megásporos é variável, regra geral apenas sobrevive o megásporo calazal (situado no polo oposto ao micrópilo). Estão descritas para cima de dez sequências de desenvolvimento do gametófito ♀, i.e. de tipos de megagametogénese. Com referi no ponto dedicado ao primórdio seminal, mais de 70 % das angiospérmicas têm um saco embrionário tipo Polygonum, formado a partir de um único megásporo, e constituído por 8 núcleos haploides e 7 células: a oosfera, 2 sinergídeas, uma célula central cenocítica com 2 núcleos (núcleos polares) e 3 antípodas. Nas angiospérmicas basais o megagametófito tem quatro células e quatro núcleos, uma condição interpretada como primitiva (Friedman & Williams, 2004). Outras variantes descritas na bibliografia são tipos derivados do saco embrionário tipo Polygonum. entre esta célula e um anterídeo reduzido. Algo semelhante sucede com a interpretação evolutiva do saco embrionário. 12 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 1.2.3.2. Polinização 1.2.3.2.1. Definição A polinização consiste na transferência de pólen entre uma antera e um estigma nas angiospérmicas, ou entre um saco polínico e a abertura micropilar nas gimnospérmicas. A polinização é indispensável na reprodução sexual. A formação de embriões não sexuais – embriões partenogenéticos ou adventícios – por vezes também necessita do estímulo provido pela captura do pólen pelas anteras (vd. Reprodução assexuada). A polinização deficiente é a maior causa de insucesso reprodutivo nas plantas-‐com-‐flor. O papel chave deste processo na evolução da estrutura da flor e na biologia da reprodução de plantas-‐com-‐semente permite que, em última instância, a flor seja interpretada como adaptação à polinização. 1.2.3.2.2.Sistemas de reprodução Sob a designação comum de “sistema de reprodução” (ing. breeding systems) discutem-‐se, agora, a “expressão da sexualidade” (= sistemas sexuais; ing. sexual systems) e os “sistemas de cruzamento” (ing. mating systems). Na bibliografia os sistemas de reprodução são abordados com vários níveis de detalhe e explicitados através de uma nomenclatura especializada e, infelizmente, pouco consistente. Será fácil na literatura encontrar termos e conceitos alternativos aos utilizados nas secções que se seguem. Sistemas sexuais O sistema sexual expressa a distribuição dos órgãos sexuais ao nível do indivíduo, ou da população, de uma dada espécie. No Quadro 3 estão resumidos os sistemas sexuais identificados por Cruden & Lloyd (Cruden & Lloyd, 2005) no grande clado das plantas-‐terrestres. Sistemas sexuais das plantas-‐terrestres (Cruden & Lloyd, 2005) Quadro 3. Prefixo Homoicia Monoicia Dioicia Sem prefixo [f. hermaf.]homoicia [f.♂ + f.♀] monoicia* [f.♂] + [f.♀] dioicia [f.♂ + f.hermaf.] andromonoicia [f.♂] + [f.hermaf.] ou [f.♂] + [f.♂ + f.♀] androdioicia [f.♀ + f.hermaf.] ginomonoicia [f.♀] + [f.hermaf.] ou [f.♀] + [f.♂ + f.♀] ginodioicia [f.♂ + f.♀ + f.hermaf.] trimonoicia [f.♂] + [f.♀] + [f.hermaf.] ou [f.♂] + [f.♀] + [f.♂ + f.♀] tridioicia Andro-‐ Gino-‐ Tri-‐ Legenda: [ ] – indivíduo; f. – flor; hermaf. – hermafrodita. * em agronomia é frequente designar por ginoicas as cultivares apenas com flores femininas. A monoicia e a dioicia evoluíram, de forma independente, para evitar a endogamia em muitos grupos de plantas primitivamente homoicas. A monoicia e a dioicia são pouco frequentes na natureza (ca. 70% das angiospérmicas são homoicas) porque envolvem custos energéticos muito elevados, uma vez que nestas plantas uma parte significativa das flores (plantas monoicas), ou dos indivíduos (plantas dioicas), não produz semente. A monoicia e a dioicia são mais comuns em regiões áridas e noutros ambientes extremos onde parecem atribuir mais vantagens adaptativas do que nos climas mas benignos para a vida vegetal. Outras formas de expressão sexual reduzem os custos da monoicia e da dioicia estrita mantendo níveis intermédios de alogamia; e.g. diversas variantes de poligamia (indivíduos com flores hermafroditas e de flores unissexuais), uma condição muito frequente na natureza (Quadro 3). Os sistemas sexuais são particularmente diversos nas cucurbitáceas. O Citrullus lanatus «melancia» e muitas Cucurbita cultivadas são monoicas. As cultivares de Cucumis sativus «pepino» podem ser monoicas ou 13 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente exclusivamente femininas (ginoicas) de frutos partenocárpicos. No Cucumis melo (Cucurbitaceae) «meloeiro» a maioria das cultivares são andromonoicas ou trimonoicas. As primeiras flores são masculinas. As flores femininas e/ou hermafroditas diferenciam-‐se nos ramos laterais secundários ou terciários. O ramo primário geralmente é podado acima da segunda folha verdadeira para acelerar a ramificação e o aparecimento de flores femininas ou hermafroditas, e dessa forma antecipar a produção de frutos. Sistemas de cruzamento Definição de autopolinização e de polinização cruzada Reconhecem-‐se dois tipos fundamentais de sistemas de cruzamento: (i) autopolinização (= autofecundação; ing. self-‐pollination) – transferência de pólen entre flores ou no interior de uma flor de um mesmo indivíduo; (ii) polinização cruzada (= alogamia, xenogamia, fecundação cruzada) – transferência de pólen entre dois indivíduos distintos. A autopolinização tem duas variantes: (i) gneitogamia – plantas polinizadas pelo pólen oriundo de outras flores do mesmo indivíduo; (ii) autogamia – os primórdios seminais e o pólen envolvidos na fecundação procedem da mesma flor. A polinização cruzada é francamente mais frequente nas angiospérmicas do que a autopolinização. Os dois tipos fundamentais de sistemas de cruzamento reconhecidos raramente são perfeitos, tanto ao nível do indivíduo como da população. Por essa razão é conveniente considerar as seguintes variantes: (i) autopolinização perfeita – taxa de autopolinização de 100% e, implicitamente, taxa de polinização cruzada de 0%; (ii) autopolinização predominante – taxa de autopolinização de 95% a 100%; (iii) polinização cruzada perfeita – taxa de polinização cruzada de 100%; (iv) polinização cruzada predominante – taxa de polinização cruzada de 95% a 100%; (v) sistema misto – populações com taxas intermédias de autopolinização e de polinização cruzada (de 5 a 95 %). Vantagens e mecanismos de promoção da polinização cruzada A polinização cruzada aumenta o sucesso reprodutivo dos indivíduos e, implicitamente, reduz os riscos de extinção de populações e espécies porque (i) evita os efeitos deletérios de depressão endogâmica, e (ii) promove a variabilidade genética à escala do indivíduo (heterozigotia) e da população (diversidade em alelos). Entende-‐se por depressão endogâmica a redução do sucesso reprodutivo (= fitness) causada pela autopolinização. Os mecanismos envolvidos na depressão endogâmica, e a sua importância relativa, não estão totalmente esclarecidos; supõe-‐se que a manifestação de genes deletérios recessivos será um dos mais importantes . A promoção da variabilidade genética acelera as taxas evolutivas por adaptação dos indivíduos (vd. Noções básicas de evolução) e aumenta o potencial evolutivo de populações e espécies. As vantagens adaptativas associadas à polinização cruzada impulsionaram a evolução de um conjunto muito alargado de mecanismos de promoção da alogamia, entre os quais se destacam: (i) a expressão sexual (v.s. Sistemas sexuais), (ii) a casmogamia (vd. Cleistogamia e casmogamia), (iii) os sistemas de auto-‐ incompatibilidade (vd. Sistemas de auto-‐incompatibilidade), (iv) os sistemas de polinização (vd. Sistemas de 9 polinização), (v) a hercogamia (mecanismos espaciais), e (vi) os mecanismos temporais, entre os quais a dicogamia (v.i.). A hercogamia consiste na separação espacial de estigmas e estames. Vários mecanismos promovem esta separação; e.g. presença de estruturas especiais (e.g. rostelo nas flor das Orchidaceae «orquídeas», vd. vol. III), estames e pistilos de diferente tamanho (vd. exemplos na secção Sistemas de auto-‐incompatibilidade) ou anteras deiscentes para o exterior (anteras extrorsas, e.g. Lilium [Liliaceae] «lírios e açucenas»). Os suprarreferidos mecanismo temporais atuam separando, agora no tempo, a ântese dos estigmas receptivos (que permitem a germinação do pólen). Na bibliografia reconhecem-‐se dois tipos principais destes mecanismos espaciais: (i) alteração ontogénica de sexo, e a (ii) dicogamia. A alteração ontogénica de sexo consiste na produção de flores unissexuais de sexo distinto ao longo do ciclo fenológico; e.g. iniciação do ciclo fenológico com flores ♀ mais tarde substituídas por flores ♂. O termo dicogamia refere-‐se ao desfasamento temporal na maturação dos órgãos sexuais ♀ e ♂ em flores hermafroditas. Para ser eficaz é necessário que todas as flores de uma mesma planta libertem pólen (= ântese) em simultâneo. Na Natureza correm dois tipos de dicogamia: (i) protandria – ântese anterior à maturação dos estigmas, e.g. Asteraceae e a maioria das Lamiaceae; (ii) protoginia – estigmas receptivos antes da ântese, e.g. Plantago (Plantaginaceae). A protandria é mais frequente do que a protoginia. 9 Num sentido clássico a hercogamia refere-‐se à presença de dispositivos especiais que impedem a autopolinização. 14 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Vantagens, desvantagens e mecanismos de promoção da autopolinização Uma vez que a evolução parece favorecer a variabilidade genética, a polinização cruzada é mais frequente entre as plantas silvestres do que a autopolinização. No entanto, a alogamia acarreta várias desvantagens (Quadro 4). Perante estas desvantagens, a autopolinização é eventualmente proveitosa nas condições descritas no Quadro 5. Quadro 4. Desvantagens da alogamia Desvantagem Comentários/exemplos Insegurança reprodutiva Os mecanismos de promoção da alogamia inibem a capacidade das plantas se fecundarem com o próprio pólen incrementando os riscos de insucesso reprodutivo em populações muito pequenas Desmembramento de combinações génicas favoráveis Particularmente prejudicial em ambientes extremos que exigem adaptações, e combinações génicas, muito particulares; e.g. solos tóxicos derivados de rochas ultrabásicas Investimento em mecanismos energeticamente caros Um bom exemplo são os sistemas de incompatibilidade Ineficiente eliminação de genes deletérios Como refiro no ponto Vantagens e mecanismos de promoção da polinização cruzada a manifestação de genes deletérios é uma causa maior da depressão endogâmica Quadro 5. Condições eventualmente favoráveis à autogamia Condição Comentários/exemplos Habitats muito estáveis Nestas condições a inovação genética não é determinante Habitats muito imprevisíveis A alogamia pode atrasar excessivamente a polinização incrementando os riscos de insucesso reprodutivo; habitats sujeitos fogos ou condições meteorológicas) Habitats muito seletivos para as plantas que exigem adaptações muito especializadas A alogamia pode acarretar a um desmembramento de combinações génicas favoráveis Espécies com ciclos de vida muito curtos Por exemplo, a terofitia (ciclo de vida anual) incrementa a insegurança reprodutiva da alogamia; uma sequência de anos maus pode por em causa a sobrevivência de populações ou espécies Espécies de floração precoce Estas espécies enfrentam, geralmente, uma elevada escassez de agentes polinizadores animais e condições meteorológicas desfavoráveis para a fecundação Espécies com sistemas de dispersão a longa distância Teoricamente as plantas autogâmicas são melhores dispersores a longa distância (e.g. em ilhas oceânicas) porque uma planta é suficiente para despoletar um evento de colonização Espécies adaptadas a ocupar rápida de habitats com grandes quantidades de recursos disponíveis Produzir descendentes rapidamente é uma estratégia vantajosa na captura recursos em habitats livres ricos em recursos e livres de competidores diretos Populações pequenas com indivíduos muito dispersos Nestas condições a autopolinização reduz a insegurança reprodutiva Quando os polinizadores animais são escassos Nestas condições a autopolinização reduz a insegurança reprodutiva Diversos mecanismos favorecem a autopolinização: flores hermafroditas, cleistogamia, proximidade entre as anteras e o pistilo, deiscência introrsa, maturação simultânea dos órgãos sexuais ♀ e ♂, ausência de mecanismos de incompatibilidade e a ausência de estruturas que isolem os estigmas das anteras. Os mecanismos que promovem a autopolinização são simétricos dos anteriormente referidos a respeito da polinização cruzada. 15 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 1.2.3.2.1. Cleistogamia e casmogamia Nas angiospérmicas a libertação do pólen, i.e. a abertura das anteras e a concomitante libertação do pólen, pode ocorrer antes (nas flores cleistogâmicas) ou depois da abertura das flores ao exterior (nas flores casmogâmicas). As flores cleistogâmicas são obrigatoriamente autogâmicas. Geralmente são pequenas, pouco coloridas e sem odor nem néctar, permanecem fechadas ao exterior durante a polinização e as suas anteras situam-‐se na proximidade dos estigmas. Nas gramíneas casmogâmicas as lodículas separam as glumelas na ântese; nas espécies cleistogâmicas a morfologia das lodículas inviabiliza esta função. A maioria das flores da Portulaca oleracea (Portulacaceae) «beldroega» e do Triticum aestivum (Poaceae) «trigo-‐mole» é cleistogâmica. A cleistogamia obrigatória característica do T. subterraneum implica que as suas populações naturais sejam constituídas por linhas puras (Katznelson, 1974) e que as características genéticas das cultivares comerciais se mantêm após a sementeira. Pela mesma razão, os riscos de introgressão (cruzamento e troca genética) das populações indígenas com as cultivares melhoradas (e vice-‐versa) é diminuto. Algumas espécies produzem flores cleistogâmicas e casmogâmicas em diferentes fases do seu desenvolvimento; e.g. Viola odorata (Violaceae) «violeta-‐de-‐cheiro» e Catananche lutea (Asteraceae). 1.2.3.2.2.Sistemas de auto-‐incompatibilidade Os sistemas de auto-‐incompatibilidade incapacitam as plantas hermafroditas, portanto com gâmetas ♂ e ♀ funcionais, de produzirem sementes por autopolinização ou quando fecundadas por outros indivíduos geneticamente semelhantes. Os indivíduos portadores de combinações genéticas incompatíveis não produzem sementes porque a germinação estigmática do pólen, o crescimento do tubo polínico, a fertilização dos primórdios seminais ou o desenvolvimento do embrião são neutralizados pela planta receptora. As plantas hermafroditas auto-‐ incompatíveis dizem-‐se também autoestéreis; as plantas autogâmicas e gneitogâmicas são, necessariamente, auto-‐ compatíveis (= auto-‐férteis). Os sistemas auto-‐incompatibilidade repartem-‐ se por dois tipos: (i) os sistemas de auto-‐ incompatibilidade heteromórfica aliam um mecanismo fisiológico a um mecanismo morfológico de prevenção da autopolinização; (ii) nos sistemas de auto-‐incompatibilidade homomórfica o mecanismo fisiológico não tem uma expressão morfológica. A heterostilia é de longe o mecanismo morfológico com mais frequência associado à auto-‐incompatibilidade heteromórfica; quase todas as plantas heterostílicas são auto-‐incompatíveis. Nas populações de plantas heterostílicas, geralmente, coabitam dois (distilia, Figura 5) ou três (tristilia) Figura 5. Distilia em Primula acaulis (Primulaceae) tipos morfológicos de flor, que condicionam as trocas de gâmetas entre indivíduos. Nas plantas distílicas coexistem indivíduos com flores de estames longos e pistilo curto, e indivíduos com flores de estames curtos e pistilos longos. As polinizações compatíveis verificam-‐se apenas entre flores com anteras e estigmas do mesmo comprimento. A distilia ocorre, por exemplo, em Primula (Primulaceae), Lithodora (Boraginaceae) «primaveras» e Linum usitatissimum (Linaceae) «linho». A tristilia, não discutida neste texto, observa-‐se em Lythrum salicaria (Lythraceae) «salgueirinha» e Oxalis sp.pl. (Oxalidaceae). Nas angiospérmicas são muito frequentes dois sistemas de auto-‐incompatibilidade homomórfica, regulados por 10 genes situados num único locus (locus S) polimórfico (alelos S1, S2, S3, etc.) (Quadro 6, Figura 6) . Na auto-‐ incompatibilidade gametofítica apenas um dos alelos da planta-‐mãe dos gâmetas masculinos é expresso no pólen. A 10 As gramíneas apresentam um sistemas de incompatibilidade gametofítica com dois loci (Baumann U. , Juttner, Bian, & Langridge, 2000). 16 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente produção de sementes é preciso que o alelo presente no grão de pólen esteja ausente da planta que o acolhe. Este tipo de incompatibilidade é frequente nas famílias Fabaceae, Papaveraceae, Poaceae, Rosaceae e Solanaceae. Na auto-‐incompatibilidade esporofítica a produção de sementes é barrada quando qualquer um dos genes presentes no dador de pólen está presente na planta polinizada. Embora o gametófito ♂ seja haploide, neste sistema ambos os alelos (caso a planta seja heterozigótica) do esporófito que cede o pólen estão expressos no pólen. Este sistema é frequente nas Asteraceae, Betulaceae, Brassicaceae e Convolvulaceae. Quadro 6. Exemplos de auto-‐incompatibilidade gametofítica e esporofítica Tipo Exemplo 1 Exemplo 2 Exemplo 3 Auto-‐ incompatibilidade gametofítica S1S2 (planta receptora de pólen) x S1S2 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S1 ou S2 → tubos polínicos bloqueados → não ocorre formação de semente. S1S2 (planta receptora de pólen) x S1S3 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S1 ou S3 → S3 formação de tubos polínicos; S1 bloqueado → descendência S1S3 e S2S3. S1S2 (planta receptora de pólen) x S3S4 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S3 ou S4 → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4. Auto-‐ incompatibilidade esporofítica S1S2 (planta receptora de pólen) x S1S2 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S1 ou S2 mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → não ocorre formação de semente. S1S2 (planta receptora de pólen) x S1S3 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S1 ou S3 mas com expressão simultânea dos dois alelos → tubos polínicos bloqueados → não ocorre formação de semente. S1S2 (planta receptora de pólen) x S3S4 (planta dadora de pólen) → grãos de pólen S3 ou S4 mas com expressão simultânea dos dois alelos → todos os tubos polínicos potencialmente viáveis → descendência S1S3, S1S4, S2S3 e S2S4. A) B) Figura 6. Sistemas de auto-‐incompatibilidade. A) Auto-‐incompatibilidade gametofítica. B) Auto-‐incompatibilidade esporofítica 1.2.3.2.3.Sistemas de polinização Vetores e sistemas de polinização 11 Depois de maturados, os grãos de pólen podem disseminar-‐se em tétradas , aglomerados em número variável (e.g. polinídias das orquidáceas) ou isoladamente (condição mais frequente). Nas flores autogâmicas o pólen acede ao estigma por gravidade (condição mais frequente), pelo contacto direto das anteras com os estigmas ou é transportado, no interior da flor, pelo vento ou por insectos. A polinização cruzada exige a ação de vetores polínicos (= agentes polínicos). A polinização pelo vento e pela água desenrola-‐se de forma passiva (polinização passiva). A polinização ativa envolve uma relação mutualista no âmbito da qual, em troca de uma recompensa alimentar, um vetor animal executa um serviço polinização. Como explico no 11 Grupos coesos com 4 grãos de pólen, descendentes da mesma célula-‐mãe dos grãos de pólen. 17 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente ponto Polinização por engano (v.i.), a mentira permeia a polinização ativa. As recompensas alimentar repartem-‐se por três tipos: Néctar – solução açucarada, frequentemente rica em compostos aromáticos, produzida nos nectários; o néctar é essencialmente uma fonte de energia para os polinizadores; a concentração em açúcar do néctar está correlacionada com o tipo de polinizador; Pólen – o pólen fornece proteínas aos polinizadores; algumas espécies produzem dois tipos de pólen, um tipo viável e um segundo tipo estéril mais agradável para os polinizadores; Peças da flor – o consumo de peças da flor está associado a relações mutualistas pouco evoluídas (e.g. polinização cantarófila de muitas magnoliidas); os estames são as peças mais consumidas. A polinização ativa tem publicitada na comunidade de vetores animais. Para tal as plantas servem-‐se de sinais visuais, olfativos ou tácteis. Os sinais visuais expressam-‐se no perianto (e.g. pétalas coloridas dos das Liliaceae, pétalas com marcas e pêlos nos Iris, guias ultravioletas em Potentilla [Rosaceae]), estames (e.g. estames coloridos das Myrtaceae e Mimosoideae e estaminódios de Zingiberaceae e Cannaceae) ou na inflorescência (e.g. inflorescências comosas de Lavandula (Lamiaceae) «rosmaninhos»]. Os osmóforos, normalmente, sediados no perianto (e.g. na coroa dos Narcissus) libertam odores – sinais olfativos – de composição química variável consoante as espécies polinizadoras (e.g. odores doces para atrair abelhas, ou a proteínas em decomposição [carne podre], para atrair moscas). As chamadas guias nectaríferas são sinais periânticos, visuais ou tácteis, que fazem uma sinalização de proximidade da localização das recompensas em néctar e, desse modo, encaminham os insectos na sua direção (Figura 7). A dependência excessiva num único vetor polínico, ou num grupo reduzido de vetores embora assegure a chegada de pólen de boa qualidade (i.e. proveniente de outras plantas da mesma espécie) incrementa os riscos de insucesso reprodutivo. Por essa razão muitas espécies servem-‐se de mais de um vetor polínico ou autopolinizam-‐ se perante um atraso excessivo da chegada de um vetor com pólen compatível do exterior. Por exemplo, as flores Cistus (Cistaceae) «estevas» são visitadas por um espectro muito alargado de insectos, que compreende himenópteros (vespas), dípteros (moscas) e coleópteros (escaravelhos), sendo os primeiros dominantes. O conceito de sistema de polinização (= mecanismo de polinização, ing. polination systems) expressa a estratégia de polinização evolutivamente adquirida pela planta polinizada. Os sistemas de polinização são classificados em função do vetor polínico: polinização anemófila – polinização pelo vento; polinização hidrófila – água como vetor de polinização; e polinização zoófila – Figura 7 Guias nectaríferas. Iris subbiflora polinização por animais. Reconhecem-‐se quatro tipos de polinização (Iridaceae), endemismo calcícola lusitano: os zoófila: polinização entomófila – polinização por insectos; polinização insectos aterram numa das três tépalas ornitófila – polinização por aves; polinização quiropterófila – externas, para não escorregarem apoiam-‐se polinização por morcegos; e polinização malacófila – polinização por nos pêlos e seguem as guias nectaríferas que apontam o centro da flor caracóis. Síndromes de polinização Os vetores polínicos exercem uma grande pressão de seleção nas estruturas reprodutivas das plantas-‐com-‐ semente. Frequentemente, plantas com o mesmo vetor de polinização, ainda que evolutivamente pouco aparentadas, apresentam estruturas reprodutivas de forma e função semelhantes por convergência evolutiva. Faegri & van der Pijl (Faegri & van der Pijl, 1979) designaram por síndrome de polinização o conjunto de adaptações partilhadas, em maior ou menor grau, pelas plantas com um mesmo vetor de polinização. De forma muito resumida descrevem-‐se no Quadro 7 as adaptações florais mais frequentes aos vetores de polinização de maior relevância na natureza. 18 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A polinização anemófila é secundária nas angiospérmicas, i.e. desenvolveu-‐se em linhagens primitivamente entomófilas. A migração para a polinização anemófila é óbvia em alguns grupos de plantas predominantemente entomófilas; e.g. Fraxinus (Oleaceae) «freixos» ou Sanguisorba (Rosaceae). Em alguns clados anemófilos verificou-‐se um retorno à entomofilia; e.g. os ancestrais de Castanea (Fagaceae) «castanheiros» e de Buxus (Buxaceae) «buxos» eram polinizados pelo vento. A Strelitzia reginae (Strelitziaceae) «estrelícia», uma planta ornamental rizomatosa sul-‐africana, muito apreciada nos jardins de regiões tropicais ou de Invernos moderados, exibe um mecanismo singular de polinização por aves (Figura 8). Nesta espécie, uma ou duas flores emergem de uma bráctea alongada e aguda. Cada flor comporta três tépalas exteriores, cor-‐de-‐laranja, em forma de penacho, com a função de atrair as aves polinizadoras. Uma tépala interior azulada está reduzida a uma escama, por debaixo da qual se situa um nectário que recompensa, em néctar, as aves polinizadoras. Uma estrutura semelhante a uma seta, constituída por duas tépalas livres azuis, encerra no seu interior cinco estames férteis e é atravessada, e culminada, por um estilete filiforme. As aves apoiam-‐se nesta estrutura, pressionam-‐na, com o seu peso, contra a bráctea, e forçam a separação das duas tépalas e extrusão de estames e estigmas. Enquanto se alimentam de néctar, os estames roçam e depositam pólen nas patas e nas penas do ventre das aves. Neste ato o estigma também toca nas aves podendo capturar pólen proveniente de outros indivíduos da mesma espécie. Quadro 7. Síndromes de polinização Sistema de polinização Morfologia da flor Pólen, odor e néctar Exemplos Anemofilia – polinização pelo vento Flores numerosas, pequenas, nuas, frequentemente unissexuais e com poucos primórdios seminais (uniovuladas em muitas espécies); estames com filetes longos, estigmas de grande superfície. Pólen produzido em grande quantidade; grãos de pólen pequenos, leves e isolados. Flores sem odor nem néctar. Quercus, Salix «salgueiros», Betula «bidoeiros». Hidrofilia – polinização pela água Flores pequenas e inconspícuas (submersas ou flutuantes); estigmas de grande superfície, por vezes flutuantes. Produção de muito pólen; grãos de pólen pequenos, por vezes flutuantes. Flores sem odor nem néctar Em Vallisneria (Hydrocharitaceae) o pólen navega na superfície da água, em Zostera (Zosteraceae) e em outras plantas marinhas flutua no interior na massa de água Ornitofilia – polinização por aves Flores de cores vivas, geralmente vermelhas, actinomórficas, tubulosas e com pétalas distalmente recurvadas; ovário frequentemente lenhoso. Ântese diurna. Sem odor ou pouco odoríferas. Néctar produzido em maior quantidade do que nas flores entomófilas Fuchsia (Onagraceae) «fúchsias», Aloe (Asphodelaceae) «aloés», Strelitzia «estrelícias». Quiropterofilia – polinização por morcegos. Flores de cores mortas (brancas, acastanhadas, etc.), robustas, longamente pedunculadas, grandes, acampanuladas e estames e estigmas excertos ou então flores pequenas e agrupadas em inflorescências densas; ântese noturna. Odor desagradável (e.g. cheiro a ranço). Néctar abundante. Musa sp.pl. (Musaceae) «bananeiras», Adansonia digitata (Malvaceae, Bombacoideae) «embondeiro». Entomofilia – polinização por insectos. Perianto bem diferenciado e colorido, por vezes simulando formas ♀ (e.g. labelo das Orchidaceae), Localização das recompensas de modo a obrigar ao contacto entre inseto e estames e/ou estigma, e.g. nectários quase ocultos no fundo da flor. Produção de pouco pólen; grãos de pólen grandes, frequentemente pegajosos, ornamentados e aglomerados em massas. Odor mais ou menos intenso, variável com o grupo de insectos polinizadores. O néctar é a recompensa mais importante. Vd. quadro seguinte. 19 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A) B) Figura 8. Polinização ornitófila e entomófila. A) Strelitzia reginae (Strelitziaceae) «strelícia», espécie de polinização ornitófila. B) Rosmarinus officinalis (Lamiaceae) «alecrim», espécie polinizada por abelhas e insectos afins (melitofilia); a flor da imagem é funcionalmente ♂ As interações entre as plantas-‐com-‐flor e os insectos polinizadores geram forças seletivas recíprocas – inseto vrs. planta e planta vrs. inseto – porque a polinização é um passo essencial na reprodução das angiospérmicas e as flores são, pelo menos em potência, importantes na dieta alimentar dos insectos. As pressões de seleção favorecem a emergência de adaptações, tanto nas flores como nos insectos. Enquanto nas plantas evoluíram sistemas de atracão e de recompensa de polinizadores, os animais adquiriram morfologias – e.g. pêlos nas patas e armaduras bocais singulares – e comportamentos especializados. Cerca de 65% das angiospérmicas atuais são entomófilas e mais de 20% das espécies de insectos dependem das flores para se alimentarem. A coevolução entre plantas polinizadas e insectos polinizadores originou muitos casos de estreita dependência. Consequentemente, o atual declínio das populações de abelhas e outros polinizadores está a pôr em risco a sobrevivência de muitas espécies de plantas, sobretudo nas regiões tropicais. No Quadro 8, de forma muito resumida, descrevem-‐se as síndromes de polinização associadas aos tipos mais comuns de entomofilia. Os hábitos de limpeza dos insectos polinizadores são um risco para as plantas entomófilas. Se os polinizadores conseguem varrer o pólen do corpo, a compra do serviço polinização resume-‐se a uma oferta, sem proveitos, de um produto energeticamente caro -‐ o néctar. Consequentemente, a evolução forçou as plantas a colocarem o pólen numa parte do corpo dos insectos que estes tenham dificuldade em limpar. As orquídeas inserem massas de pólen com um pé viscoso na cabeça dos polinizadores. As labiadas (Lamiaceae) de flores zigomórficas (com um plano de simetria), esfregam as anteras no dorso dos insectos que visitam as suas flores. A Capparis spinosa (Capparaceae) «alcaparra» coloca o pólen no ventre dos polinizadores. As plantas que inserem pólen no ventre dos polinizadores são raras nas latitudes temperadas; nos trópicos nem tanto (e.g. muitas fabáceas caesalpinioideas como as Bauhinia). As anteras do Solanum lycopersicum (Solanaceae) «tomateiro», do S. tuberosum «batateira» ou do S. melongena «beringela», entre muitas outras espécies (8% das angiospérmicas) (Buchmann, 1983), necessitam de ser agitadas pelo vento ou por insectos para libertarem o pólen. Este mecanismo de polinização, conhecido por polinização-‐por-‐ vibração (ing. buzz-‐pollination), depende da ação mecânica do vento ou de insectos, sem que, muitas vezes, se verifique uma intervenção direta de um agente transportador de pólen. Ação mecânica dos insectos vetores é igualmente necessária na polinização das giestas dos géneros Cytisus e Genista, ou na Medicago sativa «luzerna», entre outras leguminosas. Nas flores destas espécies os estames e o estilete estão enrolados como a mola de um relógio-‐de-‐pulso, contidos pela quilha. Quando um abelhão ou uma abelha inserem a sua armadura bucal na flor, as pétalas que constituem a quilha são pressionadas para baixo, separam-‐se, e a cabeça do vetor é repentinamente fustigada pelos estames e estilete. Os estames depositam pólen; o estilete, eventualmente, captura pólen trazido pela abelha de outra planta. 