UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
DINÂMICA POPULACIONAL, ACOPLAMENTO E
VARIAÇÃO SAZONAL EM DÍPTEROS CALIFORÍDEOS
Botucatu – SP
2007
João Alfredo Carrara
DINÂMICA POPULACIONAL, ACOPLAMENTO E VARIAÇÃO
SAZONAL EM DÍPTEROS CALIFORÍDEOS
Tese de Doutorado apresentada ao
Curso de Pós-Graduação Stricto Sensu,
da Universidade Estadual Paulista “Júlio
de Mesquita Filho” como requisito à
obtenção do título de doutor em Biologia
Geral e Aplicada.
Orientador: Dr. Wesley Augusto Conde Godoy
BOTUCATU - SP
2007
2
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉCNICA DE AQUISIÇÃO E TRATAMENTO
DA INFORMAÇÃO
DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: SELMA MARIA DE JESUS
Carrara, João Alfredo.
Dinâmica populacional, acoplamento e variação sazonal em Dípteros
califorideos / João Alfredo Carrara. – Botucatu : [s.n.], 2007.
Tese (doutorado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto de
Biociências de Botucatu 2007.
Orientador: Wesley Augusto Conde Godoy
Assunto CAPES: 20400004
1.Mosca - População
CDD 595.77
Palavras-chave: Abundância; Dinâmica populacional; Dípteros necrófagos;
Diversidade; Migração local
3
AGRADECIMENTOS
A Deus, que por estar em mim sustentou-me até o fim neste trabalho.
Às minhas filhas, Beatriz e Helena e à minha esposa, Ana Claudia, que
compreenderam a razão de minha ausência nesse período.
Aos meus pais, Amaro e Maria Teresa, pela oportunidade e incentivo aos
estudos.
Aos meus amigos Aparecida de Fátima Grego, Marcelo Alvarez Dainesi, Runer
Augusto Marson, Vera Mariza Regino Casério e Wagner Montanha, pelo apoio
de todos os dias.
À minha teacher Lúcia Regina de Paula Silva pelo aprendizado e apoio de
sempre.
À Anhanguera Educacional – Faculdade Fênix de Bauru, em especial, às
técnicas do Laboratório de Biociências e aos meus alunos do Curso de Ciências
Biológicas, grande motivadores deste trabalho.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia Populacional, do Departamento de
Parasitologia, do Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista
4
“Júlio de Mesquita Filho”, campus de Botucatu, pelo incentivo para a
concretização deste trabalho.
Ao Dr. Michel I. S. Costa do LNCC pela ajuda na implementação dos algorítmos
para a realização das simulações
À
Dra. Cláudia P. Ferreira do Departamento de Bioestatística da UNESP,
Botucatu, pela valiosa ajuda com programação e simulações computacionais,
além da gentil leitura do manuscrito por ocasião da entrega da tese
Aos membros da banca examinadora por se disporem a ler este trabalho
Ao grande mestre, verdadeiro conselheiro, professor e amigo de todas as horas,
meu orientador, Professor Dr. Wesley Augusto Conde Godoy, pela dedicação,
compromisso e interesse em partilhar seus conhecimentos.
5
DEDICATÓRIA
AOS AMANTES DAS CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,
AQUELES QUE ACREDITAM NA VIDA E, SOBRETUDO,
QUE NELA RESIDE A CHAVE DA ESSÊNCIA HUMANA:
A FELICIDADE.
6
“Nunca ande pelo caminho traçado,
pois ele conduz até onde os outros foram”
(Alexandre Graham Bell)
7
RESUMO
A fauna de califorídeos no Brasil tem sido influenciada pela introdução das
espécies exóticas do gênero Chrysomya, que obtiveram sucesso na invasão,
dispersão e colonização há cerca de trinta anos atrás. A trajetória das
populações de insetos, particularmente dípteros califorídeos, pode ser
caracterizada por flutuações influenciadas por diferentes fatores, endógenos e
exógenos. A investigação da variação em valores demográficos que governam o
crescimento populacional é fundamental para a compreensão do equilíbrio de
uma dada população, podendo resultar em transições no comportamento
dinâmico, desde o equilíbrio estável, passando por oscilações periódicas até
oscilações aperiódicas. Dentre os fatores essenciais para a compreensão dos
mecanismos responsáveis pelo comportamento dinâmico de populações
naturais, destaca-se a complexidade introduzida pela migração entre populações
locais. A conexão entre populações locais pode esclarecer possíveis relações
entre o nível de dispersão, a dependência da densidade e o papel estabilizador
da dispersão em modelos potencialmente caóticos, com repercussão para a
probabilidade de extinção local e global. Além da migração as interações
interespecíficas e tróficas são também de importância fundamental, pois
interferem na dinâmica de cada espécie. A finalidade deste estudo foi investigar,
teórica e experimentalmente, a dinâmica populacional de espécies de dípteros
califorídeos coletados em três localidades próximas, caracterizadas por
diferentes perfis de urbanização. Coletas mensais foram feitas na área urbana
8
de três municípios do Estado de São Paulo: Bauru, Piratininga e Agudos,
durante doze meses, utilizando-se armadilhas suspensas. A variação na
abundância ao longo dos doze meses de estudo foi avaliada por meio de
ANOVA. O coeficiente de correlação de Pearson também foi aplicado para
estimar a correlação entre a temperatura ou precipitação (médias mensais) e a
abundância no período compreendido entre maio de 2006 e abril de 2007. A
análise de associação interespecífica foi baseada na presença e ausência de
espécies nas unidades amostrais (armadilhas) com aplicações do modelo nulo.
O modelo de populações acopladas aplicado foi estruturado para investigar a
migração entre três populações locais, a fim de simular a dinâmica
metapopulacional nas localidades propostas para o estudo. As espécies
encontradas em todos os municípios foram C. albiceps, C. megacephala, C.
putoria e L. eximia. A variação na diversidade de califorídeos foi devido ao
encontro de exemplares de L. cuprina em Bauru e de L. sericata em Piratininga.
Chrysomya megacephala foi a espécie mais abundante nas três localidades
seguida por C. albiceps, C. putoria e L. eximia, exceto em Piratininga, onde L.
eximia superou C. putoria. Lucilia cuprina e L. sericata foram as espécies menos
abundantes em Bauru e Piratininga, respectivamente. Os dípteros califorídeos
foram os mais abundantes dentre a comunidade de insetos necrófagos
coletados. Contudo, a abundância entre espécies e a diversidade de famílias
sofreram variações entre os três municípios. A função Pico de EdgeworthCramer foi ajustada aos dados obtidos indicando tendências oscilatórias para as
espécies mais abundantes, C. megacephala e C. albiceps, com trajetórias
9
bimodais. As análises de correlação de Pearson para C. megacephala e C.
albiceps sugeriram que as flutuações entre espécies estão correlacionadas nos
três municípios. A análise de distribuição de freqüência revelou que as espécies
C. megacephala, C. albiceps, C. putoria e L. eximia exibem um padrão
agregado, descrito pela distribuição Binomial Negativa. Entretanto, diferentes
níveis de agregação foram encontrados para as espécies. Os testes de coocorrência empregados pela aplicação da teoria de modelos nulos não
revelaram comunidades estruturadas nas três localidades investigadas. A
dinâmica populacional das duas espécies mais abundantes, C. megacephala e
C. albiceps, foi investigada com modelagem, resultando em comportamentos
populacionais fortemente influenciados pelos valores demográficos, decorrentes,
provavelmente, da ação dos fatores endógenos das espécies combinados aos
fatores exógenos e sazonais das localidades. A migração exerceu efeito
estabilizador sobre as populações nas duas espécies. A estocasticidade
demográfica influenciou a extinção local e os pontos de vulnerabilidade foram
mostrados. A combinação de modelos e a inserção da dimensão interativa pela
proposição de Lotka Volterra mostrou espaços paramétricos importantes sob o
aspecto de exclusão competitiva e dinâmica de persistência. Os resultados do
presente estudo levantam interessantes questões sobre a dinâmica de
comunidades, sugerindo futuros estudos com ênfase em metacomunidades.
Palavras-chave: Dípteros necrófagos. Abundância. Diversidade. Dinâmica
Populacional. Migração Local.
10
ABSTRACT
The fauna of calliforids in Brazil has been influenced by the introduction of
the exotic species of genus Chrysomya, which have been successful in terms of
invasion, dispersal and colonization about third years ago. The insect population
trajectory, particularly blowflies, can be characterized by fluctuations influenced
for different factors, endogenous and exogenous. The investigation of the
variation in demographic values that govern the population growth is essential for
the comprehension of population equilibrium, which frequently can be
characterized by transitions in dynamic behavior, with stable equilibrium, periodic
cycles and aperiodic oscillations. Among the essential factors for comprehension
of mechanisms responsible for dynamics of natural populations, the complexity
introduced for migration in local populations play an important role. The
connection between local populations can explain relationships between the
dispersal level, the density dependence and the stabilizing role of migration in
potentially chaotic models, with implications for the local and global probability of
extinction. The objective of this study was to investigate theoretical and
empirically the population dynamics of calliphorid dipterous collected in three
areas, characterized by different urbanization profiles. Monthly collecting were
performed in three municipalities of São Paulo State: Agudos, Bauru and
Piratininga for twelve months, employing traps. The variation in abundance over
the twelve months was analised with ANOVA. The Pearson correlation was also
11
applied to estimate the correlation between species and between temperature or
precipitation and the abundance from 2006 May to 2007 April. The interspecific
association was based on presence and absence of species in the sample units
(traps). A coupled populations model was structured to investigate the migration
among three patches, in order to simulate the metapopulation dynamics in the
three municipalities. The most common species found were C. albiceps, C.
megacephala, C. putoria and L. eximia. The variation of diversity in blowflies was
due to individuals of L. cuprina in Bauru and L. sericata in Piratininga. Chrysomya
megacephala was the most abundant species in the three localities, followed by
C. albiceps, C. putoria and L. eximia, except in Piratininga, the L. eximia
exhibited higher numbers than C. putoria. Lucilia cuprina and L. sericata were the
less abundant species in Bauru and Piratininga, respectively. The calliphorid
dipterous were the most abundant among the necrophagous flies. Nevertheless,
the abundance among species and the diversity of families suffered variations
among the three municipalities. Curvilinear functions were fitted to the data
indicating oscillatory trends for the most abundant species, C. megacephala and
C. albiceps, with bimodal trajectories. Pearson correlation analysis applied to the
two species suggested that the species are correlated in terms of oscillations in
the three municipalities. Frequency distribution revealed that the species C.
megacephala, C. albiceps, C. putoria and L. eximia exhibits a clumped pattern,
described by the Binomial negative distribution. However, different levels of
aggregation were found for different species. The co-occurrence tests employing
by using the null model theory revealed no structured communities in the three
12
investigated areas. The population dynamics of the two most abundant species,
C. megacephala and C. albiceps, was investigated with modelling, resulting in
population behaviors strongly influenced by demographic values originary
probably from endogenous factors combined to exogenous factors in the
localities. Migration exerted stabilizing effect on the populations of the two
species. Demographic stochasticity influenced the local extinction showing the
populations more susceptible. The results found in this study rise interesting
questions about communities dynamics, suggesting future studies emphasizing
metacomunities.
