Biota Neotrop.
vol. 8, no. 4, out./dez. 2008
ISSN 1678-6424
ISSN 1678-6424
Artigos
Forrageamento de aves por frutos e insetos em restinga arbustiva, sudeste do Brasil
Verônica Souza da Mota Gomes, Bette A. Loiselle & Maria Alice S. Alves......................................................................................................................................................................... 21
Detecção de áreas de endemismo em duas escalas espaciais utilizando a Análise de Parcimônia de Endemismos: região Neotropical e Mata Atlântica
Mário Sérgio Sigrist & Claudio José Barros de Carvalho................................................................................................................................................................................................... 33
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas (Eigenmann, 1915) e Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908
(Characiformes: Characidae) em riachos da bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná
Luzia da Silva Lourenço, Yzel Rondon Súarez & Alexandro Cezar Florentino................................................................................................................................................................... 43
vol. 8, no. 4, out./dez. 2008
Sumário
Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Rodrigo Barbosa Gonçalves & Carlos Roberto Ferreira Brandão...................................................................................................................................................................................... 51
El zooplancton de un lago somero hipereutrófico de la región central de Argentina: cambios después de una década
Santiago Andrés Echaniz, Alicia María Vignatti & Pablo César Bunino.............................................................................................................................................................................. 63
Taxocenose de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil
Thassya Christina dos Santos Schmidt, Itamar Alves Martins, Alvaro Luis Diogo Reigada & June Ferraz Dias................................................................................................................ 73
O uso de praias arenosas com diferentes concentrações humanas por espécies de aves limícolas (Charadriidae e Scolopacidae) neárticas no sudeste do Brasil
César Cestari...................................................................................................................................................................................................................................................................... 83
Novas referências de rodofíceas marinhas bentônicas para o litoral brasileiro
José Marcos de Castro Nunes & Silvia Maria Pita de Beauclair Guimarães...................................................................................................................................................................... 89
Nicho ecológico e aspectos da história natural de Phyllomedusa azurea (Anura: Hylidae, Phyllomedusinae) no Cerrado do Brasil Central
Evellyn Borges de Freitas, Crizanto Brito De-Carvalho, Renato Gomes Faria, Renato de Carvalho Batista, Cássio de Carvalho Batista,
Welington Araújo Coelho & Adriana Bocchiglieri.............................................................................................................................................................................................................. 101
Choanoflagelados Loricados da zona costeira do Atlântico Sul (~32°S) incluindo a descrição de Diplotheca tricyclica sp. nov.
Marli Bergesch, Clarisse Odebrecht & Øjvind Moestrup................................................................................................................................................................................................... 111
Composição e distribuição vertical de pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae), em floresta ombrófila mista no sul do Brasil
Luciane Lubisco Fraga, Luciano Basso da Silva & Jairo Lizandro Schmitt....................................................................................................................................................................... 123
Modelos alométricos para estimativa de fitomassa de Floresta Atlântica secundária no Sudeste do Brasil
Déborah Moreira Burger & Welington Braz Carvalho Delitti............................................................................................................................................................................................. 131
Inventários
Ictiofauna epígea e subterrânea na área cárstica da Serra do Ramalho, nordeste brasileiro, com listas de peixes troglóbios e troglófilos no Brasil
George Mendes Taliaferro Mattox, Maria Elina Bichuette, Sandro Secutti1 & Eleonora Trajano...................................................................................................................................... 145
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro, Brasil
Thiago Carvalho Modesto, Flávia Soares Pessôa, Maria Carlota Enrici, Nina Attias, Tássia Jordão-Nogueira, Luciana de Moraes Costa,
Hermano Gomes Albuquerque & Helena de Godoy Bergallo........................................................................................................................................................................................... 153
Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do Parque Estadual de Campos do Jordão (São Paulo - Brasil)
Guilherme Rossi Gorni & Roberto da Gama Alves........................................................................................................................................................................................................... 161
Anfíbios da Marambaia: um remanescente naturalmente isolado de restinga e Floresta Atlântica do Sudeste do Brasil
Hélio Ricardo da Silva, André Luiz Gomes de Carvalho & Gabriela Bueno Bittencourt-Silva.......................................................................................................................................... 167
Revisões Temáticas
Estado do conhecimento dos macroturbelários (Platyhelminthes) do Brasil
Fernando Carbayo & Eudóxia Maria Froehlich................................................................................................................................................................................................................. 177
Short Communications
Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia, Trivinho‑Strixino & Michailova (Diptera, Chironomidae) vivendo no casco do cágado
Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae) na região Neotropical
Thiago Simon Marques, Bruno de Oliveira Ferronato, Isabela Guardia, Ana Luiza Bonfin Longo,Susana Trivinho-Strixino, Jaime Bertoluci & Luciano Martins Verdade..................... 201
Deslocamentos do golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) no estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil
Liliane Lodi, Leonardo Liberali Wedekin, Marcos Roberto Rossi-Santos & Milton César Marcondes.............................................................................................................................. 205
Novos registros de espécies de mosquitos (Diptera: Culicidae) em Santa Catarina e Paraná (Brasil)
Gerson Azulim Müller, Eduardo Fumio Kuwabara, Jonny Edward Duque, Mario Antônio Navarro-Silva & Carlos Brisola Marcondes............................................................................ 211
Ontogenia e aspectos comportamentais da larva de Phasmahyla guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae)
Paulo Nogueira da Costa & Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva...................................................................................................................................................................... 219
Notas sobre a distribuição, tamanho de grupo e comportamento do golfinho Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae) na Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil
Leonardo Liberali Wedekin, Fábio Gonçalves Daura-Jorge, Marcos Roberto Rossi-Santos & Paulo César Simões-Lopes............................................................................................ 225
Ocorrência de Atelocynus microtis (Sclater, 1882) na Floresta Nacional do Jamari, estado de Rondônia
Allyson Diaz Koester, Carlos Renato de Azevedo, Alexandre Vogliotti & José Maurício Barbanti Duarte........................................................................................................................ 231
Biota Neotropica, Biota/Fapesp – O Instituto Virtual da Biodiversidade
As borboletas (Lepidoptera, Papilionoidea) do Campus Universitário Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil)
Carlos Eduardo Guimarães Pinheiro, Ivan Constantinov Malinov, Thiago Oliveira Andrade, Jonas Brochado Maravalhas, Marcelo Brito Moussallem de Andrade,
Luis Paulo Aguiar de Deus, Luiz Gustavo Perrut Pedrosa & Gabriel Vargas Zanatta....................................................................................................................................................... 139
vol. 8, no. 4, out./dez. 2008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, out./dez. 2008, p. 1-234
ISSN 1678-6424
Biota Neotropica é uma revista do Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade, que publica
resultados de pesquisa original, vinculada ou não ao programa, que abordem a temática caracterização, conservação
e uso sustentável da biodiversidade na região Neotropical.
Editor Responsável
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Universidade Federal do Paraná
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Dra. Thelma Lúcia Pereira Dias
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Esta publicação foi financiada com recursos da Fundação de Amparo à Pesquisa do
Estado de São Paulo/FAPESP (Processo 07/50856-8).
biota neotropica
ISSN 1678-6424
português
vol 8 n 4
Biota Neotropica é uma revista do Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade,
que publica resultados de pesquisa original, vinculada ou não ao programa, que abordem a temática
caracterização, conservação e uso sustentável da biodiversidade na região Neotropical.
A Biota Neotropica é uma revista eletrônica e está integral e ­gratuitamente disponível no endereço
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Esta versão impressa da Biota Neotropica será depositada em
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Códigos Nomenclaturais de Botânica e Zoologia.
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Biota Neotropica, Biota/Fapesp – O Instituto Virtual da ­Biodiversidade
vol. 8, n. 4 (2008) Campinas, Centro de Referência em Informação
Ambiental, 2008.
Trimestral
Publicação em português e inglês
ISSN: 1678-6424 (Versão em português-impresso)
Biodiversidade – Periódicos
CDD-639-9
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www.cubomultimidia.com.br
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Editorial
Biodiversity and climate change in the Neotropical region.
The isolation of South America from Central America and Africa during the Tertiary Period left a strong imprint on the biota
of the Neotropics. For almost 100 million years Neotropical flora, fauna and microorganisms evolved in completely isolation.
The emergence of a continuous land bridge, 3 Ma years ago, between Central and South America is well documented and is
demonstrated by the arrival of temperate elements in South American highlands and concurrent appearance of South American
taxa in Central America. There is strong evidence of displacement of the Neotropical fauna, especially mammals, by northern
immigrants, but the same is not observed in relation to plants. The mix of taxa in extant Mexican tropical floras derived from
tropical South America, tropical Central America, and from remnants of northern tropical Eocene floras is strong evidence for
the impact that the land bridge through the Panamanian isthmus had on the Neotropical region (Burnham & Graham, 1999).
Data on temperature changes during the late Tertiary and Quaternary Periods point to low-latitude temperature fluctuations of
up to 6 °C. Proposals of accompanying widespread rainfall fluctuations are less equivocal. Rainfall probably varied regionally,
resulting in a mosaic of habitats controlled by river migration, sea level fluctuations, local dryness, and local uplift. Zones postulated as refugia provide testable hypotheses using neo-ecological and paleo-ecological data (Burnham & Graham 1999). Although
the refugia hypothesis is questioned today (Bush & Oliveira 2006), undoubtedly the effects of climate change on vegetation
physiognomy played a crucial role in shaping not only the present pattern of mammalian distribution (de Vivo & ­Carmignotto
2004), but also of present biomes and ecotones.
The final result of this long process of genesis and evolution of the Neotropical region, is that most of the Neotropical
countries, such as Brazil, Colombia, Ecuador and Peru, are on the higher positions of any ranking of species richness. Brazil,
in particular, occupies the first position in such rankings and is therefore considered the most Megadiverse country. So during
millions of years there was a synergism between gradual and slow climate changes and speciation, giving time for natural
selection and other evolutionary tolls to play their role.
Sometime between 50.000 and 20.000 years ago, man arrived in the Neotropical region, and started to change this scenario, hunting some species to extinction, burning some areas and promoting local changes in rivers and estuaries. But it was in
1.500 with the arrival of the European that land transformation processes really sped up, and the time scale of environmental
changes jumped from thousands to hundreds of years. Five hundred years later we are experiencing yet another jump in time
scale, as climate and other environmental changes are now measurable in decades. There is a growing discrepancy between the
speed of the evolutionary process and that of climate changes. As a consequence there is an exponential increase in extinction
rates (Thomas et al. 2004) in particular in the Neotropical region.
There is an urgent need to input authoritative knowledge on the likely impacts of climate change on biodiversity. There is
a reasonable scientific consensus about the expected types of impacts on species and ecosystems, and a growing catalogue of
documented changes that are consistent with climate change predictions. Nevertheless, there is much uncertainty about how
individual species and ecosystems will respond to the combined impacts of future climate change and other pressures on biodiversity.
Siqueira & Peterson (2003) working with 162 tree species of the Brazilian Cerrado, have shown that, in an optimistic scenario
of up to 2 °C increase in average temperature, 18 species tend to disappear, in a more realistic scenario of up to 4 °C increase
in average temperature, this number jumps to 56 species that probably will become extinct. Colombo & Joly (in press) used the
same model to study 38 Atlantic Forest species of trees, and have shown that, in a scenario of up to 4 °C increase in average
temperature, the area today occupied by these species is reduced in 65%.
In Brazil, climate change is even more strongly linked with biodiversity loss, since 75% of the country’s emission of green
house effect gases/GEG comes from burning forest to use the land for cattle and/or soybeans plantations. Therefore, in my opinion, Brazil has an historical opportunity and a moral obligation to start the Post-Kyoto Negotiations establishing a self-imposed,
reduction target of, at least 35%, on its emissions of green house gases, achieved through reducing deforestation rates in 50%.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
A country with an energy source matrix where more the 90% of the energy used comes from hydroelectric power stations and
where at least 30% of the cars are running with sugar cane alcohol (without considering that all gasoline sold in Brazil has, at
least, 20% of sugar cane alcohol), makes Brazil the unique case were a reduction in GEG can be made without jeopardizing the
economic development of the country. The reduction in the deforestation rate, to achieve the self imposed reduction in GEG
emission, must be measurable, permanent and monitored by Brazilian and International Research Institute/Organizations.
If Brazil stops incinerating its rich biodiversity (in large part yet unknown by science),, giving the future generations a chance
to use this natural asset in a more sustainable way, the country will voluntarily reduce its rate of GEG emissions. Obviously
this will have a cost, and in my opinion it should be paid by developed countries, if the countries reduction in deforestation
rates complies with the target set.
References
BURNHAM, R.J. & GRAHAM, A. The history of Neotropical vegetation: new developments and status. Ann. Missouri Bot.
Gard., v.86, n.2, p. 546-589, 1999.
BUSH, M.B. & OLIVEIRA, P. E. The rise and fall of the Refugial Hypothesis of Amazonian speciation: a paleoecological perspective. Biota Neotrop. 6(1): available at http://www.biotaneotropica.org.br/v6n1/en/abstract?point-of-view+bn00106012006
COLOMBO, A.F. & JOLY, C.A. 2008. Potential consequences of global climate change for arboreal species of the Atlantic
Forest of Brazil. Conserv. Biol. (submitted).
VIVO, M. & CARMIGNOTTO, A.P. 2004. Holocene vegetation change and the mammal faunas of South America and Africa.
J. Biogeogr. 31:943-957.
SIQUEIRA, M.F. & PETERSON, A.T. Consequences of global climate change for geographic distributions of Cerrado tree
species. Biota Neotrop. 3(2): available at http://www.biotaneotropica.org.br/v3n2/pt/abstract?article+BN00803022003.
THOMAS, C.D., CAMERON, A., GREEN, R.E., BAKLENES, M., BEAUMONT, L.J., COLLINGHAM, Y.C., ERASMUS,
B.F.N., SIQUEIRA, M.F., GRAIGNER, A., HANNAH, L., HUGHES, L., HUNTLEY, B., van JAARSVELD, A.S., ­MIDGLEY,
G.F. MILES, L., ORTEGA-HUERTA, M.A., PETERSON, A.T., PHILLIPS, O.L. & WILLIAMS, S.E. 2004. Extinction risk
from climate change. Nature 427:145-148.
Carlos Alfredo Joly
Department of Botany, Biology Institute, State University of Campinas, CP 6109, CEP 13083-970, Campinas/SP, Brazil
and Member of the Stirring Committee of the BIOTA/FAPESP Program
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Índice
Sobre a BIOTA NEOTROPICA............................................................................................................................................... 9
Instruções aos autores.............................................................................................................................................................. 11
Bibliotecas de depósito da versão impressa........................................................................................................................... 17
Artigos
Forrageamento de aves por frutos e insetos em restinga arbustiva, sudeste do Brasil
Verônica Souza da Mota Gomes, Bette A. Loiselle & Maria Alice S. Alves........................................................................21
Detecção de áreas de endemismo em duas escalas espaciais utilizando a Análise de Parcimônia de Endemismos:
região Neotropical e Mata Atlântica
Mário Sérgio Sigrist & Claudio José Barros de Carvalho..................................................................................................33
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas (Eigenmann, 1915) e Bryconamericus stramineus
Eigenmann, 1908 (Characiformes: Characidae) em riachos da bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná
Luzia da Silva Lourenço, Yzel Rondon Súarez & Alexandro Cezar Florentino...................................................................43
Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Rodrigo Barbosa Gonçalves & Carlos Roberto Ferreira Brandão.....................................................................................51
El zooplancton de un lago somero hipereutrófico de la región central de Argentina: cambios después de una década
Santiago Andrés Echaniz, Alicia María Vignatti & Pablo César Bunino............................................................................63
Taxocenose de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil
Thassya Christina dos Santos Schmidt, Itamar Alves Martins, Alvaro Luis Diogo Reigada & June Ferraz Dias..............73
O uso de praias arenosas com diferentes concentrações humanas por espécies de aves limícolas
(Charadriidae e Scolopacidae) neárticas no sudeste do Brasil
César Cestari.......................................................................................................................................................................83
Novas referências de rodofíceas marinhas bentônicas para o litoral brasileiro
José Marcos de Castro Nunes & Silvia Maria Pita de Beauclair Guimarães.....................................................................89
Nicho ecológico e aspectos da história natural de Phyllomedusa azurea (Anura: Hylidae, Phyllomedusinae) no
Cerrado do Brasil Central
Evellyn Borges de Freitas, Crizanto Brito De-Carvalho, Renato Gomes Faria, Renato de Carvalho Batista,
Cássio de Carvalho Batista, Welington Araújo Coelho & Adriana Bocchiglieri..............................................................101
Choanoflagelados Loricados da zona costeira do Atlântico Sul (~32°S) incluindo a descrição de
Diplotheca tricyclica sp. nov.
Marli Bergesch, Clarisse Odebrecht & Øjvind Moestrup..................................................................................................111
Composição e distribuição vertical de pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae),
em floresta ombrófila mista no sul do Brasil
Luciane Lubisco Fraga, Luciano Basso da Silva & Jairo Lizandro Schmitt.....................................................................123
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Modelos alométricos para estimativa de fitomassa de Floresta Atlântica secundária no Sudeste do Brasil
Déborah Moreira Burger & Welington Braz Carvalho Delitti..........................................................................................131
Inventários
As borboletas (Lepidoptera, Papilionoidea) do Campus Universitário Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil)
Carlos Eduardo Guimarães Pinheiro, Ivan Constantinov Malinov, Thiago Oliveira Andrade,
Jonas Brochado Maravalhas, Marcelo Brito Moussallem de Andrade, Luis Paulo Aguiar de Deus,
Luiz Gustavo Perrut Pedrosa & Gabriel Vargas Zanatta...................................................................................................139
Ictiofauna epígea e subterrânea na área cárstica da Serra do Ramalho, nordeste brasileiro, com listas de peixes troglóbios
e troglófilos no Brasil
George Mendes Taliaferro Mattox, Maria Elina Bichuette, Sandro Secutti1 & Eleonora Trajano...................................145
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro, Brasil
Thiago Carvalho Modesto, Flávia Soares Pessôa, Maria Carlota Enrici, Nina Attias, Tássia Jordão-Nogueira,
Luciana de Moraes Costa, Hermano Gomes Albuquerque & Helena de Godoy Bergallo................................................153
Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do Parque Estadual de Campos do Jordão
(São Paulo - Brasil)
Guilherme Rossi Gorni & Roberto da Gama Alves...........................................................................................................161
Anfíbios da Marambaia: um remanescente naturalmente isolado de restinga e Floresta Atlântica do Sudeste do Brasil
Hélio Ricardo da Silva, André Luiz Gomes de Carvalho & Gabriela Bueno Bittencourt-Silva........................................167
Revisões Temáticas
Estado do conhecimento dos macroturbelários (Platyhelminthes) do Brasil
Fernando Carbayo & Eudóxia Maria Froehlich...............................................................................................................177
Short Communications
Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia, Trivinho‑Strixino & Michailova (Diptera, Chironomidae)
vivendo no casco do cágado Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae) na região Neotropical
Thiago Simon Marques, Bruno de Oliveira Ferronato, Isabela Guardia, Ana Luiza Bonfin Longo,
Susana Trivinho-Strixino, Jaime Bertoluci & Luciano Martins Verdade...........................................................................201
Deslocamentos do golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) no estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil
Liliane Lodi, Leonardo Liberali Wedekin, Marcos Roberto Rossi-Santos & Milton César Marcondes............................205
Novos registros de espécies de mosquitos (Diptera: Culicidae) em Santa Catarina e Paraná (Brasil)
Gerson Azulim Müller, Eduardo Fumio Kuwabara, Jonny Edward Duque, Mario Antônio Navarro-Silva &
Carlos Brisola Marcondes.................................................................................................................................................211
Ontogenia e aspectos comportamentais da larva de Phasmahyla guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae)
Paulo Nogueira da Costa & Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva.....................................................................219
Notas sobre a distribuição, tamanho de grupo e comportamento do golfinho Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae)
na Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil
Leonardo Liberali Wedekin, Fábio Gonçalves Daura-Jorge, Marcos Roberto Rossi-Santos &
Paulo César Simões-Lopes.................................................................................................................................................225
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ocorrência de Atelocynus microtis (Sclater, 1882) na Floresta Nacional do Jamari, estado de Rondônia
Allyson Diaz Koester, Carlos Renato de Azevedo, Alexandre Vogliotti & José Maurício Barbanti Duarte......................231
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
9
Sobre a BIOTA NEOTROPICA
A revista BIOTA NEOTROPICA é editada pelo Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade, e publica resultados de pesquisa original, vinculadas ou não ao programa, que abordem a temática caracterização, conservação e uso sustentável da biodiversidade na região
Neotropical.
