UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ - UESC
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO - PROPP
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - DCB
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE - PPGECB
FLORES ORNITÓFILAS E SUAS AVES POLINIZADORAS EM
UMA ÁREA CACAUEIRA NA MATA ATLÂNTICA DO SUL DA
BAHIA: UMA ANÁLISE PARA CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE LOCAL
HENRIQUE ZANCHETTA E GAVA
ILHÉUS – BAHIA – BRASIL
Maio de 2012
HENRIQUE ZANCHETTA E GAVA
FLORES ORNITÓFILAS E A SUA ASSEMBLÉIA DE AVES
POLINIZADORAS EM UMA ÁREA CACAUEIRA NA MATA
ATLÂNTICA DO SUL DA BAHIA: UMA ANÁLISE PARA
CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE LOCAL
Dissertação apresentada à Universidade
Estadual de Santa Cruz, como parte das
exigências para obtenção do título de
Mestre em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade. Área de concentração:
Ecologia e Conservação de Comunidades.
ILHÉUS – BAHIA – BRASIL
Maio de 2012
HENRIQUE ZANCHETTA E GAVA
2
FLORES ORNITÓFILAS E A SUA ASSEMBLÉIA DE AVES
POLINIZADORAS EM UMA ÁREA CACAUEIRA NA MATA
ATLÂNTICA DO SUL DA BAHIA
Ilhéus-BA, maio 2012
______________________________________________________
Profa. Dra. Márcia Alexandra Rocca
(orientadora)
Universidade Estadual de Santa Cruz
______________________________________________________
Prof. Dr. Caio Graco Machado
Universidade Estadual de Feira de Santana
______________________________________________________
Prof. Dr. Leandro Freitas
Jardim Botânico do Rio de Janeiro
3
“Há uma grandeza nesta visão da vida,
com seus vários poderes, ter sido inspirada
originalmente em umas poucas formas,
ou em uma só; e isso, enquanto este planeta
vai executando seus ciclos de acordo com a lei
imutável da gravidade; de um começo tão simples
foram, e estão sendo, produzidas formas
sem fim, as mais belas e mais maravilhosas.”
-Charles Darwin
4
Agradecimentos
Agradeço em primeiro lugar à minha família que sempre me apoiou.
À meu pai, João Gava (in memorian) por todo o estimulo para que sempre
seguisse no caminho dos estudos. Uma peça fundamental para a pessoa que me tornei.
À minha mãe Virginia e minha irmã Mariana, por toda a paciência e, sobretudo
por todo o carinho que sempre tiveram comigo, principalmente nos período mais
complicados desta empreitada.
Agradeço à minha orientadora e amiga Márcia Rocca por toda a confiança
depositada nesta pesquisa e por todos os ensinamentos e sapiência compartilhada.
À todos os amigos do mestrado. Principalmente a Duzão e Heitorzete, pelo
companheirismo em compartilhar uma moradia por tanto tempo, é meus amigos.... é
complicado mesmo. À minha irmã de mestrado Jú Mendonça, por todo o
companheirismo ao longo do curso e principalmente pelo apoio psicológico no final da
redação. Henrique Baiano, meu consultor online para fins estatísticos, valeu camarada!
Muito obrigado aos amigos do Azilo Vilage por terem aberto suas portas por tantas
vezes e de forma tão receptiva, Nem, Let’s, Carrrol, Michaele, Fabio Falcão. Mesmo
que a distancia muito obrigado a todos os meus amigos de vitória que sempre
mandaram energias positivas para me estimular a fazer este trabalho. Rasta, Cardim,
Zampa, os piabas.
À Jennifer, Roland, Júlia e Espicho por terem me permitido realizar o projeto em
suas fazendas. Principalmente à Roland e Jennifer que me permitiram morar em seu
sítio por todo o ano do estudo. Obrigado por me aturar!!
À UESC e ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade Pelo orgulho de fazer parte deste programa e por todo apoio logístico e
financeiro.
À CAPES e ao projeto PNADB pela bolsa de estudos que me permitiu morar em
ilhéus por dois anos.
À todas as outras pessoas que foram importantes mas que infelizmente não
forma lembradas neste singelo agradecimento.
FAMÍLIA, AMO VOCÊS!!
5
CONTEÚDO
INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 9
MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................ 12
Área de estudo ............................................................................................................ 12
Amostragem ............................................................................................................... 13
Análise dos dados ....................................................................................................... 14
RESULTADOS .............................................................................................................. 15
Flores visitadas por aves ............................................................................................. 15
Aves que visitam flores .............................................................................................. 17
Interações entre plantas e aves.................................................................................... 18
DISCUSSÃO .................................................................................................................. 19
Flores visitadas por aves ............................................................................................. 19
Aves que visitam flores .............................................................................................. 21
Interações entre plantas e aves.................................................................................... 24
CONCLUSÕES .............................................................................................................. 25
REFERÊNCIAS ............................................................................................................. 26
6
Resumo
A Mata Atlântica da região sul da Bahia apresenta grande riqueza de espécies e é um
dos principais centros de endemismo do bioma, mas passa por um processo contínuo de
degradação. O sistema de cultivo do cacau sob a mata raleada predominante nesta
região é denominado cabruca e este sistema conserva parte da biodiversidade local
gerando menor impacto que plantios com a derrubada total da vegetação. Plantas com
flores que produzem néctar são um importante recurso alimentar para aves nectarívoras
que por sua vez podem atuar como seus vetores de pólen. Durante um estudo de doze
meses, a variação na oferta de recursos ornitófilos e a riqueza e atividade de aves que os
utilizam foram quantificadas em ambientes de fragmentos florestais e de cabrucas
mensalmente. Dezessete espécies com flores utilizadas por aves foram registradas, 14
nos fragmentos florestais e seis nas cabrucas. Os fragmentos apresentaram menor
abundância de flores que as cabrucas. A maioria das espécies foi de epífitas. Ao longo
dos meses, houve uma menor variação na oferta de recursos nos fragmentos florestais
do que nas cabrucas. As espécies exóticas Erythrina poeppigiana e Erythrina fusca
(Fabaceae) plantadas nas cabrucas apresentam importante papel nesta dinâmica. A
maior parte dos recursos florais dos fragmentos florestais foi encontrada no sub-bosque
e estes, não foram encontrados no extrato intermediário das cabrucas. Vinte e seis
espécies de aves foram registradas, a maioria troquilídeos. Treze espécies foram
avistadas nos fragmentos e todas as espécies foram observadas nas cabrucas.
Phaethornis ruber (Trochilidae) foi o visitante mais frequente nos dois ambientes e foi
responsável pela maior parte das visitas. Houve correlação positiva entre a abundância
de flores e a riqueza de aves polinizadoras, bem como do número de flores por
indivíduo com a riqueza de aves polinizadoras nos dois ambientes. O agrupamento das
espécies visitantes segregou dois grupos principais de aves devido à semelhança entre
os recursos utilizados. Fragmentos florestais apresentam uma rede de interações mais
complexa do que a dos ambientes de cabrucas. De maneira geral, foi observada uma
tendência à maior riqueza de aves associada à ambientes com maior oferta de recursos.
Espécies com alto número de flores gerou variação na oferta de recursos ao longo dos
meses nos dois ambientes, que interferiu na riqueza da fauna de polinizadores associada
a essas plantas. Neste contexto, a dinâmica existente entre a oferta de recursos florais e
riqueza de aves encontrada interfere diretamente na criação de estratégias para
conservação da biodiversidade de ambos os grupos.
7
Abstract
The Atlantic Forest of southern Bahia shows great species richness and it is one of the
main endemism centers in this biome, but it undergoes a continuous degradation
process. Most of the cocoa plantations in this region are established in the thinned
Atlantic Rainforest and this system is called cabruca, this system retains part of local
biodiversity and generate less impacts than the complete overthrow of the vegetation.
Plants with flowers that produce nectar are an important food resource for nectarivorous
birds that in turn act as pollen vectors for those plants. Ornithophilous flowers show
characteristics that attract birds and the provision of floral resources is important for
maintenance of bird associated with these plants. During twelve months we quantified
the variation in resource supply and the activity of birds on both environments, forest
fragments and cabrucas. seventeen flower species used by birds as food resource were
found. Fouteen in forest fragments and six of them in cabrucas. Cabrucas were more
abundant in flowers than forest fragments. Most species were epiphytes and the others
were herbs, vines and trees. Although there are months with peak flowering, there is
some overlap of species in bloom. Cabrucas displayed a greater variation in resources
availability than forest fragments. Exotic species Erythrina fusca and Erythrina
poeppigiana (Fabaceae) planted in fragments are very important in this dynamic. Most
of floral resources of forest fragments are found in the understory and floral resources
were not found in the medium extract of cabrucas. Twenty-six birds were observed,
most of them are from Trochilidae family. Thirteen of the 26 species were found in the
fragments and all 26 species were observed in cabrucas, but only four are residents of
these environments. Phaethornis ruber (Trochilidae) was the most frequent visitor in
both environments and was responsible for most visits. A positive correlation between
the abundance of flowers and pollinator richness was found, as well as the correlation
between the numbers of flowers per individual and pollinator richness in both
environments. Two major groups of birds wore found due to the similarity between the
used resources. Forest fragments show a more complex network of interactions than
cabrucas. There was a trend toward a greater bird richness associated with this
environments with greater availability of resources. Species with a high number of
flowers produces a variation in resource availability over the months in the two
environments and it respond for variation in the pollinators fauna associated with these
plants. In this context, the dynamics between supply of floral resources and bird
richness is important in the creation of biodiversity conservation strategies for both
groups.
8
INTRODUÇÃO
A Mata Atlântica da região sul da Bahia é uma floresta tropical úmida muito rica
em espécies e com alto grau de endemismo (Myers et al. 2000, Bencke et al. 2006).
Estima-se que essa floresta esteja atualmente reduzida a apenas 11,7% de sua cobertura
original (Ribeiro et al. 2009), que passa por um processo contínuo de fragmentação,
isolamento, degradação e, consequente, redução de áreas florestais (Fonseca &
Rodrigues 2000). Um fator que contribui para a conservação de parte da biodiversidade
de diversos grupos nesta região é o cultivo tradicional do cacau sob a mata raleada
denominado cabruca (Rice & Greenberg 2000, Faria et al. 2007, Pardini et al. 2009).