Key words: Necrophagous Diptera, Abundance, Diversity, Population dynamics,
Local migration
13
ÍNDICE
Introdução
15
Material e métodos
24
Análise estatística
25
Modelos matemáticos
27
Estimativa dos parâmetros dos
31
modelos
Resultados
33
Levantamento populacional
33
ANOVA
33
Trajetórias temporais
38
Correlação
40
Distribuição de freqüência
41
Co-ocorrência
42
Modelagem ecológica
42
Discussão
60
Conclusões
74
Referências
76
14
INTRODUÇÃO
Os
Dípteros
da família
Calliphoridae
são
espécies
de
moscas
pertencentes à Subordem Muscomorpha (= Cyclorrhapha), de importância
ecológica, médico-veterinária e sanitária, forense e terapêutica. No que tange à
importância ecológica destacam-se por serem agentes facilitadores do processo
de decomposição de matéria orgânica na fase imatura (SMITH, 1986). No que
diz respeito à importância médico-veterinária os dípteros da família Calliphoridae
são potenciais vetores mecânicos de agentes etiológicos (CHOW, 1940;
GREENBERG, 1971) e algumas espécies causadoras de miíase obrigatória e
outras de miíase facultativa (GUIMARÃES; PAPAVERO, 1999). Assim, são de
especial
interesse
médico-sanitário
e
sua
ocorrência,
distribuição
e
predominância nas áreas metropolitanas são fatores de grande importância em
saúde pública (D’ALMEIDA; LOPES, 1983).
Além disso, a abundância, bem como a distribuição dos dípteros
necrófagos, são fatores essenciais a serem considerados nos estudos da
entomologia forense, uma vez que são úteis para investigações criminais
(SMITH, 1986; CARVALHO et al. 2004), sobretudo na estimativa do intervalo
pós-morte e associação com crimes envolvendo o tráfico de drogas. Mais
recentemente, os dípteros califorídeos vem sendo empregados na bioterapia ou
terapia larval, que consiste da utilização de larvas vivas de moscas para
tratamento de lesões epidérmicas crônicas ou infectadas, visando a remoção do
15
tecido necrosado para diminuir o risco de infecção e restaurar os tecidos
(THOMAS et al.,1996).
Dentre os grupos taxonômicos de dípteros muscóides, o gênero
Chrysomya (Robineau-Desvoidy), com espécies originárias da Australásia e
África, tem sido objeto de muitos estudos, uma vez que está envolvido no
processo de invasão biológica ocorrida nas Américas há, aproximadamente, 30
anos (GUIMARÃES et al., 1978, 1979). A introdução dessas espécies, muito
provavelmente, deu-se por navios que traziam refugiados de Angola e
Moçambique (GUIMARÃES et al., 1979; LAURENCE, 1981). Apesar da
expressiva diversidade e abundância na fauna de califorídeos no Brasil, a
comunidade de dípteros necrófagos tem sido influenciada pela introdução das
espécies exóticas do gênero Chrysomya, que obtiveram sucesso na invasão,
dispersão e colonização (GUIMARÃES et al., 1978, 1979; BAUMGARTNER;
GREENBERG, 1984, 1988). As espécies introduzidas foram C. megacephala
(F.), C. putoria (Wiedemann), C. albiceps (Wiedemann) e C. rufifacies
(GUIMARÃES et al., 1978, 1979). Destas, apenas C. rufifacies não colonizou o
território brasileiro.
Nos primeiros anos da introdução, C. megacephala foi localizada em 86
dos 139 municípios paulistas pesquisados (GUIMARÃES et al., 1979), sendo
encontrada especialmente nos depósitos de lixo urbano (LINHARES, 1981;
PRADO; GUIMARÃES, 1982; GUIMARÃES, 1984; D’ALMEIDA et al., 1991) e
estando associada à matéria orgânica em decomposição em áreas urbanas
16
(D’ALMEIDA; LOPES, 1983; MENDES; LINHARES, 1993) e de florestas
(D’ALMEIDA, 1994).
As espécies Chrysomya albiceps e C. rufifacies destacam-se por serem
canibais e predadoras facultativas durante o estágio larval (FULLER, 1934;
ULLYETT, 1950; COE, 1978; GAGNÉ, 1981; ERZINÇLIOGLU; WHITCOMBE,
1983) e, inegavelmente, influenciam a dinâmica populacional das espécies
integrantes da fauna de dípteros necrófagos (ULLYETT, 1950; HANSKI, 1977;
WELLS; GREENBERG, 1992a, b, c; GOODBROOD; GOFF, 1990; FARIA et al.,
1999; FARIA; GODOY, 2001). Faria et al. (1999) e Faria & Godoy (2001)
investigaram a predação larval interespecífica em C. albiceps por meio de
experimentos, estudando a preferência da espécie por diferentes presas e
concluíram que a espécie ataca preferencialmente as espécies nativas.
A trajetória das populações de insetos pode ser caracterizada por
flutuações influenciadas por diferentes fatores, endógenos e exógenos (LEVIN,
1999). As flutuações populacionais e a regulação populacional têm sido
convencionalmente associadas à dependência da densidade (ROYAMA, 1996).
Densidades suficientemente altas evidenciam que a mortalidade per capita
excede a natalidade, levando a população ao declínio. No entanto, sabe-se que
outros fatores limitantes do crescimento populacional fazem parte dos processos
reguladores naturais, tais como predação e parasitismo (ROUGHGARDEN,
1998).
A investigação da variação em valores demográficos que governam o
crescimento populacional é fundamental para a compreensão do equilíbrio de
17
uma dada população, podendo resultar em transições no comportamento
dinâmico, desde o equilíbrio estável, passando por oscilações periódicas até
oscilações aperiódicas (MAY; OSTER, 1976). O significado desses resultados
torna-se maior quando no contexto demográfico, enfatizado por Cavalieri &
Koçak (1995), Constantino et al. (1995) e Dennis et al. (1995, 2001). Eles
observaram a transição de ciclos estáveis para o caos contínuo por meio da
variação das taxas de natalidade e mortalidade em populações de insetos. Estas
variações parecem estar relacionadas com a extinção local das espécies, uma
vez que a estabilidade populacional pode influenciar a probabilidade de
persistência de populações (ALLEN et al., 1993; PULLIAM, 1996; HASTINGS,
1997).
Estudos voltados para análise das propriedades dinâmicas de um modelo
matemático que investigou o comportamento de moscas-varejeiras revelaram
que a estabilidade do equilíbrio populacional depende essencialmente da
sobrevivência e da fecundidade dos indivíduos (GODOY et al., 1996a; REIS et
al., 1996; TEIXEIRA et al., 1998). Godoy et al. (1996) também observaram que
as variações dos parâmetros demográficos de sobrevivência e fecundidade
geram alterações qualitativas e quantitativas na dinâmica populacional de três
espécies do gênero Chrysomya.
A identificação dos fatores responsáveis pelo crescimento de uma
população biológica constitui um requisito básico para a compreensão dos
mecanismos reguladores da dinâmica de populações e comunidades (BEGON;
MORTIMER, 1989; RODRIGUES, 1989; ROUBHGARDEN, 1998). Comunidades
18
com complexas interações, como ocorre em dípteros necrófagos, carecem de
análises pormenorizadas, exibindo inicialmente moderado grau de complexidade
e envolvendo apenas uma ou duas espécies, como salientou Hastings (1997)
em seu livro texto. Porém, para facilitar o entendimento dos processos
populacionais, de modo que seja possível a realização de análises capazes de
incorporar maior número de interações e fatores essenciais, há que se pensar na
introdução gradual da complexidade nos sistemas alvo de estudo (HASTINGS,
1997).
Dentre os fatores essenciais para a compreensão dos mecanismos
responsáveis pelo comportamento dinâmico de populações naturais, destaca-se
a complexidade introduzida pela migração entre populações locais (VANCE,
1984; HASTINGS et al., 1993; RUXTON, 1995; HANSKI; GILPIN, 1997;
HANSKI, 1999). A conexão entre populações locais pode esclarecer possíveis
relações entre o nível de dispersão, a dependência da densidade e o papel
estabilizador
da
dispersão
em
modelos
potencialmente
caóticos,
com
repercussão para a probabilidade de extinção local e global (VANCE, 1984;
HASTINGS, 1993; BASCOMPTE; SOLÉ, 1994; HANSKI; GILPIN, 1997).
O estudo quantitativo dos efeitos resultantes da distribuição espaçotemporal de espécies em seus habitats, tem se tornado foco de interesse por
diversos autores (DURRET, 1988; HASTINGS, 1990; KAREIVA, 1994;
DURRETT; LEVIN, 1994; TILMAN; KAREIVA, 1996; DIEKMANN et al., 1999;
KEELING, 1999; KOT, 2001). A modelagem, considerando a dimensão espaçotemporal é, portanto a descrição de um sistema que considera a posição e
19
distribuição dos diversos componentes populacionais, quantificados ao longo do
tempo (Keeling, 1999). Assim, ao invés de uma análise que considera apenas as
densidades populacionais em função do tempo, a estrutura espacial também é
levada em conta. O conceito de estrutura espacial em modelos populacionais é
relativamente recente, já que somente após o acesso a uma tecnologia
computacional adequada, foi possível quantificar sistematicamente os efeitos
gerados pela dimensão espacial sobre as populações (HUSTON et al., 1988;
MCGLADE, 1993; LEVIN et al., 1999; GURNEY; NISBET, 1998).
A estrutura espacial tem importantes implicações para a coexistência
competitiva (LEVIN, 1974; IWASA; ROUGHGARDEN, 1986; KISHIMOTO, 1990;
NEE; MAY, 1992), a persistência de interações hospedeiro-parasitóide e
predador-presa (HUFFAKER, 1958; ALLEN, 1975; HILBORN, 1975; GURNEY;
NISBET, 1998; NACHMAN, 1981; FUJITA, 1983; REEVE, 1988; SABELIS;
DIEKMANN, 1988; COMINS et al., 1992) e a persistência regional de pequenas
populações sujeitas à extinção local (DEN BOER, 1981; DAY; POSSINGHAM,
1995). Portanto a estrutura espacial é a característica dominante de modelos de
metapopulações (GILPIN; HANSKI, 1991; HANSKI; GILPIN, 1997; HANSKI,
1999; TANEYHILL, 2000).
Em
populações
locais
isoladas,
a
dinâmica
de
persistência
é
completamente diferente da dinâmica encontrada em populações acopladas
(KAREIVA, 1991; HASTINGS, 1993; RAY et al., 1998). A migração de indivíduos
entre populações pode favorecer a persistência de cada população local ou
ainda permitir a recolonização de habitats onde tenha ocorrido extinção local
20
(VANCE, 1984; FAHRIG; PALOHEIMO, 1988; GODOY et al., 1997). Ray et al.
(1998) observaram que baixas taxas de migração entre ambientes iguais
possibilitam um retardo no tempo de extinção de populações experimentais de
Tribolium. Dessa forma, populações acopladas por migração entre ambientes
homogêneos podem persistir por mais tempo que populações isoladas.
É no âmbito da biologia populacional que se pode compreender e analisar
padrões populacionais no contexto de ecologia e genética populacional
(GURNEY; NISBET, 1998), necessitando para tal, de tratamento formal dada a
sua natureza quantitativa (SCHNEIDER, 1994) a qual só pode ser tratada por
meio de modelos expressos em linguagem matemática (HASTINGS, 1997). O
comportamento dinâmico de populações biológicas tem sido analisado com
maior grau de profundidade, em função do uso de ferramentas analíticas, tais
como as simulações numéricas e os modelos matemáticos (HASTINGS;
POWELL, 1991; HASTINGS, et al., 1993; ROUGHGARDEN, 1998; GODOY et
al., 1997, 2001; SILVA et al., 2003).
Os modelos matemáticos utilizados até hoje para analisar o equilíbrio
populacional das espécies de moscas-varejeiras, apesar de já incorporarem, em
alguns casos, a estrutura espacial através de mapas acoplados em reticulados,
têm analisado os sistemas apenas com dimensão determinística (Godoy et al.
