UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO
CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL (NÍVEL MESTRADO) DA
UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO (UFPE)
TADEU MORAIS CRUZ
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à
decomposição animal em um fragmento de Mata Atlântica de
Pernambuco
Recife
Fevereiro 2008
Tadeu Morais Cruz
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à
decomposição animal em um fragmento de Mata Atlântica
de Pernambuco
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Biologia Animal do
Centro de Ciências Biológicas como
parte dos requisitos para obtenção do
grau de Mestre.
Orientador: Simão Dias Vasconcelos
Co-orientadora: Patrícia J. Thyssen
Recife
Fevereiro 2008
2
Tadeu Morais Cruz
“Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição
animal em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco”
Dissertação defendida em 26/02/2008 e aprovada pela seguinte Banca examinadora:
Titulares:
Suplentes:
Recife
Fevereiro 2008
3
Agradecimentos
Ao professor Dr. Simão Dias Vasconcelos pela orientação;
À professora Patrícia Thyssen pelos muitos auxílios dados na área, desde a graduação
até hoje, e pela a minha co-orientação;
Aos docentes do Departamento de Zoologia, em especial, as professoras Cleide Ribeiro e
Luciana Iannuzzi, que vêm me apoiando e repassando os conhecimentos em
entomologia desde a graduação;
À CAPES pela concessão da bolsa de mestrado, permitindo a realização deste trabalho;
Aos companheiros de laboratório Weliton, Tati, Gilson e a agregada Carol pela boa
convivência;
Aos estagiários Cecília, Roberta e Thiago que possibilitaram a realização desse trabalho
e com certeza darão continuidade ao projeto;
Ao Instituto de Criminalística pelo apoio dado durante o trabalho de campo por meio
dos peritos Sandra Santos, Vânia Lima, Fred Maranhão e seus diretores;
À Administração do Parque Estadual Dois Irmãos pela autorização de trabalho na
Reserva;
Ao pessoal da sala, apesar da pouca convivência com alguns, vários acabei por me
tornar amigo;
Aos meus pais pelo carinho, paciência e dedicação;
À Carla por estar ao meu lado;
Ao Gabriel por existir e alegrar a minha vida.
4
SUMÁRIO
Resumo geral
6
Capítulo 1
7
Apresentação
Capítulo 2
14
Revisão Bibliográfica
Capítulo 3
21
On the initial colonization of a pig carcass by dipterans in a rainforest fragment
in Brazil
Capítulo 4
Diversity and ecological succession of dipterans
rainforest fragment in Northeastern Brazil
on
a
39
pig carcass in a
Diversidade e sucessão ecológica de dípteros em carcaça de porco em um
fragmento de mata atlântica do nordeste brasileiro
Capítulo 5
66
Levantamento Preliminar da Entomofauna de Solo Associada a Carcaça
de Suíno em um Fragmento de Mata Atlântica de Recife
Considerações Finais
86
Anexos e apêndices
88
5
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição animal
em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco
Resumo Geral
A compreensão dos aspectos da diversidade e sucessão ecológica dos insetos envolvidos na
decomposição cadavérica é importante, particularmente, na estimava do intervalo pós-morte
(IPM) nas ciências forenses, apesar de estudos de decomposição em carcaças em ambientes
abertos serem freqüentemente negligenciados em algumas regiões, mesmo fornecendo
informações relevantes. Este estudo objetivou obter a riqueza e a diversidade dos insetos
associados em carcaças suínas, Sus scrofa L, expostas em um fragmento de mata atlântica no
nordeste brasileiro em duas estações, indicando as espécies importantes forensicamente,
examinando comportamento da comunidade de inseto e testando o padrão de colonização da
entomofauna durante todo os estágios de decomposição. Os invertebrados visitantes e
colonizadores foram coletados diariamente e identificados. Foram coletados 10.039 dipteras
que pertencem a 18 famílias (Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae,
Anthomyiidae, Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae,
Tabanidae, Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae, Dixidae). As
espécies Megaselia scalaris, Ophyra chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia
segmentaria merecem atenção especial porque o adulto e formas imaturas foram encontrados
em todas as experimentações. Este estudo preliminar da diversidade e da sucessão ecológica
dos dípteros em uma carcaça de porco contribui para estimar o IPM em nossa região.
Palavras chaves: decomposição, entomologia forense. sarcosaprofago, IPM, entomologia
forense
6
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição animal
em um fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco
ABSTRACT
The comprehension of aspects on diversity and ecological succession of insects involved in
corpse decomposition is of particular importance in estimating the postmortem interval (PMI)
in forensic science, nevertheless studies on carcasses decomposition in open environments is
frequently neglected in some regions, though they provide considerable information. This
study has to investigated the richness and diversity of insects associated to the decomposition
of pigs carcasses´s, Sus scrofa L., which were exposed in a rainforest fragment in
Northeastern Brazil for two seasons to indicate the forensically important species, to examine
whether the insect community presents a seasonal behaviour and the pattern of insect
colonization throughout the decomposition stages. The visiting and colonizing invertebrates
were collected daily and identified. It were collected 10,039 dipterans belonging to 18
families: Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae, Anthomyiidae,
Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae, Tabanidae,
Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae and Dixidae. Megaselia
scalaris, Ophyra chalcogaster, Pantonella intermutans e Hemilucilia segmentaria deserve
special attention because both adult and immature forms were found in all the trials. This
preliminary study on diversity and ecological succession of dipterans associated pig carcass
could contribute for estimating the PMI in our region.
Key words: decomposition, sarcosaprophagous fauna, Diptera, PMI, forensic entomology.
7
Capítulo 1
APRESENTAÇÃO
1.1 APRESENTAÇÃO
8
A entomologia forense é a aplicação do estudo de insetos e outros artrópodes para uso
legal, especialmente em processos envolvendo crimes, suicídios ou mortes acidentais (Smith,
1986). A aplicação mais comum da entomologia forense relaciona-se com a investigação de
homicídios, podendo
auxiliar
na elucidação
servindo
de elementos-chave como
movimentação do cadáver, possível modo e causa da morte, associação do suspeito à cena do
crime e, principalmente, como ferramenta auxiliando na estimativa de intervalo entre a morte
e a descoberta do corpo (Byrd & Castner, 2001). Este período é conhecido como Intervalo
Pós-Morte (IPM). Para intervalos maiores de 72 horas, o uso da entomologia forense pode ter
uma maior precisão do que técnicas convencionais de tanatoscopia.
O estudo da fauna cadavérica constitui a aplicação mais importante da entomologia
forense, baseado em sucessão entomológica na carcaça. A diferença na exploração do
cadáver ao longo de cada etapa de decomposição e o conhecimento do tempo ocupado por
cada estágio de desenvolvimento do inseto, associados aos parâmetros abióticos, como
temperatura, permitem a utilização desses artrópodes para auxiliar na estimativa do intervalo
pós-morte (Catts & Goff, 1992).
Há essencialmente dois métodos principais para estimar o IPM usando a informação
sobre os artrópodes que visitam um corpo. O primeiro é baseado no estudo da sucessão
faunística dos artrópodes associados à carcaça. Este método consiste na comparação da
composição dos taxa encontrados no cadáver na época da descoberta com a dos insetos
obtidos sob condições controladas em intervalos diferentes do tempo. A composição dos taxa
que são atraídos a uma carcaça geralmente tem um padrão previsível enquanto a
decomposição progride em estágios diferentes. O padrão da sucessão dos insetos é específico
à posição e às circunstâncias ambientais em que uma carcaça ocorre. É imprescindível, para
estimar precisamente o IPM, a identificação dos insetos específicos para uma determinada
área, pois podem variar extremamente de acordo com o local. Um segundo método é baseado
no estágio do desenvolvimento das moscas necrófagas encontradas no corpo, as quais são
usadas para ajudar a indicar o intervalo do tempo entre a morte e a descoberta do cadáver.
Sabe-se, porém, que alguns fatores podem influir nesse tempo, como horário da
morte, o acesso ao cadáver, fatores ambientais, entre outros. Uma vez que as primeiras
espécies colonizadoras forem identificadas, o IPM pode ser estimado comparando o estágio
de desenvolvimento das larvas, ou pupas com os dados do laboratório.
Carcaças animais representam um micro habitat limitado e um recurso alimentar
temporário explorado por uma grande variedade de organismos, desde bactérias até grandes
predadores (Catts & Goff, 1992). A comunidade decompositora de carcaças animais passa
9
por um processo de sucessão ecológica, associado aos vários estágios de decomposição
(Bornemissza, 1957; Smith, 1986). Tal sucessão consiste no acréscimo ou substituição
seqüencial de espécies em uma comunidade, acompanhada de alterações na abundância
relativa das espécies presentes e nas condições físico-químicas locais. A sucessão de fauna
em carcaça está relacionada com a mudança natural que ocorre num corpo após a morte
(Smith, 1986). Catts & Goff (1992) observaram que a fauna de artrópodes numa carcaça em
decomposição muda de forma relativamente previsível. A diferença na ocupação do cadáver
ao longo do tempo faz com que os insetos atuem como um “relógio biológico”, permitindo a
estimativa do intervalo pós-morte (IPM), de modo que os insetos atingem elevada
importância do ponto de vista médico-legal (Catts & Goff, 1992).
1.2 Estrutura do trabalho
A ausência de estudos sobre entomologia forense e a escassez de conhecimentos na
área na região Nordeste estimularam o presente trabalho. A pesquisa representa umas das
primeiras contribuições sistematizadas do conhecimento da fauna de importância forense no
nordeste brasileiro, realizado em duas estações, seca e chuvosa.
Pretende-se, com os
resultados obtidos, ampliar o conhecimento da entomofauna necrófaga, e detectar possíveis
espécies com aplicações forenses na região.
O trabalho é apresentado em 5 capítulos, seguidos de anexos. Seguindo esta
apresentação, no Capítulo 2 é apresentada uma breve revisão bibliográfica. Nos capítulos
seguintes são apresentados os principais resultados na forma de artigos independentes para
facilitar a compreensão de cada contribuição, já que as diferentes informações dão ênfase a
diversos aspectos da fauna necrófaga e a associada ao processo de decomposição animal. Ao
serem redigidos na forma de artigos, espera-se agilizar a submissão dos resultados para
publicação em periódicos científicos indexados. Um dos artigos (Capítulo 3) já foi submetido
para publicação em língua inglesa, e os demais se encontram em fase final de revisão e
confirmação de identificação por especialistas. Embora todos os resultados tenham se
originado do mesmo projeto, optou-se em manter as formas originais dos manuscritos já
submetidos, para que os capítulos possam ser lidos de maneira independente.
O Capítulo 3 investiga a decomposição inicial com ênfase nas espécies pioneiras, e o
Capítulo 4 analisa o processo de decomposição e a ocorrência de dípteros em estações
10
diferentes levando em conta as fases de decomposição. Por fim, o Capítulo 5 descreve um
levantamento preliminar da fauna de solo associada à carcaça.
1.3 OBJETIVOS
Geral
Analisar a diversidade e sucessão e a ecologia de populações de insetos associados à
decomposição de carcaças animais expostas em ambiente de Mata Atlântica de Recife, PE.
Específicos
1. Estudar a diversidade de espécies associadas à decomposição de carcaça de suínos;
2. Investigar o padrão de “chegada” de insetos necrófagos a uma carcaça, registrando
quais famílias são as primeiras a ocupar o recurso;
3. Analisar a ocorrência de cada espécie nos diferentes estágios de decomposição
animal, estabelecendo um padrão de sucessão ecológica;
4. Investigar quais espécies presentes na carcaça efetivamente usam o recurso para seu
desenvolvimento larval;
5. Verificar diferenças na composição da entomofauna (diversidade de insetos) em
diferentes estações (seca e chuvosa);
6. Verificar diferenças na sucessão ecológica (tempos de ocupação do cadáver) em
diferentes estações (seca e chuvosa);
7. Identificar espécies com potencial para utilização em estudos de determinação de
intervalo post-mortem;
8. Observar se há diferenças na entomofauna de solo em ambientes com e sem a
presença de carcaça animal.
11
1.4 HIPÓTESES
Pretende-se, ao atingir estes objetivos, responder às seguintes hipóteses:
A. Existe uma grande diversidade de insetos associados a carcaças, que participam do
processo de decomposição;
B. As famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são as primeiras a atingir uma carcaça
logo após a morte do animal;
C. As famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são as mais abundantes entre os insetos
necrófagos na região;
D. Existe um padrão de exploração da carcaça, de acordo com o estágio de
decomposição, caracterizando uma sucessão ecológica previsível;
E. Existe uma variação na composição da fauna necrófaga de acordo com os fatores
abióticos, especialmente temperatura e precipitação pluviométrica;
F. A presença de um corpo em decomposição afeta a entomofauna de solo nas
proximidades do recurso.
12
Capítulo 2
REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
13
REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
A decomposição de animais terrestres, incluindo humanos, envolve não somente a
ação de organismos como bactérias e fungos, mas também um enorme número de espécies de
artrópodes, particularmente insetos sarcossaprófagos (Nuorteva et al., 1974). Insetos
geralmente são os primeiros animais a explorar o cadáver, utilizando-o para oviposição,
alimentação e reprodução (Anderson, 2001).
A sucessão entomológica em carcaças, como em toda comunidade efêmera, tem sido
descrita como um processo discreto por muitos autores (Payne, 1965; Lane, 1975), que se
basearam na utilidade forense de tal processo. Contudo, Schoenly & Reid (1987) foram os
primeiros a apresentar, como foco, a dinâmica da sucessão entomológica, propondo que este
padrão seria contínuo, e não discreto. A hipótese de um processo discreto implica que deve
haver mais similaridade na composição de espécies dentro de uma fase de decomposição em
particular do que entre estágios de decomposição. Isto ocorre devido à separação temporal de
espécies que são atraídas especialmente por uma fase de decomposição. Por outro lado, se
não há estes compartimentos isolados, o processo ecológico em questão não pode ser
considerado como discreto, abrindo espaço a interpretações continuístas.
Uma variedade de parâmetros abióticos, incluindo temperatura, precipitação e
intensidade solar, além de outros fatores, como a composição da faunística associada à
carcaça e a circunstância de morte, acabam por influenciar na velocidade de decomposição
(Smith, 1986; Monteiro-Filho & Penereiro, 1987). Relacionados aos processos de
decomposição da carcaça, ocorrem processos ecológicos de sucessão que variam de acordo
com o estágio de decomposição. Essa sucessão consiste numa seqüência de espécies em uma
comunidade específica, que acompanham e correspondem às modificações, mudando a
abundância das espécies presentes de acordo com as condições físico-químicos. Essas
modificações podem ser abruptas ou graduais nas comunidades (Carvalho & Linhares, 2001).
A região geográfica ou zona biogeoclimática na qual o cadáver é encontrado afeta o
tempo de chegada das espécies de insetos, razão pela qual os dados gerados em uma região
nem sempre podem ser usados para estimar o intervalo pós-morte numa região diferente. As
estações do ano também têm um impacto semelhante, alterando o clima, flora e fauna de uma
região e, por sua vez, a colonização faunal da carcaça (Anderson, 2001). Souza & Linhares
14
(1997) também enfatizaram a influência das variações sazonais sobre a estrutura da fauna
decompositora, tanto sob o aspecto quantitativo como qualitativo.
Bornemissza (1957) apontou a possibilidade de dividir o processo de decomposição
em estágios, apesar de tratar-se de processo contínuo, unicamente com objetivos didáticos.
Pelo fato da decomposição ser dependente de condições climáticas e sazonais, além de
circunstâncias locais, o número e duração de estágios de decomposição reconhecidos por
diversos autores é extremamente variável. Por exemplo, Howden (1950) nomeou apenas dois
estágios, enquanto Payne (1965) reconheceu seis e Mégnin (1894), oito. O tempo requerido
para decomposição total de um corpo também é variável, podendo ser de dez dias (Cornaby,
1974) até três anos (Mégnin, 1894).
