INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA
INTERIOR
Ecomorfologia e uso de recursos por quatro espécies
sintópicas de peixes (Characidae) em igarapés amazônicos de
terra firme, Amazonas, Brasil
Gabriel Gazzana Barros
Manaus, Amazonas
Junho, 2012
Gabriel Gazzana Barros
Ecomorfologia e uso de recursos por quatro espécies sintópicas de peixes
(Characidae) em igarapés amazônicos de terra firme, Amazonas, Brasil
Orientadora: Dra. CLÁUDIA PEREIRA DE DEUS
Coorientador: Dr. JANSEN ALFREDO SAMPAIO ZUANON
Dissertação apresentada ao Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia,
como parte dos requisitos para a
obtenção do título de Mestre em
Ciências
Biológicas,
área
de
concentração em Biologia de Água
Doce e Pesca Interior.
Manaus, Amazonas
Junho, 2012
i
B277
Barros, Gabriel Gazzana
Ecomorfologia e uso de recursos por quatro espécies sintópicas
de peixes (Characidae) em igarapés amazônicos de terra firme,
Amazonas, Brasil / Gabriel Gazzana Barros. --- Manaus : [s.n.],
2012. xi, 75 f. : il. color.
Dissertação (mestrado) --- INPA, Manaus, 2012.
Orientadora : Cláudia Pereira de Deus
Coorientador : Jansen Alfredo Sampaio Zuanon
Área de concentração : Biologia de Água Doce e Pesca Interior
1. Characidae – Amazônia. 2. Piaba – Dieta. 3. Piaba –
Habitat. 4. Piaba – Coocorrência. 5. Piaba – Nicho trófico.
6. Piaba – Características ecomorfológicas. I. Título.
CDD 19. ed. 597.52045
Sinopse
Foram estudados os aspectos morfológicos, partição dos recursos alimentares
e do uso do habitat de quatro espécies sintópicas de piabas (Characidae) que coexistem
em 8 igarapés de terra firme na Reserva Ducke - AM, a partir de amostragens
padronizadas. Também foi investigada a variação da largura do nicho alimentar de
acordo com as diferentes situações de coocorrência das espécies nesses igarapés, onde
são encontradas desde apenas uma presente (sem coocorrência), até duas ou três
espécies em coocorrência.
Palavras-chave: piabas; igarapés de terra firme; dieta; uso do espaço; ecomorfologia;
coocorrência; nicho trófico.
Keywords: tetras; ‘terra firme’ headwater streams; diet; use of space; ecomorphology;
co-occurrence; trophic niche;
ii
Agradecimentos
À Dra. Cláudia Pereira de Deus e ao Dr. Jansen A. S. Zuanon, pela orientação,
incentivo, paciência e amizade. Mas acima de tudo, pelo privilégio de poder
compartilhar comigo suas experiências e imensa sabedoria.
Ao INPA, PPG-BADPI e professores que tanto contribuíram para minha
formação acadêmica e desenvolvimento e conclusão da dissertação.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq
pela bolsa de estudos a mim concedida ao longo do curso.
Aos parceiros de campo Hélio Márcio, Eduardo Hase, Paulo Ilha, Carlos
Eduardo Sepúlveda e principalmente ao José Lopes (“seu Zé”), pelas ajudas
fundamentais e grande amizade de todos.
Ao Ulisses Gaspar Neiss e a Eurisângela Pereira Dary, pelo auxílio na
identificação dos insetos dos conteúdos estomacais dos peixes.
Aos parceiros Helder Espírito-Santo, Rafael Leitão, Julio Daniel, Sergio
Santorelli, Tiago Pires e Izaías Fernandes pelas discussões, conversas, sugestões,
análises estatísticas e auxílio de um modo geral na dissertação.
A todos os meus colegas de turma, em especial aos amigos (as) Camila Anjos,
Sergio Santorelli, Hélio Márcio, Érica Utumi, Tiago Pires, Saulo, Michele, Elis, Dani e
Thatyla pelos momentos de distração, que foram fundamentais para aliviar a tensão.
À minha família, especialmente ao meu pai Marcus e minha mãe Mara, pela
educação a mim dada, pelo apoio incondicional e por acreditarem no meu potencial,
independente de qualquer sonho meu.
Finalmente, à pessoa que esteve ao meu lado, coincidentemente desde os
estudos para o ingresso no curso, Christina Kimie, pelo total apoio e incentivo,
harmonia, amor e paz...
iii
“Somente após a última árvore ser cortada. Somente após o
último rio ser envenenado. Somente após o último peixe ser
pescado. Somente então, o homem descobrirá que dinheiro
não pode ser comido”
Provérbio Cree
iv
Dedico este trabalho ao meu pai Marcus e minha mãe
Mara, pela confiança e incentivo na busca pelos meus
sonhos e, à minha noiva Christina, pela compreensão,
carinho e apoio.
v
RESUMO
As piabas ou lambaris constituem um grupo de peixes da família Characidae que
apresentam características morfológicas generalizadas e superficialmente similares,
aparentemente associadas à dieta generalista, baseada no consumo oportunista de
ampla variedade de tipos de alimento. Essa similaridade morfológica e funcional,
associada à conhecida ocorrência de várias espécies de piabas em um mesmo
ambiente aquático, suscitou a hipótese de que haveria elevada sobreposição de nicho
ecológico entre as espécies dessa família, especialmente em ambientes onde os
recursos alimentares fossem limitados, como é o caso dos igarapés oligotróficos de
terra firme da Amazônia Central brasileira. Para testar essa hipótese, foram
analisadas as características morfológicas, a dieta e o uso do hábitat de quatro
espécies sintópicas de piabas (Iguanodectes geisleri, Bryconops giacopinii, Bryconops
inpai e Hyphessobrycon melazonatus) em igarapés na Reserva Florestal Adolpho
Ducke, Manaus. Foram avaliados o grau de sobreposição no uso dos recursos
tróficos e espaciais, e as características morfológicas e comportamentais que
permitem a coexistência dessas quatro espécies nos igarapés. Os peixes foram
coletados com rede de arrasto manual em trechos de 50 metros de oito igarapés,
previamente selecionados com base em registros anteriores de ocorrência dessas
espécies. O uso do espaço nos igarapés, registrado por meio de observações
subaquáticas, foi comparado entre as espécies, bem como a frequência de eventos
de forrageamento. Foram analisados 18 atributos ecomorfológicos de 22 exemplares
de cada espécie, as quais foram comparadas por meio de técnicas de ordenação
(PCA). A dieta das espécies foi analisada por meio do cálculo do Índice Alimentar
(IAi), e informações sobre volume relativo dos itens alimentares foram utilizadas para
avaliar a amplitude e sobreposição de nicho trófico entre elas. As diferentes situações
de coocorrência das espécies de piabas nos igarapés (sem coocorrência;
coocorrência com uma espécie adicional; ou com duas outras espécies) foram
testadas com os dados de largura de nicho dos indivíduos para H. melazonatus e B.
giacopinii. Foi detectada nítida segregação no uso horizontal, com H. melazonatus
ocupando predominantemente as margens e as demais espécies habitando o canal.
As espécies utilizaram predominantemente o terço médio da coluna d’água, mas I.
geisleri exibiu maior proporção de uso do terço inferior. A análise das características
ecomorfológicas demonstrou diferenças interespecíficas significativas, especialmente
na forma do corpo, tamanho e orientação da boca, apesar da alta sobreposição na
dieta das espécies. No entanto, quando analisada a composição da dieta em
coocorrência com uma ou duas espécies sintópicas, H. melazonatus e B. giacopinii
exibiram estreitamento de nicho trófico. Em suma, apesar das piabas serem
filogeneticamente relacionadas e consideradas morfologicamente semelhantes, a
análise integrada de informações sobre uso do hábitat, comportamento, dieta e
características ecomorfológicas detectou diferenças significativas entre essas
espécies, que podem atuar como mediadoras da coexistência nos igarapés
amazônicos de terra firme, por meio da partição dos recursos disponíveis.
vi
ABSTRACT
The tetras (Characidae) compose a group of fishes that share a generalized
morphology and a superficial similarity that is apparently associated with a generalized
diet based on the opportunistic consumption of a wide variety of food items. This
morphological and functional similarity, coupled with the known occurrence of several
species of tetras in the same aquatic environment, has raised the hypothesis that
there would be a high ecological niche overlap between simpatric species of this
family, especially relevant in environments where food resources are limited, as is the
case of the oligotrophic upland forest streams of the Central Brazilian Amazon. To test
this hypothesis, we analyzed the morphological characteristics, diet and hábitat use of
four syntopic species of characins (Iguanodectes geisleri, Bryconops giacopinii, B.
inpai, and Hyphessobrycon melazonatus) in streams of the Adolpho Ducke Forest
Reserve, Manaus. We evaluated the degree of overlap in the use of food resources
and space, and the morphological and behavioral characteristics that allow the
coexistence of these four species (in different combinations) in the streams. Fish were
collected by seine nets in 50-m stretches of eight streams, selected on the basis of
previous records of occurrence of these species. The use of space in the streams,
recorded by underwater observations, was compared between species, as well as the
frequency of foraging events. We analyzed 18 ecomorphological attributes of 22
specimens of each species, which were compared by means of ordination techniques
(PCA). The diet of the species was analyzed by means of the alimentary index (AI),
and information about the relative volume of the food items consumed were used to
assess the amplitude and degree of overlap of the food niche between them. The
different combinations of co-occurrence of species of minnows in streams (without cooccurrence; with a co-occurrence (alone, with one additional species, or with two other
species) were tested using niche breadth data calculated for the individuals of H.
melazonatus and B. giacopinii. We detected a significant difference in the use of the
horizontal space by the species, separating H. melazonatus (that predominantly
occupyed the margins) from the other species (that inhabited mainly the stream
channel). All species used predominantly the middle third of the water column, but I.
geisleri exhibited a higher proportion of use of the lower third, near the stream bottom.
The analysis of ecomorphological characteristics showed significant interspecific
differences, especially in body shape, size and orientation of the mouth, despite the
high overlap in the diet of the species. However, when analyzing the composition of
the diet on co-occurrence with one or two syntopic H. melazonatus and B. giacopinii
exhibited narrowing of trophic niche. In short, despite the minnows are considered
phylogenetically related and morphologically similar, the integrated analysis of
information on habitat use, behavior, diet, and ecomorphological characteristics found
significant differences between these species, which can act as mediators of
coexistence in Amazonian lowland forest streams , through the partition of available
resources.
vii
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO.......................................................................................................
01
OBJETIVOS...........................................................................................................
08
Objetivos geral..................................................................................................
08
Objetivos específicos........................................................................................
08
HIPÓTESES...........................................................................................................
09
MATERIAL & MÉTODOS.......................................................................................
09
Descrição da área de estudo............................................................................
09
Coleta dos dados..............................................................................................
12
Observações naturalistas.................................................................................
14
Medidas morfológicas.......................................................................................
18
Dieta..................................................................................................................
23
RESULTADOS.......................................................................................................
27
Características comportamentais......................................................................
28
Uso do hábitat...................................................................................................
32
Uso do espaço horizontal........................................................................................
32
Uso vertical da coluna d’água.................................................................................
33
Variáveis ambientais.........................................................................................
34
Velocidade da água.................................................................................................
34
Profundidade............................................................................................................
35
Largura do igarapé...................................................................................................
36
Forrageamento.................................................................................................
37
Períodos de atividade.......................................................................................
39
Ecomorfologia...................................................................................................
40
Dieta.................................................................................................................
45
Largura de nicho...............................................................................................
49
Sobreposição de nicho.....................................................................................
52
DISCUSSÃO..........................................................................................................
53
Ecomorfologia...................................................................................................
53
Uso do hábitat..................................................................................................
57
Variação na largura do nicho............................................................................
59
Considerações finais........................................................................................
60
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.......................................................................
61
.
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Localização geográfica da Reserva Adolfo Ducke (----). Imagem de satélite
Landsat. (Embrapa, 2009)………………………………………………………………….. 9
Figura 2 – Exemplos de poções e raso nos igarapés amostrados. A: poço no retorno
de um meandro; B: após local de raso, a barreira natural que antecede um poço a
jusante; C: local de raso seguido de barreira natural e poço na sequência; D: trecho
raso de fluxo moderado; E: trechos com raízes nas margens e com correnteza mais
acentuada; F: sequência de dois poços...................................................................... 10
Figura 3 – Fotos das espécies estudadas. A) Bryconops inpai; B) Bryconops
giacopinii; C) Iguanodectes geisleri; D) Hyphessobrycon melazonatus...................... 12
Figura 4: Localização dos oito pontos amostrais, nas microbacias dos igarapés Acará
e Bolívia na RFAD....................................................................................................... 12
Figura 5 – Técnicas de coletas nos locais amostrados. A: coletas dos indivíduos
usando rede de arrasto; B: rede de bloqueio usada durante as coletas. ................... 13
Figura 6: Uso da técnica de mergulho livre (snorkeling) para observação do
comportamento e uso do micro-hábitat das espécies-alvo nos igarapés da Reserva
Florestal Adolfo Ducke................................................................................................ 16
Figura 7 – Medidas morfométricas realizadas nos exemplares das quatro espécies
incluídas no presente estudo. O significado das siglas é apresentado na Tabela 01...
19
Figura 8 – Frequência de Ocorrência (FO%) de uso do espaço horizontal do igarapé
por indivíduos das quatro espécies de peixes, em trechos de 50m de oito igarapés
amostrados na RFAD.................................................................................................. 32
Figura 9 – Frequência de Ocorrência (FO%) do uso vertical do espaço (coluna d’água)
por indivíduos das quatro espécies de peixes em trechos de igarapés na RFAD. TS:
terço superior; TM: terço médio; TI: terço inferior. ANOVA F= 0,921; p=
0,478............................................................................................................................ 34
ix
Figura 10 – Média da velocidade da água nas áreas onde as quatro espécies foram
observadas entre o trecho de 50 metros em cada igarapé amostrado (ANOVA
F=2,345, p=0,072)....................................................................................................... 35
Figura 11 – Média da profundidade total da coluna d’água onde as espécies foram
observadas, levando em consideração o centróide do grupo de indivíduos. ANOVA
F=37, 509; p<0, 001.................................................................................................... 36
Figura 12 – Média da largura nas áreas nos igarapés onde as espécies foram
observadas (ANOVA F=6,134, p<0,0001; Tukey p<0,001)......................................... 37
Figura 13 – Frequência de Ocorrência (FO%) de eventos de forrageamento na
superfície e meia água pelas espécies (ANOVA F=3,634; p<0,001). Letras diferentes
indicam divergência significativa (p<0,05) quando comparados eventos na superfície
(ANOVA F=2,176; p<0,089) e meia água (ANOVA F=7,748; p<0,0001) entre espécies,
analisados independentemente, baseados no teste de Tukey. Letras maiúsculas
correspondem a comparações em relação à Superfície e letras minúsculas em
relação a comparações à Meia água.......................................................................... 38
Figura 14 – Frequência de Ocorrência (FO%) de eventos de forrageamento nos
períodos de atividade entre espécies (ANOVA F=1,585; p=0,074). Entre períodos:
Crepúsculo matutino (ANOVA F=1,273; p=0,285), Meio dia (ANOVA F=1,477;
p=0,222) e Crepúsculo vespertino (ANOVA F=0,486; p=0,692). Letras diferentes
correspondem a diferenças significativas (p<0,05), quando comparada a frequência
de forrageamento nos três diferentes períodos de uma mesma espécie, baseado no
teste de Tukey............................................................................................................. 39
Figura 15 – Análise de Componentes Principais (PCA) - Eixo 1 e eixo 2. Distribuição
dos indivíduos das quatro espécies no espaço ecomorfológico. Siglas eixo 1: OB –
orientação da boca; IC – índice de compressão; ALRC – altura relativa do corpo;
ICPC – índice de compressão do pedúnculo caudal; CRC – comprimento relativo da
cabeça; TRO – tamanho relativo do olho; LRB – largura relativa da boca; Siglas eixo
2: ARB – altura relativa da boca; RCB – razão da configuração da boca; CRPC –
comprimento relativo do pedúnculo caudal; IAV – índice de achatamento ventral; ARD
– área relativa da dorsal.............................................................................................. 43
x
Figura 16 - Análise de Componentes Principais (PCA) - Eixo 2 e eixo 3. Distribuição
dos indivíduos das quatro espécies no espaço ecomorfológico. Siglas eixo 2: CRPC –
comprimento relativo do pedúnculo caudal; IAV – índice de achatamento ventral; ARD
– área relativa da nadadeira dorsal; ARB – altura relativa da boca; RCB – razão da
configuração da boca; Siglas eixo 3: ARPt – área relativa da nadadeira peitoral; ARPv
– área relativa da nadadeira pélvica............................................................................ 44
Figura 17 – Valores em percentagem do Índice Alimentar (IAi) de indivíduos das
quatros espécies dos oito igarapés amostrados. De modo a facilitar a interpretação do
IAi, valores menores que 1 foram omitidos................................................................. 46
Figura 18 – Frequência de ocorrência de itens alóctones e autóctones de 30
categorias
alimentares
presentes
nas
dietas
das
quatro
espécies...................................................................................................................... 49
Figura 19 – Variação dos valores da largura de nicho trófico de H. melazonatus em
diferentes situações de coocorrência. MEL+0 = ocorrência isolada de H. melazonatus
(1 igarapé); MEL+1 = em coocorrência com uma espécie sintópica (3 igarapés);
MEL+2 = em coocorrência com duas espécies sintópicas (3 igarapés) (Kruskal Wallis
p=0,001); letras diferentes indicam diferença significativa (p<0,05) entre situações de
coocorrência................................................................................................................ 51
Figura 20 – Variação dos valores da largura de nicho de B. giacopinii em diferentes
situações de coocorrência. GIA+0 = ocorrência apenas da espécie (1 igarapé); GIA+1
= em coocorrência com uma espécie sintópica (2 igarapés); GIA+2 = em coocorrência
com duas espécies sintópicas (3 igarapés). Kruskal Wallis p=0,069. Letras diferentes
indicam diferenças significativas (p<0,05) entre situações de coocorrências.
