Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Biologia reprodutiva e polinização de Senna multijuga no Parque Nacional
de Itatiaia e na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari
Marina Wolowski Torres
2009
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Biologia reprodutiva e polinização de Senna multijuga no Parque Nacional
de Itatiaia e na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari
Marina Wolowski Torres
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Botânica,
Escola Nacional de Botânica Tropical,
do Instituto de Pesquisas Jardim
Botânico do Rio de Janeiro, como
parte dos requisitos necessários para a
obtenção do título de Mestre em
Botânica.
Orientador: Dr. Leandro Freitas
Rio de Janeiro
2009
ii
Biologia reprodutiva e polinização de Senna multijuga no Parque Nacional
de Itatiaia e na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari.
Marina Wolowski Torres
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica
Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.
Aprovada por:
Prof. Dr. Leandro Freitas (Orientador)
______________________
Prof. Dra. Alexandra Pires Fernandez
______________________
Prof. Dr. Paulo Eugênio A. M. Oliveira
______________________
em 19/02/2009
Rio de Janeiro
2009
iii
Torres, Marina Wolowski
Biologia reprodutiva e polinização de Senna multijuga
T693
b
no Parque Nacional de Itatiaia e na Área de Proteção
Ambiental da Serrinha do Alambari. / Marina Wolowski
Torres. – Rio de Janeiro, 2009.
49p.: il.; 30 cm.
Dissertação (Mestrado) – Instituto de Pesquisas
Jardim Botânico do Rio de Janeiro/ Escola Nacional de
Botânica Tropical, 2009.
Orientador: Leandro Freitas.
Bibliografia.
1.Conservação. 2. Biologia reprodutiva. 3.
Polinização. 4. Fenologia. 5.Leguminosae. 5. Parque
Nacional do Itatiaia (RJ e MG). 6. Área de proteção
ambiental Serrinha do Alambari (RJ). 7. Rio de Janeiro
(Estado). I. Título. II. Escola Nacional de Botânica
Tropical.
CDD 583.749
iv
AGRADECIMENTOS
A minha família, especialmente a minha mãe por sempre acreditar e apoiar as minhas
escolhas.
A Leandro Freitas pela orientação atual e futura.
A Victor Silvestre pela imprescindível ajuda no trabalho de campo com a montagem
dos andaimes.
A Leandro Silva pela ajuda no trabalho de campo na Serrinha.
A Sebastião Neto pela ajuda na coleta dos frutos.
A Elaine Zózimo, Karen de Toni e Rogério Figueiredo pela ajuda no laboratório.
A Leila Nunes Morgado e Maria Cristina Gaglianone pela identificação das abelhas.
A Izar Aximoff pelo incentivo para ingressar no mestrado e trabalhar em Itatiaia.
A Mariana pela companhia no abrigo.
A Jakeline Pires pela ajuda com os dados.
A Marina Brazão por todos esses anos de amizade.
A Beatriz Castelar e Raquel Monteiro que se tornaram grandes amigas ao longo desses
dois anos.
Aos professores e amigos do jardim pelas ótimas confraternizações.
Aos funcionários da ENBT.
Ao Instituto Chico Mendes e à Agência de Meio Ambiente de Resende.
Aos proprietários particulares da Serrinha do Alambari Gisele e Wilson, Guilherme
Caran, Eliel de Assis Queiroz e Luis Felipe Cesar pelo incentivo e apoio à pesquisa em
suas propriedades.
A Petrobras/Programa Mata Atlântica pelo suporte financeiro e logístico e aos
funcionários Luciano de Souza, Priscila França e Rosembergue Silva.
A CAPES pelo recurso PROAP.
v
RESUMO
Os estudos em biologia reprodutiva tiveram suas abordagens ampliadas à medida que se
reconheceu que a conservação biológica depende da manutenção das interações entre
espécies. No contexto da redução de áreas naturais, estudos têm mostrado que as
espécies respondem diferentemente aos efeitos da fragmentação, mas, na maioria dos
casos, têm se observado a redução do sucesso reprodutivo e efeitos negativos nas das
interações mutualísticas e antagonísticas. Uma das principais estratégias para a
conservação da diversidade biológica é o estabelecimento de áreas protegidas. No
Brasil, o estabelecimento e a gestão de Unidades de Conservação (UCs) têm buscado
pela complementaridade entre categorias distintas de manejo: proteção integral e uso
sustentável. Todavia, estudos com a finalidade de avaliar o desempenho das áreas
protegidas para a conservação são escassos. Os objetivos deste trabalho foram descrever
a biologia reprodutiva e a polinização de Senna multijuga e quantificar parâmetros de
sucesso reprodutivo e de interações ecológicas (fecundidade, fenologia, polinização e
predação de sementes pré-dispersão) desta espécie em duas UCs contíguas de categorias
distintas: o Parque Nacional de Itatiaia (PNI) e a Área de Proteção Ambiental da
Serrinha do Alambari (APASA). Senna multijuga é uma árvore de médio porte comum
em clareiras, bordas de floresta e áreas em regeneração. As flores são hermafroditas e
zigomórficas e apresentam corola amarela, enantiostilia, heteranteria e deiscência
poricida, sendo o pólen o único recurso. A polinização por vibração foi realizada por
abelhas dos gêneros Bombus, Centris, Epicharis e Xylocopa. A espécie é
autoincompatível, com sistema de incompatibilidade de ação tardia. A floração foi anual
com duração intermediária e teve curta sobreposição entre as áreas. A fenologia
vegetativa apresentou diferenças entre as UCs. Apesar das UCs estarem sob condições
climáticas semelhantes, diferenças microclimáticas podem regular o comportamento
fenológico vegetativo das populações A diferença temporal entre a época de floração
parece estar relacionada à diferença do comportamento da fenofase brotamento. A
fecundidade foi igual entre as UCs e a freqüência de polinizadores e a predação de
sementes por bruquídeos foram, em torno de duas vezes, mais intensas no PNI. Apesar
da menor freqüência de polinizadores não ter resultado em redução do sucesso
reprodutivo, a manutenção dos níveis de polinização é fundamental para a reprodução
da espécie. Embora a intensidade das interações na APASA tenha sido inferior em
relação ao PNI, a complementaridade de categorias distintas de manejo é importante
vi
para o estabelecimento de áreas protegidas contíguas e de áreas protegidas pequenas em
remanescentes florestais localizados em propriedades privadas.
Palavras-chave: autoincompatibilidade, conservação biológica, polinização, predação.
vii
ABSTRACT
Reproductive biology studies have spread out after the idea that biodiversity
conservation depends on interactions among species. Motivated by the widespread
reduction of natural areas, several studies have showed that responses to fragmentation
effects differ among species. However, there were reduction on reproductive success
and negative effects on mutualistic and antagonistic interactions in most cases. The
establishment of protected areas is an important biodiversity conservation strategy. In
Brazil, the establishment and management of conservation units (UCs) have adopted the
complementary use of the two categories of management: restricted and sustainable use.
However, studies that evaluate the performance of protected areas of different
categories are scarce. The aims of this study are describe the reproductive biology of
Senna multijuga and quantify some parameters of reproductive success and ecological
interactions (fecundity, phenology, pollination and pre-dispersal seed predation) of this
species on two UCs of distinct categories: Itatiaia National Park (PNI) and
Environmental Protected Area of Serrinha do Alambari (APASA). Senna multijuga is a
middle size tree, common in forest gaps, edges and regeneration areas. Flowers are
hermaphrodites and zigomorphous and have yellow corolla, heteranthery, poricide
dehiscence and pollen is the only resource. Pollinators were large bees belonging to
Bombus, Centris, Epicharis and Xylocopa, which collect pollen by buzzing. Senna
multijuga is self-incompatible with a late-acting self-incompatibility system. Flowering
was annual with intermediary duration; there was a brief overlapping between the two
areas. Vegetative phenology differed between the UCs. Although the two UCs are under
similar climatic conditions, microclimatic differences may regulate population
phenological behaviour. Time flowering differences seem to be associated to leaf
flushing patterns. Fecundity was equal between the two UCs and pollinators frequency
and seed predation by bruquids were about twice higher at PNI. Although the lower
pollinators frequency did not decrease reproductive success, the maintenance of
pollination levels is essential for S. multijuga reproduction. Although ecological
interactions were inferior at APASA, this is important for the complementary use of
distinct categories of protected areas, by means of the establishment of both contiguous
protected areas and small-protected areas with remaining forests that are located in
private properties.
Key-words: self-incompatibility, biological conservation, pollination, predation.
viii
SUMÁRIO
Resumo __________________________________________________ vi
Abstract _________________________________________________ viii
Introdução _________________________________________________ 1
Biologia reprodutiva, fenologia e interações planta-animal ......................................... 1
Fragmentação de habitats e Unidades de Conservação ................................................ 5
Objetivos ......................................................................................................................... 8
Material e Métodos __________________________________________ 9
Áreas de estudo ............................................................................................................... 9
Espécie em estudo ......................................................................................................... 14
Biologia reprodutiva e visitantes florais ....................................................................... 14
Fenologia, fecundidade, predação de sementes
e polinização entre PNI e APASA ................................................................................. 17
Resultados ________________________________________________ 19
Biologia reprodutiva e visitantes florais ....................................................................... 19
Fenologia, fecundidade, predação de sementes
e polinização entre PNI e APASA ................................................................................ 25
Discussão _________________________________________________ 29
Conclusão _________________________________________________ 36
Referências Bibliográficas ____________________________________ 37
ix
INTRODUÇÃO
Biologia reprodutiva, fenologia e interações planta-animal
Estudos em biologia reprodutiva e interações planta-animal em florestas
tropicais têm avançado à medida que se reconhece sua importância na história evolutiva
das espécies e para a determinação da composição e estrutura de comunidades (Heithaus
1974, Bawa et al. 1985a, b, Bawa 1990, Oliveira & Gibbs 2000, Freitas & Sazima
2006). As primeiras questões surgiram em função da alta riqueza de espécies das
florestas tropicais e baixas densidades populacionais, da capacidade dos polinizadores
se movimentarem entre as árvores e dos níveis de autopolinização e polinização cruzada
nas espécies (Corner 1954, Baker 1959, Fedorov 1966, Ashton 1969, Janzen 1971). As
descrições dos sistemas sexuais e reprodutivos de conjuntos de espécies arbóreas
tropicais começaram com os trabalhos de Bawa (1974) e Zapata e Arroyo (1978) e a
autoincompatibilidade foi registrada para a maioria (76% e 80%) das espécies
hermafroditas estudadas (Bawa 1974, Bawa et al. 1985a). A prevalência da
autoincompatibilidade, que implica na polinização cruzada, provavelmente está
relacionada a pressões seletivas para a manutenção da variabilidade genética (Bawa
1974, Zapata & Arroyo 1978, Seavey & Bawa 1986).