2001). Nesse tipo de abordagem, o exato tamanho populacional na geração
futura pode ser predito a partir do tamanho populacional da geração atual
(Gotelli, 1995; Hastings, 1997). A aleatoriedade é importante para sistemas
dinâmicos em ecologia por duas razões. Primeira, não há ambientes naturais
21
absolutamente previsíveis no que diz respeito aos recursos disponíveis para
seus habitantes; segunda, os organismos provavelmente não respondem aos
estímulos ambientais de forma homogênea (Gurney & Nisbet, 1998).
Dessa forma, a introdução da dimensão probabilística em modelos
determinísticos pode representar importante ferramenta para avaliar a
probabilidade de extinção populacional em nível local e global, além de obter
informações sobre o tamanho mínimo viável para a persistência de uma
população sujeita à estocasticidade ambiental e/ou demográfica (Renshaw,
1991). Há parâmetros demográficos que podem exibir variações em seus
valores, em função de influencias ambientais ou de natureza intra e
interespecífica (Gotelli, 1995; Gurney & Nisbet, 1998). Dentre eles, destacam-se
a taxa de sobrevivência e a fecundidade, parâmetros essenciais para análise do
crescimento populacional (Prout & McChesney, 1985; Hastings, 1997).
Entretanto, a taxa de migração pode não ser constante e flutuar de acordo com a
disponibilidade de recursos entre os habitats (Turchin, 1998). Recentemente,
Serra et al. (2007) desenvolveram um estudo introduzindo estocasticidade em
modelos de crescimento populacional aplicados a populações de moscasvarejeiras. O trabalho resultou na comparação entre a persistência populacional
de espécies exóticas e nativas, levantando importantes questões no contexto de
demografia e invasão biológica (Serra et al. 2007). Nesse sentido, é relevante
para o estudo aqui apresentado, uma análise
limites
pré-determinados,
nos
parâmetros
permitindo
demográficos
flutuações entre
dos
modelos
matemáticos utilizados.
22
A finalidade deste estudo foi investigar com simulações computacionais e
experimentalmente a dinâmica populacional de espécies de dípteros califorídeos
coletados em três localidades próximas, caracterizadas por diferentes perfis de
urbanização.
Assim, os objetivos específicos do presente estudo foram:
1. Analisar a abundância de espécies de dípteros califorídeos coletados
durante 12 meses em três diferentes municípios com características
urbanas diferenciadas.
2. Avaliar a relação intra e interespecífica das principais espécies
encontradas e a correlação da abundância populacional com variáveis
ambientais.
3. Investigar padrões determinísticos e estocásticos inerentes das principais
espécies coletadas no contexto individual e metapopulacional, com o
auxílio da modelagem ecológica.
4. Combinar modelos matemáticos de forma a poder analisar espaços
paramétricos importantes para a dinâmica intra e interespecífica,
considerando a migração local
23
MATERIAL E MÉTODOS
Parte experimental
Estimativa da abundância populacional de dípteros califorídeos em
três municípios
Coletas mensais foram feitas na área urbana de três municípios do
Estado de São Paulo: Bauru (48°50’00’’ de Longitude Oeste e 21°30’23’’ de
Latitude Sul), Piratininga (49°08’00’’ de Longitude Oeste e 22°24’00’’ de Latitude
Sul) e Agudos (47°04’39’’ de Longitude Oeste e 22°53’20’’ de Latitude Sul),
durante 12 meses. As armadilhas foram confeccionadas com recipientes
plásticos com fundo perfurado, medindo 9 cm de diâmetro por 30 cm de
comprimento (vasilhames de refrigerantes). Na extremidade afilada do recipiente
foi fixada uma isca, consistindo de fígado de frango e cabeça de peixe. Acima da
isca foi fixada outra garrafa para a captura dos insetos (Fig. 1).
Garrafa de
captura
isca
Garrafa de
acesso
Entrada dos insetos
Figura 1. Armadilha para captura de moscas
24
Três armadilhas foram colocadas suspensas em árvores em cada
localidade urbana, sendo que uma foi instalada em local sombreado durante
todo o dia, outra em local parcialmente sombreado e a restante com sol o dia
todo, nas três localidades. Durante a primeira semana de cada mês, os insetos
eram removidos e levados ao laboratório para a identificação, separação e
contagem dos exemplares obtidos, por família e espécie. Em cada dia de coleta
as iscas foram substituídas. A temperatura e a precipitação de cada local em
estudo foram fornecidas pelo Instituto de Pesquisas Metereológicas da UNESP,
campus de Bauru (IPEMET/Bauru). A homogeneidade dos resultados entre os
diferentes locais, sombreado, parcialmente sombreado e ensolarado, foi
confirmada pelo teste G (ZAR, 1996). Assim, os resultados oriundos destes
locais foram agrupados e analisados em conjunto.
Análise estatística de dados
Análise de variância e correlação
A variação na abundância ao longo dos 12 meses de estudo foi avaliada
por meio de ANOVA, comparando mensalmente os tamanhos populacionais de
cada espécie. A hipótese nula (Ho) pressupõe igualdade entre os valores de
abundância (A) entre os meses (m), ou seja, Ho: Am1 = Am2 = Am3 = Am4,
tanto para famílias quanto para espécies. O coeficiente de correlação de
Pearson foi aplicado para estimar a correlação entre a presença das duas
25
espécies de califorídeos mais abundantes e também entre temperatura ou
precipitação (médias mensais) e a abundância no período compreendido entre
maio de 2006 e abril de 2007 (ZAR, 1996).
Análise de associação interespecífica
A análise de associação interespecífica foi baseada na presença e
ausência de espécies nas unidades amostrais (armadilhas). Em comunidades de
insetos há fatores bióticos e abióticos capazes de influenciar a distribuição, a
abundância e conseqüentemente as interações entre espécies. A atração ou
repulsão pode resultar na seleção ou não do mesmo habitat por diferentes
espécies. Assim, a associação pode ser positiva, negativa ou ausente. Se
positiva ou negativa interessa saber o grau de associação. Testes de coocorrência interespecífica foram aplicados com base na teoria de modelos nulos
para investigar a estruturação das populações no tocante às interações entre
espécies do mesmo guilda (GOTELLI; GRAVES, 1996).
26
Modelos matemáticos
Modelo de crescimento populacional dependente da densidade
O crescimento dependente da densidade é geralmente descrito por
modelos em tempo contínuo ou discreto. Os modelos em tempo contínuo
descrevem populações com sobreposição de gerações. As moscas-varejeiras
apresentam crescimento em tempo discreto, já que os substratos onde as larvas
se desenvolvem são efêmeros, impedindo a convivência entre indivíduos de
diferentes gerações. Em tempo discreto, o modelo dependente da densidade
empregado nesse estudo pode ser escrito conforme a proposição de Ricker
(1952):
[(
N t +1 = N t exp r 1 −
N (t )
K
)],
(1)
onde r e K são respectivamente a taxa de crescimento e o tamanho populacional
em equilíbrio ou a capacidade suporte. Dessa forma, o tamanho populacional no
tempo Nt+1 é o reflexo da população no tempo Nt, governada por uma taxa de
crescimento (r), com resultados influenciados pela capacidade suporte (K) do
ambiente, sob a ação de uma função exponencial. O objetivo de analisar as
populações
de
moscas-varejeiras
com
este
modelo,
foi
conhecer
o
comportamento dinâmico teórico das espécies mais abundantes coletadas ao
longo de sucessivas gerações, com base no padrão de flutuação sazonal.
27
Análise de sensibilidade com diagrama de bifurcação
Para uma avaliação global do sistema, descrevendo os possíveis
comportamentos para diferentes valores do parâmetro, foi recorrida à análise de
sensibilidade com diagramas de bifurcação. A análise de sensibilidade foi
conduzida empregando a teoria de bifurcação (May & Oster, 1976). O
comportamento dinâmico da equação de Ricker depende essencialmente da
magnitude dos valores de r (taxa de crescimento) e K (capacidade suporte).
Quando se introduz a dimensão espacial (m) em modelos de crescimento como
o de Ricker, a migração também pode influenciar o comportamento da
população. Dessa forma, o aumento nos valores destes parâmetros gera
usualmente modificações qualitativas no comportamento dinâmico da população,
desde equilíbrio estável de um ponto, passando por ciclos até o regime caótico.
Assim, os valores dos parâmetros definem as regiões onde os pontos fixos
podem ser atratores ou repulsores.
O ponto fixo é, por definição, o estado de equilíbrio onde o tamanho da
população não varia de uma geração para outra. A capacidade de atração ou
repulsão do ponto depende da magnitude do valor do parâmetro. Com o
aumento dos valores dos parâmetros o processo de iteração se repete até o
ponto de equilíbrio tornar-se instável. Neste momento, o ponto do período
bifurca-se em pares de pontos fixos com período 2. A evolução deste processo
pode ser visualizada por um diagrama de bifurcação para os valores dos pontos
28
fixos que representam o tamanho populacional em equilíbrio para r, K e m. O
diagrama produz uma hierarquia de pontos fixos estáveis que resultam da
variação nos parâmetros demográficos.
Modelo de populações acopladas
O modelo de populações acopladas aplicado foi estruturado para
investigar a migração entre três populações locais, para simular a dinâmica
metapopulacional nas localidades propostas para o estudo. Um modelo geral de
metapopulações em tempo contínuo para duas populações conectadas por
migração (HANSKI, 1999) pode ser escrito como:
dN1
= g ( N 1 ) N1 - γ 12 ( N1 ) N1 + γ 21 ( N 2 )(1 − δ 1 ) N 2
dt
dN 2
= g ( N 2 ) N 2 - γ 21 ( N 2 ) N 2 + γ 12 ( N 1 )(1 − δ 2 ) N 1
dt
(2)
, (3)
,
onde g(Ni) representa a taxa per capita de variação da população i em função
dos nascimentos e mortes, γij (Ni) é a taxa per capita de emigração da população
i para a população j e δi a fração de migrantes que morrem durante a migração.
Pressupondo que a dinâmica local de cada população é governada pelo modelo
logístico e que a emigração é independente da densidade, as equações acima
poderiam ser escritas como:
29
dN1
dt
dN 2
dt
( KN ) - mN1 m(1 - δ )N2
r1 N1 1 -
1
1
( KN ) - mN2 m(1 - δ )N1
r2 N 2 1 -
(4),
2
2
onde ri e Ki são, respectivamente, a taxa intrínseca de crescimento e a
capacidade suporte da população i e m a taxa constante de emigração.
Em tempo discreto, o modelo dependente da densidade que poderia ser
incorporado às equações de migração pode ser escrito conforme a proposição
de Ricker (1952), equação (1). Note que a equação (1) não apresenta ainda o
acoplamento por migração, ela descreve apenas o modelo de Ricker para uma
população isolada.
Especificamente nesse estudo, o modelo em tempo discreto é o mais
adequado já que as populações de moscas procriam-se em tempo discreto,
situação em que não há sobreposição de gerações. O propósito deste estudo foi
também fundir modelos matemáticos em tempo discreto para modelar a
migração entre populações locais, tendo a dependência da densidade inserida
no processo.