Serão considerados para publicação trabalhos cujo conteúdo, no todo ou em parte, não tenha sido e não venha a ser publicado em outro periódico,
pois os direitos autorais dos trabalhos publicados passam a ser da Biota Neotropica conforme Termo de Transferência assinado pelo(s) autores(as).
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• Artigos;
• Inventários;
• Short Communications/Notas;
• Revisões Temáticas;
• Revisões Taxonômicas;
• Chaves de Identificação
Na versão on line também serão aceitos, para divulgação, resumos de Dissertações e Teses.
A instituição responsável por esta publicação eletrônica é o Centro de Referência em Informação Ambiental/CRIA, sediado em Campinas, São
Paulo. A revista BIOTA NEOTROPICA é publicada apenas on-line, via internet, usando a rede mundial de computadores como plataforma. Visando
cumprir as exigências dos códigos nomenclaturais, 20 exemplares da BIOTA NEOTROPICA são impressos e depositados em bibliotecas de referência
no Brasil e no exterior.
Serão aceitos para publicação trabalhos em português, espanhol ou inglês. Todos os trabalhos, em qualquer categoria, deverão ter, obrigatoriamente, um
título, resumo e palavras-chave em inglês e os mesmos itens a escolher entre português e espanhol. Para maiores detalhes, consulte o item normas.
Excepcionalmente, em 2001 foi publicado apenas um número da Biota Neotropica, por isso todo material disponibilizado eletronicamente até
31 de dezembro de 2001 faz parte do volume 1, número 1/2. De 2002 a 2005 foram publicados dois números por ano, mas em função do crescimento
da demanda qualificada de trabalhos submetidos à publicação, a partir de 2006 foram publicados 3 números por ano e a partir de 2008 a revista passou
a ser trimestral. Todos trabalhos aprovados pela assessoria “ad hoc” e pela Comissão Editorial até 15 de março farão parte do número 1 do ano em
curso, os trabalhos aprovados até 15 de junho farão parte do número 2, e os trabalhos aprovados até 15 de setembro e 15 de dezembro farão parte,
respectivamente, dos números 3 e 4.
Todos os trabalhos publicados na BIOTA NEOTROPICA têm um endereço eletrônico individual, que aparece no Abstract e no Resumo, tanto da
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individual é composto pelo número que o manuscrito recebe quando submetido (001 no exemplo acima), o número do volume (08), o número do
fascículo (02) e o ano (2008).
Com exceção dos Resumos de Dissertação ou Tese, cuja publicação é uma reprodução exata e fiel do texto impresso na respectiva tese ou dissertação, todos os trabalhos submetidos à publicação na BIOTA NEOTROPICA serão avaliados por pelo menos dois assessores “ad hoc”. A BIOTA
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Na fase de implantação da Biota Neotropica, e de desenvolvimento das ferramentas eletrônicas a associadas, o apoio financeiro da FAPESP e do
CNPq cobria o custo de produção dos PDF, o custo de impressão das 20 cópias impressas, depositadas em bibliotecas de referência no Brasil e no
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abrange, é necessário desenvolvermos mecanismos de sustentabilidade da Biota Neotropica a médio e longo prazo. Neste sentido a Comissão Editorial
da Biota Neotropica instituiu, a partir de 1º de março de 2007, a cobrança de uma taxa de R$ 25,00 (vinte e cinco reais) por página impressa de cada
artigo publicado a partir do número 7(2). Este valor cobre os custos de produção do PDF, bem como da impressão e envio das cópias impressas às
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aos autores no estágio final de editoração do trabalho aceito para publicação.
Visando atender as exigências dos Códigos Nomenclaturais de Botânica e Zoologia 20 cópias impressas da Biota Neotropica são depositadas em
bibliotecas de referência no Brasil e no Exterior. Os autores de novos nomes ou combinações devem verificar se este procedimento atende às normas
específicas do seu grupo taxonômico antes da submissão do manuscrito, pois a Comissão Editorial não se responsabiliza por esta verificação.
Esta publicação é financiada com recursos da Fundação de Amparo
à Pesquisa do Estado de São Paulo/FAPESP (Processo 07/50856-8).
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Instruções aos Autores
Os trabalhos submetidos à revista BIOTA NEOTROPICA devem ser enviados eletronicamente para o e-mail [email protected] ou então em CD para o endereço abaixo:
Revista BIOTA NEOTROPICA
a/c Dr. CARLOS ALFREDO JOLY
Departamento de Botânica - IB/UNICAMP
CP 6109, CEP 13083-970, Campinas, SP, Brasil
Manuscritos que estejam de acordo com as normas serão enviados a assessores científicos selecionados pela Comissão
Editorial. Em cada caso, o parecer será transmitido anonimamente aos autores. A aceitação dos trabalhos depende da decisão
da Comissão Editorial. Ao submeter o manuscrito, defina em que categoria (Artigo, Short Communication etc.) deseja publicálo e indique uma lista de, no mínimo, quatro possíveis assessores(as), 2 do exterior no caso de trabalhos em inglês, com as
respectivas instituições e e-mail.No caso de manuscritos em inglês, indicar pelo menos 2 revisores estrangeiros, de preferência
de países de língua inglesa. O trabalho somente receberá data definitiva de aceitação após aprovação pela Comissão Editorial,
quanto ao mérito científico e conformidade com as normas aqui estabelecidas. Essas normas valem para trabalhos em todas as
categorias, exceto quando explicitamente informado.
Desde 1º de março de 2007 a Comissão Editorial da Biota Neotropica instituiu a cobrança de uma taxa de R$ 25,00 (vinte
e cinco reais) por página impressa de cada artigo publicado a partir do número 7(2). Este valor cobre os custos de produção do
PDF, bem como da impressão e envio das cópias impressas às bibliotecas de referência. Os demais custos - de manutenção do
site e das ferramentas eletrônicas - continuarão a depender de auxílios das agências de fomento à pesquisa.
Ao submeter o manuscrito: a) defina em que categoria (Artigo, Short Communication etc.) deseja publicá-lo; b) indique
uma lista de, no mínimo, quatro possíveis assessores(as), com as respectivas instituições e e-mail; c) manifeste por escrito a
concordância com o pagamento da taxa de R$ 25,00 (vinte e cinco reais) por página impressa, caso seu trabalho seja aceito para
publicação na Biota Neotropica.
Os trabalhos deverão ser enviados em arquivos em formato DOC (MS-Word for Windows versão 6.0 ou superior) ou,
preferencialmente, em formato RTF (Rich Text Format). Os trabalhos poderão conter os links eletrônicos que o autor julgar
apropriados. A inclusão de links eletrônicos é encorajada pelos editores por tornar o trabalho mais rico. Os links devem ser
incluídos usando-se os recursos disponíveis no MS-Word para tal. Antes de serem publicados, todos os trabalhos terão sua formatação gráfica refeita, de acordo com padrões pré-estabelecidos pela Comissão Editorial. para cada categoria, antes de serem
publicados. As imagens e tabelas pertencentes ao trabalho serão inseridas no texto final, a critério dos Editores, de acordo com
os padrões previamente estabelecidos. Os editores se reservam o direito de incluir links eletrônicos apenas às referências internas a figuras e tabelas citadas no texto, assim como a inclusão de um índice, quando julgarem apropriado. O PDF do trabalho
em sua formatação final será apresentado ao autor para que seja aprovado para publicação. Fica reservado ainda aos editores,
o direito de utilização de imagens dos trabalhos publicados para a composição gráfica do site.
Pontos de Vista
Esta seção servirá de fórum para a discussão acadêmica de um tema relevante para o escopo da revista. A convite do Editor
Chefe um(a) pesquisador(a) escreverá um artigo curto, expressando de uma forma provocativa o(s) seu(s) ponto(s) de vista
sobre o tema em questão. A critério da Comissão Editorial. a revista poderá publicar respostas ou considerações de outros
pesquisadores(as) estimulando a discussão sobre o tema. As opiniões expressas no Ponto de Vista e na(s) respectiva(s) resposta(s)
são de inteira responsabilidade do(s) autor(es).
Resumos de Teses e Dissertações
Deverão ser enviados para a Comissão Editorial:
• nomes completos do autor e orientador com filiação, endereço e e-mail;
• cópia do resumo da tese/dissertação em inglês e em português ou espanhol exatamente como aprovado para a versão final
da mesma;
• títulos em inglês e em português ou espanhol;
• palavras-chave em inglês e em português ou espanhol, evitando a repetição de palavras já utilizadas no título
• cópia da Ficha Catalográfica como publicada na versão final da tese/dissertação.
Poderão ser indicadas as referências bibliográficas de artigos resultantes da tese/dissertação.
Resumos, Abstracts e Fichas Catalográficas publicadas nesta seção da BIOTA NEOTROPICA são cópias fiéis da
respectiva Tese/Dissertação de Mestrado/Doutorado. Portanto, não são publicações, não passam pelo crivo da Comissão
Editorial., não serão incluídas na versão impressa depositada nas bibliotecas de referência e são de inteira responsabilidade
do(a) autor(a).
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Para a publicação de trabalhos nas demais categorias:
Ao serem submetidos, os trabalhos enviados à revista BIOTA NEOTROPICA devem ser divididos em dois arquivos:
um primeiro arquivo contendo todo o texto do manuscrito, incluindo o corpo principal do texto (primeira página, resumo,
introdução, material, métodos, resultados, discussão, agradecimentos e referências), as tabelas e as legendas das figuras; e
um segundo arquivo contendo as figuras. Estas deverão ser submetidas em baixa resolução (e.g., 72 dpi para uma figura de
9 x 6 cm), de forma que o arquivo de figuras não exceda 2 MBytes. Em casos excepcionais, poderão ser submetidos mais
de um arquivo de figuras, sempre respeitando o limite de 2 MBytes por arquivo. É encorajada, como forma de reduzir o
tamanho do(s) arquivo(s) de figura, a submissão em formatos compactados (e.g., ZIP). É imprescindível que o autor abra
os arquivos que preparou para submissão e verifique, cuidadosamente, se as figuras, gráficos ou tabelas estão, efetivamente,
no formato desejado. Após o aceite definitivo do manuscrito o(s) autor(es) deverá(ão) subdividir o trabalho em um conjunto
específico de arquivos, com os nomes abaixo especificados, de acordo com seus conteúdos. Os nomes dos arquivos deverão
ter a extensão apropriada para o tipo de formato utilizado (.rtf, para arquivos em Rich Text Format,.doc para MS-Word,.gif
para imagens em GIF,.jpg para imagens em JPEG etc.), devem ser escritos em letras minúsculas e não devem apresentar
acentos, hífens, espaços ou qualquer caractere extra. Nesta submissão final, as figuras deverão ser apresentadas em alta
resolução. Em todos os textos deve ser utilizada, como fonte básica, Times New Roman, tamanho 10. Nos títulos das seções
usar tamanho 12. Podem ser utilizados negritos, itálicos, sublinhados, subscritos e superscritos, quando pertinente. Evite,
porém, o uso excessivo desses recursos. Em casos especiais (ver fórmulas abaixo), podem ser utilizadas as seguintes fontes:
Courier New, Symbol e Wingdings.
Documento principal
Um único arquivo chamado Principal.rtf ou Principal.doc com os títulos, resumos e palavras-chave em português
ou espanhol e inglês, texto integral do trabalho, referências bibliográficas, tabelas e legendas de figuras. Esse arquivo não
deve conter figuras, que deverão estar em arquivos separados, conforme descrito a seguir. O manuscrito deverá seguir o
seguinte formato:
Título conciso e informativo
• Títulos em português ou espanhol e em inglês (Usar letra maiúscula apenas no início da primeira palavra e quando for
pertinente, do ponto de vista ortográfico ou de regras científicas pré-estabelecidas);
• Título resumido
Autores
• Nome completo dos autores com numerações (sobrescritas) para indicar as respectivas filiações
• Filiações e endereços completos, com links eletrônicos para as instituições. Indicar o autor para correspondência e respectivo e-mail
Resumos/Abstract - com no máximo, 300 palavras
• Título em inglês e em português ou espanhol
• Resumo em inglês (Abstract)
• Palavras-chave em inglês (Key words) evitando a repetição de palavras já utilizadas no título
• Resumo em português ou espanhol
• Palavras-chave em português ou espanhol evitando a repetição de palavras já utilizadas no título As palavras-chave devem
ser separadas por vírgula e não devem repetir palavras do título. Usar letra maiúscula apenas quando for pertinente, do
ponto de vista ortográfico ou de regras científicas pré-estabelecidas.
Corpo do Trabalho
1. Seções
No caso do trabalho estar nas categorias “Artigo Científico”, “Short Communication”, “Inventário” e “Chave de ­Identificação”,
ele deverá ter a seguinte estrutura:
• Introdução (Introduction)
• Material e Métodos (Material and Methods)
• Resultados (Results)
• Discussão (Discussion)
• Agradecimentos (Acknowledgments)
• Referências bibliográficas (References)
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A critério do autor, os itens Resultados e Discussão podem ser fundidos no caso de Short Communications. Não use notas
de rodapé, inclua a informação diretamente no texto, pois torna a leitura mais fácil e reduz o número de links eletrônicos do
manuscrito.
2. Casos especiais
No caso da categoria “Inventários” a listagem de espécies, ambientes, descrições, fotos etc., devem ser enviadas separadamente para que possam ser organizadas conforme formatações específicas. Além disso, para viabilizar o uso de ferramentas
eletrônicas de busca, como o XML, a Comissão Editorial enviará aos autores dos trabalhos aceitos para publicação instruções
específicas para a formatação da lista de espécies citadas no trabalho. Na categoria “Chaves de Identificação” a chave em si
deve ser enviada separadamente para que possa ser formatada adequadamente. No caso de referência de material coletado é
obrigatória a citação das coordenadas geográficas do local de coleta. Sempre que possível a citação deve ser feita em graus,
minutos e segundos (Ex. 24° 32’ 75” S e 53° 06’ 31” W). No caso de referência a espécies ameaçadas especificar apenas graus
e minutos.
3. Numeração dos subtítulos
O título de cada seção deve ser escrito sem numeração, em negrito, apenas com a inicial maiúscula (Ex. Introdução, Material
e Métodos etc.). Apenas dois níveis de subtítulos serão permitidos, abaixo do título de cada seção. Os subtítulos deverão ser
numerados em algarismos arábicos seguidos de um ponto para auxiliar na identificação de sua hierarquia quando da formatação
final do trabalho. Ex. Material e Métodos; 1. Subtítulo; 1.1. Sub-subtítulo).
4. Citações bibliográficas
Colocar as citações bibliográficas de acordo com o seguinte padrão:
Silva (1960) ou (Silva 1960)
Silva (1960, 1973)
Silva (1960a, b)
Silva & Pereira (1979) ou (Silva & Pereira 1979)
Silva et al. (1990) ou (Silva et al. 1990)
(Silva 1989, Pereira & Carvalho 1993, Araújo et al. 1996, Lima 1997)
Citar referências a resultados não publicados ou trabalhos submetidos da seguinte forma: (A.E. Silva, dados não publicados). Em trabalhos taxonômicos, detalhar as citações do material examinado, conforme as regras específicas para o tipo de
organismo estudado.
5. Números e unidades
Citar números e unidades da seguinte forma:
• escrever números até nove por extenso, a menos que sejam seguidos de unidades;
• utilizar, para número decimal, vírgula nos artigos em português ou espanhol (10,5 m) ou ponto nos escritos em inglês
(10.5 m);
• utilizar o Sistema Internacional de Unidades, separando as unidades dos valores por um espaço (exceto para porcentagens,
graus, minutos e segundos);
• utilizar abreviações das unidades sempre que possível. Não inserir espaços para mudar de linha caso a unidade não caiba
na mesma linha.
6. Fórmulas
Fórmulas que puderem ser escritas em uma única linha, mesmo que exijam a utilização de fontes especiais (Symbol,
­ ourier New e Wingdings), poderão fazer parte do texto. Ex. a = p.r2 ou Na2HPO, etc. Qualquer outro tipo de fórmula ou
C
equação deverá ser considerada uma figura e, portanto, seguir as regras estabelecidas para figuras.
7. Citações de figuras e tabelas
Escrever as palavras por extenso (Ex. Figura 1, Tabela 1, Figure 1, Table 1)
8. Referências bibliográficas
Adotar o formato apresentado nos seguintes exemplos, colocando todos os dados solicitados, na seqüência e com a pontuação
indicadas, não acrescentando itens não mencionados:
FERGUSON, I.B. & BOLLARD, E.G. 1976. The movement of calcium in woody stems. Ann. Bot. 40(6):1057-1065.
SMITH, P.M. 1976. The chemotaxonomy of plants. Edward Arnold, London.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
SNEDECOR, G.W. & COCHRAN, W.G. 1980. Statistical methods. 7 ed. Iowa State University Press, Ames.
SUNDERLAND, N. 1973. Pollen and anther culture. In Plant tissue and cell culture (H.F. Street, ed.). Blackwell Scientific
Publications, Oxford, p.205-239.
BENTHAM, G. 1862. Leguminosae. Dalbergiae. In Flora Brasiliensis (C.F.P. Martius & A.G. Eichler, eds). F. Fleischer, Lipsiae, v.15, pars 1, p.1-349.
MANTOVANI, W., ROSSI, L., ROMANIUC NETO, S., ASSAD-LUDEWIGS, I.Y., WANDERLEY, M.G.L., MELO, M.M.R.F.
& TOLEDO, C.B. 1989. Estudo fitossociológico de áreas de mata ciliar em Mogi-Guaçu, SP, Brasil. In Simpósio sobre mata
ciliar (L.M. Barbosa, coord.). Fundação Cargil, Campinas, p.235-267.