20 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Quadro 8. Síndromes de polinização associados à entomofilia Sistema de polinização Características do insecto Síndrome (mais frequente) Exemplos Melitofilia – polinização por abelhas (Apis mellifera) e espécies afins (e.g. abelhas solitárias, abelhões [gén. Bombus]) As abelhas não veem o vermelho, em contrapartida veem o ultravioleta (UV); armadura bucal de média dimensão capaz de lidar com alimentos sólidos e líquidos; geralmente visitam repetidamente a mesma espécie de planta. Flores de cores vivas, frequentemente amarelas ou azuis, se vermelhas então com cor UV; flores grandes ou pequenas e então agrupadas em inflorescências densas; flores mecanicamente fortes, de tubo da corola ou garganta (nas flores dialipétalas) curtos, zigomórficas ou actinomórficas, regra geral com uma plataforma de apoio aos insectos (e.g. um lábio); presença de guias nectaríferas UV na superfície das pétalas a indicar posição dos nectários; odor adocicado e suave; néctar de fácil acesso; libertação do pólen estimulada pelas vibrações produzidas pelos insectos. Numerosas Lamiaceae – e.g. Salvia «sálvias», Rosmarinus officinalis «alecrim» (Figura 8), Thymus «tomilhos». Psicofilia – polinização por borboletas diurnas Diurno, de boa visão e pouco olfato; as borboletas veem o vermelho; armadura bucal longa e tubulosa, adaptada à aspiração de líquidos. Flores frequentemente coloridas (azuis, amarelas ou vermelhas), actinomórficas e de tubo comprido e estreito, por vezes providas de esporões; flores frequentemente organizadas em inflorescências e/ou com uma plataforma de apoio aos insectos; sem guias nectaríferas, odor pouco intenso embora agradável; néctar geralmente pouco abundante e de difícil acesso; ântese diurna. Lavandula «rosmaninhos» (Lamiaceae), Lantana camara (Verbenaceae), Trifolium «trevos» (Fabaceae), Viola «violetas» (Violaceae). Falaenofilia – polinização por borboletas noturnas Noturno, bom sentido do olfato, por vezes com capacidade de voo imobilizado (família Sphingidae); armadura bucal longa e tubulosa, adaptada à aspiração de líquidos. Flores de cores pálidas, frequentemente tubulosas, horizontais ou pendentes, zigomórficas ou actinomórficas e de pétalas distalmente recurvadas para apoio dos insectos; sem guias nectaríferas; frequentemente com odores fortes (pela tardinha ou noite); néctar geralmente pouco abundante e de difícil acesso; ântese noturna. Brugmansia «brugmânsias», Datura «figueiras-‐do-‐inferno», Oenothera. Miofilia – polinização por moscas Atraídos por carne em decomposição (sapromiofilia); armadura bucal curta preparada para absorver líquidos ou sólidos previamente liquefeitos. Flores frequentemente claras, amarelas, alaranjadas ou de cores mortas, com desenhos quadriculados e actinomórficas; odor desagradável (a proteínas em decomposição); sem néctar. N.b. nem todos os grupos de moscas polinizadoras são atraídos por carne em decomposição, facto com reflexos na estrutura das flores polinizadas; e.g. as flores polinizadas por moscas da família Syrphidae apresentam síndromes de polinização semelhantes às flores polinizadas por abelhas. Numerosas Araceae (Figura 9) e Apiaceae. Cantarofilia – polinização por coleópteros Armadura bucal pouco especializada de tipo triturador; polinizadores pouco especializados, alimentam-‐se indiscriminadamente de várias partes da flor. Flores esverdeadas ou de cores escuras; geralmente grandes, actinomórficas, com partes numerosas e carnudas (e.g. muitas pétalas e estames), não tubulosas, com os órgãos sexuais muito expostos; as pétalas e os estames atuam como recompensa e são consumidos pelos polinizadores; produção de grandes quantidades de pólen; sem néctar; odor forte, por vezes a carne podre (coprofilia). Magnolia «magnólias», Nymphaeaceae. A polinização entomófila é particularmente complexa e evoluída em três famílias da flora Portuguesa: orquidáceas, moráceas e lamiáceas. A polinização das orquidáceas é examinada mais adiante (vd. Polinização por engano). O género Ficus (Moraceae) apresenta um engenhoso sistema de polinização que envolve uma simbiose com pequenas vespas sem ferrão da família Agaonidae (classe Hymenoptera). Como exemplo deste sistema exploro, baseado em Flaishman et al. (Flaishman, Rodov, & Stover, 2008), a biologia da polinização do Ficus carica, a vulgar «figueira». O Ficus carica tem origem no Mediterrânico Oriental. As plantas selvagens de Ficus carica, conhecidas por «caprifigos» ou «figueiras-‐selvagens», são monoicas e polinizadas por uma única espécie de vespa, a Blastophaga psenes. O interior do sícono dos caprifigos está revestido por flores ♀ de estilete curto; as flores ♂ concentram-‐se na vizinhança do ostíolo, um pequeno poro situado na extremidade distal do sícono. As ♀ de B. psenes penetram nos síconos imaturos dos «caprifigos» pelo ostíolo, perfuram com um ovopositor especializado o estigma das flores ♀ e depositam um ovo no seu interior. As larvas de B. psenes alimentam-‐se dos tecidos ovariais das flores ♀. Finda a fase larvar e de pupa os adultos rompem as paredes do ovário e abandonam as flores. Os ♂ são ápteros; emergem antes das ♀, fecundam-‐nas de imediato ainda no interior dos ovários das flores ♀ dos caprifigos, e morrem pouco depois 21 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente sem ver a luz do dia. As vespas ♀, já fecundadas, ao abandonarem o figo são “carregadas” de pólen pelas flores ♂. Visitam então mais do que um sícono para depositar ovos e polinizam, desse modo, as flores ♀ das figueiras-‐ selvagens. Os caprifigos produzem três gerações por ano coincidentes com outras tantas gerações de B. psenes. Os síconos dos caprifigos não são edíveis porque, por regra, a maioria das flores ♀ é parasitadas pela B. psenes; “produzem” mais vespas do que frutos. As figueiras domesticadas são unissexuais: todas as suas flores são ♀ e de estilete longo. Potencialmente, qualquer das flores destes síconos pode evoluir para fruto porque o ovopositor da B. psenes é demasiado curto para atingir, a partir do estigma, o ovário das flores de estiletes longos. A maioria das cultivares comerciais de «figueira» são partenocárpicas não necessitando, por isso, de ser polinizadas. As flores das cultivares conhecidas por «figos-‐de-‐esmirna», pelo contrário, precisam de ser polinizadas. Para tal são cultivados caprifigos na sua vizinhança de modo a garantir a presença de B. psenes ao nível do pomar. As vespas ♀ emergem dos caprifigos no início da Primavera (Abril). Uma vez no exterior, embora só consigam parasitar as flores de estiletes curtos, tanto podem visitar, e polinizar, caprifigos como figueiras-‐comuns. Nas Labiadas evoluíram vários sistemas mecânicos muito elaborados de polinização. Por exemplo, em Rosmarinus officinalis (Lamiaceae) «alecrim» – uma espécie melitófila – a pressão realizada pelos apídeos polinizadores na base dos estames força as anteras a roçarem e a depositarem pólen no dorso do inseto, uma região do corpo de difícil limpeza. As flores de R. officinalis são protândras, i.e. as flores mais jovens são funcionalmente ♂ e as mais velhas funcionalmente ♀. Consequentemente, nas flores mais velhas os estames deixam de reagir à pressão e o estilete encurva-‐se. Os insectos que, entretanto, se apoiem no lábio inferior, em busca de néctar, compelem o movimento do estilete que roçará, também, no seu dorso. A) B) C) Figura 9. Polinização miófila. A) Amorphophallus rivieri (= A. konjac) (Araceae); a inflorescência desta arácea proveniente do E da Ásia liberta um odor desagradável que atrai moscas polinizadoras; pertence ao género Amorphophallus a planta com a maior inflorescência, não ramificada, do mundo (A. titanum). Polinização por engano. B) Plumeria rubra (Apocynaceae), espécie falaenófila com uma polinização por engano alimentar (Haber, 1984). C) Aceras anthropophorum (Orchidaceae) «orquídea-‐do-‐ homem-‐enforcado», assim designada porque o labelo tem a forma de um homem, como muitas outras orquídeas segue uma estratégia de polinização por engano Polinização por engano A oferta de recompensas em troca do serviço polinização é energeticamente muito cara. Não surpreende, por isso, que muitas espécies de plantas, para atrair insectos polinizadores, exibam sinais visuais, tácteis ou odoríferos sem oferecerem qualquer tipo de recompensa. Enquanto o polinizador não evolui novos sistemas de detecção de mentiras, o engano é uma aposta vantajosa. A evolução tanto facilita a cooperação mutualista, como o embuste mais descarado. Existem dois tipos de polinização por engano: Polinização por engano alimentar (ing. food deceit) – as flores assinalam a presença de recompensas alimentares inexistentes; as espécies que seguem esta estratégia imitam a forma e os odores de espécies que oferecem recompensas; e.g. a Plumeria rubra (Apocynaceae), uma árvore centro-‐americana, não oferece recompensas às borboletas noturnas polinizadoras, engana-‐as mimetizando o odor e a forma de outras espécies falaenófilas com recompensas (Figura 9) (Haber, 1984); 22 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Polinização por engano sexual (ing. sexual deceit) – as flores mimetizam as feromonas sexuais e/ou os sinais visuais e tácteis de insectos fêmeas; os insectos machos são usados como veículo de pólen quando visitam e tentam copular (pseudocópula), por engano, com a flor (v.i. polinização nas orquidáceas). A polinização por engano está particularmente desenvolvida na família das orquídeas (Figura 9). As orquídeas são entomófilas. Cerca de 1/3 das espécies segue uma estratégia de polinização por engano sexual. Nestas orquídeas as flores libertam odores quimicamente próximos às feromonas femininas de determinadas espécies de vespas (Hymenoptera) e exibem labelos semelhantes a fêmeas, na forma, cor e pilosidade. A polinização é realizada pelas vespas macho quando tentam copular com a flor (pseudocópula). Os machos atraídos pelas flores pousam no labelo e, inadvertidamente, contactam com as bursículas, duas cavidades onde se alojam duas polinídias (uma por bursícula). As polinídias são massas de pólen suportadas por um pequeno pé, com uma massa viscosa na base, o retináculo. A natureza viscosa do retináculo permite que as polinídias se colem à cabeça ou ao abdómen do inseto macho. A impossibilidade de realizar a cópula obriga o inseto macho a procurar novamente uma fêmea. Ao pseudocopular com outra flor existe uma grande probabilidade inserir as polinídias, completas ou não, no estigma de uma flor não polinizada. Esta estratégia de polinização embora dispense a produção de néctar estabelece uma dependência absoluta da planta em relação ao seu polinizador: o risco do polinizador “aprender” que está a ser enganado, ou extinguir-‐se é real. Admite-‐se que a polinização por engano é uma das chaves para explicar a enorme diversidade específica das orquidáceas. Importância económica da polinização entomófila Klein et al. (Klein, et al., 2007) exploraram as características da polinização em 105 plantas alimentares cultivadas: das plantas estudadas 87 eram entomófilas; 28 espécies não dependiam de polinização animal (Quadro 9). A polinização entomófila perde relevância quando a análise é efetuada em volume de produção, e não em número de espécies. 60% da produção global de alimentos em volume provém de culturas que não dependem da polinização animal, entre as quais se destacam os cereais (os cereais são todos anemófilos). A eficiência dos insectos polinizadores está, em larga medida, relacionada com a precipitação e a temperatura do ar. A precipitação inibe o voo dos insectos, assim como as temperaturas excessivas, sejam elas altas ou baixas. A abelha, o mais importante polinizador das plantas entomófilas com interesse económico das regiões de clima temperado e mediterrânico, tem um pico de eficiência a transportar pólen a 20-‐22°C. As abelhas raramente voam com temperaturas inferiores a 12°C. Quadro 9. Algumas plantas cultivadas estritamente, a muito dependentes da polinização por insectos (Klein, et al., 2007) Cultura Sistema de reprodução Sistema de reprodução Citrullus lanatus «melancia» Monoica auto-‐compatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus). Cucumis melo «melão» Monoica ou andromonoica, auto-‐ compatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus). Cucurbita maxima, C. moschata, C.pepo «abóboras» Monoica auto-‐compatível. Abelhas (Apis mellifera) e abelhas solitárias. Cucumis sativus «pepino» Monoica ou andromonoica, auto-‐ compatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus). Fagopyrum esculentum «trigo-‐ sarraceno» Hermafrodita, auto-‐incompatível, distílica. Abelhas (Apis mellifera). Actinidia chinensis «kiwi» Dioica. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias e abelhões (Bombus). Annona squamosa «anoneira» Hermafrodita. Escaravelhos (fam. Nitidulidae). Averrhoa carambola «caramboleira» Hermafrodita, auto-‐incompatível, distílica. Abelhas (Apis sp.pl.). 23 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Eriobotrya japonica «nespereira» Hermafrodita, auto-‐incompatível. Abelhas (Apis mellifera) e abelhões (Bombus). Malus domestica «macieira» Hermafrodita, geralmente auto-‐ incompatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias, abelhões (Bombus) e sirfídeos. Mangifera indica «mangueira» Andromonoica, auto-‐compatibilidade variável consoante as cultivares. Abelhas (Apis mellifera), abelhas sem ferrão (Trigona), dípteros, formigas e vespas. Passiflora edulis «maracujazeiro» Hermafrodita, maioria das cultivares auto-‐ incompatíveis. Abelhas solitárias, abelhões (Bombus) e beija-‐flores. Persea americana «abacateiro» Hermafrodita, auto-‐incompatível, dicogâmica. Abelhas (Apis mellifera), abelhas sem ferrão e abelhas solitárias. Prunus sp.pl. «prunoideas» Hermafrodita, geralmente auto-‐ compatíveis. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias, abelhões (Bombus) e dípteros. Pyrus communis «pereira» Hermafrodita, auto-‐incompatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhões (Bombus) e abelhas solitárias. Rubus sp.pl. «silvas» Hermafrodita, auto-‐compatível. Abelhas (Apis mellifera), abelhas solitárias, abelhões (Bombus) e sirfídeos. Theobroma cacao «cacaueiro» Hermafrodita, auto-‐incompatibilidade variável consoante as cultivares. Abelhas (Apis), dípteros das fam. Cecidomyiidae e Ceratopogonidae. Legenda: andromonoicia – indivíduos com flores hermafroditas e flores unissexuais masculinas; dicogamia – desfasamento temporal na maturação dos órgãos sexuais ♀ e ♂; dípteros (lat. Diptera) – ordem de insectos à qual pertencem todas as moscas; sirfídeos (lat. Syrphidae) – moscas comuns nas flores, sobretudo nas flores das umbelíferas, fáceis de identificar pelo abdómen listado (como o das vespas) e pela capacidade de pairar no ar. 1.2.3.3. Germinação do grão de pólen, formação do tubo polínico e fecundação A capacidade do pólen cumprir a sua função reprodutiva designa-‐se por viabilidade. A duração da viabilidade do pólen depende (i) das características genéticas da planta (por vezes comuns à escala do género e da família), (ii) do estádio de desenvolvimento do microgametófito e (iii) de variáveis ambientais, sobretudo da temperatura e da humidade relativa. O pólen das Poaceae é viável durante poucas horas; noutras espécies, particularmente entre as espécies entomófilas, a viabilidade pode prolongar-‐se por várias semanas. O pólen binucleado, por regra, é viável durante mais tempo do que o pólen trinucleado. A perda de água reduz acentuadamente a viabilidade do pólen, por isso, temperaturas elevadas e humidades relativas baixas podem prejudicar a polinização. Logo após a abertura das flores os estigmas estão, geralmente, sujeitos a uma intensa e permanente chuva de pólenes estranhos. As plantas-‐com-‐flor desenvolveram mecanismos eficazes, ainda não completamente esclarecidos, que apenas autorizam a germinação de pólenes coespecíficos. Desde que os estigmas estejam 12 receptivos (permitam a germinação do pólen), menos de uma hora após a captura pelo estigma, o grão de pólen hidrata-‐se e germina. Este processo depende da viabilidade do pólen recém-‐chegado e da compatibilidade entre o pólen e o estigma. Iniciada a germinação, o tubo polínico irrompe por uma abertura da esporoderme e invade os tecidos estigma. Nos estiletes sólidos o tubo polínico cresce em direção aos primórdios seminais pelos espaços intercelulares do tecido de transmissão; nos estiletes fistulosos mergulha numa mucilagem. Nos grãos de pólen binucleados a divisão da célula generativa em duas células espermáticas decorre durante a formação do tubo polínico. Durante todo o processo reprodutivo o tubo polínico é alimentado pelos tecidos do estigma e do estilete; o seu metabolismo e alongamento são controlados pelo núcleo da célula vegetativa. A célula vegetativa do tubo polínico desce pelo estilete contida no interior do tubo polínico arrastando consigo duas células espermáticas (= gâmetas ♂) que permanecem incorporadas no seu citoplasma. A chuva ou humidades relativas muito altas prejudicam a deiscência das anteras e a aderência do pólen aos pistilos. Temperaturas muito altas podem induzir a formação de grãos estéreis de pólen e prejudicar a aderência do pólen aos pistilos. A velocidade de crescimento do tubo polínico é determinante no sucesso da fecundação porque 12 Receptividade ou maturação dos estigmas. 24 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente os primórdios seminais têm uma viabilidade limitada. Designa-‐se por período de polinização efetiva a diferença entre a longevidade dos primórdios seminais pós a ântese, em dias, menos o tempo, novamente em dias, que o tubo polínico necessita para percorrer o estilete e atingir os primórdios seminais. A viabilidade dos primórdios é variável de espécie para espécie; e.g. 10-‐15 dias na macieira e 4-‐5 dias na cerejeira. Em regra o tubo polínico demora 1 a 7 dias a atingir os primórdios. Portanto, a polinização tardia e os fatores que atrasam a germinação dos tubos polínicos (e.g. frio) aumentam o risco de insucesso na formação de frutos e sementes. A penetração do primórdio seminal pelo tubo polínico faz-‐se, geralmente, pelo micrópilo. Nas Cucurbitaceae o tubo polínico perfura os tegumentos. A fusão dos gâmetas inclui, numa primeira etapa, a libertação dos núcleos espermáticos: um no interior da oosfera e outro na célula central. Pouco depois realiza-‐se a fusão do material genético (singamia) maternal e paternal. Este complexo processo com dois gâmetas ♂ e duas singamias designa-‐se por dupla fecundação e é exclusivo das angiospérmicas. A fusão de um núcleo espermático com a oosfera dá origem ao zigoto. O zigoto é a primeira célula da geração esporofítica seguinte, cujo desenvolvimento gera o embrião. A 13 célula triploide resultante do encontro do segundo núcleo espermático com os dois núcleos polares é o ponto de 14 partida da diferenciação do endosperma . O endosperma é diploide nas angiospérmicas mais primitivas (angiospérmicas basais), por esta razão Friedman & Williams (2004) admitem que o endosperma triploide foi adquirido por um antepassado comum das magnoliidas, monocotiledóneas e eudicotiledóneas. 1.2.3.4. Desenvolvimento da semente Concluída a fertilização o primórdio seminal sofre um conjunto de modificações que desembocam na formação da semente. O desenvolvimento da semente comporta três etapas, as duas primeiras mais ou menos sobrepostas no tempo: (i) embriogénese; (ii) acumulação de reservas; (iii) maturação das sementes (nas sementes ortodoxas). O embrião diferencia-‐se a partir do zigoto sendo para tal nutrido pela nucela, tecido que na grande maioria das espécies de angiospérmicas acaba por desaparecer (excepto nas sementes perispérmicas, vd. Vol I, Fasc.II). O primeiro passo da embriogénese envolve a divisão do zigoto em duas células-‐filha: a célula-‐basal e a célula-‐apical, a primeira voltada para o polo micropilar, e a segunda para o polo calazal. A célula-‐basal dará origem ao suspensor, nas angiospérmicas uma estrutura haustorial encarregue da transferência de nutrientes e de hormonas vegetais da planta-‐mãe para o embrião em formação (nas ‘pteridófitas’ e nas gimnospérmicas o suspensor tem um metabolismo pouco ativo). As células do suspensor degeneram naturalmente ou por efeito da compressão do embrião em crescimento. Da célula apical diferencia-‐se, num primeiro estádio, o pró-‐embrião que, por sua vez, evolui num embrião. O pró-‐embrião tem inicialmente uma forma globular (estado globular) e tecidos não diferenciados. Nas eudicotiledóneas o pró-‐embrião toma, de seguida, a forma de coração estilizado (estado cordiforme) que evidência a diferenciação de dois cotilédones. Nas monocotiledóneas o embrião progride para uma forma cilíndrica porque dispõe de apenas um cotilédone. O embrião cordiforme ou cilíndrico dispõe já de tecidos meristemáticos especializados. A marcar o final da embriogénese o embrião alonga-‐se significativamente completando-‐se a diferenciação dos meristemas primários, apical radicular e apical caulinar. No embrião identifica-‐se um polo caulinar e outro radicular; a polaridade é definida num estágio inicial do desenvolvimento embrionário e, durante todo o ciclo de vida, não mais abandona as plantas. Como referi anteriormente o endosperma é o tecido de reserva mais frequente nas plantas-‐com-‐semente; a sua diferenciação decorre paralelamente com a do embrião. O endosperma das gimnospérmicas diz-‐se primário e o das angiospérmicas secundário ou albúmen. O endosperma pode (sementes albuminosas) ou não (sementes exalbuminosas) permanecer na semente. A formação de cotilédones de grande dimensão com abundantes reservas faz-‐se, em grande parte, à custa da desmobilização das reservas acumuladas no endosperma no início da formação da semente. As reservas energéticas cotiledonares são desmobilizadas mais rapidamente em Direcção aos meristemas do embrião do que as reservas sob a forma de endosperma. Por isso, as sementes cotiledonares tendem 13 Na heterofecundação os dois núcleos espermáticos têm origem em dois tubos polínicos distintos, um evento raro na biologia reprodutiva das angiospérmicas. 14 Nas angiospérmicas poder-‐se-‐ão utilizar os termos zigoto primário e zigoto secundário para designar, respectivamente, as células resultantes da fusão do primeiro núcleo espermático com a oosfera e do segundo núcleo espermático com os dois núcleos polares. 25 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente a germinar mais rapidamente do que as sementes albuminosas. As sementes muito grandes geralmente têm reservas endospérmicas. Os tegumentos do primórdio seminal dão origem ao perisperma que envolve e protege a semente. As sementes ortodoxas perdem água (e peso) e sofrem uma acentuada redução da atividade metabólica à medida que amadurecem adquirindo, deste modo, tolerância ao à dessecação e a temperaturas extremas. Finda a maturação, as sementes ortodoxas entram em quiescência. Recordo que este termo significa “suspensão do crescimento”, qualquer que seja a causa e a duração. Nas sementes ortodoxas dormentes – a dormência é um subtipo de quiescência – o embrião é incapaz de prosseguir, de imediato, o seu desenvolvimento e dar origem a uma nova planta, mesmo sob condições ambientais ótimas para a germinação. As sementes recalcitrantes não entram em quiescência, e mantêm elevados teores em água na maturação, o que as torna sensíveis à dessecação e a temperaturas baixas (geralmente abaixo dos 10°C). Produzem sementes recalcitrantes os Quercus e Castanea (Fagaceae), a Theobroma cacao (Malvaceae, Sterculioideae) «cacaueiro» e a Persea americana (Lauraceae) «abacateiro». Ao contrário das sementes ortodoxas, não podem ser conservadas congeladas e permanecem viáveis durante um curto período de tempo. 1.2.3.5. Formação do fruto A diferenciação do fruto a partir das paredes do ovário normalmente depende do estímulo da fecundação e consequente formação de sementes. Regra geral as flores não fecundadas abortam: o ovário pára de crescer e a flor senesce (= morre). A transição entre a fase de flor e a formação do fruto designa-‐se por vingamento. Os frutos ditos partenocárpicos formam-‐se sem fecundação e distinguem-‐se dos frutos “normais” por não possuírem sementes. Produzem frutos partenocárpicos, por exemplo, a bananeira, o ananaseiro, muitos citrinos e algumas cultivares de macieira ou de videira-‐europeia, como a ‘Uva Preta de Corinto’ e a ‘Dona Maria’. Algumas espécies necessitam do estímulo da germinação do pólen para produzir frutos partenocárpicos; outras dispensam estímulos externos para iniciar a formação do fruto. Distinguem-‐se três fases na formação do fruto: (i) na fase I ocorre uma intensa divisão celular; (ii) durante a fase II dá-‐se um incremento da dimensão das células e um abrandamento da divisão celular; (iii) na fase III a divisão celular e a expansão das células cessam, a cor, a estrutura e a composição química do fruto mudam, e este amadurece. A duração das três fases varia de espécie para espécie, e entre cultivares. Nas prunoideas – fruteiras da subfamília Prunoideae (Rosaceae) – o caroço resulta da lenhificação do endocarpo que ocorre no início da fase II. Os frutos carnudos acumulam grande quantidade de açúcares na fase III (amadurecimento); os frutos secos perdem água e as suas células senescem. Os frutos maduros, frequentemente, destacam-‐se da planta-‐mãe por uma zona de abcisão, situada na base do pedúnculo do fruto, identificável através de uma pequena articulação. O desenvolvimento dos frutos tem uma forte regulação hormonal extensamente discutida nos livros texto de fisiologia vegetal. 1.2.3.6. Dispersão Vantagens da dispersão A dispersão é um momento chave na biologia das plantas. Os mecanismos de dispersão são muito frequentes, especializados e diversos nas angiospérmicas. Esta constatação é, por si só, uma evidência forte de que a dispersão eficiente de diásporos, ou propágulos, é evolutivamente vantajosa. A dispersão para longe da vizinhança dos indivíduos parentais incrementa o sucesso reprodutivo das plantas através de três mecanismos maiores: (i) aumento da probabilidade de colonização de micro-‐habitats adequados à germinação das sementes e ao estabelecimento das plântulas; (ii) incremento da distância das plantas germinantes a indivíduos coespecíficos hospedeiros de doenças e pragas; (iii) redução dos riscos de endogamia nas plantas alogâmicas. Por outras palavras, nascer e crescer na vizinhança dos pais é um risco porque a taxa de mortalidade das plântulas está correlacionada com a densidade, a dimensão (tamanho) dos indivíduos condiciona a sua capacidade competitiva e, frequentemente, longe dos 26 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente indivíduos parentais, há micro-‐habitats ainda não preenchidos salubres (livres de doenças, pragas e competidores) e ricos em recursos, onde gerar filhos geneticamente saudáveis, i.e., um “mundo” de oportunidades reprodutivas. Unidades e agentes de dispersão A unidade de dispersão, i.e. o que se dispersa, varia de espécie para espécie. Nos Cytisus (Fabaceae) «giestas» e nos Ulex (Fabaceae) «tojos» dispersam-‐se as sementes, em Quercus (Fagaceae) um fruto com uma semente inclusa, em Coronilla (Fabaceae) pedaços (mericarpos) de uma vagem esquizocárpica com uma semente inclusa, em muitos Allium (Alliaceae) «alhos» bolbilhos formados na inflorescência, em Cynodon dactylon (Poaceae) «grama» sementes ou fragmentos de rizoma e em Hydrangea (Hydrangeaceae) «hidrângea» sementes ou fragmentos do caule (estacas). Em casos extremos a planta, como um todo, atua como unidade de dispersão; e.g. Lemna minor (Araceae) «lentilha-‐de-‐água». Reconhecem-‐se dois tipos de unidades de dispersão: 15 Diásporo – embrião mais o conjunto das estruturas que o acompanham, e.g. restantes estruturas da semente e tecidos do fruto; a semente é o diásporo das plantas com frutos deiscentes e o fruto, ou parte do fruto com sementes inclusas, é o diásporo dos frutos indeiscentes; são também diásporos os esporos das ‘briófitas’ e ‘pteridófitas’; Propágulo – qualquer estrutura que permita a reprodução vegetativa de uma planta; e.g. fragmentos de estolhos e rizomas. As unidades de dispersão podem dispersar-‐se por gravidade ou serem transportadas por agentes de dispersão, e.g. animais, vento e água. Mecanismos de dispersão de diásporos Os mecanismos de dispersão de diásporos mais frequentes na natureza, e os agentes e adaptações que geralmente lhes estão associados foram resumidos no Quadro 10. Quadro 10. Mecanismos de dispersão de diásporos Tipo Estrutura dos diásporos Exemplos Autocoria – dispersão por gravidade (barocoria) ou presença de mecanismos autónomos de dispersão. Diásporos barocóricos são estruturalmente muito variáveis. Os mecanismos autónomos de dispersão de diásporos incluem a queda não assistida por gravidade, o enterramento ativo ou sistemas de projeção. Por gravidade sem mecanismos especiais, e.g. Quercus (Fagaceae) (carvalhos); enterramento ativo de diásporos, e.g. Arachis hypogaea (Fabaceae) «amendoim» e Trifolium subterraneum (Fabaceae) «trevo-‐subterrâneo»; projeção de sementes, e.g. Ecballium elaterium (Cucurbitaceae) «pepino-‐ de-‐são-‐gregório» (Figura 10) e diversas Balsaminaceae. Anemocoria – dispersão pelo vento. Diásporos pequenos, leves e com estruturas aerodinâmicas para facilitar o transporte pelo vento; e.g. asas, pelos, estruturas em forma de balão. Frutos alados em Ailanthus altissima (Simaroubaceae) «ailanto») e Ulmus (Ulmaceae) «ulmeiros» (Figura 10); sementes com pelos em Chorisia speciosa (Malvaceae, Bombacoideae) e Salix (Salicaceae) «salgueiros»; cálice em forma de balão em alguns Trifolium «trevos». Na maior das Asteraceae cálice reduzido a um papilho de pelos que funciona como uma paraquedas. Hidrocoria – dispersão pela água. Diásporos capazes de resistir à submersão em água doce ou marinha; por vezes com capacidade de flutuação. Frequente entre a vegetação litoral, aquática e anfíbia; e.g. Pancratium maritimum (Amaryllidaceae) «narciso-‐das-‐ areias», disperso pela água do mar. Zoocoria – dispersão apoiada em vetores de dispersão animais. As plantas endozoocóricas produzem diásporos com cores, odores agradáveis e/ou “oferecem” recompensas aos seus vetores de dispersão, e.g. polpa de um fruto carnudo, sarcotesta ou excrescências carnudas várias na superfície do episperma. As espécies ectozoocóricas dispõem de diásporos viscosos ou providos de espinhos ou ganchos. Sementes com excrescências nutritivas (Figura 10), e.g. Ricinus communis (Euphorbiaceae) «rícino»; plantas com frutos carnudos, e.g. muitas Rosaceae e Solanaceae; plantas com diásporos viscosos, espinhosos ou com ganchos, e.g. numerosas espécies de Apiaceae «umbelíferas». 15 Muitos autores usam um conceito lato de diásporo que engloba o conceito de propágulo. 27 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A maior parte das plantas combina mais que um mecanismo de dispersão porque é demasiado arriscado “apostar” num único mecanismo eventualmente falível. Por exemplo, os Quercus além de autocóricos, são dispersos por aves, e.g. Corvus corone «gralha-‐preta» e Garrulus glandarius «gaio», e por mamíferos, e.g. Apodemus sylvaticus «rato-‐do-‐campo». Os diásporos zoocóricos podem ser transportados, por exemplo, no bico uma ave ou nas maxilas de uma formiga, suspensos no corpo de um mamífero ou no interior aparelho digestivo de uma ave. Estes exemplos permitem identificar dois tipos importantes de zoocoria: ectozoocoria e endozoocoria (Quadro 10). A ectozoocoria (= epizoocoria) envolve o transporte de diásporos suspensos na superfície do corpo ou no aparelho bucal de animais. Os terrenos localizados na vizinhança de indústrias de lanifícios são dos melhores locais para encontrar plantas novas alóctones (neófitas) em Inglaterra, deu-‐se o caso de se terem descrito espécies novas para ciência que mais tarde se constatou serem plantas conhecidas e comuns noutras regiões do mundo, entretanto redistribuídas ectozoocoricamente no velo das ovelhas (Cope, Gray, Ashton, & Tebbs, 2009). A) B) A endozoocoria frequentemente envolve uma relação mutualista: as plantas pagam a dispersores animais o “serviço dispersão” com recompensas alimentares, por regra acumuladas nos frutos. Os dispersores animais podem ainda melhorar as condições ambientais usufruídas pelas plantas germinantes. Esta melhoria é obtida através do enterramento das sementes e/ou do aumento tópico da fertilidade do solo, pela deposição C) simultânea de sementes e excrementos. Muitas sementes zoocóricas desenvolveram tegumentos duros e necessitam de Figura 10. Mecanismos de dispersão dos frutos. Ulmus minor (Ulmaceae) «ulmeiro»: frutos ser escarificadas pelo sistema digestivo dos agentes de dispersão alados (sâmaras) de dispersão anemocórica . antes de adquirirem capacidade germinativa. Por exemplo, os B) Osyris alba (Santalaceae): pseudofrutos elefantes vergam com o seu peso as plantas adultas de carnudos (pseudobagas) de dispersão zoocórica; Hyphaene petersiana «palmeira-‐marfim» – uma palmeira n.b. cicatriz circular resultante da queda do perianto em torno da cicatriz que marca a comum no sul de África cujas sementes são comercialmente inserção do estilete. C) Ecballium elaterim talhadas como se de marfim se tratasse – consomem os seus (Cucurbitaceae) «pepino-‐de-‐são-‐gregório»: frutos, digerem o pericarpo e expelem as sementes pepónio espermabólico escarificadas, prontas a germinar, envoltas numa pilha de estrume. A zoocoria pode também ser classificada em função do grupo taxonómico agente de dispersão (Quadro 11). O mecanismo de dispersão do T. subterraneum, a mais importante planta pratense de ambientes mediterrânicos, é particularmente interessante. Finda a ântese os pedúnculos infletem em direção ao solo na tentativa de enterrar as sementes retidas no interior das infrutescências, conhecidas por glomérulos. Os glomérulos são exteriormente revestidos por flores estéreis reduzidas ao cálice, fletidas para trás, com a quadrupla função de amortecer agressões físicas, e de facilitar a dispersão, ancoragem ao solo e enterramento dos glomérulos (com frutos e sementes inclusos). Os glomérulos maduros com facilidade ficam retidos entre as unhas ou pendurados no pelo dos ungulados (e.g. ovelhas e vacas), que os dispersam a longa distância. Uma parte das sementes eventualmente ingeridas pelos animais é devolvida inteira ao solo, escarificada (com a dureza atenuada), pronta a germinar com as primeiras águas do Outono. O T. subterraneum tem, simultaneamente, uma dispersão autocórica (por mecanismos próprios), 28 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente ectozoocórica (sementes no exterior do corpo dos animais) e endozoocórica (por ingestão e posterior expulsão pelas fezes animais). Quadro 11. Classificação da zoocoria em função dos agentes de dispersão Tipo Importância, adaptações e exemplos Ictiocoria– dispersão por peixes Com alguma expressão em florestas tropicais húmidas; o tambaqui (Colossoma macropomum, Characidae), um peixe indígena da bacia do Amazonas muito apreciado na culinária brasileira, pode dispersar sementes a mais de 5 km de distância (Anderson, Nuttle, Saldaña Rojas, Pendergast, & Flecker, 2011). Mamalocoria – dispersão por mamíferos Sobretudo mamíferos ungulados (Artiodactyla); adaptações muito variáveis consoante os grupos taxonómicos; e.g. espécies com sementes ornamentadas com ganchos ou espinho dos géneros Daucus (Apiaceae) «cenouras-‐ bravas» ou Medicago (Fabaceae) «luzernas». Ornitocoria – dispersão por aves Muito abundante , frutos com frequência carnudos, verdes e ácidos enquanto imaturos (para evitar ingestão antes da maturidade das sementes), com endocarpo lenhoso (para evitar a digestão das sementes) e coloridos e nutritivos (para promover a ingestão) quando maduros (e.g. drupas e nuculânio); e.g. Rubus (Rosaceae) «silvas» e Rhamnus (Rhamnaceae) Mirmecoria – dispersão por formigas Muitas sementes mirmecóricas possuem excrescências nutritivas na superfície do tegumento da semente que atuam como de recompensa; e.g. muitas Polygalaceae Quiropterocoria – dispersão por morcegos Importante em áreas tropicais; e.g. espécies tropicais com frutos carnudos dos géneros Cecropia (Cecropiaceae), Piper (Piperaceae) e Ficus (Moraceae) (Lobova & Mori, 2005) 1.2.3.7. Dormência da semente Tipos e vantagens da dormência A redução do teor em água no final da ontogénese das sementes ortodoxas força a entrada em quiescência do embrião. Nos casos em que uma combinação apropriada de fatores ambientais não chega para iniciar a germinação diz-‐se então que as sementes são dormentes. A dormência aporta três grandes vantagens: (i) evita a germinação da semente em períodos climaticamente desfavoráveis (e.g. demasiado frios ou demasiado secos); (ii) permite a manutenção de um banco de sementes viáveis no solo quando as plantas germinadas no período favorável forem incapazes por razões climáticas, por doença ou herbivoria de se reproduzir; e (iii) alarga a janela temporal disponível para a dispersão das sementes, aumentando a probabilidade do sucesso da dispersão a longa distância. Consoante o momento em que se inicia a dormência esta pode ser: (i) primária – sementes disseminadas já dormentes; (ii) secundária – dormência adquirida por exposição a condições ambientais desfavoráveis, após a disseminação. A evidência experimental sugere que existem dois tipos fundamentais de dormência primária. A dormência tegumentar é imposta pelo tegumento, pelo pericarpo ou, mais raramente, pelo endosperma. Estas estruturas atuam através (i) da produção de inibidores químicos, (ii) da inibição da absorção de água, (iii) do constrangimento mecânico da semente (impedindo a extrusão da radícula e caulículo), (iv) da inibição da perda, por exemplo por lixiviação, de inibidores químicos acumulados nas estruturas embrionares, e (v) da inibição das trocas gasosas com o exterior. As causas da dormência embrionária causas residem na estrutura ou fisiologia do embrião, concretamente: (i) na presença de inibidores químicos (e.g. ácido abcísico), (ii) na expressão de determinados genes, (iii) na ausência de promotores da germinação (e.g. giberelinas), ou (iv) na imaturidade do embrião. Muitas leguminosas, sobretudo pratenses, produzem uma percentagem significativa de sementes com dormência tegumentar. Neste tipo de sementes – sementes duras – o tegumento impede a absorção da água, e inibe a germinação, consoante as espécies, de poucas semanas a muitos anos. Ao contrário da dormência tegumentar, a dormência embrionar geralmente não é influenciada pela permeabilidade do tegumento e só inibe a germinação das sementes num pequeno período de tempo, após a maturação das sementes. É um mecanismo particularmente apropriado para evitar que em territórios com uma estação seca pronunciada (e.g. territórios 29 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente mediterrânicos, ou tropicais com estação seca) as sementes enterradas no solo germinem com uma chuvada estival ocasional, insuficiente para o sustento das plântulas. A maior parte das plantas cultivadas propagadas por semente não produz sementes dormentes porque foram artificialmente selecionadas para germinarem rapidamente e em sincronia. Algumas plantas pratenses melhoradas, sobretudo leguminosas, no entanto, apresentam uma acentuada dormência. Neste caso os melhoradores de plantas retiveram esta caraterística porque a dormência favorece a sua persistência no ecossistema pastagem. Quebra de dormência Os mecanismos de quebra de dormência são muito variados. Os mais comuns estão listados no Quadro 12. O fator tempo, por si só, enfraquece todos os tipos de dormência. Por exemplo, no caso da dormência se dever à imaturidade do embrião (dormência embrionar) este apenas precisa de tempo para maturar no interior da semente. As taxas de germinação das sementes variam com a temperatura, de espécie para espécie, ou mesmo entre cultivares da mesma espécie; em algumas plantas estas taxas são superiores a temperaturas baixas, do que a temperaturas altas. Quadro 12. Mecanismos de quebra da dormência das sementes Mecanismo Descrição e exemplos Vernalização (ing. chilling) Exposição ao frio (0 a 10°C), em condições de elevada humidade, durante um período variável de tempo; mecanismo frequente em espécies temperadas, e.g. sementes de Malus domestica (Rosaceae) «macieira». Redução da humidade Algumas espécies adquirem a capacidade de germinar quando o seu teor em água desce abaixo de um determinado nível. Flutuação diária da temperatura A flutuação térmica diária pode afetar as taxas e a velocidade de germinação de algumas espécies. Exposição à luz Consoante as espécies pode envolver a exposição intermitente, por um pequeno período ou a exposição a um fotoperíodo determinado. Mecanismo frequente em infestantes com sementes pequenas; nestas espécies as sementes entram em dormência quando enterradas no solo; a perturbação do solo – e.g. lavouras – arrasta-‐as para superfície e a exposição à luz quebra-‐lhes a dormência. Escarificação ou remoção de estruturas que envolvem o embrião Esta escarificação (do tegumento, pericarpo, endosperma ou glumelas) pode ser artificialmente realizada com um abrasivo (e.g. areia ou lixa); em condições naturais a escarificação pode resultar da travessia do sistema digestivo ou do efeito do fogo; e.g. as sementes de Cistus (Cistaceae) «estevas» germinam mais rapidamente após uma queimada porque o tegumento fendilha pela ação do fogo; em algumas Poaceae (e.g. Avena fatua) a remoção das peças bracteolares que envolvem a semente (glumelas) favorece a germinação. Exposição a concentração de CO2 superiores ao valores normais da atmosfera As plantas enterradas no solo têm maior probabilidade de serem sujeitas a teores mais elevados de CO2 do que as sementes depositadas na sua superfície. Lixiviação de inibidores químicos A infiltração e movimento da água no solo pode arrastar (lixiviar) eventuais inibidores químicos do tegumento das sementes; chuvas prolongadas lixiviam mais eficazmente os inibidores e, simultaneamente, garantem maiores taxas de sobrevivência dos germinantes. O T. subterraneum «trevo-‐subterrâneo» reúne muitos dos mecanismos de dormência e quebra de dormência anteriormente referidos (Smetham, 2003). As cultivares comerciais de T. subterraneum produzem uma elevada percentagem de sementes duras (com dormência tegumentar), geralmente superior a 80% no início do Verão. A quebra da dormência (redução da percentagem de sementes duras) é favorecida por variações acentuadas da temperatura diária. Os ciclos diários de contração e expansão dos tecidos da semente geram fendas no tegumento, que por sua vez permitem a embebição da semente em água e a sua germinação. A exposição a temperaturas o diurnas elevadas, acima dos 50-‐60 C, é particularmente eficiente na quebra da dormência tegumentar. Por conseguinte, a remoção mecânica ou o pastoreio da biomassa pratense seca no estio, através da redução do ensombramento do solo, reduz o número de sementes duras no final do Verão, início do Outono. O enterramento profundo das sementes tem um efeito inverso. 