Roughgarden (1998) propôs um modelo para populações acopladas em
tempo discreto mais flexível que o logístico ou o de Ricker (1952), por não ter
ainda incorporada a dependência da densidade. O modelo é escrito como:
N 1,t +1 = r1,t [(1 − m) N 1,t + mN 2,t ]
N 2,t +1 = r2,t [mN 1,t + (1 − m) N 2,t ]
(5),
30
onde m é a probabilidade de migração de indivíduos da população 1 para a
população 2 e vice-versa. Assim, (1-m) é a probabilidade de permanência dos
indivíduos no seu ambiente. Nx
t
é o número de indivíduos no tempo t da
população na localização x, onde x é 1 ou 2. A taxa de crescimento geométrico é
representada por r na localização x, no tempo t. Se m é zero, as equações
descrevem duas populações não-acopladas e se m é ½, as duas populações
estão completamente conectadas por migração (Roughgarden, 1998). As
simulações em computador foram feitas utilizando o software de manipulação
algébrica MATLAB versão 7.0.1 (HANSELMAN; LITTLEFIELD, 1997), para três
subpopulações, segundo o delineamento que consideram os três municípios,
Agudos, Bauru e Piratininga.
Estimativa dos parâmetros incorporados aos modelos matemáticos
A taxa de crescimento populacional (r) foi estimada a partir dos
sucessivos tamanhos populacionais obtidos nas coletas e aplicados ao modelo
como a média geométrica das taxas de crescimento entre os meses de coleta,
visto ser esta a estimativa mais adequada para analisar o crescimento em
populações naturais (ROUGHGARDEN, 1998). O número máximo de indivíduos
coletados em cada espécie foi utilizado para descrever a capacidade suporte em
cada área de estudo. A variação estocástica foi aplicada ao parâmetro K
(capacidade suporte), com flutuações entre os valores máximos e mínimos
obtidos pelas estimativas mencionadas acima, com distribuição uniforme,
31
permitindo assim que todos os valores compreendidos no espectro de cada
parâmetro tivessem a mesma chance de sorteio. Os sorteios foram realizados
com o gerador de números aleatórios do comando “rand” do software de
manipulação algébrica MATLAB 7.0.1 (HANSELMAN; LITTLEFIELD, 1997). Em
todos os casos, 100 simulações estocásticas foram realizadas para a
confirmação dos padrões de susceptibilidade à extinção local e global.
32
RESULTADOS
Levantamentos populacionais
A diversidade de espécies da família Calliphoridae variou entre os
municípios estudados (Tabs. 1, 2 e 3). As espécies encontradas em todos os
municípios foram C. megacephala, C. albiceps, C. putoria e L. eximia. A variação
na diversidade de califorídeos foi caracterizada pelo encontro de exemplares de
L. cuprina em Bauru e de L. sericata em Piratininga. Chrysomya megacephala foi
a espécie mais abundante nas três localidades seguida por C. albiceps, C.
putoria e L. eximia, exceto em Piratininga, onde L. eximia superou C. putoria.
Lucilia cuprina e L. sericata foram as espécies menos abundantes em Bauru e
Piratininga, respectivamente (Tabs. 1, 2 e 3).
Análise I: ANOVA fator único (abundância)
A despeito do objetivo inicial do projeto ser voltado apenas para a análise
da variação na abundância de dípteros califorídeos, a abundância de outras
famílias foi também registrada. Assim, os resultados foram comparados
estatisticamente em dois níveis taxonômicos, ou seja, abundância entre
espécies e abundância entre famílias.
Comparando a abundância de indivíduos entre espécies coletadas em
Agudos notou-se que a diferença entre os valores para cada espécie foi
significativa (F = 5.27, p < 0.01). O mesmo resultado também foi encontrado
33
quando se analisou o número de indivíduos por família (F = 12.18, p < 0.01). Em
Bauru, a comparação da abundância de indivíduos coletados também indicou
diferença significativa tanto para espécies (F = 4.39, p < 0.01), como para família
(F = 6.91, p < 0.01). A abundância de indivíduos coletados em Piratininga
também diferiu significativamente tanto para espécie (F = 3.16, p < 0.01), como
para Família (F = 5.22, p < 0.01).
Análise II: ANOVA fator duplo (abundância e mês)
A comparação da abundância de indivíduos coletados em Agudos (Tab.
1) indicou diferença significativa entre espécies (F = 7.94, p < 0.05), mas não
entre meses (F = 1.69, p > 0.05), quando analisada por fator duplo. Já para o
município de Bauru a diferença foi significativa (Tab. 2) tanto entre espécies (F =
6.59, p < 0.05) como entre meses (F = 2.13, p < 0.05). Para Piratininga a
diferença também foi significativa (Tab. 3) tanto entre espécies (F = 4.95, p <
0.05) como entre meses (F = 2.67, p < 0.05).
34
Tabela 1 - Levantamento de Califorídeos na região urbana de Agudos/SP
C. putoria L. eximia
Σ
MESES
C. megacephala
C. albiceps
MAI
0
0
0
0
0
JUN
0
0
0
0
0
JUL
8
3
3
0
15
AGO
0
0
0
0
0
SET
18
14
1
0
33
OUT
23
8
0
0
31
NOV
18
2
0
0
20
DEZ
3
4
1
2
10
JAN
3
13
3
2
21
FEV
15
5
0
0
20
MAR
8
3
0
0
11
ABR
2
0
0
1
3
Σ
98
52
8
5
163
Tabela 2 - Levantamento de Califorídeos na região urbana de Bauru/SP
MESES
C.
megacephala
C.
albiceps
C.
putoria
L. eximia
L. cuprina
MAI
0
0
0
0
0
0
JUN
1
0
0
0
0
1
JUL
32
25
1
1
0
59
AGO
11
2
0
0
0
13
SET
3
1
1
0
0
5
OUT
156
70
0
7
0
233
NOV
158
77
0
0
0
235
DEZ
33
63
15
3
2
116
JAN
103
23
1
0
0
127
FEV
35
5
0
0
0
40
MAR
10
1
0
0
0
11
ABR
6
0
0
0
0
6
Σ
548
267
18
11
2
846
Σ
35
Tabela 3 - Levantamento de Califorídeos na região urbana de Piratininga/SP
MESES
C.
megacephala
C.
albiceps
C.
putoria
L. eximia L. sericata
MAI
0
0
0
1
0
1
JUN
0
0
0
2
0
2
JUL
37
54
4
11
0
106
AGO
2
1
0
5
0
8
SET
0
6
0
0
0
6
OUT
119
78
0
11
0
208
NOV
125
106
0
0
0
231
DEZ
5
12
0
0
0
17
JAN
21
28
5
6
0
60
FEV
20
3
0
4
0
27
MAR
9
2
0
0
0
11
ABR
19
3
0
0
1
23
Σ
357
293
9
40
1
700
Σ
A comparação da abundância entre famílias coletadas em Agudos (Tab.
4), resultou em diferença significativa
(F = 13.41, p < 0.05). Contudo, a
comparação entre meses não revelou diferença significativa entre os valores de
abundância para as famílias (F = 1.5, p > 0.05). No entanto, comparando a
abundância entre as famílias sem considerar califorídeos o resultado foi alterado,
indicando diferença significativa tanto entre famílias (F = 3.68, p < 0.05) como
entre meses (F = 4.17, p < 0.05).
A abundância em nível de família para Bauru (Tab. 5) resultou em
diferença significativa entre as cinco famílias (F = 7.91, p < 0.05). Entretanto, a
comparação entre meses não revelou diferença significativa para valores de
abundância considerando as famílias (F = 1.71, p > 0.05). A comparação da
36
abundância sem considerar califorídeos resultou em diferença significativa tanto
entre famílias (F = 7.17, p < 0.05) como entre meses (F = 2.89, p < 0.05).
A comparação da abundância para espécimes coletados em Piratininga
(Tab. 6), em nível de família resultou em diferença significativa entre as cinco
famílias (F = 5.67, p < 0.05). Contudo, a comparação entre meses não revelou
diferença significativa entre os valores de abundância (F = 1.43, p > 0.05). O
mesmo resultado acima foi encontrado sem considerar califorídeos, ou seja, a
diferença foi significativa entre famílias (F = 5.52, p < 0.05), mas não entre
meses (F = 1.95, p > 0.05).
Tabela 4 - Levantamento de Muscóides na região urbana de Agudos/SP
FAMÍLIAS
MA JU
I
N
JU
L
AG
O
SE
T
OU
T
NO
V
DE
Z
JA
N
FE
V
MA
R
AB
R
Σ
Calliphoridae
0
0
14
0
33
31
20
10
21
20
11
3
163
Sarcophagida
e
0
0
6
0
0
4
4
0
0
1
1
2
18
Muscidae
0
0
8
7
0
3
7
0
1
0
1
0
27
Anthomyidae
0
0
4
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4
Faniidae
0
0
2
0
0
5
0
0
0
0
0
0
7
Σ
0
0
34
7
33
43
31
10
22
21
13
5 219
Tabela 5 - Levantamento de Muscóides na região urbana de Bauru/SP
FAMÍLIAS
MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR ABR
Σ
Calliphoridae
0
1
59
13
5
233
235
163 127
40
11
6
692
Sarcophagidae
0
0
2
1
0
17
15
15
7
0
4
0
61
Muscidae
0
0
30
0
0
37
22
30
29
0
3
0
151
Foridae
0
0
0
0
0
0
0
6
0
0
0
0
6
Faniidae
0
0
1
0
0
14
0
0
0
0
0
0
15
Σ
0
1
92
14
5
301
272
40
18
6
925
214 163
37
Tabela 6 - Levantamento de Muscóides na região urbana de Piratininga/SP
MAI JUN JUL AGO SET OUT NOV DEZ JAN FEV MAR ABR Σ
FAMÍLIAS
Calliphoridae
1
2
106
8
6
212
231
17
60
27
7
23
700
Sarcophagidae
1
0
6
1
3
12
15
7
31
7
9
0
92
Muscidae
2
0
16
1
4
12
25
6
12
0
0
7
85
Tephritidae
2
0
2
0
0
0
0
1
0
0
0
0
5
Faniidae
1
0
0
0
0
14
0
0
0
0
0
0
15
Σ
7
2
130
10
13
250
271
41
103
34
16
30
897
Análise III: trajetórias temporais
As séries temporais analisadas para as duas espécies mais abundantes,
C. megacephala e C. albiceps, foram modeladas pela função Pico de
Edgeworth-Cramer (ECS), resultando em ajustes de curva apresentados em oito
figuras. As séries indicam padrões de oscilação temporal semelhantes para as
duas espécies, nas três áreas de estudo. O ajuste da função foi satisfatório na
maioria dos casos, evidenciando uma tendência bimodal na maioria dos casos
(Figs. 1-4).