STRUFFALDI-DE VUONO, Y. 1985. Fitossociologia do estrato arbóreo da floresta da Reserva Biológica do Instituto de Botânica
de São Paulo, SP. Tese de doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
FISHBASE. http://www.fishbase.org/home.htm (último acesso em dd/mmm/aaaa)
Abreviar títulos dos periódicos de acordo com o “World List of Scientific Periodicals” (http://library.caltech.edu/reference/
abbreviations/) ou conforme o banco de dados do Catálogo Coletivo Nacional (CCN -IBICT) (busca disponível em http://www.
ct.ibict.br:82/ccn/owa/ccn_consulta ).
Para citação dos trabalhos publicados na BIOTA NEOTROPICA seguir o seguinte exemplo:
PORTELA, R.C.Q. & SANTOS, F.A.M. 2003. Alometria de plântulas e jovens de espécies arbóreas: copa x altura. Biota
Neotrop. 3(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v3n2/pt/abstract?article+BN00503022003 (último acesso em dd/mm/aaaa)
Todos os trabalhos publicados na BIOTA NEOTROPICA têm um endereço eletrônico individual, que aparece imediatamente
abaixo do(s) nome(s) do(s) autor(es) no PDF do trabalho. Este código individual é composto pelo número que o manuscrito
recebe quando submetido (005 no exemplo acima), o número do volume (03), o número do fascículo (02) e o ano (2003).
9. Tabelas
Nos trabalhos em português ou espanhol os títulos das tabelas devem ser bilíngües, obrigatoriamente em português/espanhol
e em inglês, e devem estar na parte superior das respectivas tabelas. O uso de duas línguas facilita a compreensão do conteúdo
por leitores do exterior quando o trabalho está em português. As tabelas devem ser numeradas sequencialmente com números
arábicos.
Caso uma tabela tenha uma legenda, essa deve ser incluída nesse arquivo, contida em um único parágrafo, sendo identificada
iniciando-se o parágrafo por Tabela N, onde N é o número da tabela.
10. Figuras
Mapas, fotos, gráficos são considerados figuras. As figuras devem ser numeradas sequencialmente com números arábicos.
Na submissão inicial do trabalho, as imagens devem ser enviadas na menor resolução possível, para facilitar o envio eletrônico do trabalho para assessoria “ad hoc”.
Na submissão inicial, todas as figuras deverão ser inseridas em um arquivo único, tipo ZIP, de no máximo 2 MBytes. Em
casos excepcionais, poderão ser submetidos mais de um arquivo de figuras, sempre respeitando o limite de 2 MBytes por arquivo. É encorajada, como forma de reduzir o tamanho do(s) arquivo(s) de figura, a submissão em formatos compactados. Para
avaliação da editoria e assessores, o tamanho dos arquivos de imagens deve ser de 10 x 15 cm com 72 dpi de definição (isso
resulta em arquivos JPG da ordem de 60 a 100 Kbytes). O tamanho da imagem deve, sempre que possível, ter uma proporção
de 3 x 2 ou 2 x 3 cm entre a largura e altura.
No caso de pranchas os textos inseridos nas figuras devem utilizar fontes sans-serif, como Arial ou Helvética, para maior
legibilidade. Figuras compostas por várias outras devem ser identificadas por letras (Ex. Figura 1a, Figura 1b). Utilize escala
de barras para indicar tamanho. As figuras não devem conter legendas, estas deverão ser especificadas em arquivo próprio.
Quando do aceite final do manuscrito, as figuras deverão ser apresentadas com alta resolução e em arquivos separados. Cada
arquivo deve ser denominado como figura N.EXT, onde N é o número da figura e EXT é a extensão, de acordo com o formato
da figura, ou seja, jpg para imagens em JPEG, gif para imagens em formato gif, tif para imagens em formato TIFF, bmp para
imagens em formato BMP. Assim, o arquivo contendo a figura 1, cujo formato é tif, deve se chamar figura1.tif. Uma prancha
composta por várias figuras a, b, c, d é considerada uma figura. Aconselha-se o uso de formatos JPEG e TIFF para fotografias
e GIF ou BMP para gráficos. Outros formatos de imagens poderão também ser aceitos, sob consulta prévia. Para desenhos e
gráficos os detalhes da resolução serão definidos pela equipe de produção do PDF em contacto com os autores.
As legendas das figuras devem fazer parte do arquivo texto Principal.rtf ou Principal.doc. inseridas após as referências
bibliográficas. Cada legenda deve estar contida em um único parágrafo e deve ser identificada, iniciando-se o parágrafo por
Figura N, onde N é o número da figura. Figuras compostas podem ou não ter legendas independentes.
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Nos trabalhos em português ou espanhol todas as legendas das figuras devem ser bilíngües, obrigatoriamente, em português/
espanhol e em inglês. O uso de duas línguas facilita a compreensão do conteúdo por leitores do exterior quando o trabalho está
em português.
11. Arquivo de conteúdo
Todas as submissões deverão conter necessariamente 4 arquivos: carta encaminhamento (doc ou rtf) indicando título do
manuscrito, autores e filiação, autor para correspondência (email) e manifestando por escrito a concordância com o pagamento
da taxa de R$ 25,00 (vinte e cinco reais) por página impressa, caso o trabalho seja aceito para publicação na Biota Neotropica;
principal (doc ou rtf), reunindo todos os arquivos de texto do trabalho; figuras (doc ou zip) - pode haver mais de um arquivo
figuras (figuras 1, figuras 2...) se o tamanho ultrapassar 2Mb; assessores (doc ou rtf), com a indicação dos possíveis assessores
para o trabalho. Os arquivos podem ser enviados separadamente ou incluídos em um único arquivo zip.
Juntamente com os arquivos que compõem o artigo, deve ser enviado um arquivo denominado Índice.doc ou Índice.rtf, que
contenha a relação dos nomes de todos os arquivos que fazem parte do documento, especificando um por linha.
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Bibliotecas de depósito da versão impressa
FUNDAÇÃO BIBLIOTECA NACIONAL
Depósito Legal
Departamento de Processos Técnicos
Av Rio Branco, 219/239 - 3o. andar
20040-008 - RIO DE JANEIRO/RJ
BRASIL
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA
AMAZÔNIA/INPA
Biblioteca - Av. André Araújo, 2936
Caixa Postal 478
69083-000 - MANAUS/AM
BRASIL
MUSEU PARAENSE EMILIO GOELDI
Biblioteca Domingos Soares Ferreira Penna
Departamento de Documentação e Informação (DOC)
Av. Perimetral 1901,
Caixa Postal 399
66077-530 - BELÉM/PA
BRASIL
BIBLIOTECA DO MUSEU NACIONAL
Av. General Herculano Gomes s/n
Horto Botânico - Quinta da Boa Vista
20942-360 - RIO DE JANEIRO/RJ
BRASIL
JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO
Biblioteca Barbosa Rodrigues
R. Jardim Botânico, 1008
22460-000 - RIO DE JANEIRO/RJ
BRASIL
BIBLIOTECA DO MUSEU DE ZOOLOGIA/USP
Av. Nazaré 481
04263-000 - SÃO PAULO/SP
BRASIL
BIBLIOTECA DO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS/
USP
Ed. Paulo Sawaya - Centro Didático
Rua do Matão, 303
05508-900 - SÃO PAULO/SP
BRASIL
BIBLIOTECA DO INSTITUTO DE
BIOLOGIA/UNICAMP
Cidade Universitária “Zeferino Vaz”
Caixa Postal 6109
13083-970 - CAMPINAS/SP
BRASIL
http://www.biotaneotropica.org.br
BRITISH LIBRARY
Boston Spa
Weteherby - West Yorkshire
LS23 7BQ
UK
ROYAL BOTANIC GARDENS KEW
Library & Archives
Kew
Surrey TW9 3AB
UK
LIBRARY SMITHSONIAN INSTITUTION
NMHN Room 51, Stop 154
Washington, DC
20013-7012
MISSOURI BOTANICAL GARDEN LIBRARY
P.O. Box 299
Saint Louis, Missouri 63166-0299
USA
CSIRO/ BLACK MOUNTAIN LIBRARY
GPO Box 109
Canberra ACT 2601
AUSTRALIA
BIBLIOTECA DEL INSTITUTO DE BIOLOGIA,
UNAM
3er. Circuito Exterior Jardín Botánico Cidade
Universitaria
Mexico, DF 04510
A.P. 70-233
MEXICO
FREIE UNIVERSITÄT BERLIN
ZE Botanischer Garten und Botanisches Museum
Bibliothek/Library
Königin-Luise-Str. 6-8
D-14191 Berlin
GERMANY
SOUTH AFRICAN NATION
AL BIODIVERSITY INSTITUTE (SANBI)
Mary Gunn Library
Private Bag X101
0001 Pretoria
SOUTH AFRICA
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19
Artigos
Forrageamento de aves por frutos e insetos em restinga arbustiva, sudeste do Brasil
Verônica Souza da Mota Gomes, Bette A. Loiselle & Maria Alice S. Alves........................................................................21
Detecção de áreas de endemismo em duas escalas espaciais utilizando a Análise de Parcimônia de Endemismos:
região Neotropical e Mata Atlântica
Mário Sérgio Sigrist & Claudio José Barros de Carvalho..................................................................................................33
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas (Eigenmann, 1915) e Bryconamericus stramineus
Eigenmann, 1908 (Characiformes: Characidae) em riachos da bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná
Luzia da Silva Lourenço, Yzel Rondon Súarez & Alexandro Cezar Florentino...................................................................43
Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Rodrigo Barbosa Gonçalves & Carlos Roberto Ferreira Brandão.....................................................................................51
El zooplancton de un lago somero hipereutrófico de la región central de Argentina: cambios después de una década
Santiago Andrés Echaniz, Alicia María Vignatti & Pablo César Bunino............................................................................63
Taxocenose de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil
Thassya Christina dos Santos Schmidt, Itamar Alves Martins, Alvaro Luis Diogo Reigada & June Ferraz Dias..............73
O uso de praias arenosas com diferentes concentrações humanas por espécies de aves limícolas
(Charadriidae e Scolopacidae) neárticas no sudeste do Brasil
César Cestari.......................................................................................................................................................................83
Novas referências de rodofíceas marinhas bentônicas para o litoral brasileiro
José Marcos de Castro Nunes & Silvia Maria Pita de Beauclair Guimarães.....................................................................89
Nicho ecológico e aspectos da história natural de Phyllomedusa azurea (Anura: Hylidae, Phyllomedusinae) no
Cerrado do Brasil Central
Evellyn Borges de Freitas, Crizanto Brito De-Carvalho, Renato Gomes Faria, Renato de Carvalho Batista,
Cássio de Carvalho Batista, Welington Araújo Coelho & Adriana Bocchiglieri..............................................................101
Choanoflagelados Loricados da zona costeira do Atlântico Sul (~32°S) incluindo a descrição de
Diplotheca tricyclica sp. nov.
Marli Bergesch, Clarisse Odebrecht & Øjvind Moestrup..................................................................................................111
Composição e distribuição vertical de pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae),
em floresta ombrófila mista no sul do Brasil
Luciane Lubisco Fraga, Luciano Basso da Silva & Jairo Lizandro Schmitt.....................................................................123
Modelos alométricos para estimativa de fitomassa de Floresta Atlântica secundária no Sudeste do Brasil
Déborah Moreira Burger & Welington Braz Carvalho Delitti..........................................................................................131
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Birds foraging for fruits and insects in shrubby
restinga vegetation, southeastern Brazil
Verônica Souza da Mota Gomes1,3,4, Bette A. Loiselle2 & Maria Alice S. Alves3
1
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ,
Ilha do Fundão, CCS, Bloco A, Sala A1 008,
CP 68020, CEP 21941-590, Rio de Janeiro, RJ, Brazil, www.ufrj.br
2
Department of Biology, 8001, Natural Bridge Road, University of Missouri,
St. Louis, St. Louis, MO 63121-4499, USA, www.umsl.edu
3
Departamento de Ecologia, IBRAG, Universidade do Estado do Rio de Janeiro – UERJ,
Rua São Francisco Xavier, 524, Maracanã, CEP 20550-011, Rio de Janeiro, RJ, Brazil,
e-mail: [email protected], www.uerj.br
4
Corresponding author: Verônica Souza da Mota Gomes, e-mail: [email protected]
GOMES, V.S.M., LOISELLE, B.A. & ALVES, M.A.S. 2008. Birds foraging for fruits and insects in shrubby
restinga vegetation, southeastern Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/
abstract?article+bn00208042008.
Abstract: Understanding how birds use vegetation to obtain food resources has implications for habitat conservation
and management. Restinga is a poorly known and threatened tropical habitat, associated to the Atlantic forest,
that could benefit from this kind of information to know which plants can be used and dispersed by birds that
can help on the maintenance of this habitat. Frugivorous and insectivorous birds are important components
of tropical ecosystems, such as restinga. To provide more information regarding the ecology of restinga, we
studied the feeding behavior and spatial use of this vegetation by birds at Restinga de Jurubatiba National Park,
southeastern Brazil. We found that feeding behavior was similar to that recorded for the same species in other
vegetation types. In addition, spatial use of the restinga vegetation by the most abundant species did not overlap
greatly, except for two insectivorous species that used different foraging maneuvers and two frugivorous birds
that foraged in flocks. The two most abundant species were generalists in their diet and were capable of feeding
at the ground level on sand substrate.
Keywords: Atlantic forest, behavior, diet, Mimus gilvus, Zonotrichia capensis.
GOMES, V.S.M., LOISELLE, B.A. & ALVES, M.A.S. 2008. Forrageamento de aves por frutos e insetos
em restinga arbustiva, sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/
abstract?article+bn00208042008.
Resumo: O conhecimento das estratégias de uso da vegetação pela fauna para forrageio tem implicações para
conservação e manejo de habitats. Restinga é um ambiente tropical, associado à Mata Atlântica, ameaçado e ainda
pouco conhecido que poderia se beneficiar desse tipo de informação para conhecer quais espécies de plantas
podem ser utilizadas e dispersas por aves que atuem na manutenção deste habitat. Aves frugívoras e insetívoras
são importantes componentes de ecossistemas tropicais, como a restinga. Para fornecer mais informações sobre
a ecologia da restinga, nós estudamos o comportamento de forrageio e o uso do espaço das aves no Parque
Nacional da Restinga de Jurubatiba, sudeste do Brasil. Nós encontramos que os comportamentos de forrageio
foram similares àqueles registrados para as mesmas espécies em outros ambientes. Além disso, o uso do espaço
da vegetação de restinga pelas espécies mais abundantes não apresentou grande sobreposição, exceto por duas
espécies insetívoras que usaram manobras de forrageio diferentes e duas aves frugívoras que forragearam em
bando. As duas espécies mais abundantes foram generalistas em suas dietas e foram capazes de forragear no
chão sobre areia nua.
Palavras-chave: Mata Atlântica, comportamento, dieta, Mimus gilvus, Zonotrichia capensis.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
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Gomes, V.S.M. et al.
Introduction
Foraging ecology of birds often is limited by foliage structure,
plant height and life forms and, therefore, plant community composition influences the ecology and composition of bird communities
(Robinson & Holmes 1982, 1984, Holmes & Recher 1986, Parker
1986, Whelan 2001, Hasui et al. 2007). Furthermore, some birds forage
preferentially on certain plant species (e.g., Parker 1986, Warburton
et al. 1992), such as conifer trees of economic importance (Airola &
Barrett 1985). Birds also are known to forage at different heights in
the same plant species as shown by the classic work of MacArthur
(1958) and others (Holmes et al. 1979, Parker 1986). This pattern
corroborates the idea that closely-related species that co-occur rarely
use the same habitat in the same way, avoiding competition for limited resources (Wiens 1989). Past and present selection, therefore,
influences the ecology of interactions within any vegetation type, as
well as the strength of those interactions. Some changes in vegetation
structure and composition caused by deforestation may disrupt those
interactions and change bird community composition (­Canterbury et al.
2000, Gabbe et al. 2002, Sekercioglu 2002). Therefore, understanding
how birds specifically use vegetation and individual plant species to
obtain food resources likely has implications for habitat conservation
and management, pointing out important plant species or structures
that could be chosen for habitat restoration, which could attract seed
dispersers to the area (Meli 2003), resulting in acceleration of forest
succession (McClanahan & Wolfe 1993).
Frugivorous birds are important components of ecosystems,
as they influence plant regeneration through seed dispersal (Stiles
1992, Gorchov et al. 1993, Pizo 1997, Howe & Miriti 2000, Bleher
& Bohning-Gaese 2001). However, foraging behavior of birds may
influence their effectiveness as dispersers (Sorensen 1984, Schupp
1993, Witmer & Van Soest 1998). Similarly, insectivorous birds are
important components of ecosystems as they may control populations
of insect herbivores on certain plant species (Van Ball et al. 2003);
their preferences for some foraging microhabitats generally determine
what species or type of prey are eaten (Wolda 1990).
Restinga is a coastal Brazilian ecosystem that is geologically
recent and relatively poor in the number of endemic species; flora
and fauna of restinga are typical of the Atlantic forest (Rizzini
1979, ­Lacerda et al. 1993, Cerqueira 2000, Reis & Gonzaga 2000,
Alves et al. 2004). However, there is little ecological information on
restinga birds to confirm whether they have similar habits to other
tropical ecosystems, including other vegetation types within the
Atlantic forest region (but see Novaes 1950, Venturini et al. 1996,
Castiglioni 1998, Argel-de-Oliveira 1999, Scherer et al. 2007).
The seasonal presence of non-breeding birds (Gonzaga et al. 2000,
Alves et al. 2004) and the great threat to restinga from farmers and
construction of second homes along the beach (Lacerda et al. 1993)
highlight the importance of ecological studies that may inform conservation measures. Furthermore, marginal habitats to the Atlantic
forest as restingas are often neglected in conservation strategies
(Scarano 2002).
The main goal of the present study is to examine spatial use of
restinga vegetation by the most common terrestrial birds when foraging on fruits and/or arthropods. In addition, we present information
on general foraging ecology of 37 other bird species that also feed
on fruits and arthropods in restinga. By indicating what plants birds
prefer to forage on and how they partition space during foraging, we
expect to contribute to support conservation of restinga vegetation.
Material and Methods
Data were collected in the Restinga de Jurubatiba National Park
(22° 17’ S and 41° 41’ W), created in 1998 in Macaé, on the north
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shore of Rio de Janeiro State. This region is a holocenic sandy plain
covered by a mosaic of plant communities called restinga. The landscape is also marked by the presence of many coastal lakes with various salinity levels. Climate is characterized by a wet season between
October and April and a drier season between May and September.
Mean annual rainfall is 1200 mm and temperature 22.6° C. The
dominant plant formation is the Open Clusia Formation, formed by
patches of vegetation that cover 20 to 48% of the soil and reach 5 m
high, with few small plants in between. The Park also includes forest
formations, Ericaceae Shrub Formation and other formations with
smaller plants, totaling ten plant communities (Henriques et al. 1986,
Araujo et al. 1998, Pimentel 2002). The present study was developed
in the Open Clusia Formation in two sites: next to “Lagoa Comprida”
(22° 16’ 41’’ S and 41° 39’ 41’’ W) and approximately two kilometers
to northeast from that site (22° 16’ 13.2’’ S and 41° 38’ 50.3’’ W).