A sucessão faunística que ocorre durante decomposição é relacionada a mudanças que
ocorrem após a morte do corpo. Na fauna cadavérica se destacam os dípteros das famílias
Calliphoridae (especialmente os gêneros Lucilia, Chrysomya, Hemilucilia, Calliphora) e
Sarcophagidae. Existe um complexo de espécies associadas que podem ser agrupadas em
quatro categorias ecológicas segundo Smith (1986). As espécies reconhecidamente
necrófagas são aquelas que se alimentam diretamente dos tecidos da carcaça; os predadores
e/ou parasitóides das espécies necrófagas, como o nome indica, alimentam-se dos necrófagos
e também são bons indicadores do estágio de decomposição de um cadáver. As espécies
onívoras alimentam-se de mais de um tipo de matéria orgânica, incluindo ocasionalmente a
carcaça, e, por último, as espécies “acidentais” visitam a carcaça em busca de refúgio, microambiente favorável, e local de pouso ou postura (Smith, 1986). Embora apenas o primeiro
grupo seja tradicionalmente utilizado como evidência médico-legal, tanto a diversidade
quanto a abundância da entomofauna associada podem interferir na velocidade de
decomposição de um cadáver (Goff, 2000).
Embora em termos forenses as ordens Diptera e Coleoptera sejam as mais
importantes, as ordens Lepidoptera, Hymenoptera, Blattodea, Hemiptera, Isoptera e
Dermaptera podem ser consideradas grupos de potencial interesse forense, na medida em que
não são rotineiramente utilizadas em investigações sobre fauna cadavérica. Freqüentemente
as espécies destas ordens encontradas associadas a cadáveres não dispõem de dados
biológicos e comportamentais suficientemente estudados que lhes pudessem garantir
exclusão ou inclusão definitiva como evidência forense. Entretanto, o que se observa
freqüentemente na literatura disponível são apenas descrições de ocorrência de exemplares
destas ordens, sem qualquer tipo de discussão do possível papel destes insetos na carcaça.
15
Os insetos mais freqüentemente utilizados nesses estudos são dípteros pertencentes às
famílias Calliphoridae e Sarcophagidae (Nuorteva, 1974) e coleópteros das famílias
Dermestidae, Silphilidae e Cleridae (Smith, 1986, Cruz & Vasconcelos, 2006). Os
Calliphoridae são encontrados freqüentemente em cadáveres logo após a morte. As espécies
desta família diferem em seus estágios de desenvolvimento, assim para a estimativa correta
do IPM é necessária uma identificação exata de cada espécie. Aos califorídeos certamente foi
dado maior enfoque neste estudo, seja pelo que foi explicitado acima, seja por serem
considerados a maior comunidade formada pelas diferentes populações de moscas
decompositoras de carcaças (Hanski, 1977).
O aumento nas taxas de homicídio em diversos países ao redor mundo demanda em
inovações e multidisciplinaridade nas investigações em casos de morte violenta. Campobasso
& Introna (2001) defenderam uma integração dos esforços entre peritos criminais,
patologistas forenses, antropólogos, entomólogos e outros profissionais, que possuem um
papel crucial em cada etapa da investigação. Entre estes especialistas, os entomólogos
forenses vêm contribuindo cada vez mais nas investigações de homicídios, baseada nos
princípios ecológicos temporais e na colonização ecológica de insetos em cadáveres. A alta
taxa de homicídios registrada em Pernambuco enfatiza a importância desse trabalho conjunto
entre a policia e a universidade. Somente em 2007 foram 1.375 homicídios na cidade do
Recife, ficando atrás apenas de São Paulo e Rio de Janeiro no ranking das cidades brasileiras
em números de homicídios, segundo a Rede de Informação de Tecnologia Latino Americana
(RITLA, 2008), tendo taxa superior a Rio de Janeiro e São Paulo se comparada a taxa de
homicídio por 100 mil habitantes, que chegou a 90,9 no ano de 2006.
16
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Byrd, J.H. and J. L. Castner. (eds.) 2001.Forensic Entomology: The Utility of Arthropods in Legal
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Campobasso, C. P., & Introna, F. Jr. 2001 The forensic entomologist in the context of the forensic
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Souza, A. M. & Linhares, A. X. 1997. Diptera and Coleoptera of potential forensic importance in
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18
Capítulo 3
On the and initial colonization of a pig carcass by dipterans in a rainforest fragment in
Brazil
19
On the initial colonization of an animal carcass by dipterans in a rainforest
fragment in Brazil
Cruz, T.M. 1; Thyssen, P.J. 2 & Vasconcelos, S.D. 1
1
Department of Zoology, Universidade Federal de Pernambuco (UFPE), Recife, Pernambuco
State,
50.670-420,
Brazil.
Phone:
55
(81)
21268353.
E-mail:
[email protected], [email protected];
2
Departament of Parasitology, Institute of Bioscience, Universidade Estadual Paulista
(UNESP), Botucatu, São Paulo State, 18.618-000, Brazil. Phone number 55 (14) 3811-6239..
20
ABSTRACT. Besides its ecological importance, knowledge on the necrophagous fauna may
be used as a forensic tool, to assist in establishing the conditions of death and to estimate the
post-mortem interval. Inventories on necrophagous dipterans are scarce in Brazil, especially
in Northeastern states. This study aimed to investigate the occurrence of dipterans that were
attracted to a pig carcass in a rainforest fragment in the municipality of Recife, Pernambuco
State. Adult dipterans were collected at seven timepoints for three hours after the animal’s
death. A total of 34 species were captured, belonging to the families: Phoridae,
Sarcophagidae, Anthomyiidae, Muscidae, Piophilidae, Calliphoridae, Fannidae, Chloropidae,
Micropezidae, Drosophilidae, Ropalomeridae and Dixidae. Sarcophagidae presented the
highest diversity, with 10 species belonging to the genera Oxysarcodexia, Peckia, Oxyvinia,
Hystricocnema and Sarcophagula. Most of the families were also present during the period of
decomposition of the carcass, during which time they engaged in oviposition and feeding.
This is the first study on forensically-important insects in Northeastern Brazil, and the
database that we have produced on necrophagous dipterans is the first step towards practical
use of these insects in criminal investigations.
Keywords: blowflies, fleshflies, rain forest, succession, PMI, forensic entomology.
21
INTRODUCTION
The introduction of a cadaver into an environment creates a unique opportunity that
represents a temporary and rapidly changing resource to be explored by insects for shelter,
food or oviposition. Insects are among the first and most frequent macro-organisms to
colonize a corpse and knowledge on the diversity and biology of necrophagous species has
enabled their use as evidence in criminal investigations, mainly involving homicides (Catts &
Goff, 1992).
Necrophagous insects can have distinct preferences for a given stage of the
decomposition process, typifying a pattern of temporal occupation of a cadaver called
entomological succession. This pattern is a key feature in the estimation of the post-mortem
interval (PMI) because, for certain species, information on abiotic factors combined with the
time interval taken by the larvae to reach each developmental stage can provide reliable
estimates of the time that has elapsed between death and the discovery of the cadaver (Byrd
& Castner, 2001). This is probably the main application of forensic entomology, an applied
science that has grown rapidly in the last several years in a number of countries.
In forensic studies, the process of corporal decomposition is commonly divided into
stages, to better understand the physical, chemical and biological phenomena involved.
However, the number of stages varies according to the region, modulated by the season,
climate and other local environmental parameters. Most classifications have been devised in
temperate countries with cool climates, whereas in tropical countries, like Brazil, the high
temperatures and periods of intense rainfall result in very rapid decomposition of the cadaver.
Therefore, in order to validate entomological evidence related to estimation of the PMI,
shorter time scales for field surveys of necrophagous entomofauna need to be employed.
22
Recife, the capital of Pernambuco State, in Northeastern Brazil, has one of the highest
rates of homicide per inhabitants in South America. In 2007, 4,585 homicides took place in
Pernambuco State, which makes up a rate of 58.5/100.000 inhabitants (PERNAMBUCO,
2008). This situation calls for applied biological studies that may help criminal experts,
which is the case of forensic entomology.
The use of forensic entomology in Northeastern Brazil is limited by the absence of
data on necrophagous species in the region. Additionally, because local body decomposition
occurs very rapidly, it is crucial to understand the dynamics of cadaver detection, location
and occupation by insects in the period immediately following death. Although information
regarding the diversity of necrophagous insects in several ecosystems is abundant (Gomes &
Von Zuben, 2006), field studies on entomofauna associated with recently deceased bodies are
scarce. Most references to the early arrival of necrophagous dipterans at a cadaver or carcass
are purely anecdotal and lack empirical support.
As part of a study intended at characterizing the diversity of forensically important
dipterans in the region, this study aimed at surveying the species associated with early corpse
colonization in a rainforest fragment in Recife, Pernambuco State. Specifically, we addressed
the following questions: (i) Are calliphorids and sarcophagids the first groups of insects to
locate a corpse? and (ii) Do all species that visit the corpse use it as resource for oviposition
or feeding during the period of decomposition?
METHODS
Description of the area
Field studies were carried out in the Dois Irmãos State Park, a preserved rainforest
fragment, located in one of Brazil’s largest cities, Recife (8º7’30”S; 34º52’30”W, estimated
23
population 3.7 million inhabitants), on the Northeastern coast of Brazil (BRAZIL, 2008). The
park has a total area of 388 ha, with mostly flat topography and an altitude ranging from 30 to
80 m (Coutinho et al. 1998). The local climate is hot and humid, with mean rainfall ca.
2,500mm/year, average annual temperature 25.6 oC and two well defined seasons: dry
(October-February) and rainy (March-September).
Vegetation is classified as dense ombrophylous forest (Veloso et al., 1991). Shrub
vegetation is relatively scarce; herbaceous vegetation is present in semi-open areas with
higher light penetration; trees are typically tall and occur at different stages of development,
to form distinct mosaic patterns (Guedes, 1998). The most abundant families are: Fabaceae,
Lauraceae, Moracea, Sapotaceae and Euphorbiaceae (Guedes, 1998). The area was chosen
because it is a common repository for the clandestine dumping of cadavers in the Recife
metropolitan zone.
Experimental procedure
We used a pig (Sus scrofa L., ca. 15 kg), which is the model for experiments on
ecological succession on cadavers because its rate of decomposition is similar to that of
human bodies. The animal was killed with a gunshot to the occipital region as quickly and
painless as possible, according to the recommendations of the Ethics Committee of the
Federal University of Pernambuco.
The carcass was placed in a metal cage (60 cm x 40 cm x 40 cm) to prevent
disturbance by large scavengers. Around the cage a metal frame (2 m high x 1 m long x 1 m
wide) covered with a fine mesh fabric was placed in order to trap insects that visited the
carcass. A 30 cm gap between the bottom of the net and the soil was left, through which
insects could gain access to the carcass. The field experiment took place in July 2007, in the
rainy season, from 13:00 to 16:00 hrs, as preliminary studies indicated that at this time of day
24
dipterans were active and abundant at the study site. The meteorological conditions during
the experiment were bright cloudless skies, a temperature of 25.2oC, and relative humidity of
84%.
As only early visitors were targeted in this study, the carcass was observed for three
hours immediately after death. At intervals of 30 min, a 5-min collection of adult insects was
performed using an entomological net (20 cm diameter). In total, samples were taken at
seven timepoints: 0 (immediately following death), 30, 60, 90, 120, 150 and 180 min postmortem. In order to determine whether the species found immediately after death would
colonize the carcass at later stages of decomposition, we collected dipteran adults present on
the carcass at 24, 48 and 72 h post mortem, using entomological nets. Insects were killed
using ethyl acetate and transferred to the laboratory, were they were immediately mounted
and identified using taxonomic keys (Lopes, 1946; Mc Alpine et al., 1981a,b; Dear, 1985;
Carvalho et al., 2002; Mello, 2003).
RESULTS
A total of 153 adults from the Order Diptera were collected, distributed among 12
families: Phoridae, Sarcophagidae, Piophilidae, Calliphoridae, Fanniidae, Chloropidae,
Muscidae, Drosophilidae, Anthomyiidae, Micropezidae, Ropalomeridae and Dixidae. The
families Phoridae (24.4% of all specimens collected), Sarcophagidae (18.8%), Piophilidae
(10.7%) and Calliphoridae (10.7%) were the most abundant in the first few hours postmortem, together comprising almost two thirds of the dipterans collected, whereas adults of
other families were captured in significantly lower abundance (Fig. 1).
Sarcophagidae was the most diverse family, with ten species identified, most of which
belonging to the genus Oxysarcodexia (Table 1). Other families were represented by fewer
25
species: Piophilidae (4 species), Anthomyiidae, Fanniidae and Muscidae by three species
each, Calliphoridae, Phoridae and Chloropidae by two species each, and Micropezidae,
Drosophilidae, Ropalomeridae and Dixidae by only one species each.
From the 21 species identified, 17 (81,0%) have been described as being associated
with the decomposition of animal or human bodies: Oxysarcodexia modesta Lopes, 1946; O.
fluminensis Lopes, 1946; O. intona Curran & Walley, 1934; O. riograndensis Lopes, 1946;
O. avuncula Lopes, 1933; Peckia (Squamatodes) ingens Walker, 1849; Oxyvinia excisa
Lopes, 1950; Hystricocnema plinthopyga (= Blaesoxipla plinthopyga) Wiedemann, 1830;
Hemilucilia segmentaria Fabricius, 1805; H. semidiaphana Rondani, 1850; Parapyrellia
maculipennis Macquart, 1843; Morellia humeralis Stein, 1898; Craspedochaeta punctipennis
Wiedemann, 1830; Hylemyioide plurinervis Albuquerque, 1958; H. aurifacies Albuquerque,
1952; Dasyphlebomyia stylata Becker, 1914 and Megaselia scalaris (Loew, 1866) (Carvalho
et al., 2000; Oliveira-Costa, 2007). The phorid Megaselia scalaris was the most abundant
species under the conditions tested and was present throughout the three-hour post-mortem
period of sampling. Despite being considerably less abundant, the sarcophagid species O.
modesta and Oxyvinia excisa and the calliphorid H. semidiaphana occurred at different time
intervals post-death (Table 1).
Of the 12 families identified, 75% were collected during the first minutes after death,
which refutes the hypothesis that Sarcophagidae and Calliphoridae are are the only families
that visit corpses immediately post-mortem. From that moment on, a different temporal
pattern of carcass occupation was observed. Phoridae, Sarcophagidae, Piophilidae,
Calliphoridae and Muscidae, besides being attracted in the early post-mortem period,
continued to exploit the carcass as source of food and oviposition sites for several days after
the animal’s death (Table 2). Meanwhile, families like Chloropidae and Drosophilidae were
initially registered on the carcass but were not found at later stages of decomposition.
26
From the nine most abundant families present during the early stages post-mortem, six
are recognized as mainly necrophagous, whereas necrophagous species are considered rare in
the other three dipteran families (Oliveira-Costa, 2007).
DISCUSSION
Along with the decomposition process, the arrival sequence of arthropods at a corpse
is one of the main factors used to estimate the post-mortem interval. However, a series of
factors can impede forensic studies in tropical countries. Firstly, decomposition-related
processes occur at a much faster rate, increasing the difficulty in establishing definite
chronological stages and, consequently, the insect community associated with them. For
example, in temperate countries in the northern hemisphere the fresh stage of decomposition
can last a few days (Bornemissza, 1957), while in Brazil, it can have half that duration
(Carvalho et al., 2004).
Recent studies in Brazil have revealed that the high richness of species can hamper the
task of identifying and rearing forensically important species (Carvalho & Linhares, 2001).
Furthermore, the overlap of insect generations in tropical regions, the multiplicity of habitats
and the complexity of multi-trophic interactions on corpses, that involve not only
necrophagous species, but also predators, parasitoids, omnivores and accidental species,
require that the techniques used elsewhere be adapted to the particular conditions of tropical
countries. Consequently, in a case that involves a recent fatality, information about insect
species attracted to a body in the period immediately following death are crucial since, this
limited occupation may provide a more accurate estimate of the PMI.
The detection and location of a corpse by a necrophagous insect involves a series of
factors related to the species in particular, such as olfactory sensitivity and flight capacity
27
(Greenberg, 1991), environmental characteristics, such as biotic and abiotic factors
(temperature and sunlight among them), and the nature of the corpse itself (Byrd & Castner,
2001). In this study, six forensically important families were recorded: Calliphoridae,
Sarcophagidae, Phoridae, Piophilidae, Anthomyiidae and Fanniidae. The greater part of those
families has been previously related to decomposing bodies, in other regions of Brazil
(Oliveira-Costa, 2007).
