1073 REVISÃO PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE MÔNICA JOSENE B. PEREIRA1, FÁBIO AQUINO DE ALBUQUERQUE2 e CRISTINA SCHETINO BASTOS2 RESUMO: A cultura do algodão atrai e hospeda um complexo significativo de pragas, as quais atacam as raízes, caule, folhas, botões florais, maçãs e capulhos. A intensidade da injúria será diretamente proporcional às densidades populacionais e/ou ao período de tempo de ocorrência dos insetos e ácaros na cultura. Neste texto serão listadas as principais pragas da cultura do algodão no Brasil. Para efeitos didáticos as pragas foram subdivididas em sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. Termos para indexação: Pragas do algodão, sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. COTTON PESTS: IDENTIFICATION, BIOLOGY AND SYMPTOMS OF ATTACK ABSTRACT: Cotton plants attract a significative complex of pests which attack their roots, stems, leaves, buds, bolls and squares. The injury intensity of these pests will be directly influenced by the population densities and/or the elapsed time of the occurrence of cotton insects and mites. In this text it will be listed the main pests of cotton in Brazil. For better understanding this paper pests were clustered in three groups: plant suckers, defoliators and pests from reproductive parts. Index terms: Main pests of cotton, plant suckers, defoliators and pests from reproductive parts A cultura do algodão atrai e hospeda um complexo significativo de pragas, as quais atacam as raízes, caule, folhas, botões florais, maçãs e capulhos. A intensidade da injúria será diretamente proporcional às densidades populacionais e/ou ao período de tempo de ocorrência dos insetos e ácaros na cultura (SANTOS, 1998). A seguir serão listadas as principais pragas da cultura do algodão no Brasil. Para efeitos didáticos as pragas foram subdivididas em sugadores, desfolhadores e pragas das estruturas reprodutivas. Todavia, a inclusão de uma espécie em um determinado grupo não significa que ela não possa ser incluída em outros grupos. Exemplo disso são os pulgões, que foram incluídos no grupo dos sugadores, mas podem ocasionar perdas à cultura quando esta se encontra na fase reprodutiva. Como mencionado anteriormente, a subdivisão visa apenas tornar o material didático e baseou-se na característica comumente utilizada para categorizar estes grupos de artrópodes. 1 2 Universidade Estadual de Mato Grosso (UNEMAT), Campus de Tangará da Serra, MT. E-mail: mô[email protected] Embrapa Algodão, Rua Osvaldo Cruz, 1143, Centenário, 58107-720, Campina Grande, PB. E-mail: [email protected], [email protected] Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1074 M.J.B. PEREIRA, et al. 1 Sugadores 1.1 Pulgão do algodoeiro [Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae)] a) Identificação Os adultos de A. gossypii apresentam grande variabilidade em relação ao tamanho e à cor. Enquanto os adultos alados do inseto apresentam tamanho variável entre 1,1 e 1,8 mm, os indivíduos ápteros são menores alcançando entre 0,9 e 1,8 mm (LECLANT e DEGUINE, 1994). Na Figura 1 apresenta-se uma representação esquemática do inseto. A coloração é variável entre os tons amarelados, esverdeados e amarronzados, apresentando corpo pouco esclerotizado e em formato periforme (ZUCCHI et al., 1993; LECLANT e DEGUINE, 1994). A antena em geral apresenta seis segmentos (cinco em espécimes menores) e coloração pálea/parda, com exceção dos segmentos basais I e II e dos dois segmentos terminais. As tíbias também apresentam coloração pálea, sendo marrom escura nas extremidades. Os tarsos e cornículos são pretos, sendo que esta última estrutura apresenta comprimento uma vez e meia a duas vezes maior que a cauda que contém de cinco a sete pêlos (LECLANT e DEGUINE, 1994). As ninfas são amarelas, variando posteriormente de cinza a verde-escuro (GONDIM et al., 1999). Nevo e Coll (2001) observaram, durante duas gerações de A. gossypii, escurecimento significativo da população de pulgão, nos tratamentos com plantas de algodão adubadas com nitrogênio (100%), quando comparado com plantas sem nitrogênio (0%). Liu et al. (2002) verificaram que o padrão de coloração de A. gossypii pode ser alterado pela temperatura. FIG. 1. Representação esquemática de adulto de Aphis gossypii. Fonte: University of California, 2006. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1075 b) Biologia Este afídeo é considerado uma praga cosmopolita (PEÑA-MARTINEZ, 1992), existindo relatos de sua ocorrência em 63 famílias, 192 gêneros e 302 espécies de plantas (DEGUINE et. al., 1999). Apresentam alta capacidade reprodutiva; em regiões tropicais a reprodução processa-se exclusivamente por partenogênese telítoca, isto é, sem a participação do macho e tanto as formas aladas quanto as ápteras, constituídas de fêmeas, dão origem a ninfas viviparidade (GALLO et al., 2002). Os alados são os responsáveis pela migração e dispersão da colônia, enquanto que os ápteros são as ninfas e os adultos reprodutivos da colônia (DEGRANDE, 1998). As ninfas de A. gossypii passam por quatro ínstares ninfais durante seu desenvolvimento (GONDIM et al., 1999), sendo este período pouco variável mesmo quando o inseto se desenvolve sobre diferentes cultivares de algodão e espécies de plantas daninhas (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003; PESSOA et al., 2004). Sob condições ótimas de temperatura (25-30 oC) o desenvolvimento da fase ninfal completase em 4-6 dias (LECLANT e DEGUINE, 1994). Pessoa et al. (2004) e Michelotto e Busoli (2003) detectaram duração da fase ninfal de A. gossypii alimentado com folhas de algodoeiro e mantidos em condições controladas de 4,93 a 5,23 dias e 4,39 a 5,88 dias, respectivamente. O período reprodutivo de A. gossypii varia de 13,51 a 26 dias (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003; MICHELOTTO et al., 2003; PESSOA et al., 2004). Fêmeas adultas de A. gossypii, desenvolvendo-se sobre a cultivar Deltaopal, apresentaram grande capacidade reprodutiva, produzindo em torno de 5,69 ninfas/fêmea/dia e 84,5 ninfas/ fêmea (MICHELOTTO e BUSOLI, 2003). Em ensaio realizado sob condições controladas, Pessoa et al. (2004) verificaram que a máxima capacidade reprodutiva de A. gossypii, desenvolvendo-se sobre a cultivar JPM 781-88-3, foi de 4,16 ninfas/fêmea/dia e 69,51 ninfas/fêmeas. Muitas das alterações verificadas na capacidade reprodutiva de insetos em diferentes hospedeiros ocorrem devido a diferenças na qualidade nutricional. Neste sentido, Du et al. (2004) verificaram redução significativa na fecundidade de A. gossypii em plantas de algodão com maiores teores de gossipol, situando-se estes valores em 25,9, 24,5 e 11,3 ninfas/fêmeas para plantas, contendo 0,0601, 0,4403 e 1,116% de gossipol, respectivamente. Alternativamente, hospedeiros que apresentem uma melhor qualidade nutricional tendem a favorecer o desenvolvimento e a fecundidade dos insetos. Nevo e Coll (2001) observaram um aumento significativo no número de ninfas/dia de A. gossypii, quando as fêmeas se desenvolviam sobre plantas fertilizadas com níveis elevados de nitrogênio (150%) em comparação a plantas não fertilizadas (0%). A longevidade de adultos de A. gossypii situa-se entre 15 e 20 dias (GONDIM et al., 1999), podendo variar, como no caso das demais características, em função do hospedeiro sobre o qual o inseto se desenvolve. Nas cultivares Deltaopal, CNPA ITA 90 e Coodetec 402, a longevidade de A. gossypii foi de 24,33, 17,49 e 21,41 dias, respectivamente. Sob condições adversas para o inseto (altos teores de gossipol nas plantas), Du et al. (2004) observaram redução significativa nos valores desta característica. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1076 M.J.B. PEREIRA, et al. c) Sintomas de ataque Insetos sugadores, em geral, são capazes de ocasionar injúria direta e indireta às plantas. A injúria direta é decorrente da alimentação do inseto, causando deformações na planta, e a injúria indireta é devido às consequências de sua alimentação - excreção de exsudatos e transmissão de fitopatógenos (LECLANT e DEGUINE, 1994 ). No início, o ataque de A. gossypii é sempre localizado, em reboleira, a partir da colonização de alados migrantes, tornando-se, com o tempo, generalizado. As colônias de A. gossypii, geralmente ficam localizadas na região abaxial da folha (principalmente nas folhas do ponteiro), brotações e demais tecidos tenros e meristemáticos do algodoeiro (DEGRANDE, 1998). As folhas atacadas ficam mais escuras e brilhantes, com bordos virados para baixo, em forma de campânulas (encarquilhamento de folhas), os ponteiros atrofiam e as plantas apresentam desenvolvimento reduzido e crescimento retardado -enfezamento (ALMEIDA e SILVA, 1999). Durante o processo de alimentação, A. gossypii excreta um líquido açucarado, conhecido como “honeydew”, que é depositado sobre as folhas e maçãs, favorecendo o desenvolvimento da fumagina, causada pelo fungo Capnodium spp., de coloração negra, que recobre as folhas da planta, interferindo na respiração e na fotossíntese. Na fase do aparecimento dos capulhos, o “honeydew” e a fumagina depreciam a fibra, afetando sua utilização industrial. O líquido açucarado excretado por esses afídeos atrai, para o local, diversas formigas que, em simbiose com A. gossypii, alimentam-se da solução açucarada e protegem o afídeo de seus inimigos naturais (CALAGNOLO e SAUER, 1954; GODFREY et al., 2000). As picadas sucessivas efetuadas por A. gossypii em plantas doentes e sadias, podem contribuir para disseminar vírus causadores do Vermelhão e do Mosaico das Nervuras forma Ribeirão Bonito (CIA, 1977; COSTA et al. 1997; MICHELOTTO et al., 2003), que provocam o encurtamento dos entrenós, reduzem o porte da planta e fazem com que as folhas fiquem com bordos curvados para baixo, quebradiças e secas, reduzindo seriamente a produção (GALLO et al., 2002). Segundo estes autores, quando não controlado, A. gossypii pode reduzir a produção do algodoeiro em cerca de 44%, considerando-se apenas as perdas qualitativas e quantitativas, sem contabilizar as perdas decorrentes da transmissão de viroses. Os pulgões ocorrem durante todo o ciclo da cultura, mas as infestações mais importantes surgem dos 30 aos 80 dias de idade das plantas, como também na fase de maturação. Após a adubação nitrogenada de cobertura, ocorrem grandes infestações de pulgões, principalmente devido aos componentes nitrogenados solúveis que passam a ficar disponíveis no floema das plantas, favorecendo a incidência desta praga (FUNDAÇÃO – MT, 2001). 