A autoincompatibilidade é definida como a incapacidade de plantas
hermafroditas produzirem zigotos após autopolinizações (De Nettancourt 1977). A
partir de experimentos genéticos (ver em Gibbs 1990) foram definidos três sistemas de
autoincompatibilidade distintos: homomórifico gametofítico, homomórfico esporofítico
e heteromórfico. A autoincompatibilidade heteromórfica ocorre em espécies
heterostílicas e o controle gênico é determinado por um lócus com dois alelos. Nos
casos de autoincompatibilidade homomórfica o controle gênico é por um lócus com
múltiplos alelos. Na autoincompatibilidade esporofítica, a rejeição ocorre entre tecido
esporofítico masculino transportado pelo grão de pólen e o tecido esporofítico materno
geralmente na superfície estigmática e o grão de pólen não é capaz de germinar ou
penetrar no estigma. Na autoincompatibilidade gametofítica, o grão de pólen germina e
é inibido ao longo do seu crescimento no estigma, estilete (na maioria dos casos), ovário
ou óvulos. Neste caso, a incompatibilidade se dá entre o tecido haplóide do grão de
pólen e o tecido esporofítico materno (Gibbs 1990).
Posteriormente, com o uso da microscopia de fluorescência, aumentou o número
de observações do crescimento de tubos polínicos no ovário e penetração nos óvulos de
espécies autoincompatíveis (Gibbs 1990). Estes casos em que a autoincompatibilidade
1
ocorre no ovário e seja anterior à fertilização ou como resultado de aborto ou inibição
de óvulos foram classificados como autoincompatibilidade de ação tardia (Seavey &
Bawa 1986). Para as espécies de Leguminosae, Arroyo (1991) descreveu a tendência
para maior freqüência de sistemas de autoincompatibilidade em grupos de arbóreas que
em grupos de herbáceas e representantes da família foram caracterizados por apresentar
principalmente autoincompatibilidade gametofítica (Arroyo 1981). Mais recentemente
se tem o registro em muitas leguminosas tropicais de autoincompatibilidade de ação
tardia (Seavey & Bawa 1986, Gibbs 1990, Gibbs et al. 1999, Lewis & Gibbs 1999,
Freitas & Oliveira 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Rodriguez-Riãno et al. 2004,
Oliveira & Sigrist 2008, Pires & Freitas 2008). Estudos de sistema reprodutivo no
gênero Senna apontaram para a autocompatibilidade em S. australis (Silva et al. 2002) e
S. corymbosa (Laporta 2005) e autoincompatibilidade de ação tardia em S. silvestres
(Carvalho & Oliveira 2003). Ribeiro e Lovato (2004) observaram taxas de cruzamentos
variáveis entre indivíduos e populações de S. multijuga, utilizando marcadores
moleculares, em áreas com distintos graus de preservação: pastagem e vegetação
secundária na borda do Parque Estadual do Rio Doce (Minas Gerais). Mas até o
momento, não foi realizado estudo do sistema reprodutivo dessa espécie.
A disponibilidade de parceiros sexuais para as plantas, que determinam as
oportunidades para a polinização cruzada, e de recursos aos polinizadores, dependem da
ocorrência de eventos biológicos repetitivos e das causas bióticas e abióticas de sua
ocorrência (i.e., fenologia sensu Lieth 1974). Os eventos fenológicos são associados a
fatores bióticos como a competição por polinizadores na época de floração (Gentry
1974) e disponibilidade de recursos para os animais (Frankie et al. 1974). Janzen
(1974a) sugere que a ocorrência sincronizada dos eventos fenológicos reprodutivos e
vegetativos pode representar vantagens adaptativas para muitas espécies tropicais, uma
vez que favorece a atração dos polinizadores e mantêm os níveis de predação baixos.
Contudo, considerando o longo tempo de geração das árvores em relação ao curto
tempo de geração dos seus polinizadores, insetos, qualquer correlação temporal entre
floração e atividade dos insetos provavelmente resultou da adaptação do ciclo de vida
dos insetos ao desenvolvimento sazonal das árvores do que de coevolução entre árvores
e insetos (Borchert 1983). Desta maneira, parece improvável que a floração de árvores
tenha evoluído em resposta às interações com animais e predadores de sementes
(Borchert et al. 2004).
2
Em relação aos fatores abióticos, estudos com espécies arbóreas neotropicais
têm demonstrado que os eventos fenológicos (brotamento e queda foliar, floração e
frutificação) apresentam diferentes graus de sazonalidade em resposta a fatores
climáticos (Reich & Borchert 1984, Morellato et al. 1989, Morellato et al. 2000, Rivera
et al. 2002, Borchert et al. 2005), tanto em florestas semidecíduas como em florestas
ombrófilas (Frankie et al. 1974, Jackson 1978, Newstrom et al. 1994, Morellato et al.
1989, 2000). O brotamento foliar tem sido associado ao aumento do fotoperíodo
(Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2002) e da temperatura (Morellato et al. 2000). A
floração foi associada a fatores como fotoperíodo e temperatura para espécies arbóreas
de Mata Atlântica (Morellato et al. 2000). Todavia, a maioria das espécies floresce
durante fases características da época do desenvolvimento vegetativo e, assim, as
fenofases reprodutivas e vegetativas não devem ser interpretadas separadamente
(Borchert 1983, Borchert 1992, Borchert et al. 2004). A queda foliar para muitas
espécies tem início ao final da estação chuvosa provavelmente em função da
combinação do envelhecimento das folhas e diminuição do fotoperíodo antes do
aumento da seca (Borchet & Rivera 2001, Borchert et al. 2002). Embora fatores
climáticos sejam associados a padrões fenológicos sazonais, estudos do comportamento
fenológico de populações de uma espécie em habitats com características distintas têm
mostrado que diferenças micro-ambientais (Borchert 1980, Borchert 1994, Pedroni et
al. 2002) e diferença genética entre indivíduos (Murfet 1977) são fatores adicionais para
explicar variações individuais.
O conhecimento acerca da biologia floral é fundamental para entendimento dos
sistemas de polinização das espécies (Faegri & van der Pijl 1979, Endress 1994), uma
vez que atributos como tamanho, coloração, recursos e presença de odores nas flores,
estão envolvidos na atratividade e recompensa aos polinizadores e influenciam o
transporte de pólen e, conseqüentemente, o fluxo gênico (Vogel & Westerkamp 1991).
Flores assimétricas, enantiostilia, heteranteria e deiscência poricida são características
comuns às espécies da subtribo Cassiinae (Leguminosae) (Gottsberger & SilberbauerGottsberger 1988). A enantiostilia é uma forma de polimorfismo floral no qual o estilete
apresenta-se deflexionado para a direita ou esquerda em relação ao eixo central. Essa
característica evoluiu independentemente em pelo menos dez famílias de angiospermas
e normalmente está associada a outras características incluindo a heteranteria
(polimorfismo dos estames), a coleta de pólen por vibração realizada por abelhas,
ausência de nectários e a assimetria floral (Barrett et al. 2000, Jesson et al. 2003). A
3
presença desses caracteres em grupos não-relacionados sugere a convergência evolutiva
para a qual a posição do polinizador durante a visita é importante para a dispersão do
pólen e sucesso reprodutivo masculino (Barrett et al. 2000). A deiscência poricida é
comum em espécies em que o pólen é o único recurso floral e a coleta de pólen é ativa,
realizada por fêmeas de abelhas capazes de promover vibrações nas peças florais
(Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988). Contudo, nem todas as espécies que
visitam flores de pólen atuam como polinizadores. Para o gênero Senna, apenas abelhas
de tamanho médio a grande, dos gêneros Xylocopa, Centris, Bombus e Epicharis,
desempenham esta função (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988). Pinheiro e
Sazima (2007) observaram maior freqüência de visita das espécies Bombus morio,
Xylocopa brasilianorum e X. frontalis em Senna multijuga em Ubatuba, estado de São
Paulo, e descreveram a relação entre o tamanho do visitante e o tamanho do gineceu e
dos estames longos como a principal condição para garantir a polinização. Além disso,
o padrão de forrageamento dessas abelhas, em linhas de captura (trap-line sensu Janzen
1971), é um comportamento de coleta que favorece a polinização cruzada. Muitas
espécies polinizadas por abelhas grandes são autoincompatíveis (Endress 1994), o que
torna o fluxo polínico, promovido durante as rotas de coleta, fundamental para garantir
a reprodução sexual de muitas plantas em florestas tropicais (Pinheiro & Sazima 2007).
As interações antagonísticas como a predação de sementes tem efeitos
consideráveis sobre o crescimento populacional e abundância das plantas (Crawley
2000, Maron & Crone 2006). Os predadores de sementes na fase de pré-dispersão são
insetos pequenos (Diptera, Lepidoptera, Coleoptera e Hymenoptera), sedentários e
especialistas, que contribuem expressivamente para a redução da quantidade de
sementes produzidas (Crawley 2000). Os principais predadores de sementes de Senna
multijuga em área cultivada no Jardim Botânico Municipal de Curitiba foram as
espécies de bruquídeos Sennius crudelis, S. puncticollis e S. nappi, e a taxa de predação
de sementes foi de 12,5% (Sari & Ribeiro-Costa 2005). Essas autoras ressaltaram que
diferenças observadas na predação de sementes entre indivíduos, mesmo próximos,
podem estar relacionadas ao início da fenofase frutificação. A taxa de predação de
sementes variou de 7,8 a 18,0% para Senna occidentalis em duas áreas com diferenças
em relação à umidade e disponibilidade de nutrientes (Shaukat & Siddiqui 2007).
Populações de insetos predadores de sementes são sensíveis a mudanças ambientais,
como luz e umidade, e à disponibilidade e flutuação dos recursos alimentares (Cascante
et al. 2002, Lewis & Basset 2007).
4
Fragmentação de habitats e Unidades de Conservação
Novas abordagens nos estudos em biologia reprodutiva têm surgido à medida
que se reconheceu que a conservação biológica depende da manutenção das interações
entre espécies (Janzen 1974b). No contexto de redução de áreas naturais, diversos
estudos sobre os efeitos da fragmentação na reprodução das plantas foram realizados.
Em um dos estudos pioneiros, diferentes graus de redução foram registrados para a
produção de sementes e nível de polinização em espécies com diferentes características
(sistema de compatibilidade, guilda de polinizadores, forma de vida, linhagens
filogenéticas) com o aumento da fragmentação (Aizen & Feinseinger 1994). Outros
estudos apontaram que os efeitos da fragmentação sobre a biologia reprodutiva das
plantas podem ser maiores ou menores de acordo com o grau de dependência da
polinização cruzada (Bond 1994, Murcia 1996). De acordo com Steffan-Dewenter e
colaboradores (2002), as espécies autoincompatíveis são mais vulneráveis aos efeitos da
fragmentação considerando que esta pode modificar a riqueza, composição, abundância
e comportamento dos polinizadores. Essas alterações afetam a polinização e limitam a
quantidade de pólen compatível depositada no estigma ou modifica os padrões de
transferência, afetando negativamente a reprodução sexuada (Aguilar & Galetto 2004).
Estudos de revisão buscaram responder quais espécies seriam mais sensíveis a
fragmentação de acordo com características como sistema de compatibilidade e o grau
de especialização da polinização (Aizen et al. 2002, Ghazoul 2005), contudo não
conseguiram estabelecer generalizações. Em um estudo de meta-análise, o sistema de
compatibilidade foi a única variável reprodutiva que diferenciou as espécies em relação
aos efeitos da fragmentação (Aguillar et al. 2006). Quanto a outras características como
grau de especialização da polinização, forma de vida, tipo de habitat não foi possível
identificar tendência clara de susceptibilidade à fragmentação na reprodução sexual.