30 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente As sementes de T. subterraneum somam à dormência tegumentar uma dormência de tipo embrionar, governada pelos teores de dióxido de carbono no solo, pela temperatura e pela presença de substâncias inibitórias no o tegumento. Baixos teores de CO2 na atmosfera do solo e temperaturas superiores a 20 C têm um efeito particularmente favorável na persistência deste tipo de dormência. Chegado o período húmido outonal, a atividade biológica do solo aumenta e o teor de CO2 na atmosfera do solo sobe. A temperatura desce, a água da chuva arrasta os inibidores acumulados no tegumento, e as sementes de T. subterraneum podem germinar em massa. As dormências tegumentar e embrionária desempenham um papel essencial na regulação do ciclo biológico desta espécie pratense porque reduzem o risco de germinações estivais, por exemplo em resultado de trovoadas intensas. A dormência tegumentar serve ainda para lidar com as flutuações climáticas interanuais porque o seu efeito prolonga-‐se por mais de um ano. A germinação estival das sementes – as chamadas falsas partidas – representa um enorme risco porque nesta altura do ano as plântulas terão pela frente, com grande probabilidade, um longo período quente e seco. A morte em massa de plântulas no Verão prejudica as emergência no Outono e compromete a persistência do trevo-‐subterrâneo no longo prazo. Não surpreende, por isso, que a produção de sementes duras seja uma característica positivamente selecionada pelos melhoradores. 1.2.3.8. Germinação da semente A germinação pode ser entendida como a retoma do crescimento do embrião de uma semente madura. As condições exigidas para a germinação das sementes são análogas às requeridas pelos gomos quiescentes, dormentes ou não. As sementes quiescentes (vd. Desenvolvimento da semente), não dormentes, necessitam apenas de uma combinação apropriada de água, temperatura e oxigénio para germinar. O tipo de condições ambientais admitida para a germinação é controlada pelo genótipo. Como referi no ponto anterior as sementes dormentes só germinam se a sua dormência for quebrada. A germinação principia com a (i) embebição em água (= humectação) da semente, (ii) segue-‐se o aumento do volume do embrião, (iii) a ativação dos meristemas embrionários e (iv) a mobilização em direção ao embrião das reservas acumuladas nos cotilédones ou nos tecidos de reserva. O embrião ao aumentar de volume pressiona o perisperma e este rompe-‐se. Guiada por um geotropismo positivo a raiz primária emerge da semente, geralmente pelo micrópilo, e afunda-‐se no solo. No extremo oposto do embrião, o meristema caulinar tem um geotropismo positivo e produz caule e folhas. O alongamento dos primeiros entrenós caulinares encaminha a plúmula para a superfície do solo. Nas espécies de germinação epígea o(s) cotilédone(s) são arrastados para fora do solo pelo alongamento do hipocótilo. Nas sementes de germinação hipógea o entrenó hipocotilar alonga-‐se muito pouco e o(s) cotilédone(s) permanecem enterrados ou à superfície do solo. A manifestação das plântulas à superfície do solo designa-‐se por emergência. Muitos autores defendem que a germinação da semente termina com a emergência da radícula; outros alargam este período até à emergência de folhas acima do solo. A germinação implica a desorganização da proteção conferida ao embrião pelas estruturas da semente, em particular pelo tegumento. A reativação do catabolismo aumenta o consumo de energia e reduz a relação C/N (relação carbono-‐azoto) na semente. Caso existam, verifica-‐se uma diminuição da concentração de substâncias químicas para deter a herbivoria (e.g. alcaloides quinolizidínicos das sementes de Lupinus (Fabaceae) «tremoceiros». A germinação das sementes é, portanto, um período particularmente sensível do ciclo de vidas plantas: a competição com as plantas vizinhas, os patogéneos ou a herbivoria podem causar taxas de mortalidade muito elevadas, quer em populações naturais de plantas, quer nos agroecossistemas. Semente e germinação de Zea mays (Poaceae) «milho-‐graúdo» A cariopse – o fruto das gramíneas – compreende (Figura 11): (i) uma única semente, concrescente com o fruto (nas gramíneas o perisperma e pericarpo estão intimamente unidos sendo difíceis de distinguir); (ii) camada de aleurona, a camada celular mais externa da semente, situada entre o perisperma+pericarpo e o endosperma, constituída por células ricas em aleurona (uma proteína); (iii) endosperma, muito volumoso, constituído por células não vivas, preenchidas com amido, por vezes com inclusões proteicas; (iv) embrião, bem diferenciado, de grande complexidade, situado numa posição lateral (v.i). 31 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente No embrião das gramíneas, por sua vez, identificam-‐se as seguintes estruturas (Figura 11): (i) escutelo, uma camada espessa, a olho nú de cor mais escura do que o endosperma, posicionada entre o endosperma e as restantes partes do embrião; (ii) plúmula, constituída pelo meristema caulinar e esboços foliares; (iii) coleóptilo, uma folha especializada, inserida imediatamente acima do escutelo e que envolve a plúmula; (iv) radícula, composta por um esboço de raiz primária mais o meristema apical radicular; (v) coleorriza, uma estrutura de origem radicular em forma de bolsa que cinge e protege a radícula. A) B) Figura 11. Estrutura da semente de Poaceae. A) Estrutura da semente de Zea mays (adaptado de www.esu.edu/~milewski/intro_biol_two/lab_4_seeds_fruits/images/Corn_Grain_ls.jpg). B) Estrutura de uma semente de Triticum aestivum (Poaceae) «trigo-‐mole» (adaptado de www.seedbiology.de) As homologias entre as estruturas do embrião das Poaceae e as estruturas embrionares das restantes monocotiledóneas são objeto de uma acesa discussões entre especialistas, tamanha é a sua originalidade morfológica. Dahlgren et al. (Dalhgren, Clifford, & Yeo, 1985), entre outros autores, defendem um antigo conceito de que o escutelo corresponde à primeira folha embrionar (cotilédone) e o coleóptilo à segunda. Menos apoio tem a hipótese de que o escutelo é a parte basal do cotilédone, e o coleóptilo o limbo. Muitas Poaceae produzem sementes dormentes. A intensidade da dormência e o número de sementes dormentes varia com as espécies, posição das sementes nas inflorescências, temperatura, stress ambiental, entre outros fatores. Nas sementes espécies silvestres quanto mais longo e quente o período de armazenamento em laboratório ou de quiescência no solo por falta de humidade para germinar, mais enérgica a quebra de dormência. A germinação de sementes de populações naturais é assincrónica. As poáceas com interesse económico propagadas por semente, excetuando as gramíneas pratenses, geralmente não têm sementes dormentes e a germinação é sincrónica (v.s.). A semente endospérmica de Z. mays é um modelo adequado para explorar a estrutura e a germinação da semente das gramíneas (= Poaceae) (Figura 12). A semente do milho-‐graúdo, como as restantes sementes de cereais, contém 12-‐14 % de água. Embora sujeito a algumas variações, o endosperma, o embrião e o tegumento da semente+pericarpo correspondem, respectivamente, a 85 %, 10 % e 5% do peso seco da cariopse de Z. mays. A germinação no milho-‐graúdo principia com uma rápida embebição de água. As sementes de milho-‐graúdo têm de absorver pelo menos 30% do seu peso em água para que a germinação possa prosseguir (Nielsen, 2008). Após um sinal hormonal emitido pelo embrião a camada de aleurona produz enzimas capazes de desdobrar o amido. Começa, então, a mobilização dos nutrientes do endosperma para o embrião, mediada pelo escutelo, e a divisão e alongamento das células com capacidade meristemática. 32 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente O milho-‐graúdo é uma espécie hipógea: a semente permanece inumada no solo. Em condições ideais a coleorriza emerge da base da semente 2-‐3 dias depois da embebição da semente protegendo, temporariamente, a radícula no seu interior. No mesmo dia, ou vários dias depois em solos frios, emerge a raiz primária, e logo a seguir um número variável de raízes seminais laterais (geralmente duas) e o coleóptilo. As raízes seminais laterais têm uma origem adventícia no nó do escutelo, e estão ausentes da maioria das gramíneas. O coleóptilo protege a plúmula durante o 16 seu percurso no solo. O entrenó que liga o coleóptilo à semente – o mesocótilo – alonga-‐se nas sementes muito enterradas e empurra o coleóptilo em direção à superfície do solo. O comprimento do coleóptilo e do mesocótilo, e a profundidade a partir da qual uma semente é capaz de germinar, está relacionada com a quantidade de reservas da semente, ou seja depende do peso da semente. O milho pode ser semeado até 7 cm de profundidade. Em condições ótimas o intervalo entre a sementeira e a emergência ronda 1 semana (Nielsen, 2008). Atingida a superfície do solo o coleóptilo cessa de se alongar, rompe-‐se e do seu interior emerge a primeira folha. Esgotadas as reservas do endosperma o que resta da semente senesce e acaba por se destacar da planta, no interior do solo. A raiz primária morre pouco depois da germinação, sendo substituída por raízes adventícias de início diferenciadas no nó do escutelo (raízes seminais laterais). Cerca de dez dias depois da germinação despontam raízes adventícias no nó do coleóptilo e, pouco depois, nos restantes nós subterrâneos. As raízes escora, inseridas em nós aéreos, formam-‐se cerca de 6 semanas após a germinação (L. Feldman cit. (Hochholdinger, Park, Sauer, & Woll, 2004). A) B) C) Figura 12. Germinação em mono e dicotiledóneas. A) Plântulas recém-‐germinadas de Z. mays (Poaceae). B) Plântula de Z. mays. C) Plântula de Ph. vulgaris (Fabaceae); n.b. raiz primária acidentalmente cortada Semente e germinação de Phaseolus vulgaris (Fabaceae) «feijão-‐vulgar» O Phaseolus vulgaris é um modelo corrente da germinação das leguminosas (Figura 12). A semente de Ph. vulgaris tem uma morfologia mais simples que a da Z. mays. Segue a estrutura característica das sementes cotiledonares: dois cotilédones com a maior parte da massa da semente; um embrião onde se identificam radícula, hipocótilo, epicótilo e plúmula; e um tegumento (Figura 13). O tegumento tem duas camadas com origem nos dois tegumentos do primórdio seminal, sendo a camada mais externa a que imprime maior resistência ao perisperma. 16 Os Triticum e demais Poaceae da subfamília Pooideae não alongam o mesocótilo. Esta capacidade é exclusiva das plantas das subfamílias Chloridoideae e Panicoideae (Grass Phylogeny Working Group, 2001). 33 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente As leguminosas exigem mais água no solo do que as gramíneas para germinar. E a embebição é mais lenta do que a das gramíneas. O feijão tem uma germinação epígea, muitas outras leguminosas são hipógeas (e.g. Pisum sativum «ervilheira»). O sistema radicular é de tipo aprumado, estando a raiz principal já diferenciada na semente. As raízes secundárias são pós embrionárias: diferenciam-‐se da raiz primária. O alongamento do hipocótilo sucede a emergência da raiz. Numa fase inicial o hipocótilo alonga-‐se e arqueia-‐se acentuadamente, formando-‐se um arco hipocotilar. Quando atinge a superfície do solo, sob a influência da luz, apruma-‐se transportando os cotilédones e a plúmula para fora do solo. Este processo salvaguarda a plúmula de eventuais danos mecânicos causados pelas partículas do solo. Atingida a superfície do solo os cotilédones desempenham, temporariamente, a função fotossintética antes de senescerem. Nos Lupinus «tremoceiros» os cotilédones continuam funcionais e fotossintéticos até ao princípio da Primavera. A germinação do feijoeiro, sobretudo nos solos de textura fina, é irregular; com frequência os cotilédones soltam-‐se no trajecto a caminho da superfície do solo. Para obviar este problema, nas hortas tradicionais semeiam-‐se 2-‐4 sementes por covacho. A) B) Figura 13. Estrutura da semente de Phaseolus vulgaris (Fabaceae) «feijão-‐vulgar». N.b. o feijão tem origem no primórdio seminal campilotrópico por isso o micrópilo situa-‐se na vizinhança do hilo 1.2.4. Reprodução assexuada Grandes tipos de reprodução assexuada A reprodução assexuada (= reprodução assexual) não envolve meiose, redução de ploidia nem fertilização porque se desenrola sem a fusão de gâmetas. Os tipos mais importantes de reprodução assexuada entre as plantas-‐ terrestres são os seguintes: Produção de esporos – fundamental nas ‘briófitas’ e ‘pteridófitas’; vd. Conceitos fundamentais e tipologia; Agamospermia (= reprodução vegetativa) – produção de embriões sem fusão gamética no interior do primórdio seminal e, por conseguinte, de sementes viáveis sem fecundação; Multiplicação vegetativa – envolve apenas estruturas vegetativas (caule, raiz ou folhas) e efetua-‐se a partir do abrolhamento de gemas de diferentes tipos, e da formação de novas raízes, regra geral adventícias; Micropropagação – produção de clones de uma planta a partir de uma única célula vegetal somática (= não reprodutiva) ou de uma porção de tecido vegetal (= explante); os clones são indivíduos geneticamente idênticos obtidos assexuadamente a partir de uma planta-‐mãe; as técnicas de micropropagação são similares às técnicas de cultura de tecidos vegetais in vitro. 34 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Agamospermia 17 Existem dois tipos fundamentais de agamospermia e, implicitamente, de embriões agamospérmicos: apomixia (= agamospermia gametofítica ou partenogénese) e embrionia adventícia (= poliembrionia ou embrionia somática). Nas plantas apomíticas o embrião (embrião apomítico ou partenogenético) desenvolve-‐se a partir da oosfera de um saco embrionário não reduzido (com 2n cromossomas). A oosfera não reduzida desempenha uma função similar ao zigoto na reprodução sexuada e origina a um embrião diploide de origem exclusivamente maternal. A apomixia é muito frequente tanto em mono como em eudicotiledóneas; e.g. Rosa (Rosaceae) «roseiras», Rubus (Rosaceae) «silvas», Leontodon (Asteraceae) «dentes-‐de-‐leão» e numerosas Poaceae «gramíneas». A embrionia adventícia envolve o desenvolvimento de um ou mais embriões (embriões adventícios) por semente, em substituição ou complementares ao embrião sexual, a partir de células somáticas situadas em qualquer ponto do primórdio seminal, excluindo as células do saco embrionário. Estes embriões são diploides e também de origem exclusivamente maternal. A embrionia adventícia, ao contrário da apomixia, é independente da megasporogénese. Processo identificado em cerca de 250 espécies de mais de 50 famílias; muito frequente em Citrus (Rutaceae) «citrinos» e em Mangifera indica (Anacardiaceae) «mangueira». Multiplicação vegetativa Existem numerosos tipos de multiplicação vegetativa; os mais relevantes, e respectivos subtipos, foram concentrados no Quadro 13 (vd. Figuras 14 e 15). Quadro 13. Tipos de multiplicação vegetativa Tipo Descrição, comentários e exemplos Divisão de rizomas e.g. Iris (Iridaceae) «lírios» Divisão de estolhos e.g. Fragaria x ananassa (Rosaceae) «morangueiro» e Chlorophytum comosum (Agavaceae) «clorofito». Tubérculos Com tubérculos inteiros ou divididos; e.g. Solanum tuberosum (Solanaceae) «batateira», Dioscorea alata (Dioscoreaceae) «inhame-‐da-‐costa» e Ipomoea batatas (Convolvulaceae) «batata-‐doce». Estaca Neste tipo de propagação destacam-‐se das plantas-‐mãe e enterram-‐se fragmentos (estacas) de folha, caule ou raiz deixando uma porção variável acima e abaixo da superfície do solo; após o enraizamento e pegamento as estacas são transplantadas em raiz nua ou com torrão para local definitivo. Mergulhia Na mergulhia promove-‐se a formação de raízes adventícias colocando caules jovens, não destacados da planta-‐ mãe, em contacto com o solo ou com um substrato adequado; após enraizamento os caules são destacados da planta-‐mãe (“desmamados”) e transplantados para local definitivo. Pôlas radiculares (= rebentões de raiz Envolve a utilização de caules (pôlas) resultantes do abrolhamento de gomos dormentes ou adventícios localizados nas raízes de plantas lenhosas; pontualmente utilizada na perpetuação de povoamentos florestais explorados em talhadia (e.g. carvalhais de Quercus pyrenaica [Fagaceae] «carvalho-‐negral») e na propagação de algumas espécies (e.g. Salix [Salicaceae] «salgueiros», Acacia melanoxylon [Fabaceae] «acácia-‐austrália» e Cordyline australis [Laxmanniaceae] «fiteira»). Rebentos de raiz (= rebentos radiculares) Espécies herbáceas vivazes como o Cirsium arvense (Asteraceae) e o Convolvulus arvensis (Convolvulaceae), duas importantes infestantes em Portugal, ou ainda o Rumex acetosella (Polygonaceae), multiplicam-‐se por intermédio de fragmentos de raiz que, na época apropriada, originam lançamentos caulinares. Não existe um termo em língua portuguesa, de uso estabelecido, para este tipo de multiplicação vegetativa, conhecido em francês por drageon e em inglês por root shot; rebento de raiz ou rebento radicular são opções razoáveis. Pôlas (= rebentões, pôlas caulinares) Pressupõe a utilização de caules (pôlas) resultantes do abrolhamento de gomos dormentes ou adventícios localizados no colo ou na touça de plantas lenhosas; as touças (ou toiças) são a porção remanescente após corte, regra geral coincidente com a região do colo, do tronco das espécies lenhosas com regeneração vegetativa; as pôlas de touça (= rebentos de touça ou rebentões de touça) são muito utilizadas na perpetuação de povoamentos florestais explorados em talhadia (e.g. carvalhais, castinçais e eucaliptais) (Figura 14). Enxertia Consiste em fazer desenvolver sobre uma parte de uma planta (cavalo) uma outra (enxerto) da mesma espécie (e.g. Malus domestica [Rosaceae] «macieira» em cavalos de M. domestica) ou de outra espécie 17 Alguns autores usam um conceito de mais alargado de apomixia, sinónimo de agamospermia ou mesmo de reprodução assexual. 35 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente filogeneticamente próxima (e.g. enxerto de Pistacia vera [Anacardiaceae] «pistácio» sobre P. terebinthus «cornalheira» ou Pyrus communis [Rosaceae] «pereira» sobre Crataegus monogyna [Rosaceae] «pilriteiro»); nas plantas enxertadas o sistema radicular pertence ao cavalo e a parte aérea ao enxerto ou é partilhada entre este e o cavalo; a enxertia natural (sem intervenção humana) de raízes é muito frequente em muitas espécies lenhosas, tanto cultivadas como silvestres; a enxertia é fácil de realizar em muitas dicotiledóneas através do contacto câmbio-‐câmbio mas muito difícil nas monocotiledóneas (somente através do contacto entre meristemas intercalares); o sucesso da enxertia depende, em grande medida, de um bom contacto entre os câmbios do enxerto e do cavalo. Tipos mais importantes de propagação por estaca Estacas foliares E.g. Peperomia caperata (Piperaceae) «peperómia» e Saintpaulia ionantha (Gesneriaceae) «saintpaulia». Estacas caulinares O número de gomos enterrado ou emerso acima do solo varia com a espécie e cultivar. Dois critérios maiores de classificação: (a) Quanto ao tipo: as estacas caulinares podem envolver ramos inteiros (tanchões) ou fragmentos de caule. Neste último caso distinguem-‐se: (i) estacas-‐caule – segmento de ramo da mesma ordem, e.g. Salix (Salicaceae) «salgueiros», Platanus orientalis var. acerifolia (Platanaceae) «plátano», Olea europaea var. europaea (Oleaceae) «oliveira», Chrysanthemum (Asteraceae) «crisântemos», Euphorbia pulcherrima (Euphorbiaceae) «poinsétia» e Dianthus caryophyllus (Caryophyllaceae) «cravo»; (ii) estacas-‐talão – segmento de ramo com a casca ou parte do ramo de ordem superior onde se insere, e.g. Populus alba (Salicaceae) «choupo-‐branco», Ulmus (Ulmaceae) «ulmeiros» e Taxus baccata (Taxaceae) «teixo»; (b) Quanto ao atempamento: (i) herbáceas – ramos do ano colhidos durante o período de crescimento vegetativo, e.g. Dianthus caryophyllus (Caryophyllaceae) «cravo»; (ii) semilenhosas – ramos do ano colhidos no final do Verão início do Outono, e.g. Olea europaea var. europaea (Oleaceae) «oliveira» e Theobroma cacao (Malvaceae) «cacaueiro»; (iii) lenhosas – colhidas no período de dormência, e.g. marmeleiro, videira, macieira, mandioca. Estacas radiculares e.g. divisão de raízes de Dahlia (Asteraceae) «dálias». Tipos mais importantes de propagação por mergulhia Simples caules dobrados e enterrados, mantendo acima do solo alguns gomos na extremidade distal; e.g. Magnolia grandiflora (Magnoliaceae) «magnólia», método mais usado na propagação da Vitis vinifera «videira» na Idade Média. Invertida Ao contrario mergulhia simples é enterrada no solo a extremidade distal do caule; de uso pouco frequente. Total, chinesa ou cameação Caules enterrados a todo o comprimento ficando emersa a extremidade distal; as gemas voltadas para cima dão origem a caules aéreos formando-‐se raízes na face oposta; uso pouco frequente. Múltipla ou em serpentina Um único caule, de grande dimensão, mergulhado por mais uma vez no solo; usado na propagação de trepadeiras; e.g. Clematis (Ranunculaceae) «clemátides» e Wisteria (Fabaceae) «glicínias». Amontoa Caules (e.g. varas de uma touça) amontoados (cobertos de solo) sem torção artificial dos ramos; técnica aplicada a plantas difíceis de propagar por estaca; e.g. Quercus suber (Fagaceae) «sobreiro», Tilia (Malvaceae) «tílias», Hibiscus (Malvaceae) «hibiscos», porta-‐enxertos de Malus domestica (Rosaceae) «macieira» e Corylus avellana (Betulaceae) «aveleira». Alporquia (= mergulhia aérea) Formação de raízes induzida através da colocação de solo sustido por plástico, pano ou vidro, em torno de um caule aéreo; e.g. Ficus (Moraceae) «figueiras», Camellia japonica (Theaceae) «cameleira» e Dracaena draco (Ruscaceae) «dragoeiro». Tipos mais importantes de propagação por enxertia Encosto União lateral de duas plantas com sistemas radiculares independentes; após o pegamento uma delas é destacada; praticada em Cucumis melo (Cucurbitaceae) «meloeiro», menos noutras espécies; adequada para todas as espécies que se propaguem por garfo ou por borbulha. Garfo (= ramo destacado) Uma porção de caule (garfo), com um pequeno número de gomos, é retirado de uma planta-‐mãe; a extremidade proximal é, geralmente, cortada em forma de bisel e inserida num porta-‐enxerto; o enxerto é posteriormente envolvido por ráfia ou um substituto equivalente; e.g. Malus domestica (Rosaceae) «macieira», Pyrus communis (Rosaceae) «pereira» e Vitis vinifera (Vitaceae) «videira-‐europeia); existem muitos subtipos de enxertia por garfo que não cabe aqui desenvolver (e.g. enxertia de fenda simples, de fenda cheia, de fenda inglesa, de fenda dupla e de coroa ou cabeça). Borbulha (= gomo destacado) Inserção de um fragmento de casca com uma gema (borbulha) numa incisão efetuada na casca do porta-‐ enxerto; e.g. Citrus (Rutaceae) «citrinos», Prunus avium (Rosaceae) «cerejeira». Flauta ou canudo Inserção de um fragmento de casca tubuloso com um gomo num porta-‐enxerto; sistema por vezes usado em Castanea sativa (Fagaceae) «castanheiro». 36 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Figura 14. Talhadias de Castanea sativa (Fagaceae) «castanheiro» propagada por pôlas de touça A multiplicação vegetativa é muito frequente em ecossistemas naturais e seminaturais. Os sedimentos que marginam as linhas de água rios são um habitat de excelência para gramíneas estolhosas e rizomatosas (e.g. Cynodon dactylon), ou de eudicotiledóneas estolhosas (e.g. Vinca major, Apocynaceae), rizomatosas (e.g. Cirsium arvense, Asteraceae) e/ou que regeneram a partir de fragmentos de raiz (e.g. Convolvulus arvensis, Convolvulaceae). Estas plantas servem-‐se da turbulência da água para produzir e disseminar propágulos. A Ammophila arenaria repete a mesma façanha nas dunas primária. Pela mesma razão muitas árvores e arbustos ripícolas (que habitam a margem dos rios) pegam facilmente por estaca (e.g. Salix e Populus, Salicaceae). Os morangueiros-‐silvestres (Fragaria vesca, Rosaceae) espraiam-‐se nas clareiras dos bosques em busca da luz com a ajuda de estolhos enraizantes nos nós. As silvas (Rubus, Rosaceae) e o Rhododendron ponticum (Ericaceae) fazem o mesmo por mergulhia. Uma das mais perigosas invasoras do arquipélago dos Açores, a Hydrangea macrophylla (Hydrangeaceae), fragmenta-‐se pela acção do vento em pequenas estacas de fácil enraizamento. É um padrão recorrente as plantas invasoras disporem de sistemas eficientes de multiplicação vegetativa. Figura 15. Alguns tipos de propagação vegetativa: 1. Estaca, 2. Mergulhia simples, 3. Enxertia de garfo de fenda dupla. 4. Enxertia de borbulha. 5. Enxertia de encosto (Coutinho, 1998) 37 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 1.3. Ciclos de vida das gimnospérmicas e angiospérmicas 1.3.1. Ciclo de vida das gimnospérmicas: Pinus pinaster «pinheiro-‐bravo» Figura 16. Ciclo de vida de uma gimnospérmica (Pinus) (adaptado de Diaz et al., 2004) O pinheiro-‐bravo tem uma floração precoce: entre o estádio de plântula recém-‐germinada e o início da produção de estruturas reprodutivas medeiam cerca de dez anos. A produção de células reprodutoras tem início no Inverno ou nos princípios da Primavera. No interior dos sacos polínicos (2 por megasporofilo i.e. por escama polínica) formam-‐ se, por meiose, tétradas de micrósporos. O núcleo haploide do micrósporo divide-‐se dando origem ao gametófito ♂ (microgametófito), contido pelas paredes do grão de pólen. No interior dos primórdios seminais (= megasporângio + tegumento) forma-‐se um gametófito ♀ multicelular a partir de um dos 4 megásporos iniciais. Em dado momento, no gametófito ♀, diferenciam-‐se arquegónios (2 nas coníferas embora apenas se diferencie um embrião), cada um com uma oosfera. A polinização é anemogâmica sendo o pólen capturado por uma gota polínica gerada na proximidade do micrópilo. Nas Pinidae desenvolve-‐se um tubo polínico que põe os núcleos espermáticos em contacto direto com a oosfera (sifonogamia). A fertilização acontece 4-‐6 meses após a polinização. Os estróbilos amadurecem um ano e 38 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente meio após a polinização. Os estróbilos ♀ são constituídos pela repetição ao longo de um eixo de duas escamas: uma escama fértil, na axila de uma escama estéril que facilmente passa desapercebida. Aplicados na superfície distal das escamas férteis dos estróbilos maduros (pinhas) encontram-‐se duas sementes de tegumento duro prolongado numa longa asa, uma adaptação à dispersão anemocórica. As sementes soltam-‐se dos estróbilos, ainda na árvore, no final do Verão-‐início do Outono. Se as condições de humidade forem propícias dão origem a uma plântula de germinação epígea, com uma pequena roseta de cotilédones verdes e aciculares. 1.3.2. Ciclo de vida das angiospérmicas: Prunus avium «cerejeira» Figura 17. Ciclo de vida de uma angiospérmica (Prunus avium) (adaptado de Diaz et al., 2004) As cerejeiras-‐bravas propagam-‐se naturalmente por semente. A germinação é epígea. As cerejeiras cultivadas são enxertadas: o cavalo é propagado por semente ou por mergulhia; os garfos são retirados dos pés-‐mãe e enxertados nos cavalos durante o repouso vegetativo. A floração ocorre em Março-‐Abril. As flores emergem de gomos florais 39 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente concentrados em esporões. Os gomos folheares abrolham depois dos gomos florais. O ciclo floral desenrola-‐se num único ano, como nas demais angiospérmicas. Cada flor é constituída por 5 sépalas livres, 5 pétalas livres, estames indefinidos e um ovário súpero monocarpelar com um único primórdio seminal. Cumprida, por meiose, a esporogénese – i.e. a formação dos micrósporos e dos megásporos – rapidamente se diferenciam grãos de pólen (microgametófito) nos sacos polínicos (microsporângios) e o gametófito feminino no interior dos primórdios seminais (= megasporângio + tegumento). A polinização é anemófila. Finda a fecundação diferencia-‐se uma semente cotiledonar protegida por um fruto tipo drupa. A dispersão dos indivíduos selvagens é barocórica ou ornitocórica. As sementes são dormentes e para germinarem têm que ser vernalizadas. 