Smega
400
350
Data: Data1_Salbi
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
150
Chi^2/DoF
= 886.159
R^2
= 0.9579
300
y0
xc
A
w
a3
a4
22.22645
7.82299
611.72333
1.29579
2.10063
0.85026
200
150
100
Chi^2/DoF
= 806.07578
R^2
= 0.8927
y0
xc
A
w
a3
a4
±11.35014
±0.09558
±104.14271
±0.06558
±0.22052
±0.4753
Y Axis Title
250
Y Axis Title
Salbi
200
Data: Data1_Smega
Model: ECS
Equation:
W eighting:
y
No weighting
26.29163
4.83141
435.09535
1.81053
-2.12426
-1.63334
±13.13101
±0.19824
±117.01466
±0.15509
±0.33665
±0.70164
100
50
50
0
0
0
2
4
6
8
X Axis Title
(a)
10
12
0
2
4
6
8
10
12
X Axis Title
(b)
Fig. 1. Série temporal com ajuste da função ECS para abundâncias de C.
megacephala (a) e C. albiceps (b), nas três localidades. (ANEXO 1)
38
megaAgu
albiAgu
30
28
26
24
Chi^2/DoF
= 16.62567
R^2
= 0.86729
22
y0
xc
A
w
a3
a4
20
18
Data: Data1_albiAgu
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
14
Chi^2/DoF
= 28.20449
R^2
= 0.3654
12
2.74852
±1.9065
8.07947
±0.20569
50.77535
±18.99603
1.89683
±0.16338
2.4062 ±0.48672
1.06765
±0.99574
y0
xc
A
w
a3
a4
10
16
Y Axis Title
Y Axis Title
16
Data: Data1_megaAgu
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
14
12
10
8
6
-1333.35676
-158.5557
6549.10127
52.07764
-47.85525
-1717.88446
±234628.52849
±24187.81686
±319227314.63664
±5930.80641
±1155837.6883
±81936345.72087
8
6
4
2
4
2
0
0
-2
0
2
4
6
8
10
-2
12
0
2
4
6
8
X Axis Title
X Axis Title
(a)
(b)
10
12
Fig. 2. Série temporal com ajuste da função ECS para abundâncias de C.
megacephala (a) e C. albiceps (b), na cidade de Agudos. (ANEXO 2)
AlbiBau
90
200
Data: Data1_megaBau
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
160
140
120
70
y0
xc
A
w
a3
a4
60
11.68458
7.67941
377.16779
1.22375
1.92915
0.33986
Data: Data1_AlbiBau
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
80
Chi^2/DoF
= 131.86686
R^2
= 0.97944
±4.29386
±0.06749
±37.04202
±0.04919
±0.1303
±0.25019
100
80
60
Y Axis Title
180
Y Axis Title
100
megaBau
220
Chi^2/DoF
= 97.61435
R^2
= 0.94168
y0
xc
A
w
a3
a4
50
5.25437
7.12628
213.50376
0.95676
0.98875
-0.17906
±4.17635
±0.70648
±44.47024
±0.12152
±1.20661
±1.09063
40
30
20
40
10
20
0
0
-20
-10
0
2
4
6
8
10
0
12
2
4
6
8
10
12
X Axis Title
X Axis Title
(a)
(b)
Fig. 3. Série temporal com ajuste da função ECS para abundâncias de C.
megacephala (a) e C. albiceps (b), na cidade de Bauru. (ANEXO 3)
160
120
Data: Data1_megaPir
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
120
Data: Data1_albiPir
Model: ECS
Equation:
Weighting:
y
No weighting
100
Chi^2/DoF
= 294.57801
R^2
= 0.87437
Chi^2/DoF
= 427.80878
R^2
= 0.8825
y0
xc
A
w
a3
a4
100
7.47042
7.97584
193.95036
1.31894
2.46291
1.57434
80
±7.97362
±0.15203
±75.38567
±0.10712
±0.52093
±1.26962
60
40
y0
xc
A
w
a3
a4
80
Y Axis Title
Y Axis Title
albiPir
megaPir
140
12.89629
4.87915
194.79379
1.60219
-2.45166
-1.23588
±7.3158
±0.15174
±59.14006
±0.12234
±0.42495
±0.74829
60
40
20
20
0
0
0
2
4
6
X Axis Title
(a)
8
10
12
0
2
4
6
8
10
12
X Axis Title
(b)
Fig. 4. Série temporal com ajuste da função ECS para abundâncias de C.
megacephala (a) e C. albiceps (b), na cidade de Piratininga. (ANEXO 4)
39
Análise IV: testes de correlação
Análises de correlação de Pearson foram aplicadas para investigar se os
padrões de flutuações entre as espécies mais abundantes, C. megacephala e C.
albiceps estavam correlacionados. Os resultados sugerem que as flutuações
entre espécies estão correlacionadas nos três municípios. Os coeficientes de
correlação obtidos foram r = 0.49, r = 0.83 e r = 0.94 para os testes realizados
com as populações das duas espécies, respectivamente, para Agudos, Bauru e
Piratininga (p < 0.05). Avaliando a correlação entre abundância de C.
megacephala e temperatura para Agudos, constatou-se correlação positiva entre
os fatores (r = 0.30, p < 0.05). Já, entre a abundância da espécie e a
precipitação a correlação não foi significativa. Em C. albiceps a correlação com a
temperatura foi baixa (r = 0.19, p < 0.05) e moderada com a precipitação (r =
0.54, p < 0.05).
Para os resultados obtidos em Bauru a correlação entre abundância de C.
megacephala e temperatura, foi positiva entre os fatores (r = 0.38, p < 0.05).
Entre a abundância da espécie e a precipitação a correlação também foi
significativa (r = 0.28, p < 0.05). Em C. albiceps a correlação com a temperatura
foi significativa tanto para esse fator
(r = 0.36, p < 0.05) quanto para a
precipitação (r = 0.27, p < 0.05). A correlação entre a abundância de C.
megacephala e a temperatura em Piratininga também foi significativa (r = 0.28, p
< 0.05), mas a análise envolvendo a precipitação não foi significativa. Para C.
40
albiceps a correlação com a temperatura foi significativa também (r = 0.19, p <
0.05) e com a precipitação não significativa.
Análise V: distribuição de freqüência
A análise de distribuição de freqüência revelou que as espécies C.
megacephala, C. albiceps, C. putoria e L. eximia exibem um padrão agregado de
distribuição, descrito pela distribuição Binomial Negativa. Entretanto, diferentes
níveis de agregação foram encontrados para as espécies (Tab. 7).
Tabela 7. Distribuição de freqüência para número de espécimes capturados no
total de armadilhas com ajuste significativo (p < 0.05) para a função Binomial
Negativa
Estatística
C. megacephala
C. albiceps
C. putoria
L. eximia
x
42.58
35.16
2.91
5.09
s2
1006
1295
27.53
31.89
χ2
61.79
26.71
16.65
22.04
g. l.
59
47
14
17
k
0.57
0.39
0.12
0.89
41
Análise VI: co-ocorrência
Os testes de co-ocorrência empregados pela aplicação da teoria de
modelos nulos, visando a análise de possíveis associações interespecíficas, não
revelaram comunidades estruturadas nas três localidades investigadas (p > 0.2).
Modelagem: dinâmica determinística e migração local
O acoplamento do modelo de Ricker ao modelo metapopulacional, com
dimensão para migração entre três populações locais, descritas neste estudo
como Agudos (n1), Bauru (n2) e Piratininga (n3), resultou na formulação de três
equações de diferença finita para a descrição do comportamento dinâmico em C.
albiceps e C. megacephala. As equações que descrevem a dinâmica das duas
espécies em três localidades podem ser escritas como:
n1,t
n2 ,t
n3,t
1
1
1
(1 - m12 - m13 )n1,t e
r1 (1-
(1 - m 21 - m 23 )n2,t e
(1 - m 31 - m 32 )n3,t e
n 1,t
K1
r2 (1-
r3 (1-
)
n 2,t
K2
n 3,t
K3
m 21n2,t e
)
)
r2 (1-
m12n1,t e
m13n1,t e
n 2,t
K2
r1 (1-
r1 (1-
n 1,t
K1
n 1,t
K1
)
)
)
m31n3,t e
r3 (1-
m32n3,t e
m23n2 ,t e
n 3,t
K3
r3 (1-
r2 (1-
n 3,t
K3
n 2,t
K2
)
)
(6),
)
42
onde, mij descreve a migração entre os fragmentos 1, 2 e 3, respectivamente
Agudos, Bauru e Piratininga e as letras subscritas I e j representam os sítios
para os quais os indivíduos se movem (i, j = 1, 2 e 3). O parâmetro ri é a taxa de
crescimento populacional e Ki é a capacidade suporte do ambiente, sendo I = 1,
2 e 3, com estimativas obtidas das séries temporais apresentadas na Tabela 8.
Tabela 8. Estimativas da taxa média de crescimento
e capacidade suporte anual e sazonal
Agudos
C. megacephala
C. albiceps
r
k
r
k
Média anual
1,61
23
1
14
Inverno e primavera
4,7
23
3,8
14
Verão e Outono
0,64
18
0,34
13
Bauru
Média anual
C. megacephala
C. albiceps
r
k
r
k
1,78
158
1
77
43
Inverno Primavera
6,89
156
5,87
70
Verão e Outono
0,52
158
0,17
77
Piratininga
C. megacephala
C. albiceps
r
k
r
k
Média anual
1,98
125
1,67
106
Inverno e Primavera
6,53
119
6
78
Verão e Outono
0,68
125
0,49
106
44
Na figura 5, a evolução do tamanho populacional aparece representada
por um diagrama de bifurcação, que descreve a evolução do comportamento
dinâmico em C. albiceps expressa pela variação do tamanho da população em
função do crescimento populacional (r), a princípio ainda sem considerar a
migração. O espaço paramétrico para r, de zero à 1.9, descreve o equilíbrio
estável de um ponto, com prevalência durante o outono para C. albiceps. Com r
variando de 2 à 2.5 a representação gráfica indica uma primeira bifurcação,
exibindo ciclo limite de dois pontos (Fig. 5).
A partir de 2.5 nova bifurcação pode ser notada, sugerindo um ciclo limite
de quatro pontos, o que caracteriza valores associados ao verão. Valores acima
de 2.7 indicam novas bifurcações, levando a população a variações
imprevisíveis em termos de flutuação populacional, o que sugere comportamento
aperiódico (Fig. 5). Para este espaço paramétrico de r associa-se o inverno e a
primavera.
45
Figura 5. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em
C.albiceps com associação às diferentes estações do ano
46
Figura 6. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em C.
megacephala com associação às diferentes estações do ano
A evolução do comportamento dinâmico em C. megacephala indica
similaridade com a figura anterior, exceto pelo valor de equilíbrio, expresso pelo
intercepto no eixo do tamanho populacional e pela associação das estações aos
valores da taxa de crescimento. Neste caso específico o equilíbrio de um ponto
está associado às estações verão e outono e os comportamentos cíclicos e
imprevisíveis
associados
ao
inverno
e
primavera
(Fig.
6).
Figura 7. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em C.
albiceps com associação às diferentes estações do ano
47
Para as simulações realizadas com os valores de taxa de crescimento
populacional estimadas dos municípios de Bauru e Piratininga, o padrão sazonal
dos comportamentos dinâmicos foi o mesmo para C. albiceps e C. megacephala,
exceto pelos valores de equilíbrio visíveis como intercepto do eixo do tamanho
populacional (Figs. 7 à 10).
Figura 8. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em C.
megacephala com associação às diferentes estações do ano
48
Figura 9. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em C.
albicveps com associação às diferentes estações do ano
Figura 10. Bifurcação para diferentes valores de taxa de crescimento em C.
megacephala com associação às diferentes estações do ano
49
As figuras 11 e 12 apresentam a variação do tamanho populacional em
função dos valores crescentes de migração local em C. albiceps e C.
megacephala, respectivamente. As simulações foram feitas tendo como origem
populações de Agudos com migração direcionada para Bauru. Em ambas as
espécies os diagramas de bifurcação mostram o papel estabilizador da migração
local sobre os comportamentos imprevisíveis, quando se observa o espaço
paramétrico entre 0 e 0.5 (Figs. 11 e 12). Em ambos os casos, o comportamento
dinâmico caracterizado por oscilações complexas dá lugar às janelas de
estabilidade à medida que os valores de m aumentam. Contudo, as janelas
observadas nas simulações realizadas para C. albiceps exibem maior amplitude
que as janelas encontradas em C. megacephala (Figs. 11 e 12).
50
Figura 11. Gráficos de bifurcação mostrando a variação do tamanho
populacional de C. albiceps em Agudos, Bauru e Piratininga, com taxa de
crescimento média para inverno e primavera, em função da migração local
Simulações
foram
realizadas
também
considerando
outros
direcionamentos migratórios com as duas espécies, ou seja, de Bauru para
Agudos, de Bauru para Piratininga, de Piratininga para Agudos e de Piratininga
para Bauru. Os resultados encontrados foram bastante similares aos
apresentados nas figuras 11 e 12, razão pela qual não foram aqui exibidos
graficamente.