Apesar dos efeitos da fragmentação serem negativos para a maioria das espécies
(Aguillar et al. 2006), estudos empíricos com espécies arbóreas tropicais têm mostrado
diferentes respostas em relação aos efeitos da fragmentação sobre o sucesso reprodutivo
(Aizen & Feinsinger 1994a, Dick 2001, Cascante et al. 2002, Fuchs et al. 2003, Lobo et
al. 2005, Quesada et al. 2004, Herrerías-Diego et al. 2006, Herrerías-Diego et al. 2008).
Em relação a interações antagonísticas, a intensidade da predação de sementes
pode aumentar em um gradiente crescente de cobertura vegetal, sem efeitos sobre o
crescimento populacional (Kolb et al. 2007). A predação de sementes das espécies
arbóreas Samanea saman e Ceiba aesculifolia foi menor em fragmentos em relação à
5
floresta contínua (Cascante et al. 2002, Herrerías-Diego et al. 2008). Do ponto de vista
da conservação das plantas, mudanças nos níveis de predação de sementes podem
alterar a densidade de sementes, o estabelecimento de plântulas e a regeneração das
populações e, por fim, ter efeitos em longo prazo na comunidade (Herrerías-Diego et al.
2008). A redução ou eliminação de predadores de sementes em fragmentos florestais
pode afetar negativamente interações competitivas das plantas, alterando a composição
original de espécies nas comunidades fragmentadas (Herrerías-Diego et al. 2008).
Apesar das interações ligadas à polinização e à predação atuarem
concomitantemente, poucos estudos têm analisado seus efeitos combinados sobre a
produção de frutos e sementes, sobretudo em áreas com diferentes graus de
fragmentação ou conservação (Cunningham 2000, Steffan-Dewenter et al. 2001,
Cascante et al. 2002, Garcia & Chacoff 2007, Agren et al. 2008). Steffan-Dewenter e
colaboradores (2001) observaram o aumento do número de visitas por abelhas e da
proporção de capítulos predados em Centaurea jacea com o aumento da
complexibilidade da paisagem (medida pela proporção de habitat seminatural) em área
agrícola com fragmentos de floresta e habitats seminaturais na Alemanha. Na Costa
Rica, árvores isoladas de Samanea saman apresentaram produção de sementes por fruto
e probabilidade de polinização similares a árvores em populações contínuas, enquanto a
predação de sementes foi maior em área de floresta. Nesse estudo, se reconheceu a
importância de árvores isoladas para o fluxo gênico entre populações e como fonte de
recursos para polinizadores naturais (Cascante et al. 2002).
A ocorrência, intensidade e sincronia entre os eventos fenológicos é outro
aspecto relevante para comparação de populações em áreas com características distintas.
A sincronia de floração entre indivíduos de populações isoladas é essencial para garantir
o sucesso reprodutivo e a oferta de recursos aos polinizadores (Lopes & Buzato 2005).
Para Ceiba aesculifolia a floração teve pouca sobreposição entre populações em áreas
com diferentes graus de perturbação em três anos de estudo, contudo, a maior produção
de flores na área perturbada não acarretou em diferenças no sucesso reprodutivo entre as
áreas e a presença dos polinizadores estaria mantendo a conectividade entre as
populações (Herrerías-Diego et al. 2006). A ocorrência de indivíduos em áreas isoladas
é fundamental para promover o fluxo polínico entre fragmentos florestais e garantir a
diversidade genética das populações (Dick 2001). No entanto, no caso de Paquira
quinata, apesar da produção de frutos por indivíduo ter sido equivalente entre árvores
6
isoladas e em populações contínuas, árvores isoladas produziram mais flores e os níveis
de cruzamento foram menores (Fuchs et al. 2003).
Frente ao processo de ocupação, redução e degradação de áreas naturais pelas
atividades humanas, o estabelecimento de áreas protegidas é uma estratégia chave, em
nível local, regional e global, para a proteção da biodiversidade (Rocha et al. 2006,
Gaston 2008). O estabelecimento e a gestão das Unidades de Conservação (UCs) no
Brasil têm buscado pela complementaridade entre os dois grupos de categorias de
manejo: proteção integral (uso indireto dos recursos naturais) e uso sustentável (uso
direto) de acordo com as recomendações da IUCN (International Union for
Conservation of Nature). Os critérios da IUCN foram estabelecidos utilizando como
referência as premissas da Teoria da Biogeografia de Ilhas de MacArthur & Wilson
(1967) e priorizam tamanho, forma e conectância entre as áreas protegidas (Scarano
2006, Dourojeanni & Pádua 2007). A conectância entre UCs, por exemplo, com uso de
corredores ecológicos, permitiria a dispersão de espécies facilitando o fluxo gênico e a
colonização (Primack & Rodrigues 2004, Rocha et al. 2006).
Como uma das categorias de UCs de uso indireto, os Parques Nacionais
caracterizam-se por áreas de tamanho grande com objetivo de preservar amostras
representativas e ecologicamente viáveis de um ou mais ecossistemas (Dourojeanni &
Pádua 2007). No caso das UCs de uso direto, as Áreas de Proteção Ambiental foram
planejadas para conformar zonas de amortecimento e corredores ecológicos para as UCs
de uso mais restrito. Ainda devem contribuir para minimizar danos ambientais em áreas
com pressão antrópica ou em propriedades privadas (Dourojeanni & Pádua 2007).
Como contraponto, Gaston e colaboradores (2008) consideram que áreas protegidas de
uso sustentável têm menor valor para a conservação da biodiversidade e não conformam
áreas protegidas no sensu strictu empregado na biologia da conservação.
Considerando a confiança que as estratégias conservacionistas depositam nas
áreas protegidas e os altos níveis de investimento associado, inclusive a exclusão do uso
da terra para outras finalidades, é importante compreender o desempenho dessas áreas
(Gaston et al. 2008). Estudos com esta finalidade têm focado na avaliação e comparação
de áreas protegidas com base em inventários que avaliam a riqueza e abundância de
espécies (ver revisão em Gaston et al. 2008). Assim sendo, estudos que busquem
comparar UCs em relação a processos ecológicos, como os relacionados ao sucesso
reprodutivo, fenologia e interações mutualísticas e antagonísticas, são promissores.
7
Objetivos
Os objetivos deste estudo foram descrever a biologia reprodutiva e da
polinização de Senna multijuga no Parque Nacional de Itatiaia e quantificar alguns
parâmetros de sucesso reprodutivo e manutenção de interações ecológicas (fecundidade,
fenologia, polinização e predação de sementes pré-dispersão) desta espécie em duas
UCs de categorias distintas (Parque Nacional de Itatiaia e Área de Proteção Ambiental
da Serrinha do Alambari). Em função das características e dos objetivos de cada UC, é
esperado que a ocorrência e intensidade desses parâmetros sejam diferentes entre essas
UCs de categorias de manejo distintas. Efeitos negativos sobre parâmetros reprodutivos
e de interações planta-polinizador e planta-predador, semelhantes aos da fragmentação,
são esperados em áreas preservadas sob maior pressão antrópica. Dadas as diferenças
históricas de uso e ocupação do solo entre as UCs aqui estudadas e a maior
heterogeneidade de ambientes na Área de Proteção Ambiental espera-se que os
parâmetros avaliados sejam inferiores em relação ao Parque Nacional.
8
MATERIAL E MÉTODOS
Áreas de estudo
Esse estudo foi desenvolvido em 2007 e 2008 no Parque Nacional de Itatiaia e
na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari. Ambas UCs localizam-se em
área de Floresta Atlântica (sensu Oliveira-Filho & Fontes 2000) na Serra da
Mantiqueira, região sudeste do Brasil (Fig. 1). O Parque Nacional de Itatiaia (PNI)
localiza-se a oeste do estado Rio de Janeiro (municípios de Itatiaia e Resende) e ao sul
de Minas Gerais (municípios de Itamonte, Alagoa e Bocaína de Minas). O PNI foi
criado em 1937 (Decreto nº 1.713) com área de 11943 ha ampliada para 30000 ha em
1982 (Decreto nº 87.586). No PNI, o estudo foi desenvolvido na vertente sul (município
de Itatiaia) no vale do rio Campo Belo, afluente do rio Paraíba do Sul. Nessa área (22º
27' S; 44º 36' W), entre 500 e 1000 m de altitude, a vegetação é classificada como
Floresta Ombrófila Densa Montana (sensu Veloso et al. 1991).
Figura 1. Localização do Parque Nacional de Itatiaia (PNI) e da Área de Proteção
Ambiental da Serrinha do Alambari (APASA).
O clima nessa faixa altitudinal é do tipo Cwa e Cfb (classificação de Köeppen) e
apresenta duas estações bem marcadas: um período quente coincidindo com abundantes
chuvas e um período frio associado à baixa pluviosidade (Segadas-Vianna & Dau
1965). A temperatura média é de 18,20 C (15,10 C nos meses mais frios: junho, julho e
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agosto e 20,80 C nos meses mais quentes dezembro, janeiro, fevereiro, março). A
precipitação média anual é 1699 mm e corresponde a 116 dias de chuva (31,5%),
janeiro é o mês mais chuvoso com 289,2 mm e junho o menos com 31,5 mm (SegadasVianna & Dau 1965). O período de chuvas se estende de dezembro a fevereiro
totalizando 818,3mm (50%). A estação seca corresponde ao inverno e inclui os meses
de junho, julho, agosto, com média total de 102 mm (6%) e 12 dias de precipitação
(Segadas-Vianna & Dau 1965). De acordo com a normal climatológica (1961-1990) da
estação meteorológica do município de Resende, a estação seca estende-se de maio a
setembro, com média de 30 mm de precipitação e temperaturas médias de 13,80C
(mínima) e 25,70C (máxima). A estação chuvosa estende-se de outubro a abril com
média de 179,9 mm de precipitação e temperaturas médias de 18,90C (mínima) e 29,10C
(máxima) (Fig. 2A).
A Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari (APASA) é contígua ao
PNI, localiza-se na zona de amortecimento do Parque, na encosta leste, a oeste da RJ163, que segue para Visconde de Mauá (Fig. 1). A APASA foi criada em 1991 (Lei
Municipal no 1726), com área de 4500 ha, no município de Resende. O relevo é de
encosta de serra, constituído por extenso vale e parte das vertentes do PNI nas quais se
formam a parte alta das bacias dos rios Alambari e Pirapitinga, afluentes do rio Paraíba
do Sul.
Até o final do século XIX, a região da Serrinha do Alambari era coberta por
Floresta Atlântica e constituía a parte menos explorada de algumas fazendas. Parte das
terras foi aproveitada no auge do ciclo do café em Resende até a década de 1870, época
da decadência da cafeicultura na região (Projeto Serrinha 2008). Ao longo da primeira
metade do século XX, as fazendas foram divididas em propriedades menores, dedicadas
à lavoura. Entretanto, a baixa fertilidade natural dos solos não permitia um maior
desenvolvimento da agricultura no local e a partir da década de 40, teve início uma
ocupação
desordenada,
com
extração
de
madeira,
produção
de
carvão
e
desmembramento das terras. A criação do PNI em 1937 contribuiu para intensificar o
desmatamento na Serrinha, pois se tratava de uma área adjacente ao Parque sem
fiscalização. A pecuária extensiva já havia substituído os cafezais e se expandiu também
pelos vales e encostas da Serrinha. Entretanto, a exemplo do que ocorreu com a lavoura,
não encontrou o ambiente produtivo ideal tanto pela declividade acentuada como pela
baixa fertilidade dos solos (Projeto Serrinha 2008).