2. Introdução à biologia da evolução das plantas-‐terrestres 2.1. Noções básicas de evolução biológica Fixismo, criacionismo, essencialismo e evolucionismo Nos meados do séc. XVIII, Carolus Linnaeus [1707-‐1778, Carlos Lineu, em português] e os seus contemporâneos presumiam que as espécies haviam sido criadas por um ente superior, e que a sua forma e número eram constantes. “As espécies são tantas como as que foram criadas no início pelo Infinito”, escreveu Lineu em 1758. A doutrina filosófica que aceita que as espécies de hoje são as mesmas do passado, é conhecida por fixismo. O criacionismo é uma reformulação do fixismo pela religião. Se o Criador era perfeito então, além de definitiva, a estrutura e a função dos seres vivos era perfeita e a necessária para um adequado e permanente (infinito) funcionamento da vida na Terra. Influenciados pela filosofia essencialista, resumida por Platão [428/427-‐348/347 a.C.] na conhecida Alegoria da Caverna, Lineu e os demais naturalistas pré-‐darwinianos, supunham que a descrição dos produtos da criação, i.e. a prática da sistemática biológica, tinha por fim último a identificação das propriedades essenciais atribuídas pelo Criador às coisas vivas. Uma propriedade essencial – uma essência – era entendida como um elemento básico, neste caso de um ser vivo, sem o qual ele não pode ser o que é. A essência seria a causa direta da sua perfeição e intemporalidade. Para os essencialistas as propriedades não essenciais são meramente acidentais. Após a publicação da “A Origem das Espécies” por Charles Darwin, uma designação abreviada do título original “Sobre a Origem das Espécies Através da Seleção Natural ou a Preservação de Raças Favorecidas na Luta pela Vida”, em 1859, a espécie deixou de ser considerada como um tipo caracterizado por um conjunto constante e imutável de propriedades essenciais. Embora carecendo de uma definição precisa até à emergência da síntese evolucionária moderna (vd. A síntese evolucionária moderna), a espécie passou a ser interpretada como um aglomerado de indivíduos similares, com características fenotípicas (Quadro 14) espacial e temporalmente instáveis, submetido a pressões seletivas que condicionam a sua história evolutiva. A noção de que as plantas e os animais não são imutáveis, que evoluem (vd. A evolução da vida é real? A teoria da evolução é uma teoria científica?), implicou, a muito custo, a rejeição do essencialismo, um sistema filosófico com mais de 2000 anos. Charles Darwin [1809-‐1882] foi um exímio observador dos fenómenos naturais. Durante a viagem de circunavegação a bordo do navio Beagle (1831-‐1836), na dupla função de naturalista e de companheiro de viagem do capitão FitzRoy, Darwin deparou-‐se com duas questões fundamentais que absorviam a atenção dos seus contemporâneos: (i) como se explica e qual a história da diversidade biológica que povoa o planeta? (ii) por que razão a forma (= estrutura) e a função estão tão estreitamente correlacionadas nos seres vivos? Para explicar estas duas questões Darwin inspirou-‐se no uniformitarismo do geólogo, e amigo próximo, Charles Lyell [1797-‐1875], e nas 40 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente ideias de Thomas Malthus [1776-‐1834]. Charles Lyell foi o fundador da geologia moderna. Para explicar as características geológicas atuais da Terra admitiu que estas se deviam à ação lenta de forças que ainda hoje atuam no planeta. Esta ideia simples – cunhada por uniformitarismo – foi posteriormente generalizada a outras ciências. Thomas Malthus foi um demógrafo inglês conhecido por defender que as populações humanas crescem mais depressa do que a disponibilidade de recursos. Para Malthus a escassez de recursos era uma inevitabilidade comum a todas as sociedades humanas e a causa eficiente da guerra, da fome e das epidemias. Malthus percebeu que nas sociedades humanas pré-‐industriais (= sociedades orgânicas) – os efeitos da revolução industrial eram ainda incipientes no seu tempo – a taxas de natalidade e de mortalidade tendem a igualar-‐se e que o rendimento das pessoas, assim como o número de filhos sobreviventes por mulher, sofreu poucas variações ao longo do tempo. Darwin leu os livros de Lyell e de Malthus e rompeu com o criacionismo no decurso da viagem de circum-‐ navegação do Beagle. No entanto, o fermento do evolucionismo darwiniano é anterior (Kohn, Murrell, Parker, & Whitehorn, 2005). Entre 1828 e 1831, Darwin foi aluno e usufruiu da amizade do padre anglicano John Henslow [1796-‐1861], um minucioso investigador da natureza das espécies vegetais e da variabilidade das suas formas. Nas visitas de campo organizadas por este distinto mineralogista e professor de botânica inglês, Darwin aprendeu a colher espécimes e a observar a variação da forma das plantas. Os biógrafos admitem que estas aprendizagens, a par da sua experiência como naturalista na viagem da Beagle, foram essenciais no processo de aceitação da ideia de evolução e na descoberta do mecanismo da seleção natural. A teoria evolucionária Darwin assenta, assim, em dois conjuntos essenciais de ideias: As gerações vão-‐se sucedendo com pequenas modificações; a acumulação gradual de pequenas modificações abriu caminho à diversificação dos seres vivos ao longo do tempo; A ação da seleção natural sobre a variabilidade explica a correlação entre a forma e a função dos organismos; a seleção natural moldou os seres vivos aos seus habitats no passado e continua ativa no presente porque a evolução é um processo lento e sempre inacabado; a luta pela sobrevivência num mundo de recursos escassos é a causa direta da seleção natural. A síntese evolucionária moderna A biologia contemporânea de Darwin não dispunha de conceitos tão importantes como hereditariedade, gene, alelo, mutação ou frequência genética, entre muitos outros (vd. Quadro 14). As leis da hereditariedade seriam formuladas depois da publicação da “A Origem das Espécies” em 1866, por Gregor Mendel [1822-‐1884], e permaneceriam esquecidas até à sua redescoberta, em 1900, pelos botânicos Hugo de Vries e Carl Correns. As descobertas da genética foram incorporadas na teoria da evolução darwinista a partir das décadas de 1930-‐1940. A síntese evolucionária moderna (= neodarwinismo) resume-‐se nas seguintes etapas: a) Os seres vivos mantêm um conjunto de características (ing. traits) estruturais e funcionais geneticamente controlado, transmissível dos indivíduos parentais para os seus descendentes; b) Por mutação, recombinação genética (= crossing-‐over), recombinação sexual (= segregação dos cromossomas) e transferência de informação genética entre populações (= migração) ou espécies (por hibridação) – e outros mecanismos menos frequentes que não cabe aqui mencionar – surgem continuamente novas características estruturais e funcionais, codificadas por novos alelos, combinações de alelos ou, eventualmente, novos genes; estas variações surgem na natureza por processos estocásticos (ao acaso) e são a matéria-‐prima da evolução; c) Caso as novas características sejam favoráveis, i.e. se aumentarem a fitness dos indivíduos portadores, são fixadas e a sua frequência (à escala da população) cresce ao longo do tempo; as modificações que deprimem o sucesso reprodutivo dos indivíduos, pelo contrário, são negativamente selecionadas; designa-‐se este mecanismo por seleção natural (vd. Quadro 14); d) A pressão de seleção é temporalmente instável porque os recursos e as condições ambientais variam ao longo do tempo e as taxas de evolução dos parasitas e comensais são por regra elevadas; consequentemente, a fitness conferida por um alelo (ou por um gene) é também inconstante; 41 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente e) A seleção natural introduz no genoma informação sobre os recursos e condições ambientais exteriores ao corpo dos indivíduos, e sobre os microrganismos comensais ou patogénicos; f) Embora, a evolução e a especiação se desenrolem à escala da população (vd. pontos c e h) – a evolução e a especiação são processos populacionais –, a seleção atua sobre indivíduos, por vezes em genes ou grupos familiares, e raramente em populações: o indivíduo é a principal unidade de seleção, a seleção é um processo essencialmente individualístico; g) Para além da seleção natural outros mecanismos podem condicionar a história evolutiva de uma população (e.g. deriva genética, Quadro 14); h) A acumulação de novas características pode, eventualmente, resultar na divergência morfológica e/ou funcional de populações de organismos sendo, por isso, uma componente essencial na especiação e na diversificação da vida; i) Uma parte significativa das lentas aquisições morfológicas e funcionais ocorridas ao longo do tempo pode ser lida a partir do estudo do biota atual. Com o neodarwinismo a evolução passou a ser entendida como a alteração, usualmente gradual, de geração para geração e à escala da população, de características (ing. traits) geneticamente transmissíveis. Com a síntese evolucionária moderna o pensamento tipológico ou essencialista lineano foi definitivamente substituído pelo chamado pensamento populacional. Embora os mecanismos evolutivos (ing. evolutionary mechanisms) subjacentes sejam comuns (e.g. mutação, deriva e seleção) é útil distinguir micro de macroevolução. Constitui microevolução qualquer alteração da frequência alélica (i.e. dos alelos) relativa (i.e. de uns alelos em relação aos outros) numa população ou espécie, de geração para geração. A macroevolução engloba modificações evolutivas ocorridas à escala da espécie, ou a escalas superiores (e.g. evolução de grandes linhagens de seres vivos como as plantas-‐com-‐flor). A macroevolução desenrola-‐se, necessariamente, em períodos tempo superiores aos processos microevolucionários. Quadro 14. Conceitos chave de biologia da evolução Conceito Definição Adaptação Dois conceitos, muito distintos: (i) processo de ajustamento dos indivíduos ao ambiente acompanhado de um incremento da fitness; (ii) qualquer carácter morfológico, fisiológico ou comportamental (nos animais) que incremente a fitness. Alelo Formas alternativas de um mesmo gene; nos seres diploides os indivíduos herdam um exemplar maternal e outro paternal 18 de cada gene , pertencentes ou não ao mesmo alelo. Deriva genética Alterações aleatória da estrutura genética de pequenas populações. Fenótipo Conjunto de características, fisiológicas, morfológicas ou comportamentais (nos animais), que resultam da interação genótipo-‐ambiente. Fitness Sucesso reprodutivo dos indivíduos: um indivíduo de elevada fitness tem mais descendentes do que os indivíduos de menor fitness. Este conceito pode ser aplicado à escala do gene, neste caso o sucesso de um alelo é medido pelo aumento da sua frequência ao longo do tempo. Gene Porção de DNA (ácido desoxirribonucleico) que codifica uma determinada característica; e.g. a regulação de um ou mais genes ou a cor de uma corola. Genótipo Termo coletivo de designa todos os genes de um indivíduo. Mutação Alteração acidental (ao acaso) da sequência dos nucleotídeos que compõem o DNA. As mutações dão origem a novos alelos de genes preexistentes (a formação ad novo de genes envolve mecanismos que não cabe aqui descrever). População Grupo de indivíduos de uma determinada espécie que evidencia algum grau de isolamento reprodutivo. Seleção natural Mecanismo fundamental da evolução mediante o qual, numa população, é incrementada a frequência de determinadas características sob controlo génico em detrimento de outras, em consequência do efeito do ambiente no sucesso reprodutivo (fitness) dos indivíduos. 18 De cada gene nuclear (sediado no núcleo), porque os genes mitocondriais e cloroplastos são herdados por via maternal. 42 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Os seres vivos submetidos a seleção natural evoluem por adaptação. A importância da seleção natural é um dos temas mais discutidos na bibliografia de biologia da evolução. É mais ou menos consensual que a seleção natural é um mecanismo chave da evolução. Um segundo mecanismo – a deriva genética – tem uma enorme importância em populações pequenas. Ocorre deriva genética quando, por exemplo, um pequeno grupo de indivíduos de uma espécie migra de um continente para uma ilha, transportando, em si, uma amostra empobrecida e enviesada da diversidade genética da população original. A deriva genética origina perdas assinaláveis de diversidade genética. Eventualmente promove a fixação de características, mais concretamente de alelos, raros nas populações originais. Enquanto a seleção fixa alelos vantajosos, a deriva genética fixa alelos ao acaso, proveitosos ou não do ponto de vista adaptativo. Em populações muito pequenas chega a contrariar o efeito adaptativo da seleção natural. Nos processos evolutivos coexistem forças que induzem mudanças (e.g. mutação e recombinação) e forças que tendem, embora nem sempre, a estabilizar as características dos organismos (e.g. seleção natural). Nas plantas as forças de estabilização da forma e da função estão particularmente presentes na estrutura da flor. Variações muito acentuadas nas características morfológicas das flores criam dificuldades na reprodução sexual – sobretudo através da redução da eficiência dos agentes polinizadores – consequentemente a flor fica submetida a uma pressão seletiva de estabilização (ing. stabilizing selection) (Stebbins, Adaptive radiation of reproductive characteristics in angiosperms. I. Pollination mechanisms, 1970) (vd. Mecanismos e processos de especiação). Este mecanismo introduz menor variação nas características da flor do que no corpo vegetativo das plantas, tanto à escala do indivíduo como da população, e é uma das explicações da taxonomia de angiospérmicas ser baseada em caracteres florais. Síntese evolucionária estendida A atividade dos genes está sujeita a complexos sistemas de regulação. Constatou-‐se, recentemente, que as condições ambientais influenciam os sistemas de silenciamento génico, e que o silenciamento e o seu inverso, a desrepressão génica, são transmissíveis entre gerações. Por exemplo, no gado bovino as condições ambientais vividas pelas mães, sobretudo no que diz respeito à qualidade da alimentação, reflete-‐se na performance zootécnica dos seus descendentes; “as raças melhoram-‐se pela boca”, dizem os zootécnicos. Os sistemas de regulação génica sensíveis a fatores ambientais têm, aparentemente, um papel na evolução análogo às mutações genéticas. Afinal, há algo de lamarquiano de evolução. Esta nova síntese evolucionista não representa, porém, um novo paradigma (Pigliucci, 2007), uma ruptura com o Darwinismo, porque a transmissão de caracteres adquiridos por influência ambiental é limitada. A importância da mutação, da recombinação, da migração, da seleção natural e da deriva genética não está em causa (vd. A síntese evolucionária moderna). A designação “síntese evolucionária estendida” (ing. extended evolutionary synthesis) é feliz, por isso mesmo. Algumas características do processo evolutivo Nos livro-‐texto de biologia ou botânica a exposição da evolução das plantas, ou de qualquer outro grupo de seres vivos, inicia-‐se nas formas mais simples e termina nos grupos mais recentes e avançados, ricos em caracteres derivados (recentes). A exposição diacrónica (ao longo do tempo) dos produtos da evolução é a melhor forma de ensinar evolução, porém, existe o risco de menorizar a história evolutiva dos grupos ditos mais primitivos e de veicular as noções teleológicas de que a evolução é unidirecional, que os grupos mais antigos são sempre estruturalmente mais simples e que essa simplicidade incrementa os riscos de extinção perante a inexorável evolução de linhagens de corpo mais complexo. O scala naturae aristotélico (a grande cadeia da vida) de acordo com o qual os seres vivos estão organizados numa escala de perfeição encimada pelo homem continua a condicionar a explanação do processo evolutivo. De facto, nos diagramas filogenéticos do reino animal com frequência a espécie humana é ressaltada, o mesmo acontecendo com as angiospérmicas nos estudos de evolução de plantas. A complexidade não é uma inevitabilidade, nem um sinónimo de sucesso evolutivo. Os microrganismos são uma prova disso mesmo: têm uma estrutura e uma fisiologia simples, surgiram em etapas recuadas da vida na terra, são extraordinariamente abundantes, permanecem essenciais nos ciclos biogeoquímicos e foram cruciais nas pressões seletivas que conduziram à emergência dos metazoários e das plantas. Por outro lado, muitos grupos de seres vivos evoluíram de formas mais complexas. Algumas algas-‐verdes unicelulares têm origem em formas mais complexas (e.g. em algas-‐verdes filamentosas ramificadas) as quais, por sua vez, haviam evoluído a partir de formas unicelulares. Os Psilotum (Ophioglossidae) não dispõem nem de raízes nem de megafilos embora provenham de uma linhagem de plantas-‐vasculares com raízes e folhas verdadeiras. As minúsculas e bem sucedidas «lentilhas-‐de-‐água» 43 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente (e.g. Lemna e Wolfia, Araceae) descendem de plantas de muito maior dimensão com inflorescências complexas. No reino animal existem evidências que os ancestrais dos «ouriços-‐do-‐mar» eram dotados de um sistema nervoso mais complexo. A redução ou a perda de caracteres complexos são muito frequentes na natureza. Os exemplos mais conhecidos serão talvez a redução das asas em algumas aves insulares (e.g. o extinto dodó das ilhas Maurícias) e o desaparecimento dos olhos em alguns peixes e insectos cavernícolas. Nas plantas a redução de caracteres é óbvia nas brácteas escamiformes das inflorescências ou na simplificação do perianto das flores anemófilas (e.g. lodículas das gramíneas). A vestigialização de caracteres é geralmente interpretada como consequência da perda de funções. Crê-‐se que nestas condições a manutenção de caracteres não funcionais terá custos energéticos que pressionam a sua redução. Nas plantas, muito mais do que nos animais, são frequentes inversões de caracteres (ing. character reversal), i.e. caracteres derivados, impropriamente aceites como mais evoluídos, que retornam a uma condição primitiva. Por exemplo, o ovário ínfero surgiu de forma independente em muitos grupos de plantas e admite-‐se que a inversão de ovário ínfero em súpero possa ter acontecido mais de uma vez em numerosos grupos de plantas (inclusivamente no mesmo género). A flexibilidade evolutiva dos estádios de carácter (vd. Vol. III) ajuda a explicar por que nas plantas é tão frequente linhagens sem relações diretas de parentesco partilharem caracteres por convergência evolutiva. Na extensa história da vida algumas linhagens de seres vivos complexificaram-‐se, outras permaneceram em estase evolutiva e outras, ainda, extinguiram-‐se. O sucesso evolutivo num dado período geológico não implicou um sucesso acrescido nos períodos geológicos seguintes. Embora a complexidade não seja uma inevitabilidade evolutiva é um facto que a fisiologia, os órgãos vegetativos e reprodutivos e os mecanismos de reprodução de algumas plantas se complexificaram e diversificaram ao longo do tempo. Nas plantas sucedeu ainda que o último grande grupo a diferenciar-‐se – as angiospérmicas – é, simultaneamente, o mais bem-‐sucedido (i.e. com maior número de espécies e biomassa) e o grupo morfológica e fisiologicamente mais complexo e diverso. No entanto, muitas alternativas evolutivas se esboçaram entre as gimnospérmicas, tão ou mais complexas do que as angiospérmicas, que desapareceram sem deixar rasto. Se a complexidade não é um sinónimo de sucesso evolutivo, então não tem sentido o uso do conceito de progresso em evolução. A principal característica da evolução talvez seja, então, a sua imprevisibilidade. A Terra está povoada de mamíferos, de aves, de insectos, de plantas-‐com-‐flor, de fetos, ‘briófitas’ ou algas. Uma pequena alteração na trajetória geológica da Terra, na paleoquímica da atmosfera ou no historial de catástrofes planetárias e o biota e os ecossistemas atuais seriam outros, certamente sem homens e sem flores. A macroevolução é, intrinsecamente, aleatória e, por isso, impossível de modelar. A cada momento os mundos possíveis e os caminhos da evolução são vastos, e tão vastos que a nossa mente, subordinada a intrínsecas limitações epistémicas, lê como infinitas. A macroevolução é uma disciplina histórico-‐descritiva e um terreno fértil para a epistemologia. A microevolução, pelo contrário, está aberta à matematização. Muitas características geneticamente determinadas resultam de elaborações evolutivas de características mais antigas, funcionalmente muito distintas. Por exemplo, a lenhina evoluiu a partir de substâncias mais simples que conferiam resistência às radiações UV nas primeiras plantas-‐terrestres (vd. As plantas-‐vasculares). Algo semelhante ocorreu na evolução da semente (vd. As primeiras plantas-‐com-‐semente). Um erro no funcionamento do esporângio do ancestral de todas as plantas-‐com-‐semente, por uma qualquer razão desconhecida persistiu, abrindo o caminho a uma nova e bem-‐sucedida linhagem de plantas-‐terrestres. A serendipidade evolutiva – as descobertas ou achados, inesperados, surpreendentes, mas úteis – não pode ser confundida com necessidade evolutiva. Os seres vivos atuais são um cúmulo de acasos (e.g. de mutações e recombinações) felizes, por enquanto evolutivamente bem-‐sucedidos. Os acasos infelizes, à escala do indivíduo, condenaram os seus portadores ao desastre reprodutivo; à escala da população e da espécie foram um agente de extinção. Na história da vida na Terra extinguiram-‐se vastamente mais linhagens de seres vivos do que aquelas que hoje existem. A ilusão de que a evolução é motivada pela necessidade emerge da concatenação da forma e da fisiologia no corpo dos seres vivos, ou dos indivíduos e espécies nos ecossistemas, produzida pela evolução por adaptação. Um alelo é positivamente selecionado se, nos indivíduos que o detêm, incrementar a probabilidade de representação na geração seguinte (a deriva genética pode, temporariamente, opor-‐se a este processo). O sucesso 44 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente reprodutivo (fitness) de cada individuo embora marcado pelas contingências do acaso, depende de combinações génicas adaptativas. O sucesso evolutivo (ing. evolutionary success) de uma população, espécie ou mesmo de um clado, medido, por exemplo, em biomassa ou pelo número de indivíduos, depende, por sua vez, da fitness dos indivíduos que os constituem. Gozar de um grande sucesso evolutivo no presente não é, porém, garantia de êxito no futuro. Num mundo em permanente mudança qualquer população ou espécie está irremediavelmente desatualizada do ponto de vista evolutivo, e em risco. A evolução é incapaz de prever o futuro; trabalha o presente, enquanto conta uma história do passado. A evolução da vida é real? A teoria da evolução é uma teoria científica? No livro Why Evolution Is True, J. Coyne (Coyne, 2010) oferece um formidável e eclético rol de evidências de que os seres vivos evoluíram, estão a evoluir, e continuarão a evoluir, que se estende desde a escala das moléculas guardiãs da informação genética (e.g. DNA), objeto da biologia molecular, aos restos fósseis investigados pela paleontologia. Limito-‐me a transcrever uma frase de algum modo condensa a argumentação de J. Coyne: “A evolução da vida é um facto”. 19 A teoria da evolução darwiniana é inquestionavelmente uma teoria científica, eminentemente verdadeira. Como qualquer teoria científica, explica um aspeto chave do mundo natural sustentando-‐se num corpo de 20 observações meticulosas em permanente expansão, e de hipóteses sistematicamente testadas por via experimental. A eminência de ser verdadeira emerge do facto de ser corroborada por um cada vez mais vasto corpo de observações, e das hipóteses que a instituem continuarem a resistir aos mais ácidos testes experimentais da biologia moderna. A teoria da evolução nunca foi falsificada. Consequentemente, explica melhor do que um ato único, irrepetido, de criação, por que razão as formas de vida que povoam a terra são tão variadas e funcionalmente ajustadas. A teoria da evolução está para a biologia como a tectónica de placas para a geologia: é uma teoria unificadora, de cúpula, da qual irradiam hipóteses explicativas para todos os domínios da biologia. 2.2. Noções básicas de especiação Evolução por anagénese e por cladogénese Os organismos modificam-‐se ao longo do tempo porque a interação da seleção natural com o genoma permite a contínua acumulação de novas soluções morfológicas e funcionais, geneticamente codificadas, que os capacitam a reproduzir-‐se num mundo em permanente mudança. É curioso que C. Darwin nunca utilizou o termo evolução; descreveu este processo por “descendência com modificações”. A evolução pode ser decomposta em dois processos distintos: anagénese e cladogénese. A anagénese é a evolução de uma espécie sem especiação. Na evolução por cladogénese ocorre a formação de novas espécies a partir de espécies ancestrais; cladogénese é então um sinónimo de especiação. Conceito de espécie O conceito de espécie é, simultaneamente, um dos mais importantes e um dos mais obscuros e discutidos conceitos de biologia. O termo espécie deriva da palavra latina species que significa tipo. As espécies tipificadas pelos taxonomistas – os especialistas na segmentação do biota que povoa o planeta Terra em espécies e outro taxa – são uma das “unidades” fundamentais de experimentação e comparação em todos os campos da biologia e da ecologia; e.g. biologia molecular, genética, fisiologia, anatomia, evolução, ecologia das populações e das comunidades e paleontologia. Embora de uso generalizado não existe um conceito unificado de espécie: estão publicados mais de 26 conceitos distintos. Alguns autores questionam, inclusivamente, se essa tarefa é possível. Pese embora as dificuldades teóricas associadas à noção de espécie, o conceito biológico de espécie de Ernest Mayr [1904-‐2005] é, desde os anos 40, uma das pedras angulares da biologia. Mayr definiu espécie do seguinte 19 Na Introdução, no ponto “Breve reflexão epistemológicas”, o leitor encontra uma argumentação sobre os riscos que envolvem o uso do conceito de verdade em ciência. 20 Não confundir teoria científica com hipótese científica. As hipóteses são declarações explicativas sobre aspectos muito específicos do funcionamento do mundo natural, rejeitadas caso as suas predições se revelem erradas. 45 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente modo: "species are groups of interbreeding natural populations that are reproductively isolated from other such groups" (Mayr, 1996). Pertencem, assim, à mesma espécie indivíduos naturalmente interférteis, ainda que geograficamente isolados. A troca de informação genética entre indivíduos pertencentes, ou não, à mesma população, e o isolamento reprodutivo interespecífico são as duas forças de coesão fundamentais na manutenção da integridade genética e morfológica das espécies, sejam elas animais ou vegetais. Rieseberg et al. (Rieseberg, Wood, & Baack, The nature of plant species, 2006) demonstraram num universo de 200 géneros de plantas que é possível identificar grupos de indivíduos morfologicamente semelhantes entre si, com um significativo isolamento genético, e que a hibridação não é a causa maior dos casos de espécies de morfologia sobreposta. Por exemplo, os Quercus (Fagaceae) e os Cistus (Cistaceae), dois dos mais importantes géneros da flora continental portuguesa, hibridam com facilidade nas áreas de simpatria (onde as espécies se sobrepõem). Porém, as características genéticas e morfológicas das espécies de Quercus e Cistus persistem inalteradas, pelo menos nas 21 populações situadas no “core ” da espécie. Os híbridos nestes géneros são pouco competitivos frente às espécies parentais, o que impede a sua dissolução num “enxame de híbridos” (ing. hibrid swarm). Os estudos moleculares indiciam que mesmo nas espécies ditas autogâmicas os indivíduos trocam, ocasionalmente, informação genética entre si, autorizando, deste modo, a aplicação do conceito biológico de espécie a este grupo crítico de plantas (Rieseberg & Willis, Plant speciation, 2007). A biologia da especiação de plantas corrobora assim duas importantes hipóteses: (i) as espécies não são um artefacto da razão, são entidades reais; (ii) o conceito biológico de espécie de Ernest Mayr é útil tanto no reino animal com entre as plantas. Além de real, a diferenciação de espécies, i.e. a especiação, de plantas-‐com-‐flor é um evento frequente e que se pode desenrolar com uma rapidez assinalável, particularmente em territórios sujeitos a alterações climáticas cíclicas e profundas. Estão descritos eventos contemporâneos de especiação, e é muito provável que muitos dos endemismos europeus, sobretudo das regiões de clima temperado, sejam de especiação recente (do final do Pleistocénico ou holocénicos). Como defende D. Levin (Levin, Local speciation in plants: the rule, not the exception, 1993), “a especiação das plantas [com flor] é uma regra, e não uma exceção”. A generalização do uso do conceito biológico de espécie às plantas esbarra, contudo, em algumas dificuldades. Por exemplo, é impraticável em fósseis. Continua a ser difícil de aplicar a grupos apomíticos – e.g. Taraxacum (Asteraceae) e Rubus (Rosaceae) – e nas situações em que o isolamento reprodutivo é imperfeito, circunstância frequente em complexos de espécies recentemente diferenciados e em plantas com ciclos de vida muito longos (Rieseberg & Willis, Plant speciation, 2007). Por outro lado, como é possível testar à escala global, com os parcos recursos financeiros e humanos disponibilizados para a investigação taxonómica, o isolamento reprodutivo de centenas de milhar de putativas espécies de plantas? E, pelos mesmos motivos, como deslindar as espécies 22 crípticas que constituem algumas das espécies correntemente aceites pelos taxonomistas? A maioria dos taxonomistas permanece indiferente às acesas discussões que animam os especialistas em evolução e especiação. Nas Floras e na restante bibliografia de sistemática vegetal, os taxonomistas admitem, implicitamente, que pertencem à espécie indivíduos que partilham uma morfologia similar, distinta da morfologia dos indivíduos das demais espécies descritas, de preferência em mais de um carácter. Consequentemente, para estes autores as espécies são clusters (grupos) de indivíduos de morfologia discreta, e o seu reconhecimento depende da demonstração de correlações estáveis e consistentes de caracteres nos indivíduos que a constituem. Mais: os taxonomistas clássicos não atribuem nomes lineanos a espécies irmãs ou a linhagem de plantas apomíticas fortuitas de distribuição muito restrita, de modo a evitar uma multiplicação descontrolada de nomes que acabaria 23 por esvaziar a sua utilidade . Este conceito prático de espécie – o conceito morfológico de espécie – é talvez o mais adequado para apreender e descrever a enorme diversidade biológica do biota terreno. A sua aplicação reduz a espécie à opinião do melhor especialista; a espécie passa a ser o produto de um argumento de autoridade, sem dúvida uma forma eficiente, porém menos saudável de fazer ciência. 21 Genericamente, parte da área de distribuição de uma espécie onde as populações são mais densas e contínuas. As espécies irmãs ou crípticas (ing. sibling species) são espécies sensu Mayr, simpátricas ou não, morfologicamente idênticas, frequentemente partilhando a mesma ecologia, evolutivamente isoladas por barreiras reprodutivas pré ou pós-‐zigóticas (vd. Mecanismos e processos de especiação). Foram detectadas espécies irmãs, por exemplo, na vulgaríssima Poa annua. 23 Assim acontece com o género Rubus (Rosaceae). 22 46 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A bibliografia sobre o conceito de espécie é insuportavelmente extensa. O número de conceitos de espécie soma, como referi anteriormente, mais de duas dezenas. Não cabe neste texto uma análise mais aprofundada do tema e uma discussão das alternativas aos conceitos biológico e morfológico de espécie. Ainda assim vale a pena transcrever o conceito de G.L. Stebbins (Stebbins, Concepts of species and genera, 1993), uma formulação de compromisso proposta para obviar algumas das dificuldades operacionais do conceito biológico de espécie de Mayr: “Espécies são as unidades básicas da sistemática e da evolução. Consistem em sistemas de populações que se assemelham entre si nas suas características morfológicas, ecológicas e genéticas. Estas populações estão sujeitas a várias forças coesivas, principalmente pelo fluxo de genes ou, em alguns casos por autopolinização parcial; a similaridade interpopulacional é devida a uma ascendência comum e a síndromes adaptativos que permitem respostas paralelas (similares entre si) dessas populações às influências ambientais. As fronteiras interespecíficas podem ser bem definidas desenvolvendo-‐se um isolamento genético e fisiológico completo de outras espécies, ou podem ser localmente, e temporariamente, enfraquecidos em consequência de um relaxamento parcial das barreiras interespecíficas”. Para Stebbins o isolamento reprodutivo total não é uma condição sine qua non de uma espécie; a similaridade morfológica, a ascendência comum e a partilha de resposta evolucionárias, sim. Conceitos de subespécie e outras categorias taxonómicas A subespécie, a variedade e a forma são as categorias taxonómicas infra-‐específicas mais utilizadas na bibliografia. Se a espécie é difícil de definir que dizer então das categorias que antecedem. Para abreviar a discussão importa referir que muitos taxonomistas defendem que as subespécies são espécies nascentes, nem sempre bem caracterizadas morfologicamente, e que na sua demarcação devem entrar argumentos de ordem geográfica. Assim sendo, as subespécies seriam maioritariamente alopátricas e as variedades, em contrapartida, simpátricas (Spooner, Hetterscheid, van den Berg, & Brandenburg, 2002). Esta interpretação não é universal. A “forma” aplica-‐se indiferentemente a variações exuberantes intrapopulacionais (e.g. Cistus ladanifer f. maculatus, a vulgar esteva de pétalas com uma mancha escura na base) ou a isolados geográficos de morfologia inconsistente. A variedade e a 24 forma estão a cair em desuso na Europa e na América do Norte embora sejam habituais nas Floras tropicais . Nestas Floras a variedade é muitas vezes usada com o sentido de subespécie. As categorias supra-‐específicas (e.g. género e família) são, provavelmente, indefiníveis. Foram tentadas sem sucesso medidas de distância genética para as objectivar. A circunscrição de categorias fundamentais como o género ou a família repousa, e repousará, na opinião do melhor especialista, i.e. em argumentos de autoridade. Mecanismos e processos de especiação Por mais distinta que seja a sua morfologia ou ecologia, todas as espécies de seres vivos partilham um padrão histórico-‐evolutivo comum (Levin, The Origin, Expansion, and Demise of Plant Species, 2000): (i) descendem de uma ou, excecionalmente, mais do que uma espécie ancestral, (ii) persistem durante um período variável de tempo e, inevitavelmente, (iii) acabam por se extinguir. Os mecanismos de formação de novas espécies a partir de outras pré-‐existentes, i.e. os mecanismos de especiação, são muito diversos. Admite-‐se que a maior parte das espécies de plantas-‐terrestres se formou através um dos seguintes seis mecanismos de especiação: (i) a partir de pequenas populações situadas na margem da área de distribuição da espécie parental; (ii) após reduções drásticas da área de ocupação da espécie parental; (iii) através da colonização de novos territórios muito afastados das populações da espécie ancestral; (iv) por seleção disruptiva em ambientes seletivos particulares; (v) por hibridação entre espécies seguida de estabilização dos híbridos; (vi) por poliploidia. Como se depreende dos mecanismos de especiação enunciados – excetuando a poliploidia – a especiação não é um evento, mas sim um processo. Os três primeiros mecanismos (i a iii) atuam lentamente (especiação lenta), à escala local, em pequenas populações geralmente submetidas a pressões seletivas peculiares (e.g. condições ambientais muito distintas do “core” da espécie parental). As pequenas populações em especiação transportam, em si, uma subamostra enviesada da diversidade genética do “core” das populações parentais. Este enviesamento, conhecido por deriva genética, acelera a especiação. Nestes três mecanismos o isolamento reprodutivo é essencial e, 24 O conceito de variedade nas Floras tropicais aproxima-‐se do conceito de subespécie usado nas floras mais modernas das regiões não tropicais do hemisfério norte. 47 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente por isso, cabem no conceito de especiação alopátrica. Em ambientes seletivos muito particulares (e.g. rochas com metais pesados e dunas litorais) a especiação pode ocorrer sem isolamento reprodutivo, sendo designada por especiação simpátrica (mecanismo iv). A importância da especiação híbrida (mecanismo v) não está clarificada; supõe-‐se que seja importante em alguns grupos de plantas [e.g. gén. Armeria (Plumbaginaceae)]. A abertura de vias de migração que ponham em contacto taxa evolutivamente próximos estimulam os fenómenos de especiação híbrida. A especiação por poliploidia (= especiação rápida, mecanismo vi) é muito frequente nas plantas e rara nos animais; desenrola-‐se numa única geração ou num número reduzido de gerações. A alopoliploidia envolve mais que uma espécie, inicia-‐se com uma hibridação seguida de uma duplicação do número dos cromossomas (poliploidia). O Triticum aestivum «trigo-‐mole» é um conhecido alopoliploide. A eficácia dos mecanismos de especiação depende da ocorrência de barreiras reprodutivas que impeçam a dissolução das espécies emergentes no seio da, ou das espécies parentais. Reconhecem-‐se dois tipos fundamentais de barreiras reprodutivas: (i) pré-‐zigóticas e (ii) pós-‐zigóticas, consoante atuem antes ou após o encontro dos gâmetas. As barreiras reprodutivas pré-‐zigóticas derivam de um ou mais dos seguintes mecanismos de isolamento reprodutivo (ing. reproductive isolation mechanisms): (i) isolamento temporal, e.g. períodos de floração da espécie parental e da espécie emergente desfasados no tempo; (ii) isolamento espacial, i.e. localização desfasada no espaço, ainda que a espécie parental e a espécie emergente possam viver em habitats distintos relativamente próximos; (iii) isolamento mecânico, e.g. diferenças morfológicas no aparelho reprodutor suficientes para impedir a partilha de polinizadores animais; (iv) incompatibilidade gamética, incluem-‐se neste mecanismo o não reconhecimento do pólen pelos estigmas e os sistemas de incompatibilidade. As barreiras reprodutivas pós-‐zigóticas resultam da (i) esterilidade dos híbridos, i.e. da incapacidade dos híbridos produzirem gâmetas funcionais, ou da (ii) inviabilidade dos híbridos, i.e. quando a fitness dos híbridos é inferior à fitness das espécies parentais. O isolamento espacial é o mecanismo de referência no modelo de especiação alopátrico. A “especiação simpátrica” e a “especiação híbrida” – a especiação híbrida é geralmente simpátrica – envolvem vários mecanismos de isolamento reprodutivo. O isolamento reprodutivo nas plantas geralmente deve-‐se à convergência de mais de um dos mecanismos supracitados (Widmer, Lexer, & Cozzolino, 2009). O “gradualismo filético” (ing. phyletic gradualism) postula que a especiação é um processo lento durante o qual uma população acumula, de forma gradual e quase constante, alterações genéticas que culminam num isolamento reprodutivo frente às restantes populações das espécie-‐mãe. Teoricamente, o gradualismo implica taxas quase constantes de especiação, porém o registo fóssil evidencia que períodos de intensa alteração na forma dos seres vivos e nas espécies fossilizadas alternaram com extensos períodos de estase evolutiva, i.e. com períodos de muito lenta alteração na forma dos seres vivos e na composição das biocenoses. Stephen Jay Gould e Niles Eldredge propuseram a teoria do “equilíbrio pontuado” (ing. punctuated equilibrium) para responder e acomodar estas constatações no âmbito da teoria evolutiva neodarwinista (Gould & Eldredge, 1977). De acordo com estes autores, as populações muito grandes em habitats homogéneos e em períodos de grande estabilidade climática encontram-‐ se, geralmente, em estase evolutiva. Sob estas condições a seleção natural é uma força conservativa: a sua ação dirige-‐se mais à manutenção da integridade das espécies do que à sua mudança. Porém, todos os fatores que fragmentem populações (e.g. alterações climáticas) ou levem ao desenvolvimento de novos habitats (e.g. escoadas lávicas, emergência de cratões graníticos por efeito da erosão geológica e as alterações climáticas) estimulam a especiação, através da ação dos 5 primeiros dos 6 mecanismos de especiação anteriormente enunciados. A ocorrência de alterações climáticas e de outras alterações ambientais súbitas a grande escala foram os mais importantes motores dos fenómenos de especiação em larga escala (i.e. radiação adaptativa), bem como dos processos de contração da área de distribuição ou de extinção. A mudança evolucionária faz-‐se pela substituição das espécies mãe pelas espécies filhas, e menos pela mudança das características adaptativas das espécies-‐mãe. Os taxa atuais de plantas, ou de qualquer outro grande grupo de seres vivos, evidenciam grandes hiatos evolutivos. Embora as relações evolutivas entre os grandes grupos de plantas verdes tenda para um consenso, as diferenças morfológicas, fisiológicas e de ciclo de vida entre eles é assinalável e de explicação evolutiva conflituosa. Não existe um registo fóssil nem taxa atuais com características intermédias que facilitem uma explicação inequívoca, por exemplo, das etapas da evolução do ciclo de vida haplodiplonte das plantas-‐terrestres ou da semente nas espermatófitas. Duas causas explicam o enviesamento da informação evolucionária. Em primeiro lugar a natureza saltacional da evolução reduz a probabilidade de taxa com características intermédias terem fossilizado. 