A região cacaueira da Bahia ocupa uma área aproximada de 10.000 km², dos
quais cerca de 680.000 ha cultivados com cacau e 70% destes estabelecidos com
sistema de plantio denominado Cabruca (Franco et al. 1994). Neste sistema de plantio,
todas as plantas do sub-bosque da floresta são retiradas e o cacau é plantado sob a
sombra do dossel das espécies arbóreas (Sambuichi 2006). O ato de preparar uma área
de floresta para o plantio do cacau era chamado de cabrocar a floresta, de onde surgiu o
termo cabruca (Setenta et al. 2005).O cultivo do cacau entre as árvores gera um baixo
impacto em relação à diversidade florestal quando comparados a outros tipos de cultivo
que necessitam da retirada de todas as espécies nativas (Setenta et al. 2005)
Diferentemente das cabrucas originais, hoje em dia o que se observa são cabrucas
enriquecidas onde além das espécies nativas também são encontradas espécies exóticas
e frutíferas plantadas entre as espécies nativas (Lobão et al. 2007). Este tipo de sistema
agrosilvicultural, aperfeiçoado ao longo dos anos, é muito menos impactante do que o
plantio com a derrubada total da vegetação original (Setenta et al. 2005).
Nas áreas produtoras de cacau do sul da Bahia, muitos fragmentos florestais
remanescentes podem ser encontrados (Sambuichi 2006). Geralmente, são áreas que
passaram por um longo processo de retirada seletiva de madeira e que, atualmente, se
encontram em estágio intermediário de regeneração (Araujo & Souza 2009). Esses
fragmentos variam de tamanho e são observadas desde pequenas áreas menores que um
hectare até áreas extensas acima de 200 ha (Lobão et al. 2007). Normalmente são áreas
que não foram transformados em cabrucas por se tratarem de solos com baixa
produtividade para o plantio do cacau, sem qualquer relação a uma atitude
conservacionista dos proprietários (Lobão et al. 2007).
9
Dentre as interações conhecidas entre animais e plantas, a polinização tem papel
fundamental, pois as plantas fornecem recursos para as espécies animais que, por sua
vez, são importantes para a manutenção da biodiversidade de comunidades vegetais,
pois podem atuar como vetores de pólen para as plantas em muitas ocasiões (Sazima et
al. 1996, Machado e Rocca 2008). Beija-flores são os principais polinizadores
vertebrados dos Neotrópicos e podem ser responsáveis pela polinização de até 22% das
espécies de plantas das comunidades na região Neotropical (Stiles 1981, Feinsinger
1983, Bawa 1990, Morellato & Sazima 1992). As flores ornitófilas são caracterizadas
por apresentarem abundância de néctar, nectário distante do estigma e das anteras,
ausência de odor, cores conspícuas para aves (geralmente amarelo e vermelho), antese
diurna e corola tubular (Faegri & van der Pilj 1979, Rocca & Sazima 2010).
O comportamento das aves que visitam flores pode ser dividido em dois tipos:
aves que pousam e aves que adejam (Faegri & van der Pilj 1979, Stiles 1981, Cronk &
Ojeda 2008). As aves que adejam apresentam o vôo do tipo pairado, característico dos
beija-flores que coletam néctar sem pousar nas plantas que geralmente apresentam
flores pendulas ou verticais (Cronk & Ojeda 2008). Por outro lado, as aves que pousam,
utilizam de folhas, galhos, brácteas e até mesmo a própria inflorescência como apoio
para, então, acessar o néctar nas flores: são consideradas menos especializadas, podendo
ser classificadas como parasitas dos sistemas de polinização nas regiões neotropicais
(Stiles 1981), embora apresente, em alguns casos, certa especialização (Rocca & Sazima
2010)
O néctar produzido pelas flores são um importante recurso alimentar para aves,
principalmente para os beija-flores e a assincronia dos eventos florais é essencial para a
manutenção dos polinizadores associados às plantas (Sazima et al. 1995). Fenologia
floral é o estudo dos eventos periódicos pelos quais a plantas passam ao longo do seu
ciclo de vida (Olerton & Dafni 2005). Estes eventos são influenciados por variações
físicas do ambiente e interações com outras plantas e animais (Olerton & Dafni 2005).
Através de estudos fenológicos podemos observar as variações da oferta dos recursos ao
longo do ano (NEWSTROM et al. 1994). Alguns destes estudos em Mata Atlântica
mostram que ocorrem picos de floração, mas em geral, há a sobreposição da floração de
diversas espécies, o que garante recurso para as aves nectarívoras ao longo de todo o
ano (p. ex. Sazima et al. 1995, Rocca-de-Andrade 2006).
10
No Brasil, a maior parte das pesquisas sobre beija-flores e recursos utilizados
por estes animais foram realizadas em curtos períodos (Snow & Teixeira 1982, Snow &
Snow 1986, Vasconcelos & Lombardi 2001, Mendonça & Anjos 2006) e alguns estudos
publicados contemplam os ciclos sazonais destas comunidades (Ficher & Araujo 1995,
Sazima et al. 1996, Buzato et al. 2000, Araujo & Sazima 2003, Kaehler et al. 2005,
Leal et al. 2006, Machado & Semir 2006, Machado et al. 2007, Machado 2009). No
nordeste do Brasil, são escassos os estudos sobre os beija-flores e seus recursos florais
(p. ex. Machado & Sazima 1995, Colaço et al. 2006, Machado et al. 2007).
Estudos realizados na Mata Atlântica mostram que bromélias são o grupo de
plantas mais importante visitado por aves e congregam cerca de 30% das espécies
utilizadas por beija-flores (Sazima et al. 1996, Sazima & Sazima 1999). As lianas
representam o segundo grupo mais abundante de espécies visitadas pelas aves, sendo as
flores de árvores e arbustos em geral menos utilizadas por beija-flores (Araujo 1996,
Buzato et al. 2000, Rocca-de-Andrade 2006).
É importante dimensionar o grau de dependência nas relações planta-polinizador
e entender a importância dos recursos florais para a manutenção da fauna associada,
pois, desta forma, é possível compreender a importância de áreas naturais para
manutenção dos processos biológicos (Mittermier et al. 1992). A manutenção dos
processos de polinização cruzada é ponto importante para a conservação, pois promove
o fluxo gênico entre as populações de espécies vegetais, reduzindo o efeito do
isolamento gerado pela fragmentação (Nason et al. 1997, Kageyama & Gandara 1998).
Através da compreensão da atual situação dos processos de polinização nas cabrucas e
nos fragmentos, é possível traçar metas e estratégias junto aos produtores deste sistema
de plantio para que este se torne cada vez mais benéfico para os produtores e cada vez
menos impactante para o meio ambiente, tornando-se importante ferramenta para a
conservação da biodiversidade local.
Este estudo mede a variação na oferta de flores ornitófilas ao longo do ano e sua
relação com a riqueza de espécies de aves polinizadoras nos ambientes de mata e de
cabruca na região cacaueira do sudeste da Bahia e avalia a situação dos processos de
polinização entre estes ambientes.
11
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Este estudo foi realizado em quatro fazendas do município de Una, região
cacaueira do sudeste da Bahia. Esta região está inserida no corredor central da Mata
Atlântica, um dos principais centros de endemismo do bioma (Myers et al. 2000). Sua
formação vegetal primária dominante era de floresta tropical úmida costeira,
classificada como floresta ombrófila densa (Veloso et al.1991). O clima na região é do
tipo Af, pelo sistema de Köppen, ou seja, floresta tropical quente e úmida sem estação
seca, com precipitação superior a 1.300 mm/ano (CEPLAC 1976). Os locais escolhidos
como áreas de estudo estão situados próximos ao vilarejo de Colônia, às margens do rio
Aliança, em fazendas de uma região que produz grande variedade de culturas (Araujo &
Souza 2009). Estas culturas estão distribuídas na forma de mosaico, composto
principalmente por fragmentos florestais, cabrucas, plantações de cupuaçu, palmitais,
seringais, bananais e outras espécies frutíferas (Sambuichi 2002, Araujo & Souza 2009).
Os
fragmentos
florestais
amostrados
tem
tamanhos
semelhantes,
de
aproximadamente 40 hectares e apresentam vegetação em estágio intermediário de
sucessão secundária, tendo sofrido desmatamento seletivo em que as maiores árvores
foram retiradas, mas que há aproximadamente 20 anos vêm se recuperando (com. pess.
Roland & Jennifer).
As três cabrucas escolhidas são áreas que ao longo dos anos de manejo das
plantações de cacau foram enriquecidas com espécies de crescimento rápido, muitas
delas exóticas (Sambuichi 2002). Essas cabrucas passam por manejo semelhante,
apresentam características de relevo parecidas e são constantemente modificadas
sofrendo interferência dos cacauicultores. Embora o treinamento dos funcionários e os
procedimentos adotados por eles seja bastante semelhantes em todas as áreas escolhidas,
pequenas diferenças existem entre as cabrucas e são geradas por pequenas diferenças no
processo de manutenção destas áreas (Sambuichi 2006).
12
Amostragem
Foram selecionados três fragmentos florestais e três cabrucas como réplicas na
área de estudo. Foi respeitada uma distância mínima de 500 m e máxima de 4.000 m
entre as réplicas. Em cada réplica, cinco transecções lineares de 200 m cada foram
demarcadas sistematicamente, totalizando 15 transecções de 200m em cada ambiente
(fragmentos e cabrucas). Como os ambientes de cabruca são, em geral, bastante
heterogêneos, a distribuição sistemática das transecções permitiu abranger todos os
microambientes existentes. Quando os locais apresentavam algum gradiente de umidade
ou declividade, a posição escolhida para distribuir as transecções era perpendicular ao
sentido do gradiente.
Visitas mensais foram realizadas na área de estudo com duração de dez dias de
fevereiro de 2011 à janeiro de 2012. A cada mês, todas as transecções foram percorridas
à procura de espécies de plantas ornitófilas floridas (sensu Faegri & van der Pilj 1979).
Todos os indivíduos visualizados em até 6 m de cada lado do eixo da transecção foram
computados.
Características florais das plantas ornitófilas, como formato e cor, foram
descritas; a abertura e comprimento efetivo (sensu Wolf et al. 1976) da corola foram
medidos com auxílio de paquímetro em campo. Foi registrada a quantidade de flores
das diferentes espécies em cada ambiente para que estimativas da oferta de recursos
fossem realizadas. Através de estimativa visual da altura de ocorrência das flores em
relação ao solo, o estrato da vegetação em que ocorriam também foi definido (subbosque, intermediário e dossel). Para espécies de porte arbóreo com flores em toda a
copa, o número de flores era contado em um m² e o número foi extrapolado para a área
total da copa.
Para as observações dos visitantes florais, foi utilizado o método focal (Altmann
1974) e, diariamente, seis períodos de uma hora e quinze minutos de duração foram
realizados. As observações foram realizadas diretamente ou com auxilio de binóculos.
Quando a espécie vegetal observada apresentava a copa repleta de flores, uma janela
amostral de um metro quadrado era definida para ser observada (Machado & Rocca
2008).