1.2. Tripes [Frankliniella schultzei Trybom, 1920 (Thysanoptera: Thripidae)] a) Identificação O gênero Frankliniella caracteriza-se por apresentar três pares de cerdas ocelares, oito antenômeros, primeira nervura da asa anterior completa e ctenídeo do oitavo tergito abdominal Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1077 situado antero-lateralmente em relação ao espiráculo (SAKIMURA e O’NEIL, 1979). Os adultos F. schultzei medem de 1,0 a 3,0 mm de comprimento, apresentam cerca de 2 mm de envergadura, coloração variável, podendo ocorrer em formas claras e escuras. Apresentam as pernas geralmente mais claras que o corpo. Possuem dois pares de asas franjadas e um aparelho bucal do tipo raspadorsugador. As fêmeas são maiores e em maior número que os machos. Os ovos são brancos, lisos, transparentes e sem brilho, alongados, possuem formato reniforme, cório fino e são depositados isoladamente na parte superior e inferior de folhas mais tenras, bem como junto às nervuras ou sobre elas através de pequenas fendas que são cobertas com excrementos (GONDIM et al., 1999). Entretanto, há relatos de deposição de ovos pelas fêmeas de F. schultzei sem a deposição de excrementos (PINENT e CARVALHO, 1998). O desenvolvimento pós-embrionário de F. schultzei apresenta dois ínstares larvais, um estágio de pré-pupa e outro de pupa, antes do estágio adulto (PINENT e CARVALHO, 1998). As ninfas diferenciam-se dos adultos por serem mais claras e apresentarem pernas e antenas praticamente incolores (GONDIM et al., 1999). Os dois primeiros ínstares assemelham-se aos adultos na aparência, exceto pela ausência das asas, por apresentarem olhos pigmentados de vermelho e um menor número de antenômeros. O período de pré-pupa é de inatividade, embora se perturbada seja capaz de andar. As antenas da pré-pupa são curtas, posicionadas para a frente da cabeça e as tecas alares aparecem relativamente curtas. A fase de pupa também é inativa em termos de alimentação e movimento, possuindo antenas posicionadas atrás da cabeça e voltadas para baixo e tecas alares mais alongadas (PINENT e CARVALHO, 1998). Apesar de existirem alguns relatos na literatura mencionando que Thrips tabaci Lindeman, 1889 (Thysanoptera: Thripidae) constitui-se em uma das espécies-praga do algodoeiro no Brasil (NAKANO et al., 1992; ZUCCHI, 1993; ALMEIDA e SILVA, 1999), Monteiro et al. (1998) realizaram coleta de tripes em algodoeiro cultivado em 30 localidades pertencentes a cinco estados, constatando que nenhum dos exemplares coletados foi identificado como T. tabaci. As espécies encontradas foram F. schultzei, Caliothrips phaseoli (Hood, 1912) e Frankliniella spp. (Thysanoptera: Thripidae) e estas duas últimas foram encontradas em um número reduzido de amostras. Os autores concluíram, portanto, que como a área de abrangência da amostragem foi considerável, é muito provável que esta espécie não ocorra associada ao algodoeiro e que os relatos anteriores de ocorrência devem ser devido a identificações equivocadas. b) Biologia A longevidade de adultos varia de 14 a 21 dias, sendo a reprodução geralmente sexuada. Todavia, há relatos de reprodução por partenogênese deuterótoca (PINENT e CARVALHO, 1998). A fêmea de F. schulzei oviposita cerca de 14 ovos/fêmea/dia, com uma fecundidade total de 20 a 100 ovos (ALMEIDA e SILVA, 1999). Todavia, fêmeas mantidas em laboratório e alimentadas com folíolos de tomateiro produziram em torno de 5,4 ovos por dia, com fecundidade total variando de 18 a 139 ovos. A duração média do período de pré-oviposição, do período de oviposição, do período de pós-oviposição, da incubação dos ovos, do primeiro e segundo ínstares, da fase de prépupa e da fase de pupa de F. schultzei, desenvolvendo-se sobre folíolos de tomateiro, foi de 1,7, 9,8, 3,0, 4,3, 2,0, 4,0, 5,0 e 7,0 dias, respectivamente. A duração total das fases larval, pré-pupa Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1078 M.J.B. PEREIRA, et al. e pupa de F. schultzei foi, em média, 8,3 dias, para machos e fêmeas. A longevidade média de machos e fêmeas foi de 13,1 e 13,6 dias, respectivamente (PINENT e CARVALHO, 1998). Em quatro dias, emergem as ninfas, de coloração esbranquiçada ou amarelada, que passam a se alimentar das folhas. A fase ninfal varia de 5 a 10 dias; os últimos ínstares são inativos e, geralmente, localizados no solo (DEGRANDE, 1998). c) Sintomas de ataque F. schulzei, normalmente, é encontrado na parte abaxial das folhas de plantas jovens e nas flores das plantas desenvolvidas de algodoeiro. As maiores infestações ocorrem em períodos de estiagem entre 10 e 20 dias após a emergência das plantas (DEGRANDE, 1998). Os tripes raspam as folhas e sugam a seiva que é extravasada pela epiderme danificada, ocasionando o aparecimento de pontos ferruginosos nos locais de ataque. A ocorrência de ataque tardio, por ocasião da floração e frutificação das plantas, provoca queda de botões florais ou necrose das folhas. Contudo os prejuízos mais pronunciados ocorrem quando as plantas são jovens. No início do ataque aparecem manchas prateadas no limbo foliar, necrose ao longo das nervuras e dobramento dos bordos foliares para cima. Posteriormente, as folhas ficam coriáceas e quebradiças. Se o ponteiro for atacado, ocorre o encarquilhamento geral e a paralisação temporária no desenvolvimento da planta. Em ataque muito precoce, as plantas podem até morrer (GONDIM et al., 1999). Existem alguns relatos de F. schultzei atuando como predador de ovos de ácaros além de sua atividade como fitófago (MILNE e WALTER, 1997). 1.3 Mosca-branca [Bemisia tabaci (Gennaduis, 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae)] a) Identificação O adulto de B. tabaci apresenta entre 1,1 a 1,2 mm de comprimento, sendo o macho ligeiramente menor. O corpo dos adultos são amarelados e estes apresentam dois pares de asas brancas. A reprodução pode ser sexuada e assexuada (partenogênese arrenótoca), sendo que neste último caso, apenas machos são produzidos. Os ovos apresentam formato elíptico, tamanho aproximado de 0,2 mm, sendo estreitos no ápice e largos na base, são pedicelados, apresentam coloração amarelo-esbranquiçada próximo à oviposição e tornando-se amarronzado, próximo à eclosão, quando claramente exibem os olhos avermelhados das ninfas (BUTLER JÚNIOR e HENNEBERRY, 1994). De acordo com Gameel (1972) o primeiro ínstar ninfal é amarelado, tornandose amarelo-esverdeado nos segundo e terceiro ínstares. A superfície dorsal é ligeiramente convexa ou convexa com margens suaves no primeiro ínstar, alterando-se para ligeiramente crenada nos segundo e terceiro ínstares, com segmentação aparente. Após a emergência, a ninfa desloca-se nas folhas e fixa-se através de seus estiletes, apresentando comprimento que varia de 0,7 a 1,6 mm (GONDIM et al., 1999). A pupa apresenta coloração amarela a marrom clara, cobertura dorsal com uma camada de cera incolor e margens crenadas (GAMEEL, 1972). b) Biologia Sob condições laboratoriais, o período de pré-oviposição varia de 3,3 a 4,9 dias, a 28 ºC e Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1079 14 ºC respectivamente. Em condições de campo, este mesmo período é variável entre 1 a 8 dias na faixa de 21,7 ºC a 25,5 ºC, podendo alcançar até 22 dias a 13,8 ºC (AVIDOV, 1956; AVIDOV e HARPAZ, 1969; AZAB et al., 1971). A capacidade reprodutiva de uma fêmea de B. tabaci, de acordo com GONDIM et al., (1999), é de, aproximadamente, 110 ovos durante seu período de vida, todavia, Almeida e Silva (1999) afirmam que varia entre 100 e 300 ovos/fêmea e Salas e Mendoza (1995), 194,9 ± 59,1 ovos por fêmea que se desenvolveram sobre folíolos de tomateiro, mantidos a 25 ºC de temperatura e 65% de umidade relativa (UR). A eclosão dos ovos se dá entre 5,0 a 22,5 dias a 32,5 ºC e 16,7 ºC, respectivamente, sendo bastante dependente da temperatura de desenvolvimento (BUTLER JÚNIOR. et al., 1983). As ninfas de B. tabaci passam por quatro ínstares, com duração variável entre 14 a 28 dias (GONDIM et al., 1999) ou 31 a 47 dias (DEOTALE et al., 1992) ou, ainda, por três ínstares e uma forma de transição com duração de 11,0 ± 2,1 dias (SALAS e MENDOZA, 1995). Há autores que mencionam a ocorrência de apenas três ínstares (AZAB et al. 1969). A longevidade de adultos de B. tabaci é de 18 dias em média (GONDIM et al., 1999), mas pode alcançar 19 ± 3,3 e 19,4 ± 5,8 dias para machos e fêmeas, respectivamente desenvolvendose sobre folíolos de tomateiro mantidos a 25 ºC de temperatura e 65% de UR (SALAS e MENDOZA, 1995); 3,85 a 4,20 dias e 8,71 a 9,20 dias para machos e fêmeas, respectivamente desenvolvendose sobre berinjela a 30 ºC e 60 ± 5% de UR (FEKRAT e BOR, 2005) e 4 a 7 dias e 9 a 18 dias para machos e fêmeas desenvolvendo-se sobre o algodoeiro em temperaturas de 19 ºC-26 ºC e 53% a 84% de UR, respectivamente (DEOTALE et al, 1992). Em condições de campo, o período total de desenvolvimento de B. tabaci sobre algodoeiro cultivado em Punjab, Índia, foi de 17,9 e 20 dias durante os meses de agosto e setembro, respectivamente. A longevidade de adultos foi maior em novembro (15,3 e 20 dias para machos e fêmeas, respectivamente) do que em junho (3,7 e 5,6 dias para machos e fêmeas, respectivamente). A fecundidade alcançou maiores valores entre novembro a dezembro (30,6 ovos) do que em junho (17,1 ovos) (ABDULLAH e SINGH, 2004). A duração total do ciclo de ovo a adulto de B. tabaci varia entre 21 a 35 dias (GONDIM et al., 1999). Salas e Mendoza (1995) reportam ciclo de 22,3 dias. Fekrat e Bor (2005) encontraram duração do ciclo de vida de 15,02 a 17,02 dias e Deotale et al. (1992) de 35 a 55 dias. Segundo Almeida e Silva (1999), B. tabaci pode apresentar de 11 a 15 gerações durante o ano. c) Sintomas de ataque Os adultos e ninfas de B. tabaci causam injúrias diretas e indiretas no algodoeiro. As injúrias diretas são decorrentes do hábito sugador do inseto, causando amarelecimento do limbo foliar e pontuações, que se tornam necróticas ao longo das nervuras, provocando crestamento, murcha e envelhecimento precoce das folhas, devido à injeção de saliva tóxica. Em virtude do ataque, pode ocorrer queda prematura de folhas, como também de botões e maçãs. Estes insetos eliminam um líquido açucarado, resíduo de sua alimentação, conhecido