48 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Este taxa representam soluções evolutivas “imperfeitas” e transientes. Por exemplo, as primeiras sementes poderão ter sido esporângios disfuncionais, com um enorme potencial evolutivo, mas longe da funcionalidade das sementes evoluídas. Por outro lado, qualquer grupo taxonómico principia a sua história evolutiva com um escasso número de indivíduos, de distribuição muito localizada, o que reduz ainda mais a probabilidade de fossilização. Nas plantas a fossilização é ainda dificultada pela natureza perecível de muitos dos tecidos vegetais, sobretudo se tiverem uma baixa relação carbono/azoto, como frequentemente acontece nas estruturas reprodutivas. Esta argumentação é sistematicamente, e com propósito, olvidada pelos criacionistas. 3. Evolução das plantas-‐terrestres 3.1. Do nascimento da vida às algas ancestrais das plantas-‐terrestres Primeiras etapas O facto de a vida ocorrer na Terra e de apenas uma espécie terráquea, a nossa, ser capaz de a conceptualizar e explorar, incita a ideia de que a existência é, por si só, um argumento suficiente da necessidade de ser. As regras que justificam a vida, e a não vida, que não cabe a este livro investigar, estão na Terra e fora dela. Por outras palavras, as leis físicas que explicam a emergência e a retenção da vida na Terra são as mesmas que explicam a sua não presença, ou extinção, em Vénus e Marte, ou noutro qualquer planeta. Se há vida na Terra então a vida pode acontecer em qualquer outro local do universo. O planeta Terra tem cerca de 4.500 M.a. e a vida habita-‐o há 3.700-‐4.200 M.a. Restos fósseis de bactérias metabolizadoras de enxofre com perto de 3.400 milhões de anos, localizados na Austrália em 2011, são os mais antigos de que há conhecimento (Wacey, Kilburn, Saunders, Cliff, & Brasier, 2011). Admite-‐se que a vida evoluiu uma única vez: todos os seres vivos têm, em última instância, um ancestral comum, se bem que a sua natureza não esteja clarificada. Durante pelo menos 1.500 milhões de anos prevaleceram formas unicelulares simples, procarióticas, de vida, de Bacteria e Archaea. A fotossíntese realizada por cianobactérias (= algas azuis-‐esverdeadas, cianofíceas ou filo Cyanobacteria) surgiu num estádio muito recuado da vida na Terra. Na África do Sul e na Austrália foram descobertos estromatólitos – rochas sedimentares estruturadas em camadas, produzidas em ambientes marinhos de pouca profundidade por biofilmes bacterianos dominados por cianobactérias – com 2.800 M.a. (Olson, 2006). A maquinaria fotossintética das cianobactérias produz um temível subproduto: o oxigénio. Este gás tem uma importante propriedade química: é um fortíssimo oxidante, aliás poucas substâncias são mais oxidantes do que o 25 oxigénio . Sem um controlo bioquímico o oxigénio destruiria as estruturas celulares; domado pela respiração, o mecanismo inverso da fotossíntese, permite extrair mais energia da matéria orgânica do que a fermentação ou a 26 respiração anaeróbia . Com mais energia as plantas e os animais podem ser maiores (as despesas energéticas são proporcionais à dimensão) e complexificar-‐se. Os ambientes redutores sustentam apenas formas simples de vida. No Hádico [>4.000 M.a.] e no Arcaico [ca. 4.000-‐2.500 M.a.] (Figura 18), os dois éons anteriores ao Proterozoico [ca. 2.500-‐541 M.a.] (Figura 18), a atmosfera manteve-‐se fortemente redutora. A atmosfera era então muito distinta da atual. A intensa atividade vulcânica mantinha a atmosfera redutora, carregada de N2 e de dois gases com forte efeito de estufa, o CO2 e o vapor de H2O, secundados por resquícios de CO e H2 (Zahnle, Schaefer, & Fegley, 2010). A atmosfera volveu oxidante há cerca de 2.300 M.a. (Olson, 2006), no início do Proterozoico, supõe-‐se, sem uma evidência direta definitiva, pela ação das bactérias azul-‐esverdeadas (Morton, 2009). A precipitação do ferro ferroso e do manganês, dissolvidos nos oceanos arqueanos, em extensos depósitos de ferro ferroso e de manganês de elevado valor económico é, talvez, o efeito mais evidente de um evento geológico complexo, associado à acumulação de oxigénio da atmosfera terrestre, conhecido por “Grande Oxidação”. 25 A clorofila oxidada é um oxidante ainda mais poderoso que o oxigénio. Tipo de respiração celular em que o aceitador final nas cadeias de transporte de electrões não é o oxigénio. Podem ser, por exemplo, o ião sulfato ou o ião nitrato, ambos de muito menor poder oxidante do que o oxigénio molecular, o que implica rendimentos energéticos, embora superiores à fermentação, muito inferiores à respiração aeróbia. 26 49 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente O incremento paleoproterozoico do teor atmosférico de oxigénio teve um efeito muito mais dramático do que a “Grande Oxidação”, embora de leitura geológica mais difícil. O oxigénio injetado na atmosfera pelas bactérias azul-‐esverdeadas reagiu com o metano, um dos mais poderosos gases com efeito de estufa. Por essa via despoletou um episódio glaciar à escala planetária, a “Terra-‐bola-‐de-‐ 27 28 neve ” de Makganyene (ing. Makganyene earth snowball, ca. 2.300-‐2.200 M.a.), possivelmente o maior evento de extinção jamais enfrentado pela vida terrestre (Kopp, Kirschvink, Hilburn, & Nash, 2005). Em simultâneo, o aumento da concentração de oxigénio na atmosfera abriu o caminho à complexificação da vida através da respiração celular. Alguns autores, inclusivamente, associam a “Terra-‐bola-‐de-‐neve” de Makganyene com a emergência dos eucariotas. A vida interage com a atmosfera; a atmosfera, por sua vez, interferiu na evolução da vida. As bactérias fotossintéticas e as plantas verdes foram determinantes na composição química da atmosfera; os animais tiveram um papel por regra passivo, limitaram-‐se a obedecer às plantas, adaptando-‐se. Por intermédio da atmosfera as plantas marcaram indelevelmente a evolução da vida na Terra. Primeiro complexificou-‐se a célula. Os primeiros seres eucariotas provavelmente metabolizavam os produtos da fotossíntese de cianobactérias. A Grypania, um estranho fóssil tubular-‐encurvado com dois milímetros de largura e dez centímetros de comprimento, é o mais antigo fóssil atribuído a um eucariota (ca. 1.850 M.a.) (Han & Runnegar, 1992). A maior parte dos clados atuais de eucariotas divergiram antes de 1.000 M.a., e diversificaram-‐se intensamente ca. 800 M.a., quando os oceanos primitivos começaram a convergir nas propriedades químicas que hoje os caracterizam (Parfrey, Lahr, Knoll, & Katza, 2011). A sexualidade é exclusiva dos eucariotas. Uma prova paleontológica – a alga-‐vermelha fóssil Bangiomorpha pubescens – coloca a evolução da reprodução sexual em 1.200 M.a. (Butterfield, 2000). A sexualidade apresenta importantes vantagens frente à reprodução assexuada (vd. Funções e vantagens da reprodução sexual) que se resumem num incremento do sucesso Figura 18. Periodização da história da Terra (International Commission on Stratigraphy, 2013) reprodutivo e das taxas de evolução dos seres sexuados. Por isso, excetuando os vírus, os procariotas e um punhado de eucariotas, todos os organismos se reproduzem com regularidade por via sexual, alternando a fecundação com a meiose. As células eucariotas são substancialmente mais complexas do que as procariotas. Entre outras diferenças – exploradas até à exaustão nos livros-‐texto de biologia – as células eucariotas possuem um núcleo e mitocôndrias, um organito celular determinante na respiração celular. De acordo com a teoria endossimbiótica, proposta e popularizada na década de 1980 pela bióloga americana Lynn Margulis [1938-‐2011], as mitocôndrias, assim como os plastos (= plastídios) que desempenham a função fotossintética nos eucariotas, são bactérias endossimbiontes profundamente modificadas por uma história evolutiva em comum com a célula eucariótica hospedeira. Os cloroplastos de todos os grupos de algas e das plantas-‐terrestres evoluíram há ca. 1.500 M.a. a partir de uma cianobactéria endossimbionte retida no interior da alga primordial (Yoon, Hackett, Ciniglia, Pinto, & Bhattacharya, 2004). A primeira alga provavelmente nutria-‐se por fagocitose. Um erro evitou que a cianobactéria ancestral dos 27 Os eventos “Terra bola de neve” são recorrentes. Três deles estão bem documentados: de Makganeyene [2.300-‐2.200 M.a.], sturtiano [715-‐680 M.a.] e marinoano [680-‐635 M.a.]. 28 Ou glaciação Huroniana. 50 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente cloroplastos atuais fosse digerida, sendo-‐lhe permitido replicar-‐se no interior da célula hospedeira. A evolução metamorfoseou uma convivência acidental numa relação simbiótica eficiente, que conduziu à emergência de um grupo filogeneticamente heterogéneo de grande sucesso evolutivo: os eucariotas autotróficos (Figura 19). A) B) C) Figura 19. Algumas algas do litoral de Portugal continental. A) Algas-‐castanhas (Heterokontophyta, Phaeophyceae): Bifurcaria bifurcata (Sargassaceae) com algas-‐verdes Ulva lactuca «alface-‐do-‐mar» em fundo. B) Algas-‐vermelhas (Rodophyta): Corallina elongata (Corallinaceae). C) Algas-‐verdes (Chlorophyta s.str.): Cladophora sp. (Cladophoraceae) com bolhas de oxigénio produzidas pela fotossíntese Do primitivo eucariota com um plastídio fotossintético evoluíram numa primeira fase as glaucófitas, as ‘algas-‐ verdes’ e as algas-‐vermelhas (Rhodophyta). É muito provável que as algas se tenham diferenciado em ambientes 29 dulçaquícolas porque as algas mais primitivas – as glaucófitas – habitam águas doces. A fotossíntese disseminou-‐se novamente nos eucariotas via endossimbiose, desta feita envolvendo a captura quer de ‘algas-‐verdes’, quer de algas-‐ vermelhas, por protistas não fotossintéticos (Keeling, 2010). A retenção de uma alga-‐verde ou vermelha é um evento de endossimbiose secundária. Dois conhecidos grupos de algas, as algas-‐castanhas (Phaeophyceae, Chromalveolata) e as diatomáceas (Bacillariophyta, Chromalveolata), herdaram os seus cloroplastos de uma alga-‐ vermelha ancestral por endossimbiose secundária. As Glaucophyta, as ‘algas-‐verdes’ e as algas-‐vermelhas são 30 plantas, as algas-‐castanhas e as diatomáceas não. Os cloroplastos são monofiléticos , os seres fotossintéticos não. A pluricelularidade Nos mares proterozoicos, por mais de uma vez, organismos originalmente unicelulares falharam a separação dos indivíduos após mitose (citocinese). Várias destas linhas de indivíduos multicelulares organizaram-‐se em colónias, escassamente integradas, de células similares e totipotentes. Numa primeira fase algumas células (células vegetativas, i.e. não reprodutoras) deixaram de se reproduzir em benefício de outras (células sexuais). A partir de organismo coloniais simples evoluíram formas com múltiplos tipos celulares estruturados em tecidos e órgãos especializados. O advento dos animais multicelulares de grande dimensão tem sido associado com a Terra-‐bola-‐de-‐ neve Marinoana [680-‐635 M.a.] (ing. Marinoan snowball earth). A complexificação da vida no Neoproterozoico [1.000-‐541 M.a.] culminou numa explosão da vida animal nos mares câmbricos [541-‐ ca. 485 M.a.]. A diversificação das plantas, como mais adiante refiro, é posterior à dos animais. A invasão da terra emersa, primeiro pelas plantas e logo a seguir pelos animais, ocorreu no final do Câmbrico ou no início do Ordovícico. As algas A importância ecológica maior das algas atuais está nos oceanos. As algas-‐castanhas, as algas-‐vermelhas e as diatomáceas têm um papel fundamental no ciclo do carbono: as algas-‐vermelhas e algas-‐castanhas as dominam as comunidades de algas marinhas litorais (= intertidais) e sublitorais (= neríticas), e as diatomáceas são determinantes 29 As glaucófitas são um pequeno grupo de algas dulçaquícolas com um tipo primitivo de cloroplastos que mantem uma delgada parede de peptidoglicano (um constituinte fundamental da parede celular das eubactérias), um resíduo evolutivo da bactéria azul-‐esverdeada endossimbionte. 30 Está descrito um segundo evento de endossimbiose primária – retenção de uma cianobactéria – nos eucariotas ameboides do género Paulinella (Rhizaria, Parfrey et al., 2006). 51 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente no funcionamento de muitas das comunidades fitoplanctónicas. As diatomáceas estão, muito provavelmente, na origem da maior parte dos depósitos de petróleo e gás-‐natural. As ‘algas-‐verdes’ habitam preferencialmente águas doces mas também podem ser encontradas nos oceanos, em ambientes hipersalinos ou na superfície do solo. São o elemento autotrófico das simbioses liquénicas, o elemento heterotrófico é um fungo, geralmente um ascomiceta: os líquenes não são plantas. O ancestral de todas as plantas-‐terrestres radica nas ‘algas-‐verdes’: as plantas-‐terrestres podem ser interpretadas como ‘algas-‐verdes’ adaptadas aos ambientes terrestres. 31 Embora não sejam o grupo de algas mais diverso em espécies, as ‘algas-‐verdes’ (= Chlorophyta + Charophyta) apresentam uma imensa variedade de formas e níveis de complexidade. Existem ‘algas-‐verdes’ unicelulares e pluricelulares, coloniais ou filamentosas, simples ou ramificadas. O corpo das formas pluricelulares designa-‐se por 32 talo (vd. Quadro 15). Nestas plantas o talo é uma estrutura mais ou menos complexa, necessariamente sem raízes, caules ou folhas, com áreas especializadas na produção de células sexuais. Como mais adiante refiro, o corpo das ‘algas-‐verdes carófitas’, atingiu uma assinalável complexidade (Estádios iniciais da evolução das plantas-‐terrestres). 3.2. As primeiras plantas-‐terrestres A ‘alga-‐verde’ ancestral A proveniência algal das plantas-‐terrestres foi teorizada pela primeira vez por L. Celakovsky, no final do séc. XIX, e aprofundada na Teoria Antitética de F. O. Bower, no início do séc. XX (Bennici, 2008). Bower propôs que as plantas-‐ terrestres tiveram origem em ‘algas-‐verdes’ de ciclo de vida haplonte semelhante ao dos Charales (uma ordem de Charophyta, vd. Volume I). Bower sugeriu que numa primeira fase da evolução das plantas-‐terrestres o zigoto teria ficado retido no gametófito (fase haploide). Concluída a retenção do gametófito o zigoto adquiriu a capacidade de se dividir por mitose (divisões mitóticas pós-‐zigóticas). Consequentemente, verificou-‐se um atraso na meiose, uma 33 amplificação do zigoto num embrião que, por sua vez, se desenvolveu num esporófito pluricelular (fase diploide). O gametófito é evolutivamente anterior ao esporófito. A diferenciação de uma fase diploide – i.e. de um esporófito – possibilitou a evolução de um novo tipo de célula reprodutora: o esporo. As mitoses pós-‐zigóticas mudaram a meiose de uma posição pós-‐zigótica para uma posição pré-‐espórica. A regeneração do gametófito fez-‐se pela germinação do esporo. O gametófito promove a diversidade genética por intermédio da reprodução sexual. O esporófito fomenta a proliferação e a disseminação dos organismos, por via assexual, através dos esporos. O desenvolvimento do ciclo haplodiplonte implicou a alternância de dois tipos de organismos (vd. Ciclo de vida das plantas): o gametófito e o esporófito. Nas primeiras etapas da história evolutiva das plantas-‐terrestres até à emergência das plantas-‐vasculares, e tal como acontece nas ‘briófitas’ atuais, o esporófito teria sido nutrido pelo gametófito. Ainda de acordo com Bower a amplificação do esporófito e, implicitamente, o desenvolvimento de um ciclo haplodiplonte, teria precedido ou imediatamente sucedido a adaptação aos habitats terrestres. Por conseguinte, as plantas-‐terrestres são um resultado direto da intercalação de uma fase multicelular diploide num ciclo de vida haplonte. A teoria antitética F.O. Bowers é suportada pelas evidências mais recentes (Haig, 2008). As plantas-‐terrestres compartilham com as ‘algas-‐verdes’ (apomorfias das Chlorobionta, implicitamente ausentes das glaucófitas e das algas-‐vermelhas) a presença de um tipo comum de cloroplasto com tilacoides organizados em grana, de clorofila a e b, de reservas de amido e de paredes celulares celulósicas (Simpson, 2010). As apomorfias das Streptophyta (= Charophyta + plantas-‐terrestres) foram reunidas no Quadro 15. Algumas espécies atuais de carófitas suportam uma exposição periódica à dissecação, dispõem de rizoides (estruturas análogas mas menos eficientes do que as raízes), para além de possuírem polímeros que conferem 31 O termo alga é, genericamente, aplicado a todos os eucariotas com capacidade fotossintética, com exceção das plantas-‐ terrestres [Equisetopsida] e, ainda, às cianobactérias (algas-‐azuis-‐esverdeadas). 32 Entende-‐se por talo o corpo vegetativo das plantas que não diferenciam um eixo polarizado, com caule, folhas (megafilos) e raízes. Os talos podem ser filamentosos ou laminares, e possuem áreas especializadas na produção de células sexuais. As plantas com talo dizem-‐se talófitas; opõem às cormófitas (v.i.). 33 Razão pela qual as plantas-‐terrestres são também designadas por embriófitas. 52 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente resistência aos raios UV e à dissecação (esporopolenina, Quadro 15). É possível, por isso, que a carófita ancestral de todas as plantas-‐terrestres estivesse já preadaptada a habitats terrestres. Como referi no início do Vol I, de há muito tempo que as Charales, uma ordem de Charophyta, são consideradas o grupo irmão, i.e. o grupo filogeneticamente mais próximo, das plantas-‐terrestres. As carales produzem um talo (corpo) tridimensional e ramificado, complexo, com nós (onde se inserem as ramificações) e entrenós, alongam-‐se pelas extremidades e possuem um ciclo de vida haplonte oogâmico (vd. Ciclo de vida das plantas). Neste grupo de ‘algas-‐verdes’ o gametófito produz grandes gâmetas ♀ (oosferas) imóveis no interior de gametângios especializados (arquegónios) – ao contrário das plantas-‐terrestres, com mais do que uma oosfera por arquegónio, – e gâmetas ♂ pequenos, ciliados e móveis (anterozoides), em gametângios ♂ (anterídeos). Após a singamia forma-‐se um zigoto diploide com uma parede de esporopolenina (vd. Quadro 15), resistente à secura e ao frio. Depois de um período de tempo variável o zigoto sofre meiose e dá origem a 4 -‐8 células haploides, que abandonam a planta mãe e reiniciam o ciclo de vida com a formação de novos gametófitos (Bennici, 2008). Recentemente, um grupo internacional de biólogos pôs em causa a hipótese da Charales ancestral, e, com base em dados moleculares, propôs que os Zygnematales, uma ordem de ‘carófitas’ à qual pertencem as conhecidas algas do género Spirogyra, são o grupo irmão das embriófitas (Wodniok, et al., 2011). Os Zygnematales são isogâmicos, por isso é provável que em algum momento da sua história evolutiva tenha ocorrido uma simplificação da sua biologia reprodutiva, primitivamente oogâmica. Mais uma evidência de que a complexidade não é uma inevitabilidade em biologia (vd. Algumas características do processo evolutivo). Finet et al. (Finet, Timme, Delwiche, & Marlétaz, 2010) propõem ainda outro grupo de ‘carófitas’ atuais para a categoria de ancestral direto das plantas-‐ terrestres: as Coleochaetophyceae, concretamente o género Coleochaete. Quadro 15. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das Streptophyta (Leliaert, et al., 2012) Aquisição evolutiva Descrição e comentários Talo complexo* Talo ramificado, com células especializadas e tecidos com arranjos tridimensionais de células. Esporopolenina A esporopolenina é o polímero biológico mais resistente à degradação físico-‐química e biológica de que se tem conhecimento; confere proteção à dessecação, ao ataque pelos microrganismos e aos raios UV; inicialmente revestia o zigoto das Charophyta, depois foi deslocalizada para a parede dos esporos das plantas-‐terrestres, e mais tarde para o pólen das plantas-‐com-‐semente; dada a sua complexidade química não é claro se a esporopolenina das carófitas é a mesma das plantas-‐terrestres. Sistema citocinético com fragmoplasto* A citocinese corresponde à divisão do citoplasma ocorrida no final da telófase (última etapa da mitose); nas streptófitas forma-‐se um fragmoplasto, i.e. um sistema complexo de microtúbulos e outras estruturas celulares em torno do local por onde se separarão as duas células filhas. Plasmodesmos* Canais microscópicos que conectam células vizinhas. Sistemas complexos de reprodução Onde se destaca a formação de zigósporos resistentes à dissecação. Placenta Células especializadas na transferência de nutrientes entre a planta mãe e a oosfera ou o zigoto. * Características não partilhadas com os grupos mais primitivos de Streptophyta. Estádios iniciais da evolução das plantas-‐terrestres A datação dos grandes eventos evolutivos é tradicionalmente baseada em fósseis. A escassez e o enviesamento da informação fóssil – e.g. as plantas abundantes, de zonas húmidas e de elevada relação C/N fossilizam mais e melhor – representam uma importante fonte de erro em história evolutiva: a data de ocorrência do primeiro fóssil é sempre uma aproximação grosseira da origem temporal de uma linhagem. Os fósseis oferecem datas mínimas de 34 emergência de um grupo; só os relógios moleculares , a despeito de dificuldades metodológicas diversas, podem 34 Alguns segmentos de DNA estiveram sujeitos a taxas de mutação lentas e constantes, durante largos milhões de anos. As técnicas de relógio molecular servem-‐se desta constatação para datar eventos de divergência evolutiva, sendo o registo fóssil usado para calibrar as distâncias moleculares (dissimilaridade molecular) com o tempo geológico. 53 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente oferecer datas máximas. Com base em relógios moleculares Clarke et al. (Clarke, Warnock, & Donoghue, 2011) avançaram, recentemente, com datações surpreendentes para as divergências resumidas na Figura 20. Colocam no Neoproterozoico a colonização da Terra emersa pelas plantas-‐terrestres e centram a divergência das estomatófitas em 670 M.a. (Criogénico, ainda no Neoproterozoico), das traqueófitas em 446 M.a. (Ordovícico Superior), das eufilófitas em 434 M.a. (no início do Silúrico), das espermatófitas em 351 (Mississípico, Carbónico), do grupo que reúne as gimnospérmicas actuais em 316 (Pensilvânico, Carbónico) M.a. e as angiospérmicas entre 229-‐170 M.a. (no Triássico Superior-‐Início do Jurássico). Neste texto, à semelhança de tantos outros, é dada primazia às datações fósseis. As paisagens terrestres mantiveram-‐se nuas, não colonizadas por seres pluricelulares, durante sete oitavos da história da Terra. Mesmo assim, a história evolutiva das primeiras plantas-‐terrestres é pouco conhecida porque a colonização das terras emersas ocorreu num período muito recuado do Paleozoico, de uma forma evolucionariamente titubeante, por organismos prostrados de pequena dimensão e de estrutura pouco favorável à fossilização. O ar não oferece o mesmo tipo de suporte que a água às algas – submersas na água as algas podem ultrapassar a dezena de metros sem tecidos de suporte, em terra são esmagadas pelo seu próprio peso – e a lenhina estava ainda por evoluir. As primeiras provas fósseis de plantas-‐terrestres são esporos, supostamente de hepáticas, com ca. de 476 M.a. (Ordovícico inferior) (Gensel, 2008). Algumas evidências fósseis antecipam estas datas para o Câmbrico médio (Gensel, 2008). Figura 20. Relações evolutivas entre as plantas-‐terrestres actuais. Filogenia baseada em (Allen, Huntley, & Watts, 1996), (Doyle, 2001) e (Goffinet & Buck, 2004). Nomenclatura de acordo com (Chase & Reveal, 2009) Os animais diversificaram-‐se muito antes do aparecimento das plantas-‐terrestres. Fila como os moluscos ou os vertebrados emergiram a partir de grupos animais mais simples e radiaram intensamente durante o Câmbrico [541-‐ ca. 485 M.a.]. A importância deste período na diversificação dos animais é tão grande que é corrente a designação de explosão câmbrica. Como adiante explícito, as primeiras plantas-‐terrestres diversificaram-‐se bastante depois dos animais, no Devónico [ca. 419-‐359 M.a.]. Com propriedade pode falar-‐se de uma explosão devónica das Equisetopsida. As plantas-‐terrestres são monofiléticas: surgiram uma única vez na história da vida terrestre. Vários caracteres exclusivos distinguem-‐nas das ‘algas-‐verdes’ (Quadro 16). Estas características estão direta, ou indiretamente, envolvidas na resolução dos desafios evolutivos criados pelos habitats terrestres, entre os quais sobressaem: a escassez cíclica de água; intensas flutuações da temperatura; a concentração do dióxido de carbono e oxigénio no ar, e dos nutrientes minerais no substrato rochoso ou no solo (as algas consomem gases e nutrientes dissolvidos na água); um novo de meio de suporte que implicou uma sujeição aos efeitos da gravidade (a água que suportava as algas foi substituído por um substrato rochoso em contacto direto com o ar); a ineficiência da água como vetor de dispersão em meio terrestre; a exposição a radiações mutagénicas (raios UV); e a instabilidade espacial e temporal das características dos habitats terrestres. Admite-‐se que as primeiras plantas-‐terrestres se assemelhavam às hepáticas atuais (Marchantiidae). Tal como os seus antepassados algais mais diretos colonizavam ambientes dulçaquícolas. Os grupos basais de Equisetopsida que 54 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 35 constituem as ‘briófitas’ , e em particular as hepáticas, são os remanescentes vivos das primeiras etapas da colonização das imensas e vazias terras emersas paleozoicas. As primeiras plantas-‐terrestres, ainda no Ordovícico, estabilizaram e promoveram meandrização dos cursos de água. Os sedimentos acumulados nos sistemas ribeirinhos serviram mais tarde de habitat a plantas de maior dimensão, vasculares e com raiz. O efeito das primeiras plantas na superfície emersa terrestre condicionou a sua própria evolução (Gibling & Davies, 2012). As primeiras plantas não vasculares fomentaram a meteorização das rochas e extraíram nutrientes suficientes do solo, em particular o fósforo, para serem transportados pelos rios para o mar, e incrementar a produtividade das algas e outros microrganismos fotossintéticos marinhos. A evolução das plantas-‐vasculares no final do Ordovícico acelerou esta dinâmica (vd. mecanismos geoquímicos em detalhe em As plantas-‐vasculares). A fotossíntese removeu grandes quantidades de CO2 da atmosfera e reduziu o efeito de estufa. Esta sequência de eventos poderá explicar o curto mas intenso período glaciar que marca o final Ordovícico (Lenton, Crouch, Johnson, Pires, & Dolan, 2012) e a extinção ordovícico-‐silúrica (= extinção ordovícica), a segunda maior da história da vida terrestre depois da mega-‐extinção pérmica (Finnegan, et al., 2011). Quadro 16. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das primeiras plantas-‐terrestres Aquisição evolutiva Descrição e comentários Novos mecanismos bioquímicos e genéticos Acumulação de substâncias protetoras contras os efeitos dos raios UV (e.g. esporopolenina e cutina); sistemas de reparação do DNA mais avançados. Novas adaptações ecofisiológicas Osmoregulação mais avançada; tolerância ou prevenção da dessecação, tolerância ao congelamento e resistência ao calor. Corpo de maior complexidade Inicialmente prostrado e rente ao solo (talo), com ou sem rizoides (estruturas análogas a raízes); depois com rizoides, cauloides e filídios, ereto ou prostrado. Ainda mais complexo nas plantas-‐vasculares (vd. As plantas-‐ vasculares). Revestimento por uma cutícula mais ou menos espessa Ainda fina e incompleta nas ‘briófitas’ ‘briófitas’. Um polímero lipídico, a cutina, é o mais conhecido constituinte da cutícula. Meristemas apicais de maior complexidade Presença de meristemas apicais tridimensionais constituídos por pequenas células. Estomas Poros complexos por onde se realizam todas gasosas com o exterior; ainda ausentes nas hepáticas (Marchantiidae) (v.i.). Esporo Evolução do esporo (vd. Ciclo de vida das plantas), um novo tipo de célula reprodutora revestida por esporopolenina, e resistente à dessecação e às radiações UV. É uma evidente adaptação ao meio terrestre. Complexificação do sistema reprodutivo Anterídeos (órgãos produtores de gâmetas ♂) e de arquegónios (órgãos produtores de gâmetas ♀) complexos (secundariamente reduzidos nos grupos mais evoluídos, e.g. plantas-‐com-‐flor). A diferenciação do esporo trouxe consigo um novo tipo de órgão reprodutor: o esporângio. Esporófito, ciclo de 36 vida haplodiplonte e alternância de gerações Envolveu a retenção do zigoto pelo gametófito (haploide), a sua multiplicação por mitose e a diferenciação de um esporófito (diploide). Mais tarde, nas plantas-‐com-‐semente, ocorre uma troca de papéis, passando o gametófito a estar retido pelo esporófito (vd. Ciclo de vida das plantas). Embrião O embrião é um esboço de esporófito. Nas ‘briófitas” e ‘fetos’ forma-‐se nos arquegónios, nas plantas com semente no interior dos primórdios seminais. Os embriões são protegidos estruturas especializadas, e.g. tegumento das sementes. As plantas-‐terrestres não vasculares 35 Para evitar equívocos, neste texto o termo ‘briófita’ designa o grupo parafilético hepáticas+musgos+antóceros. Outra alternativa seria considerar ‘briófitas’ s.str. = mugos e ‘briófitas s.l.’ = hepáticas+musgos+antóceros. 36 Algumas ‘algas-‐verdes’ têm um ciclo haplodiplonte (e.g. Ulva, Cladophora) não homólogo do ciclo de vida haplodiplonte das plantas-‐terrestres. O ciclo haplodiplonte é frequente nas algas-‐castanhas (Heterokontophyta, Phaeophyceae); também não homólogo das plantas-‐terrestres. 55 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente As plantas-‐terrestres não vasculares (‘briófitas’) dividem-‐se em três grandes grupos monofiléticos (Figura 21): Marchantiidae (hepáticas), Bryidae (musgos) e Anthocerotidae (antóceras). Estima-‐se que existam 7000 – 9000 espécies de hepáticas (von Konrat, Söderström, Renner, Hagborg, Briscoe, & Engel, 2010), 11000 – 13000 de musgos (Magill, 2010) e 200 – 240 espécies de antóceras (Villarreal, Cargill, Hagborg, Söderström, & Renzaglia, 2010). As ‘briófitas’ são determinantes na estrutura e funcionamento das florestas húmidas, das tundras e dos ecossistemas de zonas húmidas (e.g. turfeiras) e de montanha. A A B C D Figura 21. Briófitas actuais. a) Metzgeria furcata (Marchantiidae), uma hepática talosa. B) Antitrichia curtipendula (Bryidae), um musgo folhoso pleurocárpico; n.b. as cápsulas cor de laranja do esporófito. C) Geração esporofítica do musgo folhoso Funaria higrometrica (Bryidae). D) Phymatoceros bulbiculosus (Anthocerotidae); n.b. o talo do gametófito do qual emergem os esporófitos (fotografias amavelmente cedidas pelo Dr. César Garcia, FCUL). O gametófito das hepáticas e das antóceras não tem sistema vascular, nem estomas (as hepáticas apresentam pequenos poros sem células-‐guarda, por isso não interpretáveis como estomas). Os gametófitos dos musgos dispõem de um sistema vascular muito incipiente não homólogo das plantas-‐vasculares (nas plantas-‐vasculares o sistema vascular desenvolve-‐se no esporófito), e de estomas. A inexistência de um verdadeiro sistema vascular e de raízes explica o pequeno tamanho das ‘briófitas’. Este facto obriga-‐as a cumprir todo ou grande parte do ciclo de vida na água, ou em condições de humidade relativa muito elevada, e limita o seu crescimento em altura. As ‘briófitas’ são poiquilo-‐hídricas: o seu teor em água depende do contacto directo com a água ou da humidade do ar, hidratam-‐ se rapidamente na presença de água e secam e entram em dormência na sua ausência. As ‘briófitas’ resolveram o problema da indisponibilidade cíclica de água na terra emersa tolerando a sua escassez; as plantas-‐vasculares, como verá mais adiante, desenvolveram mecanismos que previnem a dessecação dos seus tecidos. 