Registros visuais de interações entre aves e flores foram realizados. Foram
anotados dados da espécie de planta visitada, a espécie de ave visitante, hora em que a
13
visita ocorreu, tipo de visita - legítima ou ilegítima, cf. Araujo (1996), bem como o
comportamento das aves visitantes: territoriais ou trap-liners (Feinsinger & Colwell
1978). A cada dia era sorteado o local a ser realizada a observação, dentre os pontos
com flores disponíveis durante aquele período. As observações foram direcionadas para
as espécies ornitófilas das áreas de estudo mas, eventualmente, as flores não-ornitófilas
que foram avistadas sendo visitadas por aves foram incluídas nas observações. A partir
de guias de campo ilustrados (Grantsau 1989, Sigrist 2009) e da comparação com os
registros fotográficos e filmagens obtidos, as aves foram identificadas (CBRO 2011).
Indivíduos foram considerados residentes quando observados ao longo de todo
o ano ou com ausências pontuais em meses não consecutivos nos ambientes estudados e
como não-residentes quando não foram registrados ao longo de, pelo menos, três meses
consecutivos (Araujo 1996, Rocca-de-Andrade 2006, Machado et al. 2007).
Análise dos dados
Através dos valores obtidos sobre o número de indivíduos floridos nas
transecções amostradas e do número de flores abertas em cada indivíduo, foi possível
obter valores para a abundância de flores por hectare a cada mês em cada um dos
ambientes estudados. O número médio de flores e a riqueza média de espécies com
flores utilizadas pelas aves em cada ambiente foram comparados através do teste MannWhitney.
Uma matriz binária com os dados das espécies de aves e das espécies vegetais
com flores que cada ave visitou foi elaborada. A partir desta matriz, as espécies de aves
foram agrupadas de acordo com as espécies de flores que visitaram (presença ou
ausência), utilizando-se o coeficiente de similaridade de Jaccard e grupos pareados
como método de ligação entre os grupos, gerando um dendograma de cada ambiente.
(cf. Gotelli & Ellison 2004).
A riqueza de aves observada nos ambientes foi relacionada com a abundância de
recursos ornitófilos, número médio de flores por planta e riqueza de espécies vegetais
utilizadas como recurso para que através da análise de correlação de Spearman a relação
existente entre estes parâmetros pudesse ser analisada. Através da análise da
distribuição do total de visitas de cada espécie de ave, foi possível determinar quais são
as espécies mais freqüentes em cada ambiente e a distribuição do número de visitas de
14
cada uma destas. Quanto maior a proporção de visitas de uma ou poucas espécies, maior
é a dominância exercida por elas.
Matrizes com a rede de interações formada por aves e espécies vegetais
utilizadas como recurso alimentar por essas aves nos dois ambientes foram elaboradas.
As espécies foram ordenadas segundo o número decrescente de interações para melhor
visualização das interações (Lewinsohn et al. 2006). Descritores de rede dos dois
ambientes permitiram uma análise exploratória dos dados (cf. Jordano 1987, Olesen &
Jordano 2002).
RESULTADOS
Flores visitadas por aves
Foram registradas 17 espécies de plantas cujas flores foram visitadas (Tabela 1).
Bromeliaceae foi a família mais representativa com oito espécies, seguida por
Acanthaceae (duas espécies), Fabaceae (duas espécies), além de outras cinco famílias
com apenas um representante cada (Tabela 1).
Os fragmentos florestais apresentaram maior riqueza de espécies quando
comparados às áreas de cabrucas, com 14 das 17 espécies estavam presentes neste
ambiente (Tabela 1). Nas áreas de cabruca, seis espécies presentes, sendo que três delas
foram apenas encontradas neste ambiente (Tabela 1).
Das espécies estudadas, apenas Pavonia morii (Malvaceae) foi considerada não
ornitófila e foi avistada sendo visitada por beija-flores.
A maioria (82,3%) das espécies de plantas estudadas possui flores com corola
tubular (Tabela 1). A média do comprimento efetivo da corola variou entre 3,11 e 4,78
cm (Tabela1). A abertura da corola variou entre 0,03 e 0,65 cm (Tabela1). As flores
apresentaram cores conspícuas para aves, geralmente vermelhas ou amarelas, não
apenas com corolas coloridas, mas, muitas vezes, com brácteas e folhas atrativas
(Tabela1).
Ao longo do ano, houve variação na oferta de recursos (Tabelas 3.1 e 3.2).
Embora houvesse picos de floração, observamos a sobreposição da floração de diversas
espécies nos dois ambientes (Figura 1). A quantidade de flores ofertadas por indivíduo
variou conforme a espécie e foi possível observar espécies que apresentaram desde uma
15
flor por indivíduo por dia, como em Ruellia affinis (Acanthaceae), a até centenas delas,
como em Erythrina poeppigiana e Erythrina fusca (Fabaceae) (Figura 7B). Algumas
das espécies apresentaram florações que duraram apenas algumas semanas, como em
algumas espécies de bromeliáceas, enquanto outras têm florações longas e por vários
meses (Figura 1). Em épocas (agosto a novembro) com baixa oferta de flores, apenas
estas espécies com duração de floração longa foram encontradas (Figura 1).
Os fragmentos florestais, ambientes com maior riqueza de espécies,
apresentaram até sete espécies floridas em um único mês (fevereiro e março Figura).
Em outros meses, este valor diminuiu bastante e sendo que em agosto e setembro,
apenas uma única espécie (R. affinis) foi registrada (Figura1). Nos ambientes de
cabruca, esse valor não passou de três espécies floridas nos meses com maior riqueza,
fevereiro e julho (Figura1): em quatro meses foram encontradas apenas uma espécie
florida, em dois meses apenas Centropogon cornutus (Campanulaceae) e em outros
dois, apenas Heliconia richardiana (Heliconiaceae) (Figura 1).
Algumas das espécies dos fragmentos florestais apresentaram um padrão
agregado de distribuição como H. richardiana. Algumas destas espécies mostraram
afinidade pelas regiões mais úmidas dos fragmentos, geralmente nos fundos de vales (p.
ex.:
H.
richardiana,
Synphonia
globulifera
(Clusiaceae),
Aphelandra
hirta
(Acanthaceae) e Vriesea ensiformis (Bromeliaceae).
O manejo diferenciado de cada cabruca gera padrões de riqueza diferenciados ao
longo do ano. Através do manejo das áreas de cultivo e retirada das espécies não
desejadas pelos produtores, grande parte dos recursos ornitófilos do sub-bosque é
perdido, pois são cortados pelos trabalhadores que não fazem distinção entres estas
flores e outras espécies vegetais do sub-bosque das cabrucas.
Foi observada uma diferente estratificação vertical dos recursos florais nos dois
ambientes (Figura 2). Nos fragmentos florestais, a oferta de recursos se concentrou no
sub-bosque e a maioria das espécies registradas com flores têm hábito terrestre, epifítico
ou são lianas que chegavam até, no máximo, 10,6 m de altura do chão dos fragmentos e
apenas a espécie S. globulifera foi observada como recurso alimentar no dossel dos
fragmentos (Figura 2). Nos ambientes de cabruca, embora a maior parte dos valores
observados também seja encontrada no sub-bosque, foram encontradas duas espécies de
eritrinas (E. fusca e E.poeppigiana) que são árvores que apresentaram flores até 22 m de
altura do solo (Figura 2).
16
Mesmo em baixas densidades, por manter um número alto de flores em cada
árvore, as espécies de Erythrina são responsáveis pela alta abundância de flores
observada em alguns meses do ano nas áreas de cabruca (Figura 2). No sub-bosque das
cabrucas, apenas C. cornutus e H. richardiana foram encontradas, as quais são espécies
pioneiras e são encontradas no sub-bosque das cabrucas em grande parte do ano.
Os fragmentos florestais apresentaram menor abundância de flores ornitófilas
quando comparados às cabrucas da região (U=36,5 p<0,05 n=12). Nos fragmentos, a
quantidade de flores variou entre 1,4 flores/ha no mês menos abundante e 21,6 flores/ha
no mês mais abundante (Tabela 3.1). Nos ambientes de cabruca, a abundância de flores
é maior e a densidade encontrada de flores chegou a 445 flores/ha no mês de julho, que
foi o mês com maior abundância, e chegou a 2,2 flores/ha no mês menos abundante
(Tabela 3.2). Embora a maior quantidade de recursos seja observada nas cabrucas, a
riqueza de espécies com flores utilizadas por aves é maior nos fragmentos florestais
(U=31 p <0,05 n=12).
As duas espécies exóticas de Erythrina apresentam uma florada explosiva e, em
alguns casos, a estimativa do número de flores em um único indivíduo chegou a 750
flores na espécie E. poeppigiana. Embora a densidade observada nas cabrucas seja alta
devido à grande abundância de flores de E. fusca e E. poeppigiana, nos meses em que
estas não estão floridas, a oferta de flores da cabruca cai drasticamente, gerando uma
grande variação da oferta de flores ao longo dos meses (Tabela 3.2). No caso dos
fragmentos florestais, a variação na oferta de flores é menor que a variação no
ambientes de cabruca e o número de flores encontradas ao longo dos meses se mantém
mais estável se comparado às áreas de cabruca (Tabela 3.1).
Aves que visitam flores
Foram observadas 26 espécies de aves visitando as flores, sendo 13 espécies de
Trochilidae, seis de Thraupidae e outras sete espécies pertencentes a cinco famílias
(Tabela 2). Os fragmentos florestais apresentaram menor riqueza de aves, sendo que 13
das 26 espécies foram avistadas se alimentando em flores neste ambiente (Tabela 2).
Outras duas espécies de beija-flores foram avistadas nos fragmentos, entretanto, não
foram observadas visitando as flores neste ambiente durante o estudo (Tabela 2). Nos
ambientes de todas as 26 espécies foram observadas (Figura 3).
17
A espécie Phaethornis ruber (Trochilidae) foi o visitante mais frequente nos
fragmentos florestais, sendo responsável por 61,8% das visitas (Figura 3), com a
segunda ave mais frequente (Thalurania glaucopis) respondendo por apenas 7,8% do
total de visitas (Figura 3). Nos ambientes de cabruca, a frequência de visitas foi mais
equitativa e um número maior de espécies é responsável pelo total de visitas observado
(Figura 3).
Embora P. ruber também tenha sido o principal visitante floral do ambiente de
cabruca, sua dominância foi de apenas 17% do total de visitas, e outras seis espécies são
responsáveis por parte expressiva (56%) do total de visitas observado (Figura 3). Cinco
das treze espécies que compõem o grupo de aves no dossel dos fragmentos são
passeriformes e as outras oito são beija-flores (Figura 3).