..................................................................................................................................... 52
xi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Relação e descrição das medidas morfométricas realizadas em exemplares
das quatro espécies de peixes estudadas, com as respectivas siglas utilizadas ao
longo deste trabalho. Adaptado de (Watson & Balon, 1984; Beaumord & Petrere,
1994; Uieda, 1995; Casatti, 1996)............................................................................... 18
Tabela 2 – Síntese dos resultados de forrageamento e uso do hábitat obtidos durante
as observações subaquáticas..................................................................................... 31
Tabela 3 – Média e desvio padrão (DP) dos 18 atributos ecomorfológicos dos
exemplares de cada uma das quatro espécies de peixes estudadas. Para a descrição
de cada atributo ecomorfológico vide Métodos / Medidas morfológicas..................... 40
Tabela 4 - Contribuição dos 18 atributos ecomorfológicos analisados aos três
primeiros eixos da PCA, seus autovalores, suas respectivas percentagens de
variância e as variações cumulativas. Valores superiores a 0,6 foram considerados
importantes e marcados em negrito............................................................................ 42
Tabela 5 – Resultado do teste MANOVA em relação às diferenças ecomorfológicas
para os pares de espécies analisados, com nível de significância corrigido para
p<0,006 (Holm, 1979). GEI: Iguanodectes geisleri; GIA: Bryconops giacopinii; INP:
Bryconops inpai; MEL: Hyphessobrycon melazonatus;.............................................. 45
Tabela 6 – Resultado do teste MANOVA em relação às diferenças nas dietas para os
pares de espécies analisados, com nível de significância corrigido para p<0,006
(Holm, 1979). GEI: Iguanodectes geisleri; GIA: Bryconops giacopinii; INP: Bryconops
inpai; MEL: Hyphessobrycon melazonatus;................................................................ 48
Tabela 7 – Número de exemplares coletados por espécie em cada igarapé. Os
valores destacados em negrito indicam situações não consideradas de coocorrência
devido ao baixo número de indivíduos de uma das espécies presentes.................... 50
Tabela 8 – Matriz de sobreposição (%) de nicho trófico entre as quatro espécies de
peixes, com base no Índice de Schoener (1970), utilizando 30 categorias alimentares.
GEI: Iguanodectes geisleri; GIA: Bryconops giacopinii; INP: Bryconops inpai; MEL:
Hyphessobrycon melazonatus;................................................................................... 53
xii
INTRODUÇÃO
A bacia amazônica é conhecida por possuir uma diversidade de corpos d’água,
não somente rios e lagos, mas também um complexo sistema de pequenos riachos
(igarapés) que constituem uma das redes hídricas mais densas do mundo (Junk,
1983). Exceto pelos rios de maior carga de sedimentos, cujas cabeceiras estão
situadas nas montanhas andinas, grande parte dos rios amazônicos resultam da
junção desses corpos d’água que drenam áreas de florestas de terra firme (Walker,
1991) e que nunca são submetidos ao pulso de inundação (Walker, 1995). Por outro
lado são influenciados por chuvas locais ocorrendo inundações em um curto período
de tempo (Lowe-McConnell, 1999) e com uma elevada frequência (Walker, 1995).
Após as fortes chuvas, o volume de água do riacho se eleva, muitas vezes
ultrapassando o limite do canal e atingindo áreas marginais. A turbidez da água
aumenta e ocorre o deslocamento da liteira rio abaixo. O volume de água dos riachos
volta ao inicial algumas horas após o término das chuvas (Pazin et al., 2006).
Os igarapés de terra firme são corpos d’água de pequeno porte, com leito
delimitado, correnteza moderada, e água com temperatura variando entre 24 a 26°C,
variando pouco ao longo do ano (Santos & Ferreira, 1999). A maioria dos igarapés
amazônicos, especialmente os da Amazônia Central, apresenta águas ácidas devido
à presença de ácidos fúlvicos e húmicos provenientes da decomposição da matéria
orgânica oriunda da floresta circundante.
O alto grau de sombreamento proporcionado pela copa das árvores e a pobreza
em nutrientes na água dificultam ou impedem o desenvolvimento de plantas
aquáticas, inclusive a produção primária autóctone no ambiente aquático. As cadeias
alimentares nesses sistemas são muito dependentes de material alóctone oriundo da
floresta como fonte de energia, tais como pólen, flores, frutos, folhas, além de insetos
e outros invertebrados, que servem de alimento para os peixes (Vannote et al., 1980).
Modelos sobre a estrutura e dinâmica das comunidades de riachos são em
grande parte baseados em padrões observados em regiões temperadas, como o
Conceito de Rio Contínuo (CRC) (Vannote et al., 1980), o qual descreve a estrutura e
função das comunidades aquáticas de forma contínua e previsível ao longo do curso
de um sistema hídrico. Riachos de cabeceira apresentam grande interface com o
ambiente terrestre, desempenhando as funções de acumuladores, processadores e
1
transportadores de matéria orgânica advinda do ambiente de entorno (Vannote et al.,
1980). As principais influências bioenergéticas ao longo do contínuo fluvial são
recursos locais (liteira alóctone e luz) e transporte de matéria orgânica oriunda de
trechos superiores. O uso heterotrófico e a absorção de compostos orgânicos
instáveis ocorrem de maneira rápida, ficando os compostos moleculares mais
resistentes e de maior peso molecular para serem transportados e processados mais
à jusante, quando tornam-se progressivamente menores ao longo do gradiente
longitudinal (Vannote et. al., 1980). Associada a essa dinâmica de nutrientes, o
aumento da heterogeneidade espacial geralmente permite a substituição ou adição de
novas espécies, além da criação de refúgios contra predadores (Wellborn et al.,
1996).
A dependência dos peixes em relação à floresta é bem conhecida em riachos
tropicais (Knöppell, 1970; Vannote et al, 1980; Goulding et al. 1988; Silva, 1993).
Nesses trechos dos riachos, caracterizados como sistemas predominantemente
heterotróficos, predominam espécies de peixes oportunistas ou com poucas
especializações tróficas, que utilizam grande parte dos recursos disponíveis. Em
geral, a riqueza e diversidade de espécies aumentam em função do aumento das
dimensões e da complexidade dos hábitats (Araújo, 1988). A existência de uma
relação entre diversidade de peixes e complexidade de hábitats de riachos parece ser
um fato generalizado, e tem sido identificada em riachos norte-americanos, sulamericanos e africanos (q.v. Gorman & Karr, 1978), e os igarapés de terra firme da
Amazônia Central não parecem ser uma exceção (Araújo-Lima et al., 2001). Além
disso, substratos com grande quantidade de material orgânico fragmentado (folhas,
galhos e raízes) podem suportar uma grande diversidade biológica (Payne, 1986),
principalmente por fornecer abrigo e alimento para macroinvertebrados e ictiofauna.
Essa associação foi claramente observada em igarapés de água preta da Amazônia
Central, como o igarapé Tarumãzinho (Henderson & Walker, 1986), onde estes
autores levantaram questões elementares sobre a partilha e competição por este
recurso.
O conhecimento da dieta, táticas alimentares e estrutura trófica de peixes são
fundamentais para a compreensão da dinâmica das comunidades e para conservação
dos ecossistemas como um todo (Lowe–McConnell, 1999). Grande parte dos peixes
de regiões tropicais não apresenta especializações tróficas evidentes, podendo alterar
2
sua dieta ao longo de seu desenvolvimento, devido a mudanças de biótopo, ou
mesmo como respostas às flutuações estacionais (Lowe–McConnell, 1999). Nesses
ecossistemas, a disponibilidade de alimento varia com a sazonalidade do nível d’água
que afeta a estrutura do hábitat, e, consequentemente, a comunidade de peixes
(Winemiller & Jepsen, 1998; Aranha et al., 2000). Fatores físicos do ambiente podem
influenciar o crescimento populacional de espécies, atenuando, desta forma, a
competição por alimento (Wiens, 1977). Ainda assim, alguns autores acreditam que a
partilha de recursos nesses ambientes é um importante fator ecológico que
proporciona a redução da competição entre as espécies, permitindo sua coexistência
(Aranha et al., 1998).
Segundo Gorman (1988), espécies resistentes às variações no ambiente e às
modificações na composição da comunidade apresentam maior plasticidade
adaptativa, minimizando os riscos de instabilidade e susceptibilidade decorrentes das
mudanças inesperadas do meio. Ao contrário, Gatz (1979a) postulou que as espécies
evoluem em direção à ocupação de diferentes nichos, aumentando seus níveis de
especialização e resultando em uma redução na competição por meio da partilha de
recursos.
Recentemente,
Montaña
&
Winemiller
(2010)
afirmaram
que
a
heterogeneidade de hábitats pode mediar a coexistência de espécies quando as
mesmas exploram os recursos disponíveis de diferentes formas. Winemiller (1990),
por sua vez, observou que as assembléias de peixes tropicais apresentam níveis mais
elevados de diversificação de nicho, do que aquelas que exploram os hábitats lóticos
semelhantes de regiões temperadas.
A coexistência de espécies por meio da diferenciação de nicho pode ser refletida
em padrões de tamanhos ou combinações de traços de determinados atributos
morfológicos nas assembléias (MacArthur & Levin, 1967; Ricklefs & Miles, 1994;
Wainwright & Reilly, 1994). Muitos aspectos do nicho ecológico dos peixes podem ser
inferidos por meio da análise direta de características morfológicas, como por
exemplo, a relação entre o formato do corpo e a maneira com que o espaço é
utilizado (Winemiller, 1991), e por meio da relação entre características morfológicas
de boca e dentes com a alimentação (Keast & Webb, 1966; Norton & Brainerd, 1993).
O estudo das relações entre características morfológicas e formas de uso dos
recursos constitui o foco principal da Ecomorfologia (Winemiller, 1992).
3
A relação entre alguns atributos ecomorfológicos e o comportamento alimentar
está ligada à posição que o peixe ocupa na coluna d’água durante o forrageamento.
Da mesma forma, a relação entre o tamanho da boca e da cabeça está ligada ao
tamanho das presas em potencial (Gatz, 1979b). Segundo Wainwright & Richard
(1995), o tamanho da boca exerce um papel importante na variação interespecífica da
dieta dentro de uma comunidade de peixes. No entanto, a morfologia externa do peixe
pode não ser um bom preditor da sua dieta (Motta, 1988; Gibran, 2007). Nesses
casos, com o intuito de complementar os dados de morfologia externa, informações
sobre o comportamento de forrageamento podem ajudar a explicar melhor as
diferenças interespecíficas na dieta (Schmitt & Coyer, 1982).
Ainda são poucos os trabalhos que se utilizam dessas relações para inferir sobre
as interações entre espécies de peixes de água doce. Alguns estudos concentram-se
somente na descrição de uso do hábitat (Gorman & Karr, 1978; Gorman, 1988;
Lucena et al., 1994; Penczak et al., 1994), da dieta (Uieda et al, 1997; Aguiaro &
Caramashi, 1998; Aranha et al., 2000; Vitule & Aranha, 2002; Dufech et al., 2003;
Graciolli et al., 2003; Silva, 2012), ou de ambos (Sabino & Castro, 1990; Aranha et al.,
1993; Buck & Sazima, 1995; Castro & Casatti, 1997; Aranha et al., 1998; Sabino &
Zuanon, 1998; Casatti & Castro, 1998), porém sem apresentar correlações explícitas
com aspectos morfológicos.
Poucos são os modelos existentes para predizer as relações entre morfologia e
dieta em assembléias de peixes, e os resultados podem não ser muito elucidativos.
Esta dificuldade pode ser atribuída à (1) influência preponderante do comportamento
dos peixes em determinar o tipo de presa consumida (Grossman, 1986), (2) o nível
relativamente alto de oportunismo em espécies de peixes de água doce (Hugueny &
Pouilly, 1999), (3) à influência da filogenia sobre a limitação das adaptações
morfológicas possíveis entre espécies filogeneticamente próximas (Douglas &
Matthews, 1992; Motta et al., 1995) e (4) à seleção de variáveis morfológicas e de
dieta (Pouilly et al., 2003).
Os atributos morfológicos de peixes refletem características importantes da
ecologia, incluindo comportamento alimentar e adaptações para o uso de diferentes
hábitats (Gatz, 1979a). Espécies que ocupam os mesmos hábitats podem apresentar
morfologia semelhante em resposta às adaptações ao ambiente físico (Grant, 1972),
ou
podem
apresentar
morfologia
divergente
como
resposta
à
competição
4
interespecífica, com consequente ocorrência de níveis mais altos de especialização e
estreitamento de nicho (Gatz, 1979a).
Hipóteses ecomorfológicas incluem duas principais considerações: (1) é provável
que a morfologia das espécies seja mais similar dentro de um grupo ecológico do que
entre grupos ecológicos diferentes, devido à natureza dos recursos utilizados e às
táticas alimentares desenvolvidas para usá-lo; e (2) que as variações morfológicas
correspondem a respostas a pressões seletivas e resultam do fenômeno de
convergência (morfologia similar de espécies distantes filogeneticamente) ou
divergência (espécies próximas filogeneticamente, porém com morfologias distintas)
(Winemiller, 1991).
Devido ao fato de que muitas espécies de peixes possuem larga tolerância a
diferentes tipos de hábitats e certa plasticidade alimentar, estas espécies podem
partilhar os recursos disponíveis no ambiente (Lowe-McConnell, 1999). Segundo
Abrams (1980), a sobreposição de nicho ocorre quando duas ou mais espécies
utilizam um mesmo recurso disponível no ambiente. Conforme o princípio da exclusão
competitiva (Gause, 1934), quando espécies filogeneticamente aparentadas e com
necessidades ecológicas semelhantes coexistem em um ambiente, elas podem
competir entre si e resultar na exclusão da espécie menos adaptada. Porém, se
indivíduos que coexistem em um dado ambiente aparentemente exploram os mesmos
recursos, supõe-se que o fazem de forma diferenciada, ou que os recursos não são
limitantes (Margalef, 1986; Pianka, 1994). Portanto, a coexistência entre espécies
aparentadas não necessariamente é acompanhada de competição, em função da
possível ocupação de diferentes posições ao longo dos gradientes de recursos
oferecidos pelo ambiente (Knöppel, 1970). Além disso, pequenas variações na dieta
podem existir, o que facilitaria a coexistência (Hynes, 1970; Gatz, 1979a).