51
Figura 12. Gráficos de bifurcação mostrando a variação do tamanho
populacional de C. megacephala em Agudos, Bauru e Piratininga, com taxa de
crescimento média para inverno e primavera, em função da migração local
Modelagem: dinâmica estocástica e migração local
A dinâmica estocástica de C. megacephala e C. albiceps foi analisada
inicialmente com capacidade suporte estocástica e ausência de migração local
(Fig. 13).
52
300
250
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica sem migração
r1=1.61;r2=1.78;r3=1.98
K1max=23;K1min=0;K2max=158;K2min=0;
K3max=125;K3min=0
200
150
100
Chrysomya albiceps
180
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica sem migração
r1=1;r2=1;r3=1.67
K1max=14;K1min=0;K2max=77;K2min=0;
K3max=106;K3min=0
160
Tamanhos populacionais
Tamanhos populacionais
200
Chrysomya megacephala
140
120
100
80
60
40
50
20
0
1
2
3
4
5
6
Gerações
(a)
7
8
9
10
11
0
1
2
3
4
5
6
Gerações
7
8
9
10
(b)
Figura 13. Iterações recorrentes com capacidade suporte estocástica e ausência
de migração local para C. megacephala (a) e C. albiceps (b).
Os padrões das séries temporais geradas foram ligeiramente similares
para as duas espécies, mostrando que, em ambos os casos as populações com
menor espectro de oscilação e mais próximas à zero são oriundas de Agudos
(Fig. 13). As populações de C. megacephala e C. albiceps, com origem em
Piratininga exibiram flutuações similares (Fig. 13). A principal diferença foi
encontrada entre as espécies com populações originadas em Bauru, situação
em que C. megacephala exibiu praticamente o mesmo espectro oscilatório para
os dois municípios, Bauru e Piratininga, porém C. albiceps apresentou
oscilações em Bauru com menor espectro que em Piratininga (Fig. 13).
53
300
250
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica com 1% de
migração multidirecional
r1=1.61;r2=1.78;r3=1.98
K1max=23;K1min=0;K2max=158;K2min=0;
K3max=125;K3min=0
200
150
100
Chrysomya albiceps
180
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica com 1% de
migração multidirecional
r1=1;r2=1;r3=1.67
K1max=14;K1min=0;K2max=77;K2min=0;
K3max=106;K3min=0
160
Tamanhos populacionais
Tamanhos populacionais
200
Chrysomya megacephala
140
120
100
80
60
40
50
20
0
1
2
3
4
5
6
Gerações
7
8
9
0
10
1
22
33
4 4
5 5 6 6 7
Gerações
(a)
7 8
89
910
11
10
(b)
Figura 14. Iterações recorrentes com capacidade suporte estocástica e 1% de
migração local para C. megacephala (a) e C. albiceps (b).
250
Agudos
Bauru
Piratininga
150
100
50
Chrysomya albiceps
180
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica com 10% de
migração multidirecional
r1=1;r2=1;r3=1.67
K1max=14;K1min=0;K2max=77;K2min=0;
K3max=106;K3min=0
160
Tamanhos populacionais
Capacidade suporte estocástica com 10% de
migração multidirecional
r1=1.61;r2=1.78;r3=1.98
K1max=23;K1min=0;K2max=158;K2min=0;
K3max=125;K3min=0
200
Tamanhos populacionais
200
Chrysomya megacephala
140
120
100
80
60
40
20
0
1
2
3
4
5
6
Gerações
7
8
9
10
0
1
2
3
(a)
4
5
6
Gerações
7
8
9
10
11
(b)
Figura 15. Iterações recorrentes com capacidade suporte estocástica e 10% de
migração local para C. megacephala (a) e C. albiceps (b).
As figuras 14 e 15 mostraram que taxas de migração de 1% e 10%
gradativamente elevam os patamares populacionais para as duas espécies,
descrevendo assim o efeito resgaste, sobretudo nas populações com estimativas
obtidas a partir de Agudos. Aumentando a migração para 30% nota-se uma
elevação em todas as séries temporais, contudo, o efeito de sincronia espacial
se faz presente para ambas as espécies (Fig. 16).
54
200
Agudos
Bauru
Piratininga
140
120
80
60
140
120
100
80
60
40
40
20
20
1
2
3
4
5
6
Gerações
7
8
9
0
10
Agudos
Bauru
Piratininga
Capacidade suporte estocástica com 30% de
migração multidirecional
r1=1;r2=1;r3=1.67
K1max=14;K1min=0;K2max=77;K2min=0;
K3max=106;K3min=0
160
100
0
Chrysomya albiceps
180
Tamanhos populacionais
Capacidade suporte estocástica com 30% de
migração multidirecional
r1=1.61;r2=1.78;r3=1.98
K1max=23;K1min=0;K2max=158;K2min=0;
K3max=125;K3min=0
160
Tamanhos populacionais
200
Chrysomya megacephala
180
1
2
3
4
5
6
Gerações
(a)
7
8
9
10
(b)
Figura 16. Iterações recorrentes com capacidade suporte estocástica e 30% de
migração local para C. megacephala (a) e C. albiceps (b).
Modelagem: dinâmica determinística, migração local e competição
O formalismo de Lotka-Volterra para modelos de competição foi
introduzido nas equações integrantes da expressão (5) visando a adição da
dimensão interativa no sistema. Dessa forma, o sistema de equações que
descreve a dinâmica metapopulacional com competição interespecífica pode ser
escrito como:
n1, a , t
n1, b, t
(1 - m12 - m13 ) n1, a , t e
1
(1 - m12 - m13 )n1, b , t e
1
n 2 , a ,t
n2,b ,t
n3, a ,t
n3,b ,t
1
1
1
1
r1,a (1-
r1,b (1-
(1 - m21 - m23 )n2,a ,t e
(1 - m21 - m23 )n2,b ,t e
(1 - m31 - m32 )n3, a ,t e
(1 - m31 - m32 )n3, b, t e
n 1,a,t α n1,b ,t
K 1,a
n 1,b, t β n1,a ,t
K 1,b
r2 , a (1-
r2 ,b (1-
r3, a (1-
r3 ,b (1-
)
)
n 2, a, t α n2 , b , t
K 2, a
n 2,b, t β n 2 , a ,t
K 2,b
n 3,a, t α n3,b ,t
K 3,a
n 3,b, t β n3 ,a ,t
K 3,b
m21n2, a ,t e
m21n2, b , t e
)
)
)
)
r2 ,a (1-
m12 n1,b ,t e
m13n1, a ,t e
m13n1,b ,t e
r1,b (1-
r1,b (1-
)
K 2,b
r1, a (1-
r1,a (1-
)
K 2,a
n 2,b,t β n 2 ,a ,t
r2 ,b (1-
m12 n1,a ,t e
n 2,a,t α n 2 ,b ,t
n1, a, t α n1, b , t
)
K1, a
n 1,b, t β n1, a ,t
K 1,b
n 1,a, t α n1,b ,t
K 1,a
n 1,b, t β n1, a ,t
K 1,b
)
)
)
m31n3, a , t e
m31n3, b, t e
m32 n3,a ,t e
m32 n3,b ,t e
m23n2, a , t e
m23n2, b, t e
r3 ,a (1-
r3 ,b (1-
r3, a (1-
r3 ,b (1-
r2 , a (1-
r2 ,b (1-
n 3,a,t α n3 ,b ,t
K 3,a
n 3,b,t β n3 ,a ,t
K 3,b
n 3, a, t α n3, b , t
K 3, a
)
)
)
(7)
n 3,b, t β n3 ,a ,t
K 3,b
n 2,a, t α n 2 ,b ,t
K 2,a
n 2,b, t β n 2 , a ,t
K 2,b
)
)
)
55
A estrutura das equações acima (7) é a mesma das equações anteriores
(6),
diferindo
apenas
na
introdução
dos
coeficientes
de
competição,
representados pelos símbolos α e β, que descrevem respectivamente a
influência da espécie b sobre a performance competitiva da espécie a e viceversa. O conjunto de seis equações descreve então a dinâmica competitiva
entre duas espécies, a e b, neste estudo aplicada à C. albiceps e C.
megacephala
respectivamente,
em
três
localidades,
Agudos,
Bauru
e
Piratininga, com simulações combinando o crescimento populacional para cada
espécie associado à competição interespecífica e migração local. A figura 17
mostra a dinâmica das duas espécies sem ainda considerar a competição e a
migração local.
56
Simulações sem competição e migração local
N
40
20
0
0
300
N
C. megacephala
C. albiceps
Agudos
10
20
30
40
50
60
80
90
C. megacephala
C. albiceps
Bauru
200
70
100
0
0
10
20
30
40
50
60
300
80
90
C. megacephala
C. albiceps
Piratininga
N
200
70
100
0
0
10
20
30
40
50
Gerações
60
70
80
90
Figura 17. Iterações recorrentes descrevendo a dinâmica sem competição e
migração local de C. megacephala e C. albiceps a partir da taxa média de
crescimento anual estimada para os três municípios
57
Fig. 18. Diagrama de bifurcação comparando o efeito da competição
simétrica sobre tamanhos e persistência populacional em C. megacephala e C.
albiceps, para simulações com e sem migração local e taxa média de
crescimento annual estimada para os três municípios
Fig. 19. Diagrama de bifurcação comparando o efeito da migração sobre
tamanhos e persistência populacional em C. megacephala e C. albiceps, para
simulações com competição (α = β = 0.55) e taxa média de crescimento anual
estimada para os três municípios
58
As simulações apresentadas na figura 18 mostram inicialmente que a
competição simétrica entre as duas espécies promove exclusão competitiva de
C. albiceps por C. megacephala nos três municípios. Contudo, a migração local
de 30% dos invidíduos de Piratininga para Bauru interfere na dinâmica de
persistência de C. albiceps em Bauru, aumentando a demanda para sua
exclusão de 0.5 para 0.8. Ou seja, sem migração populações de C. albiceps são
eliminadas com coeficiente de competição igual a 0.5, mas com migração o valor
do coeficiente deve ser 0.8 para causar o mesmo impacto (Fig. 18). Já para C.
megacephala há apenas um ganho quantitativo em Bauru, fruto da migração dos
indivíduos de Piratininga. Em Piratininga, o efeito da migração, pela doação de
invidíduos, pode ser notado pela ligeira queda nos tamanhos populacionais (Fig.
18). Já em Agudos, nenhuma mudança se vê já que a população somente
sofreu efeito da competição (Fig. 18).
A figura 19 mostra as regiões do espaço paramétrico da migração em que
a exclusão de C. albiceps se dá. Os resultados sugerem que para Bauru, a
ausência e o excesso de migração podem levar a espécie à exclusão (Fig. 19).
Porém em Piratininga, o excesso de migração leva as duas espécies à exclusão
(Fig. 19).
59
DISCUSSÃO
As espécies mais freqüentemente encontradas nas três áreas de estudo
foram C. albiceps, C. megacephala, C. putoria e L. eximia. Este resultado já era
esperado, uma vez que espécies da família Calliphoridae têm ampla distribuição
zoogeográfica (SMITH, 1986) e são atraídas por matéria orgânica em
decomposição. Entretanto, há de se considerar que a espécie mais freqüente em
Agudos, Bauru e Piratininga foi C. megacephala, seguida por C. albiceps durante
todo o período considerado. Isto pode ser atribuído à maneira pela qual C.
megacephala explora os recursos do meio, sendo mais eficaz do que C. albiceps
que, por outro lado, parece investir mais nos hábitos de predação larval (FARIA
et al., 1999; ROSA et al., 2004). Resultados similares foram observados em
outras regiões urbanas do Brasil, como em Campinas (SP), Rio de Janeiro (RJ),
algumas cidades do estado de Goiás e Curitiba (PR) (SOUZA, et al., 1997 e
CARVALHO et al., 2004), mas diferem de estudos realizados em outros países
como Argentina, Estados Unidos, Austrália, Nova Zelândia, Península Ibérica,
Espanha, Áustria, Egito e Índia, onde outras espécies necrófagas exploram os
mesmos recursos que C. megacephala e C. albiceps (CENTENO et al., 2002).