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Nos anos de 1950, começaram, em escala reduzida, as primeiras construções e
loteamentos para veranistas. A instalação do Camping Clube do Brasil, na década de 70,
confirmou a vocação turística da Serrinha, gerando uma grande transformação no local.
Com o crescimento do turismo a população local aumentou e surgiram outros
problemas ambientais, tais como a contaminação dos mananciais hídricos (Projeto
Serrinha 2008). Em 1989, foi criado o Grupo de Trabalho para o Desenvolvimento
Integrado da Serrinha, composto por moradores, representantes do poder público e
organizações da sociedade com interesse na preservação e defesa ambiental da região
(Projeto Serrinha 2008). Essa iniciativa culminou na criação da APASA em 1991 e,
posteriormente a implementação do seu Plano Diretor (Lei nº 1.845 de 1994). O Plano
Diretor regula e disciplina o uso e a ocupação do solo e subdivide a APASA em
zoneamento delimitado preferencialmente por cotas de altitude, cursos d’água e vias.
Para este estudo, foram considerados pontos amostrais da zona de vida silvestre, zona
de conservação da vida silvestre, zona residencial e zona agropecuária (Fig. 3 e Tab. 1).
A variação altitudinal na área de estudo na APASA é semelhante a do PNI, entre
500 e 1000 m e o clima é o mesmo, tipo Cwa e Cfb (Segadas-Vianna & Dau 1965). Para
fins de comparação do clima entre as áreas, dois climatogramas foram obtidos através
do programa DIVA-GIS 5.4 (Hijmans et al. 2006) a partir de dados climatológicos de
precipitação e temperatura mínima e máxima do Worldclim 1.4 (Hijmans et al. 2005),
para pontos georreferenciados das duas UCs (PNI: 220 27´ 6´´ S; 440 36´ 27´´ W;
APASA: 220 23´ 13´´ S; 440 32´ 53´´ W - Fig. 2B e C). As curvas de precipitação,
temperatura mínima e máxima não apresentaram diferença entre PNI e APASA através
do teste Kolmogorov-Sminorv (p > 0,10).
Apesar da vegetação ser classificada como Floresta Ombrófila Densa Montana
(senso Veloso et al. 1991) ao longo da variação altitudinal, diferentes estágios de
sucessão ecológica podem ser verificados na APASA. Nas áreas mais próximas ao PNI
e nas cotas altimétricas mais elevadas, a vegetação encontra-se em um estágio
sucessional mais avançado em relação às áreas em cotas altimétricas mais baixas, área
residencial e área agropastoril. Nesta encontra-se extensas áreas devastadas ainda
utilizadas para pastagem e outras em estágio inicial de regeneração.
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Figura 2. A. Precipitação (mm) média mensal (barras) e temperatura (0C) média mensal
mínima (▲) e máxima (■) da normal climatológica (1961-1990) do município de
Resende. Fonte: Instituto de Meteorologia, sexto distrito do Rio de Janeiro. B-C.
Precipitação (mm) média mensal (barras) e temperatura (0C) média mensal e mínima
(▲) e máxima (■) no Parque Nacional de Itatiaia (PNI) e na Área de Proteção
Ambiental da Serrinha do Alambari (APASA). Fonte: Worldclim 1.4 (Hijmans et al.
2005).
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Figura 3. Localização das zonas da Área de Proteção Ambiental da Serrinha do
Alambari. Fonte: Projeto Serrinha.
Tabela 1. Descrição das zonas da Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari.
Zona de Vida Silvestre (ZVS)
Reservas ecológicas e outras áreas com
proteção legal equivalente destinadas a
garantir a perenidade dos recursos hídricos, da
biodiversidade e das belezas cênicas.
Zona de Conservação da Vida Silvestre Zona onde poderá ser admitido o uso
(ZCVS)
moderado e autosustentado da biota, de modo
a garantir a integridade dos ecossistemas
locais.
Zona Residencial (ZR)
Zona onde poderão ser permitidas atividades
turísticas, de modo a permitir o uso sustentado
da biota e assegurar a manutenção dos
ecossistemas naturais.
Zona Agropecuária (ZAP)
Zona onde são permitidas atividades agrícolas
ou pecuárias, sendo, entretanto, proibidas
práticas predatórias dos recursos naturais.
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Espécie em estudo
Senna multijuga (Rich.) Irwin & Barneby é uma espécie de hábito arbóreo com
10 a 15 m de altura, comum entre 50 e 950 m de altitude em clareiras, borda de floresta,
matas ciliares e em áreas perturbadas e em regeneração, assim como pode ser
preservada em pastagens e plantações para sombrio (Irwin & Barneby 1982). A espécie
é indicada para restauração de áreas degradadas, como espécie secundária inicial
(Moraes et al. 2006) e é amplamente cultivada e utilizada para arborização urbana em
Brasília, Rio de Janeiro, São Paulo (Irwin & Barneby 1982) e Rio Grande do Sul
(Rodrigues et al. 2005). A floração ocorre nos meses de janeiro a maio e a frutificação
de março a novembro (Oberlaender 2006, Morim & Barroso 2007). A dispersão das
sementes é do tipo anemocórica.
No PNI, S. multijuga é freqüente na faixa entre 600 a 900 m de altitude, em
locais próximos ao rio Campo Belo, no interior da mata e em áreas de vegetação
alterada, caracterizando-a como espécie generalista (Morim 2006, Morim & Barroso
2007). Na APASA, a espécie pode ser observada em todas as zonas, seja nas bordas de
vegetação, áreas em regeneração e de pastagem, como também nas residências e nos
seus arredores (M. Torres, obs. pess.).
Senna multijuga apresenta distribuição ampla na América Central e do Sul, mas
as variedades apresentam distribuição geográfica mais restrita (Irwin & Barneby 1982).
Na área de estudo, ocorre Senna multijuga var. lindleyana que se distribui do sul da
Bahia ao nordeste de Santa Catarina, nas cristas e declives da formação Atlântica (Irwin
& Barneby 1982).
Biologia reprodutiva e visitantes florais
A biologia floral foi estudada a partir de material fresco e estocado em FAA
70%. A presença de osmósforos foi verificada por meio de teste com vermelho neutro
(Dafni 1992). A receptividade do estigma foi determinada utilizando peróxido de
hidrogênio (Zeisler 1938) com auxílio de lupa de campo. A viabilidade polínica foi
estimada em 200 grãos de pólen por antera em três anteras de cada tamanho utilizando
carmim acético, com auxílio de microscópio óptico (Dafni 1992). O teste Qui-quadrado
(X2) foi utilizado para analisar possíveis diferenças na viabilidade entre os grãos de
pólen provenientes dos três diferentes tamanhos de antera. O número de grãos de pólen
foi estimado em três anteras por tamanho utilizando a câmara de Neubauer com auxílio
de microscópio óptico. A razão pólen/óvulo foi determinada de acordo com Cruden
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(1977). Outros aspectos da biologia floral como coloração, odor, horário da antese e
duração da flor foram registrados em observações diretas no campo.
O sistema reprodutivo foi determinado através de testes de polinização
controlados em flores de inflorescências isoladas em sacos de “voile” ainda em botões
florais. Foram utilizados três indivíduos em pico de floração em fevereiro e março no
PNI e dois indivíduos na APASA em abril de 2008. O acesso às flores foi feito a partir
de escada e montagem de andaimes de construção civil (cf. Pires & Freitas 2008). As
flores foram submetidas aos tratamentos: apomixia: flores em pré-antese foram
emasculadas, marcadas e mantidas na inflorescência sem deposição de pólen no
estigma; autopolinização espontânea: flores em antese foram marcadas e mantidas na
inflorescência sem deposição de pólen no estigma; autopolinização manual: flores em
antese foram marcadas e o conteúdo de pólen de uma antera da própria flor ou de outra
flor do mesmo indivíduo foi depositado no estigma; polinização cruzada manual: flores
em antese foram marcadas e o conteúdo de pólen de uma antera de outro indivíduo foi
depositado no estigma. Os tratamentos foram distribuídos entre os indivíduos. A
autopolinização manual foi aplicada em cinco indivíduos e a polinização cruzada, em
quatro. Nos tratamentos autopolinização manual e polinização cruzada, a antera foi
dissecada sobre lâmina limpa e o conteúdo depositado no estigma. Nesses tratamentos
foram realizados cruzamentos para os três diferentes tamanhos de anteras.
O crescimento dos tubos polínicos foi verificado utilizando a técnica de
fluorescência de Martin (1959) em pistilos provenientes de tratamentos de
autopolinização manual e de polinização cruzada manual fixados em FAA 70% a
intervalos de 12, 24, 48 e 72 horas após o tratamento. Ainda, pistilos autopolinizados
fixados (24 horas após tratamento) foram desidratados em série etílica ascendente até
etanol absoluto e incluídos em hidroxietilmetacrilato (Leica) (Gerrits & Smid 1983).
Após inclusão e montagem dos blocos, estes foram seccionados longitudinalmente com
auxílio de micrótomo de rotação com 3 µm de espessura. As secções foram aderidas a
lâminas de vidro e coradas com azul de toluidina 0,05% (O’Brien et al. 1965) e
observadas em microscópio óptico de campo claro.
A fim de estimar a produção de frutos em condições naturais (controle), flores
em antese foram marcadas e mantidas expostas. O teste Qui-quadrado (X2) foi utilizado
para avaliar possíveis diferenças na produção de frutos formados nos tratamentos (entre
cruzamentos com anteras de diferentes tamanhos) e entre o tratamento polinização
cruzada e controle. Os dados do controle são provenientes de um indivíduo do PNI. O
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outro indivíduo que seria utilizado como controle sofreu forte florivoria por formigas do
gênero Atta e não pôde ser utilizado para este fim. As flores desse indivíduo que
estavam ensacadas não foram danificadas e os dados dos tratamentos foram utilizados
nas comparações. Para o terceiro indivíduo do PNI e nos dois indivíduos da APASA,
não foi possível estimar a produção de frutos em condições naturais.
Foi feita a contagem de óvulos, sementes desenvolvidas e sementes abortadas de
frutos provenientes do tratamento polinização cruzada (18 frutos) e controle (75 frutos)
do PNI. A fecundidade foi medida pela razão do número sementes desenvolvidas/
número de óvulos. A taxa de aborto foi medida pela razão sementes abortadas/óvulos.