Empirical evidence has demonstrated that species of Sarcophagidae and Calliphoridae
are able to reach cadavers within a few minutes of death (Greenberg, 1991), and these
families are generally considered to represent the first colonizers of a corpse. When
conducting field surveys on necrophagous species, it must be considered that the first hours
are of critical importance for the establishment of dipteran populations – and that some
species will continue to explore the cadaver throughout its entire decomposition. In this
study, the early presence of the caliphorids and sarcophagids was confirmed, but groups such
as Phoridae, Muscidae and Piophilidae were observed to arrive as fast as the others, within
the first thirty minutes of the death. Specifically, at our study site, we observed that the
bodies decompose much more rapidly than in southern Brazil - where most of the Brazilian
forensic entomology studies have been performed. Nonetheless, species of Phoridae,
Sarcophagidae, Calliphoridae and Muscidae, besides being initial colonizers, were also
observed during the later stages of decomposition at least four days post-mortem.
In fact, sarcophagids have an important ecological role in the decomposition of
organic matter. Six species of Oxysarcodexia were registered, in higher abundances than the
other flesh fly species. This genus is characteristic of the Neotropical region and the greatest
number of species is found in Brazil, where these flies develop preferentially in faeces
(Lopes, 1946). Salviano (1996) reported rearing Oxysarcodexia larvae in pig faeces, though
no specimens were found in the decomposing tissues of the animal. The most abundant
28
species registered here, Oxyvinia excisa, deserves further study before it is used as an
indicator species in forensic investigations, due to its association with undisturbed
environments and its mainly coprophagous habits (D'Almeida & Lopes, 1983).
Calliphorids are reported as early colonizers of carcasses in field studies performed in
Brazil (Carvalho & Linhares, 2001), Argentina (Centeno et al., 2002) and Britain (Cragg,
1955). The calliphorids found in this survey belong to the genus Hemilucilia, which
comprises six species, four of which are found in Brazil (Thyssen et al., 2005). In this study,
H. segmentaria and H. semidiaphana were collected, which are asynantropic species
distributed in several countries in Central and South America. Although these species can
thrive in forests, adults are rare in urban areas (Thyssen et al., 2005). Surveys performed
using pig carcasses in forested areas in Southern Brazil demonstrated that these species are
among the most abundant calliphorids (Carvalho et al., 2000; Carvalho & Linhares, 2001),
and that their intimate association with human cadavers may encorage forensic entomologists
to consider them as candidates for use in medico-legal investigations.
The most abundant species registered here, Megaselia scalaris is a small (5 mm)
phorid distributed across several continents that can exploit a wide variety of substrates
(Disney, 1994). Larvae of this species are frequently found in exposed human cadavers and
even those firmly sealed in caskets (Greenberg & Wells, 1998). A cosmopolitan, primarily
detritivorous species, M. scalaris can also act as a facultative predator of immature stages of
other insects (Disney, 1994). Besides their medical importance in causing facultative myiasis
in humans, they can be used in forensic investigations for determining if a death might have
been caused by neglect (Singh & Rana 1989).
The dipteran families registered here appear to be useful indicators of the presence of
cadavers, but caution must be taken when considering their use in criminal investigations.
Because of the overlap in the temporal occupation of some species, only detailed bionomical
29
studies, especially those that determine the duration of each developmental stage, can lend
support to their use as reliable indicators of PMI. In Pernambuco, this study represents a first
step towards the integration of entomologists and criminal experts and it is hoped that, in the
near future, this type of entomological information can be verified and correctly interpreted
by criminal investigators to assist in the solving of homicides in the region.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank the administration of the Dois Irmãos State Park for permission to perform
the field experiments, to Frederico Maranhão and Sandra Santos (Institute of Criminal
Sciences, Government of Pernambuco State) for logistical support and to Trevor Williams
(INECOL, Xalapa, Mexico) for critical reading of the manuscript. The first author has a
scholarship from the Brazilian Government/Ministry of Education (CAPES).
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33
24.4
25
18.8
20
15
12.4
10.7
10
8.7
6.6
6
4.5
5
4.3
er
s
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e
0
Figure 1. Percentage of dipteran specimens collected by family at a pig carcass during the
first hours after death, in a rainforest fragment in Northeastern Brazil.
34
Table 1. Abundance of dipteran species collected at a pig carcass in a rainforest fragment in
Pernambuco, Northeastern Brazil, at different times after death.
Time post-mortem (minutes)
Family
Species
0
Sarcophagidae
Piophilidae
Anthomyiidae
Muscidae
Fanniidae
Calliphoridae
Phoridae
Chloropidae
Micropezidae
Drosophilidae
Ropalomeridae
Dixidae
Oxysarcodexia modesta
Oxysarcodexia fluminensis
Oxysarcodexia riograndensis
Oxysarcodexia intona
Oxysarcodexia avuncula
Oxysarcodexia sp.
Peckia (Squamatodes) ingens
Oxyvinia excisa
Hystricocnema plinthopyga
Sarcophagula sp.
Unidentified sp.1
Dasyphlebomyia stylata
Piophila bipunctata
Piophila casei
Unidentified sp.
Craspedochaeta punctipennis
Hylemyioide plurinervis
Hylemyioide aurifacies
Parapyrellia maculipennis
Morellia humeralis
Unidentified sp.
Fannia sp.1
Fannia sp.2
Fannia sp.3
Hemilucilia segmentaria
Hemilucilia semidiaphana
Megaselia scalaris
Unidentified sp.
Lasiosina vittata
Unidentified sp.
Taeniaptera lasciva
Drosophila melanogaster
Unidentified sp.
Unidentified sp
1
1
1
1
1
1
1
2
1
6
30
60
90
120
150
180
1
2
1
1
1
2
1
2
2
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1
1
1
1
2
1
1
2
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6
1
1
1
1
1
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1
1
2
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1
1
1
2
2
2
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9
2
1
1
2
1
3
1
5
4
1
1
1
3
3
3
1
1
3
1
1
5
1
1
6
1
2
2
35
Table 2. Pattern of temporal occupation and frequency of necrophagous habits in dipteran
families throughout each stage of decomposition of a pig carcass in Northeastern Brazil.
Frequency of
Dipteran
Post-Mortem Interval
3h
24h
48h
72h
Necrophagy
Family
Recently
Fresh
Bloated Fermentative
killed
Phoridae
high
Sarcophagidae
high
Piophilidae
high
Calliphoridae
high/moderate
Muscidae
high
Fanniidae
high
Anthomyidae
rare
Chloropidae
rare
Drosophilidae
rare
Others
36
Capítulo 4
Diversity and ecological succession of dipterans on a pig carcass in rainforest fragment
in Northeastern Brazil
Diversidade e sucessão ecológica de dipteros em carcaça de porco em um fragmento de
mata atlântica do nordeste brasileiro
37
Diversity and ecological succession of dipterans on a pig carcass in a rainforest
fragment in Northeastern Brazil
Diversidade e sucessão ecológica de dípteros em carcaça de porco em um fragmento de
mata atlântica do nordeste brasileiro
TADEU M. CRUZ 1; PATRICIA J. THYSSEN 2 & SIMÃO D. VASCONCELOS 1
1
Departamento de Zoologia, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal de
Pernambuco
(UFPE),
50670-420,Recife,
PE,
Brazil.
E-mail:
[email protected], [email protected]
2
Departamento de Parasitologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista
(UNESP), 18618-000, Botucatu, SP, Brazil.
38
ABSTRACT
The comprehension of aspects on diversity and ecological succession of insects involved in
corpse decomposition is of particular importance in estimating the postmortem interval (PMI)
in forensic science, nevertheless studies on carcasses decomposition in open environments is
frequently neglected in some regions, though they provide considerable information. This
study has to investigated the richness and diversity of insects associated to the decomposition
of
pigs carcasses´s, Sus scrofa L., which were exposed in a rainforest fragment in
Northeastern Brazil for two seasons to indicate the forensically important species, to examine
whether the insect community presents a seasonal behaviour and the pattern of insect
colonization throughout the decomposition stages. The visiting and colonizing invertebrates
were collected daily and identified. It were collected 10,039 dipterans belonging to 18
families: Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae, Anthomyiidae,
Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae, Tabanidae,
Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae and Dixidae. Megaselia
scalaris, Ophyra chalcogaster, Pantonella intermutans e Hemilucilia segmentaria deserve
special attention because both adult and immature forms were found in all the trials. This
preliminary study on diversity and ecological succession of dipterans associated pig carcass
could contribute for estimating the PMI in our region.
Key words: decomposition, sarcosaprophagous fauna, Diptera, PMI, forensic entomology.
39
RESUMO
A compreensão dos aspectos da diversidade e sucessão ecológica dos insetos envolvidos na
decomposição cadavérica é importante, particularmente, na estimava do intervalo pós-morte
(IPM) nas ciências forenses, apesar de estudos de decomposição em carcaças em ambientes
abertos serem freqüentemente negligenciados em algumas regiões, mesmo fornecendo
informações relevantes. Este estudo objetivou obter a riqueza e a diversidade dos insetos
associados em carcaças suínas, Sus scrofa L, expostas em um fragmento de mata atlântica no
nordeste brasileiro em duas estações, indicando as espécies importantes forensicamente,
examinando comportamento da comunidade de inseto e testando o padrão de colonização da
entomofauna durante todo os estágios de decomposição. Os invertebrados visitantes e
colonizadores foram coletados diariamente e identificados. Foram coletados 10.039 dipteras
que pertencem a 18 famílias (Sarcophagidae, Calliphoridae, Mesembrineliidae, Muscidae,
Anthomyiidae, Fanniidae, Piophilidae, Phoridae, Stratiomyidae, Neriidae, Micropezidae,
Tabanidae, Asilidae, Ropalomeridae, Drosophilidae, Chloropidae, Milichidae, Dixidae). As
espécies Megaselia scalaris, Ophyra chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia
segmentaria merecem atenção especial porque o adulto e formas imaturas foram encontrados
em todas as experimentações. Este estudo preliminar da diversidade e da sucessão ecológica
dos dípteros em uma carcaça de porco contribui para estimar o IPM em nossa região.
Palavras chaves: decomposição, entomologia forense. sarcosaprofago, IPM, entomologia
forense
40
INTRODUÇÃO
As taxas de homicídio em diversos países ao redor mundo demandam inovações e
multidisciplinaridade nas investigações de casos de morte violenta. Campobasso & Introna
(2001) defenderam uma integração dos esforços entre peritos criminais, patologistas forenses,
antropólogos, entomólogos e profissionais não-médicos, que possuem um papel crucial em
cada etapa da investigação. Entre estes especialistas, os entomólogos forenses vêm
contribuindo cada vez mais nas investigações de homicídios, baseados nos princípios
ecológicos temporais e na colonização ecológica de insetos em cadáveres.
Na natureza, pode-se verificar com freqüência a substituição temporal de alguns
organismos por outros, chegando a um estágio de equilíbrio (Monteiro-Filho & Penereiro,
1987). Este fenômeno foi observado por botânicos e ecologistas, que acompanham na
vegetação estes processos por longos períodos de tempo, principalmente em locais
previamente desmatados, onde vem ocorrendo à formação de mata secundária (Horn, 1974;
Kellman, 1980).
Em países tropicais, o processo de decomposição geralmente é dividido em quatro
estágios: fresco, inchado, coliquativo e seco (Jíron & Cartín, 1981). De acordo com o modo
como a decomposição progride, mudanças radicais na comunidade de insetos podem ocorrer,
muitas espécies são atraídas a estágios específicos e este fenômeno é conhecido como
sucessão entomológica (Catts & Goff, 1992). Entre os insetos necrófagos, os dípteros das
famílias Calliphoridae e Sarcophagidae são mais freqüentemente usados como evidências
legais por serem os primeiros a chegar após a morte e por terem íntima associação a
cadáveres humanos (Nuorteva, 1974).
Muitos fatores bióticos e abióticos influenciam o crescimento, atividade e sucessão
dos insetos. A determinação desses fatores e seus efeitos tem sido a área de pesquisa mais
41
ativa na entomologia forense (Wells & Lamotte, 2001). Para que as informações possam ser
usada de maneira eficaz, é necessário primeiramente realizar estudos de campo para
inventariar a biodiversidade dos insetos forensicamente importantes, e criar um banco de
dados da diversidade e bionomia dessas espécies sob circunstâncias ambientais. A região
geográfica ou zona biogeoclimática na qual o cadáver é encontrado afeta o tempo de chegada
das espécies de insetos, razão pela qual os dados gerados em uma região não devem ser
usados para estimar o intervalo pós-morte numa região diferente.
As estações do ano
também têm impacto marcante, alterando o clima, flora e fauna de uma região e, por sua vez,
a colonização da fauna na carcaça (Anderson, 2001). Souza & Linhares (1997) também
enfatizaram a influência das variações sazonais sobre a estrutura da fauna decompositora,
tanto sob o aspecto quantitativo quanto qualitativo.
Estudos de campo fornecem dados que podem servir como base em investigações,
pois se conhece desde os primeiros organismos exploradores da carcaça aos remanescentes
que finalizam o processo de decomposição. O reconhecimento das espécies presentes durante
vários estágios de decomposição, o conhecimento da duração de cada estágio de
desenvolvimento, combinado com a influência da temperatura e de outros fatores ambientais,
podem contribuir para estimativa do tempo de morte ou o intervalo pós-morte, em casos de
mortes violentas. Muitas observações foram realizadas em regiões de clima temperado (Reed,
1958; Payne, 1965; Johnson, 1975) e poucas de tropical ( Jirón & Cartin, 1981; Carvalho &
Linhares, 2001).
O presente trabalho investiga a fauna de dipteras adultos associada à decomposição de
uma carcaça animal exposta em um fragmento de Mata Atlântica em ambiente urbano no
Brasil. A ênfase foi dada na abundância dos adultos; ocorrência de determinadas espécies em
processos de decomposição; relacionamento entre as espécies na carcaça; reconhecimento de
diferenças na fauna em duas condições abióticas diferentes num mesmo ambiente e processos
42
decompositores; além da identificação de espécies de possível potencial forense. Buscou-se
investigar a hipótese de que existe uma grande diversidade de insetos associados a carcaças e
que participam do processo de decomposição, no qual existe um padrão previsível de
exploração da carcaça, caracterizando uma sucessão ecológica de acordo com cada estágio de
decomposição. Sendo essa composição da fauna necrófaga variando de acordo com os fatores
abióticos, especialmente temperatura, umidade relativa e precipitação pluviométrica.
MATERIAIS E MÉTODOS
Descrição da área estudada –
O estudo foi realizado no Parque Estadual Dois
Irmãos, um remanescente de Floresta Atlântica com 388ha localizado próximo a áreas
urbanas no Município de Recife, Pernambuco, Nordeste do Brasil (8º7’30” S e 34º52’30”
W). Esta unidade de conservação possui relevo levemente ondulado e altitude de 30 a 80m,
com predominância de dois tipos de solos:
Podzol Hidromórfico Álico e Podzólico
Vermelho Amarelo Álico (Coutinho et al,. 1998). O clima está classificado como quente e
úmido, apresentando estação úmida entre março e setembro e estação seca no período de
outubro a fevereiro; a precipitação média é cerca de 2.460mm/ano, com temperatura média
anual de 25,6º C (Coutinho et al., 1998).
A vegetação é classificada como floresta ombrófila densa, sendo uma das formações
que compõem a floresta atlântica brasileira (Veloso et al., 1991). O estrato arbustivo é
escasso e o herbáceo está presente em áreas semi-abertas com maior penetração de luz
(Guedes, 1998). A mata apresenta o estrato superior com porte alto e diferentes estágios de
maturidade e sucessão, formando um mosaico. As famílias vegetais mais freqüentes em
43
número de espécies são: Fabaceae, Lauraceae, Moraceae, Sapotaceae e Euphorbiaceae
(Guedes, 1998).
Procedimento do experimento – A fim de testar efeitos de diferentes condições
abióticas na comunidade de dípteros, o estudo foi realizado em duas estações: seca, no
período de janeiro e fevereiro de 2007 e úmida, nos meses de julho e agosto de 2007. Foram
utilizados dois porcos domésticos (Sus scrofa Linnaeus, 1758) pesando aproximadamente
15kg cada. Este animal é utilizado como modelo nas investigações de sucessão cadavérica
devido a semelhanças na constituição dérmica e decomposição quando comparadas a
humanos. Os porcos foram mortos por disparos de arma de fogo na região occipital. O
experimento foi autorizado e acompanhado pelo Comitê de Ética da Universidade Federal de
Pernambuco.