Muitos trabalhos mostram que peixes podem coexistir em um mesmo ambiente
repartindo recursos com várias outras espécies sintópicas. A heterogeneidade
estrutural e a disponibilidade de micro-hábitats podem atuar como mediadores da
coexistência de um elevado número de espécies em igarapés, como já reportado em
diferentes áreas de estudo na Amazônia Central (Mendonça et al., 2005). Resultados
semelhantes já haviam sido encontrados por Knöppel (1970) em igarapés
amazônicos, onde os peixes não mostraram preferências por micro-hábitats
5
específicos, o que foi atribuído ao fato do alimento estar disponível em toda a
extensão do curso d’água.
Entre os peixes que habitam ambientes de igarapés de terra firme, o grupo mais
rico em espécies e mais abundante geralmente é representado pelos Characiformes,
especialmente pelos Characidae (Mendonça, 2010). A família Characidae é a maior e
mais complexa entre os peixes neotropicais (Britski et al., 1999; Nelson, 2006),
ocupando diferentes habitats e apresentando estratégias alimentares variadas (LoweMcConnell, 1999). Espécies mais proximamente aparentadas podem apresentar
maiores semelhanças morfológicas, o que, em tese, tende a aumentar a probabilidade
de ocorrência de competição interespecífica em ambientes onde os recursos são
limitados, como em pequenos igarapés oligotróficos. Na Reserva Florestal Adolpho
Ducke, estudos anteriores (Mendonça et al., 2005; Espírito-Santo et al., 2009)
registraram a ocorrência sintópica de diversas espécies de caracídeos em vários
igarapés com estas características, como Bryconops inpai, Bryconops giacopinii,
Hyphessobrycon
melazonatus
e
Iguanodectes
geisleri.
As
quatro
espécies
mencionadas apresentam hábitos diurnos, ocupam tipicamente a coluna d’água e são
tidas como troficamente oportunistas, o que sugere uma potencial sobreposição de
nicho entre elas. Por outro lado, tais espécies apresentam morfologias com diferentes
graus de similaridade entre si, e são observadas nos igarapés da reserva sob
diferentes situações de coocorrência (desde solitariamente, como única espécie de
caracídeo no igarapé, até situações onde as três espécies ocorrem sintopicamente,
em diferentes abundancias).
Portanto, o presente estudo teve como objetivo geral avaliar características de
uso do espaço, composição da dieta e similaridade ecomorfológica dessas quatro
espécies de peixes sintópicas, buscando verificar qual o nível de sobreposição no uso
de recursos entre elas e os mecanismos morfológicos e comportamentais que
permitem a sua coexistência nos igarapés da Reserva Florestal Adolpho Ducke.
6
OBJETIVOS
Objetivo geral
Avaliar a dieta, o uso do hábitat, e a morfologia de quatro espécies sintópicas
de peixes da família Characidae em igarapés de terra firme da Reserva Ducke,
testando a sobreposição de nicho trófico, as diferenças no uso do hábitat e sua
correlação com características ecomorfológicas das espécies.
Objetivos específicos
a) Descrever o comportamento das quatro espécies da família Characidae quanto
ao uso do espaço e táticas alimentares empregadas;
b) Comparar as quatro espécies do ponto de vista ecomorfológico;
c) Comparar a amplitude de nicho trófico entre as quatro espécies de peixes sob
diferentes condições de coocorrência nos igarapés;
d) Testar se a similaridade das características ecomorfológicas corresponde a
uma similaridade na dieta das espécies;
e) Verificar o papel das características comportamentais na segregação de nichos
entre as quatro espécies;
f) Verificar o papel do comportamento alimentar na segregação de nichos tróficos
entre as quatro espécies.
HIPÓTESES
No presente estudo foram testadas as seguintes hipóteses:
H11: Há diferenças comportamentais e ecomorfológicas entre espécies sintópicas de
piabas nos igarapés;
H12: Há uma relação entre diferença ecomorfológica e diferença na dieta das
espécies.
7
H13: A largura do nicho alimentar varia em função da condição local de coocorrência
com uma ou mais espécies sintópicas da mesma família (Characidae).
MATERIAIS E MÉTODOS
Descrição da área de estudo
O estudo foi realizado na Reserva Florestal Adolpho Ducke (RFAD), uma área
de 10.000 ha de floresta tropical primária de terra firme, localizada entre 02º 55' e 03º
01' S e entre 59º 53' e 59º 59' W ao norte de Manaus e que pertence ao Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA (Figura 1).
Figura 1: Localização geográfica da Reserva Adolpho Ducke (----). Imagem de satélite
Landsat. (Embrapa, 2009).
A RFAD é coberta por floresta tropical úmida de terra firme com altura média
de dossel entre 30 e 35 metros. Possui altitudes de 40 – 120 metros acima do nível do
mar e temperatura média de 26°C, com pouca variação anual. Possui uma estação
seca, de julho a outubro, e outra chuvosa, de novembro a junho (Araújo, 1967). Um
platô no sentido norte-sul no centro da reserva atua como um divisor de águas entre
duas bacias hidrográficas distintas. Na parte oeste, compõem três microbacias: Acará,
Bolívia e Barro Branco, que drenam para o rio Tarumã-açú, afluente do Rio Negro. A
bacia do leste é formada por nascentes e igarapés que drenam para o rio
8
Puraquequara, que deságua no rio Amazonas (Araújo, 1967) e possui três
microbacias: as dos igarapés Tinga, Uberê e Ipiranga.
Estes igarapés são de 1ª a 3ª ordem. Na escala de Horton, modificado por
Strahler (Petts, 1994), a junção de dois riachos de 1ª ordem (nascentes) forma um de
2ª ordem; dois riachos de 2ª ordem formam um de 3ª ordem, e assim
sucessivamente. Possuem o leito bem delimitado, alguns com conjuntos de poças
marginais temporárias, além de sinuosas margens. O curso apresenta alternância
entre trechos com baixa correnteza, normalmente após barreiras naturais que se
formam (i.e. troncos de árvores), ou nos retornos dos meandros do canal, sendo
ambientes mais fundos, com substrato constituído de bancos de folhas em
decomposição, detrito fino, pequenos galhos e raízes nas margens (chamados de
“poções” - pools). Outros trechos apresentam baixa profundidade, correnteza mais
elevada, substrato constituído por areia e/ou seixos, troncos caídos da floresta e
raízes de plantas da vegetação ripária (Fittkau, 1967), denominados aqui como
“rasos” (Figura 2).
9
A
B
C
D
E
F
Figura 2 – Exemplos de poções e rasos nos igarapés amostrados na RFAD. A: poço no
retorno de um meandro; B: após local de raso, a barreira natural que antecede um poço a
jusante; C: local de raso seguido de barreira natural e poço na sequência; D: trecho raso de
fluxo moderado; E: trecho com raízes nas margens e com correnteza mais acentuada; F:
sequência de dois poços.
10
Coleta de dados
Foram amostrados igarapés nas microbacias da porção oeste da RFAD. Tais
igarapés, foram selecionados com base em estudos anteriormente realizados
(Espírito-Santo et al., 2009; Mendonça, et al 2005), que geraram dados sobre
composição e abundância das espécies em 38 igarapés inseridos nas seis
microbacias.
Oito igarapés foram escolhidos em função da combinação de coocorrências
entre as quatro espécies em estudo (Bryconops inpai, Bryconops giacopinii,
Iguanodectes geisleri e Hyphessobrycon melazonatus, Figura 3), variando desde
igarapés com somente uma das quatro espécies presente, até igarapés com a
coocorrência sintópica das quatro espécies-alvo deste estudo. Em alguns casos, uma
das espécies esteve presente em um igarapé, mas em baixíssima abundância
(apenas um ou dois indivíduos em um trecho de 50m lineares do leito do igarapé), o
que não permitia que o efeito de sua presença sobre a dieta e/ou o uso de hábitat das
demais espécies fosse adequadamente avaliado. Assim, em termos práticos,
consideramos que uma espécie estava disponível para as análises de coocorrência
quando estava representada por no mínimo três indivíduos no trecho de igarapé
amostrado (Figura 4).
B
A
F. Mendonça
F. Mendonça
11
C
D
F. Mendonça
G. G. Barros
Figura 3 – Espécies estudadas nos igarapés de terra firme na Reserva Florestal Adolpho.
Ducke, Manaus - AM. A) Bryconops inpai; B) Bryconops giacopinii; C) Iguanodectes geisleri;
D) Hyphessobrycon melazonatus.
Figura 4: Localização dos oito pontos amostrais, nas microbacias dos igarapés Acará e
Bolívia na RFAD.
12
Os indivíduos foram coletados durante o dia, na estação chuvosa entre os
meses fevereiro e abril.
A captura dos peixes foi feita de forma ativa, utilizando uma pequena rede de
arrasto manual (5 mm entre nós opostos), em um trecho de 50 metros (medido
acompanhando o leito do riacho), até que fossem coletados cerca de 20 indivíduos de
cada espécie. As extremidades dos trechos de amostragem foram bloqueadas com
redes de malha fina (5 mm entre nós opostos) de modo a evitar a fuga dos peixes.
Redes de bloqueio adicionais foram utilizadas para reduzir as áreas de coleta e
otimizar o esforço (Figura 5).
A
B
Figura 5 – Técnicas de coletas nos locais amostrados. A: coletas dos indivíduos usando rede
de arrasto; B: rede de bloqueio usada durante as coletas.
Os exemplares coletados foram submetidos a uma dose letal do anestésico
Eugenol, ou óleo de cravo (cf. American Veterinary Medical Association, 2001),
preservados em formalina 10% ainda em campo, e transportados para o laboratório.
Após a fixação, os exemplares foram acondicionados em álcool 70%. A confirmação
da identidade taxonômica das espécies foi realizada por meio de literatura
especializada e auxílio de pesquisadores especialistas. Exemplares-testemunho das
quatro espécies estudadas encontram-se depositados na Coleção de Peixes do
INPA: Bryconops giacopinii, INPA 28618 (17 ex.); Bryconops inpai, INPA 15691 (1
ex.); Iguanodectes geisleri, INPA 27850 (50 ex.) e Hyphessobrycon melazonatus,
INPA 27902 (123 ex.). Estudos taxonômicos recentes indicam que a espécie aqui
denominada H. melazonatus pode representar um táxon não descrito, e que a espécie
nominal H. melazonatus se refere a um táxon distinto, envolvido em um problema
13
taxonômico maior (Fernando Carvalho, com. pess.). Entretanto, objetivando manter a
comparabilidade dos resultados apresentados nesta dissertação com as informações
atualmente disponíveis na literatura sobre os peixes da Reserva Ducke, optou-se por
manter essa designação até que uma solução taxonômica seja publicada.
Observações naturalísticas
Observações subaquáticas preliminares ad libitum (cf. Altman,1974) foram
realizadas com o objetivo
de conhecer
adequadamente as características
comportamentais de cada espécie, além de ajustar as sessões de observação a
serem realizadas posteriormente, analisando previamente o tipo de comportamento a
ser registrado e sua frequência de ocorrência, a duração de cada sessão, o tempo
total de observação necessário para o registro dos eventos comportamentais, bem
como para calibrar as estimativas visuais de tamanho dos peixes observados. Essas
sessões iniciais também serviram para selecionar os métodos mais eficientes para o
registro acurado dos dados comportamentais.
Conhecidas tais características comportamentais, optou-se pelo método de
varredura visual (scanning; cf. Altman, 1974), no qual é observado um comportamento
específico e a sua frequência de ocorrência para um indivíduo ou um grupo de
indivíduos da mesma espécie, durante um tempo pré-determinado. O método de
varredura visual mostrou-se o mais adequado para o presente estudo, principalmente
devido às características comportamentais das espécies e à dificuldade de se manter
o foco apenas em um indivíduo durante a sessão (principalmente pela dificuldade de
reconhecer os peixes individualmente).
Após a adequação, os dados comportamentais foram registrados por meio de
observações diretas dos peixes durante sessões de mergulho livre (snorkeling)
(Sabino, 1999), realizadas no período diurno, durante os meses de setembro a
novembro de 2011 (período de estiagem). Tais observações foram realizadas nos
mesmos igarapés onde foram coletados os espécimes.
Durante as sessões de mergulho, houve sempre a presença de um auxiliar
(que permaneceu nas margens, fora da água) ajudando no manuseio dos
14
equipamentos e no registro de parte dos dados obtidos. As observações subaquáticas
foram realizadas sempre pelo mesmo pesquisador. (Figura 6).
Figura 6: Uso da técnica de mergulho livre (snorkeling) para observação do comportamento e
uso do micro-hábitat das espécies-alvo nos igarapés da Reserva Florestal Adolpho Ducke.
Em cada um dos meses de coleta dos dados comportamentais foram
amostrados os oito igarapés, ou seja, três replicas de cada igarapé ao final dos três
meses. Foram estabelecidos três períodos de observação (de duas horas cada um
deles) em cada igarapé amostrado, sendo estes: 1 – Crepúsculo matutino (7:009:00h); 2 – Meio-dia (12:00-14:00h); 3 – Crepúsculo vespertino (16:00-18:00h). Ao
longo de cada período foram realizadas sessões de 3 minutos para cada espécie
encontrada em cinco diferentes áreas selecionadas aleatoriamente em um trecho de
50 metros ao longo do igarapé amostrado.
Nos períodos em que houve baixa
incidência de luz solar (1 e 3), as observações foram realizadas (quando necessário)
com o auxilio de lanterna estanque, para melhor visualização dos indivíduos.
Cada sessão de observação era precedida por um período de 10 minutos de
habituação, no qual o observador entrava lentamente na água e permanecia
submerso e estacionário para que os peixes se acostumassem com a sua presença.
Durante as sessões de observação, todos os eventos de forrageamento eram
registrados (cata de itens na superfície, meia água ou fundo), definidos para o
presente estudo como: investidas em direção a um item alimentar (seguidas ou não
de manipulação ou ingestão do item). Durante as sessões, também foram registrados:
15
o tamanho dos indivíduos observados (comprimento padrão, estimado visualmente); o
uso horizontal do espaço no igarapé, considerando a posição do peixe em relação à
margem escavação, margem deposição ou meio do canal (sendo as margens
classificadas desta forma devido à escavação de uma delas e a deposição de
sedimentos na outra, de acordo com a direção e velocidade do fluxo da água,
responsável por moldá-las de formas distintas), medido na posição centróide da
distribuição dos indivíduos observados; o uso vertical da coluna d’água (dividido em
terço superior, médio ou inferior). No caso dos indivíduos observados terem ocupado
mais de um estrato vertical ou horizontal ao longo da sessão (i.g. canal e margem
escavação; ou terço médio e terço inferior), foi considerado não o estrato dominante
ocupado pelos indivíduos, mas sim, o(s) estrato(s) em que os indivíduos estiveram
durante os três minutos de observação. Comportamentos específicos de cada espécie
ou outros eventos foram registrados de forma oportunista. Como complementação,
foram realizadas filmagens subaquáticas e fotos, para documentação dos estudos e
eventual consulta posterior.
Ao término da sessão, foram registrados: profundidade da coluna d’água onde
se encontravam os indivíduos observados (medida no centróide da distribuição do
grupo de indivíduos); tipo de substrato predominante (estimado visualmente: areia,
liteira grossa, liteira fina, raízes da vegetação ripária e rocha), considerado como o
substrato sob (ou mais próximo, no caso das raízes) dos indivíduos observados
durante a sessão; velocidade média da água (obtida por três registros do tempo em
que um disco plástico flutuante levava para percorrer a distância de 1 m na superfície
da água); e a largura do igarapé. Em alguns igarapés, foram realizadas observações
adicionais durante o período noturno, apenas com o intuito de confirmar a redução ou
ausência de atividade pelas espécies nesse período.
Os eventos de forrageamento mensurados durante as sessões de observação
foram testados entre e por espécies, assim como, e a frequência de forrageamento
por período do dia, ambos com ANOVA de dois fatores, com teste de Tukey a
posteriori. As variáveis de uso horizontal e uso vertical foram testadas por meio do
teste Chi-quadrado (Pearson, 1900), ambas analisadas entre e por espécies. As
variáveis ambientais, velocidade da água, profundidade e largura do igarapé foram
analisadas utilizando Análises de Variância (ANOVAs de medidas repetidas),
seguidas de testes a posteriori de Tukey, com nível de significância α=0,05 (Zar,
16
1985) comparadas entre espécies. Estas análises foram realizadas utilizando o
programa Statistica 6.0 (Statistica Software – Statsoft, 2001) e o R (apud R
Development Core Team, 2011).