56 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente O número de espécies dioicas de ‘briófitas’ é invulgarmente elevado: 60% são dioicas (com gametófitos unissexuais) e 40% monoicas (Wyatt & Anderson, 1984). Nas ‘briófitas’, assim como nas demais plantas-‐terrestres, a oosfera nunca abandona o arquegónio e origina, depois de fertilizada por um gâmeta (anterozoide), um zigoto (primeira célula do esporófito). Nas ‘briófitas’, os anterozoides navegam num filme de água auxiliados por flagelos, por conseguinte o encontro dos gâmetas só é possível em biótopos permanentemente ou sazonalmente húmidos. Alimentado pelo gametófito, o esporófito acaba por diferenciar um esporângio no interior do qual, por meiose, se formam os esporos. O esporófito é mais duradoiro nas antóceras e nos musgos do que nas hepáticas. É constituído por uma cápsula localizada no topo de eixo polarizado (com parte distal e proximal de distinta morfologia) de comprimento variável, não ramificado e mais ou menos vertical, um pronuncio da estrutura do esporófito que domina o ciclo de vida das traqueófitas. As ‘briófitas’ são homospóricas a ligeiramente heterospóricas (i.e. anisospóricas), produzindo, neste último caso, os esporos maiores gametófitos ♀ e os menores gametófitos ♂. Os esporos das ‘briófitas’ s.l. (como as sementes das plantas-‐com-‐semente) necessitam de se embeber em água para germinarem. Nos musgos, e em muitas hepáticas, os esporos dão origem a uma estrutura filamentosa semelhante a uma alga pluricelular, conhecida por protonema. As antóceras não produzem um protonema. Esta estrutura é, provavelmente, um resíduo evolutivo da alga ancestral. O corpo gametofítico das ‘briófitas’ é frágil, geralmente verde (fotossintético), de dimensão variável (de microscópico a mais de um metro) e expande-‐se na horizontal com ramificações mais ou menos regulares, verticais nos musgos 37 acrocárpicos . O gametófito das antóceras e da maioria das hepáticas (hepáticas talosas) é taloso, i.e. tem uma forma laminar dorsiventral, prostrada. No gametófito das hepáticas folhosas e dos musgos diferenciam-‐se estruturas análogas a raízes (rizoides, também presentes em algumas carófitas, antóceras e hepáticas talosas), caules (cauloides) e folhas (filídios). Nas ‘briófitas’ folhosas o talo, se presente, restringe-‐se aos estádios iniciais do desenvolvimento do gametófito. As relações evolutivas entre as plantas-‐terrestres não vasculares e as plantas-‐vasculares atuais parecem convergir para um consenso. As hepáticas estão na base das plantas-‐terrestres. As ‘briófitas’ e todos os grupos subsequentes constituem o clado das estomatófitas. Dados recentes indiciam que as antóceras são o grupo irmão das plantas-‐ vasculares (Goffinet & Buck, 2004; Figura 20). Portanto, as antóceras e as plantas-‐vasculares actuais compartem um antepassado comum. Estes dois grupos de plantas-‐terrestres têm em comum os esporófitos verdes com estomas. Em algumas espécies de antóceras os esporófitos têm rizoides e chegam a ter uma vida independente dos gametófitos, um carácter definitivamente fixado nas plantas-‐vasculares (Simpson, 2010). À semelhança dos fetos as antóceras apresentam os gametângios imersos nos talos. 3.3. As plantas-‐vasculares Evolução A carência de um sistema vascular condiciona a biologia das ‘briófitas’. As ‘briófitas’ terrestres são pequenas têm células pouco especializadas, grande parte delas fotossintéticas. Tanto os pouco eficientes rizoides, que penetram nas fissuras das rochas e fixam as plantas ao substrato, como os cauloides e os filídios absorvem água e nutrientes. O sistema vascular facilitou o aumento do tamanho e a especialização do corpo das plantas, através da segregação espacial de uma parte aérea fotossintética, de uma parte subterrânea devotada à captura de água e nutrientes. O passo evolutivo fundamental do sistema vascular que conduziu à emergências das traqueófitas foi relativamente simples: consistiu na morte programada, no esvaziamento e no engrossamento das células que vieram a constituir o xilema (Sperry, 2005). Se o xilema é um sistema de transporte ascendente de solutos, o floema é um sistema de transporte descendente (pontualmente ascendente) dos produtos da fotossíntese. 37 Nos musgos (Bryidae) acrocárpicos os arquegónios e as cápsulas inserem-‐se na extremidade de cauloides mais ou menos erectos, individualizados ou agregados em tufos densos. Nas espécies pleurocárpicas os arquegónios e as cápsulas desenvolvem-‐ se em pequenos cauloides laterais muito curtos, inseridos em cauloides mais longos e prostrados. 57 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Os mais antigos restos fósseis de plantas-‐ vasculares foram detetados em estratos do Llandovery [ca. 443-‐ ca. 433 M.a.], a primeira época do Silúrico (Cleal & Thomas, 2009), embora sua origem muito provavelmente recue ao Ordovícico Superior (Clarke, Warnock, & Donoghue, 2011). O registo fóssil da vida vegetal terrestre adensa-‐se no final do Silúrico [ca. 420–425 M.a.]. Os esporófitos de Cooksonia (Rhyniophyta) [ca. 428-‐398 M.a.] (os gametófitos não foram ainda descobertos), uma das primeiras plantas-‐vasculares com registo fóssil, eram constituídos por caules de poucos centímetros de altura, simples ou ramificados, sem folhas, sem raízes e com esporângios apicais de parede espessa, para Figura 22. Cooksonia (Rhyniophyta), uma das mais antigas plantas-‐vasculares fósseis evitar a dessecação dos esporos (Figura 22). As http://www.creaweb.fr/bv/banque/cormo-‐cooksonia.html Cooksonia era homospóricas. Da base do caule destas plantas emergiam pêlos radiculares que contactavam com as partículas do solo. Para se manterem eretas possuíam espessamentos em espiral no xilema, ainda sem lenhina. Senão todas, pelo menos algumas espécies de Cooksonia dispunham de traqueídos (Edwards, Davies, & Axe, 1992). Admite-‐se que a perda de água pelos estomas – transpiração – gerava uma força de sucção suficiente para erguer a água absorvida do solo até ao topo destas plantas. Um aumento da espessura da cutícula é, provavelmente, uma das novidades evolutivas trazidas pelas Cooksonia. Os fósseis de Rhyniophyta sugerem que se desenvolveram relações simbióticas entre plantas e fungos logo no início do Devónico e que este facto é essencial para explicar o sucesso evolutivo das plantas-‐vasculares. Como referi no ponto anterior, a geração gametofítica domina o ciclo de vida das ‘briófitas’. Nas primeiras plantas-‐vasculares o esporófito tornou-‐se fisiologicamente autónomo. Está provado que em algumas Rhyniophyta tanto os esporófitos como os gametófitos eram autotróficos, autónomos e heteromórficos (distintos entre si) (Taylor, Kerp, & Hass, 2005). A preponderância da fase esporofítica foi definitivamente fixada nas licófitas (Lycopodiidae) ou nos seus ancestrais diretos. As primeiras plantas heterospóricas surgiram também neste grupo. A dominância da diplófase nas plantas-‐vasculares pós-‐licófitas possivelmente está relacionada com a vascularização do esporófito e com a impossibilidade do mesmo acontecer, de forma eficiente, no gametófito. A duplicação da guarnição genética também oferece uma protecção contra eventuais mutações deletérias, mais prováveis em ambientes directamente expostos às radiações ultravioletas, sem a protecção da sombra ou de massas de água livre. Por outro lado, a dominância do esporófito acelerou as taxas evolutivas porque a diplófase aumenta a diversidade genética (duplica o genoma) submetida a seleção. A história evolutiva das plantas mostra que o esporófito, ao contrário do gametófito, tem em si um enorme potencial para aumentar de tamanho e complexificar-‐se. As plantas-‐terrestres mantiveram-‐se pequenas, rentes ao solo mais de 50 milhões de anos. A deposição de lenhina nas paredes celulares (inc. xilema), i.e. o desenvolvimento de paredes celulares secundárias, constitui um momento chave da conquista da dimensão altura pelas plantas-‐terrestres. Além de alguma resistência ao ataque por parasitas, a lenhina conferiu rigidez mecânica ao corpo das plantas e aumentou a eficiência do seu sistema vascular. Plantas cada vez mais altas puderam ser abastecidas a grande distância por solutos, sem risco de colapso do xilema, agora sujeito a forças de sucção mais intensas. O xilema engrossado com lenhina é mais estanque e menos resistente ao fluxo da seiva porque, ao contrário da celulose, a lenhina é hidrofóbica. A síntese da lenhina evoluiu numa planta vascular posterior às riniófitas e anterior à divergência das licófitas (Lycopodiidae) (Weng & Chapple, 2010). Os percursores do anabolismo da lenhina ocorrem nas ‘briófitas’. Supõe-‐se que estas substâncias funcionavam como protetores químicos contra os raios UV nas primeiras plantas-‐terrestres (Weng & Chapple, 2010). A evolução da lenhina, como tantas outras características do vivo, é uma elaboração evolutiva de características primitivas com outras funções (vd. Algumas características do processo evolutivo). As plantas-‐vasculares diversificaram-‐se logo no início do Devónico. Dois grupos irmãos, as licófitas e as eufilófitas (Euphyllophyta), um grupo que abrange os fetos e as plantas-‐com-‐semente, evoluíram, respectivamente, no início e 58 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente a meio do Devónico. As raízes foram a grande novidade evolutiva trazida, supõe-‐se de forma independente, pelas licófitas e pelas eufilófitas, ou por algum dos seus ancestrais mais diretos. A água das chuvas naturalmente retida em profundidade nos substratos porosos ficou, com o aparecimento das raízes, disponível para as plantas. Esta água tem a enorme vantagem de estar protegida da evaporação e de poder compensar total, ou parcialmente, períodos de penúria de precipitação. A conjugação de um corpo rígido e de um sistema vascular eficiente com um órgão especializado na busca e captura de água, aumentou a tolerância à escassez de água e evitou, ou moderou, a interrupção do crescimento nos territórios com precipitações sazonais. As plantas-‐vasculares são homo-‐hídricas: o teor em água do seu corpo, ao contrário do que acontece nas ‘briófitas’, não está em equilíbrio com a humidade ambiental (vd. As plantas-‐terrestres não vasculares). Como referi no primeiro volume (vd. Alongamento e ramificação da raiz), a zona pilosa é a parte das raízes mas eficiente na absorção de água e nutrientes. Recentemente descobriu-‐se que a rede de regulação genética que controla o desenvolvimento dos rizoides nos gametófitos das ‘briófitas’, é o mesmo que controla os pelos radiculares nos esporófitos das plantas-‐vasculares (Jones & Dolan, The evolution of root hairs and rhizoids, 2012). Deste modo, o sistema radicular pode ser entendido como um sistema tubular que conecta os pelos radiculares absorventes com a parte área das plantas, e penetra e percorre o solo numa busca incessante de água e nutrientes. As licófitas (Lycopodiidae) são extraordinariamente antigas. Aparecem no Devónico Inferior, 50 M.a. antes das restantes ‘pteridófitas’. Tiveram um pico de diversidade e de abundância no Carbónico [359-‐299 M.a.], tendo alguns géneros desempenhado um importante papel nos ecossistemas terrestres deste período (e.g. Asteroxylon e Lepidodendron). A maioria das jazidas de carvão provém do lenho de licófitas lenhosas. A sua importância declinou a partir do Carbónico Superior. O nome eufilófitas alude ao facto dos megafilos se terem diferenciado neste grupo. Muitos autores defendem que folhas verdadeiras surgiram uma única vez na história evolutiva das plantas, de forma independente dos microfilos característicos das licófitas. As plantas-‐vasculares com megafilos evoluíram 40-‐50 M.a. depois das primeiras plantas-‐vasculares e dominaram a flora terrestre a partir do final do Devónico. As eufilófitas podem ser consideradas as primeiras cormófitas por terem um corpo vegetativo com raízes, caules e folhas verdadeiras. Este grupo de plantas caracteriza-‐se ainda por se ramificar lateralmente e pela inserção helicoidal dos ramos. A evolução de plantas cada vez maiores culminou nas primeiras árvores, e nas primeiras florestas. Plantas de porte arbóreo, ainda sem câmbio vascular, evidenciam-‐se no registo fóssil a partir do Devónico Médio [ca. 391 M.a.], com os cladoxylópsidos (Cladoxylopsida, e.g. Watiezza), um grupo obscuro, talvez ancestral das eufilófitas, de plantas enraizadas ainda sem folhas, com um tronco encimado por uma coroa de ramos possivelmente caducos, de fisionomia semelhante às palmeiras (Stein, Berry, Hernick, & Mannolini, 2012). No início do Devónico as plantas-‐ terrestres não um ultrapassavam os 30 cm de altura; no final do Devónico havia árvores com mais de 30 m de altura. As primeiras florestas, no Devónico médio, amalgamavam licófitas, cladoxylópsidos e aneurofitales (progimnospérmicas, v.i.) (Stein, Berry, Hernick, & Mannolini, 2012). As vantagens adaptativas do crescimento em altura são autoevidentes nos organismos fototróficos: as plantas mais altas deprimem pela sombra os seus competidores. As primeiras plantas-‐vasculares ocuparam, com biomassas aéreas e subterrâneas crescentes, vastas áreas da terra emersa até aí colonizadas por ‘briófitas’ ou desprovidas de coberto vegetal. Na transição Silúrico-‐Devónico verificou-‐se um acentuado aumento do coberto vegetal terrestre, retomado na passagem do Devónico Médio para o Superior (Gibling & Davies, 2012). A diversificação trófica dos primeiros ecossistemas terrestres desenvolveu-‐se a partir do Silúrico Superior-‐Devónico Inferior, testemunhado pelos primeiros estragos de artrópodes herbívoros (Labandeira, 2007). O primeiro vertebrado fóssil adaptado à locomoção terrestre, o tetrápode (animais de 4 membros) Pederpes finneyae, é bastante mais tardio, do Carbonífero Inferior. Os primeiros tetrápodes herbívoros datam do Carbonífero Superior-‐Pérmico Inferior (Sues & Reisz, 1998). A expansão espacial de ecossistemas com cada vez mais biomassa vegetal aumentou a produção de resíduos e forçou a acumulação de matéria orgânica no solo. Com o aumento da superfície terrestre coberta com plantas vieram os primeiros fogos, logo no Devónico Inferior. O solo tal como o conhecemos hoje é uma criação devónica. Uma vez que a lenhina se degrada lentamente, grandes quantidades de carbono proveniente de CO2 atmosférico foram sequestradas no solo (ing. soil carbon burial). Os ácidos orgânicos libertados pelas raízes para desmobilizar os nutrientes minerais, por sua vez, aceleraram a meteorização das rochas. A meteorização química dos silicatos 59 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente consome CO2. Os nutrientes lixiviados pela água das chuvas para mares pouco profundos, abundantes neste período, promoveram explosões de plâncton e o “soterramento de carbono” em sedimentos costeiros e marinhos (e.g. em calcário e margas calcárias). Consequentemente, a expansão das plantas-‐vasculares causou uma descida acentuada da concentração de CO2 no Devónico Médio, entre 400 M.a. e 360 M.a., que, por sua vez, despoletou um episódio glaciar e uma extinção global, a extinção do Devónico Superior. A redução do CO2 na atmosfera está então relacionada com a explosão devónica das plantas-‐vasculares. As alterações da composição química da atmosfera explicam ainda a emergência de novas soluções evolutivas no clado das plantas-‐vasculares, como sejam as folhas verdadeiras (megafilos) e cormos de maior massa, altura e complexidade (Beerling, Leaf evolution: gases, genes and geochemistry, 2005) (Beerling, The Emerald Planet: How Plants Changed Earth's History, 2007). As condições anóxicas dos ecossistemas pantanosos e turfosos do Carbónico [359-‐299 M.a.], o período geológico que sucede o Devónico [ca. 419-‐359 M.a.], fomentaram o soterramento de uma gigantesca massa de carbono que fossilizou sob a forma de carvão. Estes processos causaram uma descida assinalável do teor atmosférico de CO2 e a correspondente subida da concentração de O2 no final do Paleozoico para valores similares aos actuais. A Terra-‐estufa (i.e. sem calotes glaciares, ing. greenhouse earth) ante-‐carbónica deu lugar à Terra-‐casa-‐de-‐gelo (i.e. com calotes glaciares, ing. icehouse earth) que se prolongou do Carbónico até ao Pérmico. Em consequência da libertação de CO2 pela actividade vulcânica o clima reaqueceu significativamente no Mesozoico [252-‐66 M.a.] e novamente no Eocénico [56-‐34 M.a.], porém os teores atmosféricos deste gás-‐de-‐estufa não mais foram os mesmos. Os fósseis mostram que a interação entre a composição da atmosfera e as plantas-‐ terrestres produziu de forma cíclica surtos de inovação adaptativa. Alterações da composição química da atmosfera são particularmente evidentes no final do Pérmico [260-‐252 M.a.], na transição Triássico-‐Jurássico [ca. 201 M.a.], no Cretácico [ca. 145-‐66 M.a.] e na transição Paleocénico-‐Eocénico [56 M.a.]. Necessariamente, cada um destes períodos está associado a modificações significativas na composição da flora terrestre (Beerling, The Emerald Planet: How Plants Changed Earth's History, 2007) que não cabe a este texto desenvolver em pormenor. Ainda no Devónico as eufilófitas basais estiveram na génese de dois novos grupos de plantas-‐ vasculares: as monilófitas (Monilophyta) e as lignófitas (Lignophyta). As monilófitas estão representadas nas floras atuais pelos fetos (vd. As plantas-‐vasculares-‐sem-‐semente. Os grandes grupos de ‘pteridófitas’). As equisetas recuam ao Devónico. Atingiram uma diversidade significativa no Carbónico, com abundantes formas arbóreas (e.g. Calamites, Figura 24). A origem das Polypodiidae é um mistério. Os primeiros fósseis reconhecíveis como tal datam do Carbónico, mas sua origem é certamente devónica (Kenrick & Davis, 2004). As ‘pteridófitas [licófitas + fetos] dominaram a vegetação terrestre do Carbónico ao Triássico (Figura 23). Metade das espécies carbónicas conhecidas de plantas-‐vasculares pertence às subclasses Lycopodiidae e Equisetidae (Kenrick & Davis, 2004). Figura 23. Evolução do número de espécies de plantas vasculares ao longo do tempo (Willis & McElwain, 2002) 60 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A) C) B) D) Figura 24. Exemplos fósseis dos grandes grupos actuais de ‘pteridófitas’. A) Lepidodendron dichotomum (Lycopodiidae) (Carbonífero ?). B) Lycopodites selaginioides (Lycopodiidae) (Carbonífero ?). B) Calamites aproximatus (Equisetidae) (Carbonífero?). D) Pecopteris miltoni (Polypodiidae) (Carbonífero?) (fósseis expostos no Museu Botânico da Universidade de Coimbra) As lignófitas datam do Devónico superior [ca. 380 M.a.], englobam as plantas-‐com-‐semente e os fetos, já 38 extintos, que os precederam: as progimnospérmicas (Progymnospermopsida). As lignófitas partilham a presença de um meristema secundário especializado – o câmbio – que produz xilema para o interior e floema para o exterior (Pryer, Smith, & Skog, 1996). As progimnospérmicas possuíam um lenho semelhante ao das gimnospérmicas atuais. Desempenharam um importante papel nas florestas do Pérmico; e.g. géneros Archaeopteris (Archaeopteridales, Progymnospermopsida) e Aneurophyton (Aneurophytales, Progymnospermopsida). A origem das plantas-‐com-‐ semente radica num ou mais grupos extintos, não identificado, de progimnospérmicas heterospóricas. Não é claro se as espermatófitas são, ou não, monofiléticas (Mathews, 2009). A substituição da homosporia (= isosporia, esporos idênticos) pela heterosporia (esporos ♂ e ♀ distintos) ocorreu de forma independente, em várias linhagens de plantas-‐vasculares. Por exemplo, as licófitas heterospóricas e as progimnospérmicas heterospóricas descendem de espécies homospóricas distintas. Os fetos homospóricos produzem protalos fotossintéticos de maior dimensão do que as espécies heterospóricas. A heterosporia, originalmente, poderá ser uma adaptação a climas pouco pluviosos ou de precipitações sazonais. Uma vez que os fetos dependem da presença de água livre para concretizar a sua sexualidade, teoricamente, a reiteração de períodos húmidos muito curtos selecionou positivamente os mecanismos de reprodução sexual rápida associados à heterosporia (Willis & McElwain, 2002). A heterosporia precedeu e foi essencial para a evolução da semente. 38 Refira-‐se que o crescimento secundário surgiu de forma independente das lignófitas nas licófitas e equisetófitas, dois grupos muito antigos de plantas-‐vasculares. 61 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Principais características das plantas-‐vasculares As traqueófitas manifestam várias inovações morfológicas e funcionais que lhes conferem assinaláveis vantagens competitivas frente às ‘briófitas’ na maior parte dos habitats terrestres (quadro 17). Quadro 17. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das traqueófitas Aquisição evolutiva Descrição e comentários Produção de lenhina Deposição de lenhina nos elementos do sistema vascular num ancestral comum às licófitas e eufilófitas, posterior às riniófitas. Paredes celulares com espessamento secundário A partir do clado das lignófitas [progimnospérmicas + plantas-‐com-‐semente]. Cutícula e estomas mais evoluídos Detectável nas riniófitas. Sistema vascular Com floema e xilema. Os traqueídos aparecem pela primeira vez nas riniófitas e o lenho secundário no clado das lignófitas. Os vasos lenhosos surgiram, de forma independente, em algumas ‘pteridófitas’, nas Gnetidae e nas angiospérmicas. Alongamento liderado por meristemas apicais A divisão celular envolvida no alongamento rameal está restringida a uma ou poucas células localizadas na superfície dos meristemas apicais. Raízes verdadeiras Exceto nos grupos mais primitivos já extintos (Rhyniophyta). Secundariamente ausentes nas Psilotales (Ophioglossidae). Folhas De dois tipos, microfilos e megafilos, desenvolvidos, respectivamente, das licófitas e as eufilófitas. Ausentes nos grupos mais primitivos, já extintos, de plantas-‐vasculares (Rhyniophyta). Esporófito complexo e autónomo do gametófito De grande duração, ramificado e com folhas (exceto Rhyniophyta) associadas com os caules em sistemas caulinares. As plantas-‐vasculares-‐sem-‐semente. Os grandes grupos de ‘pteridófitas’ As ‘pteridófitas’ são os descendentes mais diretos das primeiras plantas-‐vasculares na flora vascular atual. O ciclo de vida das ‘pteridófitas’ principia com a germinação dos esporos e a formação de um protalo haploide (= gametófito das ‘pteridófitas’), raramente com mais de 10 mm de comprimento, provido de rizoides e semelhante ao talo de algumas hepáticas, onde se diferenciam anterídeos e arquegónios (Walker, 2012). A deslocação dos anterozoides em direção à oosfera, retida num arquegónio, depende da presença de um filme contínuo de água. Embora tenham introduzido um número significativo de inovações evolutivas vantajosas, as ‘pteridófitas’ partilham com as ‘briófitas’ a necessidade da presença ininterrupta de água para cumprirem o ciclo sexual. Concluída a fecundação o crescimento vegetativo do esporófito – como aliás ocorre nas ‘briófitas’ – pode decorrer com potenciais de água mais baixos no solo. Neste sentido as ‘briófitas’ e as ‘pteridófitas’ são seres anfíbios. As ‘pteridófitas’ são um grupo parafilético (não compreendem todos os descendentes de um ancestral comum) razão pela qual este termo deve ser usado forma coloquial. Sob esta designação são abrangidos dois grupos supostamente monofiléticos: licopódios e monilófitas (= fetos). Smith et al. (Smith, Pryer, Schuettpelz, Korall, Schneider, & Wolf, 2006), no âmbito das monilófitas, identificaram quatro grandes clados com a categoria de 39 classe . Christenhusz et al., (Christenhusz, Zhang, & Schneider, A linear sequence of extant families and genera of lycophytes and ferns, 2011) despromoveram-‐nos à categoria de subclasse: Ophioglossidae, Equisetidae, Marattiidae e Polypodiidae. Na flora portuguesa estão representados quatro dos cinco clados de ‘pteridófitas’ reconhecidos por Smith et al. (Smith, Pryer, Schuettpelz, Korall, Schneider, & Wolf, 2006) (Figura 25): as subclasses Lycopodiidae, Ophioglossidae, Equisetidae e Polypodiidae. 39 Outros autores modernos tratam estes grupos ao nível da Divisão: Psilotophyta, Equisetophyta, Marattiophyta e Polypodiophyta. 62 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente C B A D E F Figura 25. Grandes grupos de ‘pteridófitas’. A) Diphasiastrum maderense (Lycopodiaceae, Lycopodiidae), n.b. estróbilos localizados na extremidade dos caules. B) Ophioglossum lusitanicum (Ophioglossaceae, Ophioglossidae). C) Equisetum arvense (Equisetaceae, Equisetidae). D) Folhas do endemismo ibérico Masilea batardae (Marsiliaceae, Polypodiidae), n.b. a sua semelhança com as folhas dos trevos (Trifolium, Fabaceae). E) Diplazium caudatum (Athyriaceae, Polypodiidae). F) Página inferior de uma fronde de Blechnum spicant (Blechnaceae, Polypodiidae), n.b. esporos de cor acastanhada. Subclasse Lycopodiidae As Lycopodiidae «lycopodiidas, lycófitas, licófitas, licopódios» são plantas-‐terrestres rizomatosas de ramificação 40 41 dicotómica, com microfilos (sem megafilos). Os esporofilos de Lycopodiidae surgem organizados em estróbilos localizados na extremidade dos caules; quando maduros os estróbilos tombam no solo e libertam os esporos. Produzem esporos iguais entre si (homosporia, e.g. Lycopodiales) ou desiguais (heterosporia, ordens Selaginellales e Isoetales). Os gametófitos são monoicos (i.e. gametófitos bissexuados, e.g. Lycopodium) ou dioicos (i.e. com gametófitos ♀ e gametófitos ♂, e.g. Selaginella). As licófitas são o grupo irmão das Monilophyta. Têm uma moderada relevância na flora atual (ca. 1200 espécies), escassa representação em Portugal continental mas com algum significado no arquipélago dos Açores. Subclasse Ophioglossidae As plantas da subclasse Ophioglossidae «ophioglossidas, fetos-‐ophioglossidos» pertencentes ao género Psilotum (Psilotales) apresentam uma estrutura simplificada do corpo vegetativo (ausência de megafilos e de raízes) aparentemente em resultado da simplificação evolutiva de um ancestral estruturalmente mais complexo. A 40 Microfilos onde se inserem os esporângios. Estruturas reprodutivas semelhantes a pequenos cones ou cilindros. 41 63 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente proximidade evolutiva entre os Psilotum e os Ophioglossum e Botrychium (Ophioglossales) foi recentemente descoberta. Estes dois últimos géneros, ambos indígenas Portugal, têm raízes verdadeiras e megafilos mas, à semelhança dos Psilotum, a absorção de nutrientes do solo depende de associações micorrízicas. As Ophioglossidae são homospóricas e consideradas o grupo basal de todos os fetos (Monilophyta) atuais. Grupo de escasso registo fóssil, pobre em espécies (ca. 90 espécies). Subclasse Equisetidae A subclasse Equisetidae (= Sphenopsida) «equisetidas, fetos-‐equisetídos, equisetófitas ou equisetas» inclui fetos terrestres, herbáceos e rizomatosos, de caules articulados, estriados e ocos, com ramificações verticiladas e folhas verdadeiras (megafilos) muito reduzidas, escamiformes e verticiladas. Os chamados esporangióforos (estrutura onde se inserem os esporângios) estão organizados em estróbilos localizados na extremidade dos caules. As equisetidas são homospóricas, produzem gametófitos bissexuados ou masculinos. Atualmente estão reduzidas a ca. 15 espécies, 4 das quais presentes em Portugal. Subclasse Polypodiidae A subclasse Polypodiidae «polipodiidas, polipodiófitas, fetos-‐polipodiidos, fetos-‐verdadeiros, fetos-‐ leptoesporangiados» é o grupo mais evoluído e recente de fetos. A maior parte dos géneros atuais de polipodiidas data do Mesozoico [251-‐66 M.a] ou do Cenozoico [66-‐0 M.a.]. Apresentam uma morfologia muito diversa; algumas espécies têm uma fisionomia arbórea (e.g. Cyathea cooperi, importante invasora nos Açores). Os gametófitos geralmente têm uma forma de um coração estilizado. Os esporófitos apresentam folhas de grande dimensão (frondes), com esporângios com uma única célula de espessura (fetos leptoesporangiados) localizados na página inferior, solitários ou agrupados em soros protegidos por uma escama (indúsio). As frondes férteis e as frontes estéreis são morfologicamente distintas em algumas espécies (e.g. Osmunda regalis e Blechnum spicant). A polipodiidas são homospóricas exceptuando duas pequenas famílias, Marsileaceae e Salviniaceae (inc. Azollaceae). A subclasse Polypodiidae é de longe o grupo mais diverso grupo de fetos atuais (ca. 9000 espécies). 3.4. As plantas-‐com-‐semente 3.4.1. As plantas-‐com-‐semente sem flor Evolução das plantas-‐terrestres do Devónico à extinção cretácico-‐paleogénica Uma explicação plausível para o aparecimento do primórdio seminal poderia ser a que se segue. Num momento inicial da história evolutiva das plantas-‐vasculares é possível que tenha ocorrido um atraso, geneticamente determinado, na libertação dos megásporos na progimnospérmica ancestral de todas as espermatófitas. Este atraso poderá ter tido origem numa pequena anomalia no sistema de deiscência das paredes de um megasporângio, com um a poucos megásporos. O megasporângio com um a poucos esporos retidos no seu interior foi em seguida envolvido por um tegumento de origem foliar. A retenção do(s) megásporo(s), por seu turno, implicou o desenvolvimento, total ou parcial, do gametófito ♀ no interior do megasporângio. Estava, então, diferenciado o primórdio seminal primitivo. Um pequeno e fortuito “defeito” no sistema de deiscência dos esporos desembocou numa nova linhagem de plantas-‐vasculares – as plantas-‐com-‐semente – de enormes possibilidades evolutivas. A hipótese de que as plantas-‐com-‐semente atuais e os fetos atuais são grupos irmãos parece ser consensual, porém as suas relações evolutivas e ancestralidade de modo algum estão resolvidas (Rothwell & Nixon, 2006). O grão de pólen e o primórdio seminal, assim como a raiz e a folha, são “invenções” devónicas. Grãos de pólen com ca. de 370 M.a. são a evidência fóssil mais antigas de plantas-‐com-‐semente. As espermatófitas radiaram intensamente no final do Paleozoico e novamente no Triássico [252-‐201 M.a.]. Desde o final do Triássico, início do Jurássico, a flora terrestre foi ininterruptamente dominada pelas plantas-‐com-‐semente. As primeiras espermatófitas – os chamados fetos-‐com-‐semente (pteridospérmicas, Pteridospermatophyta) – combinavam folhas semelhantes às de muitos fetos, com primórdios seminais cujo micrópilo não selava a semente 64 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente após a polinização (Pryer, Smith, & Skog, 1996). Em muitas espécies o tegumento estava incompletamente formado observando-‐se lobos (telomas) coalescentes em grau variável. As mais antigas pteridospérmicas, as Lyginopteridales, abundavam nas florestas do final do Devónico e do Carbónico Inferior. As Lyginopteridales perderam importância para outras pteridospérmicas mais avançadas, primeiro as Medullosales no Pensilvânico (última época do Carbónico, 318-‐299 M.a.), depois, no Pérmico [299-‐252 M.a.], as Peltaspermales e, finalmente, as Glossopteridales (Cleal & Thomas, 2009). As plantas deste último grupo já possuíam folhas inteiras; dominaram as florestas do sul da grande área continental correspondente ao antigo continente de Gondwana durante o Pérmico. As Gigantopteridales, foram, talvez, o grupo mais avançado de gimnospérmicas paleozoicas. As suas afinidades evolutivas não estão clarificadas (Glasspol, Hilton, Collinson, & Shi-Jun, 2004). A agregação de placas continentais que comandou a formação do supercontinente de Pangea estava concluída no Carbónico final. Uma tamanha massa continental rodeada por um único oceano – oceano Panthalassa – teve um forte efeito na circulação geral da atmosfera e no clima. No Pérmico, o último período da Era Paleozoica e que sucede o Carbónico, verificou-‐se uma paulatina subida da temperatura, e um agravamento da irregularidade espacial e da sazonalidade da precipitação (Ziegler, Eshel, Rees, Rothfus, Rowley, & Sunderlin, 2003). As florestas tropicais húmidas que cobriam de lés a lés a Terra emersa carbónica regrediram acentuadamente, e diferenciaram-‐se extensas áreas semi-‐desérticas a desérticas de clima continental no interior do Pangea, povoadas por flora xeromórfica entre a qual despontavam algumas das primeiras coníferas. O efeito da grande extinção pérmico-‐triássica (P-‐Tr), a mãe de todas as extinções em massa (vd. Extinções em massa. Evolução das angiospérmicas no Paleogénico), no biota vegetal terrestre é disputada entre os especialistas. Muitos autores admitem que o conceito de extinção catastrófica, em massa, não pode ser alargado às plantas-‐ terrestres, sendo o intervalo Pérmico-‐Triássico um longo período de turnover da flora. A evidência fóssil mostra, ainda assim, que das 20 famílias de ‘pteridófitas’ e de gimnospérmicas presentes no Pérmico, apenas 6 e 4, respetivamente, persistiam no Triássico (Grauvogel-Stamm & Ash, 2005). Por exemplo, os suprarreferidos Glossopteridales extinguiram-‐se na transição entre o Pérmico e o Triássico, e pouco depois desapareceram os Gigantopteridales (Rees, 2002). A extinção P-‐Tr foi seguida por uma recuperação temporária, durante o Triássico Inferior, da importância das ‘pteridófitas’, sobretudo de licófitas afins das atuais isoetáceas (gén. Pleuromeia). No Triássico médio reaparecem os grupos de gimnospérmicas que sobreviveram à extinção P-‐Tr (e.g. cicas). A recuperação da flora terrestre demorou mais de 10 milhões de anos! No Triássico Médio [247-‐ca. 237 M.a.] e Superior [ca. 237-‐201 M.a.] ocorreu uma nova e intensa radiação das gimnospérmicas, com o aparecimento de novos grupos. As gimnospérmicas modernas tornaram-‐se dominantes nos ecossistemas terrestres, em detrimento das formações de ‘pteridófitas’ arbóreas, no final do Triássico, início do Jurássico (Figura 22 e 26). Reconhecem-‐se 5 grandes linhagens nas plantas-‐com-‐semente atuais: cicas, Ginkgo, coníferas, gnetófitas e angiospérmicas. A informação fóssil das coníferas (Pinidae), o mais importante grupo atual de gimnospérmicas, recua ao final do Carbónico. A origem das Cycadidae é pérmica. As famílias coníferas representadas na flora atual são triássicas (e.g. Pinaceae, Araucariaceae, Cupressaceae, Podocarpaceae e Taxaceae) (Cleal & Thomas, 2009). As Ginkgoidae e, possivelmente, as Gnetidae diferenciaram-‐se no Triássico [252-‐201 M.a.]. Dois importantes grupos de gimnospérmicas modernas nasceram e extinguiram-‐se no Mesozoico [252-‐66M.a.]: as Caytoniales e as Bennettitales. As Bennettitales enxameavam as florestas do Jurássico [201-‐ca. 145 M.a.] e, como refiro mais adiante, são um forte candidato a grupo ancestral das plantas-‐com-‐flor. As gimnospérmicas modernas dominaram a vegetação terrestre até à transição do Cretácico Inferior para o Cretácico Superior, momento a partir do qual a dominância ecológica das angiospérmicas se tornou inequívoca. O sucesso evolutivo das angiospérmicas “empurrou”, progressivamente, as gimnospérmicas actuais para “habitats extremos”, muito secos, muito quentes, muito frios ou com substratos muito seletivos (e.g. solos derivados de rochas ultrabásicas e sistemas dunares). 65 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A) B) Figura 26. Fósseis de gimnospérmicas. A) Pterophyllum lipoldii (Cycadopsida) (Triássico ?). B) Fóssil jurássico de Pinus sp. (Pinaceae). (fósseis expostos no Museu Botânico da Universidade de Coimbra) Principais características das plantas-‐com-‐semente O sucesso evolutivo das espermatófitas frente às ‘pteridófitas’ é explicado pela aquisição de um conjunto alargado de características (Quadro 18). Quadro 18. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das plantas-‐com-‐semente Aquisição evolutiva Descrição e comentários Câmbio vascular e crescimento secundário Na realidade surgiu nas progimnospérmicas devónicas, consequentemente é uma apomorfia das lignófitas. Primórdio seminal Estrutura constituída pelo(s) tegumento(s) + nucela (= megasporângio) com uma abertura (o micrópilo); nucela protegida por 1 (gimnospérmicas e angiospérmicas) ou 2 (angiospérmicas) tegumentos. Esporângios inseridos, isolados ou em grupos, em suportes simples ou ramificados (esporofilos) Nas plantas-‐com-‐semente atuais ocorrem quatro tipos de megasporofilos: escamas seminíferas (próprias das gimnospérmicas estrobiladas, e.g. Pinaceae), pequenos caules (simples em Taxus , ramificados em Ginkgo), solitários em forma de leque (algumas Cycadidae) e carpelos (angiospérmicas). Dois tipos de microsporofilos: escamas polínicas (nas gimnospérmicas) e estames (nas angiospérmicas). Esporofilos geralmente inseridos em braquiblastos Os braquiblastos correspondem ao eixo das estruturas reprodutivas das gimnospérmicas estrobiladas (com estróbilos, e.g. eixo das pinhas e dos gálbulos, vd. I volume) e ao receptáculo da flor nas angiospérmicas. Heterosporia Esporos de dois tipos: megásporos e micrósporos que dão origem, respectivamente, aos gametófitos ♀ e ♂. Carácter herdado da progimnospérmica ancestral de todas as espermatófitas. Redução do número de megásporos por megasporócito e retenção dos megásporos Dos 4 megásporos formados após meiose do megasporócito (= célula-‐mãe do saco embrionário ou células-‐mãe dos megásporos) apenas um sobrevive, retido e envolvido pelos tecidos megasporângio. Retenção do gametófito ♀ (endoprotalia) O megásporo funcional dá origem por mitose a um saco embrionário haploide (o megagametófito ou gametófito ♀) envolvido pela parede do megásporo (endosporia); o gametófito ♀ permanece retido no interior do primórdio seminal (endoprotalia), afastado do solo (os gametófitos das ‘pteridófitas’, pelo contrário, são subterrâneos), sendo nutrido pelo esporófito materno. Simplificação dos gametófitos Redução acentuada da complexidade dos gametófitos e dominância absoluta da geração esporofítica. Redução da complexidade dos gametângios As espermatófitas actuais não possuem anterídeos (gametângios ♂); os arquegónios (gametângios ♀) persistiram nos grupos mais primitivos de gimnospérmicas. 