Outras espécies foram observadas nas três localidades, C. putoria, L.
eximia, L. cuprina e L. sericata, porém em apenas algumas coletas. Isso se
deve, provavelmente, a influência sazonal. Contudo, é interessante notar que,
em outras localidades brasileiras, as espécies do gênero Lucilia, e C. putoria,
60
tem sido bem mais abundantes e freqüentes (MOURA et al., 1997; SERBINO;
GODOY, 2007).
Faz-se importante salientar que desde que as espécies C. megacephala,
C. albiceps e C. putoria foram introduzidas no Brasil, há aproximadamente 30
anos (GUIMARÃES et al., 1978), a estrutura da fauna necrófaga brasileira,
particularmente de califorídeos, tem sofrido alterações. Cochliomyia macellaria e
L. eximia são espécies que tiveram suas abundâncias influenciadas (PRADO;
GUIMARÃES, 1982; SILVA, et al., 2003).
Além da família Calliphoridae, representantes de outras famílias puderam
ser capturados ao longo do período estudado. Sarcophagidae, Muscidae e
Faniidae estiveram presentes nas três regiões consideradas. Anthomyidae foi
encontrada apenas em Agudos; Foridae apenas em Bauru e Tephritidae apenas
em Piratininga. A variação na diversidade de famílias encontradas sugere
particularidades no modo de vida dos diferentes grupos. Espécimes da família
Sarcophagidae são atraídos por diferentes substratos, dentre eles, alimentos
expostos tanto ao sol quanto à sombra (SMITH, 1986 e WOLFF et al., 2001).
Algumas espécies pode ainda ser hiperparasitas e procurando insetos para
ovipor (FERRAR, 1987), além de possuírem distribuição cosmopolita (SMITH,
1986). A alta densidade demográfica urbana da cidade de Bauru, e em
conseqüência a alta produção de lixo doméstico, justifica a maior abundância de
representantes da família Muscidae no município do que nas outras duas áreas
de estudo (DAJOZ, 1983). Contudo, a abundância desta família em Piratininga
merece atenção, já que se trata de um município menor que Agudos.
61
Assim como as espécies de Calliphoridae, espécimes da família Foridae
procuram material em decomposição, sobretudo os fermentados, para se
reproduzirem (SMITH, 1986). Esse fator justifica a presença dessa família nas
coletas realizadas em Bauru. A não ocorrência nas demais localidades,
provavelmente, deve-se à influência de remanescentes vegetais muito próximos
à zona urbana onde foram realizadas as coletas. Embora a família Faniidae
tenha sido observada nas três áreas de coleta, tanto a freqüência quanto a
abundância foram baixas se comparadas às outras duas famílias também
presentes nestas localidades.
Ao se comparar a abundância entre as famílias que estiveram presentes
em cada localidade, observou-se significativa diferença entre elas, justificada
pelo grande número de espécimes da família Calliphoridae contrapondo ao baixo
número de espécimes coletados, pertencentes às outras famílias. Porém, o
mesmo não ocorreu ao se comparar a abundância em relação ao período
considerado. A presença de Calliphoridae em alta abundância influenciou a
análise da distribuição de freqüência das outras famílias.
Ao analisar a correlação entre as espécies de Calliphoridae mais
abundantes, C. megacephala e C. albiceps, nos três municípios estudados,
notou-se que o coeficiente de correlação foi mais alto para Bauru e Piratininga
do que Agudos. Isto se deve, provavelmente, à maior abundância das duas
espécies no município. Pode-se sugerir ainda que as características regionais
influenciam. Bauru e Piratininga possuem uma considerável densidade de
vegetação que, parcialmente, margeia a zona urbana, caracterizada por
62
cerradão e remanescente de mata mesófila em Bauru e fragmento de mata
atlântica em Piratininga (FABRICANTE, 2003). Já Agudos possui por um lado
alta incidência de Pinus sp e Eucaliptus sp e, por outro, área descampada
(PASCHOAL, 2004). Possivelmente estes fatores estariam influenciando a
distribuição de freqüência dos insetos.
Cabe lembrar aqui que a correlação entre a abundância das duas
espécies é, provavelmente, decorrente da natureza dos recursos alimentares
explorados por ambas e também da interação interespecífica ocorrida entre elas
(FARIA et al., 1999; ROSA et al., 2004).
Ao correlacionar a presença de C. megacephala e C. albiceps, em cada
localidade, com fatores climáticos como a temperatura e a precipitação,
constatou-se uma correlação de moderada a fraca para ambos os casos, muito
embora maior para a precipitação do que para a temperatura. Esses resultados
sugerem que os fatores que regem a exploração dos recursos e a própria
biologia destas espécies de califorídeos sejam realmente os que exercem maior
influência direta sobre elas. Estes resultados também foram observados em
estudos de correlação entre as médias mensais de temperatura e precipitação,
realizados em outras áreas geográficas, como na Malásia, com outras espécies
de califorídeos (MAHON et al., 2004).
Os dados de coleta para as espécies C. megacephala e C. albiceps de
cada localidade foram também somados e a abundância obtida comparada com
as médias de temperatura e precipitação. O resultado indicou claramente, que C.
megacephala e C. albiceps não sofrem influência desses fatores ambientais, a
63
não ser exibindo uma fraca correlação em relação à precipitação. A correlação
entre fatores climáticos e parâmetros demográficos e/ou variáveis que
descrevem o tamanho do corpo em populações de dípteros califorídeos não têm
sido expressiva para os resultados encontrados no município de Botucatu,
cidade distante dos municípios avaliados neste estudo, cerca de 90 km
(REIGADA; GODOY, 2005; GIÃO; GODOY, 2006; RICACK; GODOY, 2007).
Acredita-se assim, que a influência destes fatores sobre as populações do
Centro-oeste Paulista não é tão expressiva quanto em outras localidades em
que a relação entre os fatores foi avaliada.
No que diz respeito à análise de distribuição de freqüência, os resultados
encontrados sugerem que o padrão de distribuição de moscas nas armadilhas
instaladas nos três municípios é agregado. Estudos recentes realizados na
cidade de Botucatu, aplicando testes de distribuição de freqüência também
indicaram resultados similares (SERBINO; GODOY, 2007). Contudo, os
resultados encontrados em Botucatu revelaram dois padrões de distribuição de
freqüência, agregado e aleatório, descritos, respectivamente, pelas distribuições
Binomial negativa e de Poisson (SERBINO; GODOY, 2007).
No presente estudo apenas a distribuição agregada foi a que descreveu o
padrão de distribuição de freqüência encontrado nos resultados obtidos a partir
das coletas. Esse resultado poderia ser explicado pela alta abundância das
espécies analisadas em Agudos, Bauru e Piratininga. A agregação em moscas
adultas tem sido freqüentemente documentada (CRUICKSHANK; WALL, 2002),
e este comportamento tem sido uma estratégia tanto para aumentar a agregação
64
de imaturos, promovendo a produção de enzimas proteolíticas pelas larvas, após
a eclosão (SMITH, 1986). A produção destas enzimas é importante para
viabilizar a sobrevivência populacional até a fase pupal (GOODBROOD; GOFF,
1990). Densidades muito baixas de larvas decrescem geralmente a viabilidade
populacional.
Os trabalhos realizados para analisar a distribuição da freqüência de
moscas têm sido embasados nos estudos para investigar distribuições de
padrões espaciais em invertebrados, particularmente, parasitas e insetos
(SRÉTER et al., 1994; REIGADA; GODOY et al., 2005; FONSECA et al. 2007).
Outros estudos têm investigado o efeito dos padrões de distribuição de ovos e
larvas em fragmentos discretos na coexistência de competição entre as espécies
(IVES, 1989). Estas análises também têm sido utilizadas para investigar os
padrões de agregação como conseqüência da dispersão larval pós-alimentar em
três espécies de moscas: C. macellaria, C. megacephala e C. putoria, e
recentemente para analisar a influência da predação larval sobre a dispersão
das larvas de moscas (REIGADA; GODOY et al., 2005).
A análise dos resultados obtidos na aplicação da teoria dos modelos
nulos mostrou não haver estruturação nas comunidades de dípteros califorídeos
das três localidades investigadas. Isso se deve, provavelmente, ao fato de que a
presença constante (expressa pela constatação de valores 1 na matriz), de
forma relativamente homogênea dessas espécies nas diferentes áreas tenha
levado a uma distribuição também homogênea dos componentes binomiais do
teste de co-ocorrência, resultando na ausência de comunidades estruturadas.
65
Acredita-se que a proximidade entre as áreas de estudo seja a razão da
homogeneidade em termos de distribuição de espécies de moscas que possam
estar interagindo por meio da competição interespecífica. Recentemente,
Rodriguez-Fernandes et al. (2006) analisaram com modelos nulos a estrutura de
assembléias de Muscidae no Estado do Paraná e constataram que a assembléia
analisada, sob o aspecto taxonômico, exibe falsa estrutura enquanto que sob a
ótica ecológica a estrutura pode ser considerada real. Estudos futuros,
envolvendo maior número de localidades e novas distâncias geográficas
poderão esclarecer se as comunidades são estruturadas e em que níveis o
efeito é registrado.
A dinâmica populacional de C. albiceps e C. megacephala, modelada pela
equação de Ricker com taxa média de crescimento anual estimada a partir dos
municípios estudados, sugere que o comportamento dinâmico prevalente é o
equilíbrio estável de um ponto, conforme observados nos diagramas de
bifurcação. Contudo, a análise separada por estações do ano, revela que o
padrão geral difere em termos de comportamento qualitativo para as duas
espécies.
Nas estações verão e outono o comportamento prevalente é o equilíbrio
estável, mas nas estações inverno e primavera predominam os comportamentos
cíclicos e também as flutuações imprevisíveis. Este resultado é provavelmente
decorrente das estimativas da taxa de crescimento. No verão e no outono as
abundâncias entre os meses são mais estáveis, com valores mais próximos
entre si. Já nas outras estações as oscilações são mais frequentes, o que leva à
66
uma maior variação em termos de abundância, fazendo com que os valores de
taxa de crescimento sejam maiores e consequentemente produzindo taxas mais
altas.
Com
estes
resultados
pode-se
concluir
que
fatores
exógenos
característicos de diferentes ambientes e estações influenciaram discretamente
a resposta em termos de crescimento populacional, diferenciadamente para as
duas espécies C. megacephala e C. albiceps. Ou seja, a taxa de crescimento
populacional
é
naturalmente
influenciada
pelo
ambiente,
mas
advém,
principalmente, das diferentes formas de exploração de recursos alimentares em
cada espécie.
Historicamente, as moscas-varejeiras têm estado entre os principais
exemplos de organismos adequados para estudos com aplicações em análises
quantitativas, sobretudo envolvendo modelagem matemática (DESHARNAIS,
2005; GODOY, 2007). Nicholson (1954, 1957) desenvolveu estudos de longo
prazo com L. cuprina focando nos efeitos da limitação de recursos alimentares
sobre a dinâmica populacional dos insetos, em diferentes estágios de vida. O
trabalho de Nicholson (1954, 1957) resultou em séries temporais mostrando
oscilações cíclicas a partir de culturas obtidas em laboratório. Estes resultados
vêm sendo analisados sob diferentes aspectos, porém com ênfase na dinâmica
populacional, dentre os quais se destaca o artigo clássico publicado por Gurney
et al. (1980) intitulado “Nicholson´s blowflies revisited”.