Brotogeris tirica (Psittacideae), por questões morfológicas de seu bico, tem
acesso às espécies de eritrina apenas se arrancar a flor e se alimentar do néctar em sua
base (Figura 8D). Em muitos dias, grupos desta espécie passaram horas ao longo do dia
arrancando as flores das espécies de Erythrina (Figura 8D).
Clorostilbon notatus (Trochilidae), além de utilizar as flores das cabrucas como
fonte de alimento, também utilizou os cacaueiros para nidificar e dois ninhos desta
espécie foram encontrados nas áreas de estudo (Figura 7H). Florissuga fuscus
(Trochilidae), embora não tenha visitado nenhuma das espécies de flores dos
fragmentos florestais, foi vista nidificando neste ambiente (Tabela 2).
Há variação na riqueza de aves nectarívoras ao longo dos meses e algumas das
espécies são encontradas ao longo de todo ano forrageando principalmente no subbosque, tanto dos fragmentos quanto das cabrucas, e foram consideradas residentes dos
locais de estudo (Tabela 2). Muitas destas aves só estavam presentes na área de estudo
nos meses em que as espécies com flores no dossel estavam floridas (Figura 3).
Interações entre plantas e aves
Agrupando as aves dos fragmentos florestais pela similaridade de utilização dos
recursos, dois grupos distintos são formados (Figura 4). Phaethornis ruber, Glaucis
hirsutus, Glaucis dohrni, Thalurania glaucopis (Trochilidae) foram espécies de beijaflores residentes que formaram um grupo bastante coeso neste ambiente (Figura 4). O
segundo grupo foi formado por espécies que visitaram a espécies S. globulífera, único
18
recurso floral do dossel dos fragmentos (Tabela 1). No ambiente de cabruca, novamente
as espécies P. ruber, G. hirsutus, G.dohrni formaram o grupo de beija-flores que
apresentou maior similaridade (Figura 4). Outro grande grupo foi formado
aparentemente por todas as espécies que visitaram o dossel das cabrucas, entretanto
nenhuma distinção clara entre beija-flores e passeriformes foi constatada (Figura 4).
Houve forte correlação positiva e significativa entre a quantidade de flores por
hectare e a riqueza de aves observada, tanto nos fragmentos florestais (R²
Spearman=0,75; p<0,05; Figura 5.1) quanto no ambiente de cabruca (R²
Spearman=0,71; p<0,05; Figura 5.2). Houve também correlação positiva e significativa
entre o número de flores por indivíduo e a riqueza de aves polinizadoras, que foi
modesta nos fragmentos (R² Spearman=0,59; p<0,05; Figura 5.1) e forte correlação no
ambiente de cabruca (R² Spearman=0,70; p<0,05; Figura 5.2). Quando analisada a
correlação entre riqueza de espécies com flores utilizadas pelas aves e riqueza das aves
que as utilizam, foi observada fraca correlação positiva e não significativa
estatisticamente nos fragmentos (R² Spearman=0,29; p=0,35; Figura 5.1) e alta
correlação positiva nos ambientes de cabruca (R² Spearman=0,78; p<0,05; Figura 5.2).
Dentre as espécies de plantas que foram visitadas pelas aves nos ambientes de
cabruca, 41,6% foram visitadas apenas por uma espécie de beija-flor (P. ruber) e 30
interações foram observadas dentre um total de 182 possíveis da rede de interações
deste ambiente (Figura 6.1). Nas cabrucas, todas as espécies foram visitadas por, pelo
menos, três beija-flores. Um total de 52 interações entre plantas e aves dentre as 120
possíveis neste ambiente (Figura 6.2). O número médio de interações por planta foi
menor nos fragmentos (2,14) florestais que nos ambientes de cabruca (10,4). Nos
fragmentos florestais a rede formada foi bem aninhada, em que um número baixo de
aves interagem com as espécies com flores mais especializadas (Figuras 6.1 e 6.2).
DISCUSSÃO
Flores visitadas por aves
A síndrome de ornitofilia é mais comum em plantas de porte herbáceo e epifítico
e diversos estudos mostram que Bromeliaceae é a família mais representativa dentre as
espécies com flores ornitófilas da Mata Atlântica (Buzato et al.2000, Machado & Semir
19
2006) neste estudo as bromélias foram o grupo de plantas mais representativo o que
corrobora essa ideia.
As cabrucas desempenham um grande papel na conservação e manutenção da
diversidade das espécies de porte arbóreo (Sambuichi 2006), entretanto o mesmo não
acontece para as espécies herbáceas e epifíticas no sub-bosque e estrato intermediário
das cabrucas, como aqui demonstrado pela menor riqueza de espécies nativas ornitófilas
nas cabrucas quando comparadas aos fragmentos florestais. A retirada das plantas
nativas do sub-bosque para o plantio dos pés de cacau permite a entrada de espécies
competidoras de rápido crescimento, como foi o caso das espécies como C. cornutus e
H. richardiana, que são espécies comuns a áreas abertas e bordas de fragmentos e que
invadem rapidamente o sub-bosque das cabrucas na ausência de competição das plantas
nativas.
Embora os fragmentos florestais apresentem maior riqueza de espécies vegetais
do que os ambientes de cabruca, estas apresentam, em determinados meses do ano, uma
grande quantidade de flores que são recursos alimentares para aves no dossel. Esse fato
se deve à presença das espécies exóticas E. fusca e E. poeppigiana, estas espécies são
plantadas entre os pés de cacau devido seu rápido crescimento e potencial para fixação
de nitrogênio no solo. Muitas espécies deste gênero têm como característica uma
floração explosiva, na qual toda a copa das árvores fica repleta de flores abundantes em
néctar e tem um importante papel na dinâmica das cabrucas (Parrini & Raposo 2008).
Embora a quantidade de flores nas cabrucas seja alta, devido à grande abundância de
flores nas espécies de eritrinas, a baixa riqueza de espécies encontrada faz com que em
outros meses a oferta caia drasticamente, o que pode interferir na manutenção de aves
neste ambiente.
A polinização por aves é assazonal e depende de oferta de néctar ao longo de
todo o ano, que normalmente é produzido por várias espécies que se substituem ao
longo do ano e que mantém a oferta de néctar para essas aves regular (Sazima et al.
1995, Sazima et al. 1996, Buzato et al. 2000). A polinização por aves é incomum em
regiões com picos de floração e períodos sem flores entre eles (Cronk & Odeja 2008).
Ainda que a maior oferta de recursos florais para aves tenha sido encontrada nas
cabrucas, a maior riqueza de espécies com flores na mata garante uma menor variação
na oferta de recursos deste ambiente ao longo do ano. Em redes mutualísticas entre
plantas e seus polinizadores, espécies animais e vegetais formam o nicho umas das
20
outras (Olesen & Jordano 2002). Conforme a riqueza de plantas aumenta em uma área,
maior é o espectro de recursos florais que pode ser visitado pelas aves (Olesen &
Jordano 2002). Por ser mais rica e com a manutenção de flores ao longo do ano, a rede
de polinização dos fragmentos é maior e mais aninhada, com um número maior de
espécies de aves e plantas interagindo. Visto que a manutenção dos recursos florais é
importante para a fauna de aves associada, que os beija-flores apresentam altas taxas
metabólicas e que fontes constantes de alimento são importantes para que estes animais
possam ter sucesso em um ambiente (Sazima et al. 1995).
Nos fragmentos florestais, o fato dos recursos ornitófilos serem encontrados
principalmente no sub-bosque, corrobora outros estudos que sugerem que, em geral, a
maior parte destes recursos está disponível no estrato inferior da floresta (Snow & Snow
1972, Rocca 2006). Além da típica baixa oferta de recursos ornitófilos no dossel, os
fragmentos amostrados se tratam de áreas que tiveram grandes árvores retiradas e que se
encontram em estágio intermediário de sucessão secundária. Assim, poucas são as
árvores de grande porte que servem como forófitos para que muitas das espécies epífitas
ornitófilas geralmente encontradas no dossel pudessem se desenvolver (Fontoura et al.
1997), explicando a baixa oferta de recursos encontrada no dossel dos fragmentos.
O fato do estrato inferior das cabrucas ser roçado constantemente (Sambuichi
2006) e ter as epífitas que se estabelecem nos pés de cacau retiradas, elimina grande
parte da riqueza das espécies ornitófilas que poderiam estar presentes neste ambiente.
Outras espécies, melhores competidoras e menos especializadas, substituem as espécies
ornitófilas nativas. Habitats alterados apresentam uma diminuição significativa da
abundância de plantas com flores polinizadas por aves e outros vertebrados e tendem a
apresentar uma maior generalização dos sistemas de polinização (Lopes et al. 2009).
Conjuntamente, a diversidade funcional dos sistemas de polinização diminui
gradualmente do interior de florestas em sentido às bordas conforme o nível de
perturbação aumenta (Lopes et al. 2009).
Aves que visitam flores
A maior riqueza de aves observada no dossel das cabrucas se deve, sobretudo à
presença das espécies de eritrina. Aves nectarívoras são sensíveis à oferta de recursos
das flores e modificam suas técnicas de forrageamento em resposta aos suprimentos de
21
recursos (Quirino & Machado 2001). A abundância de recursos produzida pelas
eritrinas gera uma agregação de recursos que atrai muitas espécies de aves nãoresidentes para as cabrucas, que migram durante o período de floração e passam a
utilizar esse ambiente, agregando uma alta riqueza de aves em suas copas (Cronk &
Odeja 2008).
Durante movimentos sazonais destas aves ou ao visualizar as flores a grandes
distâncias, as aves facilmente localizam as espécies de eritrina (Parrini & Raposo 2008).
Por se tratarem de espécies que perdem as folhas durante a floração (Parrini & Raposo
2008), serem plantadas agregadas nas cabrucas e apresentarem um número muito
grande de flores com cores conspícuas para aves, as espécies de eritrina atraem para sua
copa uma rica fauna de aves polinizadoras (Mendonça & Anjos 2006). O sentido mais
importante para as aves quando forrageando à procura de alimento é a visão (Cotton
2001). As duas espécies exóticas de eritrinas são importantes recursos florais no
ambiente de cabruca e apresentam uma florada explosiva, na qual toda a copa da árvore
fica repleta de flores (Parrini & Raposo 2008). A alta atratividade gerada no dossel das
cabrucas nos períodos em que as espécies de eritrina estão floridas é a principal causa
para o aumento da riqueza de aves observado em determinados períodos.