Observations were made between 6:00 and 12:00 h and between
13:00 and 18:00 h, walking along three parallel transects in each
site. Each trail was approximately 200 m long and 50 m distant from
any other transect. We walked at a constant speed until a foraging
bird was detected; the bird was followed until lost. During 100 h of
observations, we recorded the following information: bird species
(following Dunning 1989, Sick 1997, and museum collections for
Elaenia spp.), plant species (when possible), foraging height, foraging
position (relative to plant height), food item and foraging behavior
(maneuver). Foraging maneuvers were characterized as one of nine
types (adapted from Remsen & Robinson 1990), and then grouped
into five categories: glean, on-perch maneuvers (reach, hang), sally
(sally-strike, sally-pounce, sally-hover), ground maneuver (leap,
lunge), and hawk. Food items considered were fruits and arthropods,
and to determine predominance of one or the other in each species’
diet, we considered the occurrence of those items in fecal samples and
observations. Fecal samples were obtained from all birds captured,
except for Columbina spp. (essentially seed-eaters), Trochilidae (essentially nectar-feeders) and nocturnal birds during 3640 net-hours
(2.5 x 12 m; 36 mm mesh). Common names are as in Dunning (1989)
and authors and years from CBRO (2007).
We determined the relative availability of plant species to evaluate the foraging sites available and used by birds. Shrubs and trees
(with 2.5 cm DBH or greater) with 0.5 m or taller were sampled using
the point-centered quarter method (Sylvestre & Rosa 2002). In each
sample area, two transects separated by 40 m, with 25 points spaced
at 10 m intervals were sampled; this resulted in a total of 400 plants
sampled. At each sample point, we identified and measured the distance and circumference at 0.5 m height for the four plants closest
to each point. We then calculated the Importance Value Index (IVI,
Brower & Zar 1984) for each species, taking into account relative
frequency (in 100 points), relative abundance and relative cover (basal
area at 0.5 m high). Availability of each plant species was calculated
as the total IVI for that species. From the available plants, 35% were
identified only to morphospecies. We estimated the preference of bird
species for each plant species using Jacobs’ index:
D = (u - p) / (u + p – 2 up)
(1)
where:
u is proportion of that plant species used by the bird species, and
p is proportion of plant species available (Jacobs 1974). Only the
plant species used when foraging for arthropods were used in this
analysis, as fruit consumption depends on variables other than plant
availability (e.g., fruit size, fruit abundance, chemistry) and will be
discussed elsewhere. From the species used by the birds, only five
species were not identified.
Here we include in each statistical analysis only the bird species
with at least five independent observations for each variable (height,
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Birds foraging in restinga
Results
We recorded 1.53 individuals foraging per hour of observation.
This low encounter rate reflects the difficulty in detecting foraging
birds in this habitat. Although it is an open habitat, the vegetation
patches often are dense and compact. From the bird species detected
foraging, 71.4% were frugivorous (fruits consumed in at least one
observation), while the remaining species consumed animals (mainly
arthropods - insectivorous) (Table 1).
We recorded foraging observations from 162 individuals of
25 species. The most common foraging maneuver observed was
gleaning from a perch (20 species), while sally maneuvers were used
by 10 species (Table 1). Only two species foraged from the ground and
five species used hawking maneuvers. When the five most commonly
observed species were grouped by their feeding maneuvers, the first
axis extracted 81.09% of the variation and the second 18.42%. Mimus
gilvus (Vieillot) and Zonotrichia capensis clustered together in the
ordination because they occasionally fed from the ground, although
they used a variety of foraging maneuvers (Figure 1). In contrast,
Elaenia flavogaster, which frequently sallied, separated from the
others; while Camptostoma obsoletum and Coryphospingus pileatus
grouped together due to a preference for gleaning.
When species were ordinated based on plant species used for
foraging on arthropods, the first axis extracted 80.0% of the variation and the second axis extracted another 16.7%. Camptostoma
obsoletum and E. flavogaster presented the greatest similarity in
plant species used as foraging sites (Figure 2a and b). However,
the ordination of birds in plant species space based on foraging for
fruits (first axis with 89.25% and second with 10.72%) revealed that
Z. capensis and C. pileatus were the species most similar to each
other (Figure 2c and d).
Concerning foraging heights, E. flavogaster clearly preferred the
highest heights, significantly differing from C. pileatus, M. gilvus and
Z. capensis (no confidence interval overlap) (Figure 3). On the other
extreme, Z. capensis preferred the lowest heights and differed also
from C. pileatus and M. gilvus. Camptostoma obsoletum did not show
a clear preference, not differing from the other four species.
Finally, the first axis of BCO for position extracted 87.7% and
the second 11.6%. Zonotrichia capensis and E. flavogaster formed
a group that preferred the upper part of the plants (from 50 to 99%
of plant total height), while M. gilvus and C. pileatus used the top of
plants and C. obsoletum did not show any preference (Figure 4).
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Based on the results presented here, it was possible to establish
the spatial arrangement of the five species while foraging (Figure 5).
Mimus gilvus occasionally foraged on the ground, although it preferred to forage on the top of plants, both in tall and short plants.
It used many different plant species during its foraging activity for
arthropods and for fruits. Elaenia flavogaster used the upper part of
the plants and foraged at the greatest heights, both when foraging
for arthropods and for fruits. Ocotea notata was a plant frequently
used by that species. Camptostoma obsoletum was not observed
foraging for fruits and used all heights and vertical positions equally.
Some plants used by this species as foraging sites were also used by
E. flavogaster (Figure 5a). Coryphospingus pileatus did not show
any preference for height, but preferred to forage in the canopy of
plants. Zonotrichia capensis foraged at lower heights, but preferred
the crown position. The latter two species presented some overlap
while foraging for fruits in lower-level vegetation, but not for arthropods (Figure 5a and b).
Four of the five bird species studied preferred to forage on Ocotea
notata (Nees) Mez disproportionate to its availability (Table 2).
The preference of C. obsoletum for Garcinia brasiliensis Mart. was
probably numerical, rather than biological, and related to the low
abundance of this plant species. Mimus gilvus’ preference for Clusia
hilariana Schltdl. seems biological, as this plant was the second most
available and was used considerably more than expected.
Discussion
Despite that restinga is an open habitat, with highly patchy vegetation and a harsh climate, bird species studied in detail were similar
in their foraging ecologies to the same or closely-related species in
tropical humid forests. The five most common species differed in
height and plant species preferences, with little spatial overlap. Probably those characteristics are linked to their evolutionary histories in
Elaenia flavogaster
80
Sallies
Hawk
Axis 2
position, maneuver and plant species used to obtain arthropods or
fruits), which we find to be the minimum to establish a pattern. This
criterium resulted in five bird species studied in detail. To assure
independent observations, only the first observation of sequential
observations from an individual was used (Bell et al. 1990, Hejl et al.
1990). The main objective with these analyses was to draw a picture
of the main foraging birds in restinga and indicate important plant
species or structures. The classic discussion concerning competition between similar species is only approximated when comparing
Coryphospingus pileatus (Wied) and Zonotrichia capensis (Müller)
or Campstostoma obsoletum (Temminck) and Elaenia flavogaster
(Thunberg), the most similar species with the minimum sample
sizes.
To observe differences in the foraging heights, we built up notched
Box Plots (Systat, 1990). To group bird species according to their
maneuvers, plant species, and position on the plant, we used BrayCurtis Ordination (BCO) (McCune & Mefford 1999), as it avoids
grouping species together based on the presence of zeros in the data
matrix (Beals 1984). Parameters used for these analyses followed
McCune & Grace (2002).
40
Zonotrichia capensis
On-perch
Glean
Mimus gilvus
Ground
Camptostoma obsoletum
Coryphospingus pileatus
0
0
40
Axis 1
80
Figure 1. Bray-Curtis Ordination (BCO) of the studied species considering maneuvering, at Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro State, Brazil.
(Scores for the birds are triangles and for the variables are stars; for number
of samples, see Table 1).
Figura 1. Ordenação de Bray-Curtis (BCO) das espécies estudadas
­considerando comportamento, na Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de
Janeiro, Brasil. (Posições das aves são triângulos e das variáveis são estrelas;
para número de amostras, veja Tabela 1).
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Gomes, V.S.M. et al.
Table 1. Feeding data on the terrestrial birds observed foraging in Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro State, southeastern Brazil.
Tabela 1. Informações de alimentação das espécies de aves terrestres observadas forrageando na Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil.
Family
COLUMBIDAE
CUCULIDAE
EMBERIZIDAE
MIMIDAE
MUSCICAPIDAE
PICIDAE
THAMNOPHILIDAE
TROGLODYTIDAE
TYRANNIDAE
VIREONIDAE
Total
Species
Leptotila rufaxilla (Richard & Bernard, 1792)
Coccyzus americanus (Linnaeus, 1758)
Coccyzus melacoryphus Vieillot, 1817
Cacicus haemorrhous (Linnaeus, 1766)
Coereba flaveola (Linnaeus, 1758)
Coryphospingus pileatus (Wied, 1821)
Cyanerpes cyaneus (Linnaeus, 1766)
Euphonia chlorotica (Linnaeus, 1766)
Nemosia pileata (Boddaert, 1783)
Ramphocelus bresilius (Linnaeus, 1766)
Schistochlamys ruficapillus (Vieillot, 1817)
Tachyphonus coronatus (Vieillot, 1822)
Tangara peruviana (Desmarest, 1806)
Thraupis sayaca (Linnaeus, 1766)
Volatinia jacarina (Linnaeus, 1766)
Zonotrichia capensis (Statius Muller, 1776)
Mimus gilvus (Vieillot, 1807)
Mimus saturninus (Lichtenstein, 1823)
Platycichla flavipes (Vieillot, 1818)
Turdus albicollis Vieillot, 1818
Turdus amaurochalinus Cabanis, 1850
Celeus flavescens (Gmelin, 1788)
Picumnus cirratus Temminck, 1825
Formicivora rufa (Wied, 1831)
Troglodytes aedon Vieillot, 1809
Camptostoma obsoletum (Temminck, 1824)
Elaenia albiceps (d’Orbigny & Lafresnaye, 1837)
Elaenia chiriquensis Lawrence, 1865
Elaenia cristata Pelzeln, 1868
Elaenia flavogaster (Thunberg, 1822)
Elaenia obscura (d’Orbigny & Lafresnaye, 1837)
Myiarchus tyrannulus (Statius Muller, 1776)
Myiodynastes maculates (Statius Muller, 1776)
Parula pitiayumi (Vieillot, 1817)
Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766)
Satrapa icterophrys (Vieillot, 1818)
Todirostrum cinereum (Linnaeus, 1766)
Tolmomyias flaviventris (Wied, 1831)
Tolmomyias sulphurescens (Spix, 1825)
Tyrannus melancholicus Vieillot, 1819
Hylophilus toracicus Temminck, 1822
Vireo chivi (Linnaeus, 1766)
42
Fecal or regurgitate
samples
Observations
N
Art
(%)
Fruits
(%)
N
Art
(%)
Fruits
(%)
1
1
1
2
2
11
5
14
2
1
6
19
3
37
35
19
1
77
1
6
7
6
7
1
14
2
30
1
5
1
1
1
3
3
4
1
331
0
100
100
50
100
100
20
7
100
100
67
11
33
84
43
5
0
25
0
100
100
100
100
0
7
100
27
0
100
100
0
100
100
100
75
100
-
100
100
0
100
0
64
100
100
0
100
50
95
100
54
80
95
100
88
100
17
0
0
0
100
93
100
90
100
0
0
100
0
0
0
50
0
-
1
1
9
2
6
1
2
6
1
2
33
37
2
6
6
14
8
6
3
3
1
6
1
4
1
162
100
33
17
50
33
100
67
100
83
100
50
67
100
50
27
65
100
100
38
100
100
-
50
58
35
100
100
63
100
100
100
100
100
100
-
Total number of events of ground foraging (glean on the ground does not appear in the table): Mimus gilvus = 2 and Zonotrichia capensis = 10.
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Birds foraging in restinga
Sally-pounce
Sally-hover
Leap
Lunge
Hawk
0
]0-2]
]2-4]
]4-5
0-50]
]50-99
top
Hawk
Sally-strike
Ground
Position
(% of plant height)
Hang
1
1
6
2
4
1
2
6
2
1
27
27
2
1
7
5
2
1
1
1
-
On-perch
Height
(m)
Reach
Glean
Glean
Behavior
Sallies
1
1
2
1
1
-
1
-
3
2
1
1
1
1
2
1
-
1
1
1
-
1
1
1
1
4
1
-
1
-
4
1
-
3
1
3
1
5
-
10
2
-
1
1
6
4
1
2
1
18
16
1
1
2
6
4
2
2
1
2
2
-
2
2
2
1
1
4
2
7
14
1
3
1
1
3
8
2
2
1
1
2
1
2
1
-
1
-
1
1
1
1
2
4
1
3
1
1
-
4
1
2
1
3
1
14
11
1
3
1
2
3
10
2
2
2
2
1
2
-
2
1
2
1
1
1
1
1
10
1
1
1
1
1
1
2
-
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Gomes, V.S.M. et al.
Coryphospingus pileatus (4)
a
80
Axis 2
Axis 2
80
Clusia hilariana
40
Elaenia flavogaster (6)
Mimus gilvus (10)
0
80
40
Mimus gilvus (22)
Smilax rufescens
Paullinia weinmanniaefolia
Miconia cinnamomifolia
Eugenia umbelliflora
Aechmea nudicaulis
Norantea brasiliensis
c
80
80
d
Ocotea notata
Erythroxylum ovalifolium
Myrsine parvifolia
Elaenia flavogaster (3)
Zonotrichia capensis (9)
Clusia hilariana
Axis 2
Axis 2
80
Axis 1
Axis 1
40
Ground
Myrtaceae
Humiria basamifera
Protium icicariba
Zonotrichia capensis (27)
40
Dead
Ternstroemia brasiliensis
Coccoloba sp.
0
0
Manilkara subsericea
Byrsonima sericea
Garcinia brasiliensis
Ocotea notata
Camptostoma obsoletum (8)
40
b
Miconia cinnamomifolia
Erythroxylum ovalifolium
Pilosocerus arrabidae
40
Humiria brasiliensis
Tapirira guianensis
Protium icicariba
Coryphospingus pileatus (4)
0
0
0
40
Axis 1
80
0
20
40
Axis 1
60
80
Figure 2. Bray-Curtis Ordination (BCO) of the studied species considering plant species used for foraging for arthropods (a-birds scores, b-plants scores),
and plant species used for foraging for fruits (c-birds scores, d-plants scores) at Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro State, Brazil. (Scores for the birds are
triangles and for the variables are stars; in parenthesis, the number of independent samples for each species).
Figura 2. Ordenação de Bray-Curtis (BCO) das espécies estudadas considerando espécies utilizadas para forrageamento por artrópodos (a-posições das aves,
b-posições das plantas) e espécies utilizadas para forrageamento por frutos (c-posições das aves, d-posições das plantas) na Restinga de Jurubatiba, estado do
Rio de Janeiro, Brasil. (Posições das aves são triângulos e das variáveis são estrelas; em parênteses, o número de amostras independentes para cada espécie).
the tropical forest sensu strictu, and only those species with foraging
strategies capable to allow survivorship in other habitats expanded
their distributions to marginal habitats, such as restinga. This idea is
corroborated by the fact that most species have their origin attributed
to other habitats or biomes (Reis & Gonzaga 2000).
Most birds species studied were frugivorous at some level, including the non-breeding birds at the study site Turdus ­amaurochalinus
Cabanis, Platycichla flavipes (Vieillot), Tangara peruviana
(­Desmarest), Cyanerpes cyaneus (Linnaeus) and Elaenia albiceps
(d’Orbigny & Lafresnaye), E. chiriquensis Lawrence, E. cristata
Pelzeln, E. obscura (d’Orbigny & Lafresnaye). Plants, therefore, are
extremely important to that avifauna not only as foraging substrates,
but also as direct sources of food. Frugivores have also been found
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to be numerically important in lowland wet forests in Costa Rica
(30% of the total avifauna), especially among migrants (2/3 of the
species) (Blake & Loiselle 1992). Furthermore, the probability of
finding fruits and not arthropods in the diet of migrant omnivorous
birds may be greater during migration than in breeding sites, as many
species tend to increase their consumption of fruits before and during
migration (Wheelwright 1986, Martin et al. 1931 and Berthold 1976
apud Levey & Karasov 1989, Blake & Loiselle 1992).
The foraging maneuver mostly used by birds in restinga was
glean, which was also found by Beissinger & Osborne (1982) and
Volpato & Anjos (2001) in urban habitats and is presumably the
maneuver that requires lower energy-expenditure (Remsen 1985).
We found that ordination based on foraging maneuvers grouped
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Birds foraging in restinga
5
Coryphospingus pileatus
4
3
80
Zonotrichia capensis
Elaenia flavogaster
50-99
Mimus gilvus
2
Axis 2
Height (m)
Top
1
0-50
Zonotrichia
capensis
Elaenia
flavogaster
Coryphospingus
pileatus
Mimus
gilvus
40
Camptostoma
obsoletum
0
Figure 3. Box plots of foraging heights of the studied species at Restinga de
Jurubatiba, Rio de Janeiro State, Brazil (internal horizontal line = median;
­whiskers = minimum and maximum values; box horizontal limits: inferior =
25% quartile, superior = 75% quartile; asterisks = outliers. Boxes are notched
at the median and return to full width at the lower and upper 95% confidence
limits of the median). (for number of samples, see Table 1).
Figura 3. Distribuição das alturas de forrageio das espécies estudadas na ­Restinga
de Jurubatiba, Estado do Rio de Janeiro, Brasil. (linha horizontal interna =
mediana; traços horizontais = valores mínimos e máximos; limites horizontais
das caixas: inferior = quartil de 25%, superior = quartil de 75%; asteriscos =
outliers. As caixas são mais estreitas na mediana e retornam para a largura total
nos limites de 95% de confiança inferior e superior da mediana). (para número
de amostras, veja Tabela 1).
Group 1
Camptostoma obsoletum
0
0
20
40
Axis 1
80
Figure 4. Bray-Curtis Ordination (BCO) of the studied species considering
­foraging positions (percent of plant height), at Restinga de Jurubatiba, Rio de
Janeiro State, Brazil. (Scores for the birds are triangles and for the variables are
stars; for number of samples, see Table 1).
Figura 4. Ordenação de Bray-Curtis (BCO) das espécies estudadas considerando
posição de forrageio (percentagem da altura da planta), na Restinga de Jurubatiba,
Estado do Rio de Janeiro, Brasil. (Posições das aves são triângulos e das variáveis
são estrelas; para número de amostras, veja Tabela 1).
Group 2
Group 3
Group 4
a
Mimus gilvus
Coryphospingus
pileatus
Elaenia flavogaster
Coryphospingus
pileatus
Mimus gilvus
Coryphospingus
pileatus
Zonotrichia capensis
Zonotrichia
capensis
Zonotrichia capensis
Group 1
Camptostoma
obsoletum
Camptostoma
obsoletum
Camptostoma
obsoletum
Camptostoma
obsoletum
Zonotrichia capensis
Group 2
Group 3
b
Mimus gilvus
Coryphospingus
pileatus
Elaenia flavogaster
Coryphospingus
pileatus
Coryphospingus
pileatus
Mimus gilvus
Zonotrichia capensis
Figure 5. Spatial display of the studied birds when foraging for a) arthropods and for b) fruits, at Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro State, Brazil. (Plant species
most used are based on Figure 2, foraging heights on Figure 3 and positions on Figure 4; “Groups” represent groups of plant species).