66 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Pólen Os micrósporos (= grãos de pólen unicelulares) diferenciam-‐se logo após a meiose dos microsporócitos (= células-‐mãe dos micrósporos) organizados em tétradas (grupos de quatro). O grão de pólen maduro é constituído pelo gametófito ♂ envolvido pela parede do esporo (endosporia) e protegido por um invólucro (esporoderme). Gametófito ♂ adaptado à dispersão Grãos de pólen transportados durante a polinização dos microsporângios (= sacos polínicos) até à proximidade dos megasporângios; nas ‘pteridófitas’ os gametófitos estão imobilizados no solo. Gota de polinização, tubo polínico e alimentação do gametófito ♂ pelo esporófito polinizado As primeiras plantas-‐com-‐semente eram anemófilas. Nas gimnospérmicas atuais o pólen é capturado por gotas de polinização segregadas pelo primórdio seminal para o exterior através do micrópilo; os grãos de pólen germinam na vizinhança do micrópilo e produzem um tubo polínico que se alimenta do megasporângio (nucela) e transporta os gâmetas ♂ até à proximidade dos gâmetas ♀; estas duas condições são provavelmente ancestrais. Nas angiospérmicas o gametófito ♂ é alimentado pelo estilete da planta polinizada. Semente A semente é constituída por: i) um eixo com um polo radicular e outro caulinar (embrião); ii) órgãos anexos de reserva; iii) uma proteção (tegumento) construída a partir do(s) tegumento(s) do primórdio seminal. Geralmente a semente desidrata-‐se com mais ou menos intensidade (exceto Cycadidae, Ginkgo e angiospérmicas de sementes recalcitrantes) e entra num estado de vida suspenso (quiescência). A) B) Figura 27. Relações filogenéticas entre as linhagens actuais de plantas-‐com-‐semente. A) “Hipótese do antófito” (suportada pela informação fóssil). B) “Hipótese das gimnospérmicas” (sustentada pelos métodos moleculares de inferência filogenética). (Mathews, 2009) As inovações trazidas pelas primeiras plantas-‐com-‐semente tiveram oito grandes consequências evolutivas: (i) possibilidade de desenvolver sistemas radiculares mais profundantes e de atingir maiores crescimentos em altura; (ii) maior proteção dos gametófitos ♂ e ♀ por se encontrarem fora do solo, protegidos da ação de muitos parasitas e predadores; (iii) deslocamento mais eficiente dos gâmetas ♂ ao encontro gâmetas ♀ porque total, ou parcialmente, independente da água; (iv) maior proteção do esporófito imaturo (embrião incluso na semente) da dissecação, de eventuais danos mecânicos e da predação; (v) facilitação do estabelecimento do esporófito imaturo através da energia e dos nutrientes concentrados na semente; (vi) abertura de novas possibilidades evolutivas à dispersão de sementes e de pólen, e à polinização cruzada através do vento ou de agentes animais; e (vii) taxas evolutivas mais elevadas e consequente incremento da velocidade de adaptação a novos habitats. Embora as relações evolutivas das 5 grandes linhagens nas plantas-‐com-‐semente atuais sejam obscuras (Figura 27), os grandes grupos de espermatófitas partilham, total ou parcialmente, algumas tendências evolutivas: (i) redução da duração e da complexidade da geração gametofítica; (ii) simplificação dos esporângios; e (iii) complexificação dos esporófitos. As plantas-‐com-‐semente-‐sem flor. Os grandes grupos atuais de gimnospérmicas As 4 linhagens atuais de gimnospérmicas são tratadas neste texto com a categoria de subclasse – Cycadidae, Ginkgoidae, Pinidae e Gnetidae (Figura 28) – conforme propõem Christenhusz et. al. (Christenhusz, Reveal, Martin, 67 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Robert, & Chase, 2011) embora as categorias de classe ou de ordem sejam mais frequentes na bibliografia. As angiospérmicas são também colocadas numa subclasse: Magnoliidae. Correntemente são aceites cerca de 1026 espécies de gimnospérmicas, repartidas por 84 géneros e 12 famílias (Christenhusz, Reveal, Martin, Robert, & Chase, 2011). Neste volume, no ponto Biologia da reprodução de gimnospérmicas, foram discutidos alguns aspetos da biologia reprodutiva das gimnospérmicas. A taxonomia das gimnospérmicas é desenvolvida no Vol. III (“Sistemática de plantas-‐com-‐semente”). A B Figura 28. Gimnospérmicas atuais. A) Cycas revoluta (subclasse Cycadidae). B) Ginkgo biloba (subclasse Ginkgoidae); n.b. primórdios seminais aos pares na extremidade de um megasporófilo. C) Pinus nigra subsp. laricio (subclasse Pinidae). D) Ephedra fragilis (subclasse Gnetidae); n.b. ramos articulados. 3.4.2. As angiospérmicas 3.4.2.1. Primeira etapas evolutivas e principais características Contextualização evolutiva Todas angiospérmicas têm um ancestral comum entre as gimnospérmicas: constituem um taxon monofilético. O registo fóssil das angiospérmicas remonta ao Cretácico Inferior [ca. 145-‐101 M.a.]: grãos de pólen com cerca de 135 M.a. (Idade Valingiana, Cretácico Inferior) foram detetados em Israel por (Brenner & Bickoff, 1992). Estudos moleculares fazem recuar a emergência das angiospérmicas para o intervalo 199-‐167 M.a., da transição Triássico-‐ Jurássico ao Jurássico Médio (Bell, Soltis, & Soltis, 2010). Clarke et al. (Clarke, Warnock, & Donoghue, 2011) antecipam estas datas para 170–229 M.a., Triássico [252-‐201 M.a.] adentro. A dominância ecológica das angiospérmicas iniciou-‐se há 90-‐100 M.a., na passagem do Cretácico Inferior para o Cretácico Superior. A radiação das angiospérmicas é muito precoce. Friis et al. (Friis, Doyle, Endress, & Leng, 2003) reconheceram no Archaefructus, o fóssil mais bem preservado e completo mais antigo atribuído a uma angiospérmica (ca. de 124 68 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente M.a., Cretácico Superior), características próprias de Nymphaeales (angiospérmicas basais). Praticamente todas as ordens evidenciadas na Figura 31 Filogenia das angiospérmicas estavam diferenciadas na transição entre o Cretácico e o Cenozoico, há 66 M.a., 65-‐70 M.a. depois da primeira flor (Stevens, 2001+). Ao mesmo tempo que se diferenciaram os grandes clados das angiospérmicas verificou-‐se uma diversificação em larga escala das estruturas da flor e a generalização das flores actinomórficas com cálice e corola. As plantas com flores zigomórficas simpétalas com um tubo bem diferenciado só ganham importância no Terciário. Principais características das angiospérmicas O sucesso evolutivo das angiospérmicas é inquestionável. Embora sejam o mais recente grande grupo de plantas, excetuando as florestas boreais de gimnospérmicas (taiga) e as formações árticas de musgos e líquenes (tundra), dominam a maioria dos grandes tipos de ecossistemas terrestres. A maior parte da produtividade primária terrestre é de sua responsabilidade. As angiospérmicas são francamente mais diversas do que os restantes grandes grupos de plantas-‐vasculares, atuais ou fósseis. Com cerca de 300.000 espécies, enquadradas em mais de 450 famílias (o número oscila entre ca. 150 e ca. 500, consoante os autores), representam ca. 80 % das espécies de plantas-‐ terrestres atuais. As angiospérmicas apresentam cinco grandes inovações evolutivas que explicam, em grande parte, o seu sucesso evolutivo e a regressão das gimnospérmicas: (i) corpo vegetativo de grande plasticidade morfológica; (ii) corpo vegetativo “evolutivamente flexível”, i.e. capaz de evoluir para formas muito variadas; (iii) elevadas taxas evolutivas; (iv) sistema vascular mais eficiente e especializado no transporte de solutos; (v) reprodução mais rápida, eficaz e eficiente. Os benefícios da plasticidade morfológica foram pormenorizados no início do primeiro volume. A flexibilidade evolutiva do corpo vegetativo conjugada com elevadas taxas evolutivas permitiram a rápida adaptação das angiospérmicas a uma multidão de habitats e tipos de perturbação, e.g. desertos (xeromorfia), copa das árvores (epifitia), sistemas dulçaquícolas (hidrofitia), e perturbação intensa pela herbivoria ou fogo. A eficiência acrescida do sistema vascular deve-‐se à presença de elementos de vaso xilémico (tipo celular quase exclusivo das 42 angiospérmicas ) e elementos de tubo crivoso e células companheiras mais eficientes. Nas angiospérmicas lenhosas o xilema é coadjuvado fibras xilémicas que têm um papel fundamental no equilíbrio mecânico da parte aérea. Um sistema vascular mais eficiente acelera as taxas de crescimento e o poder competitivo das plantas. A maior eficácia e eficiência reprodutiva é uma consequência direta das novidades estruturais e funcionais reprodutivas resumidas no Quadro 19. A flor permitiu a evolução de novos sistemas de polinização energeticamente mais eficientes do que a polinização anemófila característica das gimnospérmicas porque os riscos de desencontro entre o pólen e as estruturas reprodutivas femininas diminuíram. Sendo necessário menos pólen as plantas com flor puderam desviar mais recursos para a produção de sementes, em detrimento da produção de pólen. Por outro lado, o desenvolvimento relações mutualistas com insectos polinizadores, através da oferta de recompensas, acelerou as taxas evolutivas. Além da função de proteção, o carpelo, depois de amadurecido e transformado em fruto, alargou as soluções evolutivas para a dispersão das sementes. Nas gimnospérmicas os primórdios seminais estão sujeitos à predação por insectos, a doenças, ao efeito mecânico do vento e da chuva e à dessecação; a dispersão é geralmente autocórica ou anemocórica. A germinação estigmática do pólen favoreceu a evolução de sistemas eficientes de promoção da alogamia (e.g. sistemas de auto-‐incompatibilidade). O segundo tegumento aumentou a proteção do gametófito ♀. Um megagametófito de menor dimensão implicou um menor investimento parental antes da fertilização; o investimento parental pôde ser concentrado na formação do embrião. A formação do endosperma após a fecundação reduziu o desperdício de energia; nas gimnospérmicas o endosperma é diferenciado antes da fecundação, o que implica um investimento energético parental significativo e de alto risco (a fecundação pode ou não acontecer). O encurtamento do período juvenil acelerou as taxas evolutivas das plantas-‐com-‐flor frente às gimnospérmicas (o número de gerações por unidade de tempo aumentou). A rapidez da fecundação e a formação das sementes nas angiospérmicas é notável; nas gimnospérmicas prolonga-‐se por mais de um ano enquanto uma angiospérmica pode florir e produzir semente e disseminar-‐se em poucos dias. 42 Ausente nos grupos mais primitivos de angiospérmicas. Alguns fetos e as Gnetidae têm vasos lenhosos. Diferenças anatómicas sugerem que a sua origem seja independente dos vasos lenhosos das angiospérmicas. 69 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Quadro 19. Principais aquisições evolutivas (apomorfias) das plantas-‐com-‐flor a nível reprodutivo Característica Descrição Flor Estrutura chave das angiospérmicas geralmente interpretada como sendo um braquiblasto com folhas muito modificadas (vd. hipótese do euanto em A origem da flor). Carpelo Megasporofilo ♀. Germinação estigmática do pólen Nas gimnospérmicas o pólen germina diretamente no micrópilo (vd. Biologia da reprodução de gimnospérmicas); nas angiospérmicas o pólen é capturado pelo estigma, germina e diferencia um tubo polínico que progride pelo estilete ao encontro dos primórdios seminais protegidos no ovário (vd. Germinação do grão de pólen, formação do tubo polínico e fecundação). Segundo tegumento De origem foliar, à semelhança do primeiro tegumento. Megagametófito de menor dimensão Megagametófito reduzido a oito células, um número substancialmente inferior ao megagametófito das gimnospérmicas. Dupla fecundação Envolve dois núcleos espermático que fertilizam, respectivamente, a oosfera e a célula central (vd. Etapas da reprodução sexual nas angiospérmicas). Entrada precoce na fase reprodutiva Transição rápida entre as fases juvenil e adulta. Fecundação e formação mais rápida das sementes Intervalo de tempo muito curto entre a polinização e fecundação, e entre esta e a disseminação da semente. Relações evolutivas entre as gimnospérmicas e as angiospérmicas A flor evoluiu uma única vez: todas as flores são homólogas: todas as plantas com flor partilham um ancestral comum. A génese da flor envolveu, numa gimnospérmica ancestral não identificada, a condensação de estruturas reprodutivas unissexuais numa estrutura bissexual com os órgãos femininos no centro (carpelos) rodeados por órgãos masculinos (estames), a que mais tarde se juntou um envelope de apêndices estéreis (perianto). O consenso dos especialistas termina aqui. Nem a origem da flor, nem a origem das angiospérmicas estão clarificadas (Friis, Crane, & Pedersen, Early Flowers and Angiosperm Evolution, 2011). Uma vez que as relações evolutivas entre as cinco grandes linhagens atuais das plantas-‐com-‐semente continuam por resolver, também permanece em aberto qual dos quatros grandes grupos de gimnospérmicas atuais – Ginkgoidae, Cycadidae, Pinidae e Gnetidae – é filogeneticamente mais próximo das plantas-‐com-‐flor. Duas hipóteses estão em confronto. Os estudos cladísticos baseados na morfologia dos grupos atuais e fósseis de plantas-‐com-‐ semente, coadjuvados por alguns estudos de base molecular, indiciam que as Gnetidae são evolutivamente próximas das angiospérmicas. A descoberta de frutos fósseis em Portugal que associam as Gnetidae às Bennettitales veio recuperar a importância das Gnetidae na evolução das angiospérmicas (Friis, et al., Phase-contrast X-ray microtomography links Cretaceous seeds with Gnetales and Bennettitales, 2007). No entanto, a maioria dos estudos moleculares dá as gimnospérmicas como monofiléticas, constituindo um clado irmão das angiospérmicas. A complicar ainda mais a situação os estudos de filogenia molecular colocam as Gnetidae na vizinhança das Pinaceae (hipótese das gnepina) (Zhong, et al., 2011). Os grupos de gimnospérmicas extintos são muito numerosos e morfologicamente diversos. Entre outros contam-‐ se os fetos-‐com-‐semente (pteridospérmicas), as Gigantopteridales, Pentoxylales, as Cordaitales, as Caytoniales e as Bennettitales, seis grupos já relacionados, em alternativa, com a origem das angiospérmicas. Por outro lado, os métodos moleculares de inferência filogenética só podem ser utilizados em plantas atuais. A inconsistência entre os cladogramas que expressam as relações filogenéticas das linhagens atuais de plantas-‐com-‐semente com base em informação fóssil ou molecular deve-‐se, provavelmente, ao facto das gimnospérmicas atuais serem um subconjunto demasiado pequeno e enviesado da enorme diversidade de gimnospérmicas que povoaram o planeta Terra no final do Paleozoico e no Mesozoico. 70 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente 3.4.2.1. A flor A origem da flor Nos últimos 125 anos digladiaram-‐se, sem um resultado conclusivo, duas hipóteses em torno da origem da flor. A hipótese do euanto ou euantial aceita que a flor evoluiu a partir de uma estrutura simples, constituída por um único eixo, com microsporofilos proximais e megasporofilos distais, como as estruturas reprodutivas de um importante grupo mesozoico extinto de gimnospérmicas, as Bennettitales. As Bennettitales tinham um hábito semelhante às Cycadaceae atuais. Algumas das suas espécies produziam estruturas reprodutivas análogas a flores (Figura 29): hermafroditas, envolvidas por brácteas, com microsporofilos planos com sacos polínicos marginais e megasporofilos curtos com primórdios seminais terminais. De acordo com Meyen (Meyen, 1988) de algum modo os megasporofilos das Bennettitales tomaram a forma plana dos microsporofilos, enrolaram-‐se e ao soldarem-‐se pela margem encerraram no seu interior os primórdios seminais. Além dos Bennettitales foram propostos outros putativos ancestrais no âmbito da teoria euantial que não cabe aqui explorar. A hipótese pseudanto ou pseudantial propõe que as flores são uma inflorescência composta condensada, i.e., que as flores evoluíram de um sistema ramificado de caules que suportavam micro e megasporofilos. Originalmente esta hipótese apontava as Gnetidae como o elemento de conexão entre as gimnospérmicas e as angiospérmicas. Duas teorias competem para explicar a origem do carpelo. De acordo com a teoria da origem filospórica, o carpelo é uma folha com funções reprodutivas femininas (megasporofilo) dobrada para a página superior, ou para a página inferior, com os primórdios seminais originalmente dispostos ao longo da sutura carpelar. A teoria do gonofilo (ing. gonophyll theory) propõe que o carpelo é uma bráctea que envolveu um ramo curto onde primitivamente se inseriam os primórdios seminais (Melville, 1983). Nas plantas basais (e.g. angiospérmicas basais) os carpelos são livres (gineceu apocárpico), selados por secreções ou pelo entrelaçamento de pêlos, e toda a sutura carpelar funciona como uma superfície estigmática. Nos grupos mais avançados, a evolução concentrou a superfície estigmática no topo do carpelo e os primórdios na sua base, diferenciando-‐ se um ovário, um estilete e um estigma; a sutura foi preenchida com tecido. Em muitas espécies os carpelos soldaram-‐se num único pistilo pluricarpelar (gineceu sincárpico). Esta fusão é variável: nas apocináceas é frequente os estiletes serem concrescentes e os ovários livres, as cariofiláceas têm os estiletes e os estigmas livres, nas liliáceas os carpelos são concrescentes até ao estigma. Figura 29. Reconstrução da estrutura reprodutiva de Williamsoniella (Bennettitales) (Harris, 1969). N.b. de fora para dentro: brácteas, microsporofilos e um receptáculo alargado onde alternam escamas interseminais e sementes. A semelhança com as flores das angiospérmicas é notável! Outra questão relevante é se os órgãos e os processos característicos da flor evoluíram lentamente ou a sua agregação foi mais ou menos rápida. De acordo com a recém-‐proposta teoria da combinação-‐transição (Stuessy, 2004) primeiro diferenciou-‐se o carpelo, depois a dupla fecundação e finalmente a flor. Estes três passos evolutivos fundamentais terão demorado mais de 100 milhões de anos a ocorrer. No âmbito desta teoria as gimnospérmicas são consideradas um grupo evolutivamente independente das angiospérmicas e a origem destas últimas encontra-‐se nos fetos-‐com-‐semente (Stuessy, 2004). Polinização e evolução da flor No capítulo Polinização defendeu-‐se que a polinização teve um papel chave na e volução da flor. A flor co-‐evoluiu com os animais polinizadores. A relação das plantas-‐com-‐semente com os insectos é muito antiga, anterior às angiospérmicas. A gimnospérmica ancestral provavelmente segregava para o exterior, através do micrópilo, uma gota de polinização para capturar pólen arrastado pelo vento (vd. Biologia da reprodução de gimnospérmicas). Os primeiros insectos polinizadores terão sido atraídos pelo valor alimentar do pólen e da gota de polinização. A 71 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente consequente melhoria da polinização aportada por estes visitantes, reduziu os riscos de depressão endogâmica nas populações pouco densas e forçou um aumento da heterozigotia (vd. Sistemas de cruzamento). A diversidade genética, por sua vez, acresce o sucesso reprodutivo (fitness) dos indivíduos num mundo heterogéneo e em permanente mudança: os indivíduos mais diversos produzem mais sementes viáveis e têm filhos mais saudáveis, bons reprodutores. A polinização selecionou positivamente flores vistosas, com partes edíveis, pólen rico em proteínas e nectários, em suma, estruturas reprodutivas mais atrativas para os insectos. O aumento da visitação por insectos poderá ter impulsionado a emergência de flores hermafroditas de modo a acelerar as trocas de pólen. A exposição à herbivoria dos primórdios seminais foi resolvida com o aparecimento de carpelos fechados. Também para evitar a herbivoria a superfície estigmática afastou-‐se da porção do carpelo preenchida com primórdios seminais (ovário), à custa da diferenciação de um estilete. A proteção das sementes facilitou a produção de sementes mais pequenas. Se as sementes eram mais pequenas podiam ser produzidas em maior número. À escala das plantas-‐com-‐flor, a riqueza em espécies (diversidade específica) está positivamente correlacionada com os seguintes caracteres (Rieseberg & Willis, Plant speciation, 2007): presença de canais resinosos e de esporões, polinização mediada por seres vivos, fisionomia herbácea, flores zigomórficas, epifitia e poliploidia. A coevolução planta-‐animal polinizador parece então ser uma das causas determinantes da elevada diversidade das angiospérmicas atuais, no mundo vivo com paralelo apenas na classe dos insectos. Um dos mecanismos capazes de explicar esta constatação é o seguinte: pequenas alterações na morfologia da flor, de grande simplicidade genética e probabilidade de ocorrência, podem redundar na selecção novos polinizadores, que por sua vez forçam o isolamento reprodutivo, um passo determinante na especiação (Especiação). A flor primitiva Durante o séc. XX admitiu-‐se que a mais primitiva planta com flor se encontraria entre o então denominado “complexo magnolioide”. De acordo com esta hipótese a flor das magnólias (género Magnolia, família Magnoliaceae) e de outras famílias afins (e.g. Winteraceae) eram um modelo apropriado da flor ancestral das angiospérmicas. Dominavam na altura as ideias de dois grandes filogenistas, o soviético/arménio Armen Takhtajan [1910-‐2009] e o norte-‐americano Arthur Cronquist [1919–1992], ambos influenciados por um outro botânico americano, C. Bessey [1845–1915]. As primeiras flores, defendiam estes autores, eram grandes, com muitas peças inseridas em espiral num eixo alongado, com as peças do perianto semelhantes entre si (i.e. com tépalas), estames pouco diferenciados e carpelos livres. Esta hipótese pressupunha que as primeiras angiospérmicas seriam provavelmente árvores ou arbustos. Uma série de estudos de filogenia, com dados moleculares e morfológicos, publicados a partir de 1999 puseram em causa um paradigma com mais de 100 anos. Entretanto, a discussão em torno da estrutura das primeiras flores enriqueceu-‐se com a descoberta, entre outros fósseis, do Archaefructus na China e de pequenos fósseis carbonizados cretácicos, com menos de 1 cm de diâmetro, provenientes de Portugal e da América do Norte. Num artigo recente Endress & Doyle (Endress & Doyle, 2009) fazem um ponto da situação e (re)discutem em profundidade a questão. As angiospérmicas basais (e.g. Amborella e nenúfares) e o registo fóssil, tratados com as ferramentas conceptuais e estatísticas apropriadas, indiciam que a flor primitiva, entre outros caracteres, possuía: (i) mais de dois verticilos de tépalas e de estames; (ii) um número moderado de estames; e (iii) carpelos livres e fechados por secreções (sem um tecido a conectar as margens do carpelo). Nas plantas basais (e.g. angiospérmicas basais) os carpelos são livres (gineceu apocárpico), selados por secreções ou pelo entrelaçamento de pêlos, e toda a sutura carpelar funciona como uma superfície estigmática. Nos grupos mais avançados, a evolução concentrou a superfície estigmática no topo do carpelo e os primórdios na sua base, diferenciando-‐se um ovário, um estilete e um estigma; a sutura foi preenchida com tecido. Em muitas espécies os carpelos soldaram-‐se num único pistilo pluricarpelar (gineceu sincárpico). Esta fusão é variável: nas apocináceas é frequente os estiletes serem concrescentes e os ovários livres, as cariofiláceas têm os estiletes e os estigmas livres, nas liliáceas os carpelos são concrescentes até ao estigma. Não é claro se esta flor era unissexual ou hermafrodita, se a filotaxia das peças florais era verticilada ou alterna em espiral ou, mesmo, se as tépalas eram diferenciadas em sépalas e pétalas. As flores dos grupos basais (“mais primitivos”) ao que parece resultam da simplificação de flores mais complexas quando há pouco tempo se admitia serem primitivamente simples. A polinização por insectos apareceu num momento muito recuada da evolução das 72 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente angiospérmicas. Faegri e van der Pijl (Faegri & van der Pijl, 1979) postularam que as flores mais primitivas eram polinizadas por coleópteros enquanto atabalhoadamente percorriam a flor e consumiam pólen. Atualmente os dípteros (moscas) são os mais sérios candidatos a polinizadores da flor primitiva (Thien, et al., 2009). A fisionomia das primeiras angiospérmicas também não está clarificada. Geralmente admite-‐se que as primeiras plantas com flor tinham nomofilos simples, inteiros, de nervação fechada, peninérveos e alternos. De facto, este tipo de nomofilo é o mais comum nos grupos mais antigos de plantas com flor (angiospérmicas basais e magnoliidas). Tendências evolutivas entre as plantas-‐com-‐flor As tendências evolutivas nas várias linhagens de angiospérmicas são muito díspares. Sem esgotar o tema, e a título indicativo, no Quadro 20 reuniram-‐se algumas tendências evolutivas partilhadas, de forma (evolutivamente) independente, por vários grupos angiospérmicas atuais baseadas na publicação de (Friis, Crane, & Pedersen, Early Flowers and Angiosperm Evolution, 2011). Quadro 20. Tendências evolutivas entre as plantas-‐com-‐flor atuais Características primitivas (plesiomórficas) mais frequentes em taxa basais atuais Características avançadas (apomórficas ) mais frequentes em taxa derivados Clima tropical → Temperado Arbóreas → Trepadeiras ou herbáceas Traqueídos → Traqueídos + vasos lenhosos Perenes → Anuais ou bienais Perenifolia → Caducifolia Folhas simples → Folhas compostas Flores grandes, solitárias, acíclicas ou hemicíclicas → Flores pequenas, organizadas em inflorescências e cíclicas Perianto indiferenciado, de tépalas livres, actinomórfico → Perianto duplo (com cálice e corola), de corola simpétala, zigomórfico Estames numerosos, livres → Poucos estames, concrescentes Carpelos numerosos, livres → Poucos carpelos, unidos (sincarpia) Primórdios seminais numerosos, com dois tegumentos → Poucos primórdios seminais, com um tegumento Folículo → Cápsula, baga, drupa, etc. Sementes grandes, embrião pequeno e endosperma abundante → Sementes pequenas, embrião mais desenvolvido e pouco endosperma Números cromossomáticos baixos → Elevado número de cromossomas 3.4.2.1. Relações filogenéticas entre as plantas-‐com-‐flor. Os grandes grupos de angiospérmicas A Figura 30 faz um ponto da situação das relações filogenéticas entre os principais grupos atuais de plantas-‐com-‐ flor, com base em estudos de filogenia molecular. A estrutura desta árvore difere assinalavelmente das relações filogenéticas estabelecidas por botânicos evolucionistas clássicos como G.L. Stebbins, A. Takhtajan ou A. Cronquist. A novidade mais surpreendente é a pulverização das dicotiledóneas em vários clados (grupos monofiléticos), com a colocação de um significativo número de taxa na base da árvore, entre os quais se destacam pela diversidade em espécies as magnoliidas. O aprofundamento deste cladograma, resultante da colaboração de uma vasta equipa internacional de taxonomistas moleculares, culminou numa revolução da taxonomia das plantas-‐com-‐flor, instituída no sistema de classificação do Angiosperm Phylogeny Group (APG), atualmente na sua terceira versão (APG III, 2009). 73 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Figura 30. Relações filogenéticas dos mais importantes clados de angiospérmicas (adaptado de Stevens, 2001+). Os triângulos assinalam os clados mais diversos. Figura 31. Filogenia das angiospérmicas (adaptado de Stevens, 2001+, versão de Março de 2013) 74 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente A taxonomia e as relações filogenéticas no interior do grande clado das angiospérmicas, ao nível da ordem e categorias inferiores, não estão, de modo algum, encerradas. Continuamente, e a grande ritmo, são publicadas novas contribuições que somadas se traduzem numa visão cada vez clara das relações evolutivas entre as plantas-‐ com-‐flor atuais. Ainda recentemente, os Caryophyllales, a ordem que inclui os catos (Cactaceae) e a importante família das Amaranthaceae, foram transferidos da base das eudicotiledóneas para a proximidade das asteridas. Se por um lado estes resultados são cientificamente excitantes, por outro, dificultam a sua divulgação e a produção de textos atualizados. Felizmente, desde 2001, o Dr. Peter Stevens mantém uma página web informada e atualizada sobre filogenia das plantas-‐com-‐semente, com o objetivo incorporar no sistema APG as novidades científicas entretanto publicadas. A Figura 31 contém a árvore filogenética das ordens de angiospérmicas disponibilizada em Março de 2013. O grupo mais basal de todas as angiospérmicas atuais, i.e. do taxon atual localizado na base da árvore filogenética das angiospérmicas, foi recentemente identificado. Estudos de cladística molecular e morfológica apontam para esse lugar a Amborella trichopoda (Amborellaceae), um pequeno arbusto florestal da Nova-‐Caledónia, uma ilha de média dimensão, administrada pela França, localizada a NE da Austrália. Os nenúfares (Nymphaeaceae) e uma outra pequena família de plantas aquáticas – fam. Hydatellaceae – são, todavia, outros dois fortes candidatos ao estatuto de grupo-‐irmão das restantes angiospérmicas atuais. As famílias basais das angiospérmicas – também conhecido por grado ANA ou, simplesmente, por angiospérmicas basais – somam menos de 1% das plantas-‐com-‐flor. Em Portugal estão exclusivamente representadas pela família dos nenúfares (Nymphaeaceae). As magnoliidas correspondem a menos de 5% das espécies atuais de angiospérmicas. Constituem um clado muito antigo, anterior às monocotiledóneas e às eudicotiledóneas, dominado por plantas lenhosas, preferentemente tropicais, caracterizado por uma grande diversidade de alcaloides e por flores geralmente acíclicas ou trímeras (verticilos com 3 peças). As magnoliidas incluem famílias com alguma importância económica como as lauráceas «família do loureiro», as miristicáceas «família da noz-‐moscada», as anonáceas «família da anoneira» e as piperáceas «família da pimenta». Quadro 21. Monocotiledóneas vrs. dicotiledóneas s.l. Monocotiledóneas Dicotiledóneas s.l. 1 cotilédone (por vezes embrião não diferenciado, e.g. Orchidaceae) 2 cotilédones (raramente 1,3 ou 4, ou o embrião indiferenciado) Folhas normalmente paralelinérveas Folhas normalmente peninérveas ou palminérveas Câmbio vascular ausente. Engrossamentos efetuados pelos “meristemas de engrossamento primário” e “meristemas de engrossamento secundário” Câmbio, quando presente (plantas com crescimento secundário), normalmente intrafascicular (feixes vasculares abertos) Feixes vasculares distribuídos irregularmente ou formando 2 ou mais círculos concêntricos Feixes vasculares no caule em anel (colaterais) «exceto Piperaceae» Flores com verticilos normalmente trímeros Peças florais, quando de inserção cíclica, em grupos de 5, com menos frequência 4, raramente 3 (carpelos muitas vezes menos numerosos) Pólen com uma abertura Pólen tipicamente com três aberturas (poros ou fendas) ou tipos derivados Sistema radicular das plantas maduras de tipo fascicular adventício Sistema radicular nas plantas adultas primário, adventício ou de ambos os tipos As monocotiledóneas compreendem cerca de 20 % das angiospérmicas. Antes de 1990 as plantas-‐com-‐flor eram cindidas em dois grupos – monocotiledóneas e dicotiledóneas, – geralmente reconhecidos com a categoria de classe – Magnoliopsida e Liliopsida, – segregados com base num leque variado de caracteres, expressos no Quadro 21. A dicotomia monocotiledóneas-‐dicotiledóneas era, então, considerada a divergência mais importante da história das angiospérmicas e teria ocorrido muito próximo da base da grande árvore filogenética das plantas-‐com-‐flor, i.e. logo no início da sua história evolutiva. Os métodos de filogenia molecular cedo demonstraram que as monocotiledóneas 75 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente eram, de facto, um grupo monofilético, mas que a sua divergência se situava acima de alguns grupos atuais de plantas-‐com-‐flor, concretamente das angiospérmicas basais e das magnoliidas. Consequentemente, o conceito tradicional de dicotiledóneas faz destas um grupo parafilético (ao contrário das monocotiledóneas não incluem todos os descendentes de um ancestral comum). As eudicotiledóneas representam cerca de 75% das plantas-‐com-‐flor. Partilham uma única apomorfia: a presença de grãos de pólen com três aberturas, ou tipos derivados (Soltis, Soltis, Endress, & Chase, 2005). A Figura 31 mostra um grupo de pequenas ordens morfologicamente muito diversas – eudicotiledóneas basais – que incluem famílias de escassa importância económica e/ou ecológica; e.g. Papaveraceae «família da papoila» e Buxaceae «família do 43 buxo». A maioria das eudicotiledóneas enquadra-‐se nas eudicotiledóneas superiores (ing. core eudicots). Nas eudicotiledóneas sobressaem pela diversidade morfológica e número de espécies dois clados: rosidas e asteridas. As flores das rosidas são maioritariamente cíclicas, heteroclamídeas e dialipétalas. A capacidade de estabelecer simbioses com bactérias fixadoras de azoto é quase exclusiva (excepto Gunneraceae) das famílias deste clado. A ordem dos Caryophyllales situa-‐se próximo da base do clado das asteridas. Nesta ordem são frequentes plantas adaptadas a ambientes extremos – e.g. solos salinos e ambientes desérticos – com adaptações morfológicas e fisiológicas particulares, e.g. metabolismo ácido das crassuláceas e suculência (Soltis, Soltis, Endress, & Chase, 2005). As asteridas reúnem quase 80.000 espécies; apresentam flores simpétalas e primórdios seminais simplificados. A discussão das características dos principais clados das angiospérmicas é retomada, com mais pormenor, no III volume deste livro. 