Os frutos foram abertos com pinça e estilete e os óvulos e sementes contados com
auxílio da lupa. O número de câmeras seminíferas e cicatrizes de óvulos foram
utilizados para estimar o número de óvulos. Sementes íntegras, com testa bem formada,
foram consideradas desenvolvidas. Sementes com desenvolvimento interrompido e/ou
deformadas foram consideradas abortadas. O teste Kruskal-Wallis (H) foi utilizado para
analisar possíveis diferenças entre o número de óvulos, de sementes desenvolvidas, de
sementes abortadas, a fecundidade e a taxa de aborto dos cruzamentos com anteras de
diferentes tamanhos do tratamento polinização cruzada manual. O teste Mann-Whitnney
(U) foi utilizado para analisar possíveis diferenças no número de óvulos, de sementes
desenvolvidas, de sementes abortadas, na fecundidade e na taxa de aborto entre o
tratamento polinização cruzada e controle (indivíduos do PNI). Foi calculado o índice
de limitação polínica para produção de frutos (Ifrutos = 1 – (Fc / Fpc) onde Fc é a produção
de frutos do controle e Fpc é a produção de frutos da polinização cruzada) e para
produção de sementes (Isementes = 1 – (Rc / Rpc) onde Rc é a razão semente/óvulo no
controle e Rpc é a razão semente/óvulo da polinização cruzada) (Larson & Barrett 2000).
Os visitantes florais foram coletados com puçá e o comportamento de forrageio,
foi registrado. As observações foram realizadas em dias com céu limpo ou parcialmente
encoberto totalizando 12 horas distribuídas entre 8:00 e 17:00h em três indivíduos em
fevereiro de 2008 no PNI. As espécies coletadas foram classificadas em polinizadores e
pilhadores de acordo com o tamanho (Frankie et al. 1983) e o comportamento de
forrageio (Pinheiro & Sazima 2007). Foram consideradas pilhadoras abelhas pequenas
(< 12 mm) que durante a visita não contatavam o estigma e polinizadoras as abelhas de
tamanho médio e grande (≥ 12 mm) que contatavam o estigma.
16
Fenologia, fecundidade, predação de sementes e polinização entre PNI e APASA
O registro da fenologia vegetativa e reprodutiva foi mensal no período de
dezembro de 2007 a dezembro de 2008 em 19 indivíduos da espécie no PNI e 63
indivíduos na APASA. Foi registrada a presença e intensidade das fenofases brotamento
foliar: formação de novas folhas; queda foliar: folhas amareladas e ausência de folíolos;
floração: dividida em botão floral e antese; frutificação: separada em frutos imaturos
(verdes) e frutos maduros (marrons). A intensidade foi estimada individualmente
através da escala semiquantitativa de cinco categorias (0 a 4), com intervalo de 25%
entre elas (Fournier 1974). Foram calculados o percentual de intensidade de Fournier
(1974) e o índice de atividade (Bencke & Morellato 2002) para representação gráfica
dos valores.
A fecundidade, taxa de aborto, número de óvulos, de sementes desenvolvidas e
de sementes abortadas de frutos provenientes de indivíduos em condições naturais do
PNI (cinco indivíduos, 15 frutos por indivíduo, total de 75 frutos) e APASA (14
indivíduos, 15 frutos por indivíduo, total de 210 frutos) foram estimados seguindo a
mesma metodologia descrita anteriormente.
A predação de sementes foi registrada pela presença de predador dentro da
semente (espécies de bruquídeos) e/ou com vestígio de predação (orifícios na semente)
dos frutos provenientes de indivíduos do PNI e APASA. Para isso foram usados os
mesmos frutos utilizados para estimar a fecundidade, taxa de aborto, número de óvulos,
de sementes desenvolvidas e de sementes abortadas. Do total de sementes
desenvolvidas foi subtraído o número de sementes desenvolvidas predadas e obtido o
número de sementes desenvolvidas intactas. A taxa de predação foi medida pela razão
sementes desenvolvidas predadas/sementes desenvolvidas total. Por fim, a capacidade
reprodutiva foi medida pela razão de sementes desenvolvidas intactas/óvulos.
O número de visitas dos polinizadores e o número de flores visitadas foram
registrados no PNI e na APASA no período de março a maio de 2008. As medidas
foram feitas em duas ou três inflorescências por indivíduo em cada UC com auxílio de
luneta e binóculos, totalizando duas horas de observação por inflorescência a intervalos
de 15 minutos, distribuídos entre 8:00 e 13:00h em diferentes dias com céu limpo ou
parcialmente encoberto (total de 104 horas de observação). As inflorescências foram
amostradas de indivíduos em pico de floração com intensidade de floração igual ou
superior à categoria 3 da escala de Fournier. As inflorescências foram acompanhadas a
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cada 15 dias por um período de dois meses a fim de estimar a frutificação (número de
frutos/infloresência).
Os dados foram testados quanto à normalidade e homecedasticidade de
variâncias e os testes estatísticos foram realizados no software STATISTICA 6.0
(Statsoft, 2001). O teste Kolmogorov-Smirnov foi utilizado para analisar possíveis
diferenças entre as curvas do índice de atividade e do percentual de intensidades das
fenofases vegetativas e reprodutivas entre as UCs. O teste Kruskal-Wallis foi utilizado
para verificar possíveis diferenças entre os horários de observação em cada UC e
possíveis diferenças entre a freqüência de visitas e número de flores visitadas/hora entre
as zonas da APASA (ZAP, ZR, ZCVS, ZVS). A freqüência de visitas dos polinizadores,
número de flores visitadas/hora das inflorescências e frutificação das inflorescências (16
inflorescências no PNI e 26 na APASA) de indivíduos do PNI (quatro indivíduos) e da
APASA (12 indivíduos: três indivíduos por zona) foram comparadas, entre as UCs,
através do teste Mann-Whitnney (U) assim como o número de óvulos, de sementes
desenvolvidas total, de sementes desenvolvidas intactas, de sementes desenvolvidas
predadas, de sementes abortadas, a fecundidade, a capacidade reprodutiva, a taxa de
predação de sementes e a taxa de aborto (médias dos frutos dos cinco indivíduos do PNI
e média dos frutos dos 14 indivíduos da APASA).
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RESULTADOS
Biologia reprodutiva e visitantes florais
As flores de Senna multijuga, dispostas em panículas terminais, são assimétricas
e abertas, com 36,81 ± 2,56 mm (média ± desvio-padrão, em todo o texto) (n = 10) de
diâmetro. As sépalas amarelas, em número de cinco, são livres. As pétalas, também em
cinco, apresentam coloração amarela e são desiguais (Fig. 4A). O androceu é
constituído por dois estames grandes, um estame médio, quatro estames pequenos e três
estaminóides (Fig. 4A). Os estames grandes apresentam anteras curvas (7,50 ± 0,74
mm, n = 10) e filete alongado (6,28 ± 0,94 mm, n = 10). O estame médio apresenta
antera curva (6,40 ± 1,51 mm, n = 10) e filete curto (2,08 ± 0,45 mm, n = 10). Os
estames pequenos apresentam anteras retas (4,56 ± 0,65 mm, n = 10) e filetes curtos
(1,98 ± 0,20 mm, n = 10). As anteras apresentam deiscência poricida e o pólen é o único
recurso floral. As anteras reagiram ao teste com vermelho neutro e a presença dos
osmóforos foi verificada da base ao ápice da antera em estruturas definidas como frisos
longitudinais (sensu Guimarães et al. 1984). Os frisos longitudinais são constituídos por
um maciço de células de origem epidérmica e natureza secretora (Guimarães et al.
1984). O pistilo, com 13,93 ± 0,44 mm (n =10) de altura (da base ao estigma), apresenta
ovário súpero e unilocular, com 45,07 ± 6,14 (n= 75) óvulos de placentação sutural. O
estigma é circular, em forma de câmara e a abertura está voltada para a parte interna da
flor.
A viabilidade dos grãos de pólen foi de 96,33% ± 0,02 (n = 3) nas anteras
pequenas, 98,17% ± 0,003 (n = 3) para as anteras médias e 97,33% ± 0,02 (n = 3) para
as anteras grandes. Não houve diferença para viabilidade polínica do pólen proveniente
dos três diferentes tamanhos de antera (X2 = 3,82, p = 0,15). Anteras pequenas possuem
11789 ± 3206 grãos de pólen, anteras médias 12300 ± 2909 e anteras grandes 20178 ±
3384. Desta forma, o número total médio de grãos de pólen em uma flor é estimado em
99811 e a razão pólen/óvulo em 2218.
Durante o desenvolvimento do botão floral, o pistilo desloca-se da posição
central para posição lateral, à esquerda ou à direita, caracterizando a enantiostilia. Flores
de morfos opostos foram encontradas na mesma inflorescência (Fig. 4B). Os estames de
anteras grandes acompanham o deslocamento no sentido oposto aproximando-se da
pétala maior e a abertura do poro é direcionada no sentido da curvatura da pétala maior.
O estame médio acompanha o movimento do pistilo e fica em posição oposta à pétala
maior e o poro da antera é extrorso (Fig. 4A). Os estames pequenos dispõem-se no
19
centro da flor e a abertura dos poros direciona-se para o centro da flor. Durante o
deslocamento do pistilo e estames, a corola vai se abrindo. No botão em pré-antese, a
corola já estava totalmente aberta. O início da antese ocorreu no início da manhã (por
volta das 7:00h), quando o estigma estava receptivo e as anteras apresentavam
coloração amarelo-esverdeada e os frisos longitudinais alaranjados. Ao longo da manhã,
os frisos longitudinais das anteras liberaram odor, os poros se abriam e o pólen se
tornava disponível, sendo liberado apenas por vibração. O estigma permanecia receptivo
por todo o dia. Ao final da tarde, o odor não era mais perceptível e os frisos adquiriam
coloração amarronzada. A antese teve duração de ca. 12 horas. Na manhã do segundo
dia, a maioria das flores já perdeu os estames ou eles estão amarronzados e senescentes
e em seguida, as pétalas começavam a cair. Na manhã do terceiro dia, o pistilo e o cálice
persistiam, podendo persistir também a pétala de maior tamanho.
Figura 4. Flor de Senna multijuga. A. Disposição das peças florais: Pétala maior (Pm) e
anteras grandes (G) opostas ao pistilo (Pi) e ao estame médio (M). Estames pequenos no
centro da flor (P). Barra = 1 cm. B. Flores dos dois morfos na mesma inflorescência.
Quanto ao sistema reprodutivo a espécie é autoincompatível e não-apomítica
(Tab. 2). Não houve formação de frutos a partir do tratamento autopolinização
espontânea e manual com pólen proveniente dos três tamanhos de antera (ntotal = 137;
nantera P = 39, nantera M = 46, nantera G = 52). A queda de pistilos autopolinizados ocorreu em
até 10 dias após a polinização manual. No tratamento de polinização cruzada, não houve
diferença entre a produção de frutos (F) dos cruzamentos com pólen dos três tamanhos
de antera (X2 = 0,94; p = 0,62 Fpc = Ftotal = 0,53 (55/104); Fantera P = 0,59 (23/39), Fantera M
= 0,50 (14/28), Fantera G = 0,49 (18/37)). Desta forma, esses dados foram agrupados (Tab.
2). Tubos polínicos provenientes de tratamentos de autopolinização manual e de
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polinização cruzada manual foram observados penetrando no ovário ou nos óvulos 12
horas após as polinizações (Fig. 5A-C). Não foram observadas diferenças aparentes no
crescimento de tubos polínicos provenientes de autopolinização e polinização cruzada
manual, nem de tratamentos com pólen proveniente dos três diferentes tamanhos de
anteras.