como honeydew, que, quando depositado Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1080 M.J.B. PEREIRA, et al. sobre as estruturas componentes das plantas de algodoeiro, favorecem o crescimento da fumagina. A deposição desta substância açucarada nas fibras por ocasião da abertura dos capulhos implica na redução da qualidade da fibra (BUTLER JÚNIOR e HENNEBERRY, 1994; GONDIM et al., 1999). As maiores perdas causadas por mosca branca ao algodoeiro são devidas à transmissão de viroses causadas por geminivírus, como o mosaico comum (ALMEIDA e SILVA, 1999). De acordo com Gondim et al. (1999), o mosaico comum é transmitido ao algodoeiro a partir de plantas infectadas do gênero Sida. 1.4 Ácaros São artrópodes de tamanho bastante reduzido e que geralmente localizam-se na face inferior das folhas. De maneira geral, diferenciam-se dos insetos por serem tetrápodes (quatro pares de pernas), exceto na fase imatura, onde apresentam apenas três pares de pernas. São muito próximos das aranhas, entretanto, não apresentam segmentação do corpo (cefalotórax e abdômen). Os ácaros apresentam duas partes: o idiossoma (corpo) e o gnatossoma (aparato bucal). O gnatossoma é composto basicamente por um par de quelíceras, localizadas acima da abertura oral e subcapítulo, formado pela fusão das coxas do palpo, que originam o tubo de alimentação. Nos ácaros fitófagos as quelíceras são usadas como estiletes. A base das quelíceras podem ser separadas ou fundidas, como nos Tetranychidae, onde a fusão das quelíceras formam o estilóforo, onde ficam alojados os dígitos móveis das quelíceras (FLECHTMANN, 1975). Na figura 2, apresentam-se as características para separação das principais subordens de ácaros agrícolas; as figuras 3 e 4, as características taxonômicas utilizadas na classificação das famílias Tarsonemidae e Tetranychidae. 1.4.1 Ácaro rajado [Tetranychus urticae, (Koch, 1836)] e ácaro vermelho [Tetranychus ludeni, Zacher, 1913) (Acari: Tetranychidae)] a) Identificação As fêmeas do ácaro rajado, comumente, apresentam coloração verde e duas manchas escuras no dorso. Os ovos, inicialmente, são translúcidos e à medida que se aproximam da eclosão das larvas tornam-se amarelados (FLECHTMANN, 1972). Apresentam longas cerdas no corpo e nas pernas (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). As fêmeas do ácaro vermelho têm coloração vermelha-rubra e não apresentam manchas dorsais. Os ovos são inicialmente amarelados evoluindo para vermelho-opaco, quando próximo da emergência das larvas (ZHANG, 1992; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). As fêmeas são arredondadas e os machos, de ambas as espécies, têm a parte posterior do idiossoma afilada (FLECHTMANN, 1972). Tanto o ácaro rajado quanto o vermelho tecem teias bastante densas, que servem para locomoção entre as folhas e para proteção dos ovos e formas jovens. Apesar da coloração constituir-se em um indicativo da espécie em questão, o padrão da coloração pode ser variável e identificações mais acuradas podem requerer o exame do órgão sexual do macho (aedeagus) sob microscópio (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1081 FIG. 2. Guia ilustrado utilizado para separação das principais subordens de ácaros de importância agrícola. Adaptado de Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1082 M.J.B. PEREIRA, et al. FIG. 3. Guia ilustrado utilizado para classificação das famílias pertencentes à subordem Prostigmata. Adaptado de Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1083 FIG. 4. Guia ilustrado utilizado para classificação da família Tetranychidae. Adaptado de: Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1084 M.J.B. PEREIRA, et al. Na Figura 5, apresentam-se características utilizadas para diferenciar as espécies T. urticae e T. ludeni. b) Biologia Os ácaros tetraniquídeos apresentam um ciclo de vida bastante curto principalmente nas nossas condições, passando, geralmente, pelas fases de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto. Apresentam, ainda, fases quiescentes entre as fases imaturas denominadas protocrisálida, deutocrisálida e teliocrisálida (FLECHTMANN, 1975; KRANTZ, 1978). Podem reproduzir-se sexuada e assexuadamente por partenogênese arrenotóca (HUFFAKER et al., 1969; KRANTZ, 1978; EVANS, 1992; GERSON, 1992). O ácaro rajado pode desenvolver-se numa faixa de 14 ºC a 40 ºC. Entre 30 ºC e 35 ºC o ciclo de vida de ovo a adulto dura em torno de uma semana (ZHANG, 2003). Silva et al. (1985a,b) avaliaram o efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia de T. urticae e concluíram que não houve efeito das cultivares sobre o desenvolvimento do ácaro. Ainda segundo estes autores, a duração média do ciclo de vida ficou em torno de 10,7 dias, com temperatura variando entre 24 ºC e 26 ºC, com uma viabilidade média de 83,33% para o período ovo-adulto. Uma fêmea adulta de T. urticae pode ovipositar mais de 100 ovos em duas semanas, a 25 ºC (LAING, 1969; SHIH et al., 1976; CAREY e BRADLEY, 1982). De acordo com Silva (2002), os períodos de ovo a adulto do ácaro vermelho foram inversamente proporcional ao aumento da temperatura, variando de 20,77 (20 ºC) a 8,50 dias (30 ºC) para fêmeas, e 18,83 (20 ºC) a 7,75 dias (30 ºC) para machos. Ainda segundo Silva (2002), a 30 ºC, verificou-se o maior número de ovos por fêmea/dia (3,47), a maior fecundidade (61,29 ovos) e o menor tempo médio de geração (9,27 dias). c) Sintomas de ataque São capazes de colonizar todas as porções foliares e frutíferas das plantas de algodão. Todavia, são normalmente encontrados na página inferior das folhas. Durante o ato de alimentação, introduzem seus estiletes nas células da epiderme e do mesófilo foliar, perfurando as células e ocasionando perda de água. Em seguida, sugam o conteúdo citoplasmático extravasado. Vale lembrar que ácaro não se alimenta de seiva e que os estiletes não têm função de sucção, servem apenas para perfurar a parede celular. Como consequência da sua injúria, os cloroplastos são danificados e a fotossíntese reduzida. A alteração de processos metabólicos ocasiona decréscimo no crescimento e florescimento (FLECHTMANN, 1972). Como sintoma do ataque do ácaro rajado e vermelho, há o aparecimento de manchas avermelhadas na face superior das folhas, nos locais opostos à colônia; com o passar do tempo, essas manchas tomam toda a folha, que necrosam e caem. Ambas as espécies têm preferência pela região mediana das plantas, migrando em seguida para o ponteiro. No momento da dispersão aglomeram-se nas extremidades das plantas, formando uma massa com milhares de indivíduos, esperando a ação dos ventos para se dispersarem (FLECHTMANN, 1972, BLEICHER, 1981). As colônias destas espécies normalmente iniciam seu ataque na base da lâmina foliar, próximo ao pecíolo, dispersando-se gradualmente para todos os lados do limbo foliar, produzindo um padrão difuso de manchas vermelhas e amareladas. A queda Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1085 FIG. 5. Guia ilustrado utilizado para classificação da família Tetranychidae. Adaptado de: Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1086 M.J.B. PEREIRA, et al. das folhas é verificada quando as infestações são muito elevadas (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Oliveira e Calcagnolo (1975) observaram que os surtos de T. urticae, em algodoeiro cultivado em São Paulo, levaram a reduções na produtividade da ordem de 17-25% e afetaram a qualidade da fibra. No Zimbabwe, infestações por T. urticae ou T. ludeni 14 semanas após a germinação causaram danos da ordem de 14%. Porém, quando a infestação ocorre seis semanas após a germinação as perdas alcançam 67% (DUNCOMBE, 1977). 1.4.2 Ácaro branco [Polyphagotarsonemus latus, Banks, 1804 (Acari: Tarsonemidae)]. a) Identificação O ácaro branco, também conhecido como ácaro da rasgadura do algodoeiro e da “queda do chapéu do mamoeiro”, é um artrópode de tamanho bastante reduzido de coloração translúcida a levemente amarelada e com aspecto brilhante. Apresentam quatro pares de pernas, entretanto o quarto par apresenta o segmento tarsal modificado em forma de chicote e a tíbia em forma de unha. Os machos apresentam o comportamento precopulatório de carregar a forma quiescente da fêmea aderida a parte posterior do idiossoma, presa a duas ventosas. Assim que a fêmea emerge ocorre a cópula (LINDQUIST, 1986; LOFEGO, 2004). Os ovos geralmente são colocados isoladamente, possuem formato alongado, são aderidos à superfície foliar e apresentam linhas longitudinais de pequenos tubérculos em sua superfície (FLECHTMANN, 1972). Nas figuras 6, 7 e 8, constam os caracteres básicos que permitem identificar P. latus. b) Biologia O ciclo de desenvolvimento de P. latus inclui apenas as fases de ovo, larva, “pupa” e adulto. Podem reproduzir-se sexuada e assexuadamente por partenogênese arrenotóca (KRANTZ, 1978; EVANS, 1992; GERSON, 1992). Segundo Gerson (1992), esta espécie pode completar sua geração em uma semana sob condições ótimas (25 ºC e alta umidade relativa do ar) e depositar aproximadamente 40 ovos por fêmea. Schmitz (1962) verificou que a 26 ºC a 30 ºC e em condição de alta umidade relativa, P. latus requer de quatro a cinco dias para completar uma geração e deposita cerca de 3,5 ovos por dia, durante seis dias. De acordo com Zhang (2003), o ciclo de ovo a adulto está em torno de 4,1 dias para machos e fêmeas, quando criados sobre folhas de pimenta. Lee et al. (1992) verificaram que, quando se desenvolviam sobre feijão Phaseolus vulgaris, a duração ovo a adulto foi de 4,7 dias para ambos os sexos. Vieira e Chiavegato (1999) encontraram que a duração deste período foi de 3,7 dias para fêmeas e 3,6 dias para machos, quando alimentados com limão siciliano. Segundo Silva et al. (1998) o período de ovo a adulto variou entre 5,7 a 6,2 dias para fêmeas e machos, a 20 ºC, e de 3,4 a 3,6 dias para fêmeas e machos, a 30 ºC, desenvolvendo-se sobre folhas de pimentão. c) Sintomas de ataque O ácaro branco ataca preferencialmente folhas novas e brotações (OLIVEIRA e Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1087 FIG. 6. Guia ilustrado utilizado para separação das espécies pertencentes ao gênero Tetranychus. Adaptado de: Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1088 M.J.B. PEREIRA, et al. FIG. 7. Guia ilustrado utilizado para separação das espécies pertencentes ao gênero Tetranychus. Adaptado de: Zhang, 2003. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1089 Vista ventral e dorsal de fêmea de P. latus. FIG. 8. Guia ilustrado utilizado para identificação de P. latus. Adaptado de: Zhang, 2003. CALCAGNOLO, 1974), provocando escurecimento, seguido de enrolamento dos bordos para baixo; a face ventral da folha adquire um aspecto vítreo brilhante. Como conseqüência final, ocorre a rasgadura das folhas. Pouco se conhece sobre a dispersão do ácaro branco, entretanto, esta pode ser pela ação dos ventos, pelo trânsito de máquinas e implementos e por insetos como, por exemplo, mosca branca (ZHANG, 2003). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1090 M.J.B. PEREIRA, et al. 1.5 Percevejo Tingidae [Gargaphia torresi Costa Lima 1922 (Hemiptera: Tingidae)] a) Identificação As fêmeas geralmente fazem postura na face inferior das folhas, em meio a seus excrementos. Os ovos que ficam depositados na superfície das folhas e parcialmente embutidos no parênquima foliar (COSTA LIMA, 1940), apresentam formato de cone, possuem a porção apical mais afilada e achatada, medindo cerca de 2 mm de comprimento e apresentando coloração variável do branco ao creme; são depositados isoladamente, porém existe tendência de que novos ovos sejam colocados nos locais onde já existem posturas (SILVA, 2004). As ninfas apresentam diferenças em tamanhos e no comprimento dos espinhos dorsais e, a partir do 3º ínstar, pela presença e comprimento das tecas alares (SILVA, 2004). Os adultos são brancos logo após a emergência, tornando-se acinzentados com enrijecimento do novo tegumento, sendo facilmente reconhecidos pelo aspecto reticulado da superfície dorsal das asas; a cabeça, as expansões laterais do tórax e as asas apresentam, em geral, um padrão de linhas elevadas que delimitam áreas membranosas e alveoladas nas depressões. As fêmeas são bastante semelhantes aos machos morfologicamente, sendo diferenciadas pela presença do ovipositor (SILVA, 2004). b) Biologia O período de incubação dos ovos varia de 4 (30 ºC) a 11 dias (20 ºC), sendo de 7 dias a 25 ºC. Os períodos de pré-oviposição, oviposição e pós-oviposição são de 5,6 e 4,1, 34,9 e 9,7 e 3,4 e 1,6 dias a 25º e 30 ºC, respectivamente (SILVA, 2004). As ninfas de G. torresi passam por cinco ínstares, durante seu desenvolvimento no algodoeiro; a duração total do estágio ninfal varia de 20,8 (20 ºC) a 8,3 dias (30 ºC) e de 13,8 e 14,3 dias a 25 ºC, para fêmeas e machos desenvolvendo-se sobre algodoeiro, respectivamente. O primeiro ínstar tem duração de 2,0 (30 ºC) a 4,7 (20 ºC) dias para as fêmeas e 2,0 (30 ºC) a 4,5 dias (20 ºC) para os machos. A duração do segundo, terceiro, quarto e quinto ínstares para fêmeas e machos é de 3,0 (20 ºC) a 2,5 dias (30 ºC) e 3,0 (20 ºC) a 1,2 dias (30 ºC); 3,1 (20 ºC) a 0,9 dias (30 ºC) e 3,3 (20 ºC) a 0,8 dias (30 ºC); 3,7 (20 ºC) a 1,4 dias (30 ºC) e 4,2 (20 ºC) a 1,7 dias (30 ºC) e 6,3 (20 ºC) a 2,9 dias (30 ºC) e 6,4 (20 ºC) a 2,8 dias (30 ºC), respectivamente (SILVA, 2004). Hamity et al. (2006) observaram as características biológicas de G. torresi desenvolvendose sobre girassol e detectaram que tanto a duração dos estádios ninfais quanto do estágio ninfal do inseto a 25 ºC foram superiores em relação aos valores encontrados por Silva (2004).. A longevidade de fêmeas e machos situa-se em torno de 44,9 e 63,5 dias a 25 ºC e 20,1 e 30,1 dias a 30 ºC (SILVA, 2004). Hamity et al. (2006) detectaram longevidade de 37 e 23 dias para fêmeas e machos de G. torresi, desenvolvendo-se sobre girassol a 25 ºC. A fecundidade variou entre 183,1 (25 ºC) e 61,0 (30 ºC), quando o inseto se desenvolvia sobre o algodoeiro, sendo de 181 a 25 ºC, quando o inseto se desenvolvia sobre o girassol (SILVA, 2004; HAMITY et al., 2006). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1091 c) Sintomas de ataque O hábito sugador do inseto deixa as plantas atacadas com manchas brancas e cloróticas nas folhas, que correspondem, na face inferior, aos locais onde se situam as colônias. Dependendo da intensidade do ataque, as plantas ficam raquíticas, podendo até morrer (MORAES, 1981; SILVA e BARBOSA, 1986). As injúrias são observadas primeiramente nas folhas do terço inferior das plantas (BLEICHER e FREIRE, 1980) e, de acordo com Vieira et al. (1991), as perdas na produção de algodoeiro herbáceo podem variar de 19,83 a 54,70%. 1.6 Cochonilha [Planococcus minor (Maskell) (Hemiptera: Pseudococcidae)] a) Identificação Esta espécie apresenta formato ovalado, coloração rosada e o corpo recoberto com cerosidade branca e apêndices filamentosos ao redor do corpo, em número variável (SANTACECÍLIA et al., 2002). As fêmeas de P. minor apresentam comprimento de 1,3-3,2 mm, largura de 0,8-1,9 mm, pernas alongadas (trocânter traseiro + fêmur em torno de 220-360 µm) e 18 pares de apêndices filamentosos (COX, 1989). São muito confundidas com Planococcus citri (Risso) (Hemiptera: Pseudoccocidae), levando a identificações errôneas. b) Biologia Estudos da biologia do inseto desenvolvidos na Índia demonstraram que P. minor passa por 10 gerações em um ano, sendo oito entre fevereiro e novembro e duas entre novembro e janeiro. As ninfas fêmeas e machos completam seu desenvolvimento em 17,79±1,84 a 25,47±3,35 dias e 19,00±1,57 a 28,17±2,36 dias a 19 ºC e 33 oC, respectivamente. A temperatura ótima situa-se entre 25 ºC a 31 ºC. A proporção sexual situa-se entre 1:1,54 a 1:2,75 machos:fêmeas. O ciclo de vida completa-se entre 28 dias (mínimo) e 45 dias (máximo) em dezembro (SAHOO et al., 1999). Martinez e Suris (1998) constataram, em estudos de laboratório (26, 4 ºC ±0,3 ºC e UR 69,1±7,7%), menor duração do desenvolvimento entre as fêmeas (cerca de 19,12 dias) do que entre os machos (cerca de 22,6 dias); a duração do período reprodutivo foi 14,9 dias, a fecundidade média foi de 219 ovos, o ciclo de vida 50 dias, a longevidade 31 dias, o tempo de geração 41 dias e a razão sexual 0,82. c) Sintomas de ataque Esses insetos sugam a seiva das plantas e, em grandes infestações, podem causar seu definhamento, levando-as à morte (SANTA-CECÍLIA et al., 2002). No início do ataque, P. minor concentra a infestação nos locais da planta de algodoeiro onde o metabolismo é acelerado (ponteiro das plantas, base de botões e de flores) e com o passar do tempo passa a infestar todos os órgão das plantas de maneira indistinta, principalmente quando não há disponibilidade de outros hospedeiros, condição normalmente comum no cultivo irrigado das áreas do sertão nordestino. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1092 M.J.B. PEREIRA, et al. 2 Desfolhadores 2.1 Curuquerê do algodoeiro [Alabama argillacea (Hübner, 1818) (Lepidoptera: Noctuidae)] a) Identificação A mariposa do curuquerê apresenta hábito noturno, mede cerca de 30 mm de envergadura, possui cor marrom-palha e apresenta duas manchas circulares escuras na parte central das asas anteriores. Os ovos são muito pequenos, de coloração azul-esverdeada, quando recém colocados, tornando-se transparente à medida que se aproximam da eclosão. Apresentam formato circular e são achatados, sendo depositados isoladamente, tanto na face superior quanto na face inferior da folha do algodoeiro. A lagarta pode medir até 40 mm de comprimento, com coloração variando do verde-amarelado ao verde-escuro. Apresenta a cabeça amarelada com pontuações pretas e listras longitudinais ao longo do corpo. Quando o nível populacional aumenta, as lagartas se tornam enegrecidas. Locomove-se como “mede-palmo”, saltando quando tocada. Ao final da fase larval, a lagarta enrola a folha onde se encontra e tece uma espécie de casulo, passando todo o período pupal no seu interior. A pupa tem formato reniforme e cor castanho-escura (BLEICHER et al. 1981; LUKEFAHR et al., 1984; ZUCCHI et al., 1993; DEGRANDE, 1998). b) Biologia Kasten Junior (1980), estudando a biologia desta praga, observou uma variação da fase larval de 17, 56 a 9,00 dias para as temperaturas de 20 ºC e 35 ºC, respectivamente. De acordo com este autor, o número de ínstares é variável com a temperatura, apresentando 6 ínstares a 20 ºC e 25 ºC e 5 ínstares a 30 ºC e 35 ºC. Este autor verificou ainda que a temperatura ideal, para o desenvolvimento das lagartas de A. argillacea, foi 30 ºC, apresentando uma viabilidade média de 96,25%. A 25 ºC, a fase de pré-pupa durou apenas um dia, com uma viabilidade de 98,63%. Para a fase pupal, a temperatura de 30 ºC foi considerada ideal, pois possibilitou a redução do período de desenvolvimento; o mesmo foi constatado para a temperatura de 35 ºC. Todavia, a viabilidade da fase pupal a 30 ºC (94,9%) foi superior à obtida à 35 ºC (64,8%). A razão sexual média foi 0,565 e 0,567 a 25 e 30 ºC, respectivamente. A longevidade variou entre 23,1 dias (20 ºC) e 2,4 dias (35 ºC); nas temperaturas de 25 ºC e 30 ºC a longevidade foi de 13,6 a 7,9 dias, respectivamente. Nestas mesmas temperaturas, a fecundidade foi de 327,47 e 178,78 ovos, respectivamente. A 20 ºC e 35 ºC não foi observada postura. Chagas (1983) avaliou o efeito de diferentes estágios de desenvolvimento de oito cultivares de algodeiro sobre a biologia de A. argillacea e verificou que o estágio de frutificação possibilitou o desenvolvimento mais rápido da fase larval, seguido pelos estágios de florescimento e abertura das maçãs. As maiores viabilidades para a fase larval foram verificadas nos estágios de frutificação (96,50%) e abertura das maçãs (92,67%). Este autor observou que o estágio de frutificação foi o que apresentou menores valores médios para a duração da fase pupal (8,56 dias), seguido do estágio de florescimento (9,79 dias) e do de abertura das maçãs (10,45 dias). As maiores viabilidades da fase pupal foram verificadas nos estágios de frutificação (99,75%), de florescimento (98,60%) Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1093 e de abertura das maçãs (97,87%). Os adultos do inseto alcançaram maior longevidade na fase de florescimento (17,85 dias). Segundo Silva e Carvalho (1998), doses crescentes de nitrogênio contribuíram para reduzir a duração da fase larval e promover maior viabilidade, mas não alterou o período pré-pupal. c) Sintomas de ataque As lagartas de A. argillacea atacam o limbo foliar do algodoeiro, devorando as folhas quase totalmente, podendo atacar também as nervuras maiores e os pecíolos. Quando o ataque ocorre por ocasião da abertura das maçãs, provocam maturação forçada, diminuindo a resistência das fibras. Podem ainda causar redução da capacidade fotossintética das plantas, devido à desfolha. As lagartas provocam desfolhamento descendente na planta, a partir das folhas do ponteiro. Os últimos três estádios larvais são responsáveis pela maior parte da desfolha e, dependendo da época de ataque, podem causar maturação precoce das maçãs e paralisação da frutificação, resultando em redução da produção. Quando o ataque ocorre por ocasião da abertura das maçãs, há uma maturação forçada, diminuindo a resistência das fibras. Infestações no final do ciclo contaminam as fibras com fezes ou mesmo com a hemolinfa de lagartas, esmagadas pela colheitadeira (DEGRANDE, 1998). 