A carcaça foi colocada em gaiola de metal (60cm x 40cm x 40cm), que permitia a
entrada de insetos, mas impedia o acesso de predadores de grande porte. Sob a gaiola foi
colocada uma bandeja contendo serragem, para coletar larvas, que se dispersavam quando se
encontravam prestes a empupar. Sobre as gaiolas foi montada uma armadilha em forma de
cone (funil invertido) feita com armação de PVC (2,0m de altura 1,0m x 1,0m) recobertas
com organza, resguardando uma abertura inferior a 30cm do solo para permitir a entrada de
insetos adultos.
A duração do experimento foi determinada pelo tempo de decomposição, sendo feitas
coletas diárias durante os primeiros dias, e em dias alternados após este período. As coletas
foram realizadas sempre entre 13h e 14h, devido à maior atividade de dípteros nesse horário,
observada em teste piloto. Os insetos adultos aprisionados nas armadilhas foram coletados
com a ajuda de um puçá, durante 20 minutos, mortos em frascos mortíferos com acetato de
etila e levados ao laboratório. Os imaturos coletados na bandeja foram acondicionados em
44
potes plásticos contendo carne bovina moída e mantidas em laboratório em temperatura
ambiente até a emergência dos adultos. A identificação dos adultos foi realizada com o
auxílio de chaves taxonômicas (Lopes, 1946; Mc Alpine et al., 1981; Mc Alpine et al. 1987;
Dear, 1985; Carvalho et al., 2002).
Diariamente foram observados os estágios de decomposição, características gerais das
presenças de insetos e outros animais, assim como observações de fatores abióticos como
temperatura do ar e do solo, umidade relativa, pluviosidade e luz solar. Durante todo o
experimento, as normas de biossegurança e bioética foram respeitadas.
Análise de dados – Para analisar se existe e por quantos estágios de decomposição há a
preferência de insetos, foi usado o índice de especialização de nicho de Levins (b). A fim de
comparar a similaridade das fases de decomposição e das estações chuvosa e seca foram
utilizados o índice de similaridade de Bray-Curtis. Com o objetivo de avaliar a diversidade
total encontrada no local de estudo e em cada estação, foram calculados os índices faunísticos
(IF) das principais famílias coletadas. Para verificar a diversidade das espécies coletadas,
foram utilizandos os índices de
Simpson-Yule (λ) e Shannon-Weaver (função H), foi
utilizado o programa Ecological Methodology (Kenny & Krebs, 2000) versão 5.2 com o nível
de significância de 0,05.
RESULTADOS
Decomposição da carcaça e diferenças abióticas – A temperatura pouco variou durante as
estações (28,1ºC a 30,9ºC no período seco e 22,9ºC a 26,9ºC no chuvoso) (Tabela 1). A
umidade relativa sempre esteve acima de 60% variando entre 61% a 73% no período seco e
45
de 71% a 93% no chuvoso. A chuva acumulada durante o período seco foi de 25mm, quase
dez vezes inferior à observada no período chuvoso (230mm).
Houve diferença na velocidade de decomposição de acordo com a estação. No período
seco, o estágio fresco durou as primeiras 24 horas, enquanto no chuvoso durou um dia a mais
(Tabela 1). A fase coliquativa e seca foram atingidas nos 3o e 4o dia respectivamente, na
estação seca, enquanto na chuvosa essas fases aconteceram a partir do 5o e do 6o dia,
respectivamente. Após 25 dias (estação seca) e 30 dias (chuvosa), não havia mais tecidos na
carcaça, além dos ossos em decomposição.
Padrões gerais de riqueza, diversidade e abundância – Um total de 10.039 insetos adultos
pertencentes a 18 famílias de Diptera foi coletado durante o experimento (Tabela 2). Insetos
de outras ordens também foram coletados, mas em pequenas proporções (< 1.7%) e por isso
foram excluídos das análises. As famílias com maior riqueza de espécies foram
Sarcophagidae, Calliphoridae e Muscidae. Devido à dificuldade na identificação, os
sarcofagídeos foram listados em nível de família. Quando possível sua identificação em nível
específico, registraram-se as seguintes espécies: Oxysarcodexia modesta Lopes, 1946;
Oxysarcodexia fluminensis Lopes, 1946; Oxysarcodexia riograndensis Lopes, 1946;
Oxysarcodexia intona Curran & Walley, 1934; Oxysarcodexia avuncula Lopes, 1933;
Oxysarcodexia sp.; Peckia (Squamatodes) ingens Walker, 1849; Oxyvinia excisa Lopes,
1950; Hystricocnema plinthopyga = Blaesoxipla plinthopyga Wiedemann, 1830 e
Sarcophagula sp.
Essas três famílias também se destacaram quanto à abundância, compreendendo cerca
de 80% do total de espécimes coletados (Fig. 1): Calliphoridae, com 3.106 indivíduos (30,2%
dos espécimes), Muscidae com 3.956 (40,8%) e Sarcophagidae com 1.707 adultos (18%). A
espécie Ophyra chalcogaster (Muscidae) foi a mais abundante durante o estudo, com 3.569
46
adultos coletados na sua grande maioria na estação chuvosa, seguida por Chrysomya albiceps
(Calliphoridae) com 1.803 e Hemilucilia semidiaphana (Calliphoridae) com 655 espécimes.
Hábitos alimentares e sucessão ecológica – Uma grande riqueza de dípteros explorou o
recurso em todos os estágios de decomposição (Tabela 2). O estágio seco atraiu maior
número de espécies (34), seguido do fresco (32), inchado (30) e coliquativo (23). Em relação
à abundância, uma maior quantidade de adultos foi coletada no estágio inchado (5.804
espécimes) seguido do coliquativo (2.013), seco (1.017) e por último o fresco (611 insetos).
A análise de similaridade entre os estágios de decomposição através do índice de
Bray-Curtis revelou uma baixa similaridades entre as estações chuvosas e seca (Tabela 4), e
entre as fases de decomposição independente da estação constando que apenas se a semelham
apenas os primeiros dias da estação chuvosa. Os índices de diversidades foram maiores no
estágio seco (índice de Simpson-Yule λ = 0,907; índice de Shannon-Weiner H = 3,912 S),
seguidos pelas fase fresco, inchado e coliquativo (Tabela 5). Através do índice de Levin’s (>
0,05) verificou-se que as espécies de Calliphoridae e Muscidae possuem preferências
significativas pelos estágios inchado e coliquativo.
Há uma maior abundância de espécies reconhecidamente necrófagas na carcaça. Por
exemplo, Ophyra chalcogaster que possui hábitos necrófago e predador, juntamente com
representantes da família Sarcophagidae e Calliphoridae, especialmente dos gêneros
Chrysomya e Hemilucilia, representaram 89% da fauna associada. Esse número subestima
espécimes de tamanho reduzido como os representantes das famílias Phoridae e Piophillidae
que podem ter sido subestimados.
Dos insetos coletados e identificados nas fases de larva e/ou pupa durante o
experimento, houve emergência de adultos de sete espécies: Megaselia scalaris, Ophyra
47
chalcogaster, Patonella intermutans e Hemilucilia segmentaria, e mais três que estão em
processo de identificação.
DISCUSSÃO
Decomposição da carcaça e fatores abióticos - A influência dos fatores abióticos sobre o
processo de decomposição da carcaça, observado em outros estudos (Carvalho & Linhares,
2001; Souza & Linhares, 1997) foi confirmada neste experimento. Segundo Payne (1965), a
umidade relativa e a temperatura afetam a fauna cadavérica, alterando a atividade e a taxa do
desenvolvimento dos estágios imaturos. O aumento do tempo de decomposição em 5 dias no
período chuvoso pode ser parcialmente explicado pela diminuição na temperatura local. A
temperatura é considerada o fator mais importante, acelerando o processo de decomposição
em períodos mais quentes e diminuindo a taxa de decomposição em períodos mais frios,
mesmo em regiões tropicais, em que há menor variação entre estações (Carvalho & Linhares,
2001). Em lugares com extremas amplitudes de temperaturas, diferenças no tempo de
decomposição podem chegar a meses (Arnaldo et al., 2001).
Embora outros fatores climáticos, como umidade relativa, interfiram menos
fortemente na decomposição, observa-se neste estudo que chuvas intensas, ao intensificar a
lixiviação, aceleraram os processos de desprendimento de tecidos do corpo. Isto, por sua vez,
poderia aumentar a velocidade de decomposição, já que a umidade contribui para a ação
bacteriana - um dos principais fatores responsáveis pelo estágio de inchamento dos cadáveres
(Reed, 1958; Jirón & Cartin, 1981). Padrões de atividade de dípteros também podem ser
afetados por condições climáticas, como radiação solar e nebulosidade, além do próprio
horário de coleta.
48
Padrões gerais de riqueza, diversidade e abundância - O fato de Calliphoridae,
Sarcophagidae e Muscidae serem os grupos mais bem representados neste trabalho confirma
a relevância destas famílias na decomposição animal. Essas famílias apresentam considerável
importância médica, principalmente como vetores mecânicos de patógenos e como
causadores de miíases obrigatórias ou facultativas (Greenberg, 1971; Guimarães & Papavero,
1999).
Além de compartilhar uma certa plasticidade alimentar (predadores, saprófagos ou
necrófagos), as larvas dessas três famílias ocupam habitats extremamente variados, como
esterco de mamíferos, carne putrefata, e matéria orgânica vegetal e animal em decomposição.
Normalmente essas famílias utilizam-se de substratos discretos e efêmeros para posturas dos
ovos e para alimentação das larvas (Hanski, 1987; Peschke et al., 1987).
Todos os membros da família Sarcophagidae são ovovivíparos, depositando larvas de
primeiro ínstar que imediatamente escavam túneis na fonte alimentar e começam a se
alimentar (Denno & Cothran, 1975). Os Calliphoridae, por outro lado, são ovíparos,
depositando seus ovos em locais específicos da carcaça. Enquanto varejeiras fêmeas adultas
precisam manter contato direto com a carcaça, os sarcofagídeos são capazes tanto de
depositar suas larvas diretamente na carcaça como “abandoná-las” enquanto permanecem
agregadas em algum objeto sobre a carcaça (Denno & Cothran, 1975).
A presença de poucas espécies dominantes como Ophyra chalcogaster, Chrysomya
albiceps e Hemilucilia semidiaphana não surpreende, pois estas estão freqüentemente
associadas a carcaças e cadáveres para onde são atraídas por substâncias em fermentação,
sangue e feridas (Pamplana & Couri, 1989). As duas primeiras são moscas fortemente
sinantrópicas (Linhares, 1981) tendo sido disseminadas principalmente através do comércio
(Skidmore, 1985) e apresentam como característica uma rápida dispersão. Causam ainda
49
impacto negativo sobre populações autóctones, deslocando espécies nativas do Brasil, como
Cochliomyia macellaria (Faria et al.,1999). Isso se deve ao fato de predarem outras larvas,
como de sarcofagídeos e califorídeos, diminuindo as populações de outras moscas (Anderson
& Poorbaugho, 1964; Peck, 1969; Skidmore, 1985; Geden et al.,1988), o que diminui a
sobrevivência de espécies nativas e inibe sua oviposição. Com isso é cada vez menor a taxa
de endemismo das moscas necrófagas.
Apesar de não ter uma estratégia competitiva tão agressiva, a alta abundância de H.
semidiaphana resulta do fato de ser uma espécie assinantrópica, não competindo diretamente
com as demais espécies dominantes. Indivíduos do gênero Hemilucilia são abundantes em
ambientes florestais, porém ocorrem em número reduzido ou são completamente ausentes em
áreas urbanas (Thyssen et al., 2005). Trabalhos semelhantes revelam que essas espécies são
as mais abundantes em carcaças de porco em áreas arborizadas do sudeste do Brasil
(Carvalho et al., 2000; Carvalho & Linhares, 2001). Por serem exclusivamente necrófagas,
possuem enorme potencial forense, pois podem colonizar cadáveres humanos, além de
auxiliar a determinar se o local da morte foi em área de mata ou urbanizada.
Fases de decomposição, sucessão ecológica e hábitos alimentares – No presente
trabalho confirma-se uma diferença nos índices de diversidade de acordo com o estágio de
decomposição, observada em outros estudos de campo conduzidos na região neotropical
(Carvalho & Linhares, 2001; Jirón & Cartin, 1981), sendo o estágio fresco o menos atrativo
para a fauna necrófaga. Segundo Hobson (1932) no período inicial da decomposição, os
tecidos são ácidos e imprestáveis para alimentação das larvas, que se alimentam dos líquidos
presentes entre as fibras musculares; assim, quando os tecidos se tornam alcalinos, as larvas
passam a utilizá-los como alimento. Já no estágio seco ocorre uma diminuição de até 90% na
50
biomassa, especialmente de músculos e tecidos disponíveis para alimentação de dípteros
necrófagos, constituindo-se basicamente de pele seca, na cartilagem e ossos (Payne, 1965).
A partir do estágio de inchaço há uma alta atratividade das espécies associadas a
carcaça (principalmente as necrófagas). O fato de algumas espécies explorarem
simultaneamente a carcaça para o desenvolvimento de estágios imaturos, não implica
necessariamente competição por substrato. Por exemplo, apesar de Calliphoridae e
Sarcophagidae apresentarem estratégias de vida semelhantes se alimentando de materiais em
decomposição, a utilização das carcaças é diferente, já que podem se especializar em
diferentes aspectos dos recursos alimentares fornecidos por um cadáver (Hanski, 1987).
A fim de comparar a similaridade das fases de decomposição, foram utilizados o
índice de similaridade de Bray-Curtis. Segundo Schoenly & Reid (1987), a hipótese de um
processo discreto, implica que deve haver mais similaridade na composição de espécies,
dentro de uma fase de decomposição, em particular, do que entre estágios de decomposição.
Isto ocorre devido à separação temporal de espécies, que são atraídas, especialmente, por uma
fase de decomposição que foram os primeiros a apresentar, como foco, a dinâmica da
sucessão entomológica, propondo que este padrão seria contínuo, e não discreto, o que não
ocorreu. Refutando a hipótese de que existe um padrão previsível de exploração da carcaça,
caracterizando uma sucessão ecológica de acordo com cada estágio de decomposição. O que
ocorreu foi que a sucessão é um processo discreto, como em toda comunidade efêmera.
Assim com esse estudo, outros autores chegaram essa mesma conclusão (Payne, 1965; Lane,
1975), baseando-se na utilidade forense de tal processo, concluíram que a decomposição
pode ser descrita como um processo discreto.
Ao estudar a estrutura de uma guilda de moscas necrófagas, Moura (2004) concluiu
que todas as espécies pertencentes ao sistema se distribuíam de maneira agregada e esta
agregação facilitaria a coexistência. No entanto, não considerou outros mecanismos que
51
também poderiam levar ao padrão espacial encontrado, como uma possível especialização de
certas espécies em recursos com tamanhos diferentes. A competição interespecífica é um
fenômeno documentado em comunidades necrófagas, onde as espécies são envolvidas em
competição por exploração (Nicholson, 1957). Uma intensa competição pelo recurso comum
é acompanhada por uma alta diminuição da dominância na comunidade.
A comunidade necrófaga é um sistema complexo que inclui processos simultâneos
tais como a competição intra e interespecifica, predação larval facultativa e canibalismo
(Gagné, 1981; Erzinçlioglu, 1983; Wells & Greenberg, 1992; Wells & Greenberg, 1994).
Todas estas interações têm forte impacto na comunidade de dípteros, principalmente quando
a competição severa ocorre (Hanski, 1987; Wells & Greenberg, 1992), o que pode gerar altas
taxas de dominância na comunidade, especialmente de espécies invasoras.
Considerando-se a efemeridade da carcaça, é possível examinar a comunidade
necrófaga a partir da teoria da partilha de recursos, segundo a qual as espécies presentes no
sistema devem expressar algum tipo de diferença devido à especialização em determinados
tipos de recurso, produzindo uma medida de sobreposição significativamente inferior do que
o esperado por acaso (Roughgarden, 1983, Schoener, 1990, Pianka, 1996). Segundo Ullyet
(1950), antes da completa exaustão dos recursos cada larva procura ingerir o máximo
possível de alimento. Durante o estágio larval ocorre competição por esses recursos,
geralmente, do tipo exploratório devido à limitação de recursos alimentares (Reis et al.,
1994).