Medidas morfológicas
Análises morfométricas foram realizadas com base em 22 indivíduos de cada
espécie (coletados nos oito igarapés amostrados), onde se buscou usar a maior
amplitude de tamanho possível, de acordo com a disponibilidade dos exemplares:
Bryconops giacopinii (20,6 mm - 97,0 mm); Hyphessobrycon melazonatus (22,7 mm 39,0 mm); B. inpai (36,0 mm - 90,6 mm); e Iguanodectes geisleri (27,8 mm - 50,8
mm).
Foram realizadas 17 medidas morfométricas e 5 medidas de áreas (do corpo e
nadadeiras, exceto anal) de cada indivíduo (Tabela 1). As medidas foram tomadas
linearmente, ponto a ponto (Figura 7), com o uso de um paquímetro digital (0,1 mm de
precisão). Para os exemplares de menor porte as medições foram feitas sob lupa
estereoscópica.
As medidas de áreas do corpo e nadadeiras foram realizadas com o uso de papel
milimetrado. Para isso, as nadadeiras foram estendidas sobre a folha de papel,
fixadas com uso de alfinetes, e contornadas com lápis (adaptado de Beaumord &
Petrere, 1994). Posteriormente, os desenhos foram escaneados e as áreas das
estruturas desenhadas foram calculadas utilizando o programa Adobe PhotoShop
CS4, por meio da comparação com uma escala de área conhecida (um quadrado de 1
cm2). O mesmo método foi usado para o cálculo da área do corpo.
Tabela 1 - Relação e descrição das medidas morfométricas realizadas em exemplares
das quatro espécies de peixes estudadas, com as respectivas siglas utilizadas ao longo deste
trabalho. Adaptado de (Watson & Balon, 1984; Beaumord & Petrere, 1994; Uieda, 1995;
Casatti, 1996).
17
Medidas
Comprimento padrão
Sigla
CP
Descrição
Distância entre a borda anterior do focinho e a extremidade
posterior da última vértebra caudal
Máxima distância entre as bordas ventral e dorsal do corpo
(exceto nadadeiras)
Altura máxima do corpo
AMC
Largura máxima do corpo
LMC
Máxima distância transversal do corpo (logo após o opérculo)
Comprimento do pedúnculo
caudal
CPC
Distância entre a borda posterior da base da nadadeira anal à
borda posterior da última vértebra
Altura do pedúnculo caudal
APC
Altura do pedúnculo tomada na região de menor altura
Largura do pedúnculo caudal
LPC
Linha média do corpo
LM
Altura máxima da linha média
Comprimento máximo da
nadadeira peitoral
Largura máxima da
nadadeira peitoral
Distância vertical máxima da
nadadeira caudal
Comprimento da cabeça
Altura máxima da linha média
do olho
Altura da cabeça na mesma
linha vertical
AMLM
CMPt
LMPt
DVMC
CC
ALMO
ACLV
Diâmetro do olho
DO
Altura da boca
AB
Largura da boca
LB
Distância transversal tomada na mesma região da altura do
pedúnculo
Distância entre a borda anterior do focinho e o borda posterior
nadadeira caudal, passando pelo meio do pedúnculo caudal.
Distância entre a borda ventral e a linha que cruza o corpo do
focinho a cauda
Distância máxima entre as margens proximal e distal da
nadadeira
Distância perpendicular máxima em relação ao eixo do
comprimento da nadadeira totalmente aberta
Distância vertical máxima da nadadeira totalmente estendida
Distância da borda anterior do focinho até a borda posterior do
opérculo
Altura tomada da borda ventral da cabeça ao meio do olho, na
mesma linha da altura da cabeça
Distância entre as bordas ventral à dorsal da cabeça, na
mesma linha da altura do olho
Distância horizontal máxima entre a borda anterior e posterior
do olho
Distância vertical interna máxima entre os lábios com a boca
aberta sem distender os músculos
Distância horizontal interna máxima com a boca aberta sem
distender os músculos
Área do corpo
ACo
Área do corpo e nadadeiras, exceto nadadeira anal
Área da nadadeira caudal
ACa
Área da nadadeira caudal totalmente distendida
Área da nadadeira dorsal
AD
Área da nadadeira dorsal totalmente distendida
Área da nadadeira peitoral
APt
Área da nadadeira peitoral totalmente distendida
Área da nadadeira pélvica
APv
Área da nadadeira pélvica totalmente distendida
18
Figura 07 – Medidas morfométricas realizadas nos exemplares das quatro espécies
incluídas no presente estudo: Vista lateral; Vista dorsal; Vista lateral da cabeça. O
significado das siglas é apresentado na Tabela 01.
19
As medidas morfométricas, áreas das nadadeiras e área do corpo, foram
utilizadas para o cálculo de 18 atributos ecomorfológicos, com base nos trabalhos de
Gatz (1979b) e Watson & Balon (1984). Foram selecionados aqueles atributos que
potencialmente refletiam aspectos relacionados ao uso do hábitat e alimentação das
espécies:
a) Índice de compressão do corpo (IC): altura máxima do corpo dividida
pela largura máxima do corpo. Valores altos indicam um peixe comprimido
lateralmente, indicando uma ocupação em hábitats lênticos. O índice de
compressão indica a posição do peixe na coluna d’água (Watson & Balon,
1984);
b) Altura relativa do corpo (ALRC): altura máxima do corpo dividido pelo
comprimento padrão (CP). Baixos valores indicam um peixe alongado. É
assumido para ser relacionado diretamente com a capacidade para fazer
manobras verticais. Valores altos indicam peixes com boa capacidade de
realizar manobras em ambientes estruturalmente complexos (Gatz, 1979b);
c) Comprimento relativo do pedúnculo caudal (CRPC): comprimento do
pedúnculo caudal dividido pelo comprimento padrão (Gatz, 1979b). Pedúnculos
longos indicam peixes que possuem boa habilidade de natação (Watson &
Balon, 1984);
d) Índice de compressão do pedúnculo caudal (ICPC): altura do
pedúnculo caudal dividido pela largura do pedúnculo, no mesmo ponto (Gatz,
1979b). Valores altos são típicos de nadadores menos ativos (Gatz, 1979b);
e) Índice de achatamento ventral (IAV): Altura máxima do corpo dividida
pela máxima altura da linha média (distância do ventre até a linha horizontal
que corta o corpo do focinho ao meio da cauda) (Gatz Júnior, 1979b). Baixos
valores indicam peixes que habitam águas com alta velocidade, possibilitando
manter a sua posição no espaço, sem realizar natação (Hora, 1930);
f) Área relativa da nadadeira dorsal (ARD): área da nadadeira dorsal
dividida pela área do corpo (Casatti & Castro, 2006). A nadadeira dorsal é,
sobretudo, um plano estabilizador que funciona também como um leme. A
20
nadadeira dorsal com área relativamente pequena, de um modo geral, pode
funcionar com mais eficiência em águas de fluxo rápido (Gosline, 1971).
g) Área relativa da nadadeira peitoral (ARPt): medida analogamente à
ARD. É geralmente mais alta em nadadores lentos, que usam nadadeira
peitoral para manobras (Watson & Balon, 1984);
h) Área relativa da nadadeira pélvica (ARPv): medida analogamente à
ARD. Nadadeiras pélvicas são maiores em peixes com hábitos demersais,
sendo assim, um indicativo da posição do peixe na coluna d’água (Gatz,
1979b);
i) Área relativa da nadadeira caudal (ARC): medida analogamente à
ARD. Valores altos são típicos de peixes bentônicos, indicando habilidade de
realizar bruscas arrancadas para emboscar a presa. A área da nadadeira
caudal e a impulsão estão relacionadas, e peixes nectônicos com maior área
relativa da nadadeira caudal obtêm um maior impulso por batimento da cauda
(Magnuson, 1978);
j) Razão da configuração da nadadeira peitoral (RCP): comprimento
máximo dividido pela largura máxima da nadadeira peitoral. Valores altos
indicam nadadeiras longas e estreitas que são típicas de peixes que nadam
constantemente (Watson & Balon, 1984);
k) Razão da configuração da nadadeira caudal (RCC): o quadrado da
distância vertical máxima dividido pela área da nadadeira caudal. Valores altos
indicam peixes mais ativos e nadadores contínuos (Watson & Balon, 1984);
l) Comprimento relativo da cabeça (CRC): comprimento da cabeça
dividido pelo comprimento padrão do peixe. Peixes com cabeça relativamente
maiores são capazes de manipular presas maiores (Gatz, 1979b; Watson &
Balon, 1984);
m) Posição relativa do olho (PRO): altura na linha média do olho dividido
pela altura da cabeça na mesma linha vertical. A posição relativa do olho indica
a preferência do hábitat vertical na coluna d’água: peixes bentônicos têm olhos
posicionados mais dorsalmente, e peixes nectônicos têm olhos localizados
lateralmente (Gatz, 1979b; Watson & Balon, 1984);
21
n) Tamanho relativo do olho (TRO): o diâmetro horizontal do olho dividido
pelo comprimento padrão. É diretamente proporcional à capacidade visual em
peixes (Gatz, 1979b);
o) Largura relativa da boca (LRB): dimensão lateral interior da abertura
da boca quando a boca está totalmente aberta, dividida pelo comprimento
padrão. Dimensões da boca indicam o tamanho relativo da possível presa de
ser consumida (Gatz, 1979b);
p) Altura relativa da boca (ARB): dimensão interior dorso-ventral da boca
totalmente aberta, dividida pelo comprimento padrão. Dimensões da boca
indicam o tamanho relativo da possível presa de ser consumida (Gatz, 1979b);
q) Razão da configuração da boca (RCB): altura da boca divida pela sua
largura. A razão da configuração da boca está relacionada com a forma do
alimento ingerido, onde valores altos indicam bocas estreitas, mas abertura
grande (Beaumord & Petrere Jr., 1994);
r) Orientação da boca (OB): o ângulo da boca aberta transformado em
radianos, considerando o ponto médio entre os lábios. Neste esquema de
medidas, uma boca superior é igual a 0º, boca terminal é igual a 90º, e boca
ventral é igual a 180º. Posição da boca indica a posição do alimento em
relação ao peixe, e assim, a posição de forrageamento do peixe na coluna
d’água (Gatz, 1979b; Watson & Balon, 1984);
De modo a ordenar as espécies no espaço ecomorfológico foi realizada uma
Análise de Componentes Principais (PCA) a partir dos valores dos 18 atributos
ecomorfológicos de 22 exemplares por espécie. Esta técnica permite analisar uma
grande quantidade de caracteres morfométricos de maneira condensada, sendo
bastante indicada em abordagens ecomorfológicas (Winemiller, 1991). Para
interpretação, foram retidos os eixos com autovalor maior que 1 (Gatz, 1979b; Watson
& Balon, 1984). Esta análise foi realizada utilizando o programa estatístico R (R
Development Core Team, 2011).
Com intuito de testar a significância das diferenças morfológicas entre as
espécies, foi aplicado MANOVA não paramétrica com índice de similaridade de Bray
Curtis, usando os valores brutos dos atributos ecomorfológicos dos 22 indivíduos
analisados. De modo a comparar tais diferenças entre os pares de espécies foi
22
realizado MANOVA com o mesmo índice de similaridade, porém de modo a ajustar o
valor de significância devido às múltiplas comparações em pares foi utilizada a
correção de Holm (1979) (apud R Development Core Team, 2011).
Dieta
A dieta foi determinada com base na análise do conteúdo estomacal, em que
foram observados 10 estômagos com alimento por espécie, de cada igarapé
amostrado. Estômago e intestino foram retirados inteiros por meio de uma incisão
ventral, em que apenas o conteúdo do estômago foi analisado.
Após a abertura do estômago foi determinado o grau de repleção (GR) por meio
de uma avaliação visual, sendo atribuídos valores percentuais: 10% = quando o
alimento preencheu até 10% do volume total do estômago; 25% = quando o volume
do estômago apresentou de 11 a 25% de alimento; 50% = quando apresentou de 26 a
50%; 75% = quando apresentou de 51 a 75% com alimento; e 100% = quando o
estômago apresentou de 76% a 100% de alimento (adaptado de Goulding et al.,
1988).
Para cada item alimentar foi calculada sua frequência de ocorrência (Hyslop,
1980), que corresponde ao número de estômagos em que determinado item ocorreu
em relação ao total de estômagos com alimento. O volume de cada item alimentar foi
estimado visualmente com base na sua abundância relativa, considerando o volume
total como 100% [cf. Hynes (1950), modificado por Soares (1979). Esses valores
foram multiplicados pelo respectivo grau de repleção, de modo a corrigir os volumes
relativos dos diferentes itens alimentares que ocorreram em estômagos com
diferentes quantidades absolutas de alimento. A identificação dos itens alimentares
(predominantemente insetos) foi efetuada até o nível de Ordem (Passos et al., 2007;
Pes et al., 2005; Salles et al., 2004; Merrit & Cummins, 1996).
Para avaliar a importância de cada item ingerido pelas espécies, foi calculado o
Índice Alimentar (Kawakami & Vazzoler,1980), por meio da seguinte fórmula:
IAi = Fi x Vi / Σ (Fi x Vi)
Onde:
23
IAi = índice alimentar
Fi = frequência de ocorrência do item i
Vi = volume relativo do item i, corrigido pelo conteúdo total de cada estômago
(Grau de Repleção).
Os valores do Índice Alimentar foram posteriormente multiplicados por 100 para
expressá-los em porcentagem.
A partir dos valores do Índice Alimentar calculados foram determinadas as
categorias tróficas para cada espécie. Itens que apresentaram IAi superior a 50%
foram considerados dominantes e determinaram a categoria trófica das espécies.
Quando um item não atingiu os 50%, os itens mais abundantes foram somados para
determinar a categoria trófica das espécies (Hynes, 1950).
Os itens alimentares foram classificados de acordo com a origem dos mesmos,
sendo considerados alóctones ou autóctones, e levando em consideração o hábitat
principal no qual determinado item é encontrado frequentemente no ambiente (i.g.
formiga>inseto terrestre>alóctone; quironomídeo>larva de díptera>autóctone). A
análise destes dados foi realizada entre e por espécies por meio do teste Chiquadrado de Pearson (Pearson, 1900).
A dificuldade na identificação de insetos muito fragmentados contribuiu para o
aumento na proporção do item “Fragmentos de insetos” nas dietas das quatro
espécies. Assim, com o intuito de evitar tendências e consequentemente
interpretações errôneas dos dados nas análises de largura e sobreposição de nicho
trófico, os valores de volume relativo desse item foram recalculados e redistribuídos
proporcionalmente entre os demais itens alimentares de origem animal da dieta.
Dessa forma, excluiu-se esse item das análises e seu volume foi remanejado para os
outros itens de forma proporcional. Este ajuste foi realizado multiplicando-se o volume
de determinado item pelo grau de repleção do estomago e dividindo este valor pelo
potencial volume subtraído do valor do volume do item “Fragmento de inseto”.
24
VA = Vi * GR / VT – VFrag
Onde:
VA = Volume ajustado
Vi = volume do item i
GR = grau de repleção do estômago
VT = volume total do estômago
VFrag = volume do item Fragmento de inseto
Com o objetivo de testar a significância das diferenças das dietas entre as
espécies, foi aplicado o teste MANOVA não paramétrica com índice de similaridade
de Bray Curtis, usando os valores de volume relativo dos itens da dieta de cada
indivíduo de cada espécie. De modo a comparar tais diferenças entre os pares de
espécies, foi realizado MANOVA com o mesmo índice de similaridade, porém
acrescentando a correção de Holm (1979) (apud R Development Core Team, 2011).
Este procedimento foi realizado para ajustar o valor de significância devido às
comparações entre os seis pares de espécies formados.
Os dados de volume relativo dos itens alimentares, corrigidos pelo grau de
repleção e transformados em proporção, foram utilizados para o cálculo da largura de
nicho de Levins (1968), como segue:
B = 1 / ∑ pj²
Onde:
B = largura de nicho de Levins
pj = proporção de itens encontrados na categoria j da dieta
25
Os valores de largura de nicho de Levins (B) variam de 1 (quando apenas um
recurso é utilizado) até n, quando todos os recursos são utilizados pelo consumidor,
sendo n o número total de categorias alimentares.