2.2 Falsa medideira [Trichoplusia ni (Hübner, 1802) (Lepidoptera: Noctuidae)] a) Identificação Os ovos são hemiesféricos com a face plana fixada sobre a folha, amarelados, esbranquiçados ou esverdeados, apresentando estrias longitudinais e 0,6 mm de diâmetro e 0,4 mm de altura. São depositados isoladamente tanto sobre a face inferior como superior da folha, principalmente na face inferior de folhas totalmente desenvolvidas, sendo comum, no entanto, verificar-se agrupamentos de seis ou sete ovos (BLEICHER et al. 1981; LEIGH et al. 1996; GALLO et al. 2002). As lagartas recém emergidas são de coloração esbranquiçadas, porém tornam-se esverdeadas à medida que se alimentam das folhas. São facilmente reconhecidas pelo fato de possuírem apenas dois pares de falsas pernas no meio do corpo e não quatro pares como verificado na maioria das lagartas. Possuem três pares de pernas torácicas e caminham arqueando o corpo, projetando a parte posterior para frente de modo a formar uma curva para em seguida projetar a parte anterior do corpo para frente. A lagarta completamente desenvolvida é de coloração verde, porém apresenta uma distinta linha branca em cada lado do corpo. As pernas torácicas e a cápsula cefálica são verde pálido ou marrom (BLEICHER et al., 1981; GALLO et al., 2002). As asas anteriores dos adultos são cinza-amarronzadas, enquanto as posteriores são levemente marrons na base, com as porções distais marrom escuro. As asas anteriores apresentam pontos prateados no centro, uma marca em forma de U e um círculo, que são freqüentemente conectados. Os pontos das asas anteriores, levemente variáveis, servem para distinguir a falsa medideira de outros noctuídeos. As mariposas têm de 33 a 38 mm de envergadura (SHOREY, 1963; BLEICHER et al., 1981; GALLO et al., 2002). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1094 M.J.B. PEREIRA, et al. Na fase de pupa, a lagarta forma um casulo frágil, fino e branco sobre a face inferior da folha, em restos de plantas ou entre agregados do solo. Inicialmente, a pupa é de coloração verde, passando em seguida para marrom escuro ou preto. A pupa mede aproximadamente 2,0 cm de comprimento (BLEICHER et al., 1983; GALLO et al., 2002). b) Biologia Os adultos vivem em média de 10 a 12 dias e as fêmeas depositam de 300 a 600 ovos durante seu ciclo de vida. A duração do ciclo, de ovo a adulto, varia de 18 a 25 dias, quando mantidos a 32 ºC e 21 ºC, respectivamente (TOBA et al. 1973). A emergência das larvas ocorre em 2,0, 3,0 e 5,0 dias a 32 ºC, 27 ºC e 20 ºC, respectivamente, sendo que a 15 ºC requer aproximadamente 10 dias (JACKSON et al. 1969). O tempo de desenvolvimento larval varia de 17,8 a 19,9 dias, quando alimentadas sobre feijão, a 23 ºC e 32 ºC, respectivamente. Quando criadas sobre repolho, nas mesmas temperaturas, o tempo de desenvolvimento larval varia de 19,9 e 20,8 dias, respectivamente (SHOREY et al. 1962). A duração da fase pupal é de 4,0, 6,0 e 13,0 dias a 32 ºC, 27 ºC e 20 ºC, respectivamente (CAPINERA, 2005). c) Sintomas de ataque Essa espécie é capaz de se alimentar de uma ampla variedade de hospedeiros, algo que, em geral, atribui-lhe importância secundária. Quando ocorre em pequenas a moderadas densidades populacionais, são capazes de atrair várias espécies de inimigos naturais que, uma vez presente no agroecossistema, serão capazes de se alimentar de outras pragas. Todavia, em algumas regiões é comum sua ocorrência em altas densidades populacionais, onde são capazes de provocar desfolha considerável das plantas, afetando o suprimento de energia para os frutos do algodoeiro em desenvolvimento. De acordo com os dados da University of California (1996), durante o período mais vulnerável ao ataque de desfolhadores, da emissão do primeiro botão floral até a abertura do primeiro capulho, o algodoeiro pode perder entre 20 e 25% de sua área foliar, sem que haja redução da produtividade. Antes e após este período, as plantas podem tolerar uma perda de até metade de sua área foliar. 3 Pragas das Estruturas Reprodutivas 3.1 Lagarta do cartucho do milho [Spodoptera frugiperda (Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae)] a) Identificação A espécie de S. frugiperda faz parte de um complexo, que composto por S. exigua, S. ornithofalli, S. latifascia e S. sunia, pode ser encontrado na cultura do algodão. A maioria delas causa injúria nas folhas, porém S. frugiperda ataca predominantemente as maçãs, sendo também a espécie de maior importância econômica (GONDIM et al. 1999). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1095 O adulto de S. frugiperda é uma mariposa com 25 mm de comprimento e cerca de 30 a 35 mm de envergadura. Os machos apresentam asas anteriores marrom-acinzentadas, orbiculares, cobertas por uma faixa branca larga e transversal, que alcança o meio da asa, além de uma mancha reniforme demarcada de branco e outra apical também branca, com faixa subterminal nítida. Nas fêmeas, as asas apresentam a mesma coloração dos machos, com as manchas orbiculares e reniformes, delineadas de branco. As asas posteriores são esbranquiçadas e hialinas nos dois sexos (ZUCCHI et al., 1993). Os ovos de S. frugiperda, depositados em massas na face superior das folhas, apresentam cerca de 0,2 mm de diâmetro, são de coloração rosa-clara, estriados radialmente, tornando-se cinza antes da eclosão. As massas de ovos são recobertas com escamas acinzentadas do corpo das mariposas. As larvas recém emergidas medem cerca de 1,0 a 1,5 mm de comprimento, apresentam coloração branco-cremosa com cabeça e pêlos pretos e alimentam-se de maneira gregária (LEIGH et al., 1996, GONDIM et al., 1999). Segundo Gondim et al. (1999), nos últimos estádios, a lagarta de S. frugiperda atinge 50 mm de comprimento, apresenta coloração de castanha a verde-clara, com pontos marrons ou pretos. Algumas espécies têm linhas dorsais com triângulos pretos ao lado de uma listra dorsal clara. De acordo com Degrande (1998), as lagartas apresentam ainda uma sutura adfrontal que não alcança o vértice da cabeça (aparência de um Y invertido na cabeça). Completamente desenvolvidas as lagartas de S. frugiperda param de alimentar-se e deslocamse para o solo, construindo a câmara pupal. A pupa mede cerca de 15 mm de comprimento (GONDIM et al.,1999). b) Biologia A fêmea de S. frugiperda pode colocar cerca de 1.360 ovos durante a vida, geralmente em grupos de 50 ovos. O período de incubação dos ovos dura cerca de 3 dias. (GONDIM et al. 1999). A duração da fase larval de S. frugiperda varia de 20 a 30 dias. A fase pupal dura aproximadamente 8 dias. O ciclo total, de ovo a adulto, de S. frugiperda varia de 31 a 41 dias, dependendo das condições de temperatura (GONDIM et al. 1999). Este mesmo autor relata ainda que a longevidade de adultos desta espécie é de cerca de 12 dias. Giolo et al. (2002) detectaram que o período de incubação de ovos de S. frugiperda desenvolvendo-se sobre arroz e milho a 25 ºC, foi de 2,0 dias. O estágio larval, de pré-pupa e de pupa do inseto, desenvolvendo-se sobre milho e arroz a 25 ºC, variou de 13,15 a 16,45, 1,8 a 2,35 e 8,79 a 12,72 dias, respectivamente. O ciclo total (de ovo a adulto) ficou entre 25,81 e 31,94 dias. Todavia, quando o inseto desenvolveu-se na mesma temperatura, sobre dieta artificial, a incubação de ovos, os estágios larval, de pré-pupa e de pupa e o ciclo total foram alongados. c) Sintomas de ataque As lagartas recém-emergidas são gregárias e raspam as folhas; nos ínstares subsequentes dispersam-se nas plantas, localizando-se sob as brácteas das maçãs e dos botões florais, raspandoRev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1096 M.J.B. PEREIRA, et al. as. Nos ínstares finais, passam a alimentarem-se da epiderme de brácteas, flores e maçãs, sendo comum encontrar lagartas no interior de flores e maçãs. Quando desenvolvidas, as lagartas perfuram a base das maçãs (DEGRANDE, 1998). Períodos relativamente prolongados de estiagem favorecem o estabelecimento desta praga na cultura (DEGRANDE 1998; GONDIM et al. 1999). 3.2 Lagarta das maçãs [Heliothis virescens (Fabricius, 1781) e Helicoverpa zea (Boddie, 1850) (Lepidoptera: Noctuidae)] a) Identificação Os adultos de H. virescens são mariposas de aproximadamente 18-20 mm de comprimento e 35-40 mm de envergadura. A asa anterior é verde-amarelada com três faixas marrons oblíquas, correspondendo às faixas antemediana, mediana e pós-mediana (ZUCCHI et al. 1993; ALMEIDA e SILVA 1999). As asas posteriores são claras, esbranquiçadas, semi-hialinas, com uma faixa cruzada no centro. Nas fêmeas a asa posterior é mais clara, com bordo lateral escuro e no macho, essa faixa é menos acentuada (ZUCCHI et al., 1993). Os adultos de H. zea são quase uniformemente páleos, apresentando as asas anteriores amareladas ou verde-amareladas, com mancha reniforme escura e bem demarcada. As asas posteriores são mais claras, com uma faixa escura acompanhando a margem lateral e uma mácula discóide (lúnula) no centro da asa (WERNER et al., 1979; ZUCCHI et al., 1993). São insetos de hábito noturno, ficando escondidos sob as folhas durante o dia e saindo à noite para se alimentar, acasalar e ovipositar. Os ovos são depositados, geralmente, de maneira isolada, preferencialmente nos ponteiros, nas folhas novas ou nas brácteas dos botões florais (GONDIM, et al, 1999). Os ovos de ambas as espécies apresentam coloração esbranquiçada, quando recém colocados, e são virtualmente idênticos, desenvolvendo um anel vermelho ou amarronzado após 24 horas. Apresentam formato esférico ou hemisférico e possuem cerca de 10 a 15 reentrâncias, que irradiam do ápice dos ovos. Normalmente, são confundidos com os ovos de T. ni que, no entanto, são mais achatados que os ovos de