A produção de frutos após polinização cruzada foi significativamente maior que
em condições naturais (Tab. 3). O índice de limitação polínica para produção de frutos
foi 0,73 e para a produção de sementes foi 0,25. No tratamento polinização cruzada, não
houve diferença entre o número de óvulos (H = 0,43, p = 0,81), de sementes
desenvolvidas (H = 0,10, p = 0,95), de sementes abortadas (H = 1,69, p = 0,43),
fecundidade (H = 0,18, p =0,92) e taxa de aborto (H = 1,45, p = 0,49) dos cruzamentos
com pólen dos três tamanhos de antera. Esses dados foram agrupados e comparados ao
controle
(Tab.
3).
A
fecundidade
no
tratamento
polinização
cruzada
foi
significativamente maior em relação ao controle e a taxa de aborto não apresentou
diferença (Tab. 3).
Os visitantes florais observados foram abelhas fêmeas (Hymenoptera: Apoidea)
que coletaram pólen. A coleta teve início por volta das 8:00h, permaneceu intensa até o
início da tarde e diminuiu a partir das 14:00h. Das espécies coletadas, 69% foram
classificadas como polinizadores, pois foi possível observar o contato do corpo na
região estigmática durante a visita (Tab. 4). Essas abelhas se aproximavam da flor e se
prendiam pela mandíbula e pernas dianteiras (Fig. 6A e B). A vibração dos músculos do
vôo era transmitida às anteras promovendo a liberação do pólen (cf. Buchman 1983). As
partes ventrais do tórax e do abdômen ficavam sobre as anteras de tamanho pequeno e a
lateral do tórax e do abdômen ficavam próximas às outras anteras (Fig. 6C). As espécies
de polinizadores mais freqüentes diferiram em relação ao comportamento de limpeza
entre as visitas. Bombus morio permanecia pairado e transferia o pólen do tórax e do
abdômen para a corbícula, com auxílio das pernas dianteiras e medianas, enquanto as
espécies de Centridini se prendiam com as mandíbulas nas estruturas florais e
transferiam o pólen do tórax e do abdômen para as escopas das pernas traseiras com
auxílio das pernas dianteiras e medianas. De maneira geral, as visitas duravam até três
segundos. As abelhas visitaram diversas flores numa mesma inflorescência e diversas
inflorescências de um mesmo indivíduo antes de deixarem a árvore. Abelhas pequenas,
como Euglossa iopoecila (Fig. 6D-F), não contataram o estigma durante as visitas e
foram classificadas como pilhadoras.
21
Tabela 2. Produção de frutos (porcentagem do número de frutos/número de flores) após
tratamentos de polinização controlados de Senna multijuga no Parque Nacional de
Itatiaia e na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari. n = número de flores
e frutos.
n flores
n frutos (%)
Apomixia
15
0 (0)
Autopolinização espontânea
15
0 (0)
Autopolinização manual
137
0 (0)
Polinização cruzada
104
55 (53)
Figura 5. Crescimento de tubos polínicos de Senna multijuga. A. Crescimento de tubos
no ovário 12 horas após autopolinização manual com pólen proveniente de antera
pequena. B. Tubo polínico penetrando em óvulo 12 horas após autopolinização manual
com pólen proveniente de antera grande. C. Corte longitudinal de óvulo 24 horas após
autopolinização manual mostrando tubo polínico penetrando no nucelo (setas).
22
Tabela 3. Produção de frutos (porcentagem do número de frutos/número de flores),
número de sementes desenvolvidas, de sementes abortadas e de óvulos, fecundidade
(sementes desenvolvidas/óvulos) e taxa de aborto (sementes abortadas/óvulos) de Senna
multijuga, após polinização cruzada e em condições naturais. Dados são média ± desvio
padrão.
Polinização
cruzada
Controle
Estatística
p
X2 = 31,32 < 0,0001
Produção de frutos (%)
53 (55/104)
14 (13/90)
Sementes desenvolvidas
31,44 ± 6,57
27,29 ± 7,20
U = 27,0
0,18
Sementes abortadas
3,61 ± 3,52
6,47 ± 2,68
U = 22,0
0,09
Óvulos
39,28 ± 2,59
45,07 ± 5,09
U = 11,0
0.01
Fecundidade
0,80 ± 0,16
0,60 ± 0,09
U = 8,0
0,01
Taxa de aborto
0,09 ± 0,09
0,15 ± 0,07
U = 25,0
0,14
23
Tabela 4. Espécies de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) visitantes das flores de Senna
multijuga. Legenda: Po = polinizador e Pi = pilhador.
Família
Tribo
Espécie
Função
Apidae
Euglossini
Euglossa iopoecila Dressler, 1982
Pi
Bombini
Bombus (Fervidobombus) brasiliensis Lepeletier, 1836
Po
Bombus morio (Swederus, 1787)
Po
Epicharis flava Friese, 1900
Po
Epicharis dejeanii Lepeletier, 1841
Po
Centris similis (Fabricius, 1804)
Po
Centris (Melacentris) cf. discolor Smith,1874
Po
Centris (Melacentris) cf. conspersa Mocsáry, 1899
Po
Centris varia (Erichson, 1848)
Po
Melipona rufiventris Lepeletier, 1836
Pi
Melipona sp.
Pi
Xylocopa frontalis Olivier, 1789
Po
Xylocopa subcyanea Pérez, 1901
Pi
Pseudaugochlora callaina Almeida, 2008
Pi
Centridini
Meliponini
Xylocopini
Halictidae
Augochlorini
24
Figura 6. Visitantes florais de Senna multijuga. A. Aproximação de Epicharis sp. à flor.
B. Contato do estigma na região dorsal do tórax (seta). C. Epicharis sp. presa aos
estames pequenos enquanto realiza vibrações para coleta de pólen. D. Aproximação de
Euglossa iopoecila à flor. E. E. iopoecila presa aos estames pequenos enquanto realiza
vibração para coleta de pólen. F. Durante a coleta de pólen por E. iopoecila não foi
observado contato do estigma (seta) com o corpo das abelhas.
Fenologia, fecundidade, predação de sementes e polinização entre o PNI e a APASA
O brotamento foliar no PNI não foi observado de abril a agosto e, na APASA, a
intensidade foi baixa (< 30%) neste mesmo intervalo (Fig. 7A). A atividade e
intensidade de queda foliar foram similares entre as UCs e constante ao longo dos
meses (Fig. 7B), exceto nos meses de outubro a dezembro, quando menos de 60% dos
indivíduos expressaram queda foliar e a intensidade foi baixa (< 15%) no PNI. Nesse
período a maioria dos indivíduos (90%) já havia perdido completamente a cobertura de
copa ou restavam poucas folhas enquanto na APASA a intensidade de queda mantevese constante e a maioria dos indivíduos (93%) não perdeu completamente a cobertura de
copa. As curvas do índice de atividade e percentual de intensidade das fenofases
vegetativas apresentaram diferença significativa (p < 0,05: atividade e intensidade de
brotamento foliar e atividade de queda foliar e p < 0,005: intensidade de queda foliar)
entre as UCs.
25
Senna multijuga apresentou padrão de floração anual com duração intermediária
(sensu Newstrom et al. 1994). A época de floração (botão floral e antese) foi diferente
entre as UCs (Fig. 7C e D) com curta sobreposição entre o final da floração no PNI e
início na APASA. O pico de floração (antese) ocorreu com dois meses de diferença
entre as UCs: em fevereiro no PNI e em abril na APASA. O desenvolvimento dos frutos
iniciou em março e se estendeu a junho no PNI enquanto na APASA iniciou em abril e
se estendeu a agosto (Fig. 7E). A época de maturação dos frutos e dispersão das
sementes foi diferente entre as UCs. A maturação e dispersão ocorreram a partir de
maio no PNI e a partir de junho na APASA (Fig. 7F). A intensidade foi maior em junho
e julho no PNI e em agosto e setembro na APASA (Fig. 7F). As curvas do índice de
atividade e percentual de intensidade das fenofases reprodutivas não apresentaram
diferença entre as UCs (p > 0,10).
O número de óvulos foi maior na APASA, enquanto o número de sementes
desenvolvidas predadas e a taxa de predação de sementes foram maiores no PNI (Tab.
5). O número de sementes desenvolvidas totais, de sementes desenvolvidas intactas, de
sementes abortadas, a fecundidade, a capacidade reprodutiva e a taxa de aborto não
foram diferentes entre as UCs (Tab. 5).
Não houve diferença no número de visitas (PNI: H = 0,69 p = 0,98; APASA: H
= 6,08, p = 0,41) e número de flores visitadas (PNI: H = 0,63, p = 0,99, APASA: H =
5,16, p = 0,52) entre os intervalos de horários para cada UC. Dessa forma, os dados
foram agrupados e as freqüências acumuladas das inflorescências foram comparadas
entre as UCs. Na APASA, não houve diferença significativa em relação à freqüência de
visitas (H = 1,95, p = 0,38) e número de flores visitas/hora (H = 2,18, p = 0,34) entre as
zonas ZAP, ZR e ZCVS. Houve diferença significativa em relação à freqüência de
visitas e número de flores visitadas com a inclusão da ZVS e a comparação posterior
entre as zonas indica que a diferença foi entre ZAP e ZVS (p < 0,01) e entre ZR e ZVS
(p < 0,01). A freqüência de visitas (U = -2,49, p = 0,013) e número de flores
visitadas/hora (U = -2,43, p = 0,015) foram maiores no PNI. No PNI, as inflorescências
receberam 3,45 ± 2,01 (n = 16) visitas/hora com 7,7 ± 5,71 (n = 16) flores
visitadas/hora, enquanto na APASA estes valores foram 1,89 ± 1,82 (n = 26) e 3,56 ±
3,97 (n = 26), respectivamente. Assim, tanto a freqüência de visitas como o número de
flores visitadas por hora foram em torno de duas vezes maiores no PNI que na APASA.
Não houve diferença em relação à frutificação nas inflorescências do PNI e APASA (U
= - 0,32, p = 0,75). No PNI, as inflorescências formaram 3,19 ± 3,85 (n = 16) frutos e na
26
APASA 3,0 ± 4,29 (n = 26). Para esta análise foram utilizados os dados da ZAP, ZR e
ZCVS da APASA indistintamente.
Figura 7. Representação gráfica do percentual de intensidade de Fournier () e do
índice de atividade (----) das fenofases vegetativas (A e B) e reprodutivas (C a F) de
Senna multijuga no Parque Nacional de Itatiaia (■) e na Área de Proteção Ambiental da
Serrinha do Alambari (▲) no período de dezembro de 2007 a dezembro de 2008.
27
Tabela 5. Número de óvulos, total de sementes desenvolvidas, sementes desenvolvidas
intactas, sementes desenvolvidas predadas, sementes abortadas, fecundidade (sementes
desenvolvidas totais/óvulos), capacidade reprodutiva (sementes intactas/óvulos), taxa de
predação de sementes (sementes predadas/total de sementes) e taxa de aborto (sementes
abortadas/óvulos) por fruto de Senna multijuga no Parque Nacional de Itatiaia (PNI) e
na Área de Proteção Ambiental da Serrinha do Alambari (APASA). Dados são média ±
desvio padrão; n = número de indivíduos.