As espécies C. macellaria, C. putoria, C. albiceps, C. megacephala, L. eximia, H.
segmentaria, H. semidiaphana e P. intermutans podem ser consideradas boas indicadoras
forenses, pois além de serem necrófagas possuem uma alta incidência em cadáveres humanos
(Moura et al., 1997; Carvalho et al., 2000). Essas espécies foram observadas por Carvalho e
Linhares (2001) no sudeste brasileiro ovipositando em carcaça; o mesmo foi observado neste
52
experimento,
embora
apenas
Pantonella
intermutan
e
Hemilucilia
segmentaria
desenvolveram em laboratório. A não emergência das demais pode ser explicada pela falta
das condições ideais para o seu desenvolvimento. Além dessas, larvas de Megaselia scalaris
e Ophyra chalcogaster foram criadas em laboratório com sucesso até emergência de adultos.
Outros famílias de dipteras associadas a carcaça como Mesembrinellidae,
Anthomyidae, Fannidae, Stratomyidae e Micropezidae, apesar de não terem um papel bem
definido, ocorreram em pequena escala. Em todo caso, é interessante descrever a fauna
associada porque há registros de que grandes quantidades de predadores podem retardar a
decomposição de um cadáver, ao reduzir as populações de insetos necrófagos devido à
predação (Goff, 2000).
Conclusões – A fauna de dípteros associados à decomposição de carcaça de suíno no
fragmento de Mata Atlântica estudado é rica e apresenta representantes de diversos nichos
tróficos e hábitos alimentares. A fauna necrófaga de Pernambuco é composta por C.
macellaria, C. putoria, C. albiceps, C. megacephala, L. eximia, H. segmentaria, H.
semidiaphana, P. intermutans, M. scalaris e O. chalcogaster, porém naturalmente esse é
apenas um levantamento preliminar. O padrão de ocupação é de certa forma semelhante ao
registrado em outras regiões de mata do Brasil, ampliando as informações sobre a
distribuição geográfica das espécies de interesse forense no território nacional. Merece
destaque a observação dos efeitos sazonais sobre velocidade da decomposição. O fato de
haver um padrão de ocupação temporal da carcaça pode ser usado na investigação de
intervalos pós-morte, e o registro de espécies tipicamente silvestres auxilia a determinar o
local de morte. Partindo desse levantamento, o primeiro da Região Nordeste, o próximo passo
é estudar a bionomia das espécies verdadeiramente necrófagas, para que os bancos de dados
53
gerados por entomologistas possam ser efetivamente utilizados por peritos criminais na
resolução de homicídios.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à administração do Parque Estadual Dois Irmãos, por permitir a
realização deste experimento; a Fred Maranhão e Sandra Santos (Instituto de Criminalística
Professor Armando Samico), pelo suporte logístico e à CAPES, pela bolsa fornecida ao
primeiro autor, permitindo a realização deste trabalho. Aos estagiários Ana Mayer, Roberta
Oliveira e Thiago Oliveira pelo auxílio na triagem e montagem de insetos.
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58
Tabela 1. Condições ambientais e estágio de decomposição de carcaça de suíno durante o
experimento no Parque Estadual Dois Irmãos, Recife, Brasil.
Seco
Chuvoso
Estágio
Dia Estágio
Temp UR Pluv Tempo
Temp UR pluv Tempo
(ºC) (%) (mm)
(ºC) (%) (mm)
0
Fresco
28.1 64 0
Fresco
26.6 82 7
Nublado
1
Inchado
30.3 63 0
Fresco
26.7
90
4
Sol
Nublado
2
Inchado
30.5 64 0
Fresco
26.9
70
7
Sol
Sol
Coliquativo 29.7 61 0
Inchado
25.8
71
1
3
Sol
Sol
4
Seco
30.1 70 0
Inchado
26.3 82 5
Sol
Sol
5
Seco
29.7 65 0
Coliquativo 26.5 91 4
Sol
Nublado
6
Seco
29.5 72 0
Seco
26.9 93 62
Sol
Chuva
7
Seco
29.8 64 0
Seco
26.0 71 2
Sol
Nublado
8
Seco
29.5 73 2
Seco
26.1 71 1
Sol
Chuva
9
Seco
29.1 65 0
Seco
23.5 71 4
Sol
Nublado
10 Seco
28.6 65 0
Seco
23.8 78 1
Sol
Sol
Seco
23.9 81 51
15 Seco
29.6 69 1
Nublado
Chuva
20 Seco
29.5 68 1
Seco
22.9 93 43
Sol
Nublado
25 Seco
30.9 71 21
Seco
23.5
83
26
Nublado
Sol
Seco
23.5 90 12
Nublado
1%
2%2%2%
4%
20%
37%
32%
Sarcophagidae
Calliphridae
Muscidae
Mesembrinellidae
Piophilidae
Phoridae
Micropezidae
Outros
Figura 1 Abundância das famílias
59
Tabela 2. Sucessão de dípteras associadas a carcaça de suíno durante janeiro, fevereiro, julho
e agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Família
Espécie
Sarcophagidae
Não identificada (ver texto)
Calliphoridae
Chrysomya megacephala Fabricius, 1794
Chrysomya albiceps Wiedemann, 1819
Total
Fresh
Bloat
Decay Dry
1.984
213
827
679
265
551
3
484
50
14
1.803
9
1.643
17
134
Chrysomya putoria Wiedemann, 1819
34
0
31
2
1
Hemilucilia semidiaphana Rondani, 1850
655
142
356
79
78
Hemilucilia segmentaria Fabricius, 1805
59
9
33
9
8
Cochliomyia macellaria Fabricius, 1775
3
0
2
0
1
Lucilia eximia Wiedemann, 1819
1
0
1
0
0
Mesembrinellidae Mesembrinella bellardiana Séguy, 1925
346
15
77
132
122
Muscidae
Parapyrellia maculipennis Macquart, 1843
116
3
49
8
56
Morelia humeralis Stein, 1898
110
5
48
4
53
4
1
2
0
1
3.569
10
2.043
1.465
51
Craspedochoeta punctipennis Wiedemann, 1830
22
8
2
0
12
Hylemyiode plurinervis, Albuquerque, 1958
8
2
0
0
6
Hylemyiode aureficies, Albuquerque, 1952
7
1
0
0
6
Fannia obscurinervis Stein, 1900
11
7
1
0
3
Fannia sp.1
5
3
1
0
1
Fannia sp.2
5
2
0
1
2
Musca domestica Linnaeus, 1758
Ophyra chalcogaster Wiedemann, 1824
Anthomyidae
Fannidae
Fannia sp.3
2
1
0
0
1
Dasyphlebomyia stylata Becker, 1914
35
18
11
0
6
Piophila bipunctata, Fallen, 1810
11
5
3
2
1
Piophila casei Linnaeus, 1758
140
17
48
35
40
Megaselia scalaris Loew, 1866
164
20
68
51
25
Phoridae Spp.
33
12
6
7
8
Stratomyidae
Hermetia illucens Linnaeus, 1758
38
0
0
1
37
Neriidae
Odontoloxozus longicornis Coquillett, 1904
6
1
3
2
1
Micropezidae
Taeniaptera lasciva, Fabricius, 1798
98
32
20
28
18
Cardiophepala sp1
116
52
28
26
10
Cardiocephala sp2
15
0
3
0
12
Tabaniidae ssp.
12
2
2
3
5
Tabanus sp.
1
0
1
0
0
Asiliidae
Erox sp.
6
0
2
2
2
Ropalomeridae
Ropalomeridae ssp.
4
2
0
0
2
Drosophilidae
Drosophila melanogaster Meigen, 1830
4
4
0
0
0
Chloropidae
Lasiosina vittata, Malloch, 1913
8
0
0
2
6
Chloropidae ssp.
4
3
1
0
0
Milichiidae
Milichiidae ssp.
45
6
8
2
29
Dixidae
Dixidae ssp.
3
3
0
0
0
10 038
611
5804
2607
1017
Piophilidae
Phoridae
Tabaniidae
Total
60
Tabela 3- Famílias de insetos coletados em carcaça de porcos durante janeiro, fevereiro, julho
agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Predadora/
Família
Necrófago Onívoro
Parasita
Freqüência de associação
Acidental
a cadáver
Alta
Calliphoridae
X
X
Sarcophagidae
X
X
Muscidae
X
X
X
X
Alta
Phoridae
X
X
X
X
Alta
Piophilidae
X
X
X
X
Média
X
Baixa
Micropezidae
X
Alta
Mesebrinelidae
X
X
X
Média
Anthomyiidae
X
X
X
Média
Fannidae
X
X
Stratiomydae
X
X
X
Média
Neriidae
X
X
Baixa
Tabaniidae
X
X
Baixa
Drosophilidae
X
Rara
Asiliidae
X
Baixa
Ropalomeridae
X
Baixa
Chloropidae
X
Baixa
Millichidae
X
Rara
Dixidae
X
Rara
Média
61
Tabela 4. Sucessão de dípteras por dia de coleta, associadas a carcaça de suíno durante a estação chuvosa (julho e agosto
de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro..
Chrysomya megacephala
Chrysomya albiceps
Chrysomya putoria
Hemilucilia semidiaphana
Hemilucilia segmentaria
Cochliomyia macellaria
Lucilia eximia
Mesembrinella bellardiana
Parapyrellia maculipennis
Morelia humeralis
Musca domestica
Ophyra chalcogaster
Craspedochoeta punctipennis
Hylemyiode plurinervis
Hylemyiode aureficies
Fannia obscurinervis
Fannia sp.1
Fannia sp.2
Fannia sp.3
Dasyphlebomyia stylata
Piophila bipunctata
Piophila casei
Megaselia scalaris
Phoridae Spp.
Hermetia illucens
Odontoloxozus longicornis
Taeniaptera lasciva
Cardiophepala sp1
Cardiocephala sp2
Tabaniidae ssp.
Tabanus sp.
Erox sp.
Ropalomeridae ssp.
Drosophila melanogaster
Lasiosina vittata
Chloropidae ssp.
Milichiidae ssp.
Dixidae ssp.
01 02 03 04
05
06 07
08 09
10 11
13
15 17 19
21 23 25 27 29
2
6 87
52
37
1
1
0
7
0
0
0
0
1
1
0
0
0
0
0
51
50
0
7
0
16
0
0
0
3
0
1
0
0
0
0
0
4 17 143
0
3
5
2
2
0
0
0
2
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
8 141 144
69
76 32
4
7
9
1
3
40
4
7
1
1
0
1
0
0
6
9
6
9
7
0
0
0
0
0
0
2
0
0
1
0
0
0
0
8
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
22 124
6
3 10
24
8
3
6 14
0
3
0
0
0
0
0
0 14 40
4
0
0
7
5 15
5
2
0
3
5
0
0
0
3
2
0
0
5
0
0
0
3
1
3
5
0
12
0
3
0
3
5
3
2
0
0
2
0
2
1
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
7 532 1512 1465 31 12
3
5
2
0
1
5
2
0
2
3
0
2
2
7
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
5
9
7
7
9
0
0
3
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
1
2
0
2
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
20
35
1
1
0
4
0
1
3
0
6
3
2
1
1
0
0
6 10 25
21
1 33
18
45
3
2
2
7
1
2
2
0
0
0
0
0
0
0
2
14
2
4
1
7
0
0
2
0
0
0
0
2
0
0
1
0
0
1
0
0
0
1
3
0
1
2
2
1
0
3
3
0
2
2
3
0
0
0
0
0
1
0
4
2
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
2
28
0
0
0
5
0
0
0
1 21
7
7
0
0
0
0
2 18
0 20 21
1
26
0
0
0
4
0
0
0 20 23
6 13
3
0
0
0
0
0
5
0
0
0
0
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
2
0
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
3
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
13
0
2
2
4
3
3 15
0
3
0
2
0
0
1
0
1
0
0
0
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
Tabela 5. Sucessão de dípteras por dia de coleta, associadas a carcaça de suíno durante a estação seca (janeiro e
fevereiro de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Chrysomya megacephala
Chrysomya albiceps
Chrysomya putoria
Hemilucilia semidiaphana
Hemilucilia segmentaria
Cochliomyia macellaria
Lucilia eximia
Mesembrinella bellardiana
Parapyrellia maculipennis
Morelia humeralis
Musca domestica
Biopyrellia bipuncta
Ophyra chalcogaster
Fannia obscurinervis
Fannia sp.1
Dasyphlebomyia stylata
Piophila bipunctata
Piophila casei
Megaselia scalaris
Phoridae Spp.
Hermetia illucens
Odontoloxozus longicornis
Tabaniidae ssp.
Tabanus sp.
Erox sp.
Milichiidae ssp.
01 02
03 04
05
06 07 08
10
12
14
16
18 20 22 24
81 264
4
12
0
1
0
0
0
0
21
0
1
0
0
0
42
4
1
2
1
14
84
55
2
0
1
0
0
415 1032 13
10
14
2
0
0
1
0
0
0
3
5
0
0
0
0
0
23
10
3
7
2
1
1
0
3
0
34
3
2
0
0
0
4
0
4
0
0
0
0
0
2
26
2
0
0
0
0
14
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
3
7
2
1
3
3
0
0
8
5
0
5
0
0
6
11
36
4
14
3
6
2
3
0
0
0
1
0
1
0
0
52
0
12
6
4
1
2
4
2
0
0
0
1
0
0
6
1
0
2
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
1
5
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
17 12
11
0
1
1
0
1
0
5
3
0
8
0
0
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
2
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
7
0
3
0
3
5
0
0
0
1
2
0
2
0
7
5
2
0
2
0
0
2
0
2
0
0
2
0
0
0
0
1
0
0
0
0
1
2
0
2
0
0
0
0
0
0
0
1
3
0
6
1
3
2
4
2
2
0
1
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
2
1
1
1
0
0
1
0
1
1
0
0
0
0
0
0
0
1
0
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
2
0
0
0
0
3
0
4
0
0
0
0
0
0
63
Tabela 5. Índices de diversidade de dípteras associadas a carcaça de suíno durante janeiro de
2007 a setembro de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
Fresco
Inchado
Coliquativo
Seco
Simpson-Yule
0,839
0,707
0,414
0,907
Shannon-Weiner
3.569
2.295
1.572
3.912
Figura 2. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça
de suíno durante os meses chuvosos (julho e setembro de 2007), Parque Estadual Dois
Irmãos, nordeste brasileiro.
Figura 3. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça
de suíno durante os meses secos (janeiro e fevereiro de 2007), Parque Estadual Dois Irmãos,
nordeste brasileiro.
Figura 4. Cluster do coeficiente Bray-Curtis de similaridade de dípteras associadas a carcaça
de suíno durante os meses secos (janeiro e fevereiro de 2007) e chuvoso (julho e agosto de
2007), Parque Estadual Dois Irmãos, nordeste brasileiro.
65
Capítulo 5
LEVANTAMENTO PRELIMINAR DA ENTOMOFAUNA DE SOLO
ASSOCIADA A CARCAÇAS DE SUINOS EM UM FRAGMENTO DE
MATA ATLÂNTICA DE RECIFE
66
LEVANTAMENTO PRELIMINAR DA ENTOMOFAUNA DE SOLO
ASSOCIADA A CARCAÇAS DE SUINOS EM UM FRAGMENTO DE
MATA ATLÂNTICA DE RECIFE
Tadeu Morais Cruz 1 , Patrícia J. Thyssen 2, Ana Cecília Mayer 1, Simão Dias Vasconcelos 1
1
2
Laboratório de Invertebrados Terrestres, Departamento de Zoologia, Centro de Ciências
Biológicas, Universidade Federal de Pernambuco. Av. Prof. Moraes Rego, s/n, Recife – PE,
50.670-420. e-mail : [email protected], [email protected]
Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências,
Departamento de Parasitologia. Distrito de Rubião Junior 18618-000 - Botucatu, SP
l
67
RESUMO
Um corpo em decomposição representa um micro habitat limitado e um recurso temporário
explorado por uma grande variedade de organismos, envolvendo desde bactérias e fungos a
inúmeras espécies de artrópodes, particularmente insetos. O presente trabalho teve como
objetivo analisar a comunidade de insetos encontrados no solo associados a uma carcaça
animal em uma região de Mata Atlântica do nordeste brasileiro. Foi coletado um total de
5.019 espécimes de artrópodes adultos, sendo que a Classe Insecta representou 96,4% do
total. As ordens Coleoptera (38,7%), Hymenoptera (23,5%) e Diptera (21,8%) foram as mais
abundantes A influência exercida pela carcaça é mais evidente em alguns grupos, como
Diptera, Coleoptera e até mesmo Dermaptera. Predadores e parasitas de insetos necrófagos
utilizam as reservas dos colonizadores normais do cadáver para o seu próprio
desenvolvimento, sendo os dípteros na fase larval hospedeiros bastante disponíveis. O estudo
oferece uma lista preliminar de insetos associados à carcaça, de importância necrófaga ou
ocasional. Os resultados contribuem para aprofundar o conhecimento sobre a importância dos
dípteros, coleópteros e himenópteros associado à decomposição de carcaças, por ocupar mais
de uma guilda trófica.