Com o objetivo de padronizar a largura do nicho de Levins e expressá-la em uma
escala de 0 a 1, onde o valor mínimo é atribuído à dieta mais especialista e o valor
máximo é atribuído à dieta generalista, foi aplicada fórmula sugerida por Hurlbert
(1978), apud. Krebs (1989):
BA = B – 1 / n – 1
Onde:
BA = largura de nicho padronizado de Levins
B = largura de nicho de Levins
n = número total de categorias alimentares utilizadas
A largura de nicho trófico foi calculada para os indivíduos de cada espécie, de
forma a obter melhor representatividade e consequente interpretação dos dados, em
especial para as análises de coocorrências.
A amplitude de variação na largura do nicho trófico de cada espécie foi
posteriormente analisada graficamente em relação às diferentes situações de
coocorrência entre as espécies de peixes nos diferentes igarapés estudados.
A sobreposição de nicho foi estimada com base no Índice de Sobreposição de
Schoener (1970), dada pela fórmula abaixo, sendo expressa em percentagem:
n
Pjk = [Σ(mínimo Pij, Pik)] x 100
Onde:
Pjk = porcentagem de sobreposição entre as espécies j e k;
mínimo Pij, Pik = O valor mínimo da porcentagem de participação do item i na
dieta das espécies j e k.
n = número total de recursos utilizados
26
Este índice é um dos mais indicados para análise da sobreposição de nicho
trófico, uma vez que se baseia na menor proporção que um mesmo item alimentar
tenha sido encontrado no estômago de duas espécies, quando comparadas (Krebs
1989). O cálculo do Índice de Sobreposição foi realizado comparando as espécies par
a par.
As análises de largura e sobreposição de nicho foram realizadas utilizando o
programa estatístico Statistica 6.0.
RESULTADOS
Foram observados 3056 peixes em 521 observações subaquáticas, sendo 206
de H. melazonatus, 180 de B. giacopinii, 79 de B. inpai e 56 de I. geisleri, (uma
observação subaquática se refere a um conjunto de dados obtidos para uma espécie,
em uma sessão padronizada de observações comportamentais). Como a presença
das espécies variou entre os igarapés e trechos estudados, o número de observações
subaquáticas foi diferente para as quatro espécies. O tempo total das observações
comportamentais e de uso de hábitat foi de 26 horas e 3 minutos. Foi registrado maior
volume de dados para B. giacopinii e H. melazonatus devido à maior abundância de
indivíduos destas espécies nos igarapés amostrados.
As quatro espécies são ativas somente durante o período diurno e crepúsculo,
permanecendo em repouso no período noturno. Predominam em áreas de poços
(pequenos e grandes), com menor frequência nos locais rasos. Ocupam tipicamente o
canal dos igarapés, com exceção de H. melazonatus, que ocupa predominantemente
as áreas mais próximas às margens. Quanto à posição vertical, as quatro espécies
selecionaram preferencialmente o terço médio da coluna d’água. Comumente foi
observado comportamento agonístico intra e interespecífico, sendo baseado na
perseguição e no afugentamento. Um resumo dos resultados das observações
subaquáticas para as quatro espécies é mostrado na Tabela 2.
27
Características comportamentais
Bryconops giacopinii: foi observada forrageando tanto na superfície quanto à
meia água. Apesar de predominarem no canal, onde foi observada em 80% das
observações, indivíduos de menor tamanho puderam ser eventualmente observados
frequentando as margens (porém não permanecendo nestas por muito tempo), e
comumente observados no terço superior da coluna d’água (essencialmente os
indivíduos de pequeno porte), quando a maioria esteve presente no terço médio.
Os indivíduos de B. giacopinii foram encontrados sozinhos ou em cardumes de
até 30 indivíduos. A espécie esteve predominantemente associada ao substrato areia
(62%), seguido de liteira grossa (24%). Além de ter sido observado comportamento
agonístico intraespecífico, frequentemente foi observado entre B. giacopinii e H.
melazonatus e com menos frequência entre B. giacopinii e B. inpai.
Hyphessobrycon
melazonatus:
assim
como
B.
giacopinii,
forrageia
uniformemente tanto na superfície quanto à meia água, com raríssimos eventos no
fundo do igarapé.
Apesar de indivíduos observados eventualmente no canal, essa espécie tem
como principal micro-hábitat áreas de baixo fluxo da água, como remansos e
margens. Quando nas margens, foram comumente observados em meio às raízes.
Foram principalmente observadas no terço médio da coluna d’água.
Não houve seleção por apenas um tipo de substrato, mas sim, uma associação
mais uniforme entre areia, liteira grossa e raiz (33%, 28% e 24%, respectivamente).
Devido à preferência por micro-hábitats de baixo fluxo da água, daí a associação com
a liteira grossa, que é característico nesses locais. A associação com areia esteve
relacionada com a eventual presença dessa espécie no canal, além da predominante
ocorrência deste substrato em todos os igarapés, de um modo geral. Hyphessobrycon
melazonatus apresentou maior frequência observada em associação com raízes na
margem escavação, principalmente quando comparada a outras espécies.
O comportamento natatório foi nitidamente diferente das demais espécies.
Hyphessobrycon melazonatus frequentemente manteve-se em comportamento
estacionário (principalmente em meio às raízes), sendo observados alguns indivíduos
realizando leves impulsos, ou nadando em baixa velocidade e deslocando-se em
pequenas distâncias, permanecendo muitas vezes em um mesmo micro-hábitat. A
28
espécie tende a se locomover mais no sentido horizontal margem-canal-margem
(perpendicular ao fluxo da água), enquanto B. giacopinii, B. inpai e I. geisleri foram
observadas se locomovendo no sentido longitudinal do igarapé, de montante a
jusante e vice-versa, predominantemente pelo canal.
Comportamento agonístico intraespecífico foi observado quase exclusivamente
no igarapé BO13 no qual não houve ocorrência sintópica com outras espécies. Foi
observado comportamento agonístico interespecífico entre todas as outras três
espécies, no qual sempre H. melazonatus foi afugentado ou perseguido pelas demais.
Bryconops inpai: o local de forrageamento mais frequente foi na superfície da
água, seguido pelos eventos à meia água. No fundo do igarapé, não foi registrado
nenhum evento. A espécie ocupou predominantemente o terço médio da coluna
d’água. Comumente, foi observado algum indivíduo de B. inpai em meio a cardumes
de B. giacopinii. A espécie esteve associada aos substratos areia, liteira grossa e
liteira fina (34%, 30% e 29%, respectivamente). A ligação com o substrato areia foi
associada à presença da espécie no canal. Já a associação com os demais
substratos liteira grossa e fina foi principalmente devido à ocorrência de indivíduos em
áreas onde o fluxo da água é mais baixo. Tal aspecto foi claramente notado ao longo
de todo o igarapé AC13, onde grande número de indivíduos desta espécie foi
observado e no qual a velocidade de fluxo da água é muito baixo.
Durante as observações foram encontrados de um a três indivíduos de B. inpai
no mesmo campo visual, sendo raras as vezes em que houve a participação de mais
indivíduos. Mesmo quando em maior número, não constituíam verdadeiros cardumes,
e sim, um agrupamento de indivíduos mais dispersos, não se misturando aos
cardumes de B. giacopinii. Foi observado comportamento agonístico entre B. inpai e
B. giacopinii, sendo que na maioria destes eventos B. inpai afugentava B. giacopinii.
Ataques contrários foram também notados, porém com menos frequência (obs.
pess.).
Iguanodectes geisleri: a maioria dos eventos de forrageamento foi à meia água,
com demais ocorrências na superfície. Essa espécie predominou no canal e terço
médio da coluna d’água. Além disso, foi a que mais esteve presente no terço inferior,
em relação às demais. Comumente, indivíduos de I. geisleri afugentavam indivíduos
das outras espécies que se aproximavam e tentavam permanecer no mesmo microhábitat em que estavam. Este fato foi observado, principalmente quando o uso
29
horizontal da coluna d’água estava sendo compartilhado entre as espécies. Apenas
uma vez foi observado um indivíduo de I. geisleri (50 mm) sendo afugentado por um
de B. giacopinii (95 mm).
Nunca foram observados mais de três indivíduos dessa espécie no mesmo
campo visual. Iguanodectes geisleri se locomove constantemente ao longo do
igarapé, permanecendo menor tempo (em relação às demais espécies) em um
mesmo local. A espécie esteve associada predominantemente ao substrato areia
(75%), principalmente devido à predominância desta no canal do igarapé.
Não foi observada a formação de cardumes multiespecíficos de I. geisleri com
demais espécies, porém alguns indivíduos foram vistos frequentemente na periferia
dos mesmos ou na interface entre margem (onde H. melazonatus predomina) e canal
(onde B. giacopinii e B. inpai predominaram).
30
Tabela 2 – Síntese dos resultados de forrageamento e uso do hábitat obtidos durante as observações subaquáticas.
Espécies
Número de
observações
Número de
indivíduos
observados
Média CP
(mm)
(amplitude)
Local de
forrageamento
Uso
horizontal
Uso
vertical
Substrato
associado
Período de atividade
alimentar
comportamento
agonístico
Agrupamento
Iguanodectes
geisleri
56
81
38,52
(20-55)
Superfície e meia
água (> FO meia
água)
Canal
Terço
médio
Areia
Diurno; Crepúsculo
manhã; (principalmente
no diurno)
interespecífico (B.
giacopinii, B. inpai
e H. melazonatus)
≤ 3 ind (nunca
observado mais
de 3)
Supefície e meia
água (raríssimos
eventos no fundo)
Canal
Terço
médio
Areia
Diurno; Crepúsculo
manhã (principalmente
no diurno)
intraespecífico e
interespecífico (H.
melazonatus e B.
inpai)
≥ 3 ind (1 ou 2
indivíduos
eventualmente
observados)
interespecífico (B.
giacopinii e H.
melazonatus)
≤ 3 ind (com
raríssimas
exceções)
intraespecífico
≥ 3 ind. (1 ou 2
indivíduos
eventualmente
observados)
Bryconops
giacopinii
180
1429
57,63
(20-105)
Bryconops inpai
79
208
58,92
(35-95)
Superfície e meia
água (> FO
superfície)
Canal
Terço
médio
Areia; Liteira
grossa; Liteira
fina
Diurno: Crepúsculo
manhã (principalmente
no diurno)
27
(15-35)
Superfície e meia
água (raríssimos
eventos no fundo)
Margem
escavação;
Canal;
Margem
deposição
Terço
médio
Areia; Liteira
grossa; Em
meio a raízes
nas margens
Diurno; Crepúsculo
manhã (principalmente
no diurno)
Hyphessobrycon
melazonatus
206
1338
31
Uso do hábitat
Uso do espaço horizontal
As quatro espécies apresentaram diferenças significativas quanto à frequência
do espaço horizontal (canal, margem de escavação e margem de deposição) nos
igarapés (²=167,93; p<0,0001).
Bryconops giacopinii (²=221,18p<0,0001), B. inpai (²=111,97; p<0,0001) e I.
geisleri (²=50,09; p<0,0001), utilizaram predominantemente o canal do igarapé com
valores de 80%, 87% e 75% de frequência de ocorrência, respectivamente.
Hyphessobrycon melazonatus também mostrou diferença significativa no uso destes
micro-hábitats (²=16,32; p<0,0002), porém a utilização ocorreu de forma mais
equitativa, sendo observada com maior frequência na margem escavação (43%),
seguida pelo canal (33%) e margem deposição (24%). Demonstrando assim, ocupar
as margens com maior frequência que o canal em relação às outras espécies (Figura
8).
90
80
70
60
FO%
50
40
30
20
Margem de
escavação
Canal
Margem de
deposição
10
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
32
Figura 8 – Frequência de Ocorrência (FO%) de uso do espaço horizontal do igarapé por
indivíduos das quatro espécies de peixes, em trechos de 50 metros de oito igarapés
amostrados na RFAD. ²=167,93; p<0,0001.
Indivíduos de H. melazonatus, quando observados no canal, só foram
predominantes quando não havia a presença das demais espécies (como observado
no igarapé BO13), ou em situações em que os indivíduos da(s) outra(s) espécie(s)
eram de tamanhos semelhantes ao seu (fato observado principalmente no terço
superior da coluna d’água). Outro fato a ressaltar foi que indivíduos dessa espécie
eventualmente eram vistos se deslocando até o canal e permanecendo no mesmo por
alguns segundos, retornando para a margem do igarapé logo em seguida.
Uso vertical da coluna d’água
Em relação ao uso vertical da coluna d’água, foi detectada diferença
significativa no uso do terço superior, médio e inferior entre as espécies (²=13,84;
p=0,03).
Iguanodectes geisleri (²=15,15; p<0,0001), B. giacopinii (²=98,38; p<0,0001),
B. inpai (²=42,95; p<0,0001) e H. melazonatus (²=115,81; p<0,0001) utilizaram
preferencialmente o terço médio da coluna d’ água. Iguanodectes geisleri, entretanto,
se destaca das outras três espécies por ter utilizado o terço inferior com mais
frequência do que as demais. Os terços superior e inferior foram utilizados de forma
mais equitativa quando comparado às outras três espécies, que foram observadas no
terço inferior com menor frequência (Figura 9).
33
70
60
50
FO%
40
30
20
10
TS
TM
TI
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 9 – Frequência de Ocorrência (FO%) do uso vertical do espaço (coluna d’água) por
indivíduos das quatro espécies de peixes em trechos de igarapés na RFAD. TS: terço
superior; TM: terço médio; TI: terço inferior. ²=13,84; p=0,03.
Variáveis ambientais
Velocidade da água
Não houve diferença significativa na velocidade da água nos diferentes
ambientes onde as espécies foram observadas (ANOVA F=2,345; p=0,072). Contudo,
foi possível observar a tendência de formação de dois grupos de espécies: (1) I.
geisleri e B. giacopinii ocupando ambientes com velocidade média de 0,13 - 0,14 m/s;
e (2) B. inpai e H. melazonatus em ambientes com velocidade média de 0,10 0,11m/s (Figura 10).
34
0.18
0.17
0.16
Velocidade média (m/s)
0.15
0.14
0.13
0.12
0.11
0.10
0.09
0.08
0.07
0.06
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 10 – Média da velocidade da água nas áreas onde as quatro espécies foram
observadas entre o trecho de 50 metros em cada igarapé amostrado (ANOVA F=2,345,
p=0,072).
Profundidade
O resultado da análise de variância mostrou que houve diferença significativa
na profundidade média da coluna d’água utilizada pelas espécies (ANOVA F=37,509,
p<0,001). As espécies Iguanodectes geisleri, B. giacopinii e B. inpai foram observadas
em maiores profundidades (ANOVA F=1,223; p=0,293), com médias de 66,73 cm,
69,94 cm e 64,59 cm, respectivamente. Por outro lado, Hyphessobrycon melazonatus
foi observada em profundidades significantemente menores (Tukey p<0,0001), com
média de 53,12 cm (Figura 11).
35
75
70
Profundidade
65
60
55
50
45
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 11 – Média da profundidade total da coluna d’água onde as espécies foram
observadas, levando em consideração o centróide do grupo de indivíduos. ANOVA F=37,
509; p<0, 001.
Largura do igarapé
As espécies de peixes estudadas ocorreram em áreas nos igarapés que
possuem larguras diferentes (ANOVA F=6,134; p<0,0001). Bryconops giacopinii
ocorreu em trechos mais largos (média de 3,0 metros) do que as demais espécies
(Tuckey, p<0,001), enquanto B. inpai (média de 2,53 metros), I. geisleri (média de
2,58 metros) e H. melazonatus ( média de 2,42 metros) ocorreram em igarapés com
leitos mais estreitos em relação a B. giacopinii (Figura 12).
36
3.2
3.1
3.0
Largura (m)
2.9
2.8
2.7
2.6
2.5
2.4
2.3
2.2
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 12 – Média da largura nas áreas nos igarapés onde as espécies foram observadas
(ANOVA F=6,134, p<0,0001; Tukey p<0,001).
Forrageamento
As táticas alimentares utilizadas pelas quatro espécies nos eventos de
forrageamento observados foram as seguintes: cata de itens na superfície “surface
picking” (cf. Keenleyside, 1979), cata de itens arrastados na coluna d’água “drift
feeding” (cf. Grant & Noakes, 1987) e cata de itens junto ao substrato “nibbling”
(modificado por Sazima, 1986). Esta última, raramente observada.