H. virescens e H. zea e apresentam um número muito maior e menos proeminentes de reentrâncias (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996; ZUCCHI et al., 1993). As lagartas recém-emergidas apresentam coloração creme e possuem várias fileiras de tubérculos escuros na face superior do corpo. Passam por seis ínstares e nos ínstares finais podem atingir 30 ou 40 mm de comprimento. Apresentam coloração variável (marrom, esverdeada, rosada, amarelada), com manchas pretas na base das cerdas, faixas longitudinais claras e escuras ao longo do corpo e cerdas em fileiras, curtas e abundantes. As duas espécies não podem ser distinguidas de maneira confiável até que alcancem o terceiro ínstar. As características que permitem separar as duas espécies encontram-se na chave para identificação de larvas e lagartas que atacam o algodoeiro (ANEXO A). As lagartas de H. virescens possuem uma estrutura que lembra um dente Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1097 na superfície interna da mandíbula, a qual não é observada em H. zea. Adicionalmente, H. virescens possui pequenos espinhos na pele os quais são inseridos nos tubérculos que se localizam no ápice do oitavo segmento abdominal (ANEXO A). Esta estrutura não ocorre em H. zea (LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996; ZUCCHI et al., 1993). Ao final da fase larval, as lagartas deslocam-se para o solo, onde se transformam em pupas. Estas apresentam coloração marrom-escura, localizam-se a cerca de 5 cm da superfície do solo e podem alcançar até 20 mm de comprimento. No caso de H. virescens, pode ocorrer diapausa nesta fase, que pode durar de 90 a 130 dias (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996; ZUCCHI et al., 1993). b) Biologia O período de pré-oviposição de H. virescens e H. zea varia de um a oito dias, dependendo da temperatura (NADGAUDA e PITRE, 1983; ELLINGTON & EL-SOKKARI, 1986). Tanto a fecundidade quanto a longevidade dos adultos de H. virescens são dependentes da dieta do adulto, a qual precisa conter aminoácidos (WILLERS et al, 1987). Todavia, não existe correlação entre o tamanho pupal e a longevidade ou fecundidade de H. virescens e H. zea, apesar de H. virescens ser mais dependente em relação à alimentação do adulto do que H. zea para alcançar a fecundidade potencial (LUKEFAHR e MARTIN, 1964). A fêmea de H. virescens coloca durante sua vida cerca de 600 ovos (ZUCCHI et al., 1993). O período de incubação dos ovos varia entre 3 e 5 dias (ZUCCHI et al, 1993). Proshold et al., (1982) verificaram, em experimentos desenvolvidos em laboratório, que variando a idade do acasalamento das fêmeas a fecundidade era alterada. Fêmeas acasaladas com 1, 2, 3, 5 e 7 dias de vida e fêmeas virgens produziram 1.211, 1.084, 924, 676, 730 e 621 ovos, respectivamente. De maneira similar, a longevidade também foi alterada em função dos tratamentos, variando de 8,6 a 11,5 dias e alcançando maiores valores nos tratamentos com menor fecundidade. O período de incubação de ovos de H. virescens varia de 3 a 5 dias (ZUCCHI et al., 1993). A fase larval desta espécie dura entre 14 e 21 dias (GONDIM, et al, 1999). O ciclo, de ovo a adulto, de H. virescens é de aproximadamente 60 dias, podendo ocorrer até três gerações durante o ano, na cultura do algodão (ZUCCHI et al., 1993). Mendez (2003) verificou que o ciclo de vida de H. virescens foi de 33 a 37 dias quando a temperatura e a umidade relativa variaram de 27,3 ºC a 29,5 ºC e 71,1% a 88,5%, respectivamente, situação na qual o inseto passou por cinco ínstares. Quando o inseto apresentou fase larval com seis ínstares, a duração do ciclo de vida variou entre 37 E 44 dias, nas mesmas condições de temperatura e umidade descritas anteriormente. Correia e Vendramim (1986) realizaram ensaio em condições controladas (temperatura de 25 ºC ± 1 ºC e 60 ± 10% de umidade relativa), para avaliar a influência de cultivares de algodoeiro na biologia de H. virescens. Os autores constataram que a duração da fase larval variou entre 23,00 dias (mínimo) e 27,42 dias (máximo), quando o inseto desenvolveu-se sobre as cultivares SU-0450/8909 e Veludo C-71, respectivamente. A fase pupal teve duração de 13,29 dias (mínimo) Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1098 M.J.B. PEREIRA, et al. e 17,55 dias (máximo) nas cultivares IAC-18 e Veludo C-71, respectivamente. Os períodos de préoviposição, oviposição e pós-oviposição variaram de 6,00 a 9,88 dias, 8,50 a 10,11 e 6,71 e 11,20 dias, respectivamente. A longevidade de machos e fêmeas oscilou de 15,50 a 21,56 dias e 21,85 a 28,33 dias, respectivamente. A fecundidade das fêmeas alcançou seu menor valor na cultivar IAC-18 (138,20 ovos) e seu maior valor na cultivar BR-1 (450,75 ovos), sendo que o período de incubação dos ovos situou-se entre 3,66 e 3,93 dias. No caso de H. zea, estudos de biologia realizados com o inseto desenvolvendo-se sobre duas dietas artificiais demonstraram que as fases de larva, de pré-pupa, de pupa e o ciclo total tiveram duração de 17 a 23 dias (dieta 1 – D1) e 16 a 24 dias (dieta 2 – D2), 1 a 5 dias (D1) e 1 a 6 dias (D2), 12 a 17 dias (D1) e 12 a 21 dias (D2) e 37,56 a 43,56 dias (D1) e 33,40 a 45,40 dias (D2), respectivamente. Os períodos embrionário, de pré-oviposição, de oviposição e de pós-oviposição, a longevidade de machos e fêmeas e a fecundidade total variaram entre 3,23 e 4,00 (D1) e 3,09 e 3,75 dias (D2), 1 e 5 (D1) e 3 e 5 dias (D2), 2 e 20 (D1) e 4 e 14 dias (D2), 0 e 4 dias (D1) e 0 e 2 dias (D2), 6 e 24 dias (D1) e 8 e 16 dias (D2), 5 e 25 dias (D1) e 9 e 19 dias (D2) e 39 e 2.356 ovos (D1) e 37 e 900 ovos (D2), respectivamente (GIOLO et al., 2006). Os insetos apresentaram ainda taxa líquida de reprodução, intervalo entre gerações, taxa intrínseca de crescimento e taxa finita de aumento de 41,9 ± 15,44 e 224,0 ± 69,803, 37,9 ± 0,820 e 38,5 ± 0,680, 0,100 ± 0,011 e 0,142 ± 0,010 e 1,105 ± 0,013 e 1,153 ± 0,011 nas dietas 1 e 2, respectivamente (GARCIA et al. 2006). c) Sintomas de ataque A maior parte da injúria causada por H. virescens e H. zea resulta em destruição dos botões e maçãs do algodoeiro e, em menor extensão, de flores. As lagartas mais jovens normalmente preferem injuriar os botões. As estruturas danificadas em geral apresentam um orifício circular na base, que pode alcançar até 6 mm de diâmetro, e fezes. Sob condição de alta umidade no dossel, as maçãs danificadas podem apodrecer, sendo que em condição de baixa umidade relativa, adquirem aspecto mumificado. As maçãs atacadas, normalmente, adquirem um formato característico, conhecido como carimã (LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996; DEGRANDE, 1998). 3.3 Bicudo do algodoeiro [Anthonomus grandis (Boheman, 1843) (Coleoptera: Curculionidae)] a) Identificação O adulto de A. grandis é um besouro de coloração marrom avermelhada a cinza escuro, sendo a coloração variável de acordo com a idade do inseto. O besouro mede em torno de 7 mm de comprimento, variando de 4 a 8 mm, com os élitros apresentando listras longitudinais. Caracteriza-se por possuir o bico como prolongamento da cabeça, medindo cerca de metade do tamanho do resto do seu corpo, na extremidade do qual se encontram as peças bucais. Pode-se distinguir o bicudo dos outros curculionídeos através de um par de espinhos localizado no fêmur da perna anterior (GONDIM, et al., 1999). Os ovos de A. grandis são elípticos de coloração branco brilhante e medem cerca de 0,8 mm de comprimento por 0,5 mm de largura (DEGRANDE, 1998). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1099 São inseridos através de puncturas características nos botões e maçãs. A fêmea de A. grandis sela o orifício de oviposição, utilizando fezes ou uma substância gelatinosa, deixando uma área elevada no local de postura. As larvas são brancas e ápodas, com cabeça marrom-clara, apresentando de 5 a 10 mm de comprimento e formato de C (LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). A ausência de pernas permite diferenciá-las de outras larvas encontradas nas maçãs e botões (ANEXO A). A larva constrói uma câmara na própria estrutura que utiliza para alimentação onde se transforma em pupa que é semelhante ao adulto. Após 3 a 5 dias as pupas se transformam em adultos (ZUCCHI et al., 1993; LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). b) Biologia As fêmeas recém-emergidas precisam se alimentar por 3 a 5 dias antes de iniciarem a postura (ZUCCHI et al. 1993; SHOWLER, 2004). Após este período, ovipositam preferencialmente em botões florais, flores e maçãs do algodão (ZUCCHI et al. 1993). Barros et al. (2001) avaliaram botões e maçãs de diferentes cultivares de algodão no Mato Grosso do Sul, 85 dias após a emergência da cultura, e observaram que adultos de A. grandis preferem alimentar e ovipositar em botões florais da maioria das variedades testadas, com exceção de CD 402, DELTA OPAL, FIBER MAX e FACUAL. No entanto, em experimento conduzido em laboratório com chance de escolha onde se avaliou a preferência alimentar de fêmeas não fecundadas de A. grandis, observou-se que as fêmeas preferem se alimentar das maçãs, apesar da mortalidade ser maior (70%) entre os insetos desenvolvendo-se em maçãs do que naqueles que se desenvolvem em botões florais (15%). Alguns ensaios demonstram que o diâmetro de maçãs interfere na taxa de mortalidade verificada. Assim, a sobrevivência de larvas em desenvolvimento é reduzida em maçãs com diâmetro superior a 30 mm, quando comparada com botões florais e maçãs com diâmetro inferior a 30 mm, provavelmente devido ao baixo valor nutricional das maçãs. Em condições de campo, o autor observou que botões de 5,5 a 8,0 mm de diâmetro tem 7,8 e 25,0 vezes mais pontos de alimentação do que botões de 2,0 a 3,0 mm de diâmetro e maçãs, respectivamente (GREENBERG et al., 2003). Ramiro (2001) também verificou que a campo, A. grandis exibe preferência por botões florais na faixa de 5,0 a 8,5 mm de diâmetro e localizados no terço mediano da planta. Busoli et al. (2001) avaliaram maçãs de diferentes idades, com e sem chance de escolha, e observaram que a preferência alimentar do bicudo é maior em relação a maçãs com 2 dias de idade, ou seja, a suscetibilidade à injúria decresce com o aumento da idade da maçã. Sendo assim, considera-se como período de maior suscetibilidade da cultura ao ataque da praga aquele compreendido entre o aparecimento do primeiro botão floral (em