Palavras-chaves: Entomologia forense, Coleoptera, Hymenoptera, Diptera, necrófagos
68
INTRODUÇÃO
Um corpo em decomposição representa um micro habitat limitado e um recurso
temporário explorado por uma grande variedade de organismos, envolvendo desde bactérias e
fungos a inúmeras espécies de artrópodes, particularmente insetos (Payne, 1965). Parâmetros
abióticos, incluindo temperatura, precipitação e intensidade solar, além de fatores como a
composição da fauna associada e a circunstância de morte influenciam a velocidade de
decomposição. Neste caso, existe uma seqüência de espécies em uma comunidade específica,
que acompanha as modificações das condições físico-químicas. Essas modificações formam a
sucessão ecológica e podem ser abruptas ou graduais nas comunidades (Carvalho & Linhares,
2001).
As espécies associadas podem ser agrupadas em quatro categorias ecológicas (Smith,
1986): espécies necrófagas se alimentam diretamente dos tecidos da carcaça; os predadores
e/ou parasitóides alimentam-se dos necrófagos e também são indicadores do estágio de
decomposição; espécies onívoras alimentam-se de mais de um tipo de matéria orgânica,
incluindo ocasionalmente a carcaça, e, por último, espécies acidentais ocupam a carcaça
como refúgio, local de pouso ou postura. Embora apenas o primeiro grupo seja
tradicionalmente utilizado como evidência médico-legal, tanto a diversidade quanto a
abundância da entomofauna associada podem interferir na velocidade de decomposição de
um cadáver (Goff, 2000).
Apesar de ter sua importância reconhecida desde o século XIX na Europa, no Brasil, a
entomologia forense ainda é relativamente pouco estudada, com trabalhos publicados
principalmente na região Sudeste (Souza & Linhares, 1997; Carvalho & Linhares, 2001),
havendo carência de pesquisas em outras regiões do país. Neste contexto, o presente trabalho
teve como objetivo analisar a comunidade de insetos de solo associados a uma carcaça animal
em uma região de Mata Atlântica. Especificamente, visou: a) Investigar o impacto da adição
69
de uma carcaça sobre a composição faunística de insetos de solo; b) Analisar o efeito da
sazonalidade (estação seca e chuvosa); c) Estudar o efeito da decomposição sobre a fauna de
insetos associados; e finalmente d) Listar as espécies de importância forense.
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi realizado no Parque Estadual Dois Irmãos, um remanescente de Floresta
Atlântica com 388,67 ha localizado próximo a áreas urbanas no município de Recife,
Pernambuco, Nordeste do Brasil (8º7’30” S; 34º52’30” W). Nesta unidade de conservação,
com altitude de 30 a 80 m e relevo levemente ondulado, predomina o solo podzólico
vermelho-amarelo (Coutinho et al., 1998). O clima tropical costeiro tem estação úmida entre
março e setembro e estação seca de outubro a fevereiro; a precipitação média é cerca de
2.460 mm ao ano, com temperatura média anual de 25,6 ºC (ibid.).
A vegetação é classificada como floresta ombrófila densa; o estrato arbustivo é
escasso e o herbáceo está presente em áreas semi-abertas com maior penetração de luz
(Guedes, 1998). A mata apresenta o estrato superior com porte alto e diferentes estágios de
maturidade; as famílias melhores representadas ao numero de espécies são: Fabaceae,
Lauraceae, Moraceae, Sapotaceae e Euphorbiaceae (ibid.).
O estudo foi realizado em duas estações: seca (janeiro e fevereiro de 2007) e chuvosa
(julho e agosto de 2007). As coletas se realizaram em duas áreas distantes 1 km entre si, uma
com a isca (porco) e outra sem isca para servir de controle. Os locais dos experimentos foram
mudados entre as estações para evitar interferências sobre os experimentos posteriores.
Foram utilizadas oito armadilhas de solo (pitfall) em cada estação, que consistiam de copos
plásticos de 500 ml com abertura de 13 cm de diâmetro, enterradas 0,5 cm abaixo do nível do
solo, e contendo álcool a 70% com algumas gotas de detergente. As armadilhas foram
70
colocadas eqüidistantes 1 metro entre si, em formato circular, tanto nas áreas com porco (1,5
m ao redor da carcaça) como na controle. A carcaça foi colocado em gaiola de tela de metal
com 1 × 1 × 1m, que permitia a entrada de insetos, mas impedia o acesso de predadores de
grande porte. A gaiola era suspensa sobre suportes de metal a 10 cm do solo.
Foram utilizados dois porcos domésticos (Sus scrofa Linnaeus 1758) pesando cerca de
15 kg cada, mortos por disparos de arma de fogo na região occipital, etapa realizada por
perito da Polícia Científica de Pernambuco. Este animal é utilizado por ter as proporções
torso/membros semelhantes a dos humanos. O projeto, aprovado pelo Comitê de Ética em
Pesquisa com Seres Humanos e Animais da UFPE, seguiu as normas de biossegurança.
As coletas foram realizadas diariamente durante 11 dias, e após esse período em
intervalos de 48 horas, sempre das 12 h às 14 h. Os insetos coletados nas armadilhas foram
mantidos em recipientes contendo álcool a 70% e identificados em laboratório até o menor
nível taxonômico possível. No local do experimento, foram coletados diariamente dados
sobre radiação solar, umidade relativa e temperatura do solo e do ar.
O estudo durou 25 dias, tempo suficiente para que porcos nas duas estações
atingissem o estágio final (restos). A decomposição ocorreu em quatro estágios, segundo
Smith (1986). No estágio fresco, a carcaça apresenta-se fresca externamente e em
decomposição interna, sendo propícia para a atividade de microrganismos. Na fase inchada, a
carcaça acumula gases produzidos internamente, havendo inchaço acentuado. Na fase
coliquativa, o tecido se rompe com escape de gases, havendo forte odor de putrefação. Na
fase seca a velocidade de decomposição diminui, e a carcaça seca até se esqueletizar por
completo finalizando o processo de decomposição.
Devido à identificação dos exemplares exigir um tempo considerável, especialmente
por causa da escassez de taxonomistas na região, este trabalho priorizou uma análise
descritiva em nível de família, especialmente, as de maior importância forense, como Diptera,
71
Coleoptera e Hymenoptera, havendo, quando possível, descrição de níveis taxonômicos mais
refinados.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
A decomposição ocorreu rapidamente nas duas estações. O estágio fresco durou
somente um dia no período seco e dois no período chuvoso (Tabela 1). As temperaturas
variaram pouco entre as estações; a umidade relativa variou entre 61% e 73% no período seco
e de 71% a 93% no período chuvoso. A chuva acumulada durante o experimento foi de 25
mm no período seco e 230 mm no período chuvoso.
A duração da decomposição variou relativamente pouco entre as estações de 25 dias
para a seca e 30 dias para a chuvosa, sendo o processo acelerado na estação seca. Isto porque
a temperatura é o fator mais importante no tempo de decomposição, acelerando-a em
períodos mais quentes e diminuindo sua velocidade em épocas frias. Em países de clima
temperado, a decomposição pode durar meses (Arnaldo et al., 2006), enquanto no Brasil
Carvalho & Linhares (2001) observaram no sudeste que o processo pode variar de 25 a 49
dias dependendo da época do ano. A pequena variação de 25 a 30 dias para a estação seca e
chuvosa justifica-se pelo fato do clima local ter pequena variação na região amostrada ao
longo do ano, variando-se basicamente o período e a intensidade de precipitação
pluviométrica.
Foi coletado um total de 5.019 espécimes de artrópodes adultos, sendo que a Classe
Insecta representou 96,4% do total. As ordens Coleoptera (38,7%), Hymenoptera (23,5%) e
Diptera (21,8%) foram as mais abundantes, somando 84,0% de toda a fauna coletada (Tabela
1). Foram encontrados também representantes das ordens Hemiptera, Dermaptera,
72
Lepidoptera e Blattodea (Insecta), Opiliones, Scorpiones e Araneae (Arachnida), além de
representantes de Chilopoda e Diplopoda.
Coleoptera, Hymenoptera e Diptera correspondem justamente às famílias de maior
importância forense. Os coleópteros são a segunda ordem em interesse forense e sua
abundância neste estudo reflete o tipo de armadilha utilizada. Estudos recentes conduzidos
em áreas de mata em Pernambuco revelam elevada riqueza e abundância de coleópteros; por
exemplo, Silva et al. (2007) registraram 28 espécies (Tabela 2) corpo-necrófagas
pertencentes a apenas uma única família, Scarabaeidae, em um fragmento de brejo de altitude
. Apesar de a maioria possuir hábito fitófago ou predador, muitas espécies de coleópteros são
verdadeiramente necrófagas (Marinoni et al., 2001).
Os himenópteros, embora formem um grupo abundante e constante nas imediações da
carcaça, têm sido objeto de poucos trabalhos sobre sua importância em investigações
criminais. Formigas podem influenciar o processo de decomposição de carcaças ou na
alteração das condições associadas a este processo (Cruz & Vasconcelos, 2006). Ocupam
diversas guildas ecológicas, e podem atuar como decompositores, predadores, onívoros; neste
caso, também podem se alimentar de tecidos animais mortos, acelerando o processo de
decomposição (Moretti et al., 2006). A ordem Diptera é o principal grupo de interesse
médico-legal, e as famílias Sarcophagidae (flesh flies) e Calliphoridae (blow flies) incluem
os primeiros colonizadores de um cadáver (Catts & Goff, 1992; VER CAPÍTULO 2).
As observações realizadas no presente estudo permitem afirmar que algumas espécies
que compõem a comunidade necrófaga variam sazonalmente, e esta variação temporal afeta
tanto abundância quanto a riqueza em comunidades necrófagas.
Alguns grupos têm variação sazonal (Figuras 4 e 5), como os Scarabaeidae. Reflete
um padrão comum entre as espécies de coletadas em diversos tipos de vegetação, onde o
aumento da precipitação pluvial faz emergir os adultos (Stumpf, 1986; Louzada & Lopes
73
1997). Segundo Silva et al (2007) houve uma captura muito menor de adultos de
escarabeídeo, o que sugere que o grande porte dos indivíduos represente uma característica
limitante em relação aos fatores climáticos, reduzindo a atividade de adultos durante o
período seco o mesmo ocorrendo em nosso trabalho (tabela 2). A manutenção do equilíbrio
hídrico pelo inseto deve ser possível quando a pluviosidade atinge um nível que permita a
manutenção da água do corpo em situações de alta temperatura – e conseqüentemente perda
por evaporação. Isso faz com que a utilização dessa espécie ganhe importância por ser
necrófaga e apresentar sazonalidade marcante, indicando se o período em que ocorreu a
morte foi seco ou chuvoso Endres et al.(2003).
A influência exercida pela carcaça é mais evidente em alguns grupos, como Diptera,
Coleoptera e até mesmo Dermaptera (Figs. 2 e 3). Os dermápteros, por serem predadores
generalistas, alimentando-se inclusive de larvas de dípteros, possuem estreita ligação com a
carcaça, aumentando sua abundância na presença daquele recurso. Nos dípteros, a ligação se
deve pelo fato da carcaça fazer parte do seu ciclo de desenvolvimento. Nas primeiras horas de
vida, adultos recém-emergidos não possuem a capacidade de voar, por isso acabam sendo
capturados nas armadilhas de solos (observação pessoal). Neste estudo, os dípteros recémemergidos ocorreram apenas nos estágios inchado e coliquativo devido ao seu papel exercido
na decomposição da carcaça (Tabela 3). Entre os coleópteros, apenas as famílias
Staphylinidae, Trogidae e Histeridae podem ser consideradas como fauna realmente
associada à carcaça animal (Oliveira-Costa, 2007). Entretanto, outras famílias, como
Scarabaeidae, podem ser atraídas pela carcaça, exercendo papel tanto de predador como
necrófago.
A família Staphylinidae foi mais abundante que todas as outras reunidas (Tabela I).
Em estudo da abundância sazonal de besouros em reserva de Floresta Atlântica em São
Paulo, Gnaspini et al. (2000) citaram que Staphylinidae compôs a maior parte dos exemplares
74
capturados. Estafilinídeos também foram coletados em grande número em carcaças de porco
no Sudeste brasileiro (Souza & Linhares, 1997). O grupo é tipicamente predador,
alimentando-se de larvas de insetos ou outros invertebrados pequenos (Marinoni et al., 2001).
Assim, sua ocorrência nas imediações da carcaça pode estar associada à grande quantidade de
larvas de dípteros, que lhes servem de alimento.
A família Histeridae, apesar de não ser uma das mais abundantes, praticamente só foi
observada nas circunvizinhanças da carcaça, provavelmente atraída pelas larvas de dípteros
que lhes servem de alimento. Esta predação, por sua vez, pode reduzir a velocidade da
decomposição animal. Wolff et al. (2001), na Colômbia, encontrou Hister sp. nos estágios de
decomposição ativa, avançada e seca. Saprinus patagonicus Blanchard, 1842 e Hister sp.
foram encontrados por Centeno et al., (2002), na Argentina, associadas a carcaças cobertas e
descobertas. Adultos de Saprinus aeneus (Fabricius, 1775) foram encontrados por Iannacone
(2003), em Callao, Peru, durante o estágio ativo e de putrefação avançada em carcaças de
porco. O gênero Hister também foi encontrado nesse estudo, estando mais associado ao
estágio de fermentação butírica. Em Campinas, Monteiro-Filho & Penereiro (1987) e
Carvalho & Linhares (2001) encontraram espécies não identificadas da família em carcaças
de porco. Souza & Linhares (1997) encontraram as espécies Saprinus azureus (Sahlberg,
1823), Euspilotus sp. e Omalodes sp. nos estágios de putrefação, putrefação escura e
fermentação butírica, no mesmo município. Carvalho et al. (2000) encontraram Euspilotus
sp. e Omalodes sp. em área de floresta na mesma cidade. Ainda em relação à guilda de
insetos necrófagos, merecem destaque representantes da família Trogidae, mesmo em
pequeno número e de Scarabaeidae do gênero Coprophanaeus d’Olsoufieff, 1924 que inclui
em sua maioria espécies necrófagas, encontradas geralmente em cadáveres frescos nos
períodos crepusculares a noturnos, voando sobre o alimento por curtos períodos de tempo até
pousar no recurso (Otronen, 1988; Gill, 1991).
75
Assim como Scarabaeidae e Bostrichidae, foram abundantes na carcaça assim como
em ambientes livres de carcaça, não podendo ser caracterizados como essencialmente
necrófagos. Scarabaeidae são amplamente relatadas como ocupadoras de carcaças (Cruz &
Vasconcelos, 2006), principalmente porque atuam como predadores e onívoros, consumindo
material em decomposição, como carniça e fezes (Marinoni et al., 2001). A família
Curculionidae, ao contrário, pareceu ser “repelida” pela presença da carcaça, provavelmente
para evitar predadores ou competidores que normalmente ocorrem nesse tipo de ambiente.