Quando analisados por local de forrageamento (superfície ou meia água) entre
as espécies, não foram detectadas diferenças significativas (ANOVA F=2,176;
p<0,089) na superfície, onde apenas B. giacopinii e I. geisleri forragearam
significantemente diferente (Tukey p=0,039). Em relação aos eventos a meia água, a
diferença foi significativa entre as espécies (ANOVA F=7,748; p<0,0001). A frequência
dos eventos à meia água foi significante diferente de B. inpai em relação às espécies
I. geisleri (Tukey p<0,001), B. giacopinii (Tukey p<0,001) e H. melazonatus (Tukey
p=0,003) (Figura 13).
37
70
b
AB
60
B
FO %
40
AB
b
50
b
a
A
30
20
10
Superfície
Meia água
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 13 – Frequência de Ocorrência (FO%) de eventos de forrageamento na superfície e
meia água pelas espécies (ANOVA F=3,634; p<0,001). Letras diferentes indicam divergência
significativa (p<0,05) quando comparados eventos na superfície (ANOVA F=2,176; p<0,089) e
meia água (ANOVA F=7,748; p<0,0001) entre espécies, analisados independentemente,
baseados no teste de Tukey. Letras maiúsculas correspondem a comparações em relação à
Superfície e letras minúsculas em relação a comparações à Meia água.
Os eventos de forrageamento na superfície e a meia água não foram
significantemente diferentes para B. giacopinii (ANOVA F=0,625; p=0,429), bem como
para H. melazonatus (ANOVA F=0,341; p=0,559). A semelhança pelos mesmos locais
de forrageamento de B. giacopinii e H. melazonatus foi nítida, sendo registrados
eventos na superfície e na meia água com frequências similares, 52% e 47%, e 51%
e 48% respectivamente.
Já para B. inpai houve relevante diferença na frequência de forrageamento na
superfície (66%) e meia água (34%) (ANOVA F= 14,37; p<0,001). Enquanto que, por
outro lado, I. geisleri forrageou significantemente mais a meia água (65%) do que na
superfície (35%) (ANOVA F=5,079; p=0,026).
Os eventos de forrageamento no fundo compreenderam menos de 1% para B.
giacopinii e H. melazonatus, e não foram observados eventos para B. inpai e I.
38
geisleri. Devido a ausência de eventos no fundo para I. geisleri e B. inpai, além da
extremamente baixa frequência (menos de 1%) para B. giacopinii e H. melazonatus,
estes resultados não foram incluídos nas análises.
Períodos de atividade
Os períodos de atividade foram avaliados em relação à frequência de eventos
de forrageamento, que não variou significantemente entre os períodos Crepúsculo
matutino (ANOVA F=1,273; p=0,285), Meio dia (ANOVA F=1,477; p=0,222) e
Crepúsculo vespertino (ANOVA F=0,486; p=0,692) entre as quatro espécies.
Em cada uma das quatro espécies foi detectada diferença na frequência de
eventos de forrageamento entre os períodos de atividade analisados: I. geisleri
(ANOVA F=4,092; p=0,022); B. giacopinii (ANOVA F=9,004; p<0,001); B. inpai
(ANOVA F=3,354; p=0,040); H. melazonatus (ANOVA F=17,365; p=0,0001) (Figura
14).
80
60
FO%
A
A
A
40
A
A
AB
A
AB
B
B
B
B
20
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Crepúsculo matutino
Meio dia
Crepúsculo vespertino
Figura 14 – Frequência de Ocorrência (FO%) de eventos de forrageamento nos períodos de
atividade entre espécies (ANOVA F=1,585; p=0,074). Entre períodos: Crepúsculo matutino
(ANOVA F=1,273; p=0,285), Meio dia (ANOVA F=1,477; p=0,222) e Crepúsculo vespertino
39
(ANOVA F=0,486; p=0,692). Letras diferentes correspondem a diferenças significativas
(p<0,05), quando comparada a frequência de forrageamento nos três diferentes períodos de
uma mesma espécie, baseado no teste de Tukey.
Nenhuma espécie mostrou diferença significativa nas frequências de eventos
de forrageamento entre os períodos Crepúsculo matutino e o Meio dia (I. geisleri,
Tukey p=0,715; B. giacopinii, Tukey p=0,502; B. inpai, Tukey p=0,696; H.
melazonatus, Tukey p=0,097). Para as espécies I. geisleri (Tukey p=0,144) e B. inpai
(Tukey p=0,220) também não foi significante a diferença entre os períodos
Crepúsculos matutino e vespertino, apenas para B. giacopinii (Tukey p=0,007) e H.
melazonatus (Tukey p<0,0001) foi detectada diferença significativa entre estes
períodos.
Para todas as espécies, foi nítida a diferença significativa nos eventos
observados entre os períodos de Meio dia e Crepúsculo vespertino. O teste a
posteriori de Tukey, indicou que I. geisleri (p=0,0189), B. giacopinii (p<0,001), B. inpai
(p=0,0318) e H. melazonatus (p<0,0001) apresentaram as maiores frequências de
forrageamento no período Meio dia (em relação ao período Crepúsculo vespertino),
demonstrando a predominância de maior atividade alimentar no período Meio dia.
Ecomorfologia
As médias e desvios padrões dos atributos morfológicos dos exemplares
mensurados das quatro espécies são apresentados na Tabela 3.
Tabela 3 – Média e desvio padrão (DP) dos 18 atributos ecomorfológicos dos exemplares de
cada uma das quatro espécies de peixes estudadas. Para a descrição de cada atributo
ecomorfológico vide Métodos / Medidas morfológicas.
Atributos
IC
ALRC
CRPC
ICPC
IAV
ARD
B. giacopinii
Média
DP
1,702
0,124
0,244
0,017
0,090
0,008
2,227
0,349
1,500
0,130
0,109
0,018
H. melazonatus
Média
DP
2,116
0,122
0,311
0,011
0,125
0,009
2,383
0,207
1,766
0,081
0,156
0,023
B. inpai
Média
DP
2,063
0,104
0,299
0,010
0,108
0,007
2,374
0,177
1,666
0,088
0,091
0,014
I. geisleri
Média
DP
1,321
0,050
0,184
0,007
0,114
0,006
1,552
0,105
1,510
0,070
0,118
0,017
40
ARPt
ARPv
ARC
RNP
RNC
CRC
PRO
TRO
LRB
ARB
RAB
OB
Os
0,106
0,060
0,212
2,272
1,785
0,300
0,722
0,121
0,085
0,066
0,773
1,333
três
0,016
0,010
0,033
0,429
0,415
0,013
0,054
0,011
0,007
0,009
0,082
0,049
primeiros
0,111
0,061
0,231
1,891
2,595
0,292
0,665
0,118
0,077
0,046
0,593
1,400
eixos
0,014
0,009
0,028
0,269
0,805
0,007
0,026
0,007
0,005
0,006
0,070
0,072
da
PCA
0,081
0,045
0,219
2,028
2,405
0,305
0,725
0,111
0,085
0,061
0,722
1,466
0,010
0,005
0,019
0,188
0,342
0,012
0,030
0,008
0,003
0,005
0,070
0,037
sumarizaram
0,091
0,069
0,207
1,763
2,326
0,260
0,708
0,093
0,063
0,046
0,735
1,559
as
0,009
0,009
0,023
0,198
0,318
0,005
0,040
0,004
0,003
0,002
0,051
0,018
características
ecomorfológicas das quatro espécies de peixes foram retidos para interpretação, pois
tiveram autovalores maiores que 1,0 e representaram 70,5% da variação acumulada
(Tabela 4).
Os dois primeiros eixos explicaram 56,9% da variação ecomorfológica total.
Para a formação do primeiro eixo (33,2% de variação), grande parte dos atributos
ecomorfológicos tiveram valores positivos, destacando-se comprimento relativo da
cabeça, largura relativa da boca, índice de compressão do pedúnculo caudal,
tamanho relativo do olho, índice de compressão e altura relativa do corpo. Apenas o
atributo orientação da boca apresentou valor negativo no primeiro eixo.
O primeiro eixo permitiu descriminar as espécies B. giacopinii, B. inpai e H.
melazonatus com maior comprimento da cabeça, boca mais larga, pedúnculo caudal
pouco comprimido, olhos maiores, corpo mais alto e comprimido lateralmente, da
espécie I. geisleri com boca mais terminal, corpo mais baixo e menos comprimido
lateralmente (mais fusiforme), olhos e cabeça menores em relação ao corpo e
pedúnculo caudal pouco comprimido (Figura 15).
41
Tabela 4 - Contribuição dos 18 atributos ecomorfológicos analisados aos três primeiros eixos
da PCA, seus autovalores, suas respectivas percentagens de variância e as variações
cumulativas. Autovetores superiores a 0,6 foram considerados significativos e marcados em
negrito.
Atributos ecomorfológicos
Eixos
Sigla
PC1
PC2
PC3
Índice de compressão
IC
0,821
-0,379
0,305
Altura relativa do corpo
ALRC
0,812
0,339
Comprimento relativo do pedúnculo caudal
CRPC
Índice de compressão do pedúnculo caudal
ICPC
-0,190
0,893
-0,401
-0,782
0,063
Índice de achatamento ventral
IAV
0,446
-0,151
-0,660
Área relativa da nadadeira dorsal
ARD
0,008
-0,739
0,305
0,215
Área relativa da nadadeira peitoral
ARPt
0,194
-0,338
-0,478
-0,754
Área relativa da nadadeira pélvica
ARPv
-0,483
-0,218
-0,705
Área relativa da nadadeira caudal
ARC
0,142
-0,324
0,144
Razão da configuração da nadadeira peitoral
RCP
0,466
0,387
-0,337
Razão da configuração da nadadeira caudal
RCC
0,477
CRC
-0,112
0,903
-0,435
Comprimento relativo da cabeça
0,145
-0,048
Posição relativa do olho
PRO
0,582
0,255
Tamanho relativo do olho
TRO
-0,003
0,827
-0,005
-0,422
Largura relativa da boca
LRB
0,896
ARB
0,508
0,295
0,781
0,057
Altura relativa da boca
Razão da configuração da boca
RCB
-0,179
-0,705
0.827
0,088
-0,088
0,435
Autovalor
5,98
4,48
2,46
Proporção da variação (%)
33,2
23,7
13,6
56,9
70,5
Orientação da boca
Variação cumulativa (%)
OB
0,089
O segundo eixo (23,7% da variância) foi formado pelos seguintes atributos
ecomorfológicos com valores positivos: razão da configuração da boca e altura
relativa da boca. Os atributos com valores negativos foram comprimento relativo do
pedúnculo caudal, área relativa da nadadeira dorsal e índice de achatamento ventral.
Permite ainda, descriminar as espécies B. Inpai, B. giacopinii e I. geisleri que
compartilham bocas mais estreitas e altas, da espécie H. melazonatus com pedúnculo
caudal relativamente mais longo, maior área relativa da nadadeira dorsal e corpo mais
comprimido lateralmente (Figura 15).
42
ARB
RCB
Bryconops inpai
• Bryconops giacopinii
CRPC
IAV
ARD
∆ Iguanodectes geisleri
Hyphessobrycon melazonatus
OB
IC ALRC ICPC
CRC TRO LRB
ARPv - OB
Figura 15 – Análise de Componentes Principais (PCA) - Eixo 1 e eixo 2. Distribuição dos
indivíduos das quatro espécies no espaço ecomorfológico.;Siglas eixo 1: OB – orientação da
boca; IC – índice de compressão; ALRC – altura relativa do corpo; ICPC – índice de
compressão do pedúnculo caudal; CRC – comprimento relativo da cabeça; TRO – tamanho
relativo do olho; LRB – largura relativa da boca; Siglas eixo 2: ARB – altura relativa da boca;
RCB – razão da configuração da boca; CRPC – comprimento relativo do pedúnculo caudal;
IAV – índice de achatamento ventral; ARD – área relativa da dorsal.
O terceiro eixo da PCA, apesar de representar apenas 13,6% da variância,
também foi considerado relevante. Dentre os atributos com maior explicabilidade,
estão os que tiveram valores negativos: área relativa das nadadeiras peitoral e
pélvica. Este eixo foi responsável pela segregação de B. giacopinii das demais
espécies, mas principalmente de B. inpai, discriminada desta por apresentar
tamanhos relativos menores dessas nadadeiras (Figura 16).
43
Bryconops inpai
• Bryconops giacopinii
∆ Iguanodectes geisleri
ARPt
ARPv
Hyphessobrycon melazonatus
CRPC
ARD
IAV
ARB
RCB
Figura 16 - Análise de Componentes Principais (PCA) - Eixo 2 e eixo 3. Distribuição dos
indivíduos das quatro espécies no espaço ecomorfológico. Siglas eixo 2: CRPC –
comprimento relativo do pedúnculo caudal; IAV – índice de achatamento ventral; ARD – área
relativa da nadadeira dorsal; ARB – altura relativa da boca; RCB – razão da configuração da
boca; Siglas eixo 3: ARPt – área relativa da nadadeira peitoral; ARPv – área relativa da
nadadeira pélvica.
Testados os atributos ecomorfológicos analisados entre as quatro espécies,
foram constatadas significativas diferenças (MANOVA F=45,172; r²=0,61; p<0,001).
Quando comparadas aos pares, todas as espécies analisadas apresentaram
diferenças significativas em relação aos 18 atributos ecomorfológicos aqui
selecionados. Considerando o valor de significância ajustado (Holm p=0,006) para as
comparações por par de espécies, o que apresentou menor diferença morfológica
significativa foi H. melazonatus – B. inpai (MANOVA F=6,878; r²=0,15; p<0,001),
44
seguido de B. giacopinii – B. inpai (MANOVA F=24,264; r²=0,36; p<0,001), e o par
com maior diferença foi B. inpai – I. geisleri (MANOVA F=106,26; r²=0,71; 0,001),
seguido de H. melazonatus – I. geisleri (MANOVA F=84,825; r²=0,66; p<0,001)
(Tabela 5).
Tabela 5 – Resultado do teste MANOVA em relação às diferenças ecomorfológicas para os
pares de espécies analisados, com nível de significância corrigido para p<0,006 (Holm, 1979).
GEI: Iguanodectes geisleri; GIA: Bryconops giacopinii; INP: Bryconops inpai; MEL:
Hyphessobrycon melazonatus;
Pares de espécies
MEL-GIA
MEL-INP
MEL-GEI
GIA-INP
GIA-GEI
INP-GEI
F
29,022
6,878
84,825
24,264
56,223
106,26
r²
0,40
0,15
0,66
0,36
0,57
0,71
P
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
<0,001
Dieta
Para a realização das análises de dieta foram coletados 645 exemplares das
quatro espécies nos oito igarapés, sendo 310 exemplares de B. giacopinii, 22 de B.
inpai, 245 de H. melazonatus e 68 de I. geisleri.
Um total de 170 estômagos foi analisado, sendo 70 de H. melazonatus (18,6
mm – 38,4 mm CP), 60 de B. giacopinii (18,5 mm – 103,3 mm CP), 30 de I. geisleri
(31,1 mm – 50,5 mm CP) e 10 de B. inpai (37,7 mm – 87,7 mm CP). Quanto ao grau
de repleção, cerca de 80% dos estômagos analisados (N=135) continham mais de
75% de repleção.
As espécies mostraram um amplo espectro alimentar, tendo sido identificados
31 diferentes itens alimentares para todos os estômagos das quatro espécies. A dieta
das espécies foi baseada em itens de origem animal, com menor (porém relevante)
participação de itens de origem vegetal. A maior ou menor importância alimentar
45
atribuída aos itens da dieta foi definida conforme os valores do Índice Alimentar (IAi)
calculados (Figura 17).
60
50
IAi (%)
40
30
Araneae
Coleoptera
Fragmento inseto
Fragmento vegetal
Hymenoptera
Isoptera
Larva Coleoptera
Larva Diptera
Larva Ephemeroptera
Larva Tricoptera
Pupa Diptera
20
10
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 17 – Valores em percentagem do Índice Alimentar (IAi) de indivíduos das quatros
espécies dos oito igarapés amostrados. De modo a facilitar a interpretação do IAi, valores
menores que 1 foram ocultados.