Figura 5. Disposição espacial das espécies de aves estudadas durante o forrageio por a) artrópodos e por b) frutos, na Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de
­Janeiro, Brasil. (espécies de plantas mais utilizadas estão baseadas na Figura 2, alturas de forrageio na Figura 3 e posições na Figura 4; “Groups” representam grupos
de espécies de plantas).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
28
Gomes, V.S.M. et al.
Table 2. Plant species availability (IVI, see text) and preference (Jacobs’ index, see text) by the most common terrestrial birds observed feeding for arthropods
at Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro State, southeastern Brazil (in bold, positive Jacob’s index values. –1.0 indicates that birds were never observed foraging on this plant. - means no data).
Tabela 2. Disponibilidade de espécies de plantas (IVI, veja texto) e preferência (índice de Jacob, veja texto) pelas aves terrestres mais comumente observadas
forrageando por artrópodos na Restinga de Jurubatiba, Estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil (em negrito, valores positivos do índice de Jacob. –1.0 indica
que as aves nunca foram observadas forrageando nessa planta. - significa ausência de dados).
Plant Species
IVI
Andira sp.
Byrsonima sericea DC.
Clusia hilariana Schltdl.
Dead
Erythroxylum ovalifolium Peyr.
Erythroxylum subsessile
(Mart.) O. E. Schulz
Garcinia brasiliensis Mart.
Guapira opposita (Vell.) Reitz
Humiria balsamifera (Aubl.)
A. St.-Hil.
Manilkara subsericea
(Mart.) Dubard
Maytenus obtusifolia Mart.
Miconia cinnamomifolia
(DC.) Naudin
Myrsine parvifolia A. DC
Myrtaceae
Ocotea notata (Nees) Mez
Ouratea cuspidata (A. St.-Hil.) Engl.
Paullinia weinmanniaefolia Mart.
Protium icicariba (DC.) Marchand
Ternstroemia brasiliensis Cambess.
Tibouchina sp.
Tocoyena bullata Mart.
Xylopia ochrantha Mart.
Sample size
0.02
0.10
0.48
0.14
0.13
0.11
Camptostoma
obsoletum
–1.0
0.1
–0.5
–1.0
–1.0
–1.0
Coryphospingus
pileatus
–1.0
–1.0
–0.5
–1.0
0.4
–1.0
Elaenia
flavogaster
–1.0
–1.0
–0.6
–1.0
–1.0
–1.0
Mimus
gilvus
–1.0
–1.0
0.5
–0.1
–1.0
–1.0
Zonotrichia
capensis
–1.0
–1.0
–0.1
–1.0
–1.0
–1.0
0.00
0.03
0.07
1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–0.1
0.08
0.3
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
0.01
0.12
–1.0
–1.0
–1.0
0.4
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
0.18
0.41
0.16
0.08
0.02
0.61
0.05
0.05
0.06
0.09
400
–1.0
–1.0
0.5
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
8
–1.0
–1.0
0.3
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
4
–1.0
–1.0
0.8
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
6
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
0.4
–1.0
–1.0
–1.0
10
–1.0
–0.7
0.4
–1.0
–1.0
–0.9
–1.0
–1.0
–1.0
–1.0
27
species in accordance to the literature as Tyrannidae (E. flavogaster
and C. obsoletum) generally use their wings (hawk and sallies)
and Emberizinae (C. pileatus and Z. capensis) glean from perches
(Moermond & Denslow 1985, Moermond et al. 1986). Mimus gilvus,
however, also used winged maneuvers to forage, as well as foraged
from the ground; this species was positioned with Z. capensis in
the ordination. Tyrants were investigated in greater detail in other
works: ­Camptostoma spp. used only gleaning manuevers (Fitzpatrick
1980), although C. ­obsoletum used glean and sally-strike in the same
proportions (Gabriel & Pizo 2005), and Elaenia spp used only sallies (Fitzpatrick 1980, Cintra 1997, Gabriel & Pizo 2005). Those
behaviors seem to be conservative for the species, independently
of habitat, being forest edges or shrubby vegetations, as in restinga.
Likely, species that frequently hawk are limited to open habitats. All
of the tyrants studied here (see Table 1) are typical of open habitats
(Sick 1997) and they were recorded more frequently in shrubby
restinga than in restinga forest at the study site (Gomes 2006). Those
species, when recorded in the forest, were perched in or foraging
from the forest canopy. Cintra (1997) studied the foraging behavior
of tyrants in forest and field in the Amazon, and from the species
that occurred in both habitats, their behaviors were conservative.
In fact, the tallest trees (2 to 4 m; mainly Ocotea notata) seemed
to be important especially for E. flavogaster and other tyrants. This
http://www.biotaneotropica.org.br
species, in particular, was usually observed in pairs in the canopy,
from where one of the individuals left and returned to meet the other
after foraging (pers. obs.). The preference of tyrants for tall trees had
already been shown by Cintra (1997) and it is related to their aerial
maneuvering (Fitzpatrick 1980).
In contrast, Z. capensis and M. gilvus were the only species
capable of frequent ground-foraging during the study, although the
latter preferred greater heights. Mimus saturninus (Lichtenstein) was
observed feeding on unpaved and paved grounds in a university campus of southern Brazil (Volpato & Anjos 2001); Mimus polyglottos
(Linnaeus) also frequently foraged on the ground in North America
(Breitwisch et al. 1987). Zonotrichia capensis is also known to forage on the ground (Sick 1997). Half of the species and individuals of
resident birds of a desert shrubland in North America foraged on the
ground (Parker 1986), which was attributed to a dominance of foodgeneralist species in a highly unpredictable habitat. In the restinga
studied in the present work, precipitation is not totally unpredictable,
but may be scarce in the middle of the year. Furthermore, although
arthropods and fruits fluctuate in abundance, there is no season of
scarcity of those resources (Monteiro & Macedo 2000, Gomes 2006).
Foraging on the ground, birds likely encounter different arthropod
prey than that found on plant surfaces (data not shown). Besides being
generalists in feeding maneuvers, those species have a generalist diet
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
29
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Birds foraging in restinga
(Sick 1997, Gomes 2006). Generalist foraging strategies may have
resulted in greater population abundances; they were among the five
most abundant resident birds both in mist-netting and observations
during two years of sampling (Alves et al. 2004).
In general, bird species did not overlap much while foraging,
although some plants used by C. obsoletum to forage for arthropods
coincided with those used by E. flavogaster. However, the latter
species used mostly sallies and the former mostly glean, which
likely resulted in each species foraging in different microhabitats of
the same plant. In fact, three of the items observed to be consumed
by C. obsoletum were Homoptera that formed a white layer on the
lower surface of the leaves of C. hilariana and Manilkara subsericea
(Mart.) Dubard; in contrast, E. flavogaster was never seen consuming Homoptera.
Coryphospingus pileatus and Z. capensis also overlapped in
shorter vegetation while feeding on fruits. Indeed, both species were
occasionally observed foraging for fruits in mixed flocks, while on
other occasions, Z. capensis captured ants on the ground. This last
species is known to forage in mixed flocks (Machado 1999). The fact
that fruits of a given species are ephemeral and patchy may explain
flocking in birds, which facilitates encountering such resources
Saracco et al. (2004). Besides that, mixed flocks also take advantage
of a greater vigilance against predators (Powell 1985), which in an
open habitat as the shrubby restinga may be critical. This seems to
be the case for the cerrado (Tubelis et al. 2006, Alves & Cavalcanti
1996), a Brazilian biome that also has open vegetation.
Birds’ preference for O. notata may, in part, be related to the
architecture of this tree, which provided a better visibility of the foraging birds to the observer than other species did (pers. obs.). On the
other hand, M. gilvus probably preferred to forage on C. ­hilariana for
arthropods probably because it is a tall tree, from where this bird may
defend its territory and also obtain some fruit when possible (pers.
obs.). Such apparent plant preferences for O. notata and C. hilariana,
may simply reflect that they were among the six species with the
greatest importance values in a phytosociological study of the same
plant formation (Araujo et al. 2004).
Although restinga is a marginal habitat in the Atlantic forest,
frugivorous and insectivorous birds foraged similarly to other Neotropical habitats. Concerning birds and their foraging ecologies, it
seems that Restinga de Jurubatiba preserves its ecological patterns,
as indicated formerly by Rocha et al. (2003). The present work is
further evidence of the importance of birds for conservation of this
restinga vegetation structure and plant composition. Our main contribution to restoration measures in restinga were having pointed out
that Clusia and Ocotea are important plants to attract bird species,
which in turn, could disperse their seeds and other plant species’
(Gomes et al. 2008), helping the successional process. Future studies should evaluate in more detail bird species behavior and habitat
requirements, trying to unmask differences in fitness among forest
and marginal habitats as restingas.
Raposo for helping at Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ).
To Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) and Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado do Rio de
Janeiro (FAPERJ) for scholarships to V. S. M. Gomes. To Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),
for the research grant awarded to M. A. S. Alves (process number
302718/03-6). To Idea Wild for the mist nets and to Instituto Biomas
and UERJ for the vehicles used in the field. To Núcleo de Pesquisas de
Macaé (NUPEM) for the logistic facilities. This work is a sub-project
of Grupo de Vertebrados/PELD - site 5/CNPq. Birds were captured
under the license number P029/03 (CEMAVE/IBAMA) and collection of specimens under the licenses number 106/2003 and 116/2004
(IBAMA/DIREC - PARNA Restinga de Jurubatiba), 056/2002 and
093/2004 (IBAMA/Fauna) and 163/2005 (IBAMA/Flora).
Acknowledgements
BLEHER, B. & BOHNING-GAESE, K. 2001. Consequences of frugivore
diversity for seed dispersal, seedling establishment and the spatial pattern
of seedlings and trees. Oecologia 129(3):385-394.
To the members of Laboratório de Ecologia de Aves, Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro
(UERJ) (especially Alline Storni, Adriano Lagos, Vanessa C. Tomaz),
Charles Ozanick, Francisco Mallet-Rodrigues, Karina Amaral,
Davor Vrcibradic, Carlos Humberto Oliveira, Mariana Janiszewski,
Ricardo Freitas, Barbara L. Ignacio and Renata P. N. Lima for helping in the field work. To Dorothy S. D. Araujo and Alexandre Quinet
(Ocotea) for the identification of the plants. To Luiz Fábio Silveira
and Érica Hasui for helping with Elaenia spp. identification at Museu
de Zoologia da Universidade de São Paulo (MUZUSP) and Marcos
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
References
AIROLA, D.A. & BARRETT, R.H. 1985. Foraging and habitat relationships
of insect-gleaning birds in a Sierra Nevada mixed-conifer forest. Condor
87(2):205-216.
ALVES, M.A.S. & CAVALCANTI, R.B. 1996. Sentinel behavior, seasonality
and the structure of bird flocks in a Brazilian savanna. Ornitologia
Neotropical 7(1):43-51.
ALVES, M.A.S., STORNI, A., ALMEIDA, E.M., GOMES, V.S.M.,
OLIVEIRA, C.H.P., MARQUES, R.V. & VECCHI, M.B. 2004. A
comunidade de aves na Restinga de Jurubatiba. In Pesquisas ecológicas
de longa duração na Restinga de Jurubatiba: Ecologia, História Natural
e Conservação (Rocha, C.F.D., Esteves, F.A. & Scarano, F. R., eds.).
RiMa, São Carlos, p.199-214.
ARAUJO, D.S.D., SCARANO, F.R., SÁ, C.F.C., KURTZ, B.C., ZALUAR,
H.L.T., MONTEZUMA, R.C.M. & OLIVEIRA, R.C. 1998. Comunidades
Vegetais do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba. In Ecologia
das Lagoas Costeiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba
e do Município de Macaé (F.A. Esteves, ed.). UFRJ, Rio de Janeiro,
p. 39-62.
ARAUJO, D.S.D., PEREIRA, M.C.A. & PIMENTEL, M.C.P. 2004. Flora
e estrutura de comunidades na Restinga de Jurubatiba - Síntese dos
conhecimentos com enfoque especial para a Formação Aberta de Clusia.
In Pesquisas ecológicas de longa duração na Restinga de Jurubatiba:
Ecologia, História Natural e Conservação (Rocha, C. F. D., Esteves, F.
A., & Scarano, F. R., eds.). RiMa, São Carlos, p. 59-76.
ARGEL-DE-OLIVEIRA, M.M. 1999. Frugivoria por aves em um fragmento
de Floresta de Restinga no Estado do Espírito Santo, Brasil. Phd Thesis,
Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
BEALS, E. 1984. Bray-Curtis Ordination: An Effective Strategy for Analysis
of Multivariate Ecological Data. Adv. Ecol. Res. 14:1-55.
BELL, G.W., HEJL, S.J. & VERNER, J. 1990. Proportional use of substrates
by foraging birds: model considerations on first sightings and subsequent
observations. Studies in Avian Biology 13:161-165.
BEISSINGER, S.R. & OSBORNE, D.R. 1982. Effects of urbanization on
avian community organization. Condor 84(1):75-83.
BLAKE, J.G. & LOISELLE, B.A. 1992. Fruits in the diets of neotropical
migrant birds in Costa Rica. Biotropica 24(2):200-210.
BREITWISCH R., DIAZ, M. & LEE, R. 1987 Foraging efficiencies
and techniques of juvenile and adult northern mockingbirds (Mimus
polyglottos). Behaviour 101(1-3):225-235.
BROWER, J.E. & ZAR, J.H. 1984. Field & Laboratory methods for general
ecology. Dubuque.
CANTERBURY, G.E., MARTIN, T.E., PETIT, D.R., PETIT, L.J. &
BRADFORD, D.F. 2000. Bird communities and habitat as ecological
indicators of forest condition in regional monitoring. Conserv. Biol.
14(2):544-558.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
30
Gomes, V.S.M. et al.
CASTIGLIONI, G.D.A. 1998. Biologia reprodutiva e organização social
de Ramphocelus bresilius (Passeriformes: Emberizidae) na Restinga de
Barra de Marica, Estado do Rio de Janeiro. Master thesis, Universidade
Estadual de Campinas, Campinas.
CBRO [online] 2007. Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos. http://
www.cbro.org.br/CBRO/index.htm (último acesso em 26/12/2005).
CERQUEIRA, R. 2000. Biogeografia das restingas. In Ecologia de restingas
e lagoas costeiras (Esteves, F.A. & Lacerda, L.D. eds.). NUPEM\UFRJ,
Rio de Janeiro, p.65-75.
CINTRA, R. 1997. Spatial distribution and foraging tactics of tyrant
flycatchers in two habitats in the Brazilian Amazon. Stud. Neotrop. Fauna
Environ. 32(1):17-27.
DUNNING, J.S. 1989. South American Birds. A photographic aid to
identification. Harrowood Books, Newton Square.
MCCLANAHAN, T.R. & WOLFE, R.W. 1993. Accelerating forest succession
in a fragmented landscape: the role of birds and perches. Conserv. Biol.
7(2):279-288.
MCCUNE, B. & GRACE, J. B. 2002. Analysis of Ecological Communities.
MjM Software Design, Gleneden Beach.
MCCUNE, B. & MEFFORD, M.J. 1999. Multivariate Analysis of Ecological
Data. PC-Ord. Version 4.10. MjM Software, Gleneden Beach.
MELI, P. 2003. Restauración ecológica de bosques tropicales. Veinte años de
investigación académica. Interciência 28(10):581-589.
MOERMOND, T.C. & DENSLOW, J.S. 1985. Neotropical avian frugivores:
patterns of behaviour, morphology, and nutrition with consequences for
food selection. Ornithological Monographs 36:865-897.
FITZPATRICK, J. W. 1980. Foraging behavior of neotropical tyrant
flycatchers. Condor 82(1):43-57.
MOERMOND, T.C., DENSLOW, J.S., LEVEY, D.J. & SANTANA C.E.
1986. The influence of morphology on fruit choice in neotropical birds.
In Frugivores and seed dispersal (Estrada, A. & Fleming, T.H., eds.). Dr
W Junk Publishers, Dordrecht, p. 137-146.
GABBE, A.P., ROBINSON, S.K. & BRAWN, J.D. 2002. Tree-species
preferences of foraging insectivorous birds: implications for floodplain
forest restoration. Conserv. Biol. 16(2):462-470.
MONTEIRO, R.F. & MACEDO, M.V. 2000. Flutuação populacional de insetos
fitófagos em restinga. In Ecologia de restingas e lagoas costeiras (Esteves,
F.A. & Lacerda, L.D., eds.) NUPEM\UFRJ, Rio de Janeiro, p.77-88.
GABRIEL, V.A. & PIZO, M.A. 2005. Foraging behavior of tyrant flycatchers
(Aves, Tyrannidae) in Brazil. Revta bras. Zool. 22(4):1072-1077.
GOMES, V.S.M. 2006. Variação espacial e dieta de aves terrestres na Restinga
de Jurubatiba. PhD Thesis, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio
de Janeiro.
GOMES, V.S.M., CORREIA, M.C.R., LIMA, H.A. & ALVES, M.A. 2008.
Potential role of frugivorous birds (Passeriformes) on seed dispersal of
six plant species of a restinga habitat, southeastern Brazil. Rev. biol.
trop. 56(1):205-216.
GONZAGA, L.P., CASTIGLIONI, G.D.A. & REIS, H.B.R. 2000. Avifauna
das restingas do Sudeste: estado do conhecimento e potencial para futuros
estudos. In Ecologia de restingas e lagoas costeiras (Esteves, F.A. &
Lacerda, L.D. eds.). NUPEM\UFRJ, Rio de Janeiro, p.151-163.
GORCHOV, D.L., CORNEJO, F., ASCORRA, C. & JARAMILLO, M. 1993.
The role of seed dispersal in the natural regeneration of rain Forest after
strip-cutting in the Peruvian Amazon. Vegetatio 107/108:339-349.
NOVAES, F.C. 1950. Sobre as aves de Sernambetiba, Distrito Federal, Brasil.
Rev. Bras. Biol. = Braz. J. Biol. 10(2):199-208.
PARKER, K.C. 1986. Partitioning of foraging space and nest sites in a desert
shrubland bird community. Am. Midl. Nat. 115(2): 254-267.
PIMENTEL, M. 2002. Variação espacial na estrutura de comunidades
vegetais da Formação Aberta de Clusia no Parque Nacional da Restinga
de Jurubatiba, RJ. PhD Thesis, Universidade Federal do Rio de Janeiro,
Rio de Janeiro.
PIZO, M.A. 1997. Seed dispersal and predation in two population of Cabralea
canjerana (Meliaceae) in the Atlantic Forest of southeastern Brazil. J.
Trop. Ecol. 13(4):559-578.
POWELL, G.V.N. 1985. Sociobioloy and adaptive significance of
heterospecific foraging in the Neotropics. Ornithological Monographs
36:713-732.
HASUI, E., GOMES, V.S.M. & SILVA, W.R. 2007. Effects of vegetation
traits on habitat preferences of frugivorous birds in Atlantic Rain Forest.
Biotropica 39(4):502-509.
REIS, H.B.R. & GONZAGA, L.P. 2000. Análise da distribuição geográfica das
aves das restingas do Estado do Rio de Janeiro. In Ecologia de restingas
e lagoas costeiras (Esteves, F.A. & Lacerda, L.D., eds.) NUPEM\UFRJ,
Rio de Janeiro, p. 165-178.