O comportamento cíclico e imprevisível observado deterministicamente
nas simulações realizadas, sobretudo nas estações inverno e primavera parece
67
estar presente em diversos grupos taxonômicos, sobretudo em insetos. Com
estudos centrados na complexidade e evolução para sistemas hospedeiroparasitóide, Tuda; Shimada (2005) detectaram oscilações caóticas em
populações de parasitóides de besouros do gênero Callosobruchus. A dinâmica
populacional com estrutura etária investigada em Drosophila, envolvendo
parâmetros importantes para a bionomia e demografia foi analisada por Mueller
et al. (2005) encontrando também oscilações complexas que sugerem
imprevisibilidade sob o ponto de vista teórico e empírico, seguindo, pelo menos
em parte, o enfoque apresentado por Prout; McChesney (1985). O sistema
Tribolium tem sido intensamente investigado em função das tendências
populacionais, caracterizadas pelas oscilações caóticas, com metodologia
sofisticada, empregando análises determinísticas e estocásticas (COSTANTINO
et al. 1995).
As simulações aqui realizadas trazem informações importantes à luz da
teoria populacional clássica, demonstrando que há evidências empíricas para
reconhecer a natureza cíclica e aperiódica de algumas espécies, sob diferentes
estações.
A migração entre populações locais, expressa neste estudo como
populações de Agudos, Bauru e Piratininga, exerceu de maneira geral um efeito
estabilizante sobre as duas espécies. Contudo, as simulações realizadas
revelaram que C. albiceps exibiu maior número de janelas e amplitudes de
periodicidade, sobretudo com taxas de migração mais altas. Estes resultados
podem ser explicados a princípio, pela diferença entre os valores de taxa de
68
crescimento, obtidos das estimativas para cada espécie. Chrysomya albiceps,
exibiu de maneira geral valores inferiores aos obtidos para C. megacephala, o
que pode torná-la mais susceptível à estabilidade que C. megacephala.
Estudos
realizados
com
populações
laboratoriais,
combinando
empiricismo com teoria populacional, revelam que C. albiceps é uma espécie
que pode apresentar susceptibilidade à variação no comportamento dinâmico,
exibindo tanto ciclo limite de dois pontos como equilíbrio estável monotônico
(GODOY et al. 2001). Neste sentido, é importante salientar que as estimativas e
as simulações obtidas a partir de populações naturais no presente estudo,
confirmam resultados obtidos com simulações estruturadas a partir de
populações laboratoriais.
A migração de indivíduos entre populações pode favorecer a persistência
de cada população local ou ainda permitir a recolonização de habitats onde
tenham ocorrido extinções locais (VANCE, 1984; FAHRIG; PALOHEIMO, 1988;
GODOY et al., 1997). RAY et al. (1998) observaram que baixas taxas de
migração entre ambientes homogêneos possibilitam um retardo no tempo de
extinção de populações experimentais de Tribolium. Dessa forma, populações
acopladas por migração entre ambientes homogêneos podem persistir por mais
tempo que populações isoladas.
A migração espacial tem sido investigada utilizando a teoria de mapas
acoplados em reticulados, revelando-se capaz de alterar qualitativamente o
comportamento dinâmico em populações biológicas, induzindo uma população
que exibe oscilação cíclica à estabilização (GODOY et al., 2001). A migração
69
entre duas populações acopladas, tendo a dinâmica de cada uma delas
analisada pelo modelo de Ricker (MAY, 1974, 1976; MAY &OSTER, 1976) já foi
investigada, revelando que o parâmetro pode exercer efeito estabilizador entre
duas populações (HANSKI, 1999). O comportamento predito por mapas
acoplados em reticulados tem sido também investigado em mais que uma
espécie, registrando comportamento caótico e organização espacial definida
como a correlação entre o comportamento de nós adjacentes em reticulado
(HASSELL et al., 1991; SOLÉ; VALLS, 1992; RUXTON, 1995). No presente
estudo a migração local foi simulada sob a perspectiva unidirecional, em função
da estrutura das localidades e principalmente dos resultados encontrados, que
sugeriam áreas específicas exercendo o papel de sorvedouro em termos de
abundância.
A estabilidade em sistemas metapopulacionais vem também sendo
investigada em contextos teóricos e empíricos para uma diversidade de sistemas
biológicos, com ênfase especial em demografia e dinâmica de populações (DEY
et al., 2006; ZHANG et al., 2006; SUN; ZHAO, 2007; NIE; MEI, 2007). A teoria
de metapopulações vem sendo intensamente utilizada nos últimos anos para
analisar relações entre ocorrência espacial e padrões de abundância, incluindo
populações de insetos (NOWICKI et al., 2007). O risco de extinção local e global
também tem sido avaliado no tocante à configuração de fragmentos
(VUILLEUMIER et al,. 2007) e também considerando sincronia metapopulacional
e
persistência
(MÜNKEMÜLLER;
JOHST,
2007).
A
coexistência
em
metacomunidades tem recebido atenção dos ecologistas preocupados com a
70
dimensão espaço-temporal, sobretudo em sistemas competitivos estruturados
para análise de ecologia de fragmentos perturbados (MENA-LORCA et al.,
2006).
A introdução da dimensão estocástica no modelo de Ricker, pela geração
de números aleatórios entre os limites da capacidade suporte mostrou que as
populações de Agudos são as mais susceptíveis à extinção local, para as duas
espécies. É provável que a composição da vegetação que circunda o município,
caracterizada por monocultura de reflorestamento esteja associada ao resultado.
Entretanto, apesar das crescentes taxas de migração incorporadas às
simulações exercerem a princípio um efeito resgate, aumentando os tamanhos
populacionais para as duas espécies, um claro efeito de sincronia espacial pode
ser notada nos resultados da simulação. Isto se deve, provavelmente, à
magnitude da taxa de migração, que está geralmente associada à sincronia de
flutuações populacionais (EARN et al. 2000).
A dinâmica estocástica de populações experimentais foi recentemente
investigada por Serra et al. (2007) com resultados mostrando que a persistência
varia entre as espécies de moscas. As espécies mais susceptíveis à extinção
local foram L. eximia e C. albiceps, com C. macellaria, C. megacephala e C.
putoria exibindo os mais baixos riscos de extinção (SERRA et al., 2007). No
estudo desenvolvido por Serra et al. (2007) a análise simultânea da fecundidade
e sobrevivência revelou aumento no risco de extinção para todas as espécies.
Quando fecundidade, sobrevivência e migração foram analisadas em conjunto
as populações acopladas exibiram sincronia em fase para as cinco espécies
71
(SERRA et al., 2007), indicando alto risco para extinção global. No presente
estudo nenhuma relação sincrônica foi encontrada em nível intraespecífico para
C. megacephala ou C. albiceps, porém a estocasticidade aplicada aos três
parâmetros levou à extinção global.
A introdução da dimensão interativa no modelo, pela inclusão do
formalismo da competição de Lotka e Volterra nas equações permitiu conhecer o
espaço paramétrico do coeficiente de competição e saber que mesmo pela
simetria competitiva entre ambas as espécies, C. albiceps tende a ser excluída
localmente, principalmente quando a migração não é levada em conta. A relação
interativa entre as duas espécies vem sendo estudada após o processo de
invasão biológica ocorrido nas Américas. Os resultados de diversos estudos
mostram aspectos interativos interessantes, trazendo à tona discussões
importantes no âmbito da ecologia de interações tróficas.
Se por um lado, C. albiceps é predadora intraguilda, exercendo
indubitavelmente forte influência sobre a fauna nativa das Américas (FARIA et al.
1999), por outro lado, sua performance como competidora nos primeiros instares
larvais não é satisfatória, sobretudo quando o confinamento se dá com outras
espécies do gênero Chrysomya, como por exemplo C. megacephala (ROSA et
al. 2004). Os levantamentos faunísticos realizados, sobretudo no Brasil, mostram
que C. megacephala é uma das mais abundantes espécies no território nacional,
ultrapassando não raramente a abundância de C. albiceps (SOUZA et al. 1997;
CARVALHO et al. 2004).
72
Talvez o que possa explicar a performance inferior de C. albiceps,
principalmente quando comparada à C. megacephala, seja a sua fragilidade
decorrente talvez do seu comportamento canibal, que faz a espécie, muitas
vezes, apresentar melhor performance em termos de sobrevivência na presença
de outras espécies do que intraespecificamente (ROSA et al. 2004). Assim, é
possível que o comportamento predatório exibido por C. albiceps durante a fase
larval, seja apenas uma forma de compensar a sua insatisfatória performance
como competidora. Novos estudos, incluindo a dimensão da predação
intraguilda
em
modelos
matemáticos
poderão
mensurar
com
maior
produndidade o efeito das interações tróficas sobre o sistema investigado.
73
CONCLUSÕES
Este estudo confirmou que a família Calliphoridae é a mais abundante,
bem como as espécies Chrysomya megacephala e Chrysomya albiceps.
A sincronia interespecífica evidenciada nas séries temporais e confirmada
pelo coeficiente de correlação sugere forte associação entre C. megacephala e
C. albiceps. Esta associação pode ser explicada pela natureza da exploração de
recursos e também dá suporte à hipótese da predação intraguilda.
As fracas correlações encontradas entre a abundância das moscas e os
dados meteorológicos indicam que nas populações das localidades investigadas,
a trajetória temporal das espécies é, discretamente, independente dos fatores
ambientais analisados.
A natureza dos dados encontrados nas três áreas de estudo não permitiu
evidenciar populações estruturadas segundo a teoria de modelos nulos.
O modelo de distribuição binomial negativa mostrou-se adequado para
descrever o padrão de distribuição de freqüência predominante nas armadilhas
colocadas nas três localidades, sugerindo que os adultos distribuem-se de forma
agregada.
As taxas de crescimento populacional e os valores atribuídos à
capacidade suporte resultaram em diferentes padrões de comportamento
dinâmico nas simulações para C. megacephala e C. albiceps nos três
municípios, sobretudo quando a média de taxa de crescimento foi semestral e
não anual.
74
O efeito da migração local sobre as duas espécies foi estabilizante em
todas as localidades.
A estocasticidade introduzida na capacidade suporte sugere que as
populações mais susceptíveis à extinção local são as originárias no município de
Agudos.
Crescentes taxas de migração em simulações estocásticas sugerem o
aparecimento de sincronia espacial.
A introdução da dimensão interativa no modelo tornou possível conhecer
o espaço paramétrico dos coeficientes de competição, bem como sua ação
sobre a dinâmica de C. albiceps e C. megacephala.
A migração local pode atenuar o efeito da competição interespecífica
entre C. albiceps e C. megacephala.
Os resultados do presente estudo levantam interessantes questões sobre
dinâmica de comunidades sugerindo futuros estudos com ênfase em
metacomunidades, haja vista a estreita relação encontrada entre padrões de
comportamento dinâmico populacional, condição urbana das áreas investigadas,
sazonalidade e sincronia interespecífica. As ferramentas algébricas utilizadas
propiciaram a visualização de cenários determinísticos e estocásticos advindos
da condição demográfica das espécies envolvidas. A essência quantitativa e a
natureza dos resultados encontrados projetam perspectivas analíticas no
contexto de modelagem de comunidades, sujeitas a processos de invasão
biológica como o ocorrido nas Américas com as espécies do gênero Chrysomya.
75
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