Bryconops giacopinii (20 – 97 mm) foi considerada insetívora terrestre,
apresentando 23 itens alimentares em sua dieta. Os itens mais importantes foram
Fragmento
de
inseto
(IAi=42,94),
Hymenoptera
(principalmente
Formicidae)
(IAi=17,81), Larva Ephemeroptera (IAi=14,64) e por último Fragmento vegetal (frutos
e flores) (IAi=14,12).
Bryconops inpai (36 – 90 mm) foi considerada insetívora terrestre. Esta espécie
apresentou 11 itens alimentares em sua dieta, sendo as mais importantes: Fragmento
de
inseto
(IAi=48,58),
Hymenoptera
(principalmente
Formicidae)
(IAi=22,56),
Fragmento vegetal (IAi=15,35) e Larva Ephemeroptera (IAi=8,17).
46
Iguanodectes geisleri (28 – 50 mm) também foi considera insetívora terrestre.
Dos 20 itens alimentares presentes na dieta desta espécie, os mais importantes foram
Fragmento de inseto (IAi=45,58), Hymenoptera (a grande maioria Formicidae)
(IAi=26,03), Larva Ephemeroptera (IAi=13,38) e Fragmento vegetal (frutos e flores)
(IAi=8,50).
Hyphessobrycon melazonatus (22 – 39 mm) foi considerada insetívora
terrestre, apresentando dieta composta por 18 itens alimentares. Fragmento de inseto
(IAi=35,81), Larva Ephemeroptera (IAi=25,01), Hymenoptera (a maioria Formicidae)
(IAi=21,93) e Fragmento vegetal (frutos e flores) (IAi=8,58) foram os itens alimentares
mais importantes.
Os itens Fragmento de inseto, Hymenoptera, Larva Ephemeroptera e
Fragmento vegetal foram os mais importantes na dieta das quatro espécies, porém
com proporções diferentes em cada um delas. O item Fragmento de inseto foi
predominante na dieta de todas as espécies, com valores de IAi de 48,58 para B.
inpai, seguido de I. geisleri (IAi=45,58), B. giacopinii (IAi=42,94) e H. melazonatus
(IAi=35,81).
Hymenoptera
(especialmente
formigas)
foi
relativamente
menos
importante para B. giacopinii (IAi=17,81) e mais para I. geisleri (IAi=26,03). Larva
Ephemeroptera se destacou pela alta relevância na dieta de H. melazonatus
(IAi=25,01), em relação a B. giacopinii (IAi=14,64), I. geisleri (IAi=13,38) e B. inpai
(IAi=8,17). O item Fragmento vegetal, apresentou menores valores de IAi para as
espécies em relação aos quatro itens mais importantes: I. geisleri (IAi=8,50), H.
melazonatus (IAi=8,58), B. giacopinii (IAi=14,12) e B. inpai (IAi=15,35).
Das quatro espécies estudadas, H. melazonatus foi a que apresentou maior
frequência e volume de larvas de efemerópteros, além de larvas de dípteros e
coleópteros, e pupas de dípteros, em relação às demais espécies. Estes itens foram
menos importantes na dieta das demais espécies.
Por meio da estatística MANOVA foi detectada diferença significativa na dieta
das espécies (F=3,723; r²=0,06; p<0,001). No entanto, diferentemente das análises
ecomorfológicas, nem todos os pares de espécies apresentaram diferenças
significativas em relação às dietas das espécies. Não foi detectada diferença
significativa em ambos os pares B. giacopinii – B. inpai, B. giacopinii – I. geisleri e B.
inpai - I. geisleri. Enquanto que, os pares H. melazonatus – B. giacopinii, H.
melazonatus – B. inpai e H. melazonatus – I. geisleri tiveram dietas significantemente
47
diferentes (Tabela 6). Ou seja, somente H. melazonatus apresentou dieta
significantemente diferente em relação às demais espécies.
Tabela 6 – Resultado do teste MANOVA em relação às diferenças nas dietas para os pares
de espécies analisados, com nível de significância corrigido para p<0,006 (Holm, 1979). GEI:
Iguanodectes geisleri; GIA: Bryconops giacopinii; INP: Bryconops inpai; MEL:
Hyphessobrycon melazonatus;
Pares de espécies
MEL-GIA
MEL-INP
MEL-GEI
GIA-INP
GIA-GEI
INP-GEI
F
5,335
3,465
4,316
2,318
2,071
2,412
r²
0,04
0,04
0,04
0,03
0,02
0,05
P
<0,001
<0,001
<0,001
0,016
0,018
0,007
A contribuição dos itens alóctones (²=4,941; p=0,176) e autóctones (²=5,396;
p=0,144) consumidos não foi significantemente diferente entre a dieta das espécies.
Das quatro espécies, apenas B. inpai apresentou maior frequência significativa de
itens alóctones do que autóctones em sua dieta (²=8,100; p=0,004) (Figura 18).
80
70
60
FO (%)
50
40
30
20
10
Alóctone
Autóctone
0
I. geisleri
B. giacopinii
B. inpai
H. melazonatus
Figura 18 – Frequência de ocorrência de itens alóctones e autóctones de 30 categorias
alimentares presentes nas dietas das quatro espécies.
48
Largura do nicho
A variação da amplitude de nicho trófico das espécies em relação a diferentes
situações de coocorrência foi realizada apenas para H. melazonatus e B. giacopinii,
pois foram as únicas espécies coletadas que estiveram todas as situações de
coocorrências (sem coocorrência; em coocorrência com mais uma; e em coocorrência
com mais duas outras espécies). As espécies foram consideradas em coocorrência
apenas quando mais de três exemplares foram coletados em um mesmo igarapé
(Tabela 7).
Tabela 7 – Número de exemplares coletados por espécie em cada igarapé. Os valores
destacados em negrito indicam situações não consideradas de coocorrência devido ao baixo
número de indivíduos de uma das espécies presentes.
Coocorrências
Espécie
Bryconops giacopinii (GIA)
Bryconops inpai (INP)
Hyphessobrycon melazonatus
(MEL)
Iguanodectes geisleri (GEI)
Total
Acará BO13 AC23 AC13 Bolívia BO12 BO21 BO22 Total
118
47
2
30
38
33
42
310
2
18
2
22
118
18
18
21
70
20
40
42
1
75
39
17
94
78
26
137
27
24
93
245
68
645
Dos oito igarapés estudados, em dois deles houve a ocorrência isolada de
apenas uma espécie, ou seja, sem coocorrência com outras espécies sintópicas: B.
giacopinii no igarapé Acará e H. melazonatus no igarapé BO13.
Em três igarapés foi observada coocorrência entre duas espécies: B. giacopinii
– H. melazonatus (igarapés AC23 e Bolívia) e B. inpai – H. melazonatus (igarapé
AC13). Em outros três igarapés houve a coocorrência entre três espécies B. giacopinii
– H. melazonatus – I. geisleri (igarapés BO12, BO21 e BO22) (Tabela 07).
Não foi encontrada, em nenhum igarapé, B. inpai sem coocorrência (isolada)
ou em coocorrência com duas outras espécies, apenas com mais uma (H.
melazonatus, igarapé AC13). Nos demais igarapés só foram coletados no máximo
dois indivíduos de B. inpai por igarapé, os quais foram utilizados apenas nas análises
ecomorfológicas. Iguanodectes geisleri sempre esteve em coocorrência com outras
49
duas espécies (B. giacopinii e H. melazonatus), e nunca nas demais situações de
coocorrência.
Hyphessobrycon melazonatus apresentou maior amplitude de nicho trófico
(BA=0,232) quando na condição sem coocorrência com outras espécies. Entretanto,
quando em coocorrência tanto com uma BA=0,075 (Kruskal Wallis p<0,001) quanto
com duas espécies sintópicas BA=0,092 (Kruskal Wallis p<0,001), a amplitude de
nicho trófico se mostrou significativamente reduzida quando comparada à dieta da
condição sem coocorrência (Figura 19).
0.6
N=10
Largura de nicho padronizado
0.5
0.4
0.3
N=30
N=30
0.2
0.1
A
0.0
B
B
-0.1
MEL+0
MEL+1
Median
25%-75%
Non-Outlier Range
Outliers
Extremes
MEL+2
Figura 19 – Variação dos valores da largura de nicho trófico de H. melazonatus em diferentes
situações de coocorrência. MEL+0 = ocorrência isolada de H. melazonatus (1 igarapé);
MEL+1 = em coocorrência com uma espécie sintópica (3 igarapés); MEL+2 = em
coocorrência com duas espécies sintópicas (3 igarapés) (Kruskal Wallis p=0,001); letras
diferentes indicam diferença significativa (p<0,05) entre situações de coocorrência.
Para a espécie B. giacopinii os valores de BA não foram significativamente
diferentes quando comparadas as situações: sem coocorrência com outras espécies
(BA=0,190) e em coocorrência com mais uma espécie (BA=0,145) (Kruskal Wallis
p=0,069). No entanto, quando comparada a situação sem coocorrência e em
coocorrência com mais duas espécies (BA=0,140) a largura do nicho trófico
demonstrou diminuir significativamente (Kruskal Wallis p=0,023) (Figura 20)
50
0.7
0.6
Largura de nicho padronizado
0.5
0.4
0.3
N=20
N=10
N=30
0.2
0.1
A
0.0
AB
B
-0.1
GIA+0
GIA+1
Median
25%-75%
Non-Outlier Range
Outliers
Extremes
GIA+2
Figura 20 – Variação dos valores da largura de nicho de B. giacopinii em diferentes situações
de coocorrência. GIA+0 = ocorrência apenas da espécie (1 igarapé); GIA+1 = em
coocorrência com uma espécie sintópica (2 igarapés); GIA+2 = em coocorrência com duas
espécies sintópicas (3 igarapés). Kruskal Wallis p=0,069. Letras diferentes indicam diferenças
significativas (p<0,05) entre situações de coocorrências.
Sobreposição de nicho
A sobreposição de nicho alimentar das espécies foi considerada alta (em 30
categorias alimentares analisadas), apresentando valores de sobreposição superiores
a 60%, com uma amplitude de variação de 62,8% a 78,9% entre os pares de
espécies. A menor sobreposição na dieta ocorreu entre H. melazonatus e B. inpai, e a
maior entre B. giacopinii e I. geisleri (Tabela 8).
De modo geral, os itens alimentares consumidos em maiores proporções e que
tiveram maior porcentagem de sobreposição entre os pares de espécies foram
Hymenoptera (principalmente Formicidae), Fragmentos vegetais (frutos e flores) e
Larvas de Ephemeroptera.
Iguanodectes geisleri apresentou maior sobreposição no uso dos recursos
alimentares em relação às demais espécies (média de 75,8% entre os pares). A
51
segunda espécie com maiores valores de sobreposição foi B. giacopinii, com média
de sobreposição entre os pares de 72,8%, seguida por H. melazonatus com média de
70,4%. Bryconops inpai exibiu a menor média de sobreposição, com 67,5% dos
recursos tróficos compartilhados com as demais espécies.
Tabela 8 – Matriz de sobreposição (%) de nicho trófico entre as quatro espécies de peixes,
com base no Índice de Schoener (1970), utilizando 30 categorias alimentares. GEI:
Iguanodectes
geisleri;
GIA:
Bryconops
giacopinii;
INP:
Bryconops
inpai;
MEL:
Hyphessobrycon melazonatus;
Espécie
GEI
GIA
INP
MEL
GEI
100
GIA
78,9
100
INP
73,8
66,0
100
MEL
74,8
73,6
62,8
100
DISCUSSÃO
Ecomorfologia
De acordo com a hipótese ecomorfológica, os atributos morfológicos de cada
espécie devem refletir importantes características da sua ecologia e, portanto, serem
indicativos dos seus hábitos e adaptações a diferentes hábitats (Gatz 1979a, Watson
& Balon, 1984).
No presente estudo, as restrições e semelhanças filogenéticas que influenciam
a diversificação da forma e função (Winemiller, 1991) também foram evidentes na
ordenação das espécies no espaço ecomorfológico. Esse resultado já era esperado,
uma vez que a morfologia é, originalmente, a base da taxonomia (Douglas &
Matthews, 1992), e, idealmente, deveria refletir adequadamente as relações
filogenéticas entre as espécies. De forma geral, é esperado que espécies
filogeneticamente próximas sejam também similares quanto aos seus atributos
ecológicos e morfológicos (Winemiller, 1991).
52
A discriminação das quatro espécies no espaço ecomorfológico evidencia que,
apesar da aparente semelhança morfológica e ecológica entre espécies de piabas,
existem sutis, porém, significativas diferenças morfológicas entre elas que podem
estar associadas a diferentes padrões de uso do hábitat e comportamento alimentar
nos igarapés da Reserva Ducke.
Os dois agrupamentos distintos formados ao longo do primeiro eixo da
ordenação podem ser atribuídos principalmente ao formato do corpo e à posição da
boca das espécies. Essas características figuram entre os atributos ecomorfológicos
que limitam a ocupação de hábitats, influenciando sua locomoção, atividades de
forrageamento e capacidade de escape de predadores (Neves & Monteiro, 2003).
Como uma função da física do movimento, o formato do corpo influencia fortemente a
performance ecológica dos organismos. Em espécies de peixes, a variação da forma
do corpo é correlacionada com a variação do comportamento natatório e da partilha
do espaço (Winemiller, 1992). Nesse sentido, as diferenças ecomorfológicas
detectadas no presente estudo podem estar relacionadas aos diferentes microhábitats de canal e margem ocupados pelas espécies, com H. melazonatus preferindo
as margens e ambientes de remanso, enquanto as demais, o canal.
Segundo Winemiller (1992), a ecologia alimentar é comumente correlacionada
com características morfológicas, como a forma, número e disposição dos dentes, o
tamanho e orientação da boca. Dados de orientação da boca são bastante
elucidativos quanto ao estrato da coluna d’água no qual o peixe forrageia (Gatz,
1979b; Watson & Balon, 1984). Corroborando esta hipótese, Iguanodectes geisleri
apresentou boca na posição terminal, podendo estar correlacionada com a
preferência por forragear a meia água, catando itens carreados à deriva, conforme
aqui observado. Bryconops inpai, que apresenta boca em posição mais superior
dentre as quatro espécies, forrageou preferencialmente na superfície, associada com
a maior proporção de itens alóctones na dieta. Quanto a B. giacopinii e H.
melazonatus, nas quais a posição da boca demonstrou ser apenas ligeiramente
superior em relação a I. geisleri, os eventos de forrageamento foram realizados tanto
na superfície quanto a meia água, assim como a proporção similar de itens alóctones
e autóctones presentes nas dietas dessas espécies. A ausência de nítida preferência
por um dos estratos de forrageamento por B. giacopinii e H. melazonatus pode ser
atribuída à maior plasticidade comportamental dessas espécies na busca por
53
alimento. Embora a menor especialização quanto ao estrato de forrageamento na
coluna d’água possa resultar em uma menor capacidade competitiva dessas espécies
quando comparadas a peixes mais especializados, o uso de uma maior porção do
espaço vertical no canal do igarapé possivelmente aumenta a sua versatilidade e
possibilidade de ocupação de novos ambientes. A grande área de ocorrência dessas
espécies na Reserva Ducke e em diversas microbacias da Amazônia Central
brasileira (J. Zuanon, com. pess.) parecem corroborar essa hipótese.
O tamanho da boca também teve relevante importância na distribuição das
espécies ao longo do segundo eixo da Análise de Componentes Principais (PCA).
Bryconops giacopinii e B. inpai apresentaram potencial para ingerir presas maiores
que I. geisleri e H. melazonatus. Apesar dessa discriminação ecomorfológica
relacionada às características da boca entre esses dois pares de espécies, houve
elevada sobreposição alimentar, na qual somente H. melazonatus demonstrou
diferença significativa das demais. Enquanto que, a dieta de I. geisleri foi mais
semelhante a B. giacopinii e B. inpai, podendo estar mais relacionada ao micro-hábitat
em que ocupam, do que com o tamanho da boca. O que corrobora parcialmente com
a hipótese ecomorfológica (Gatz, 1979a, b; Watson & Balon, 1984).