HEJL, S.J., VERNER, J. & BELL, G.W. 1990. Sequential versus initial
observations in studies of avian foraging. Studies in Avian Biology
13:166-173.
REMSEN Jr., J.V. 1985. Community organization and ecology of birds
of high elevation humid forest of the Bolivian Andes. Ornithological
Monographs 36:733-756.
HENRIQUES, R.P.B., ARAUJO, D.S.D. & HAY, J.D. 1986. Descrição e
classificação dos tipos de vegetação da restinga de Carapebus, Rio de
Janeiro. Rev. bras. Bot. 9(2):173-189.
REMSEN, J.V. & ROBINSON, S.K. 1990. A classification scheme for
foraging behavior of birds in terrestrial habitats. Studies in Avian Biology
13:144-160.
HOLMES, R.T. & RECHER, H.F. 1986. Search tactics of insectivorous birds
foraging in an Australian eucalypt forest. Auk 103(3):515-530.
RIZZINI, C.T. 1979. Tratado de fitogeografia do Brasil. Aspectos sociológicos
e florísticos. vol. 2. Universidade de São Paulo, São Paulo.
HOLMES, R.T., BONNEY Jr., R.E. & PACALA, S.W. 1979. Guild structure
of the Hubbard Brook bird community: a multivariate approach. Ecology
60(3):512-520.
ROBINSON, S.K. & HOLMES, R.T. 1982. Foraging behavior of forest
birds: the relationships among search tactics, diet, and habitat structure.
Ecology 63(6):1918-1931.
HOWE, H.F. & MIRITI, M.N. 2000. No question: seed dispersal matters.
Trends Ecol. Evol. 15(11):434-436.
ROBINSON, S.K. & HOLMES, R.T. 1984. Effects of plant species and foliage
structure on the foraging behavior of forest birds. Auk 101(4):672-684.
JACOBS, J. 1974. Quantitative measurement of food selection. Oecologia
14(4):413-417.
ROCHA, C.F.D., BERGALLO, H.G., ALVES, M.A.S. & VANSLUYS, M.
2003. A biodiversidade nos grandes remanescentes florestais do Estado
do Rio de Janeiro e nas restingas da Mata Atlântica. RiMa, São Carlos.
LACERDA, L.D., ARAUJO, D.S.D. & MACIEL, N.C. 1993. Dry coastal
ecosystems of the tropical Brazilian coast. In Dry Coastal Ecosystems:
Africa, America and Oceania (van der Maarel, E., ed.). Elsevier,
Amsterdam, p. 477-493.
LEVEY, D. J. & KARASOV, W. H. 1989. Digestive responses of temperate
birds switched to fruit or insect diets. Auk 106(4):675-686.
MACARTHUR, R.H. 1958. Population ecology of some warblers of
northeastern coniferous forest. Ecology 39(4):599-619.
MACHADO, C.G. 1999. A composição dos bandos mistos de aves na Mata
Atlântica da Serra de Paranapiacaba, no Sudeste Brasileiro. Rev. Bras.
Biol. 59(1):75-85.
http://www.biotaneotropica.org.br
SARACCO, G.M., COLLAZO, J.A & GROOM, M.J.. 2004. How do
frugivores track resources? Insights from spatial analyses of bird foraging
in a tropical forest. Oecologia 139(2):235-245.
SCARANO, F.R. 2002. Structure, function and floristic relationships of plant
communities in stressful habitats marginal to the Brazilian Atlantic Forest.
Ann. Botany 90(4):517-524.
SCHERER, A., MARASCHIN-SILVA, F. & BAPTISTA, L.R.M. 2007.
Padrões de interações mutualísticas entre espécies arbóreas e aves
frugívoras em uma comunidade de Restinga no Parque Estadual de Itapuã,
RS, Brasil. Acta bot. bras. 21(1):203-212.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
31
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Birds foraging in restinga
SCHUPP, E.W. 1993. Quantity, quality and the effectiveness of seed dispersal
by animals. Vegetatio 107/108:15-29.
SEKERCIOGLU, C.H. 2002. Effects of forestry practices on vegetation
structure and bird community of Kibale National Park, Uganda. Biol.
Conserv. 107(2):229-240.
SICK, H. 1997. Ornitologia brasileira. Nova Fronteira, Rio de Janeiro.
SORENSEN, A.E. 1984. Nutrition, energy and passage time: experiments
with fruit preference in European blackbirds (Turdus merula). J. Anim.
Ecol. 53(2):545-557.
STILES, E.W. 1992. Animals as seed dispersers. In The ecology of
regeneration in plant communities (Fenner, M. ed.) CAB International,
Wallingford, p. 87-104.
VENTURINI, A.C., OFRANTI, M.A.S., VAREJÃO, J.B.M. & PAZ, P.R.
1996. Aves e mamíferos na restinga. Governo do Estado do Espírito
Santo, Vitória.
VOLPATO, G.H. & ANJOS, L. 2001. Análise das estratégias de forrageamento
das aves que se alimentam no solo na Universidade Estadual de Londrina,
Estado do Paraná. Ararajuba 9(2):95-99.
WARBURTON, B., KINGSFORD, S.J., LEWITT, D.W. & SPURR, E.B.
1992. Plant-species preferences of birds in Lowland Rimu (Dacrydium
cupressinum) forest - implications for selective-logging. New Zealand
Journal Of Ecology 16(2):119-126.
WHEELWRIGHT, N.T. 1986. The diet of American Robins: an analysis of
U.S. Biological Survey records. Auk 103(4):710-725.
WHELAN, C.J. 2001. Foliage structure influences foraging of insectivorous
forest birds: an experimental study. Ecology 82(1):219-231.
SYLVESTRE, L.S. & ROSA, M.M.T. 2002. Manual metodológico para
estudos botânicos na Mata Atlântica. Universidade Rural, Seropédica.
WIENS, J.A. 1989. The ecology of bird communities: Foundations and
patterns. Cambridge University, Cambridge.
SYSTAT 1990. SYSTAT 5.03 for windows. SYSTAT Inc, Evanston.
WITMER, M.C. & VAN SOEST, P.J. 1998. Contrasting digestive strategies
of fruit-eating birds. Funct. Ecol. 12(5):728-741.
TUBELIS, D.P., COWLING, A. & DONNELLY, C. 2006. Role of mixedspecies flocks in the use of adjacent savannas by forest birds in the central
Cerrado, Brazil. Austral Ecol. 31(1):38-45.
VAN BALL, S.A., BRAWN, J.D. & ROBINSON, S.K. 2003. Birds defend
trees from herbivores in a Neotropical forest canopy. Proc. Natl. Acad.
Sci. USA 100(14): 8304-8307.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00208042008
WOLDA, H. 1990. Food availability for an Insectivore and how to measure
it. Studies in Avian Biology 13:38-43.
Data Received 21/11/07
Revised 29/08/08
Accepted 01/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Detection of areas of endemism on two spatial scales using Parsimony Analysis of
Endemicity (PAE): the Neotropical region and the Atlantic Forest
Mário Sérgio Sigrist1,3,4 & Claudio José Barros de Carvalho2
1
Instituto Agronômico de Campinas – IAC,
Centro de Pesquisa e Desenvolvimento em Recursos Genéticos Vegetais,
Av. Theodureto de Almeida Camargo, 1500, Alameda 5, Vila Nova, CEP 13001-970, Campinas, SP, Brazil,
e-mail: [email protected]
2
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná – UFPR,
Jardim das Américas, CEP 81531-980, CP 19020, Curitiba, PR, Brazil,
e-mail: [email protected], http://zoo.bio.ufpr.br/diptera/diptera-c/index.html
3
Corresponding author: Mário Sérgio Sigrist, e-mail: [email protected]
4
Complete article, including its appendix, is available with the corresponding author
SIGRIST, M.S. & CARVALHO, C.J.B. 2008. Detection of areas of endemism on two spatial scales using
Parsimony Analysis of Endemicity (PAE). the Neotropical region and the Atlantic Forest. Biota Neotrop.
8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00308042008.
Abstract: An important biological challenge today is the conservation of biodiversity. Biogeography, the study of the
distribution patterns of organisms, is an important tool for this challenge. Endemism, the co-occurrence of several
species unique to the same area, has important implications for the preservation of biodiversity, since many areas of
endemism are also areas with large human impact. More rigorously defined, areas of endemism are historical units of
distributional congruence of monophyletic taxa. These areas often assumed to be due to nonrandom historical events
that favored conditions associated with high rates of speciation. Thus, understanding endemism and the delimitation
of endemic areas has important implications for conservation. Today, most studies delimit areas of endemism by
superimposing maps of distribution for various species. This approach suffers from arbitrary delimitations, however,
when a great distributional data is used. In this paper we used the method of Parsimony Analysis of Endemicity (PAE)
based on georeferenced quadrats in order to delimit areas of endemism. This modality of the method is important due to
its testable nature and can also be used to infer area relationships. We applied the method to raw distributional data from
19 unrelated taxa to delimit general patterns of endemism in the Neotropical Region and in the Atlantic forest domain
using different grid scales. Neotropical areas found are comprised over the Panama region, northern Andean region and
the Atlantic forest. Atlantic forest showed a major division into two distinct components (northern x southern). Endemic
areas delimited using smaller scale grids on the Atlantic forest should be considered for conservation priorities once they
showed endemism at regional and local scales. The results were also compared to other studies using different taxa and
methods. Finally, some considerations on the analysis scale and future perspectives of the method are presented.
Keywords: historical biogeography, endemism, PAE, South America.
SIGRIST, M.S. & CARVALHO, C.J.B. 2008. Detecção de áreas de endemismo em duas escalas espaciais
utilizando a Análise de Parcimônia de Endemismos: região Neotropical e Mata Atlântica. Biota Neotrop.
8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00308042008.
Resumo: Um dos principais desafios para este século reside em impedir a perda de biodiversidade. A biogeografia
é o campo das ciências biológicas que busca desvendar os padrões de distribuição dos organismos. Um conceito
básico em biogeografia diz respeito à existência de áreas de endemismo, caracterizadas pela presença de espécies
de distribuição restrita. Áreas de endemismo são definidas como unidades históricas de congruência distribucional
entre dois ou mais táxons monofiléticos, provavelmente formadas por fatores históricos não aleatórios que definem
condições específicas para elevadas taxas de especiação. Conseqüentemente, a delimitação de áreas de endemismo
possui importantes implicações para a eficácia dos esforços conservacionistas. Até o momento, a maioria dos estudos
tem delimitado estas áreas por meio da sobreposição de mapas de distribuição das espécies. Entretanto, esta abordagem
pode acarretar delimitações arbitrárias quando analisado um amplo conjunto de dados distribucionais. No presente
estudo foi utilizado método da Análise de Parcimônia de Endemismos (PAE) baseada em quadrículas georeferenciadas
a fim delimitar áreas de endemismo. Este método é importante devido a sua natureza empiricamente testável, além
da possibilidade de inferência dos relacionamentos históricos entre áreas endêmicas. O método foi aplicado aos
dados distribucionais de 19 táxons não relacionados, de modo a definir os padrões gerais de endemismo na região de
Neotropical e na Mata Atlântica utilizando diferentes tamanhos de quadrícula. Foram encontradas 13 áreas endêmicas
Neotropicais, situadas sobre as regiões do Panamá, norte dos Andes e Mata Atlântica, sendo esta última composta
por dois componentes distintos (Norte e Sul). As áreas de endemismo delimitadas na Mata Atlântica por meio de
quadrículas menores devem ser consideradas prioritárias para conservação, uma vez que demonstraram endemismo
tanto em escala regional quanto local. Os resultados foram comparados a outros estudos utilizando deferentes táxons
e metodologias. Considerações gerais sobre escala de análise e perspectivas futuras são apresentadas.
Palavras-chave: biogeografia histórica, endemismo, PAE, América do Sul.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00308042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
34
Sigrist M.S & Carvalho C.J.B
Introduction
Perhaps the most important biological challenge today is the
conservation of biodiversity. As human populations increase, so does
the need for natural resources and space for that growing population.
For the conservation of biological diversity, therefore, we must first
understand the distributions of organisms and how and why these
organisms are geographically distributed as they are. Biogeography,
the study of the distribution patterns of organisms, is an important
tool for this challenge.
A scientific perspective on the non-random distribution of
organisms was first debated in the early 19 th century with the
first biogeographical map published by Lamarck and Candolle
(Ebach & ­Goujet 2006). This non-random distribution results in a
tendency for biodiversity to be concentrated in particular areas and
so areas of endemism are those areas that contain a number of unique
species (endemic species).
Areas of endemism are important in biogeography for two important reasons: 1) they are the biogeographical unit of analysis and are
fundamental for hypotheses about the history of geographical units
and their biota; 2) They include many endemic species and so these areas should be given priority for conservation efforts (Silva et al. 2004).
More rigorously defined, areas of endemism are historical units of distributional congruence of monophyletic taxa (Harold & Mooi 1994).
An assumption of areas of endemism is that species in the area
share a unique history and therefore have similar biogeographic
relationships (Linder 2001). The theory of areas of endemism is well
established (Morrone 1994, ­Lowenberg-Neto & ­Carvalho 2004),
while in practice, defining these areas is difficult (Axelius 1991). To
date, most studies delineate these areas by using species distribution
maps, yet this approach suffers due to arbitrary delineations when
large datasets are used.
Parsimony Analysis of Endemicity (PAE) was developed to
resolve this difficulty. PAE is a parsimonious algorithm that analyses raw distribution matrices based on species occurrences in geographical quadrants (Morrone 1994). PAE has many advantages, an
important one of which is testability when using large numbers of
species distributions. This is very important for comparing studies of
different taxa in different regions. Also, PAE can provide hypotheses
of primary homology among areas of endemism that may be further
tested by the methods of cladistic biogeography (Morrone 2005).
The Neotropical Biogeographical Region, from Mexico to southern South America, comprises tremendous taxonomic and habitat
diversity and a complex geological history. This region includes
four major subregions: Caribbean, Amazonian, Chaco and Paraná
(Morrone 2006), all of them subdivided into smaller units (areas of
endemism). The Paraná subregion is of particular interest because
it includes the Brazilian Atlantic Forest, which is increasingly endangered due to anthropogenic activities. Thus, we need to move
quickly and efficiently to identify the problems and work towards
protection of this area.
Currently, most studies of distributional patterns have included
single or few taxa. The first delineations of areas of endemism in
the Neotropical Region were based on birds (Cracraft 1985, Silva
1995) and primates and flies (Amorim & Pires 1996). These studies,
although not based on PAE, were important because were the first to
address the biogeographical structure of the region.
PAE has been used in studies of anurans, lizards and primates
(Ron 2000), small mammals from the Atlantic Forest (Costa et al.
2000), birds and primates in Amazonian Forests (Silva & Oren 1996)
and turtles (Ippi & Flores 2001). These studies are congruent in that
they suggest that areas of endemism in the Amazonian Forest are
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spatially delimited by the main rivers, while the Atlantic Forest is
divided into at least two areas of endemism.
While areas delimited for particular taxa may be extrapolated to
other taxa, it is more sensible and efficient to include many unrelated
taxa within the analysis. This approach may uncover general, wide
scale patterns and the forces that favor areas of endemism, in contrast to particular patterns based only on a few groups. Here, based
on several species of unrelated taxa, we use PAE to delimit areas of
endemism in the Neotropical Region and in the Atlantic Forest of
Brazil. We then compare these areas with those of previous studies
and use these results to better understand endemism and the associated conservation problems.
Material and Methods
1. Distributional data
In this study, taxa were selected from published literature if they
met three basic requirements: 1) Taxa were monophyletic; 2) The
species distribution of the taxa was recently studied or reviewed;
and 3) The distribution of the taxa was entirely within the region
studied.
To accomplish requirement 1, preference was given to taxa with
a consistent, species-level, phylogenetic hypothesis. However, some
taxa here used still lack such hypothesis. In these cases, taxa were considered monophyletic based on evidences suggested in the references
consulted. Requirement 2 was imposed to obtain the most complete
distributional records known to date. Finally, requirement 3 assured
that the distribution of the taxa considered was entirely within the
region studied. This avoided the use of partial distributions and wrong
interpretations of biogeographic homologies (Nihei 2006).
Here, we applied PAE to two distinct regions: Neotropical and
Atlantic Forest. In the Neotropical region analysis, the previous
requirements for taxa selection resulted in 19 taxa (Table 1) comprising 189 species and 10 subspecies, in a total of 1562 distributional
records. Some localities were previously excluded due to imprecise
information. On the other hand, Atlantic Forest analysis consisted
of 98 species out of 199 used in the Neotropical analysis, in order
to only consider species distributed inside the Atlantic Forest region
(requirement 3).
Geographic coordinates for the locality record of each species
were taken from several sources. Point localities within Brazil were
found using the GeoLoc tool, available on the SpeciesLink website
(http://splink.cria.org.br). Coordinates for taxa in other countries
were obtained from the websites Fallingrain Global Gazetter (http://
www.fallingrain.com/world) and Fuzzy Gazetteer (http://tomcatdmaweb1.jrc.it/fuzzyg/query). The species distribution data were
plotted in maps using the programs ArcView GIS 3.2a (Esri 1999)
and ArcGIS 9 (Esri 2004).
2. Parsimony Analysis of Endemicity (PAE)
Using georeferenced quadrats as operational geographical units
(OGUs) was proposed to impose an objective method of analysing geographical distribution data (Morrone 1994). Thus, arbitrary
delimitation of endemic areas is avoided and inference of primary
homologies between OGUs becomes possible (Morrone 2001). Here,
we followed the method described in Morrone (1994), which comprises four basic steps: 1) definition of quadrats size; 2) construction
of a data matrix; 3) parsimony analysis of the distribution matrix;
and 4) identification of the OGUs defined by at least two endemic
species.
First, the Neotropical Region was divided in 110 quadrats of
4° x 4° (Figure 1a). Only quadrats within which species were analyzed
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00308042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Areas of endemism in the Neotropical region and Atlantic Forest
Table 1. List of taxa used in PAE and respectives references.
Tabela 1. Lista dos taxa utilizados na PAE e respectivas referências.
Arthropoda
Plants
Vertebrata
Taxon
Adelpha cocala
Adelpha melona
Charis
Agaporomorphus
Hypselotropis
Anelosimus
Carapoia
Oxyepoecus
Heteropachylinae
Balacha
Nicomia
Coenosopsia
Rank
Lepidoptera
Lepidoptera
Lepidoptera
Coleoptera
Coleoptera
Araneae
Araneae
Hymenoptera
Opiliones
Hemiptera
Hemiptera
Diptera
Polietina
Pseudoptilolepis
Serdia
Aechmea
Eremocaulon
Physalaemus
Siphlophis
Diptera
Diptera
Heteroptera
Bromeliaceae
Poaceae
Amphibia
Colubridae
Reference
Willmott 2003
Willmott 2003
Hall & Harvey 2001
Miller 2001
Mermudes 2005
Agnarsson 2005
Huber 2005
Albuquerque & Brandão 2004
Mendes 2005
Takiya & Mejdalani 2004
Albertson & Dietrich 2005
Michelsen 2001, Nihei & Carvalho 2004,
Bortolanza et al. 2006
Nihei & Carvalho 2005
Schuehli & Carvalho 2005
Fortes & Grazia 2005
Canela et al. 2003
Londoño & Clark 2002
Nascimento et al. 2005
Prudente 1998
are labeled. Next, only the Atlantic Forest ecoregion (sensu Josse
et al. 2003) was considered and so it was divided in 124 quadrats of
1° x 1° (Figure 1b). This also permitted a comparison of both scales
in this region.