3.4.2.1. Evolução terciária das plantas-‐com-‐flor Extinções em massa. Evolução das angiospérmicas no Paleogénico História da vida é ciclicamente interrompida por extinções em massa. A fauna marinha é particularmente adequada para estudar as extinções em massa. A partir do estudo de fósseis marinhos Raup & Sepkoski (Raup & Sepkoski, 1982) reconheceram cinco grandes eventos de extinção em massa (Figura 32). Dois destes eventos têm uma forte tradução na flora terrestre: a extinção permo-‐triássica (P-‐Tr), discutida anteriormente (vd. As plantas-‐com-‐semente sem flor), e a extinção cretácico-‐paleogénica (C-‐Pg). A explicação das extinções em massa envolve causas tão variadas como o impacto de corpos celestes, a extrusão catastrófica de lavas Figura 32. Curva de Sepkoski: variação da vulcânicas (e.g. trapps siberianos [Federação Russa] na diversidade à escala da família no registo fóssil de extinção P-‐Tr e os trapps do Decão [Índia] na extinção C-‐Pg), a invertebrados marinhos em função do tempo libertação massiva de hidratos de metano armazenados nos geológico (Raup & Sepkoski, 1982). N.b. os cinco fundos oceânicos (o metano tem um efeito de estufa 25 vezes grandes eventos de extinção nas trasições 1. Ordovícico (O)-‐Silúrico (S), 2. Devónico (D)-‐Câmbrico superior ao dióxido de carbono), e o aquecimento ou (C), 3. Pérmico (P)-‐Triássico (Tr), 4. Trássico-‐Jurássico arrefecimento da atmosfera (alterações climáticas). A “teoria e 5. Cretácico (Kr)-‐Terciário (T) das grandes cinco extinções” entrou de tal maneira no imaginário científico que a atual crise da biodiversidade é citada como a sexta. A transição do cretácico-‐paleogénica (66 M.a.) coincide uma das cinco grandes extinções de vida marinha, conhecida na literatura como extinção C-‐T (ing. K-‐T) ou extinção C-‐Pg (ing. K-‐Pg). Alvarez et al. (Alvarez, Alvarez, Asaro, & Michel, 1980) detetaram grandes concentrações e irídio na transição C-‐Pg, um elemento raro na Terra, tendo proposto uma origem alóctone para esta descontinuidade: o impacto de um corpo celeste de grande 43 Alguns autores traduzem core eudicots por eudicotiledóneas nucleares. 76 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente dimensão. Na década de 1990 a extinção C-‐Pg foi associada a queda de um meteorito ao largo do Iucatão, México: o evento de Chicxulub. A colisão da Terra com um asteroide com cerca de 10 km de diâmetro, acelerado pela gravidade terrestre, libertou uma quantidade imensa de energia. Numa fase inicial da catástrofe geraram-‐se gigantescos tsunamis, chuvas de rocha incandescente, fogos florestais, tremores de terras e erupções vulcânicas massivas. Após um brutal e repentino aquecimento da atmosfera, as cinzas acumuladas projectadas na atmosfera velaram o sol e arrefeceram o planeta. Os efeitos desta sequência de eventos propagaram-‐se em cascata nos ecossistemas e, ao nível da fauna terrestre, conduziram à extinção dos dinossáurios (excepto Aves), criando uma oportunidade evolutiva para os mamíferos (Schulte & al., 2010). Os dados paleopalinológicos mostram um súbito e breve pico de ‘briófitas’ e de fetos, espécies adaptadas à sombra e capazes de regenerar vegetativamente, que ocupavam o sub-‐bosque dos bosques mistos de gimnospérmicas e angiospérmicas do Cretácico Superior (Sweet, Braman, & Lerbekmo, 1999). A sucessão ecológica retomou o seu curso a partir das sementes e propágulos enterrados no solo. Supõe-‐se que o prolongado arrefecimento planetário que sucedeu evento de Chicxulub seja a causa maior da extinção em massa então ocorrida. Estudos realizados na América do Norte mostram que se extinguiu 45% da flora terrestre, e que a diversidade específica vegetal só alcançou os níveis do final do Cretácico quando a temperatura terrestre voltou a subir no Paleoceno Final-‐Eocénico inferior (Wing, Alroy, & Hickey, 1995). O clima quente e húmido é o óptimo climático das florestas tropicais húmidas. Durante o designado Máximo Térmico Paleocénico-‐Eocénico (ing. Paleocene–Eocene Thermal Maximum) florestas tropicais cobriam a Antártida, que desde a ruptura do grande continente de Pangea no Jurássico inferior, se manteve numa geográfica posição similar à de hoje, no extremo sul do hemisfério austral. Períodos abruptos de aquecimento global entre 57 M.a. e 50 M.a., no início do Eocénico, conhecidos por períodos hipertérmicos paleogénicos superiores (ing. Early Palaeogene hyperthermal events) foram relacionados com injecções massivas e súbitas de metano da atmosfera provenientes de depósitos de marinhos de hitratos de metano (Gu, Dickens, Bhatnagar, Colwell, Hirasaki, & Chapman, 2011). Evolução das angiospérmicas no Neogénico As Poaceae diversificaram-‐se no final do Cretácico: os dinossauros comiam de gramíneas (Prasad, Strömberg, Alimohammadian, & Sahni, 2005). Durante milhões de anos as gramíneas viveram na sombra das grandes árvores angiospérmicas, sob a copa dos bosques tropicais paleogénicos. As gramíneas mais primitivas, as Anomochlooideae, habitam ainda o sub-‐bosque de florestas tropicais, nas Américas Central e do Sul (Stevens, 2001+). A colisão da placa tectónica Indiana com a placa Euroasiática próximo do início do Eocénico (ca. 50 M.a.) levantou os Himalaias, o maior maciço montanhoso do planeta. A meteorização química dos silicatos consome CO2 (vd. As plantas-‐vasculares, Evolução). A exposição dos vastos territórios soerguidos pela Orogenia Himalaiana à ação dos agentes da meteorização provocou uma acentuada descida do teor de CO2 na atmosfera terrestre na segunda metade do Eocénico-‐início do Oligocénico. O início do Oligocénico é marcado pela descida da temperatura do globo e pela glaciação da Antártida eventos definitivamente correlacionados com a descida da concentração atmosférica de CO2 por Pagani et al. (Pagani, et al., 2011). A fome de carbono teve um fortíssimo impacto nas plantas vasculares; foi a causa eficiente do desenvolvimento do metabolismo fotossintético tipo C4, no Oligocénico (Osborne & Beerling, 2006). A fotossíntese C4 evoluiu de forma independente a partir de ancestrais mais de sessentas vezes C3 (Sage, Sage, & Kocacinar, 2012). Por causas fisiológicas que não cabe aqui desenvolver a fotossíntese C4 é vantajosa sob duas condições ambientais: baixas concentrações de CO2 e/ou elevadas temperaturas, sobretudo em condições de elevada radiação. A fotossíntese C4 é particularmente frequente nas monocotiledóneas, sobretudo nas Poaceae e nas Cyperaceae das pastagens tropicais. As plantas C4 evoluíram, então, em regiões de clima tropical e só depois colonizaram áreas mais frias. Como mais adiante se explicita, entre 6-‐8 M.a. ocorreu uma expansão global das plantas C4 que persistiu até ao presente. As gramíneas C4 representam 50% de todas as espécies de gramíneas e são responsáveis por ca. de 25% da produção primária terrestres (Sage, Sage, & Kocacinar, 2012). Entende-‐se por sucessão ecológica o processo de substituição de ecossistemas num espaço concreto, ao longo do tempo. À escala espacial a que se estudam os processos sucessionais, as fronteiras dos ecossistemas são geralmente reconhecidas pela sua componente vegetal, definindo-‐se, assim, estádios sucessionais a partir de comunidades vegetais concretas. Na ausência de perturbações, i.e. da destruição da parte aérea por exemplo pelo fogo, por 77 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente tempestades ou pela herbivoria, a sucessão ecológica progride até ao estádio de maior complexidade estrutural – o clímax – cuja fisionomia em larga medida depende das condições macroclimáticas. Na Europa, exceptuando as montanhas mais altas, as áreas de clima polar ou mediterrânico xérico, e alguns habitats especiais (e.g. dunas secundárias e lagos), o clímax é de natureza florestal. Uma parte significativa da terra emersa atual tem potencialidade florestal. As florestas são muito seletivas para a flora: eliminam as espécies heliófilas não epífitas. Em condições naturais, na ausência de perturbação cíclicas de alguma ordem as formações herbáceas dominadas por gramíneas – as pastagens – são incompatíveis com a floresta. No Miocénico médio o planeta era ainda densamente arborizado (Williams, Mendell, Murphy, Court, Johnson, & Richter, 2008). No final do Miocénico, ca. 8 M.a., o clima degradou-‐se no interior dos continentes, com um aumento significativo da sazonalidade climática. A produção de biomassa na estação húmida seguida de um longo período seco, assistida por abundantes ignições naturais (relâmpagos), promoveu os fogos florestais. As gramíneas aproveitaram esta oportunidade evolutiva para, à semelhança das florestas, manipularem a sucessão ecológica e construírem o seu habitat (Keeley & Rundel, 2005). As gramíneas ardem com facilidade libertando grande quantidade de calor agredindo pelo fogo os seus competidores mais diretos: as plantas lenhosas. Bond & Migdley (Bond & Midgley, 1995) num artigo com o sugestivo títutlo Kill thy neighbour (port. Mata o teu vizinho), mostraram que a inflamabilidade pode evoluir em ambientes propensos ao fogo se aumentar a mortalidade dos competidores vizinhos e aumentar a fitness dos seus portadores, por exemplo criando lugares seguros para a germinação de sementes e propágulos. A imolação pelo fogo pode ser adaptativa, conforme o demonstram muitas espécies arbustivas mediterrânicas (e.g. Erica sp.pl., Cistus sp.pl. ou numerosas Lamiaceae arbustivas). O fogo e a estacionalidade climática fragilizou as florestas; o baixo nível de CO2 atmosférico e a elevadas temperaturas que prevaleceram no Miocénico promoveu as gramíneas C4 em detrimento das C3 (Ehleringer & Cerling, 2002). Por sua vez o recuo das florestas e a formação de grandes áreas de pastagem de gramíneas C4 no final do Miocénico tiveram um grande impacto nas zoocenoses de grandes herbívoros. A expansão das gramíneas possibilitou a evolução de grandes mamíferos herbívoros; as gramíneas responderam à ameaça acumulando silício nas folhas em corpos siliciosos (fitólitos). As adaptações forçam a evolução de contra-‐adaptações em grupos de seres vivos em competição. Instalada uma corrida às armas evolutiva (ing. evolutionary arm race), os mamíferos herbívoros desenvolveram novos tipos de dentição mais resistentes ao desgaste. O Miocénico marca a evolução das grandes linhagens de mamíferos herbívoros que hoje povoam o planeta, e a emergência dos macacos antropoides. Os fitólitos produzidos pelas gramíneas incrementaram o transporte de sílica amorfa pelos rios até ao mar. A disponibilidade de sílica estimulou a evolução e aumento da importância das diatomáceas marítimas. A produtividade dos ecossistemas marinhos aumentou com a radiação deste importante grupo de microorganismos fototróficos. Uma vez mais as plantas condicionaram a evolução dos animais e ecossistemas do planeta. 3.5. Paleo-‐história recente da flora de Portugal A estabilidade macroclimática é uma ilusão transmitida pela nossa curta esperança de vida. À escala geológica, desde tempos geológicos remotos, nos terrenos que hoje constituem o território português, o clima oscilou entre os frios glaciares e os calores tropicais, passando pelos macroclimas de tipo temperado e mediterrânico (Suc, 1984). No início da época Miocénica grande parte da Península Ibérica estava submetida a um macrobioclima de tipo tropical, com chuvas bem distribuídas ao longo do ano e, à exceção das montanhas, com uma estação fria amena e sem geadas. Cobriam a Península Ibérica amplas florestas tropicais e subtropicais, entre as quais sobressaiam pela sua abundância as florestas laurifólias (laurissilva), i.e. florestas dominadas por espécies de folhas grandes, largas, por norma inteiras (não recortadas), persistentes, sem pelos, rijas, lisas e brilhantes. A partir do Miocénico Médio a flora e a vegetação ibéricas foram profundamente marcadas por uma sucessão de convulsões geológicas e macroclimáticas, em particular pelas alterações climáticas que culminaram na transição do macrobioclima tropical para o mediterrânico no Pliocénico e pelos numerosos ciclos glaciar-‐interglaciar pleistocénicos. A instabilidade climática, o progressivo arrefecimento e continentalização do clima e a crescente sazonalidade da precipitação (i.e. mediterraneidade) e da temperatura iniciados no Miocénico Médio provocaram uma regressão da área de distribuição ou a extinção das espécies características dos bosques tropicais e subtropicais 78 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente terciários. As espécies mais exigentes em temperatura e água foram as primeiras a extinguir-‐se, ainda no Miocénico Médio – e.g. Avicennia (fam. Acanthaceae) e Bombacoideae (fam. Malvaceae). Seguiram-‐se, no Pliocénico ou na primeira metade do Pleistocénico, muitas outras espécies de famílias tropicais (e.g. Sapotaceae) ou de famílias hoje refugiadas em áreas temperadas não europeias com Invernos benignos (e.g. Taxodiaceae, Nyssaceae ou Rhoipteleaceae). A flora atual das ilhas Macaronésicas, em particular a da ilha da Madeira, é o repositório mais completo da flora tropical e subtropical europeia e norte-‐africana do Miocénico. Alguns dos géneros mais frequentes de árvores dos atuais bosques sempreverdes dos arquipélagos dos Açores e da Madeira estavam certamente presentes nos bosques ibéricos do final do Terciário – e.g. os géneros de lauráceas Ocotea «til», Apollonias «barbujano», Laurus «loureiro» e Persea «vinhático», e os géneros Sideroxylon «marmulano» (fam. Sapotaceae), Picconia «pau-‐branco» (fam. Oleaceae) ou Clethra «folhado» (fam. Clethraceae). A generalização do regime climático mediterrânico no Pliocénico (ca. 3,2 M.a.) despoletou a formação de um grande número de novas espécies de plantas (radiação adaptativa), muitas das quais adaptadas ao fogo, a partir de linhagens pré-‐existentes. Portanto, é no final do Terciário que se diversificam os géneros tipicamente mediterrânicos da flora atual da Bacia Mediterrânica, e.g. Cistus «estevas», Olea «azambujeiros», Pistacia e Rhamnus. É também neste período que se organizam, pela primeira vez, os tipos de comunidades vegetais mais importantes da vegetação mediterrânica atual da Península Ibérica, de que são exemplos os bosques de folha persistente (perenifólios) de Quercus, os matos-‐altos com espécies de folhas rijas, largas e lustrosas, os estevais e, possivelmente, as comunidades de plantas aromáticas de calcários, e.g. comunidades de Thymus «tomilhos», Lavandula «rosmaninhos» e Rosmarinus «alecrim». O arrefecimento do clima no Pliocénico promoveu a imigração de plantas adaptadas a climas temperados (elementos arctoterciários) de regiões próximas do polo norte. Nos bosques caducifólios temperados atuais a maior parte das espécies arbóreas descendem dos elementos arctoterciários, como é o caso das fagáceas de folha larga e caduca dos géneros Quercus «carvalhos», Fagus «faias» e Castanea «castanheiros»; dos géneros arbóreos Acer «bordos», Alnus «amieiros», Betula «bidoeiros», Populus «choupos», Salix «salgueiros», Corylus «aveleiras», Fraxinus «freixos» e Ulmus «ulmeiros» (Sitte, Weiller, Bresinsky, Kadereit, & Kadereit, 2003). A flora arctoterciária, tanto do hemisfério norte como do hemisfério sul, tem uma origem euroasiática. Este grupo de plantas migrou posteriormente para a região Neártica (territórios de macroclima temperado e mediterrânico da América do Norte) e daí para as regiões não tropicais do hemisfério sul (e.g. Andes, sul da Argentina e do Chile e Nova Zelândia) (Takhtajan). Próximo da transição entre o Terciário e o Quaternário, os bosques tropicais e subtropicais que tinham dominado a vegetação terrestre da Península Ibérica durante mais de 50 M.a. encontravam-‐se francamente empobrecidos, concentrando-‐ se, provavelmente, em áreas litorais e sublitorais de baixa latitude e altitude. Todavia, a paisagem vegetal ibérica era muito mais diversa no Pliocénico do que nas épocas geológicas precedentes. Além da vegetação lenhosa de cariz mediterrânico ou temperado, comunidades de plantas dominadas por gramíneas estavam a expandir-‐se e a apoderar-‐se dos espaços primitivamente habitados pelos bosques t ropicais e subtropicais. Admite-‐se que ocupavam trechos significativos da Península Ibérica, savanas ou mosaicos de prado e floresta, extensivamente pastados por grandes herbívoros. As plantas dos prados atuais descendem diretamente das espécies de plantas que especiaram sob a pressão de pastoreio dos grandes herbívoros terciários e pleistocénicos, todos eles já extintos. A flora e a vegetação dos arquipélagos dos Açores e da Madeira evoluíram livre da pressão e seleção liderada pela herbivoria. Este facto explica a sensibilidade da flora autóctone insular à herbivoria e o poder invasivo da flora pratense sob o efeito da pastorícia. De facto, em grande parte da área de ocupação atual de pastagens nos arquipélagos dos Açores e da Madeira não existe uma única espécie indígena. Durante o Pleistocénico [2,6 M.a.-‐11.700 anos] a longos períodos glaciares secos sucederam-‐se curtos períodos interglaciares húmidos e amenos. A última glaciação, a glaciação de Würm, terminou há cerca de 10 000 anos (ca. 44 11.700 cal. BP ). Num curto espaço de tempo o clima aqueceu e, pelo menos na metade Norte do país, uma vegetação dominante de tipo estepe com árvores dispersas foi tomada por densos bosques de árvores do género Quercus (e.g. carvalho-‐roble, sobreiro, azinheira, etc.) (Allen, Huntley, & Watts, 1996). A expansão da floresta foi facilitada pelo recuo para norte de muitos animais de manada e pela extinção antrópica de várias espécies de grandes mamíferos, ocorrida ainda durante o Pleistocénico. Porém, existem evidências muito fortes na Europa central, e não há argumentos em contrário na Península Ibérica, de que os mamíferos herbívoros, em conjugação 44 Anos calibrados (cal.) antes do presente (BP, before present). 79 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente com o fogo e a perturbação gravitacional (deslizamentos de terras) nas áreas de relevo mais movimentado, mantiveram um mosaico fluído (itinerante) de bosque e distintas comunidades herbáceas e arbustivas, até à entrada em cena do factor homem. 4. Referências Allen, J., Huntley, B., & Watts, W. (1996). The vegetation and climate of northwest Iberia over the last 14000 yr. J. Quaternary Sci., 11, 125-‐147. Alvarez, L., Alvarez, W., Asaro, F., & Michel, H. (1980). Extraterrestrial cause for the cretaceous-‐tertiary extinction. Science , 208, 1095-‐1108. Anderson, J., Nuttle, T., Saldaña Rojas, J., Pendergast, T., & Flecker, A. (2011). Extremely long-‐distance seed dispersal by an overfished Amazonian frugivore. Proc. R. Soc. B , 278, 3329-‐3335. APG III. (2009). An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants : APG II. Bot. J. Lin. Soc. , 161, 105–121. Baumann, A., Juttner, J., Bian, X., & Landridge, P. (2000). Self-‐incompatibility in the grasses. Ann. Bot. , 85, 203-‐209. Beerling, D. (2005). Leaf evolution: gases, genes and geochemistry. Annals of Botany , 96, 345–352. Beerling, D. (2007). The Emerald Planet: How Plants Changed Earth's History. Oxford: Oxford University Press. Bell, C., Soltis, D., & Soltis, P. (2010). The age and diversification of the angiosperms re-‐revisited. Am. J. Bot. , 97, 1296–1303. Bennici, A. (2008). Origin and early evolution of land plants. Problems and considerations. Communicative & Integrative Biology , 1, 212-‐218. Bond, W., & Midgley, J. (1995). Kill thy neighbor -‐ an individualistic argument for the evolution of flammability. Oikos , 73, 78-‐85. Brenner, G., & Bickoff, I. (1992). Palynology and age of the Lower Cretaceous Kurnub Group from the coastal plain to the northern Negev of Israel. Palynology , 16, 137-‐185. Buchmann, S. (1983). Buzz pollination in angiosperms. In C. Jones, & R. Little, Handbook of Experimental Pollination Biology (pp. 73-‐113). New York: Van Nostrand-‐Rheinhold, Inc. Butterfield, N. (2000). Bangiomorpha pubescens n. gen., n. sp.: implications for the evolution of sex, multicellularity, and the Mesoproterozoic/Neoproterozoic radiation of eukaryotes. Paleobiology , 26, 386–404. Carmichael, J., & Friedman, W. (1995). Double fertilization in Gnetum gnemon: the reationship between the cell cycle and sexual reproduction. The Plant Cell , 7, 1975–1988. Chase, M., & Reveal, J. (2009). A phylogenetic classification of the land plants to accompany APG III. Bot. J. Lin. Soc. , 161, 122-‐127. Christenhusz, J., Reveal, J., Martin, F., Robert, R., & Chase, W. (2011). A new classification and linear sequence of extant gymnosperms. Phytotaxa , 19, 55-‐70. Christenhusz, J., Zhang, X., & Schneider, H. (2011). A linear sequence of extant families and genera of lycophytes and ferns. Phytotaxa , 19, 7-‐54. Clarke, J., Warnock, P., & Donoghue, P. (2011). Establishing a time-‐scale for plant evolution. New Phytologist , 192, 266–301. Cleal, C., & Thomas, B. (2009). Introduction to Plant Fossils. Cambridge: Cambridge University Press. 80 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Cope, T., Gray, A., Ashton, P., & Tebbs, M. (2009). Grasses of the British Isles (BSBI Handbooks). London: Botanical Society of the British Isles. Coutinho, A. X. (1998). Atlas de Botânica : para uso dos lyceus (I, II, III e IV classes). Lisboa: Companhia Nacional Editora. Coyne, J. (2010). Why Evolution is True. Oxford: Oxford University Press. Cruden, R., & Lloyd, R. (2005). Embryophytes have equivalent sexual phenotypes and breeding systems: why not a common terminology to describe them? American Journal of Botany , 82, 816-‐825. Dalhgren, R., Clifford, H., & Yeo, P. (1985). The Families of the Monocotyledons: Structure, Evolution and Taxonomy. Berlin: Springer-‐Verlag. Davis, P., & Kenrick, P. (2004). Fossil Plants. London: The Natural History Museum. Dawkins, R. (1976). The Selfish Gene. New York City: Oxford University Press. Díaz Gonzalez, T., Fernandez-‐Carvajal Alvarez , M., & Fernandez Prieto, J. (2004). Curso de Botánica. Gijón: Ediciones Treaa-‐Ciencia. Doyle, J. (2001). Significance of molecular phylogenetic analyses for paleobotanical investigations on the origin of angiosperms. Palaeobotanist , 50, 167-‐188. Edwards, D., Davies, K., & Axe, L. (1992). A vascular conducting strand in the early land plant Cooksonia. Nature , 357, 683–685. Ehleringer, J., & Cerling, T. (2002). C3 and C4 photosynthesis. In R. Munn, Encyclopedia of Global Environmental Change. The earth system: biological and ecological dimensions of global environmental change (Vol. 2, pp. 186-‐ 190). Chichester: John Wiley & Sons. Endress, P., & Doyle, J. (2009). Reconstructing the ancestral angiosperm flower and its initial spetializations. American Journal of Botany , 96, 22-‐66. Faegri, K., & van der Pijl, L. (1979). The Principles of Pollination Ecology. New York: Pergamon Press. Finet, C., Timme, R., Delwiche, C., & Marlétaz, F. (2010). Multigene phylogeny of the green lineage reveals the origin and diversification of land plants. Curr. Biol. , 20, 2217–2222. Finnegan, S., Bergmann, K., Eiler, J., Jones, D., Fike, D., Eisenman, I., et al. (2011). The magnitude and duration of late ordovician-‐early silurian glaciation. Science , 331, 903-‐906. Flaishman, M., Rodov, V., & Stover, E. (2008). The fig: botany, horticulture, and breeding. Horticultural Reviews , 34, 113–196. Friedman, W., & Williams, J. (2004). Developmental evolution of the sexual process in ancient flowering plant lineages. The Plant Cell , 16, 119-‐132. Friis, E., Crane, P., & Pedersen, K. (2011). Early Flowers and Angiosperm Evolution. Cambridge: Cambridge University Press. Friis, E., Crane, P., Pedersen, K., Bengtson, S., Donoghue, P., Grimm, G., et al. (2007). Phase-‐contrast X-‐ray microtomography links Cretaceous seeds with Gnetales and Bennettitales. Nature , 450, 549–552. Friis, E., Doyle, J., Endress, P., & Leng, Q. (2003). Archaefructus – Angiosperm precursor or specialized early angiosperm? Trends in Plant Sciences , 8, 369–373. Gensel, P. (2008). The earliest land plants. 39, 459–477. Gibling, M., & Davies, N. (2012). Paleozoic landscapes shaped by plant evolution. Nature Geoscience , 5, 99–105. Glasspol, I., Hilton, J., Collinson, M., & Shi-‐Jun, W. (2004). Defining the gigantopterid concept: a reinvestigation of 81 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Gigantopteris (Megalopteris) nicotianaefolia Schenck and its taxonomic implications. Palaeontology , 47, 1339-‐ 1361. Goffinet, B., & Buck, W. (2004). Systematics of Bryophyta (mosses): from molecules to a revised classification. In B. Goffinet, V. Hollowell, & R. Magil, Molecular systematics of bryophytes (pp. 205–239). St. Louis: Missouri Botanical Garden Press. Gould, S., & Eldredge, N. (1977). Punctuated equilibria: the tempo and mode of evolution reconsidered. Paleobiology , 3, 115-‐151. Grass Phylogeny Working Group. (2001). Phylogeny and subfamilial classification of the grasses (Poaceae). Ann. Missouri Bot. Gard. , 88, 373–457. Grauvogel-‐Stamm, L., & Ash, S. (2005). Recovery of the Triassic land flora from the end-‐Permian life crisis. C. R. Palevol , 4, 593–608. Gu, G., Dickens, G., Bhatnagar, G., Colwell, F., Hirasaki, G., & Chapman, W. (2011). Abundant Early Palaeogene marine gas hydrates despite warm deep-‐ocean temperatures. Nature Geoscience , 4, 848–851. Haber, W. (1984). Pollination by deceit in a mass-‐flowering tropical tree Plumeria rubra L. (Apocynaceae). Biotropica , 16, 269–275. Haig, D. (2008). Homologous versus antithetic alternation of generations and the origin of sporophytes. Bot. Rev. , 74, 395–418. Han, T., & Runnegar, B. (1992). Megascopic eukaryotic algae from the 2.1-‐billion-‐year-‐old negaunee iron-‐formation, Michigan. Science , 257, 232–235. Harris, T. (1969). The Yorkshire Jurassic Flora III. Bennettitales. London: British Museum. Hochholdinger, F., Park, W., Sauer, M., & Woll, K. (2004). From weeds to crops: genetic analysis of root development in cereals. Trends in Plant Science , 9, 42-‐48. International Commission on Stratigraphy. (2013). Tabela Cronoestratigráfica Internacional. Obtido em 12 de Maio de 2013, de International Commission on Stratigraphy: http://www.stratigraphy.org/ICSchart/ChronostratChart2013-‐01Portuguese_PT.pdf Jones, V., & Dolan, L. (2012). The evolution of root hairs and rhizoids. Ann. Bot. , 110, 205–212. Katznelson, J. (1974). Biological flora of Israel. 5. The subterranean clovers of Trifolium subsect. Calycomorphum Katzn. Trifolium subterraneum L. (sensu lato). Isr. J. Bot. , 23, 69–108. Keeley, J., & Rundel, P. (2005). Fire and the Miocene expansion of C4 grasslands. Ecology Letters , 8, 683-‐690. Keeling, P. (2010). The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B , 365, 729–748. Kenrick, P., & Davis, P. (2004). Fossil Plants. London: The Natural History Museum. Klein, A.-‐M., Vaissière, B., Cane, J., Steffan-‐Dewenter, I., Cunningham, S., Kremen, C., et al. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proc. R. Soc. B , 274, 303–313. Kohn, D., Murrell, G., Parker, J., & Whitehorn, M. (2005). What Henslow taught Darwin. Nature , 436, 643–645. Kopp, R., Kirschvink, J., Hilburn, I., & Nash, C. (2005). The Paleoproterozoic snowball Earth : A climate disaster triggered by the evolution of oxygenic photosynthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA , 102, 11131–11136. Labandeira, C. (2007). The origin of herbivory on land: Initial patterns of plant tissue consumption by arthropods. Insect Science , 14, 259-‐275. Leliaert, F., Smith, D., Moreau, H., Herron, M., Verbruggen, H., Delwiche, C., et al. (2012). Phylogeny and molecular 82 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente evolution of the green algae. Critical Reviews in Plant Sciences , 31, 1-‐46. Lenton, T., Crouch, M., Johnson, M., Pires, N., & Dolan, L. (2012). First plants cooled the Ordovician. Nature Geoscience , 5, 86–89. Levin, D. (1993). Local speciation in plants: the rule, not the exception. Syst. Bot. , 18, 197–208. Levin, D. (2000). The Origin, Expansion, and Demise of Plant Species. Oxford: Oxford University Press. Lobova, T., & Mori, S. (2005). Checklist of species dispersed by bats in central French Guiana. Obtido em Maio de 2012, de http ://www.nybg.org/botany/tlobova/mori/batsplants/batdispersal/batdispersal_frameset.htm Magill, R. (2010). Moss diversity: New look at old numbers. Phytotaxa , 9, 167–174. Mathews, S. (2009). Phylogenetic relationships among seed plants: persistent questions and the limits of molecular data. Am. J. Bot. , 96, 171–178. Mayr, E. (1996). What is a species, and what is not? Philosophy of Science , 63, 262-‐277. Melville, R. (1983). Glossopteridae, Angiospermidae and the evidence for angiosperm origin. Bot. J. Linn. Soc. , 86, 279-‐323. Meyen, S. (1988). Origin of the angiosperm gynoecium by gametoheterotopy. Bot. J. Linn. Soc. , 97, 171–178. Morton, O. (2009). Eating the Sun: How Plants Power the Planet. London: Fourth Estate. Nielsen, R. (2008). The Emergence Process in Corn. Obtido em Maio de 2012, de http ://www.kingcorn.org/news/timeless/Emergence.html Olson, J. (2006). Photosynthesis in the Archean era. Photosyn. Res. , 88, 109-‐117. Osborne, C., & Beerling, D. (2006). Nature's green revolution: the remarkable evolutionary rise of C4 plants. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B , 361, 173–194. Pagani, M., Huber, M., Liu, Z., Boahaty, S., Henderiks, J., Slip, W., et al. (2011). The role of carbon dioxide during the onset of antarctic glaciation. Science , 334, 1261-‐1264. Parfrey, L., Barbero, E., Lasser, E., Dunthorn, M., Bhattacharya, D., Patterson, D., et al. (2006). Evaluating support for the current classification of eukaryotic diversity. PLoS Genet , 2, 2062–2073. Parfrey, L., Lahr, D., Knoll, A., & Katza, L. (2011). Estimating the timing of early eukaryotic diversification with multigene molecular clocks. Proc. Natl. Acad. Sci. USA , 108, 13624–13629. Pigliucci, M. (2007). Do we need an extended evolutionary synthesis? Evolution , 61, 2743–2749. Prasad, V., Strömberg, C., Alimohammadian, H., & Sahni, A. (2005). Dinosaur coprolites and the early evolution of grasses and grazers. Science , 310, 1177–1180. Pryer, K., Smith, A., & Skog, J. (1996). Phylogenetic relationships of extant ferns based on evidence from morphology and rbcL sequences. Amer. Fern J. , 85, 205–282. Raup, D., & Sepkoski, J. (1982). Mass extinctions in the marine fossil record. Science , 215, 1501–1503. Rees, P. (2002). Land-‐plant diversity and the end-‐Permian mass extinction. Geology , 30, 827–830. Rieseberg, L., & Willis, J. (2007). Plant speciation. Science , 317, 910–914. Rieseberg, L., Wood, T., & Baack, E. (2006). The nature of plant species. Nature , 440, 524–527. Rothwell, G., & Nixon, K. (2006). How does the inclusion of fossil data change our conclusions about the phylogenetic history of Euphyllophytes? Int. J. Plant Sci. , 167, 737–749. Sage, R., Sage, T., & Kocacinar, F. (2012). Photorespiration and the Evolution of C4 Photosynthesis. Annu. Rev. Plant Biol. , 63, 19–47. Schulte, P., & al. (2010). The Chicxulub asteroid impact and mass extinction at the Cretaceous-‐Paleogene Boundary. 83 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Science , 327, 1214–1218. Simpson, M. (2010). Plant Systematics (2nd Edition ed.). San Diego: Academic Press. Sitte, P., Weiller, E., Bresinsky, A., Kadereit, J., & Kadereit, C. (2003). Strasburger: Tratado de Botánica. Barcelona: Ed. Omega. Smetham, M. (2003). A review of subterranean clover (Trifolium subterraneum L.): its ecology, and use as pasture legume in Australasia. Advances in Agronomy , 79, 303–350. Smith, A., Pryer, K., Schuettpelz, E., Korall, P., Schneider, H., & Wolf, P. (2006). A classification for extant ferns. Taxon , 55, 705–731. Soltis, D., Soltis, P., Endress, P., & Chase, M. (2005). Phylogeny and Evolution of Angiosperms. Sunderland: Sinauer Associates. Sperry, J. (2005). Evolution of water transport and xylem structure. Int. J. Plant Sci. , 164, 115–127. Spooner, D., Hetterscheid, W., van den Berg, R., & Brandenburg, W. (2002). Plant nomenclature and taxonomy. An horticultural and agronomic perspective. Hort. Rev. , 28, 1-‐60. Stebbins, G. (1970). Adaptive radiation of reproductive characteristics in angiosperms. I. Pollination mechanisms. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. , 1, 307-‐326. Stebbins, G. (1993). Concepts of species and genera. In F. o. Committee, Fl. North Amer. (Vol. 1, pp. 229–246). New York: Oxford Univ. Press. Stein, W., Berry, C., Hernick, L., & Mannolini, F. (2012). Surprisingly complex community discovered in the mid-‐ Devonian fossil forest at Gilboa. Nature , 483, 78–81. Stevens, P. (2001+). Obtido em Março de 2013, de Angiosperm Phylogeny Website. Version 9, June 2008 [and more or less continuously updated since]: http ://www.mobot.org/MOBOT/research/APweb/ Stuessy, P. (2004). A transitional-‐combinational theory for the origin of angiosperms. Taxon , 53, 3-‐16. Suc, J. (1984). Origin and evolution of the Mediterranean vegetation and climate in Europe. Nature , 307, 429-‐432. Sues, H., & Reisz, R. (1998). Origins and early evolution of herbivory in tetrapods. Trends in Ecol. Evol. , 13, 141–145. Sweet, A., Braman, D., & Lerbekmo, J. (1999). Sequential palynological changes across the composite Cretaceous-‐ Tertiary (K-‐T) boundary claystone and contiguous strata, western Canada and Montana, USA. Can. J. Earth. Sci. , 36, 743–768. Takhtajan, A. Floristic Regions of the World. Berkeley: University of California Press. Taylor, T., Kerp, H., & Hass, H. (2005). Life history biology of early land plants: deciphering the gametophyte phase. Proc. Natl. Acad. Sci. USA , 102, 5892–5897. Thien, L., Bernhardt, P., Devall, M., Chen, Z., Luo, Y., Fan, J., et al. (2009). Pollination biology of basal angiosperms (ANITA grade). Am. J. Bot. , 96, 166–182. Villarreal, J., Cargill, D., Hagborg, A., Söderström, L., & Renzaglia, K. (2010). A synthesis of hornwort diversity: patterns, causes and future work. Phytotaxa , 9, 150-‐166. von Konrat, M., Söderström, L., Renner, M., Hagborg, A., Briscoe, L., & Engel, J. (2010). Early land plants today (ELPT): how many liverwort species are there? Phytotaxa , 9, 22-‐40. Wacey, D., Kilburn, M., Saunders, M., Cliff, J., & Brasier, M. (2011). Microfossils of sulphur-‐metabolizing cells in 3.4-‐ billion-‐year-‐old rocks of Western Australia. Obtido em Setembro de 2012, de Nature Geoscience. Letters.: http ://www.nature.com/ngeo/journal/vaop/ncurrent/full/ngeo1238.html Walker, T. (2012). Plants. A Very Short Introduction. Oxford: Oxford University Press. 84 Escola Superior Agrária de Bragança -‐ Botânica para Ciências Agrárias e do Ambiente Weng, J.-‐K., & Chapple, C. (2010). The origin and evolution of lignin. New Phytologist , 187, 272–285. Widmer, A., Lexer, C., & Cozzolino, S. (2009). Evolution of reproductive isolation in plants. Heredity , 102, 31-‐38. Williams, C., Mendell, E., Murphy, J., Court, W., Johnson, A., & Richter, S. (2008). Paleoenvironmental reconstruction of a Middle Miocene forest from the Western Canadian Arctic. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. , 261, 160–176. Willis, K., & McElwain, J. (2002). The Evolution of Plants. Oxford: Oxford University Press. Wing, S., Alroy, J., & Hickey, L. (1995). Plant and mammal diversity in the Paleocene to early Eocene of the Bighorn Basin. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. , 115, 117–155. Wodniok, S., Brinkmann, H., Glöckner, G., Heidel, A., Philippe, H., Melkonian, M., et al. (2011). Origin of land plants: do conjugating green algae hold the key? BMC Evolutionary Biology , 11, 104. Wyatt, R. (1982). Population ecology of bryophytes. Journal of the Hattori Botanical Laboratory , 52, 179–198. Wyatt, R., & Anderson, L. (1984). Breeding systems in bryophytes. In A. Dyer, & J. Duckett, The Experimental Biology of Bryophytes (pp. 39-‐64). London: Academic Press. Yoon, H., Hackett, J., Ciniglia, C., Pinto, G., & Bhattacharya, D. (2004). A molecular timeline for the origin of photosynthetic eukaryotes. Mol. Biol. Evol. , 21, 809–818. Zahnle, K., Schaefer, L., & Fegley, B. (2010). Earth's earliest atmospheres. Obtido em Maio de 2012, de Cold Spring Harb. Perspect. Biol.: doi: 10.1101/cshperspect.a004895 Zhong, B., Deusch, O., Goremykin, V., Penny, D., Biggs, P., Atherton, R., et al. (2011). Systematic error in seed plant phylogenomics. Genome Biol. Evol. , 3, 1340–1348. Ziegler, A., Eshel, G., Rees, P., Rothfus, T., Rowley, D., & Sunderlin, D. (2003). Tracing the tropics across land and sea: Permian to present. Lethaia , 36, 227–254.
Download