Vale lembrar, que a análise ecomorfológica se baseia nas proporções corporais
das espécies, o que pode atenuar os efeitos do tamanho absoluto das estruturas
comparadas. Com isso, a boca de H. melazonatus é de fato pequena em relação às
demais espécies, o que possivelmente restringe tipos e tamanhos de itens
alimentares consumidos, indicados pela maior ingestão de larvas (principalmente
efemerópteros) e pupas de dípteros, corroborando com estudos onde a relação entre
dieta e morfologia foi evidente (Gatz, 1979b; Wikramanayake, 1990; Wainwright &
Richard, 1995; Winemiller et al., 1995; Piet, 1998; Hugueny & Pouilly, 1999; Xie et al.,
2001; Pouilly et al., 2003). Além disso, é possível que a diferença na dieta de H.
melazonatus esteja fortemente correlacionada com o uso diferenciado do microhábitats, onde a disponibilidade de alimento pode ser diferente. Isso está de acordo
com o proposto por Gorman & Karr (1978), nos quais os autores afirmaram que
primeiramente ocorre a segregação pelo uso do micro-hábitat, e depois, em
consequência desta, a seleção por diferentes recursos alimentares disponíveis.
Mais recentemente, Montaña & Winemiller (2010) concluíram que o tamanho
do corpo, e em um menor grau, o uso do hábitat são os principais fatores que causam
54
a segregação alimentar de espécies congêneres em sintopia. A preferência pelas
margens aqui observada pode estar relacionada ao menor porte desta espécie, além
do corpo mais achatado e alto em relação às demais, que são características
ecomorfológicas relacionadas à habitats com baixo fluxo da água (Gatz, 1979b;
Watson & Balon, 1984). Deste modo, a segregação de uso do espaço por H.
melazonatus (ocupando as margens quando em coocorrência), pode condicionar as
mudanças de dieta observadas no presente estudo, conforme postulado por Gorman
e Karr (1978). Portanto, a diferença significativa detectada na dieta de H. melazonatus
em relação às demais espécies pode corresponder a uma segregação equivalente do
uso do espaço pelos indivíduos desta espécie nos igarapés estudados.
A aparente fraca e indistinta relação entre dieta e morfologia entre B. inpai, B.
giacopinii e I. geisleri, assim como observada em estudos anteriores com outras
espécies de peixes relacionadas (Grossman, 1986; Douglas & Matthews, 1992; Motta
et al., 1995; Winemiller & Adite, 1997), pode ser atribuída ao oportunismo trófico
apresentado por estas espécies de água doce (Hugueny & Pouilly, 1999), além da
alta disponibilidade de alimento de origem alóctone constatada nos sistemas de
igarapés (Knöppel, 1970; Goulding et al., 1980; Silva, 1993), na qual pode influenciar
fortemente a sobreposição alimentar.
Vários autores têm notado que espécies piscívoras e detritívoras têm
morfologia mais especializada (Piet, 1998; Hugueny & Pouilly, 1999; Xie et al., 2001).
Espécies com outros tipos de dietas (invertívora e onívora, por exemplo) parecem
requerer um nível mais baixo de especialização morfológica. Estudos que detectaram
a existência de grande relação entre dieta e morfologia geralmente envolveram
espécies piscívoras, detritívoras e planctívoras, tidas como troficamente bastante
especializadas (Piet, 1998; Hugueny & Pouilly, 1999; Sibbing & Nagelkerke, 2001; Xie
et al., 2001). Por outro lado, estudos que incluem espécies invertívoras ou onívoras e
generalistas, constataram a existência de uma fraca relação entre dieta e morfologia
(Douglas & Matthews, 1992; Motta et al., 1995; Winemiller & Adite, 1997).
Apesar da evidente discriminação do subconjunto formado por B. giacopinii, B.
inpai e H. melazonatus em relação a I. geisleri ao longo do primeiro eixo da
ordenação ecomorfológica, foram principalmente os atributos ecomorfológicos
associados ao segundo eixo que possibilitaram a diferenciação de H. melazonatus em
relação às espécies de Bryconops. Além do menor porte, H. melazonatus se
55
caracterizou por apresentar o corpo mais alto e comprimido lateralmente, além de
nadadeira dorsal com maior área relativa (típica de espécies que ocupam ambientes
lênticos ou com baixa correnteza). Tais diferenças na forma do corpo podem estar
ligadas ao equilíbrio do gasto energético pelas espécies (Gatz,1979b; Langerhans et
al., 2003; Neves & Monteiro, 2003).
Esses autores concluíram que o formato
fusiforme do corpo pode ser energicamente mais eficiente para a locomoção em
ambientes lóticos, enquanto que o corpo mais arredondado e alto favorece os
movimentos curtos e a realização de manobras, sendo mais eficiente em ambientes
lênticos. Isso explica adequadamente a preferência de uso por H. melazonatus de
áreas próximas às margens (ambiente lêntico), além dos espaços entre as raízes
junto aos barrancos, onde o fluxo da água é menor e o ambiente é estruturalmente
mais complexo.
A discriminação ecomorfológica das espécies B. giacopinii e B. inpai se
mostrou mais sutil, e só foi adequadamente percebida com a inclusão do terceiro eixo
da ordenação nas análises. Além da discreta diferença na altura e forma da boca, B.
giacopinii apresentou áreas das nadadeiras peitoral e pélvica maiores do que B. inpai.
Considerando que peixes com nadadeiras peitorais grandes são potencialmente mais
eficientes em realizar manobras (Watson & Balon, 1984) e pélvicas grandes estão
relacionadas a hábitos demersais (Gatz, 1979b), estas características podem conferir
a B. giacopinii a ocupação mais eficiente em uma maior variedade de micro-hábitats,
além do canal do igarapé, como remansos e poções. Este potencial de ocupação
mais amplo que B. inpai, pode explicar o seu predomínio nos igarapés da Reserva
Ducke em relação à espécie congênere (Mendonça et al., 2005; Espírito Santo et al.,
2009; obs. pess.).
Uso do hábitat
Foi detectado o uso predominante do terço médio da coluna d’água pelo
conjunto de espécies aqui estudadas. Porém, houve diferença significativa no uso
vertical da coluna d’água, o que pode ser atribuído principalmente à maior frequência
de uso do terço inferior por I. geisleri em relação à menor frequência de ocorrência
das outras espécies neste estrato da coluna d’água. Apesar da existência dessa
diferença, é notável a forte sobreposição detectada no uso do terço médio pelas
espécies aqui estudadas.
56
Este resultado contrasta com os obtidos por Gorman (1988), em que o
diferente uso dos estratos verticais da coluna d’água foi determinante para a
segregação detectada entre seis espécies de Ciprinídeos. Da mesma forma que
Sheldon (1968) e Grossman & de Sostoa (1994) concluíram que a posição vertical foi
a mais importante variável interespecífica de uso do hábitat. A alta sobreposição do
uso vertical observada no presente estudo pode ser o reflexo da história evolutiva
deste grupo de espécies relacionadas, que reteve uma morfologia corporal
generalizada e que permite executar funções ecológicas similares, resultando em
padrões semelhantes de ocupação da coluna d’água. No entanto, acredita-se que tal
sobreposição vertical pode estar sendo mediada pelo uso diferenciado do espaço
horizontal do hábitat entre as espécies (margem - canal - margem), evidenciado pelo
uso preferencial das margens por H. melazonatus, e as demais espécies ocupando
tipicamente o meio do canal do igarapé.
Sheldon (1968) afirma que a característica do hábitat que primeiramente
influencia a diversidade numa comunidade de peixes é a profundidade do corpo
d’água. Essa variável está diretamente correlacionada aqui, não com o aumento da
profundidade gradativamente rio abaixo, mas com a posição horizontal ocupada por
H. melazonatus, onde as menores profundidades estão presentes na “margem
deposição”, e na “margem escavação” onde foram observados em meio a raízes da
vegetação ripária, corroborando com os resultados encontrados por Gorman & Karr
(1978) no qual a heterogeneidade horizontal do habitat foi relevante na organização
da assembléia de peixes.
Jowett & Richardson (1995) e Lamouroux et al. (1999) observaram que o uso
do hábitat é principalmente influenciado pela velocidade da água, tipo de substrato e
profundidade. Estas variáveis podem ter uma estreita relação com a estrutura
horizontal do hábitat. No presente estudo, a velocidade média da água não
correspondeu à ocupação de diferentes áreas pelas espécies de piabas, muito
provável pela metodologia de medição desta variável aqui empregada, na qual foi
realizada convenientemente no canal do igarapé. Além disso, para essas espécies
que ocupam tipicamente a coluna d’água, os diferentes tipos de substratos
observados não puderam ser significantemente associados aos padrões de uso do
espaço pelos peixes. Uma vez que para estas espécies, raramente ocorre um contato
direto com os mesmos.
57
Este padrão de uso horizontal representa uma forma de segregação espacial
que pode ter papel relevante para a coexistência das espécies (Schlosser, 1987;
Wood & Bain, 1995; Peres-Neto, 2004), pois H. melazonatus só foi observada
ocupando amplamente o canal e margens, quando na ausência das outras espécies
sintópicas (como no igarapé BO13). Ou mesmo, quando coexistindo com as outras
espécies em outros igarapés, nos quais, porém, eventualmente H. melazonatus não
está em sintopia com B. giacopinii, B. inpai ou I. geisleri, quando então passou a
explorar amplamente o espaço disponível. Assim, acredita-se que a ocorrência
sintópica das demais espécies, somada a evidencia do estreitamento de nicho
detectado, tenha um papel preponderante na segregação espacial observada, o que
caracterizaria competição por interferência (Park, 1962). Segundo Grossman &
Freeman (1987), se a competição por espaço existe, ela deveria ser manifestada por
meio da exploração diferencial do hábitat ou por mecanismos de interferência, o que
poderia causar uma mudança de nicho pelo competidor inferior ou, em casos
extremos, a exclusão competitiva (Gause, 1934).
Por outro lado, a presença de habitats mais complexos pode minimizar os
efeitos da competição (Peres-Neto, 2004), facilitando a coexistência de espécies
competidoras (Janssen et al., 2007), ou daquelas que exploram os recursos
disponíveis de diferentes formas (Montaña & Winemiller, 2010), além de facilitar a
permanência de predadores e suas presas (Savino & Stein, 1982; 1989). Podendo
ainda, uma vez o recurso ilimitado, ocorrer alta sobreposição de uso do recurso por
membros de uma guilda (Grossman & Freeman, 1987). O que provavelmente decorre
de adaptações convergentes a uma pressão seletiva comum, mediada por restrições
filogenéticas (Winemiller, 1992) e disponibilidade de alimento (Gerking, 1994).
Portanto, acredita-se que, por meio do processo de seleção natural as espécies
desenvolveram a capacidade de partilhar o espaço vertical e horizontal nos igarapés,
otimizando a performance decorrente de suas características ecomorfológicas e
minimizando os custos da competição interespecífica.
Variações na largura do nicho trófico
As espécies enfocadas neste estudo demonstraram grande amplitude de nicho
alimentar, considerando a composição da dieta das espécies em todas as situações
de coocorrências analisadas. Isso poderia ser esperado, em função da proximidade
58
filogenética e reconhecida estratégia oportunista das espécies, de utilização de
grande parte dos recursos alimentares disponíveis. No entanto, a composição da
dieta de B. giacopinii e H. melazonatus quando comparadas em relação a diferentes
situações de coocorrências com outra(s) espécie(s), foi possível detectar significativo
estreitamento de nicho trófico (menor amplitude de nicho, maior seletividade de itens
alimentares) em relação às situações em que ocorreram isoladamente (maior
amplitude, baixa seletividade). Bryconops giacopinii demonstrou consumir maior
proporção de itens de origem vegetal (fragmentos de frutos e flores) e H. melazonatus
maior proporção de larvas de insetos aquáticos (principalmente Ephemeroptera),
quando em coocorrência com outras espécies.
O aumento da seletividade de itens alimentares observado nas situações de
coocorrência parece corroborar com a teoria de amplitude de nicho (Mac-Arthur,
1972), em que se espera uma maior segregação alimentar entre espécies
proximamente relacionadas, quando estão coexistindo em um mesmo ambiente.
Hutchinson (1957) já havia discutido os mecanismos que permitem que espécies
simpátricas partilhem os recursos e coexistam em um mesmo habitat. Assim, em
comunidades mais ricas em espécies, o nicho realizado e a largura de nicho seriam
reduzidos em consequência da competição interespecífica pelos recursos disponíveis
(Mac-Arthur, 1972; Zaret & Rand, 1971; Abrams, 1980; Schoener, 1982) ou mesmo,
pelo uso diferencial temporal de habitats (Dantas et al., 2012). Porém, as informações
obtidas no presente estudo são ainda insuficientes para afirmarmos a existência de
competição interespecífica, como observado em Colwell & Futuyma, (1971), Zaret &
Rand, (1971) e Schoener, (1982), ou proposto por Amarasekare, (2002, 2003) e
Sandlund et al., (2010). Esses dados poderiam ser complementados com informações
mais detalhadas sobre a disponibilidade espaço-temporal de presas. Além disso,
abordando duas espécies que demonstram necessidades ecológicas similares, uma
análise mais minuciosa deve revelar que as espécies diferem em algum aspecto
espacial, temporal ou trófico em sua ecologia (Gause, 1934; Hardin, 1960; Dayan &
Simberloff, 2005). Recentemente, Munday et al., (2001) concluíram que em
comunidades mais complexas (como as de recife de coral), entre espécies do gênero
Gobiodon (Gobiidae), não há a predominância de uma simples relação entre
sobreposição no uso dos recursos e a ocorrência de competição interespecífica. Por
outro lado, a coexistência de espécies pode ser mediada por diversos mecanismos de
59
competição, podendo a partição dos recursos alimentares ser um dos importantes
mecanismos que atuem no favorecimento da coexistência das espécies, corroborando
com a teoria de nicho competição (Colwell & Fuentes, 1975; Diamond, 1978), na qual
prediz que uma (ou ambas) as espécies competidoras restringe o uso de recursos
para reduzir a competição interespecífica. No entanto, a aparente baixa pressão de
competição em regiões tropicais tem sido frequentemente atribuída à partição de
recursos (Uieda et al., 1997; Esteves & Lobón-Cerviá, 2001; Fogaça et al., 2003;
Deus & Petrere-Junior, 2003; Barreto & Aranha, 2006), além da alta plasticidade
alimentar de boa parte das espécies (Gerking, 1994; Araújo-Lima et al., 1995; Kido,
2001), associadas com a alta diversidade e disponibilidade de recursos nesses
ambientes (Lowe-McConnell, 1979; Winemiller, 1989; Jepsen et al., 1997; Winemiller
and Jepsen, 1998).
Vale ressaltar que a dificuldade para identificar os fatores causais da restrição
de uso dos recursos, uma vez que a segregação de nichos entre espécies
coexistentes eventualmente ocorra, pode ser um produto de fatores e condições
(bióticas e abióticas) atuando no tempo evolutivo, e que podem estar ocultos no
passado (Gerking, 1994).
Considerações finais
Especialização ecomorfológica e comportamental na alimentação e uso do
hábitat podem facilitar a partição de nicho em comunidades de espécies neotropicais
(López-Férnandez et al., 2005). As quatro espécies de piabas aqui estudadas
apresentaram diferenças morfológicas, comportamentais e no uso do hábitat, que
parecem atuar como mediadoras da coexistência das mesmas nos igarapés. Com
relação ao relevante padrão nas diferenças comportamentais, de uso do hábitat, dieta
e principalmente morfológicas detectadas entre estas espécies sintópicas, tais
dissimilaridades parecem ser suficientes para que ocupem nichos relevantemente
distintos, proporcionando o compartilhamento do ambiente nesses igarapés de terra
60
firme da Amazônia Central brasileira. Os resultados aqui encontrados corroboram
com estudos anteriores que sugerem que a seleção do hábitat e a partição de
recursos são os principais mecanismos que possibilitam a coexistência de diferentes
espécies em um mesmo ambiente (Connell, 1978; Whitham, 1980; Moyle &
Vondracek, 1985; Ross, 1986; Sone et al., 2001; Herder & Freyhof, 2006).
O presente estudo fornece informações básicas sobre o uso dos recursos
tróficos e do hábitat por quatro espécies sintópicas da família Characidae, em
diferentes situações de coocorrência nos igarapés da Reserva Ducke. A combinação
de técnicas de análises de dieta e uso do hábitat, associadas aos atributos
ecomorfológicos e a abordagem naturalística com o uso de observação subaquática
(cf. Sabino e Castro, 1990; Sabino e Zuanon, 1998), demonstrou ser uma estratégia
eficiente para avaliação do nicho ecológico de peixes de igarapés amazônicos de
terra firme.
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