Data matrices, instead of species and characters as in phylogenetic analysis, comprise species and quadrats. Species are synonymous with characters for delimiting and identifying quadrats.
Matrices were binary coded (absence – 0, presence – 1) using
Hawth’s Analysis Tool for ArcGis 9 (http://www.spatialecology.
com). An hypothetical primitive area (all species absent) was used
to root the cladogram.
To find the most parsimonious geographic cladogram, a heuristic
search was performed using the computer programs Nona (Goloboff
1999) and Winclada (Nixon 2002) with the following commands: hold
50000, hold/10 and mult*100. The unsupported nodes were collapsed
and a strict consensus cladogram was selected for discussion. In the
strict consensus cladogram, quadrats or clusters of quadrats supported
by two or more endemic species (shown as synapomorphies in the
cladogram) were considered endemic areas (Morrone 1994).
Databanks comprising species distributional records, as well as
the corresponding data matrices used in PAE analysis are available
from the corresponding author.
represent a sample of many most parsimonious trees, the parameters
used to find the shortest trees were merely operational criteria.
A strict consensus cladogram of 623 steps, consistency index = 31
and retention index = 28 resulted from the parsimony analysis of the
Neotropical Region with 4° x 4° quadrats. OGUs supported by two
or more endemic taxa (synapamorphies) were considered as evidence
of endemism (following Morrone 1994, Figure 2). In the Neotropical
Region, a total of 13 endemic quadrats (OGUs) were found (Figure 3,
Table 2). In addition to six endemic areas (quadrats 18, 23, 25, 105,
106 and 109) a large area of endemism resulted from a group of
seven quadrats (73, 74, 83, 84, 92, 99, 100) suggesting a hierarchical
pattern of endemism in the southern Atlantic Forest. This hierarchy
results from the existence of smaller endemic areas situated inside
a larger endemic region, which may be subdivided according to the
relationships among OGUs.
The Atlantic Forest parsimony analysis resulted in a strict consensus cladogram of 323 steps, CI = 30, RI = 20 (Figure 4). A total
of 10 endemic OGUs were defined with only one pair of grouped
quadrats (Figure 5, Table 3). Also, as is to be expected, the endemic
quadrats on a 1° x 1° scale are situated within endemic quadrats
defined in the larger scale used in previous analysis. In this sense,
smaller scale grids provided a greater resolution of some Atlantic
Forest endemic areas.
Results
Discussion
Parsimony analysis in both data matrices (4° x 4° and
1° x 1° ­quadrats) resulted in 50,000 most parsimonious trees. Computer memory saturation due to multiple most parsimonious trees
before the end of the heuristic search is probably explained by the few
characters (taxa) that support OGUs. Given a finite amount of time,
the best way to maximize the exploration of tree space was to limit
the number of trees retained during branch swapping (Brower 2006).
Although the strict consensus trees that we use here for discussion
In the larger scale analysis, two quadrats occur in Panama, probably due to the complex biological history of the closing of the isthmus
3.1-3.5 mya (Marko 2002). This region was previously recognized as
a biogeographic node (Croizat 1958) that is indicative of endemism
(Heads 2004). Many smaller endemic areas in the Panamanian region
were defined for species in the plant genus Piper (Quijano-Abril
2006). This study found a larger number of endemic areas due to the
smaller grid scale being used.
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Sigrist M.S & Carvalho C.J.B
100° W
90° W
80° W
70° W
60° W
50° W
40° W
a
40° N
N
6
30° N
5
9
W
20
E
S
1
2
4
8
11
15
3
7
10
14
20° N
32
39
50
60
25
31
38
49
59
71
24
30
48
58
70
17
23
29
47
57
16
22
28
37
46
56
21
27
36
45
26
35
34
13
19
12
18
10° N
81
91
80
90
98
69
79
89
97
55
68
78
88
96
44
54
67
77
87
43
53
66
76
52
65
42
41
0°
108
110
103
107
109
95
102
106
86
94
101
105
75
85
93
100
104
64
74
84
92
99
63
73
83
62
72
82
10° S
33
20° S
30° S
40
51
61
40° S
50° S
0
500
1000 km
Figure 1a. Neotropical region divided into the 4° x 4° lat/long grids for PAE analysis.
Figura 1a. Região Neotropical dividida em quadrículas de 4° x 4° lat/long para análise PAE.
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Areas of endemism in the Neotropical region and Atlantic Forest
55° W
50° W
45° W
40° W
35° W
b
124
5° S
121
120 123
119 122
118
10° S
117
115 116
99
75
113 114
85
84
46
106 112
91
83
111
98
15° S
105 110
109
31
55
90
96
103 107
80
89
95
102
79
88
94
101
78
87
93
100
86
92
73
81
72
10
40
54
60
65
69
9
39
53
59
64
68
71
77
38
52
58
63
67
70
76
62
66
1
18
3
104 108
82
45
61
97
74
8
2
7
24
14
23
13
22
12
6
30
29
44
51
57
36
43
50
56
42
49
28
17
21
27
5
4
37
16
11
35
48
34
47
20
26
33
19
25
32
41
20° S
N
W
E
S
25° S
30° S
15
35° S
0
250
500 km
Figure 1b. Altantic forest region divided into 1° x 1° lat/long grids for PAE analysis.
Figura 1b. Região da Mata Atlântica dividida em quadrículas de 1° x 1° lat/long para análise PAE.
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Sigrist M.S & Carvalho C.J.B
Ancestral area
3
2
3
2
8
3
4
2
2
3
5
10
3
3
10
10
18
25
21
23
31
109
104
105
106
74
73
83
99
100
84
92
Panama
Northern Ecuador
Pernambuco
Coastal Bahia
Atlantic Forest
Southern
Atlantic Forest
Figure 2. Informative part of the strict consensus cladogram obtained in
PAE using 4 x 4 degree lat/long grids. Internal numbers indicate the total of
endemic species supporting endemic OGUs.
Figura 2. Parte informativa do cladograma de consenso estrito obtido na PAE
empregando quadrículas de 4 x 4 graus (lat/long). Números internos indicam
o total de espécies endêmicas suportando as quadrículas endêmicas.
80 °W
70 °W
60 °W
50 °W
40 °W
N
20 °N
W
18
E
10 °N
S
25
0°
23
109
106
10 °S
105
20 °S
100
74
84
73
83
92
99
30 °S
40 °S
0
500
1000 Km
Figure 3. Endemic OGUs obtained in PAE of Neotropical region. Gray rectangle indicates grouped OGUs in Southern Atlantic Forest.
Figura 3. Quadrículas endêmicas obtidas pela PAE para a região ­Neotropical.
O retângulo cinza indica as quadrículas agrupadas ao Sul da Mata Atlântica.
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Another endemic quadrat is on the border of Colombia and
­ cuador, also situated over the Andean region. This endemic area
E
agrees with other studies that use different approaches for determining
areas of endemism (Cracraft 1985, Costa et al. 2000, Morrone 2006).
This region is known to favor endemism due to the altitudinal variation of the relatively recent geological formation of the Andes. Geological activity promotes speciation, which in turn tends to increase
the number of endemic species (Humphries & Parenti 1999). This
association between geological complexity and numbers of endemic
species may be a rule for most or all areas of endemism.
The remaining areas of endemism are within the Atlantic forest
domain (Figure 3). This region is well known for its many endemic
species (Cracraft 1985, Amorim & Pires 1996, Costa et al. 2000, Silva
et al. 2004). These areas of endemism that lie within an apparently
homogeneous region suggests that historical factors (i.e., sea level
fluctuations and orogeny) in the region during Pliocene-Pleistocene
promoted local endemism (Rocha et al. 2005). However, a longitudinal gradient has been proposed to explain the pattern of endemism
in the Atlantic Forest in which coastal areas were biogeographically
distinct from the plateaus (Cracraft 1985, Morrone 2006). We believe
that such a classification reflects current differences in biomes and
ecology, rather than historical events, and so does not adequately
explain the endemic area found here.
Hence, instead, we suggest that the data support a latitudinal
trend in endemisms for this region, with support from other studies
that used different analytical methods (i.e. Amorim & Pires 1996).
Additionally, the southern Atlantic Forest OGUs are separated from
northern areas, thereby suggesting that the Atlantic Forest comprises
two divergent components of endemism (Costa et al. 2000). For example, three quadrats in the north did not group with any southern
quadrats (Figure 3) and suggests a split at the state of Espirito Santo
between northern and southern components (Amorim & Pires 1996).
Understanding this split will require further study and probably with
a finer division of quadrats. The Serra da Mantiqueira has been proposed as the location of the division between these regions (Costa
et al. 2000) and almost certainly, the formation of the Valley of the
Paraíba do Sul River was an important vicariant event.
In the northern Atlantic Forest, the lack of association among
quadrats suggests that these endemic areas should be seen as unique,
with independent histories. This pattern also finds evidence in literature, but may be confusing due to the various terminologies used when
studies describe spatially congruent endemic. For example, one quadrat here was describe as “South of Bahia” by Amorim & Pires (1996),
while another is located over the area southeast coast (Costa et al.
2000), coastal Bahia (Silva et al. 2004) and MGBA (Amorim & Pires
1996). Finally, an additional quadrat is associated with Pernambuco
(Silva et al. 2004) and NEBR (Amorim & Pires 1996).
Conversely, the southern endemic region described here is common to most studies. While terminology may vary, spatial limits
are very similar. Our cladogram due to PAE indicates a hierarchic
structure for southern Atlantic forest defined by endopatry (Espinosa
et al. 2001). This pattern of nested areas of endemism is important
for two reasons. First, it suggests evidence for hierarchical schemes
of area classifications (see Morrone 2006) and second, it provides
a hypothesis for the primary homology of the relationships among
areas. This hypothesis for primary homology can then be tested using
the phylogenetic information of the groups involved, in a cladistic
biogeography approach.
The PAE analysis with 4° x 4° OGUs was only able to detect
endemic areas in parts of the Neotropical Region of South America.
We wonder why endemism was undetected in the Amazonian region and Brazilian Cerrado. To answer this question, grid scale and
number of taxa being analysed must be taken into account. To detect
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39
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Areas of endemism in the Neotropical region and Atlantic Forest
Table 2. List of taxa supporting endemic 4 x 4 degrees OGUs.
Tabela 2. Lista espécies que suportam as quadrículas endêmicas
de 4 x 4 graus.
OGU
18
23
25
73
84
92
99
100
Species
Charis nicolayi
Nicomi buccina
Pseudoptilolepis centralis
Table 2. Continued...
OGU
195
Hypselotropis subnittata
Nicomia harenosa
Physalaemus coloradorum
Adelpha melona neildi
Nicomia negrescens
Anelosimus missiones
Anelosimus rabus
106
Balacha lépida
Balacha rubripennis
Coenosopsia albuquerquei
Agaporomorphus mecolobus
Balacha distincta
Carapoia genitalis
Carapoia ubatuba
Eremocaulon setosum
Physalaemus atlanticus
Physalaemus barrioi
Physalaemus bokermanni
Pseudoptilolepis latipalpis
Serdia maculata
Anelosimus sumisolena
Nicomia interrupta
Nicomia lemniscata
Nicomia monticola
Physalaemus soaresi
Balacha caparao
Chavensicola inexpectabilis
Heteropachylus sp. n. 2
Oxyepoecus browni
Physalaemus deimaticus
Physalaemus erithros
Physalaemus evangelistae
Physalaemus maximus
Physalaemus obtectus
Physalaemus rupestris
(83, 84, 92, 99, 100)
endemism using PAE it is necessary that species (characters) support
areas. Considering the scale of the entire Neotropical Region, detection of endemic 4° x 4° OGUs requires a larger number of species
than we used here.
Interestingly, larger grid sizes should have resulted in more
endemic OGUs because they would include more endemic species.
However, since 5 degrees of latitude is approximately 550 km, larger
grid sizes will often result in grouping different ecosystems in the
same area of endemism (Morrone & ­Escalante 2002) and causing
confusion in the biological interpretation of such distributions. On
the other hand, decreasing grid size, as in the analysis of the Atlantic
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109
(84, 92)
(73, 83, 84, 92, 99, 100)
(73, 74, 83, 84, 92, 99,
100)
Species
Aechmea depressa
Carapoia brescovitti
Carapoia rheimsae
Carapoia una
Heteropachylus sp. n. 1
Heteropachylus perachii
Physalaemus erikae
Serdia costalis
Carapoia crasto
Chavensicola crassicalnei
Heteropachylus spiniger
Physalaemus caete
Psudopucrolia incerta
Physalaemus moreirae
Physalaemus spiniger
Pseudoptilolepis chrysella
Adelpha cocala caninia
Physalaemus olfersii
Serdia lobata
Nicomia subfasciata
Serdia inspersipes
Oxyepoecus punctifrons
Polietina univittata
Serdia calligera
Serdia maxima
Forest, endemism was not shown in some previously considered
areas of endemism in the 4° x 4° analysis. Because the detection of
endemic areas is scale dependent, additional studies should address
this issue by using many different quadrat sizes. This is especially
important for the conservation of biological diversity, since precision
is desirable.
It is also interesting to note that in PAE based on quadrats, OGU
size does not need to be the same. Although a few studies have
tried this variable quadrat size approach (i.e. Morrone & Escalante
2002), it offers important applications for cladistic biogeography,
which demands the indication of endemic areas for all taxa analyzed
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Sigrist M.S & Carvalho C.J.B
Table 3. List of taxa supporting endemic 1 x 1 degrees OGUs.
Ancestral area
Tabela 3. Lista de espécies que suportam as quadrículas endêmicas de
1 x 1 grau.
2
2
Quadrat
63
114
3
Bahia
110
2
111
2
102
67
Espírito Santo
71
59
2
80
2
88
3
71
5
77
Minas Gerais
77
Southern
Rio de Janeiro
86
80
48
2
63
2
67
88
Northeastern
São Paulo
Figure 4. Informative part of the strict consensus cladogram from PAE using
1° x 1° lat/long grids of the Atlantic Forest. Numbers on the branches indicate
the total number of endemic species supporting the endemic OGU.
Figura 4. Parte informativa do cladograma de consenso estrito obtido na
PAE empregando quadrículas de 1 x 1 graus (lat/long) na Mata Atlântica.
Números internos indicam o total de espécies endêmicas suportando as
quadrículas endêmicas.
102
110
111
114
50 °W
45 °W
40 °W
35 °W
5 °S
10 °S
114
111
15 °S
110
80
102
20 °S
88
N
71 77
W
63 67
E
S
0
250
500 Km
25 °S
30 °S
Figure 5. Endemic OGUs from PAE of the Atlantic Forest region with the grouped
OGUs (within rectangle) in the southern coast of the State of Bahia, Brazil.
Figura 5. Quadrículas endêmicas obtidas pela PAE na região da Mata
­Atlântica, mostrando ainda o agrupamento das quadrículas localizadas no
litoral Sul do Estado da Bahia (retângulo).
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(110, 111)
Species
Physalaemus bokermanni
Pseudoptilolepis latipalpis
Carapoia ubatuba
Physalaemus atlanticus
Balacha distincta
Physalaemus barrioi
Serdia maculata
Anelosimus sumisolena
Nicomia interrupta
Nicomia lemniscata
Nicomia monticola
Physalaemus soaresi
Physalaemus deimaticus
Physalaemus evangelistae
Balacha caparao
Physalaemus maximus
Heteropachylus sp. n. 2
Physalaemus obtectus
Carapoia brescovitti
Carapoia una
Heteropachylus perachii
Serdia costalis
Chavensicola crassicalnei
Heteropachylus spiniger
Aechmea depressa
Heteropachylus sp. n. 1
(­Humphries & Parenti 1999). Moreover, it may be used to define
endemic areas using PAE even when a small number of taxa is analyzed. For example, consider the analysis here made using 4° x 4°
OGUs. In order to delimit endemic areas all over South America using the same number of taxa, endemic OGUs defined at 4° x 4° may
be kept and, in a second analysis, the remain region divided in grids
of 5° x 5°, followed by a new analysis. This cycle is repeated many
times, maintaining the size of endemic grids defined at a given scale
and increasing grid size on the remaining areas for a new round of
parsimony analysis. The analysis continues until all of the areas of
endemism in South America are delimited.
Based on our results, we recommend the use of smaller grid sizes
for more precision and better biological concordance with distribution
data. However, the quality of the results will depend on the number of
species being analysed, and that will require additional research about
species distribution. This requirement is not unique to PAE, but rather
is important in all biogeographic methods. Thus, distribution information from biological collections should be rapidly computerized and
made widely available as a priority to better understand the patterns
of biological diversity and its conservation. Efforts are being made in
this direction and must be encouraged (i.e. CRIA - http://www.cria.
org.br/). Besides, more reliable distributional data should be addressed
by increasing the sampling effort on poorly studied groups.
Conservation implications from this study are that areas indicated
in the 1° x 1° analysis should be regarded as priorities for conservation, since these quadrats demonstrate historical endemism at both
local and regional scales. PAE analysis using quadrats is shown to
be a strong tool for biogeographic analysis because the method is
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41
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Areas of endemism in the Neotropical region and Atlantic Forest
easily applied, tested and the results can be fine-tuned as more data
become available (Silva et al. 2004).
The cladograms show little information about endemic area
relationships, since most of the taxa used did not cluster OGUs. The
only inference we were able to make is that some areas of the Atlantic
forest were grouped, suggesting the presence of two distinct components (northern and southern). The use of PAE to infer area homology
and relationships is still being debated in literature (Brooks & Van
­Veller 2003, Santos 2005, Nihei 2006). The critiques directed to PAE
are basically due to absence of phylogenetic information, what may
lead to false relationships among areas. Besides, static PAE (see
Nihei 2006) suffers from the lack of temporal information, leading
to conclusions based on distributional data from a single geological
horizon. On the other hand, Morrone (2001) claimed that the establishment of homology should follow a two step program, in which
PAE would be responsible for formulating a first hypothesis of area
relationships.
Considering the wide variety of approaches available for biogeographic analysis (Crisci et al. 2003), it seems reasonable to not
discard any method until well established comparisons can be made.
Fortunately, this will lead to a more complete picture of the biotic
evolution in the Neotropical regions.
CRACRAFT, J. 1985. Historical Biogeography and patterns of differentiation
within the South American avifauna: Areas of Endemism. Ornithological
Monographs, 36:49-84.
Acknowledgements
GOLOBOFF, P. 1999. NONA (No Name) ver. 2. Tucumán, Argentina.
We are grateful to Elaine Della Soares and Peter Lowenberg-Neto
for their help with computer programs and further improvements of
the manuscript. We also thank Dr. James Ropper for English review
and an anonymous referee for very useful criticisms. MSS received
financial support from PIBIC - CNPq and CJBC was supported by
CNPq (process 302454–2005–5).
References
AGNARSSON, I. 2005. Revision and phylogenetic analysis of American
Ethicus and Rupununi groups of Anelosimus (Araneae, Theridiidae).
Zool. Scr. 34(4):389-413.
ALBERTSON, J.L. & DIETRICH, C.H. 2005. Systematics and phylogeny
of the Neotropical treehopper subfamily Nicomiinae (Hemiptera,
Membracidae). Rev. Bras. Zool. 22(1):231-283.