A família Formicidae apresentou uma maior riqueza, com 20 espécies e uma maior
abundância com 1.171 indivíduos. Ainda na ordem Hymenoptera, os outros representantes
registrados pertencem às famílias Vespidae e Apidae. A posição ecológica dos Formicidae
em carcaças varia de predador, ao alimentar-se de ovos, larvas e pupas de alguns insetos, a
necrófago, quando se alimentam de exsudatos ou dos tecidos em decomposição (Gomes et
al., 2007). Quando atuam como necrófagas, as formigas não só afetam a decomposição e a
colonização por insetos, mas também podem produzir artefatos post-mortem que podem ser
tomados por mutilações ou ferimentos (Moretti & Ribeiro, 2006), induzindo a erros em
investigações forenses. Quando predadoras, elas podem remover substancial quantidade de
colonizadores, principalmente larvas de dípteros das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae
e, dependendo da voracidade e quantidade de espécimes, podem retardar o processo de
decomposição (Early & Goff 1986, Wells & Greenberg 1991). Segundo Martínez et al.
(1997), formigas representam importante parte do componente necrófago-predador da
comunidade sarcossaprófaga, e evoluem de maneira diferente e independente do conjunto
desta comunidade.
As formigas estão presentes em cadáveres humanos sujeitos a análises forenses
(Anderson 1995). Goff & Win (1997) estimaram o IPM (intervalo post-mortem) de restos
humanos encontrados em uma caixa de metal baseado no tempo de estabelecimento requerido
76
por uma colônia de Anoplolepsis longipes Jerdon. Clark & Blom (1991) discutem a
importância de carcaça de vertebrados como fonte de alimento adicional para formigas que se
alimentam de sementes, mesmo considerando a periodicidade de disponibilidade da carcaça.
Wells & Greenberg (1994) discutem as possíveis interferências de Solenopsis invicta Buren
na ocorrência de larvas de dípteros das famílias Sarcophagidae e Calliphoridae em carcaças
animais.
Foram coletados 1.094 indivíduos de Diptera, o que representa 21,86% do total da
artropodofauna. Na presença da carcaça, a grande maioria foi composta de calliphoridae e
indivíduos recém-emergidos, provavelmente das famílias Calliphoridae e Sarcophagidae que
devido ao seu desenvolvimento não estar completo não foi possível a sua identificação.
Foram encontradas 26 espécies, a maioria pertencente à família Calliphoridae (oito espécies),
seguida da família Sarcophagidae (três espécies). A Ordem Diptera é o principal grupo de
interesse forense, devido a sua importância no processo de decomposição, e as famílias
Sarcophagidae e Calliphoridae incluem os primeiros colonizadores de um cadáver (Catts &
Goff, 1992). Por terem o ciclo biológico limitado a condições específicas do cadáver, são
também os insetos mais utilizados na determinação do intervalo post-mortem. Uma vez que o
objetivo deste estudo era inventariar a entomofauna de solo, não era esperada a presença de
dípteros adultos. Além dessas famílias outros indivíduos adultos foram capturados, como das
famílias Milichiidae, Micropezidae e Phoridae. Tais famílias já foram amplamente relatadas
associadas a carcaças (Carvalho et al., 2004).
Outros grupos de insetos, como Hemiptera, Dermaptera e Lepidoptera e Blattodea da
ordem Insecta, Opiliones, Scorpionida e Araneaea dos Archinida, além de Chilopoda e
Diplopoda, ocorreram em pequena escala. Considerando seu hábito alimentar – por exemplo,
os aracnídeos, predadores generalistas - pode-se concluir que seu impacto na ocupação e
decomposição da carcaça é pequeno. Em todo caso, é interessante descrever a fauna
77
associada aos insetos verdadeiramente necrófagos, porque há referências de que grandes
quantidades de predadores em uma área podem diminuir o ritmo de decomposição de um
cadáver (Goff, 2000).
Os padrões de sucessão ecológica durante a condução do estudo foram menos
diferenciados do que os registrados na literatura (Bornemissza, 1957; Monteiro-Filho &
Penereiro, 1987). Segundo esses autores, a sucessão ecológica ocorre em etapas bem nítidas,
caracterizada por grupos e espécies-chave bem definidas de acordo com a fase de
decomposição, atuando como indicadores forenses. A maioria desses estudos, entretanto, foi
conduzida em regiões de clima temperado, com estações bem definidas, onde as populações
de insetos têm, em geral, um único ciclo ao ano. No caso de Pernambuco, com temperaturas
elevadas e relativamente constantes, há sobreposição de gerações da maioria das espécies
encontradas. Isto dificulta a associação de uma espécie com determinada fase de
decomposição. Além disso, fases descritas como “seca” em outros estudos não são idênticas
em Pernambuco, uma vez que a elevada umidade relativa do ar na estação chuvosa favorece a
manutenção de um microambiente mais úmido por mais tempo, mesmo na fase de
esqueletização.
Rodriguez & Bass (1983) encontraram Histeridae na fase inchada e no começo da fase
coliquativa em cadáveres humanos, coincidindo com o pico populacional destes insetos no
presente estudo. Cleridae, Dermestidae e Scarabaeidae foram encontradas na maior parte na
fase seca, também coincidindo com o encontrado por aqueles autores. Archer (2003), em
experimento com porcos na Austrália, verificou que os insetos colonizam o cadáver conforme
ano e estação.
Os dípteros recém emergidos são necrófagos que utilizaram a carcaça enquanto fase
larval e que tendem a se afastar do cadáver. Porém, nas primeiras horas pós-emergência são
78
incapazes de voar e não têm características morfológicas suficientemente desenvolvidas que
permitam sua identificação, de acordo com descrições na literatura.
Predadores e parasitas de insetos necrófagos utilizam as reservas dos colonizadores
normais do cadáver para o seu próprio desenvolvimento, sendo os dípteros na fase larval
hospedeiros bastante disponíveis. Este grupo inclui formigas, vespas e coleópteros das
famílias Staphylinidae e Carabidae (Marinoni et al., 2001). Entre as espécies onívoras
incluem-se os Scarabaeidae (Coleoptera) que podem também se alimentar de carcaças em
busca de restos de substâncias gordurosas (Oliveira-Costa, 2007). A maioria dos coleópteros
presentes se alimenta do cadáver em estágios mais tardios de decomposição, o que pode ser
parcialmente devido a grande quantidade de amônia - bastante tóxica para os coleópteros –
produzida por larvas de Calliphoridae. Outro grupo onívoro que possui papel importante no
processo de decomposição são as formigas, presentes em todo processo e que também podem
se alimentar de carcaça. Entre a artropodofauna classificada como acidental - que utiliza o
cadáver praticamente como uma extensão do habitat normal estão Arachnida (Araneae, Acari
e Scorpionida), e Chilopoda.
Quanto à ordem Coleoptera, devido a diferentes papéis desempenhados pelos
coleópteros nas carcaças, não há um padrão em sua presença no processo de decomposição.
Muitas famílias de besouros já foram registradas em carcaças de vertebrados. Payne &
Crossley (1966) listaram exemplares de 40 famílias de coleópteros presentes em carcaças
expostas durante estudo na região Sudeste dos Estados Unidos. Staphylinidae apresenta
larvas e adultos de hábitos predadores; larvas de dípteros são seu alimento preferencial, mas
podem alimentar-se de outras formas imaturas e adultas que ocorrem nos cadáveres. Chegam
em poucas horas após a morte e permanecem ativos até os estágios finais da decomposição
(Early & Goff, 1986), apesar de serem mais abundantes nos estágios de putrefação, quando é
mais intensa a atividade de larvas de dípteros. Carabidae também apresenta espécies
79
predadoras, tanto larvas quanto adultos, que podem ser encontradas em carcaças durante todo
o processo de decomposição. Outro grupo predador é a família Histeridae, cujos
representantes chegam no início da decomposição e alimentam-se principalmente de larvas
(Payne & Crossley, 1966).
Com exceção de alguns ácaros, todos os outros aracnídeos rejeitam cadáveres, e a
maioria dos registros de necrofagia nestes grupos é restrita a exemplares mantidos em
laboratório, enquanto opiliões, sob certas condições, podem alimentar-se de carcaças animais.
(McCormick & Polis, 1990). Determinar a importância relativa da necrofagia versus
predação na dieta de uma determinada espécie pode ter importante significado ecológico, na
medida em que estas duas modalidades de aquisição de energia possuem impactos diferentes
na dinâmica dos ecossistemas (Halaj & Cady, 2000).
Os resultados deste trabalho representam um dos primeiros levantamentos faunísticos
da artropodofauna da região Nordeste. Apesar da identificação preliminar das espécies, é
possível detectar um padrão temporal de ocupação do espaço circunvizinho à carcaça. Por se
tratar de um estudo pioneiro, abre precedentes para estudos na região no qual necessita-se um
aprofundamento maior nos conhecimentos dessa área.
AGRADECIMENTOS
Agradecemos à administração do Parque Estadual Dois Irmãos, por permitir a
realização deste experimento; a Fred Maranhão e Sandra Santos (Instituto de Criminalistica
Professor Armando Samico), pelo suporte logístico e à CAPES, pela bolsa fornecida ao
primeiro autor, permitindo a realização deste trabalho. Aos estagiários Roberta Oliveira e
Thiago Oliveira pelo auxílio na triagem e montagem de insetos.
80
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Colombia.
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53–59.
83
Tabela 1. Estágio de decomposição e características
Parque Estadual Dois Irmãos, Recife, Brasil.
Seco
Dia Estágio
Temp UR Pluv Tempo
(ºC) (%) (mm)
0
Fresco
28.1 64 0
1
Inchado
30.3 63 0
Sol
2
Inchado
30.5 64 0
Sol
3
Coliquativo 29.7 61 0
Sol
4
Seco
30.1 70 0
Sol
5
Seco
29.7 65 0
Sol
6
Seco
29.5 72 0
Sol
7
Seco
29.8 64 0
Sol
8
Seco
29.5 73 2
Sol
9
Seco
29.1 65 0
Sol
10 Seco
28.6 65 0
Sol
15 Seco
29.6 69 1
Nublado
20 Seco
29.5 68 1
Sol
25 Seco
30.9 71 21
Nublado
9%
ambientais durante o experimento no
Chuvoso
Temp UR
Estágio
(ºC) (%)
Fresco
26.6 82
Fresco
26.7 90
Fresco
26.9 70
Inchado
25.8 71
Inchado
26.3 82
Coliquativo 26.5 91
Seco
26.9 93
Seco
26.0 71
Seco
26.1 71
Seco
23.5 71
Seco
23.8 78
Seco
23.9 81
Seco
22.9 93
Seco
23.5 83
pluv
(mm)
7
4
7
1
5
4
62
2
1
4
1
51
43
26
Tempo
Nublado
Nublado
Sol
Sol
Sol
Nublado
Chuva
Nublado
Chuva
Nublado
Sol
Chuva
Nublado
Sol
Coleoptera
1%2% 0%3% 1%
Diptera
39%
Hymenoptera
Hemiptera
Lepidoptera
Dermaptera
23%
Opiliones
Aranaea
22%
Scorpiones
Figura 1 Abundância geral dos artrópodes coletados em armadilha de solo com e sem a
presença de carcaça de porcos durante os meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007,
Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.
84
Scarabaeidae
Staphylinidae
Nitidulidae
1%
6%
Bostrichidae
22%
32%
Curculionidae
Trogidae
Histeridae
2%
1%
10%
Sarcophagidae
8%
12%
3%
Calliphoridae
Phoridae
2%
Formicidae
1%
Outros
Figura 2 Porcentagem das Famílias das famílias de Dípteras, Hymenoptera e Coleópteros
coletados em locais com carcaças de suínos nos meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de
2007, Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.
Scarabaeidae
Staphylinidae
5%
3%
4%
Nitidulidae
10%
29%
12%
Bostrichidae
Curculionidae
Drosophilidae
Phoridae
1%
3%
14%
19%
Otitidae
Formicidae
Outros
Figura 3. Porcentagem das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera
coletados em armadilhas de solo em locais sem carcaças de suínos (controle) nos meses de
janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007, Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco.
85
800
700
600
500
400
300
200
100
s
O
ut
ro
Sc
ar
ab
ae
id
ae
St
ap
hy
lin
id
ae
Ni
t id
ul
id
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llip
ho
rid
Dr
ae
os
op
hi
lid
ae
Ph
or
id
ae
Fo
rm
ic
id
ae
0
Figura 4. Abundância das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera
coletados em armadilhas de solo durante a estação seca (jan-fev/2007), no Parque Estadual
Dois Irmãos, Recife.
450
400
350
300
250
200
150
100
50
Sc
ar
ab
St a ei
da
ap
e
hy
lin
id
a
Ni
tid e
ul
B
os ida
e
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ch
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D
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ili
da
e
Ph
or
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ae
O
t it
i
Fo da e
rm
ic
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ae
O
ut
ro
s
0
Figura 5 Abundância das famílias das famílias de Diptera, Hymenoptera e Coleoptera
coletados em armadilhas de solo durante a estação chuvosa (jul-ago/2007), Parque Estadual
Dois Irmãos, Pernambuco.
86
Tabela 2- Artrópodes coletados em armadilha de solo com e sem a presença de carcaça de
porcos durante os meses de janeiro, fevereiro, julho e agosto de 2007, Parque Estadual Dois
Irmãos, Pernambuco.
Período Seco
ORDEM
Riqueza
Período chuvoso
FAMÍLIA
de
Porco
Controle
Porco
Controle
espécies
Scarabaeidae
12
46
7
47
53
Staphylinidae
3
129
71
251
25
Nitidulidae
3
109
167
53
52
Carabidae
1
2
1
0
8
Bostrichidae
3
48
42
79
216
Curculionidae
1
3
2
27
307
Cerambicidae
1
1
0
0
1
Trogidae
1
2
0
10
0
Tenebrionidae
1
1
1
1
3
Histeridae
1
7
0
42
1
Outros
1
0
0
1
3
Coleoptera
Total
28
442
325
511
668
Calliphoridae
8
20
0
187
1
Sarcophagidae
3
8
0
8
0
Drosophilidae
1
0
196
2
207
Phoridae
2
0
17
34
39
Milichiidae
2
0
0
1
0
Micropezidae
1
0
1
2
0
Otitidae
1
0
0
6
18
Recém-emergido
196
0
6
0
Outros
8
29
0
80
36
Diptera
26
253
214
326
301
Formicidae
18
236
524
320
91
Apidae
2
0
1
5
0
Vespidae
1
1
0
1
0
Hymenoptera
Total
20
237
525
325
91
2
217
59
9
174
Hemiptera
1
0
1
13
25
Lepidoptera
2
46
1
56
18
Dermaptera
2
5
14
3
2
Opiliones
7
29
46
24
30
Araneae
1
14
15
0
1
Scorpiones
1243
1200
1267
1310
TOTAL
87
Tabela 3-Padrão geral de ocorrência das três ordens mais abundantes de insetos, de acordo
com a fase de decomposição de uma carcaça de suíno na Reserva de Dois Irmãos, Recife –
PE.
ORDEM
FASE DE DECOMPOSIÇÃO
Fresco
Inchado
Coliquativo
Seco
Coleoptera
X
X
X
X
Díptera
-
X
X
-
Hymenoptera
X
X
X
X
88
CONSIDERAÇÕES FINAIS
89
CONSIDERAÇÕES FINAIS
Este estudo da fauna necrófaga serve de subsídios para aplicações mais importantes da
entomologia forense, na região. Ao analisar as diferença na exploração da carcaça, ao longo
de cada etapa de decomposição, e o do tempo ocupado por cada estágio de desenvolvimento
do inseto, associado os parâmetros abióticos como temperatura, nos permite a dar uma
pequena contribuição no conhecimento desta ciência.
A entomofauna associada à decomposição de carcaça de suíno no fragmento de mata
atlântica estudado é rica e apresenta representantes de diversos nichos tróficos e hábitos
alimentares. O padrão de ocupação é de certa forma semelhante ao registrado em outras
regiões de mata do Brasil, ampliando as informações sobre a distribuição geográfica das
espécies de interesse forense no território nacional.
Os efeitos sazonais afetam sobre velocidade da decomposição, informações sobre esse
efeito em relação a velocidade são importantes para uma expectativa para aplicação prática a
nível local. Os dados ainda são muito limitados, esperamos que com o tempo os nossos
conhecimentos sejam mais significativos. O fato de haver um padrão de ocupação temporal
da carcaça, pode ser usado na investigação de intervalos pós-morte, e o registro de espécies
tipicamente silvestres, auxiliar para determinar o local de morte. Partindo desse
levantamento, o primeiro da Região Nordeste, o próximo passo é estudar a bionomia das
espécies verdadeiramente necrófagas, para que os bancos de dados gerados por
entomologistas possam ser efetivamente utilizados por peritos criminais na resolução de
homicídios.