Algumas características fazem das aves excelentes polinizadores, especialmente
voar a grandes distâncias e a grande acuidade visual destes animais (Sick 1997, Raven
et al. 1999). Aves passeriformes tendem a viajar em grupos e garantem a polinização
cruzada de indivíduos a longas distâncias, essas aves estão associadas a plantas que
exibem grandes inflorescências ou um grande adensamento de indivíduos floridos
(Stiles 1981). Ao contrario dos beija-flores que normalmente visitam flores individuais
uma a uma, os passeriformes usualmente exploram muitas flores em um mesmo local,
portanto o adensamento das flores é um importante parâmetro para avaliar a presença
destas espécies (Cronk & Odeja 2008). O fato das espécies de aves passeriformes terem
sido observados exclusivamente no dossel dos ambientes, onde as espécies em flor
apresentam um grande adensamento floral corrobora a ideia que passeriformes estão
associados à oferta agregada de recursos.
Embora uma alta riqueza de aves seja observada nas copas das eritrinas, o fato
dessas aves não visitarem o estrato inferior da cabruca e não serem observadas
utilizando recursos nos fragmentos sugere que essas aves visitantes das cabrucas não
alteram a dinâmica de polinização dos fragmentos remanescentes.
22
As espécies de Trochilidae são observadas com maior freqüência no sub-bosque
e indivíduos de famílias de passeriformes são típicos de dossel (Rocca & Sazima 2007).
Somente beija-flores visitaram o sub-bosque dos ambientes aqui estudados e as espécies
passeriformes estiveram presentes apenas no dossel destes ambientes, o que corrobora
esta ideia de estratificação das espécies de aves nectarívoras em relação ao grupo
taxonômico ao qual fazem parte. As espécies de passeriformes para se alimentarem de
flores dependem de outras partes da árvore para pousar e acessar o recurso (Stiles
1981). O fato de as espécies de porte arbóreo encontradas no dossel dos ambientes
estudados apresentarem estruturas que permitem o acesso por parte das aves que
pousam, contribuiu para a maior riqueza de aves no dossel dos ambientes.
Indivíduos da espécie Brotogeris tirica foram observados por diversas vezes
arrancando as flores das espécies de eritrina, normalmente em pequenos grupos, e
passando um longo período em cada planta o que corrobora que esta seja a forma mais
utilizada por indivíduos deste gênero ao se alimentar de néctar (Ragusa-Neto 2002,
Parrini e Raposo 2008). Essa família de aves é formada por indivíduos com bicos de
maior diâmetro e que não podem acessar o néctar das espécies de eritrinas a partir da
abertura da corola, portanto, a única forma de terem acesso ao néctar é arrancando as
flores e alimentando-se do néctar na base da flor (Parrini & Raposo 2008). Neste
processo, após se alimentar do néctar na base das flores, as mesmas são descartadas
após o manuseio (Parrini & Raposo 2008). Neste caso, além de não contribuir para a
polinização das eritrinas, Brotogeris tirica ainda reduz a oferta de flores das eritrinas
para outras aves (Ragusa-Neto 2002).
Phaethornis ruber, que apresentou alta dominância nos fragmentos é
considerada uma espécie comum nos estratos mais baixos da floresta (Stiles 1981,
Cotton 1998, Rosero-Lasprilla 2003) e foi o principal beija-flor residente dos ambientes
de fragmentos florestais e cabrucas. Beija-flores apresentam altos gastos metabólicos e
fontes perenes de alimento são importantes para manutenção de sua diversidade nos
ambientes (Sazima et al. 1995). Embora haja certa sobreposição das espécies em flor, a
escassez de recursos observados nos fragmentos e nas cabrucas em alguns meses do ano
pode interferir na manutenção da fauna associada a estas flores (Sazima et al.1995,
Freitas & Sazima 2006). O vôo do tipo pairado é a forma de locomoção com maior
gasto energético entre as aves (Weis-Fogh 1977, Sazima et al. 1996; Sick, 1997;
Altshuler et al. 2004), consequentemente, só pode ser mantido por longos períodos em
23
espécies de beija-flores com pequena massa corpórea (Chai & Millard 1997). Se
tratando de gasto energético, um maior gasto metabólico de beija-flores de maior
tamanho explica a exclusão destes indivíduos de certos ambientes simplesmente por não
haver néctar suficiente para manutenção energética destes animais (Chai & Millard
1997, Altshuler et al. 2010). Desta forma, o fato de Phaethornis ruber ter sido o beijaflor mais freqüente em visitas realizadas nos dois ambientes pode ser explicado por seu
pequeno tamanho (Altshuler et al. 2010). Uma pequena demanda de recursos explica o
sucesso desta espécie ao longo de todo o ano, mesmo nos meses com baixa oferta de
recursos, que não seria suficiente para beija-flores com maior gasto energético
(McMillen & Carpenter 1977, Brown et al. 1978).
Interações entre plantas e aves
Sistemas agrosilviculturais como as cabrucas são um importante elemento na
paisagem, pois promovem habitats e corredores para dispersão de espécies de vários
grupos (Estrada et al. 1993, Greenberg et al. 2000, Estrada & Coates 2002). Estes
sistemas são o habitat para aves e outros grupos animais e a riqueza nos ambientes de
cabruca, em muitos casos, pode ser maior do que nos fragmentos florestais da região
(Alves 1990, Faria et al. 2007). As cabrucas são um ambiente permeável e utilizado
como corredor tanto pelos animais dos interiores das florestas quanto para os animais de
áreas abertas (Faria et al. 2007), o que ajuda a explicar a maior riqueza de aves
encontrada no dossel deste ambiente. Embora os ambientes de cabruca tenham
importância na manutenção de espécies nativas, a crise econômica e a diminuição dos
valores pagos pelo cacau têm feito os produtores da região buscarem fontes
complementares de renda, substituindo as espécies sombreadoras nativas, por outras
com potencial econômico (Sambuichi 2006). Neste contexto, o plantio das espécies de
eritrina nas cabrucas pode não ser a melhor escolha do ponto de vista ecológico, visto
que a oferta de recursos gerada pode interferir nos processos naturais de polinização
(Aizen et al. 2002).
É necessária a criação de alternativas de compensação econômica aos produtores
de cacau para incentivar a conservação das espécies nativas nas cabrucas (Sambuichi
2006). Encontrar espécies nativas que podem ser utilizadas de maneira sustentável é um
dos caminhos para a solução deste problema (Araujo & Souza 2009). Bromeliaceae é
uma família de plantas com alto potencial ornamental (Carneiro 2002) e o cultivo de
24
espécies desta família de plantas com fins comerciais é recente no Brasil, portanto ainda
existem poucos dados que auxiliem os produtores a melhorar a qualidade e a
produtividade no cultivo comercial destas espécies (Kanashiro 2005). Com alto valor
paisagístico, algumas regiões do bioma Mata Atlântica e algumas áreas de Cerrado têm
utilizado bromélias com fins comerciais devido ao seu potencial paisagístico (Carneiro
2002), entretanto no sul da Bahia esta prática nunca foi adotada. A coleta de sementes
de bromélias nos fragmentos e produção de mudas nos espaços entre os pés de cacau
deve ser utilizada como alternativa para os produtores e pode gerar uma fonte
alternativa de renda. A manutenção de espécies nativas como fonte de renda nestes
ambientes pode contribuir inclusive para a manutenção da biodiversidade de espécies
animais e vegetais desta complexa paisagem.
Entretanto, o ambiente de cabruca não deve ser considerado o principal ator na
conservação da biodiversidade da região em questão, mas deve sim, juntamente com os
fragmentos que compõem esta paisagem, estar incluído no manejo de grandes áreas
protegidas para que atue junto com outros ambientes na conservação da biodiversidade
local (Schroth et al. 2004). Desta maneira, é de grande importância que programas de
educação ambiental sejam criados nas comunidades das regiões cacaueiras. Com o
conhecimento de aspectos da ecologia da polinização, como o reconhecimento das
principais espécies da região e da importância da manutenção destas espécies nativas
para que os processos ecológicos não sejam perturbados, proporcionará uma maior
estabilidade dos sistemas e assim, atuando na conservação da diversidade local.
CONCLUSÕES
Na região cacaueira do entorno do município de Una, os fragmentos florestais
remanescentes apresentam maior riqueza de espécies com flores utilizadas como recurso
alimentar por aves que os ambientes de cabruca. Entretanto, o número de flores
disponíveis nas cabrucas é maior que nos fragmentos florestais. A maior abundância de
flores observada no ambiente de cabruca se deve à presença das espécies exóticas
Erythrina poeppigiana e Erythrina fusca. Estas espécies são leguminosas que foram
plantadas pelos produtores de cacau em espaços pouco sombreados da maioria das
cabrucas e geram modificações na dinâmica das relações de polinização destes
ambientes.
25
As cabrucas da área de estudo apresentam maior riqueza de aves polinizadoras
que os fragmentos florestais. Nas cabrucas há um grande aumento na riqueza de aves
polinizadoras nos meses em que E. fusca e E.poeppigiana estão floridas. Entretanto,
poucas espécies são residentes destes ambientes. Phaethornis ruber é a principal espécie
de ave encontrada nos dois ambientes e seu sucesso está ligado à menor demanda
energética desta espécie.
A riqueza de aves polinizadoras é fortemente relacionada com a oferta de
recursos. Ambientes com um número alto de flores ofertadas apresentam uma alta
riqueza de aves. Da mesma maneira, o número de flores por indivíduo é uma variável
que tem forte relação com a riqueza de aves. Em meses com a presença de espécies com
floradas explosivas e que apresentam um número grande de flores/indivíduo, se deve
esperar um aumento no número de espécies na assembléia de polinizadores destas
comunidades.
As dinâmicas existentes entre plantas e seus polinizadores são um importante
fator a ser levado em conta no processo de criação de estratégias para conservação da
biodiversidade de ambos os grupos. As implicações que alterações neste cenário trazem
podem causar grandes distúrbios no equilíbrio das relações entre plantas e animais desta
paisagem. Mudanças no manejo da cabruca devem ser discutidas para garantir este
equilíbrio.
26
REFERÊNCIAS
AIZEN, M.A., VÁZQUEZ, D.P. & SMITH-RAMÍREZ, C. 2002. Historia natural y
conservación de los mutualismos planta-animal del bosque templado de
Sudamérica austral. Revista Chilena de Historia Natural 75: 79-92.
ALTMANN, S. A. 1974. Observational study of behavior sampling methods. Behavior,
49: 229-265.
ALTSHULER, D.L., DUDLEY R., & MCGUIRE J.A. 2004. Resolution of a paradox:
Hummingbird flight at high elevation does not come without a cost. Proceedings
of the National Academy of Sciences 101: 17731–17736.
ALTSHULER, D.L., DUDLEY, R., HEREDIA, S.M. & MCGUIRE, J.A. 2010.
Allometry of hummingbird lifting performance. J. Exp. Biol. 213, 725-734.