PNI
(n = 5)
APASA
(n = 14)
Estatística
(U)
P
45,07 ± 5,09
52,95 ± 2,63
6,0
0,01
27,29 ± 7,20
26,66 ± 6,72
34,0
0,93
17,23 ± 3,04
22,41 ± 7,98
19,0
0,14
10,07 ± 6,54
4,25 ± 3,17
11,0
0,03
Sementes abortadas
6,47 ± 2,68
10,26 ± 5,65
20,0
0,16
Fecundidade
0,60 ± 0,09
0,51 ± 0,14
20,0
0,16
Capacidade reprodutiva
0,38 ± 0,07
0,43 ± 0,16
26,0
0,40
Taxa de predação de
sementes
0,35 ± 0,13
0,19 ± 0,18
10,0
0,02
Taxa de aborto
0,15 ± 0,07
0,19 ± 0,11
26,0
0,40
Óvulos
Sementes desenvolvidas
totais
Sementes desenvolvidas
intactas
Sementes desenvolvidas
predadas
28
DISCUSSÃO
Senna multijuga apresenta morfologia floral semelhante à de outras espécies do
gênero, por exemplo, pela assimetria da corola e androceu (Marazzi et al. 2006, 2007,
2008). As peculiaridades das estruturas florais no gênero, como diferentes tamanhos de
estames e diferenças de orientação dos poros das anteras, provavelmente evoluíram em
relação à polinização por vibração (Marazzi et al. 2007). A diversidade e maior
especialização das anteras abaxiais em relação aos estames medianos podem estar
relacionadas à divisão funcional das anteras, em alimentação e polinização, e ao
comportamento de coleta de pólen pelas abelhas (Gottsberger & SilberbauerGottsberger 1988, Silva et al. 2002, Marazzi et al. 2007). Contudo, não está claro se
esta divisão implica em restrições reprodutivas ao pólen proveniente de cada morfo
(Marazzi et al. 2007). Evidências quanto à fertilidade do pólen proveniente de cada
morfo de antera mostram que algumas espécies, tais como S. corymbosa e S. sylvestris,
apresentam restrições para a reprodução, enquanto outras não, como por exemplo, S.
multijuga e S. australis (Silva et al. 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Laporta 2003).
A orientação dos poros afeta diretamente a direção de liberação do pólen e a
assimetria da corola tem um papel importante durante a polinização (Marazzi et al.
2007, 2008). Na flor de S. multijuga, a pétala maior é assimétrica, falcado-ovada e
côncava (Guimarães et al. 1984). A posição e a concavidade da pétala maior de S.
multijuga parece ser uma característica importante para direcionar o pólen liberado das
anteras grandes para a parte lateral e dorsal do corpo das abelhas e reduzir a perda de
pólen, enquanto o pólen das anteras pequenas é liberado diretamente na região ventral
do corpo das abelhas. A enantiostilia é outro aspecto da assimetria floral de S. multijuga
que associado a heteranteria contribui na polinização. Jesson e Barrett (2005) sugerem
que a deflexão das anteras grandes opostas ao pistilo pode aumentar a precisão de
transferência de pólen cruzado e reduzir a interferência do estigma e das anteras dentro
ou entre flores da mesma planta. Desta forma, a distinção dos visitantes florais em
pilhadores e polinizadores é determinada pela combinação das características florais de
S. multijuga e a relação de tamanho com o corpo das abelhas. As abelhas polinizadoras
de S. multijuga na área de estudo pertencem aos mesmos gêneros (Xylocopa, Centris,
Bombus e Epicharis) dos polinizadores de outras espécies de Senna (Gottsberger &
Silberbauer-Gottsberger 1988, Silva et al. 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Laporta
2003, Pinheiro e Sazima 2007). A composição de polinizadores de uma planta pode
variar ao longo de sua área de ocorrência (Carvalho & Oliveira 2003, Devoto et al.
29
2006), seja por divergências entre a distribuição geográfica da planta e dos
polinizadores, seja por diferenças nas escolhas de forrageamento dos polinizadores em
resposta à composição e à fenologia das espécies de cada área. Das nove espécies de
polinizadores de S. multijuga no Itatiaia, três espécies (Bombus morio, Epicharis flava e
Xylocopa frontalis) atuaram também como polinizadores da espécie em área costeira em
Ubatuba, São Paulo, (Pinheiro & Sazima 2007), que dista ca. 110 km do PNI.
Senna multijuga não formou frutos por autopolinização, o que indica a presença
de um sistema autoincompatibilidade. A evidência de crescimento de tubos polínicos no
ovário e a penetração nos óvulos de pistilos autopolinizados sugere que não se trata de
sistema de autoincompatibilidade gametofítico clássico. Assim, o desenvolvimento de
frutos após autopolinização pode estar sendo impedido por mecanismo de
autoincompatibilidade
de
ação
tardia.
Apesar
do
registro
desse
tipo
de
autoincompatibilidade para algumas espécies de Leguminosae (Gibbs & Sassaki 1998,
Rodriguez-Riãno et al. 1999, Freitas & Oliveira 2002), o aborto de frutos
autopolinizados também tem sido associado à depressão por endogamia, isto é, a
expressão de diversos alelos recessivos deletérios que impedem o desenvolvimento
embrionário (Seavey & Bawa 1986). A autoincompatibilidade de ação tardia pode ser
distinguida da depressão por endogamia por três critérios (Seavey & Bawa 1986), a
saber: 1) a rejeição por ação tardia ocorreria em um momento único, causando o aborto
dos embriões em um estágio de desenvolvimento uniforme enquanto na depressão por
endogamia, o acúmulo de alelos deletérios causaria o aborto progressivo de embriões
em diferentes estágios de desenvolvimento; 2) na ação tardia, a maioria dos indivíduos
da população deve ser autoestéril; 3) a ocorrência de autoincompatibilidade em espécies
relacionadas indicaria a segregação de alelos de incompatibilidade dentro da família. O
aborto de pistilos autopolinizados após um curto período de tempo e a ausência de
frutos formados nos cinco indivíduos que foram autopolinizados em S. multijuga
indicam a presença de um sistema de autoincompatibilidade de ação tardia.
Tal termo tem sido utilizado para classificar mecanismos de rejeição diferentes e
com origem independente, que partilham a característica de não se enquadrarem nos
mecanismos de autoincompatibilidade tradicionais (Seavey & Bawa 1986). Os
mecanismos de ação tardia são identificados basicamente pela inibição de tubos na
camada do nucelo do óvulo ou a inibição da fusão dos gametas masculinos com a
oosfera e núcleos polares nos casos de rejeição pré-zigótica; e pelo aborto dos óvulos
em estágio inicial de desenvolvimento ou a degeneração do endosperma nos casos de
30
rejeição pós-zigótica (Seavey & Bawa 1986, Richards 1997). Apesar disso, nem todos
os registros de autoincompatibilidade de ação tardia em Leguminosae tem diferenciado
os mecanismos de rejeição em pré ou pós zigótica. Evidências para a rejeição pószigótica podem ser observadas em várias espécies da família tais como Hymenaea
stigonocarpa, pela evidência de zigoto sem divisões com núcleos do endosperma
(Gibbs et al. 1999), Caesalpinia calycina, pela evidência de penetração do tubo polínica
no saco embrionário (Lewis & Gibbs 1999), Dalbergia retusa, Dipteryx panamensis e
Myrospermum frutescens (Seavey & Bawa 1986) e Cytisus multiflorus (RodriguezRiãno et al. 2004) como também em espécies de Bignoniaceae (Bittencourt et al. 2003,
Bittencourt & Semir 2005, 2006). Por outro lado, existe uma evidência para rejeição
pré-zigótica em Acacia retinodes (Kenrick et al. 1986). Nesse sentido, o próximo passo
no estudo da autoincompatibilidade em S. multijuga é verificar se a ação tardia está
associada a um mecanismo de rejeição pós-zigótico.
As duas populações de Senna multijuga estudadas por Ribeiro e Lovato (2004),
em Minas Gerais, apresentaram diferentes taxas de cruzamento (tm = 0,84 para a
população da área de pastagem fora do Parque e tm = 0,54 para a população na área de
borda). A média das populações (tm = 0,69) e a menor taxa de cruzamento são inferiores
às
taxas
registradas
para
a
maioria
das
espécies
arbóreas
neotropicais
predominantemente de cruzamento cruzado (Dick 2001, Quesada et al. 2004, Mathiasen
et al. 2007, Borges et al. 2008). Ribeiro e Lovato (2004) sugerem a autofecundação para
a espécie como estratégia para assegurar a reprodução durante a colonização de novos
habitats. Porém, o resultado do sistema reprodutivo é conflitante especialmente se a
autoincompatibilidade é generalizada para a espécie. O que pode estar contribuindo para
a aparente autofecundação é o cruzamento entre parentes próximos ou poucos
indivíduos participando dos cruzamentos (Ribeiro & Lovato 2004). Uma explicação
alternativa é que a expressão da autoincompatibilidade pode variar nas populações de
uma espécie tal como observado em espécies heterostílicas (Barrett et al. 1989, Pailler
& Thompson 1997) e em diferentes tamanhos populacionais ou no limite geográfico de
distribuição da espécie (Fausto et al. 2001, Stone et al. 2006).
Limitação polínica é o termo que tem sido utilizado para tratar da redução do
sucesso reprodutivo das plantas decorrente da inadequada deposição de pólen (Larson &
Barrett 2000, Ashman et al. 2004, Knight et al. 2005). Se o resultado da frutificação em
condições naturais encontrado para um indivíduo do PNI reflete o da população, o
índice de limitação polínica para produção de frutos em S. multijuga (0,73) foi alto em
31
relação à média (0,38) observada para 100 espécies de Mata Atlântica (L. Freitas, M.W.
Torres e M.I. Sigiliano, dados não publ.). Para a produção de sementes, são escassos os
trabalhos que utilizam esta variável na comparação da polinização cruzada manual e em
condições naturais nas espécies levantadas na Mata Atlântica, apesar desta variável ser
considerada a mais apropriada para responder questões relacionadas à limitação
polínica, pois mede os efeitos diretos sobre a aptidão materna de um indivíduo (Ashman
et al. 2004, Knight et al. 2005). Considerando apenas espécies arbóreas em florestas
tropicais no Brasil (L. Freitas, M.W. Torres e M.I. Sigiliano, dados não publ.) e na
Costa Rica (dados compilados de Bawa 1974), o índice de limitação polínica para
produção de frutos foi 0,60 (44 espécies). Dentre essas, as espécies autoincompatíveis
(75%) apresentaram índice de limitação polínica mais alto (0,68) que as espécies
autocompatíveis (25%, 0,36). O índice de limitação polínica para essas espécies
arbóreas apresentou correlação negativa com o índice de compatibilidade (coeficiente
de Spearman = 0,53, p < 0,001). Esses resultados são semelhantes aos observados por
Larson e Barrett (2000) e mostram que a limitação polínica pode ser maior em espécies
arbóreas, possivelmente pela enorme quantidade de flores produzidas, mas o sistema de
compatibilidade parece ser a característica que melhor distingue as espécies em relação
à limitação polínica.