torno de 60 a 70 dias após a emergência) e a colheita (180 a 200 dias após a emergência). Showler (2004) observou que as fêmeas de A. grandis depositavam cerca de 2,7 ovos/dia, em botões de 5,5 a 8,0 mm de diâmetro e 1,0 ovo/dia em maçãs jovens. O mesmo autor observou que o número de oviposições aumenta em 2,7 vezes quando as fêmeas são alimentadas com botões de 5,5 a 8,0 mm diâmetro, em relação às fêmeas alimentadas com botões de 2,0 a 3,0 mm de diâmetro e maçãs. Segundo Greenberg et al. (2003), a fecundidade depende da disponibilidade de botões florais Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1100 M.J.B. PEREIRA, et al. para alimentação e oviposição. Para comprovar esta hipótese, estes autores ofereceram diariamente 1, 5, 10, 15 e 20 botões/fêmea e verificaram que a fecundidade foi de 83,2, 187,6, 283,6, 259,3 e 232,9, respectivamente, indicando que a disponibilidade de 10 botões diários/fêmea é suficiente, para que as mesmas expressem o máximo de sua capacidade reprodutiva. Os autores observaram também que a longevidade no tratamento em que foram oferecidos 20 botões para cada fêmea foi de 59,8 dias, diferindo significativamente dos outros tratamentos, onde a longevidade variou entre 35,3 e 37,1 dias. Ramalho e Silva (1993) ao avaliarem o período de emergência dos adultos de A. grandis e a mortalidade natural em botões florais no campo, observaram que 50% dos adultos de A. grandis emergiram no período da 7:00 as 10:00 horas da manhã. De acordo com Zucchi et al. (1993), o período de incubação varia de 3 a 4 dias. A fase larval dura de 7 a 12 dias, período em que as larvas alimentam-se do interior do botão, que cai ao solo em, aproximadamente, uma semana. Em experimentos realizados por Reardon & Spurgeon (2002), cerca de 80% das larvas do segundo ínstar, retiradas de botões florais atacados por A. grandis, mudaram de ínstar na ausência de alimento, mas não sobreviveram até a fase de pupa. Ao contrário, larvas de terceiro ínstar na ausência de alimento sobreviveram, passando para a fase de pupa e adulto. Estes resultados sugerem que a dissecação de botões florais, com 1 a 3 dias após abscisão, pode induzir a uma alta mortalidade no campo. A duração da fase de pupa varia de 3 a 5 dias. O ciclo, de ovo a adulto, varia de 11 a 67 dias (DEGRANDE, 1998). Todavia, em experimentos de laboratório realizados por Greenberg et al., (2003), o período de desenvolvimento de ovo a adulto de A. grandis variou de 20,7 a 22,7 dias. Gabriel et al. (1986) realizaram estudos da biologia de A. grandis em condição de laboratório, utilizando a cultivar IAC 17 como dieta e verificaram que as fases de ovo, larva e pupa e o ciclo total da primeira geração foram de 3-10, 5-22, 3-9 e 14-32 dias, respectivamente. No caso da segunda geração, estes valores foram de 2-13, 6-18, 3-13 e 13-29 dias, respectivamente. A fecundidade das fêmeas e o período de oviposição variaram de 1-595 ovos e de 7-226 dias, respectivamente. A longevidade dos adultos variou em função da dieta utilizada, sendo de 1-252 dias, 2-231 dias e 3-322 dias quando os insetos se desenvolviam sobre botões florais do algodoeiro, flores de Hibiscus e fruto de bananeira, respectivamente. Greenberg et al., (2003) verificaram que o período de desenvolvimento de ovo a adulto variou de 20,7 a 22,7 dias. De acordo com Zucchi et al. (1993), dependendo das condições de temperatura podem ocorrer até 7 gerações de A. grandis durante o ano. No período da entressafra os adultos migram para abrigos naturais e entram em diapausa, por um período de 150 a 180 dias. c) Sintomas de ataque O ataque de A. grandis no algodoeiro inicia-se pelas margens da cultura, através de perfurações de botões florais, para alimentação ou oviposicão. As brácteas tornam-se amarelas e caem após 7 dias. Quando atacadas, as flores ficam com o aspecto de “balão”, devido à abertura anormal das pétalas (GONDIM et al., 1999). Os botões atacados pelo bicudo (contendo puncturas ou larvas em seu interior) normalmente caem ao solo. As maçãs atacadas podem cair ao solo ou permanecerems ligadas às plantas, ficando deformadas ou abrindo irregularmente (carimãs). Algumas ou todas as Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1101 sementes presente no interior das maçãs podem ser destruídas e a fibra adquire manchas em virtude do ataque (UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Os prejuízos ocasionados pelo bicudo à cultura do algodão podem alcançar até 70% da produção (DEGRANDE, 1998). O bicudo vive essencialmente no algodoeiro, todavia algumas plantas da família Malvaceae (Cienfuegosia spp., Thespesia sp., Hibiscus spp., Abelmoschus sp.) também podem ser atacadas (GONDIM et al., 1999). Cuadrado (2002), analisou o pólen de diferentes espécies de plantas presente no trato intestinal de A. grandis, coletados na Argentina, e constatou a presença de espécies da família Malvaceae, Compositae, Solanaceae, Euphorbiaceae e Leguminosae. 3.4 Lagarta rosada [Pectinophora gossypiella (Saunders, 1844) (Lepidoptera: Gelechiidae)] a) Identificação As fêmeas, mariposas de coloração, em geral, acinzentada ou amarronzada, que apresentam asas franjadas com bandas enegrecidas nas asas anteriores e coloração cinza prateada nas asas posteriores, têm hábitos noturnos, escondendo-se na parte basal das plantas ou no solo, abaixo das plantas, durante o dia. Alcançam 8-9 mm de comprimento e apresentam envergadura de 1520 mm (ZUCCHI, 1993; INGRAM, 1994; LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Os ovos não são facilmente detectados em campo, por serem pequenos (0,5 mm de comprimento por 0,25 mm de diâmetro) e, usualmente, ficarem escondidos sob o cálice de maçãs jovens. No início da estação de crescimento das plantas, quando as estruturas reprodutivas ainda não estão disponíveis, é comum encontrarem-se ovos de P. gossypiella em locais protegidos, nas axilas dos pecíolos ou pedúnculos, na face dorsal das folhas, sob folhas mais velhas na junção das nervuras principais ou nos botões e nas flores. São depositados isoladamente ou em pequenos grupos de 4 ou 5 e, logo que são depositados, apresentam coloração esbranquiçada, tornando-se alaranjados ou rosáceos próximos à eclosão, permitindo visualizar a cápsula cefálica (ZUCCHI, 1993; INGRAM, 1994; LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). As lagartas recém-emergidas são brancas e alcançam em torno de 1 mm de comprimento. No terceiro ínstar, as lagartas alcançam cerca de 6 mm de comprimento e começam a apresentar coloração rosácea, que se torna mais evidente nos ínstares finais. As falsas pernas inseridas entre o terceiro e o sexto segmento abdominal contém de 15-20 ganchos dispostos em um círculo incompleto com a abertura voltada para fora (ANEXO A) (ZUCCHI, 1993; INGRAM, 1994; LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Após completarem o período larval, as lagartas deixam as estruturas atacadas para formar um casulo sedoso, que hospedará a pupa (marrom brilhante), localizando-se, em geral, próximo à superfície do solo. Eventualmente, as lagartas podem formar a pupa no interior de maçãs atacadas, porém raramente é possível encontrar pupas no interior de flores (ZUCCHI, 1993; INGRAM, 1994; LEIGH et al., 1996; UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996). Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1102 M.J.B. PEREIRA, et al. b) Biologia O tempo médio de incubação dos ovos é de 4 dias, variando de 3,5 a 6 dias (INGRAM, 1994). A lagarta passa por cinco ínstares, com o período larval variando de 10 a 14 dias, com média de 12,2 dias (SWAMY e RAO 2002). Todavia, Watson e Johnson (1974) verificaram que as lagartas de P. gossypiella podem passar por quatro ou cinco ínstares (25%). O período pupal varia de 6,0 a 7,5 dias, com média de 6,6 dias (SWAMY e RAO 2002) ou de 8 a 13 dias, dependendo da temperatura (INGRAM, 1994). A lagarta apresenta período pré-pupal, que é desenvolvido no interior do casulo de seda construído pela larva e tem duração de 2,5-3,5 dias (INGRAM, 1994). A emergência dos adultos dá-se geralmente durante a noite entre 19:00 e 04:00 h. O ciclo de vida varia de 23 a 36 dias, com média de 29,7 dias (SWAMY & RAO 2002). O número de ovos depositados varia entre 100 e 500, dependendo do tamanho e da longevidade das fêmeas. A longevidade de machos e fêmeas é variável em função da ocorrência ou não de fenômenos como diapausa e suas derivações. Assim, os adultos podem viver por 5-56 dias com as fêmeas apresentando, em geral, ciclo mais longo que o dos machos (INGRAM, 1994). El-Sayed e El-Rahman (1960) detectaram que a longevidade de adultos de P. gossypiella foi reduzida à medida que se aumentava a temperatura. O aumento na umidade relativa prolongou a vida dos adultos. c) Sintomas de ataque As lagartas atacam as maçãs de 10-20 dias de idade, perfurando-as na região protegida pelas brácteas, sendo o orifício de entrada extremamente pequeno. Uma vez dentro das maçãs é comum verificar-se a formação de um calo no local de ataque. As lagartas alimentam-se das sementes e do conteúdo interno das maçãs jovens. No caso das maçãs mais velhas, em geral, completam seu desenvolvimento alimentando-se de três ou quatro sementes. No interior das maçãs, as lagartas constroem túneis arredondados entre as sementes ou através das paredes dos lóculos. Várias lagartas podem infestar uma única maçã (INGRAM, 1994). Em decorrência do ataque, pode ocorrer queda de botões, injúria às flores, perda total de maçãs pequenas e dano parcial em maçãs mais velhas. Mesmo este dano parcial pode comprometer a produção uma vez que as maçãs que apresentam este tipo de ataque normalmente apresentam abertura irregular, comprometendo a colheita manual. O ataque de P. gossypiella contribui, ainda, para reduzir a quantidade de pluma e de semente colhida, bem como a qualidade da fibra, afetando o comprimento, a resistência e o micronaire e ocasionando manchas (FRY et al, 1978). As flores e maçãs atacadas adquirem formato característico, sendo este sintoma conhecido como roseta e carimã, respectivamente (INGRAM, 1994; ALMEIDA & SILVA, 1999). O orifício de abertura, que as fêmeas deixam ao abandonar as estruturas atacadas para transformar-se em pupa, predispõe tais órgãos ao ataque de Aspergillus flavus que é responsável pela produção de aflatoxinas (HENNEBERRY et al., 1978) Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1103 3.5 Percevejo