ALVES, M. C. 1990. The role of cacao plantations in the conservation of the Atlantic
Forest of southern Bahia, Brazil University of Florida.
ARAUJO, A.C. 1996. Beija-flores e seus recursos florais numa área de planície costeira
do litoral norte de São Paulo. Tese de mestrado, Universidade Estadual de
Campinas (Campinas). 69 p.
ARAUJO, A. C. & SAZIMA, M. 2003. The assemblage of flowers visited by
hummingbirds in the “capões” of Southern Pantanal, Mato Grosso do Sul,
Brazil. Flora, 198, 427-435.
ARAUJO, M. & SOUZA, P.V.N. 2009. Plano de ação para a conservação da
biodiversidade do Sul da Bahia. IESB. Ilhéus.
BAWA, K.S. 1990. Plant-pollinator interactions in a tropical rain forest. Annual
Review of Ecology and Systematics 21:339-422.
BENCKE, G.A., MAURICIO, G.N., DEVELEY, P.F. & GOERCK, J.M. 2006. Áreas
Importantes Para a Conservação das Aves no Brasil: Parte 1 – Estados do Domínio da
Mata Atlântica. São Paulo: SAVE Brasil. 494 p.
BROWN, J.H., CALDER, W.A. & KODRICK-BROWN, A. 1978. Correlates and
consequences of body size in nectar-feeding birds. American Zoologist,
Lawrence, 18 (4): 687-700.
BUZATO S., SAZIMA M. & SAZIMA I. 1994. Pollination of three species of Abutilon
(Malvaceae) intermediate between bat and hummingbird flowers syndromes.
Flora 189:327-334.
BUZATO, S., SAZIMA, M. & SAZIMA, I. 2000. Hummingbird-pollinated floras at
three Atlantic Forest Sites. Biotropica, 32(4b): 824-841.
CARNEIRO, M. F. 2002. Caracterização e aproveitamento ornamental de espécies da
família Bromeliaceae do estado de Goiás. Tese de doutorado. Universidade
Federal de Goiás, Goiânia.
CEPLAC & ILCA 1976. Diagnóstico Sócio-econômico da Região Cacaueira. Recursos
Florestais. Comissão Executiva do plano da Lavoura Cacaueira and Instituto
Interamericano da Ciências Agrícolas, Ilhéus. Vol 7.
27
CHAI, P. & MILLARD, D. 1997. Flight and size constraints: hovering performance of
large hummingbirds under maximal loading. J. Exp. Biol. 200, 2757-2763.
COLAÇO, M.A.S., FONSECA, R.B.S., LAMBERT, S.M., COSTA, C.B.N.,
MACHADO, C.G. & BORBA, E.L. 2006. Biologia reprodutiva de Melocactus
glaucescens Buining & Brederoo e M. pauscispinus G. Heinen & R. Paul
(cactaceae), na Chapada Diamantina, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de
Botânica 29 (2): 239-249.
COTTON, P.A. 2001. The behavior and interactions of birds visiting Erythrina fusca
flowers in the Colom- bian Amazon. Biotropica 33: 662–669.
COTTON, P.A. 1998. Coevolution in an Amazonian hummingbird-plant community.
IBIS 140, 639-646.
CRONK, Q.C.B. & OJEDA, I. 2008. Bird-pollinated flowers in an evolutionary and
molecular context. 59, 15-27.
ESTRADA, A., R. COATES-ESTRADA, D. A. MERITT JR., S. MONTIEL & D.
CURIEL. 1993. Patterns of frugivore species richness and abundance in forest
islands and in agricultural habitats at Los Tuxtlas, Mexico. Vegetatio 107/108:
245-257.
ESTRADA, A. & COATES-ESTRADA, R. 2002. Bats in continuous forest, forest
fragments and in an agricultural mosaic habitat-island at Los Tuxtlas, Mexico.
Biol Conserv 103:237–245
FAEGRI, K. & VAN DER PIJL, L. 1979. The principles of pollination ecology.
Oxford, Pergamon Press.
FARIA D., PACIENCIA M.L.B., DIXO M., LAPS R.R. & BAUMGARTEN J. 2007.
Ferns, frogs, lizards, birds and bats in forest fragments and shade cacao
plantations in two contrasting landscapes in the Atlantic forest, Brazil.
Biodiversity and Conservation 16, 2335–2357.
FEINSINGER, P. 1983. Coevolution and pollination. In: Futuyma DJ, Slatkin M (eds)
Coevo- lution.Sinauer, Sunderland,MA,pp 282–310.
FEINSINGER, P. & COLWELL, R.K. 1978. Community organization among
neotropical nectar-feeding birds. American Zoologist 18: 779-795.
FISHER, E.A. & ARAÚJO, A.C. 1995. Spatial organization of a bromeliad community
in the Atlantic rainforest, south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology11:
559- 567.
FREITAS, L. & SAZIMA, M. 2006. Pollination biology in a tropical high-altitude
grassland in Brazil: interactions at the community level. Annals of Missouri
Botanical Garden 93:465-516.
FONTOURA, T., SYLVESTRE, L.S., VAZ, A.M.S. & VIEIRA,C.M. 1997. Epífitas
vasculares, hemiepífitas e hemiparasitas da Reserva Ecológica de Macaé de
Cima. In: LIMA, H. C.; GUEDES-BRUNI, R. R. Serra de Macaé de Cima:
diversidade florística e conservação da Mata Atlântica. Rio de Janeiro: Editora
do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, p.89-101.
FONSECA, R.C.B. & RODRIGUES, R.R. 2000. Análise estrutura e aspectos do
mosaico sucessional de uma floresta semi-decíduos em Botucatu., SP. Scientia
Forestalis, Piracicaba, s. v. n. 57, p. 27-43.
28
FRANCO, M., HOLZ, B., KAULE, G., KLEYER, M., MENEZES, M., PEREIRA J.
M. & TREVISAN, S. 1994. Program f the enviromental development of the
rainforest region in Bahia, Brazil – development of a methodology. Stuttgart:
Institut für Landschaftsplanung und Ökologie, University Stuttgart, 23 p.
GRANTSAU, R. 1989. Os beija-flores do Brasil. Editora Expressão e Cultura. Rio de
Janeiro.
GREENBERG, R., BICHIER, P. & ANGON, A.C. 2000. The impact of avian
insectivory on arthropods and leaf dam- age in some Guatemalan coffee
plantations. Ecology 81: 1750–1755.
GOTELLI, N.J. & ELLISON, A.M. 2004. A Primer of Ecological Statistics. Sinauer
Associates, Inc. Sunderland, MA, USA. 510 p.
JORDANO P. 1987. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed
dispersal: connectance, dependence asymmetries, and coevolution. The
American Naturalist 129(5): 657-677.
KAGEYAMA, P.Y., GANDARA, F.B. 1998. Conseqüências genéticas da
fragmentação sobre populações de espécies arbóreas. Série Técnica IPEF, São
Paulo, v. 12, n. 32, p. 65- 79.
KANASHIRO, S. 2005. Nitrogênio, Fósforo, Potássio, Cálcio e o Crescimento de
Plântulas de Aechmea blanchetiana (Baker) L.B. Smith in vitro. Piracicaba.
187p. Tese (Doutorado) Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz.
LEAL, I. R., FISCHER, E., KOST, C., TABARELLI, M. & WIRTH, R., 2006, Ant
protection against herbivores and nectar thieves in Passiflora coccinea flowers.
Ecoscience (in press)
LEAL, F.C., LOPES, A.V. & MACHADO, I.C. 2006. Polinização por beija- flores em
uma área de caatinga no Município de Floresta, Pernambuco, Nordeste do
Brasil. Revista Brasileira de Botânica 29 (3): 379-389.
LEWINSOHN, T.M., PRADO, P.I., JORDANO, P., BASCOMPTE, J. & OLESEN,
J.M. 2006. Structure in plant-animal interaction assemblages. Oikos 113(1):174184.
LOBÃO, D.E., SETENTA, W.C., LOBÃO, E.S.P., CURVELO,K. & VALLE, R.R.
2007. Cacau Cabruca – sistema agrossilvicultural tropical. In: VALLE, R. R.
(Ed.). Ciência, tecnologia e manejo do cacaueiro. Itabuna: Gráfica e Editora
Vital. p. 290-323.
LOPES, A.V., GIRÃO, L.C., SANTOS, B.A., PERES, C.A., TABARELLI, M., 2009.
Long-term erosion of tree reproductive trait diversity in edge-dominated
Atlantic forest fragments. Biological Conservation 142, 1154–1165.
MACHADO, C.G. 2009. Beija-flores (Aves: Trochilidae) e seus recursos florais em
uma área de caatinga da Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Zoologia 26:255265.
MACHADO, I.C.S. & SAZIMA, M. 1995. Biologia da polinização e pilhagem por
beija-flores em Ruellia asperula Lindau (Acanthaceae) na caatinga, Nordeste
Brasileiro. Revista Brasileira de Botânica 18:27-33.
MACHADO, C.G. & ROCCA, M.A. 2008. Protocolos para o estudo da polinização por
aves. In Ornitologia e Conservação: Ciência Aplicada, Técnicas de Pesquisa e
29
Levantamento (S.V. Matter, F.C. Straube, I. Accordi, V. Piacentini & J.F.
Cândido-Jr., eds). Technical Books, Rio de Janeiro, p.471-489.
MACHADO CG & SEMIR J. 2006. Fenologia de floração e biologia floral de
bromeliáceas ornitófilas de uma área da Mata Atlântica do Sudeste brasileiro.
Revista Brasileira de Botânica 29(1), 163-174.
MACHADO, C.G., COELHO, A.G., SANTANA, C.S., & RODRIGUES, M. 2007.
Beija-flores e seus recursos florais em uma área de campo rupestre da Chapada
Diamantina, Bahia. Revista Brasileira de Ornitologia 15 (2): 215-227.
MCMILLEN, R.E. & CARPENTER, F.L. 1977. Daily energy costs and body weight in
nectarivorous birds. Comparative Biochemistry and Physiology, Oxford, 56A
(3): 439-441.
MENDONC¸A, L.B. & L. DOS ANJOS 2006. Feeding behavior of hummingbirds and
perching birds on Erythrina speciosa Andrews (Fabaceae) flowers in an urban
area, Londrina, Parana, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 23: 42–49.
MESTRE, L.A.M., ARANHA, J.M.R. & ESPER, M.L. 2001. Macroinvertebrate fauna
associated to the Bromeliad Vriesea inflata of the atlantic forest (Paraná State,
Southern Brazil). Brazilian Archives of Biology and Technology 44: 89-94.
MITTERMEIER, R.A., WERNER, T., AYRES, J.M. & FONSECA, G.A.B. 1992. O
país da megadiversidade. Ciência Hoje, 14(81): 20-27.