O aumento significativo da produção de frutos e da fecundidade após
polinização cruzada manual em relação ao controle pode indicar limitação nos níveis de
polinização natural (Stephenson 1981, Burd 1995) seja pela escassez de polinizadores
e/ou pelo transporte inadequado de pólen compatível. Contudo, a produção de frutos
(52%) e a fecundidade (0,80) em S. multijuga não atingiram seus potenciais após a
polinização
cruzada
manual,
indicando
que
outros
fatores
podem
atuar
concomitantemente, tais como a limitação por recursos, que é tida como um dos fatores
mais importantes na regulação da produção de frutos e sementes nas plantas
(Stephenson 1981). No contexto da seleção sexual, o sucesso reprodutivo masculino
provavelmente é limitado pela capacidade dos gametas masculinos garantirem o acesso
aos gametas femininos, enquanto o sucesso feminino é provavelmente limitado pela
capacidade de prover recursos para os óvulos e embriões (Bateman 1948). Bawa e
Webb (1984) sugerem que variações nas razões fruto/flor e semente/óvulo entre
espécies ocorrem de acordo com diferenças na intensidade da seleção sexual mais do
que na disponibilidade de polinizadores e recursos. Nesse sentido, a seleção para
aumentar a dispersão de pólen seria o principal fator na produção de flores excedentes e
32
a limitação por recursos regularia o sucesso feminino em S. multijuga uma vez que a
produção de frutos da polinização cruzada manual não atingiu o máximo e a quantidade
de sementes produzida por fruto e a taxa de aborto foram iguais entre a polinização
cruzada e o controle.
A maior intensidade de brotamento foliar de S. multijuga ocorreu na transição da
estação seca para a chuvosa e coincidiu com os resultados observados para a espécie em
floresta estacional (Reserva Biológica de Caratinga, Minas Gerais, Lemos-Filho &
Mendonça-Filho 2000) e em floresta ombrófila (Parque Nacional da Serra dos Órgãos,
Rio de Janeiro, Oberlaender 2006). O comportamento de queda foliar contínua ao longo
do ano nas UCs estudadas coincidiu com as observações de Oberlaender (2006) que
considerou a espécie como semidecídua. Lemos-Filho & Mendonça-Filho (2000)
observaram que S. multijuga reteve mais de 75% da cobertura de copa mesmo durante
os meses mais secos, no entanto, em áreas mais secas a queda de folhas foi mais
acentuada. Apesar de diferentes fatores climáticos poderem atuar sobre a indução das
fenofases vegetativas (Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2000, Borchet & Rivera 2001,
Borchet et al. 2002), as duas UCs aqui estudadas estão sob condições climáticas
semelhantes. Sabe-se que uma das consequências da fragmentação é a alteração do
microclima entre remanescentes florestais e floresta contínua, tais como o aumento da
radiação solar e temperatura nas áreas com menor cobertura vegetal (Saunders et al.
1991, Murcia 1995). Esses fatores regulam diversos processos biológicos como a
fotossíntese e o desenvolvimento vegetativo (Chen 1993, Saunders et al. 1993) e podem
explicar a diferença observada no comportamento vegetativo da espécie entre as UCs.
A floração anual com duração intermediária de S. multijuga na área de estudo
coincidiu com as observações de Oberlaender (2006) e Lemos-Filho & Mendonça-Filho
2000). Apesar de estudos sugerirem que fatores climáticos regulam a floração
(Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2002, Borchert et al. 2005), estes parecem não
explicar a diferença observada na época de floração entre as UCs, em torno de dois
meses. Tal diferença pode estar mais fortemente relacionada às fenofases vegetativas
como o brotamento (Borchet 1992). Borchert (1992) reconheceu três padrões de
floração de espécies arbóreas em relação ao brotamento: floração simultânea; floração
quando as folhas já estão maduras e floração durante ou após a queda foliar. Em S.
multijuga, a floração ocorreu após o brotamento quando as folhas já estavam
desenvolvidas. Nesse sentido, a diferença do comportamento vegetativo entre as UCs,
33
brotamento contínuo ao longo do ano na APASA e nos meses de outubro a maio no
PNI, pode ter contribuído para a diferença na época de floração.
A época de frutificação (frutos verdes) de S. multijuga nas áreas de estudo
coincidiu com a época observada por Oberlaender (2006), entre março e agosto. As
diferenças nas épocas de frutificação entre as UCs acompanharam a diferença entre a
época de floração. Contudo, a dispersão das sementes ocorreu na estação seca nas duas
áreas com a mesma freqüência e intensidade. Muitas espécies anemocóricas dispersam
as sementes na estação seca quando as condições ambientais são supostamente mais
favoráveis, isto é, baixa precipitação, baixa umidade relativa e ventos fortes (Frankie et
al. 1974, Morellato & Leitão-Filho 1992).
A freqüência de polinizadores e a predação de sementes em S. multijuga foram
menores na APASA em relação ao PNI. A menor polinização na APASA pode estar
relacionada à menor riqueza e abundância de espécies de plantas como fonte de recursos
para polinizadores e à menor disponibilidade de sítios para nidificação, que são fatores
importantes na regulação de populações de abelhas em ambientes fragmentados (Aizen
& Feinsinger 1994b, Tscharntke et al. 1998, Cane 2001, Goulson et al. 2008, SteffanDewenter & Schiele 2008). Apesar disso, a menor freqüência de polinizadores medida
na APASA não implicou em redução do sucesso reprodutivo da espécie, uma vez que a
fecundidade e a frutificação das inflorescências nas quais a freqüência de polinizadores
foi medida não diferiram entre as UCs. Para outras espécies autoincompatíveis, o
sucesso reprodutivo não apresentou diferenças em relação à fragmentação (Aizen &
Feinsinger 1994a, Dick 2001, Lopes & Buzato 2007, Ramos & Santos 2006, Dunley et
al. 2009), mas nestes casos, foi observado o aumento da freqüência de polinizadores, a
substituição dos polinizadores principais por polinizadores mais comuns em ambientes
alterados ou a polinização por espécie exótica (Apis mellifera). Em contrapartida, a
diminuição dos níveis de polinização pode reduzir o sucesso reprodutivo em ambientes
fragmentados, sobretudo em espécies autoincompatíveis (Aizen & Feinsinger 1994a,
Ghazoul et al. 1998, Gigord et al. 1999, Steffan-Dewenter et al. 2002, Aguilar &
Galetto 2004, Aguillar et al. 2006). Desta forma, embora a freqüência de polinizadores
na APASA não tenha implicado em redução de sucesso reprodutivo em S. multijuga no
período estudado, a manutenção dos níveis de polinização é fundamental para a
reprodução da espécie devido a presença de autoincompatibilidade e a dependência do
transporte de pólen entre indivíduos.
34
A maior taxa de predação de sementes de S. multijuga no PNI em relação à
APASA corrobora outros estudos empíricos que encontraram maior intensidade desta
interação em áreas com maior cobertura florestal (Cascante et al. 2002, Chacoff et al.
2004, Kolb et al. 2007, Herrerías-Diego et al. 2008). As populações de espécies de
bruquídeos podem ser afetadas por fatores dependentes de densidade e de distância,
relacionados à disponibilidade e flutuação dos recursos alimentares dentro de
fragmentos (Cascante et al. 2002). Além disso, insetos são sensíveis a variações nas
condições abióticas do ambiente, tais como alteração dos níveis de luminosidade e
umidade (Lewis & Basset 2007). Ainda, a especialização, o curto ciclo de vida e a
sincronia fenológica com a fenologia da planta hospedeira (Harper 1977) podem afetar a
dinâmica populacional desses insetos. Desta forma, a menor cobertura vegetal e
consequentemente a maior incidência de luz e menor disponibilidade de recursos são
fatores que podem explicar a menor intensidade de predação na APASA
Embora a capacidade reprodutiva de S. multijuga tenha sido igual entre as UCs,
isso possivelmente foi resultado do balanço entre interações ecológicas opostas
(polinização e predação de sementes). Embora seja difícil propor generalizações a partir
de um único caso, esse resultado indica que a aptidão da APASA para conservar os
processos ecológicos é inferior em relação ao PNI. Contudo, apesar da intensidade das
interações ecológicas ter sido maior no PNI, os resultados não indicam ruptura ou
degradação crítica dos processos na APASA, o que pode estar relacionado à
heterogeneidade de ambientes da APASA, com áreas com cobertura vegetal em estágios
intermediários e avançados de regeneração, pastagens, pastagens abandonadas com
vegetação em estágio inicial de regeneração e áreas construídas. Estudos têm ressaltado
a importância da composição da matriz nos efeitos da fragmentação (Bissonette &
Storch 2002) e matrizes em estágio inicial de regeneração potencialmente aumentam a
conectividade funcional nas paisagens de florestas tropicais em relação a matrizes de
monoculturas de eucalipto, agrícolas, pastagens e de área rural construída (Umetsu &
Pardini 2007). O aumento da proporção de habitat seminatural na paisagem pode
contribuir para o aumento dos níveis de polinização e predação (Steffan-Dewenter et al.
2001, 2002). Nesse sentido, as áreas em regeneração da APASA, em relação às áreas de
pastagem e construídas, potencialmente favorecem o restabelecimento dos processos
ecológicos.
35
CONCLUSÃO
Esse estudo ressalta a importância da APASA na complementaridade entre áreas
protegidas de categorias distintas de manejo. A APASA localiza-se na zona de
amortecimento do PNI que são áreas destinadas a suavizar a transição de áreas
protegidas para não-protegidas, contudo, têm se mostrado vulneráveis geralmente pela
falta de proteção legal e manejo (Gaston et al. 2008). Nesse sentido, o estabelecimento
de áreas protegidas contíguas como tais é interessante, pois parte da zona de
amortecimento do PNI passar a conformar uma UC que apesar de ser de uso direto,
prevê-se a fiscalização e assim os objetivos da zona de amortecimento poderiam ser
alcançados. Além disso, iniciativas de estabelecimento de áreas protegidas formando
mosaicos na paisagem devem ser incentivadas, sobretudo quando tais áreas estão sob
diferentes jurisdições: federal no PNI e municipal na APASA. Ainda, ressalta-se a
importância do estabelecimento de áreas protegidas pequenas para a proteção da
biodiversidade quando áreas maiores não podem ser estabelecidas sobretudo quando
abrigam remanescentes florestais representativos de um bioma ameaçado como a Mata
Atlântica em áreas de propriedade privada.
Por fim, S. multijuga é uma espécie generalista, comum em áreas de florestas
secundárias inicial e tardia e em áreas em estágio inicial de regeneração, este aspecto
pode acarretar um viés no significado dos resultados de sucesso reprodutivo equivalente
entre as UCs. Além disso, os resultados sobre as interações ecológicas de S. multijuga
sugerem que as diferenças entre as UCs são expressivas e, neste sentido, a função
principal da APASA como UC de uso sustentável seria para a proteção e regeneração de
áreas de floresta secundária e o restabelecimento das interações ecológicas, já para a
conservação dos processos ecológicos em escala espacial maior, o PNI, como UC de
proteção integral, seria essencial.
36
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