manchador [Dysdercus spp. (Hemiptera: Pyrrhocoridae)] a) Identificação As espécies D. peruvianus, D. chaquensis e D. ruficolis predominam na cultura do algodoeiro (GONDIM et al., 1999). São insetos de 10 a 20 mm de comprimento, com coloração de laranja-avermelhados a café-claro. Têm a cabeça e apêndices marrom-escuros, o tórax com três listras brancas na base das pernas. As antenas e pernas são geralmente avermelhadas na base e pretas na extremidade. Existe uma marca preta na parte mais larga de cada hemiélitro no caso de D. ruficolis. As asas formam, em repouso, uma mancha em forma de “V” invertido (DEGRANDE, 1998). Os ovos medem aproximadamente 1,5 mm de comprimento, são de superfície lisa, esbranquiçados, logo após a oviposicão, tornando-se, posteriormente, amarelados ou alaranjados (DEGRANDE, 1998). Após a emergência, as ninfas de Dysdercus spp. passam por cinco ínstares. No primeiro ínstar, as ninfas apresentam coloração rosa e não se alimentam. Nos segundos e terceiros ínstares alimentam-se de sementes tenras no solo. Nos últimos ínstares aglomeram-se nas maçãs e capulhos, sugando a seiva das sementes. Depois de desenvolvidas, as ninfas medem cerca de 8 a 13 mm de comprimento e são de cor avermelhada (GONDIM et al., 1999). b) Biologia De acordo com Almeida & Silva (1999), a cópula dura cerca de 3 dias e o período de préoviposicão pode variar de 5 a 12 dias. Para D. ruficollis, o período de pré-oviposicão foi 9,6 dias (GONÇALVES, 2000) e 5,88 dias, para D. peruvianus (MILANO et al., 1999). A fêmea de Dysdercus spp. faz a postura nas fendas do solo úmido ou em restos vegetais, em grupos de até 100 ovos (GONDIM et al., 1999). Cada fêmea coloca em média 400 ovos durante sua vida (ZUCCHI et al., 1993). A fêmea de D. ruficollis apresenta capacidade reprodutiva de 273,35 ovos, em média (GONÇALVES, 2000). O período de incubação dos ovos dura cerca de 10 dias (ALMEIDA e SILVA, 1999). Em condições de laboratório, os ovos de D. ruficollis e D. peruvianus apresentam período de incubação de 6 dias e 6,8-7,0 dias, respectivamente (BRISOLLA et al., 1992; MILANO et al., 1999; GONÇALVES, 2000). A fase ninfal de Dysdercus varia de 23 a 35 dias (ALMEIDA e SILVA, 1999). Para D. ruficollis, a duração é de aproximadamente 31,35 dias para ninfas machos e 32,50 dias para ninfas fêmeas (GONÇALVES, 2000). Para D. peruvianus o período ninfal durou de 28,58 (BRISOLLA et al., 1992) e 30,3 dias (MILANO et al., 1999). Adultos de Dysdercus spp. vivem de 25 a 80 dias (GONDIM et al., 1999). D. ruficollis apresenta uma longevidade média de 49,17 para fêmeas e 44,25 dias para machos (GONÇALVES, Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1104 M.J.B. PEREIRA, et al. 2000). As fêmeas e machos de D. peruvianus vivem 37,0 e 55,8 dias, respectivamente (BRISOLLA et al., 1992). O ciclo biológico de Dysdercus spp. é aproximadamente 45 dias (ALMEIDA e SILVA, 1999). Para D. ruficollis o ciclo de vida variou de 81,60 a 87,67 dias, para machos e fêmeas, respectivamente. b) Sintomas de ataque Os adultos e ninfas de Dysdercus spp. ao sugarem as maçãs e as sementes do algodão causam queda ou retardamento no desenvolvimento de maçãs novas, com menos de 25 dias, formando calosidades no interior da parede locular picada. Provocam também a abertura defeituosa do capulho (sintoma conhecido como maçã bico de papagaio) e causam a podridão das fibras, por abrirem porta de infecção para bactérias e fungos, através dos orifícios de sucção. Provocam ainda manchas nas fibras de cor marrom-amarelada, em decorrência de seus dejetos (daí a denominação de percevejo manchador) e podem reduzir o teor de óleo e o poder germinativo das sementes de algodão (ZUCCHI et al., 1993; GONDIM et al., 1999). 3.6 Percevejo-rajado [Horcias nobilellus (Berg., 1883) (Hemiptera: Miridae)] a) Identificação Os adultos são de coloração brilhante, com listras vermelhas, amarelas e brancas, apresentando no escutelo e no hemiélitro um V característico, também de cor amarela (ZUCCHI et al., 1993). As ninfas são semelhantes aos adultos, exceto pela presença de um Y invertido no abdômen. São avermelhadas e apresentam manchas pretas e amarelas pelo corpo (ZUCCHI et al., 1993; GALLO et al. 2002). As fêmeas ovipositam nos ramos mais tenros, onde introduzem a extremidade do abdômen e colocam um ovo de forma alongada, coloração branco brilhante e que apresenta em torno de 1 mm de comprimento (ZUCCHI et al., 1993; GALLO et al. 2002). b) Biologia O ciclo biológico tem duração aproximada de 27 a 35 dias, o período de incubação dos ovos fica em torno de 12 dias e período ninfal dura entre 15 e 20 dias. As ninfas passam por cinco ínstares. Cada fêmea coloca em torno de 70 ovos e a longevidade dos adultos é de aproximadamente 25 dias (ZUCCHI et al., 1993). c) Sintomas de ataque Suga os ramos das plantas do algodoeiro provocando queda de botões florais, flores e maçãs novas (“shedding”). Também é capaz de sugar as maçãs provocando uma deformação denominada bico-de-papagaio. As maçãs atacadas não se abrem e, assim, a produção é reduzida (ZUCCHI et Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1105 al., 1993). Possuem ocorrência restrita a alguns locais e condições específicas onde se cultiva o algodoeiro (comum em lavouras de pequenos agricultores do Cerrado de Mato Grosso). 3.7 Outras Pragas Outros artrópodes que também atacam o algodoeiro e que possuem importância secundária ou ocorrência restrita e que incluem os percevejos migrantes da soja, o percevejo castanho (Scaptocoris castanea Perty, 1839, Hemiptera: Cydnidae), a lagarta rosca (Agrotis ipsilon Hüfnagel, 1767, Lepidoptera: Noctuidae), a broca da raiz do algodão (Eutinobothrus brasiliensis Hambleton, 1937, Coleoptera: Curculionidae) não serão abordados nesta revisão. Maior detalhe a este respeito podem ser encontrados em ZUCCHI et al., (1993), DEGRANDE (1998) e ALMEIDA & SILVA (1999). 4 REFERÊNCIAS ABDULLAH, N.M.M; SINGH, J. Biology of whitefly, Bemisia tabaci (Gennadius) on cotton under Punjab conditions. Pest Management and Economic Zoology, v.12, p.1-6, 2004. ALMEIDA, R.P. de; SILVA, C.A.D. da. Manejo integrado de pragas do algodoeiro. In: BELTRÃO, N.E. de M. O agronegócio do algodão no Brasil. v.2. Brasília: Embrapa Comunicação para Transferência de Tecnologia, 1999. p.753-820. AVIDOV, Z. Bionomics of the tobacco whitefly Bemisia tabaci (Genn.) in Israel. Israel Ktavn, v.7, p.25-41, 1956. AVIDOV, Z.; HARPAZ, I. Plant pests of Israel. Jerusalem: University Press, 1969. 549p. AZAB, A.K.; MEGAHED, M.M.; EL-MIRSAWI, H.D. Parasitism of Bemisia tabaci (Genn.). Bulletin of Entomological Society of Egypt, v.53, p.439-441, 1969. AZAB, A.K.; MEGAHED, M.M.; EL-MIRSAWI, D.E. On the biology of Bemisia tabaci (Genn.). 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ANEXO A CHAVE PARA IDENTIFICAÇÃO DE LARVAS E LAGARTAS QUE ATACAM O ALGODOEIRO 1. a) Larvas apresentam pernas verdadeiras no tórax e falsas pernas no abdômen (Fig. 9)- 2 b) Pernas verdadeiras e falsas pernas ausentes (Fig. 10); as larvas alcançam até 6 mm de comprimento, possuem formato de C e se localizam no interior de botões e maçãs – bicudo do algodoeiro (Anthonomus grandis) 2. a) Larvas apresentam cerdas esparsas e numerosos espinhos pequenos os quais não são agrupados; alimentam-se de maneira a ficarem expostas - 3 b) Larvas apresentam cerdas esparsas e numerosos espinhos pequenos os quais não são agrupados, alimentam-se de maneira a ficarem localizadas dentro de botões flores e maçãs - 4 3. a) Falsas pernas presentes e inseridas entre o terceiro e sexto segmento do abdômen – 4 b) Falsas pernas ausentes ou muito reduzidas no terceiro e quarto segmento abdominais – Trichoplusia ni 4. a) Presença de falsas pernas inseridas do terceiro ao sexto segmento abdominal, contendo estruturas que lembram o formato de um gancho e dispostas em linha no lado interno das falsas pernas (Fig. 11); as larvas alcançam até 5 mm de comprimento – 5; b) Presença falsas pernas inseridas do terceiro ao sexto segmento abdominal, contendo estruturas que lembram o formato de um gancho e dispostas em círculo no lado interno das falsas pernas (Fig.11); as larvas alcançam até 9 mm de comprimento, são rosadas quando completamente desenvolvidas, alimentam-se de botões, flores e maçãs e, raramente, encontram-se expostas sobre a folhagem – Pectinophora gossypiella 5. a) Maior parte da superfície corporal coberta com pequenos espinhos e apresentando cerdas mais longas inseridas em cada segmento (Figura 10). Os espinhos são visíveis com aumentos de 10 a 20 x – 6 b) Pele sem presença de saliências, lisa; cerdas no topo do oitavo segmento abdominal, originadas de tubérculos distintos da pele que envolve o corpo do inseto – Spodoptera frugiperda 6. a) Pequenos espinhos presentes e inseridos em tubérculos no topo do oitavo segmento abdominal (Fig. 12). Presença de dente pronunciado no lado interno da mandíbula (Fig. 12), podendo apresentar-se gasto ou quebrado em alguns espécimes – Heliothis virescens b) Espinhos inseridos em tubérculos do oitavo segmento abdominal ausente; dente na mandíbula interna ausente (Fig. 13) – Helicoverpa zea Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1115 FIG. 9. Características utilizadas para identificar lagartas. Adaptado de: UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996. FIG. 10. Larva do bicudo do algodoeiro (esquerda) e detalhe mostrando superfície corporal coberta com pequenos espinhos e cerdas mais longas inseridas em cada segmento (direita). Adaptado de: UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 1116 M.J.B. PEREIRA, et al. FIG. 11. Estruturas em formato de gancho, dispostas em linha (esquerda) e em círculo (direita) inseridas no lado interno das falsas pernas. Adaptado de: UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996. FIG. 12. Detalhe mostrando presença de espinhos no ápice de tubérculos localizados no oitavo segmento abdominal (esquerda) e dente pronunciado presente nas mandíbulas de H. virescens (direita). Adaptado de: UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006 PRAGAS DO ALGODOEIRO: IDENTIFICAÇÃO, BIOLOGIA E SINTOMAS DE ATAQUE 1117 FIG. 13. Detalhe mostrando ausência de espinhos no ápice de tubérculos localizados no oitavo segmento abdominal de H. zea. Adaptado de: UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1996. Rev. bras. ol. fibros., Campina Grande, v.10, n.3, p.1073-1117, set./dez. 2006