MORELLATO, L.P.C. SAZIMA M. 1992. Modos de polinização em uma floresta
semi-decídua no Sudeste do Brasil (Reserva de Santa Genebra, Campinas, SP)
In: Resumos Seminário Mata Santa Genebra – conservação e pesquisa em uma
reserva florestal urbana em Campinas. Campinas, Brasil. 13pp.
MYERS, N., MITTERMEIER R.A.,MITTERMEIER C.G., DA FONSECA G.A.B.,
KENT J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403,
853–858.
NASON, J.D., ALDRICH, P.R. & HAMRICK, J.L. 1997. Dispersal and the dynamics
of genetic structure in fragmented tropical tree populations. Pp. 304-320. In:
W.F. Laurence & R.O. Bierregaard (eds.). Tropical forest remnants - ecology,
management, and conservation of fragmented communities. Chicago, University
of Chicago Press.
NEWSTROM, L.E., FRANKIE, G.W. & BAKER, H.G. 1994. A new classification for
plant phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees
at La Silva, Costa Rica. Biotropica 26 (2): 141-159.
OLESEN, J.M. & JORDANO, P. 2002. Geographic patterns in plant-pollinator
mutualistic networks. Ecology 83:2416-2424.
OLLERTON, J. & DAFNI, A. 2005. Functional floral and morphology and phenology.
p. 1-26. In: DAFNI, A., KEVAN, P.G. & HUSBAND, B.C. (Eds.) Practical
Pollination Biology, Ontario, Enviroquest.
PARDINI, R., FARIA, D., ACCACIO, G.M., LAPS, R.R., MARIANO-NETO, E.,
PACIENCIA, M.L.B., DIXO, M. & BAUMGARTEN, J. 2009. The challenge of
maintaining Atlantic forest biodiversity: A multi-taxa conservation assessment
of specialist and generalist species in an agro-forestry mosaic in southern Bahia.
Biol. Conserv. 142: 1178-1190.
30
PARRINI, R. & RAPOSO, M.A. 2008. Associação entre aves e flores de duas espécies
de árvores do gênero Erythrina (Fabaceae) na Mata Atlântica do sudeste do
Brasil. Iheringia, Sér. Zool., 98(1):123-128.
QUIRINO, Z.G.M. & MACHADO, I.C. 2001. Biologia da polinização e da reprodução
de três espécies de Combretum Loefl. (Combretaceae). Revista Brasileira de
Botânica, São Pau- lo, 24 (2): 181-193.
RAGUSA-NETO, J. 2002. Exploitation of Erythrina dominguezii Hassl. (Fabaceae)
nectar by perching birds in a dry forest in Western Brazil. Brazilian Journal of
Biology 62: 877–883.
RAVEN, P.H., EVERT, R.F. & EICHCORN, S.E. 1999. Biology ofplants. 6th ed. W.H.
Freeman and company. New York.
RIBEIRO, M.C., METZGER, J.P., MARTENSEN, A.C., PONZONI, F. & HIROTA,
M.M. 2009. Brazilian Atlantic forest: how much is left and how is the remaining
forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation 142,
1141–1153.
RICE, R.A. & GREENBERG, R. 2000. Cacao Cultivation and the Conservation of
Biological Diversity. Ambio 29(3): 167- 173.
ROCCA-DE-ANDRADE, M.A. 2006. Recurso floral para aves em uma comunidade de
Mata Atlântica de encosta: sazonalidade e distribuição vertical. Tese de
Doutorado, Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
ROCCA, M.A. & SAZIMA, M. 2007. Ornitologia em Mata Atlântica de encosta: sub bosque versus dossel. Revista Brasileira de Biociências, v. 5, p. 849 - 851.
ROCCA, M.A. & SAZIMA, M. 2010. Beyond hummingbird-flowers: the other side of
ornithophily in the neotropics. Oecologia Australis 14: 67-99.
ROSERO-LASPRILLA L. 2003. Interação planta/beija-flor em três comunidades
vegetais da parte sul do Parque Nacional Natural Chiribiquete, Amazonas
(Colômbia). Tese de Doutorado, Universidade Estadual de Campinas,
Campinas. 120 p.
SAMBUICHI, R.H.R. 2002. Fitossociologia e diversidade de espécies arbóreas em
cacbruca (mata Atlântica raleada sobre plantação de cacau) na região Sul da
Bahia, Brasil. Acta Botânica Brasilica, São Paulo v. 16, n. 1, p. 89-101.
SAMBUICHI, R. H. R. 2006. Estrutura e dinâmica do componente arbóreo em área de
cabruca na região cacaueira do sul da Bahia. Acta Botanica Brasilica, 20(4):
943-954.
SAZIMA, I., BUZATO, S. & SAZIMA, M. 1995. The saw-billed Hermit Ramphodon
naevius and its Flowers in Southeastern Brazil. Journal für Ornithologie 136.
SAZIMA, I., BUZATO, S. & SAZIMA, M. 1996. An assemblage of hummingbirdpollinated flowers in a montane forest in southeastern Brazil. Botanica Acta
l09:81-176.
SAZIMA, M. & SAZIMA, I. 1999. The perching bird Coereba flaveola as a copollinator of bromeliad flowers in southeastern Brazil. Canadian Journal of
Zoology, 77(1): 47-51.
31
SCHROTH, G., FONSECA G.A.B., HARVEY, C.A., GASCON, C., VASCONCELOS
H.L. & IZAC, A.M.N. (eds.). 2004. Agroforestry and Biodiversity Conservation
in Tropical Landscapes. Washington, Island Press.
SETENTA, W.C., LOBÃO, D.E., SANTOS, E.S. & VALLE, R. R. 2005. Avaliação do
sistema cacau-cabruca e de um fragmento de Mata Atlântica. 40 Anos do curso
de economia: memória. Ilhéus: Editus, UESC. p. 605-628.
SICK, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Nova Fronteira. Rio de Janeiro. 912p.
SIGRIST, T. 2009. Guia de campo Avis Brasilis: Avifauna brasileira – descrição das
espécies. São Paulo: Ed. Matecorp.
SNOW, B.K., & SNOW, D.W. 1972. Feeding niches of hum- mingbirds in a Trinidad
valley. Journal of Animal Ecology 41:471–485.
SNOW DW & SNOW BK. 1986. Feeding ecology of hummingbirds in the Serra do
Mar, Southeastern Brazil. El Honero 12: 286-296.
SNOW DW & TEIXEIRA DL. 1982. Hummingbirds and their flowers in the coastal
mountains of southeastern Brazil. J. Orn. 123:446-450.
STILES, F.G. 1981. Geographical aspects of bird-flower coevolution, with particular
reference to Central America. Annals of the Missouri Botanical Garden 68, 323–
351.
VASCONCELOS, M.F. & LOMBARDI, J.A. 2001. Hummingbirds and their flowers in
the campos rupestres of Southern Espinhaço Range, Brazil. Melopsittacus 4:330.
VELOSO, H.P., RANGEL-FILHO, A.L.R. & LIMA, J.C.A. 1991. Classificação da
vegetação Brasileira, Adaptada a um Sistem Universal. IBGE, Rio de Janeiro.
WEIS-FOGH, T. 1977. Dimensional analysis of hovering flight. In Scale Effects in
Animal Locomotion (ed. T. J. Pedley), pp. 405–420. London: Academic Press.
WOLF, L.L., STILES, F.G. & HAINSWORTH, F.R. 1976. Ecological organisation of
a tropical, highland hummingbird commu- nity. Journal of Animal Ecology, 45,
349–380.
32
Tabela 1. Ambiente de ocorrência, hábito, cor das flores ou inflorescências, formato da flor, número de flores por dia, abertura e comprimento da corola ± desvio padrão) e número de flores
analisadas para coleta dos dados morfométricos, das espécies vegetais encontradas nos fragmentos e cabrucas no município de Una, BA, no período de fevereiro de 2011 a março de 2012.
Espécie
Acanthaceae
Aphelandra hirta
Ruellia affinis
Bromeliaceae
Portea petropolitana
Billbergia morelii
Billbergia euphemiae
Guzmania lingulata
Nidularium inocentii
Nidularium amorimii
Vriesea ensiformis
Vriesea duvaliana
Campanulaceae
Centropogon cornutus
Clusiaceae
Synphonia globulifera
Fabaceae
Erythrina poeppigiana
Erythrina fusca
Gesneriaceae
Nematanthus corticola
Heliconiaceae
Heliconia richardiana
Malvaceae
Pavonia morii
Ambiente¹
Hábito²
Cor da corola /
brácteas
Formato
da flor
Flores
por dia
F
F
herb.
lian.
amarelo / laranja
vermelho
tubular
tubular
1a3
1a5
F-C
F
F
F
F
F
F
F
terr. / saxi. / epif.
epif.
epif.
epif.
epif.
epif.
terr. / epif.
epif.
violeta / vermelho
roxo / vermelho
azul / vermelho
amarelo / vermelho
branco / vermelho
azul / vermelho
amarelo / vermelho
amarelo / vermelho
tubular
tubular
tubular
tubular
tubular
tubular
tubular
tubular
5 a 15
1a7
1a5
1a3
1a5
1a5
1a2
1a3
C
herb.
rosa
tubular
1 a 10
F-C
arbo.
vermelho
campanular
dezenas
C
C
arbo.
arbo.
laranja
laranja
tubular
tubular
F
epif.
vermelho
F-C
herb.
F
arbu.
Abertura da Comprimento
corola (cm) da corola (cm)
N³
0,65±0,03
3,11±0,22
30/26
0,41±0,03
3,74±0,08
29/14
0,11±0,007
4,78±0,04
7/3
0,52±0,06
4,32±0,17
29/15
centenas
centenas
0,20±0,01
0,43±0,05
3,75±0,08
4,12±0,05
31/11
35/10
tubular
1a8
0,52±0,08
4,44±0,27
33/17
amarelo / vermelho
tubular
1a5
0,03±0,01
3,23±0,10
31/21
verde
embricada
1 a 12
* Espécie não ornitófila (sensu Faegri & van der Pilj 1979)
¹ F= Fragmentos; C= Cabrucas; F*= aves avistadas nos fragmentos, mas não visitaram flores neste ambiente.
² herb.= Herbáceo; saxi.= Saxícola; epif.= Epifítico; lian.= Lianescente; arbo.= Arbóreo; arbu.= Arbustivo.
³ Tamanho da amostra: Numero de flores/indivíduos amostrados.
33
Tabela2. Ambiente de ocorrência, tamanho total, tamanho de bico, hábito, padrão de sociabilidade e dieta predominante das espécies de aves encontradas nos fragmentos e cabrucas no
município de Una, BA, no período de fevereiro de 2011 a março de 2012.