90
91
ANEXOS E APÊNDICES
92
Applied Entomology and Zoology
1. Submission of Manuscripts
Hardcopy submission: Manuscripts that are to be submitted should be prepared using
a standard word processing application. One printed copy including all figures and
tables should be submitted. A 3.5-inch floppy disk containing an identical copy of the
manuscript, including figure legends, tables and original figures, is to be submitted
after the manuscript has been accepted for publication. E-mail submission: A
complete manuscript is to be submitted to the e-mail address of the editorial office in
PDF or Microsoft Word file format, with all text, tables, figures, figure legends and
other works embedded in one file.
2. Preparation of Manuscripts
2-1. Style and Format
It is recommended that articles are subdivided into Abstract, Introduction, Materials
and Methods, Results, Discussion, Acknowledgements, and References. A useful
writing guide is the latest edition of the "Scientific Style and Format" published by
Cambridge University Press.
2-2. General Instructions
Prepare the manuscript typed on one side of high quality paper of approximately 20 x
30 cm, double spacing throughout, including quoted matter, references,
acknowledgements, and tables. All pages of the manuscript, except for the figures and
tables, must have consecutive line numbers. Number pages consecutively. Wide
margins (approximately 3 cm at the top and sides) are requested to allow room for
editing.
2-3. Title
Titles should give the type of study, organisms involved, and geographical areas if
pertinent. Scientific names in the title should be accompanied by the order and family
names of the animals as follows: scientific name (name of the order: name of the
family).
2-4. Running Title
The manuscript should carry a shortened version of the paper's title, not exceeding 40
letters in length, on the upper right-hand corner of the title page.
2-5. Author's Name and Affiliation
Write the authors' names and their institutions where the investigation was carried out.
Items 2-3, 4, 5 and necessary footnotes should be written on the first page.
93
Chun Xiao,1,2 Peter C. Gregg3 and Zhongning Zhang1,*
1
State Key Laboratory; 100080, P.R. China
2
China-Japan Cooperative Center of Technology and Research; 434103, P.R. China
3
School of Rural Science & Natural Resources Chemistry; NSW2351, Australia
*
E-mail address of corresponding author should be written as a footnote.
†, ‡, § and ¶ should be used in turn if authors have to show present address as a
footnote.
2-6. Abstract
An English abstract should be written in less than 200 English words. In addition, a
Japanese abstract in less than 400 Japanese characters including the title and the
author's name should be written in a separate sheet. Foreign contributors can disregard
the Japanese synopsis.
2-7. Key words
A list of not exceeding 5 key words is to be provided directly below the abstract.
2-8. Footnotes
Number text footnotes consecutively with superscript Arabic numerals and type them
in separate paragraphs at the bottom of each page. Indicate table footnotes with
superscript lower-case letters. Type table footnotes alphabetically in separate
paragraphs at the bottom of each table.
2-9. Use of Insect Names
It is preferable to use scientific names throughout. When common names are used,
they should conform to the standard usage. The first time a common name is used it
should be accompanied by the scientific name.
2-10. Use of Pesticide Names
Use common names of pesticides as recommended in the "List of Terminology in
Applied Zoology and Entomology" (1982 edition) published by the Japanese Society
of Applied Entomology and Zoology. Proprietary substances and trade names must be
accompanied (at the first mention) by the chemical names.
2-11. Use of Units and Abbreviations
SI units should be used principally. Tentative exceptions are: min, h (hour), d (day), y
(year), °C, a, ha, t, Da, l(dm3), m (mol/dm3), Ci, R, °, ', ".
2-12. Tables
Tables should be typed on separate pages, numbered consecutively with Arabic
numbers, and collected at the end of the manuscript. All tables must have descriptive
headings and should be understandable without reference to the text. The place where
they are to be inserted in the text should be indicated on the margin of the manuscript.
94
2-13. Illustrations
At least one set of the figures must be glossy photographs, high-quality computer
output created using a laser printer, or originals not requiring any additional artwork
or typesetting. One illustration should be no larger than 20 x 30cm. Illustrations that
must be reproduced should be approximately twice the size of the final printed
illustration size. Number all illustrations consecutively using Arabic numerals.
Legends should be typed together using double-spaced formatting on a separate sheet.
Do not incorporate the legend into the figure itself. The place where an illustration is
to be inserted in the text should be indicated on the margin of the manuscript. Write
the illustration number (Fig. 1, etc.) near the bottom edge of the illustration, together
with the author's name and abbreviated title.
2-14. References
References in the text should be indicated by the author(s) and year: dual authorship
by the use of the name of both authors, and multiple authorship by the name of the
first author followed by "et al." List only papers actually cited under the heading
"References", which have been arranged alphabetically by the author's last name,
double spaced. Do not list articles as "in press" unless accepted for publication by the
journal concerned. Examples of references for journal articles, books, and book
chapters are as follows.
•
•
•
Inoue, M. (1990) Prevention of spider mite disperal with creased vinyl. Jpn. J.
Appl. Entomol. Zool. 34: 49-53 (in Japanese with English summary).
Gotoh, T. and K. Noguchi (1990) Developmental success and reproductive
incompatibility among populations of the European red mite, Panonychus
ulmi (Acari: Tetranychidae). Exp. Appl. Acarol. 10: 157-165.
Ôtake, A. (1981) Proposal for terminology of plants associated with the life
history of fruit-piercing stink bugs. Plant Prot. 35: 39-41 (in Japanese).
When journal name is regulated in English and another language, the English
name only should be used.
•
•
•
Strong, D. R., J. H. Lawton and T. R. E.Southwood (1992) Insects on Plants,
Community Patterns and Mechanisms. Blackwell, London. 313 pp.
Helle, W. and M. W. Sabelis (eds.) (1985) Spider Mites: Their Biology,
Natural Enemies and Control. Vol. A. Elsevier, Amsterdam. 405 pp.
Takafuji, A. (1994) Variation in diapausecharacteristics and its consequences
on population phenomena in the two-spotted spider mite, Tetranychus urticae
Koch. In Insect Life-Cycle Polymorphism (H. V. Danks ed.). Kluwer
Academic Publishers, Dordrecht, pp. 113-132.
References in the text should conform to the following, either Suzuki (1967), Saito
and Mori (1980) and Shibata et al. (1995), or (Kuno, 1968; Yasuda and Naito, 1991)
and (Sabelis et al., 1994).
2-15. Indication of Type Face
95
Scientific names of genera, species, subspecies, and varieties must be single
underlining for Italics. Authors should indicate type face for mathematical formulas
and equations.
3. Galley Proof
Authors will receive proofs for correction when their contributions are first set;
further proofs will be sent at the discretion of the Editor. Alterations from the original
manuscript are never allowed. In case of multiple authorship, the proof will be sent to
the first author unless otherwise indicated.
4. Reprints
Fifty reprints of each paper will be supplied free of charge. Additional copies can be
obtained at cost if ordered with the submission of manuscript. Write the number of
reprints required (including 50 free copies) in red ink on the upper left-hand corner of
the title page of the manuscript. Reprint orders from abroad must be paid in advance
at proof reading.
WHERE TO SUBMIT:
Hardcopy submission:
One copy of the manuscript is to be submitted to;
Applied Entomology and Zoology
c/o Center for Academic Publications Japan 2-4-16,
Yayoi, Bunkyo-ku, Tokyo 113-0032, Japan
E-mail submission:
PDF or Microsoft Word manuscripts are to be submitted to:
Applied Entomology and Zoology
c/o Center for Academic Publications Japan [[email protected]]
COPYRIGHT:
All articles published in this journal are protected by copyright, which covers the
exclusive rights to reproduce and distribute the article. No material published in this
journal may be reproduced without written permission from the editor.
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(C)Japanese Society of Applied Entomology and Zoology. Copyright Notice
97
JOURNAL OF LEGAL MEDICINE
Official publication of the American College of Legal Medicine (ACLM)
ISSN: 1521-057X (electronic) 0194-7648 (paper)
Publication Frequency: 4 issues per year
Subject: Medical & Healthcare Law;
Publisher: Taylor & Francis
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food and drug law, medical- legal research and education, the history of legal medicine, and a
broad range of other related topics.
Manuscripts should be double-spaced throughout, with generous margins, and type-written
on one side of 8 1/2 " x 11" opaque paper. Manuscripts should be submitted in triplicate
(original and two copies), including copies of all illustrations and tables. The cover page
should include the title, author's name and address, and a short biographical statement about
the author. Footnotes to sources should be numbered in one consecutive series of Arabic
numerals and placed at the end of the manuscript. Footnotes must be double-spaced both
within and between each footnote. Footnote style must conform to the standards set forth in A
Uniform System of Citation, published by the Harvard Law Review Association.
Receipt of manuscripts will be acknowledged promptly, and authors will be notified of
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A statement transferring copyright to the publisher will be required for manuscripts which are
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All manuscripts should be addressed to Marshall B. Kapp, J.D., M.P.H., Editor, The
Journal of Legal Medicine, Southern Illinois University School of Law, Carbondale, IL
62901-6804, Tel: 618-453-8741, Fax: 618-453-3317, E-mail: [email protected]
98
Revista Brasileira de Entomologia
Publicação de
Sociedade Brasileira De Entomologia
Forma e preparação de manuscritos
Os manuscritos devem ser enviados preferencialmente via correio
eletrônico, como arquivo(s) anexo(s). Poderão também ser submetidos
impressos em papel (três vias), acompanhados dos arquivos em CD. O
texto deve ser editado, de preferência, em Microsoft Word®, em página
formato A4, usando fonte Times New Roman tamanho 12, espaço duplo
entre as linhas, com margem direita não justificada e com páginas
numeradas. Usar a fonte Times New Roman também para rotulagem das
figuras e dos gráficos. Apenas tabelas e gráficos podem ser incorporados
no arquivo contendo o texto do manuscrito. Figuras em formato digital
devem ser enviados em arquivos separados, com, no mínimo, 300 dpi de
resolução para fotos coloridas e 600 dpi para desenhos a traço e fotos
branco e preto, em formato tiff ou jpeg de baixa compactação. Não
enviar desenhos e fotos originais quando da submissão do manuscrito.
O manuscrito deve começar com uma página de rosto, contendo: título
do trabalho e nome(s) do(s) autor(es) seguido(s) de número(s)
(sobrescrito) com endereço(s) completo(s), inclusive endereço
eletrônico, e com respectivos algarismos arábicos para remissão. Em
seguida, apresentar ABSTRACT, com no máximo 250 palavras, com o
título do trabalho em inglês e em parágrafo único; KEYWORDS, em
inglês, em ordem alfabética e no máximo cinco.
Na seqüência virá o RESUMO em português, incluindo o título e
PALAVRAS-CHAVE, em ordem alfabética e equivalentes às KEYWORDS.
Devem ser evitadas palavras-chave que constem do título e do resumo
do artigo.
No corpo do texto, os nomes do grupo-gênero e do grupo-espécie
devem ser escritos em itálico. Os nomes científicos devem ser seguidos
de autor e data, pelo menos na primeira vez. Não usar sinais de
marcação, de ênfase, ou quaisquer outros. Conforme o caso, a Comissão
Editorial decidirá como proceder.
As referências devem ser citadas da seguinte forma: Canhedo (2004);
(Canhedo 2003, 2004); Canhedo (2004:451); (Canhedo 2004; Martins &
Galileo 2004); Parra et al. (2004).
As figuras (fotografias, desenhos, gráficos e mapas) devem ser sempre
numeradas com algarismos arábicos e, na medida do possível, na ordem
de chamada no texto. As escalas devem ser colocadas na posição
vertical ou horizontal. As tabelas devem ser numeradas com algarismos
romanos e incluídas, no final do texto em páginas separadas. Se
necessário, gráficos podem ser incluídos no arquivo do texto e, como as
tabelas, deverão vir no final do texto. As figuras em formato digital
deverão ser enviadas em arquivos separados. O tamanho da prancha
deve ser proporcional ao espelho da página (23 x 17,5 cm), de
99
preferência não superior a duas vezes. Para a numeração das figuras
utilizar Times New Roman 11, com o número colocado à direita e abaixo.
Isto só deve ser aplicado para as pranchas quando em seu tamanho final
de publicação. A fonte Times New Roman deve ser usada também para
rotulagem inserida em fotos, desenhos e mapas (letras ou números
utilizados para indicar nomes das estruturas, abreviaturas etc.) e em
tamanho apropriado de modo que em seu tamanho final não fiquem
mais destacados que as figuras propriamente ditas. As figuras originais
não devem conter nenhuma marcação. A Comissão Editorial poderá
fazer alterações ou solicitar aos autores uma nova montagem. Fotos
(preto e branco ou coloridas) e desenhos a traço devem ser montados
em pranchas distintas. As legendas das figuras devem ser apresentadas
em página à parte. O custo da publicação de pranchas coloridas deverá
ser arcado pelos autores.
Os AGRADECIMENTOS devem ser relacionados no final do trabalho,
imediatamente antes das Referências. Sugere-se aos autores que sejam
sucintos e objetivos. Para as REFERÊNCIAS, adota-se o seguinte:
1. Periódicos (os títulos dos periódicos devem ser escritos por extenso e
em negrito, assim como o volume do periódico):
Zanol, K. M. R. 1999. Revisão do gênero Bahita Oman, 1936
(Homoptera, Cicadellidae, Deltocephalinae). Biociências 7: 73–145.
Martins, U. R. & M. H. M. Galileo. 2004. Contribuição ao conhecimento
dos Hemilophini (Coleoptera, Cerambycidae, Lamiinae), principalmente
da Costa Rica. Revista Brasileira de Entomologia 48: 467–472.
Alves-dos-Santos, I. 2004. Biologia da nidificação de Anthodioctes
megachiloides Holmberg (Anthidiini, Megachilidae, Apoidea). Revista
Brasileira de Zoologia 21: 739–744.
2. Livros:
Michener, C. D. 2000. The Bees of the World. Baltimore, Johns
Hopkins University Press, xiv+913 p.
3. Capítulo de livro:
Ball, G. E. 1985. Reconstructed phylogeny and geographical history of
genera of the tribe Galeritini (Coleoptera: Carabidae), p. 276–321. In:
G. E. Ball (ed.). Taxonomy, Phylogeny and Zoogeography of
Beetles and Ants. Dordrecht, W. Junk Publishers, xiii+514 p.
Referências a resumos de eventos não são permitidas e deve-se evitar a
citação de dissertações e teses.
As cópias do manuscrito, juntamente com os pareceres dos consultores,
serão enviadas ao autor (ao primeiro, se em co-autoria ou ao autor
indicado) para que sejam feitas as correções/alterações sugeridas. Estas
cópias deverão ser devolvidas à Editoria da RBE juntamente com uma
cópia impressa da versão corrigida e do respectivo CD (devidamente
identificado) ou por via eletrônica. Alterações ou acréscimos ao
manuscrito enviados após o seu registro poderão ser recusados.
Nas Comunicações Científicas o texto deve ser corrido sem divisão em
100
itens (Material e Métodos, Resultados e Discussão). Inclua o Abstract e o
Resumo seguidos das Keywords e Palavras-Chave.
Provas serão enviadas eletronicamente ao autor responsável e deverão
ser devolvidas, com as devidas correções, no tempo solicitado.
O teor científico do trabalho assim como a observância às normas
gramaticais são de inteira responsabilidade do(s) autor(es). Para cada
trabalho publicado serão fornecidas 10 (dez) separatas, independente do
número de autores.
Sugere-se aos autores que consultem a última edição da revista para
verificar o estilo e lay-out. Ao submeter o manuscrito o autor poderá
sugerir até três nomes de revisores para analisar o trabalho, enviando:
nome completo, endereço e e-mail. Entretanto, a escolha final dos
consultores permanecerá com os Editores.
101
Cruz, Tadeu Morais.
Diversidade e sucessão ecológica de insetos associados à decomposição
animal em fragmento de Mata Atlântica de Pernambuco / Tadeu Morais Cruz. –
Recife: O Autor, 2008.
102 folhas : il., fig., tab.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB.
Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, 2008.
nclui bibliografia, apêndices e anexos.
1. Entomologia forense. 2. Sarcosaprofago. 3. Entomofauna.
4. Sus sacrofa L. I Título.
595.7
595.7
CDU (2.ed.)
CDD (22.ed.)
UFPE
CCB – 2008- 097
102