Espécie
APODIFORMES
Trochilidae
Phaethornithinae
Phaethornis ruber
Trochilinae
Amazilia versicolor
Anthracothorax nigricolis
Aphantochroa cirrochloris
Clorostilbon notatus
Eupetomena macroura
Florissuga fuscus
Glaucis dohrni
Glaucis hirsutus
Heliothryx auritus
Hylocharis cyanus
Hylocharis sapphirina
Thalurania glaucopis
CUCULIFORMES
Cuculidae
Piaya cayana
PASSERIFORMES
Psittacideae
Brotogeris tirica
Coerebidae
Coereba flaveola
Thraupidae
Cyanerpes cyaneus
Dacnis cayana
Hemithraupis flavicollis
Nemosia pileata
Tangara palmarum
Tangara velia
Icteridae
Cacicus cela
Pipridae
Pipra rubrocapila femea
Saltador similis
Indet. 1
Ambiente¹
Tamanho²
(cm)
Tamanho
do bico³ (cm)
Hábito
Sociabilidade
Dieta
predominante
Nicho
predominante
F-C
8,5
2,4
residente
solitário
néctar, artrópodes
sub-bosque
C
F-C
F-C
F-C
F* - C
F* - C
F-C
F-C
C
C
C
F-C
8,5
11,5
12
9,5
15
12
12
13
11,5
8,5
9
11
1,8
2,2
2,1
1,7
2,1
2,1
2,9
3,3
1,8
1,75
2
1,9
visitante
visitante
visitante
visitante
visitante
visitante
residente
residente
visitante
visitante
visitante
residente
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
solitário
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
néctar, artrópodes
dossel
dossel
dossel
dossel
dossel
dossel
sub-bosque
sub-bosque
dossel
dossel
dossel
sub-bosque
C
40 a 48
-
visitante
solitário
artrópodes
dossel
F-C
21
-
visitante
grupos (5)
néctar, frutos
dossel
F-C
10
-
visitante
casal
néctar, artópodes, frutos
dossel
C
F-C
C
C
F-C
C
12
13
15
12
18
14
-
visitante
visitante
visitante
visitante
visitante
visitante
grupos (3)
individual
grupos (4)
grupos (4)
casal
casal
néctar, artópodes, frutos
néctar, artópodes, frutos
artrópodes, frutos
frutos
néctar, artópodes, frutos
artrópodes, frutos
dossel
dossel
dossel
dossel
dossel
dossel
F-C
28
-
visitante
grupos (5)
néctar, artópodes, frutos
dossel
C
C
10
20
-
visitante
visitante
solitário
solitário
frutos
frutos
dossel
dossel
-
visitante
solitário
artrópodes,frutos
dossel
C
¹ F= Fragmentos; C= Cabrucas; F*= visualizado em fragmento, mas não visitou flores neste ambiente.
² Tamanho (comprimento) total segundo Sigrist (2009).
³ Tamanho do bico (Grantsau (1989).
34
Tabela 3.1. Número de flores por hectare, média do numero de flores por planta, riqueza de aves e riqueza de espécies com flores
utilizadas por aves nos fragmentos ao longo do ano no município de Una, BA.
FRAGMENTOS
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out
Nov
Dez
Jan
Tamanho Riqueza de Riqueza de
Flores/hectare dos grupos¹
Aves
plantas
21,67
2
4
8
18,61
3,52
3
7
2,78
2
2
5
7,78
3,5
2
3
13,61
12,25
11
2
13,89
7,14
11
3
1,39
1,25
1
1
2,50
3
1
1
3,06
1,37
1
3
5,83
1,31
2
3
16,39
1,9
4
2
19,72
1,82
3
5
¹Valor médio a cada mês
Tabela 3.2. Número de flores por hectare, média do numero de flores por planta, riqueza de aves e riqueza de espécies com flores
utilizadas por aves nas cabrucas ao longo do ano no município de Una, BA.
CABRUCAS
Fev
Mar
Abr
Mai
Jun
Jul
Ago
Set
Out
Nov
Dez
Jan
Tamanho Riqueza de Riqueza de
Flores/hectare dos grupos¹
Aves²
plantas
290,56
209,2
12*
2
225,00
270
13*
2
18,61
4,18
3
1
16,94
5,08
2
1
35,56
9,14
16
2
445,00
80,1
19*
3
245,00
63
12*
3
38,61
23,16
13*
2
9,44
2,12
7
2
2,22
1,33
3
2
11,11
1,57
2
1
5,00
1,5
3
1
¹Valor médio a cada mês
² Asterisco realça os meses em que E.fusca e E. poeppigiana (Fabaceae) estavam floridas
35
Tabela 4. Descritores de rede de interações¹ das matrizes de interação entre as espécies de plantas e aves que as visitam nos
ambientes de fragmentos e cabrucas, no município de Una, BA.
Descritor¹
Tamanho da rede (M=P*A)
Número total de interações (I)
Conectividade (C=100*I/M)
Número médio de interações por planta (Np=I/P)
Número médio de interações por animal (Na=I/A)
Fragmentos Cabrucas
182
120
30
52
16,48
43,33
2,14
10,4
2,31
2,17
¹Segundo Olensen e Jordano (2002)
36
ESPÉCIES
B. mor
N. ino
V. ens
A. hir
H. ric*
P. pet
R. aff
V. duv
N. amo
P. mor
B. eup
S. glo*
G. lin
N. cor
P. pet
E. poe
P. pet
H. ric*
C. cor
S. glo*
E. fus
FEV
MAR
ABR
MAI
JUN
JUL
AGO
SET
OUT
NOV
DEZ
JAN
Fragmentos
Cabrucas
Figura 1. Período de floração (linhas finas) e picos de floração (linhas grossas) durante o
período entre fevereiro e novembro de 2011, no município de Una, BA. O nome das espécies
abreviado corresponde à primeira letra do gênero, seguido das três primeiras letras do epíteto,
(consultar Tabela 1). Asterisco indica espécies presentes nos dois ambientes.
37
Figura 2. Estratificação vertical das flores encontradas entre fevereiro de 2011 e janeiro de
2012 nas áreas de fragmentos florestais e das cabrucas no município de Una, BA.
38
Figura 3. Número total de visitas realizadas pelas aves nos fragmentos florestais (A) e nas cabrucas (B), entre fevereiro de
2011e janeiro de 2012 no município de Una, BA. As barras pretas representam espécies de beija-flores e as barras vermelhas
espécies passeriformes. Espécies precedidas por asterisco indicam que a espécie é exclusiva deste ambiente.
39
A
B
Figura 4. Agrupamento das espécies de aves pela similaridade de espécies de flores que visitam (presença ou ausência), nos
ambientes de fragmentos (A) e cabrucas (B), durante o período de fevereiro de 2011 a janeiro de 2012 no município de Una,
BA, utilizando o coeficiente de similaridade de Jaccard e agrupamento pareado como método de ligação entre grupos.
40
Figura 5.1. Relação entre: Riqueza de aves e flores por hectare (A), riqueza de aves e número médio de flores por indivíduo
(B) e riqueza de aves e riqueza de espécies vegetais, nos fragmentos florestais do município de Una, BA, no período entre
fevereiro de 2011 e janeiro de 2012.
41
Figura 5.2. Relação entre: Riqueza de aves e flores por hectare (A), riqueza de aves e número médio de flores por indivíduo
(B) e riqueza de aves e riqueza de espécies vegetais, nas cabrucas do município de Una, BA, no período entre fevereiro de
2011 e janeiro de 2012.
42
C. cela
A. nigricolis
T. palmarum
1
1
1
1
1
1
T. glaucopis
1
1
1
1
1
1
1
1
1
C. flaveola
1
1
B. tirica
1
D. cayana
1
E. macroura
1
1
1
C. notatus
1
1
A. cirrochloris 1
1
1
1
4
G. hirsutus
1
1
1
5
G. dohrni
1
1
1
11
S. glo
H. sp1
A. mar
F. sp1
V. ens
A. sp1
B.sp2
B. sp1
R. sp1
N.pro
G. lin
N. cor
N.sp1
V. psi
P. ruber
10
3
3
3
2
2
2
1
1
1
1
1
0
0
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
S. similis
1
1
D. cayana
1
1
1
1
1
C. cyaneus
1
H. auritus
1
1
1
1
A.versicolor
1
2
1
T.glaucopis
1
2
1
2
1
P. rubrocapila
1
1
2
1
1
T. velia
1
1
T. palmarum
1
1
2
2
H. sapphirina
1
1
N. pileata
2
H. cyanus
1
1
1
2
F. fuscus
1
1
P. cayana
2
A. nigricolis
1
3
1
1
C. cela
3
E. macroura
1
3
3
C. notatus
1
3
A. cirrochloris 3
1
1
C. flaveola
3
G. dohrni
1
1
B. tirica
3
P. ruber
E. fus
S. glo
E. sp2
H. sp1
C. cor
4
22
14
10
3
3
G. hirsutus
Figura 6.1. Rede de interações entre as 14 espécies de flores visitadas por 13 espécies de aves nos fragmentos florestais
do município de Una, BA. Ao lado de cada espécie, o número de interações.
1
1
1
1
Figura 6.2. Rede de interações entre as cinco espécies de flores visitadas por 24 espécies de aves nas cabrucas do
município de Una, BA. Ao lado de cada espécie, o número de interações.
43
Figura 7. Espécies com recursos utilizados por aves durante o período de fevereiro de 2011 a janeiro de
2012 no município de Una, BA. As espécies na coluna da esquerda ocorrem nos fragmentos florestais e
na coluna da direita, nas cabrucas: A, Portea petropolitana; B, Erythrina poeppigiana; C, Aphelandra
hirta; D,Erythrina fusca; E,Pavonia morii; F, Centropogon cornutus; G, Billbergia euphemiae; H, ninho
de Clorostilbon notatus em cacaueiro.
44
Figura 8. Espécies de aves que utilizaram flores como recurso durante o período de fevereiro de
2011 a janeiro de 2012 no município de Una, BA. As espécies na coluna da esquerda ocorrem nos
fragmentos florestais e na coluna da direita, nas cabrucas: A, Glaucis dohrni visitando Portea
petropolitana; B, Florissuga fuscus vistando Erythrina fusca; C, Glaucis hirsutus descansando no
intervalo entre as visitas; D, Brotogeris tirica arrancando as flores de Erythrina poeppigiana; E,
Phaethornis ruber após visita a Nidularium amorimii; F, Clorostilbon notatus visitando Erythrina
poeppigiana; G, Phaethornis ruber visitando Billbergia morelii; H, Cacicus cela visitando
Erythrina fusca.
45