ALBUQUERQUE, N.L. & BRANDÃO, C.R.F. 2004. A revision of the
Neotropical Solenopsidini ant genus Oxyepoecus Santschi, 1926
(Hymenoptera: Formicidae: Myrmicinae). 1. The Vezenyii species-group.
Pap. Avuls. Zool. 44(4):55-80.
AMORIM, D.S. & PIRES, M.R.S. 1996. Neotropical biogeography and
a method for maximum biodiversity estimation. In Bicudo, C.E.M.
& Menezes, W.A. Biodiversity in Brazil, a first approach. CNPq, São
Paulo, 326 p.
AXELIUS, B. 1991. Areas of distribution and areas of endemism. Cladistics
7(2):197-199.
BORTOLANZA, M., CARVALHO, C.J.B. & LARA, A.P.C. 2006. A new
species of Coenosopsia Malloch (Díptera, Anthomyiidae) from southern
Brazil and a reappraisal of the cladistic relationships of the genus. Zootaxa
1242:37-52.
BROOKS, D.R. & VAN VELLER, M.G.P. 2003. Critique of parsimony
analysis of endemicity as a method of historical biogeography. J.
Biogeogr, 30(6):819-825.
BROWER, A.V.Z. 2006. Problems with DNA bar coding for species
delimitation: ‘ten species’ of Astraptes fulgerator reassessed (Lepidoptera:
Hesperiidae). Syst. Biodiversity 4(2):127-132.
CANELA, M.B.F., PAZ, N.P.L. & WENDT, T. 2003. Revision of the Aechmea
multiflora complex (Bromeliaceae). Bot. J. Linn. Soc. 143(2):189-196.
COSTA, L.P., LEITE, Y.R.L., FONSECA, G.A.B. & FONSECA, M.T. 2000.
Biogeography of South American forest mammals: Endemism and
diversity in the Atlantic Forest. Biotropica. 32(4b):872-881.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00308042008
CRACRAFT, J. 1991. Patterns of diversification within continental biotas:
hierarchical congruence among the areas of endemism of Australian
vertebrates. Aust. Syst. Bot. 4(1):211-227.
CRISCI, J.V., KATINAS, L. & POSADAS, P. 2003. Historical Biogeography:
An introduction. Harvard University Press, Cambridge.
CROIZAT, L. 1958. Panbiogeography. Caracas, Venezuela.
EBACH, M.C. & GOUJET, D.F. 2006. The first biogeographical map. J.
Biogeogr. 33(5):761-769.
ESPINOSA, D., AGUILAR, C. & ESCALANTE, T. 2001. Endemismo, áreas
de endemismo y regionalización biogeográfica. In Introducción a la
biogeografía en Latinoamérica: teorías, conceptos, métodos y aplicaciones
(J. Llorente-Bousquetes & J.J. MORRONE, eds). Las Prensas de Ciencias,
UNAM, México, D.F., p. 31-37.
ESRI, 1999. ArcView GIS 3.2a. Environmental Systems Research Institute,
Inc., New York.
ESRI, 2004. ArcGIS 9. Environmental Systems Research Institute, Inc.,
New York.
FORTES, N.D.F. & GRAZIA, J. 2005. Revisão e análise cladística de Serdia
Stal (Heteroptera, Pentatomidae, Pentatomini). Rev. Bras. Entomol.
49(3):294-339.
HALL, J.P.W. & HARVEY, D.J. 2002. Phylogenetic revision of the Charis
gynaea group (Lepidoptera: Riodinidae) with comments on historical
relationships among Neotropical areas of endemism. Ann. Entomol.
Soc. Am. 94(5):631-647.
HAROLD, A.S. & MOOI, M.D. 1994. Areas of endemism: Definition and
recognition criteria. Syst. Biol. 43(2):261-266.
HEADS, M. 2004. What is a node? J. Biogeogr. 31:1883-1891.
HUBER, B.A. 2005. Revision and cladistic analysis of the spider genus
Carapoia González-Sponga (Araneae: Pholcidae), with descriptions of the
new species from Brazil’s Atlantic Forest. Invertebr. Syst. 19:541-556.
HUMPHRIES, C.J. & PARENTI, L.R. 1999. Cladistic Biogeography. 2 ed.
Oxford Biogeographic Series 12. Oxford University Press, Oxford.
JOSSE, C., NAVARRO, G., COMER, P., EVANS, R., FABER-LANGENDOEN,
D., FELLOWS, M., KITTEL, G., MENARD, S., PYNE, M., REID, M.,
SCHULZ, K., SNOW, K. & TEAGUE, J. 2003. Ecological Systems of
Latin America and the Caribbean: A Working Classification of Terrestrial
Systems. NatureServe, Arlington, VA.
LONDOÑO, X. & CLARK, L.G. 2002. A revision of the Brazilian bamboo
genus Eremocaulon (Poaceae: Bambuseae: Guaduinae). Syst. Bot.
27(4):703-721.
LÖWENBERG-NETO, P. & DE CARVALHO, C.J.B. 2004. Análise
Parcimoniosa de Endemicidade (PAE) na delimitação de áreas de
endemismos: inferências para conservação da biodiversidade. Nat. Cons.
2(2):58-6527.
MARKO, P.B. 2002. Fossil calibration of molecular clocks and the divergence
times of geminate species pairs separated by the Isthmus of Panama. Mol.
Biol. Evol. 19(11):2005-2021.
MENDES, A.C. 2005. Revisão sistemática e análise filogenética de
Heteropachylinae Kury, 1994 (Arachnida, Opiliones, Gonyleptidae).
Dissertação de mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio
de Janeiro, 161 p.
MERMUDES, J.R.M. 2005. Revisão sistemática, análise cladística e
biogeografia dos gêneros Tribotropis e Hypselotropis (Coleóptera,
Anthribidae, Anthribinae, Ptychoderini). Rev. Bras. Entomol.
49(4):465‑511.
MICHELSEN, V. 1991. Revision of the aberrant New World genus
Coenosopsia (Diptera: Antomyiidae), with a discussion of the anthomyiid
relationships. Syst. Entomol. 16(1):85-104.
MILLER, K.B. 2001. Revision of the genus Agaporomorphus Zimmermann
(Coleoptera: Dytiscidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 94(4):520-529.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
42
Sigrist M.S & Carvalho C.J.B
MORRONE, J.J. 1994. On the identification of areas of endemism. Syst.
Biol. 43(3):438-441.
MORRONE, J.J. 2001. Homology, biogeography and areas of endemism.
Diversity and distribution, 7(6):297-300.
MORRONE, J.J. 2005. Cladistic biogeography: identity and place. J. Biogeogr.
32(7):1281-1284.
MORRONE, J.J. 2006. Biogeographic areas and transition zones of Latin
America and the Caribbean islands based on panbiogeographic and
cladistic analysis of the entomofauna. Ann. Rev. Ent. 51:467-494.
MORRONE, J.J. & ESCALANTE, T. 2002. Parsimony analysis of endemicity
(PAE) of Mexican terrestrial mammals at diferent areas units: when size
matters. J. Biogeogr, 29(8):1095-1104.
NASCIMENTO, L.B., CARAMASCHI, U. & CRUZ, C.A.G. 2005 Taxonomic
review of the species groups of the genus Physalaemus Fitzinger, 1826
with revalidation of the genera Engystomops Jiménez-de-la-Espada, 1872
and Eupemphix Steindachner, 1863 (Amphibia, Anura, Leptodactylidae).
Arq. Mus. Nac. R.J. 63(2):297-320.
NIHEI, S.S. 2006. Misconceptions about parsimony analysis of endemicity.
J. Biogeogr, 33(12):2099-2106.
NIHEI, S.S. & CARVALHO, C.J.B. 2004. Taxonomy, cladistics and
biogeography of Coenosopsia Malloch (Diptera, Anthomyiidae) and its
significance to the evolution of the anthomyiids in the Neotropics. Syst.
Entomol. 29(2):260-275.
NIHEI, S.S. & CARVALHO, C.J.B. 2005. Distributional patterns of
the Neotropical fly genus Polietina Schnabl & Dziedzicki (Diptera,
Muscidae): a phylogeny-supported analysis using panbiogeographic
tools. Pap. Avuls. Zool. 45(25):313-326.
NIXON, K.C. 2002. WinClada version 1.0. Published by the author. Ithaca,
NY, USA.
PRUDENTE, A.L.C. 1998. Revisão, filogenia e alimentação de Siphlophis
Fitzinger, 1843 (Serpentes, Colubridae, Xenodontinae, Pseudoboini). Tese
de doutorado, Universidade Federal do Paraná, Curitiba.
http://www.biotaneotropica.org.br
QUIJANO-ABRIL, M.A., CALLEJAS-POSADA, R. & MIRANDAESQUIVEL, D.R. 2006. Areas of endemism and distribution patterns for
Neotropical Piper species (Piperaceae). J. Biogeogr, 33(7):1266-1278.
ROCHA, R.P., SILVA, M.B. & BRAGAGNOLO, C. 2005. Faunistic similarities
and historical biogeography of the Harvestman of southwestern Atlantic
Forest of Brazil. J. Arachnol. 33(2):290-299.
RON, S.R. 2000. Biogeographic area relationships of low land Neotropical
rainforests based on raw distributions of vertebrate groups. Biol. J. Linn.
Soc. 71(3):379-402.
SANTOS, C.M.D. 2005. Parsimony analysis of endemicity: time for an
epitaph? J. Biogeogr, 32: 1284-1286.
SCHUEHLI, G.S. & CARVALHO, C.J.B. 2005. Revision and cladistics of
the Neotropical genus Pseudoptilolepis Snyder (Diptera, Muscidae). Rev.
Bras. Zool. 22(1):23-34.
SILVA, J.M.C. 1995. Biogeography analysis of the South American Cerrado
avifauna. Steenstrupia 21:49-67.
SILVA, J.M.C. & OREN, D.C. 1996. Application of parsimony analysis of
endemicity (PAE) in Amazonian biogeography: an example with primates.
Biol. J. Linn. Soc. 59(4):427-437.
SILVA, J.M.C., SOUZA, M.C. & CASTELLETTI, C.H.M. 2004. Areas of
Endemism for passerine birds in the Atlantic Forest, South America.
Global Ecol. Biogeogr. 13(1):85-92.
TAKIYA, D.M. & MEJDALANI, G. 2004. Taxonomic revision and
phylogenetic analysis of the sharpshooter genus Balacha Melichar
(Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellini). Syst. Entomol. 29(1):69-99.
WILLMOT, K.R. 2003. The genus Adelpha: Its systematics, biology and
biogeography (Lepidoptera: Nymphalidae: Limenitidini). Scientific
Publishers, Gainesville, Florida, USA.
Data Received 18/10/07
Revised 15/09/08
Accepted 01/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn00308042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas (Eigenmann, 1915) e
Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 (Characiformes: Characidae)
em riachos da bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná
Luzia da Silva Lourenço1,3, Yzel Rondon Súarez2 & Alexandro Cezar Florentino1
Laboratório de Ecologia e Manejo de Recursos Pesqueiros, Instituto de Biociências,
Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT,
CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brazil,
e-mail: [email protected]
2
Laboratório de Ecologia, Centro Integrado de Análise e Monitoramento Ambiental – CInAM,
Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul – UEMS,
Rod. Dourados-Itahum, Km 12, CEP 79804-970, Dourados, MS, Brazil, e-mail: [email protected]
3
Corresponding author: Luzia da Silva Lourenço, e-mail: [email protected]
1
LOURENÇO, L.S., SÚAREZ, Y.R. & FLORENTINO, A.C. 2008. Populational aspects of Serrapinnus notomelas
(Eigenmann, 1915) e Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 (Characiformes: Characidae) in streams
of Ivinhema River Basin, Upper Paraná Basin. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/
en/abstract?article+bn00408042008.
Abstract: The knowledge of population parameters for Neotropical fish species is a great challenge to ichthyology.
In this paper we analyzed the weight/length relationship, parameters of growth, mortality, recruitment and evaluate
the influence of seasonal variation of rainfall on the mean weight of individuals and the pattern of recruitment
for two fish species in streams of the Ivinhema River Basin-MS. The samples were done monthly from January
to December 2002, with standardized effort between the sites. The equation that describe the weight/length
relationship for Serrapinnus notomelas is (weight = 0.0000191 * length standard3.106) and for Bryconamericus
stramineus is (weight = 0.0000080 * length standard3.193), being the constant b significantly higher than three.
The asymptotic length for S. notomelas was 42.1 mm and for B. stramineus was 54.7 mm. Serrapinnus notomelas
presented larger natural mortality (Z = 1.08) than B. stramineus (Z = 0.93) and higher growth rate (S. notomelas
k = 0.60 and B. stramineus k = 0.54); and S. notomelas presented a lower longevity (4.99 years) than B. stramineus
(5.54 years). The Index of growth performance (φ) calculated for S. notomelas was 3.027, while for B. stramineus
was 3.208. We verified significant seasonal variation in the adjusted mean weight for both studied species. The
recruitment pattern for S. notomelas and B. stramineus also follows a seasonal pattern, with two recruitment
picks in the year, and S. notomelas presented a recruitment pick in March and other in June, while B. stramineus
presents a pick in April and other in October.
Keywords: ecology, fish, weight/length relationships, population parameters.
LOURENÇO, L.S., SÚAREZ, Y.R. & FLORENTINO, A.C. 2008. Aspectos populacionais de Serrapinnus
notomelas (Eigenmann, 1915) e Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 (Characiformes: Characidae)
em riachos da bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.
br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008.
Resumo: O conhecimento dos parâmetros populacionais para as espécies de peixes neotropicais é um grande desafio
da ictiologia. No presente trabalho analisamos a relação peso/comprimento, parâmetros de crescimento, mortalidade,
recrutamento e avaliamos a influência da variação sazonal da precipitação sobre o peso médio dos indivíduos
e o padrão de recrutamento para duas espécies de peixes em riachos da bacia do rio Ivinhema, Estado de Mato
Grosso do Sul - Brasil. As amostragens foram realizadas mensalmente de janeiro a dezembro/2002, com esforço
padronizado entre os locais. A equação que descreve a relação peso total/comprimento padrão para Serrapinnus
notomelas é (Peso = 0,0000191 * LS3,106) e para Bryconamericus stramineus é (Peso = 0,0000080 * LS3,193), sendo
a constante b significativamente maior que três. O comprimento assintótico para S. notomelas foi de 42,1 mm e
para B. stramineus foi de 54,7 mm. Serrapinnus notomelas apresentou maior mortalidade natural (Z = 1,08) do
que B. stramineus (Z = 0,93) e maior taxa de crescimento (S. notomelas k = 0,60 e B. stramineus k = 0,54), sendo
que S. notomelas apresentou uma menor longevidade (4,99 anos) do que B. stramineus (5,54 anos). O Índice de
performance de crescimento (φ) calculado para S. notomelas foi de 3,027, enquanto para B. stramineus foi de
3,208. Constatamos variação sazonal significativa no peso médio ajustado para ambas as espécies estudadas. O
padrão de recrutamento para S. notomelas e B. stramineus também segue um padrão sazonal, com dois picos de
recrutamento no ano, sendo que S. notomelas apresentou um pico de recrutamento em março e outro em junho,
enquanto B. stramineus apresentou um pico em abril e outro em outubro.
Palavras-chave: ecologia, peixes, relação peso/comprimento, parâmetros populacionais.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
44
Lourenço, L.S. et al.
Introdução
A ictiofauna neotropical é uma das mais diversificadas do mundo.
Contudo, o conhecimento da biologia básica de suas espécies ainda é
um dos maiores desafios da ictiologia (Lowe-McConnell 1999), sendo
que as espécies de pequeno porte são as menos conhecidas, desde o
ponto de vista taxonômico até a quantificação de aspectos da ecologia
populacional, o que dificulta a adoção de medidas mais eficientes de
manejo e conservação (Sanna-Kaisa & Jukka 2004).
Desta forma, o conhecimento da estrutura populacional (eg.
mudança da taxa de natalidade e mortalidade, fecundidade, padrão
de recrutamento), além de fornecer informações sobre a entrada de
novos indivíduos na população e da longevidade dos mesmos (LoweMcConnell 1999), permite a compreensão da influência de fatores
ambientais, tais como temperatura, oxigênio dissolvido, salinidade,
fotoperíodo e hidroperíodo e dos fatores bióticos como a competição
e a predação (Wootton 1999) sobre a dinâmica populacional das
espécies de peixes.
Diversos autores têm estudado espécies de pequeno porte na
planície de inundação do Alto Rio Paraná (Braga & Gennari-Filho
1990, Garutti & Figueiredo-Garutti 1992, Giamas et al. 1992,
Benedito-Cecilio et al. 1997, Lizama & Ambrósio 1999, 2002,
Piana et al. 2006). No entanto, poucos trabalhos foram realizados
em riachos com espécies de pequeno porte, ainda que para as espécies ­Serrapinnus ­notomelas (Eigenmann 1915) e ­Bryconamericus
­stramineus ­Eigenmann 1908 destacam-se alguns trabalhos, tais
como os de ­Lizama & Ambrósio (1999, 2002) sobre a relação
peso/comprimento e fator de condição para S. notomelas na planície alagável do rio Paraná, bem como o trabalho de Galuch et al.
(2003) sobre o desenvolvimento inicial e distribuição espacial de
B. stramineus e o trabalho de Piana et al. (2006) quantificando a
importância de características bióticas e abióticas sobre a densidade populacional de S. notomelas, todos realizados na planície de
inundação do rio Paraná.
Diante do exposto o presente estudo tem como objetivo fornecer
informações sobre a estrutura em comprimento, a relação peso total/
comprimento, parâmetros de crescimento, mortalidade e bem como
analisar a influência da variação sazonal da precipitação sobre o peso
médio dos indivíduos e o padrão de recrutamento.
Material e Métodos
As coletas foram realizadas mensalmente em sete riachos da bacia
do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná (Figura 1) entre janeiro e dezembro
de 2002. As amostragens foram realizadas com uma peneira retangular de armação metálica (1,2 x 0,8 m) confeccionada com tela de
mosquiteiro (2 mm de abertura de malha), sendo realizados 20 lances
por local. Todos os riachos foram amostrados no período diurno em
um trecho de aproximadamente 50 m.
Em campo, os peixes foram fixados em formol a 10% e, posteriormente, os exemplares levados ao laboratório foram transferidos
para álcool 70% para preservação e para obtenção do peso em balança analítica e do comprimento padrão, utilizando paquímetro com
aproximação a 0,1 mm.
A relação peso total/comprimento padrão para B. stramineus
e S. notomelas foi obtida pelo ajuste de uma regressão não-linear,
bem como o intervalo de confiança para o coeficiente angular “b”
da regressão.
O comprimento assintótico foi estimado a partir do maior indivíduo capturado utilizando a equação de Pauly (1983):
L∞ = L max / 0,95
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(1)
O valor estimado da taxa de crescimento (k) foi obtido utilizandose o método ELEFAN I (Eletronic Lengths-Frequency Analysis)
(Pauly & David 1981), inserido no programa FISAT.
O índice de performance de crescimento (φ) foi obtido para
as duas espécies através da equação proposta por Pauly & Munro
(1984):
φ = log k + 2 log L∞ (2)
Enquanto a longevidade foi estimada segundo a equação proposta
por Taylor (1958):
t max = to + 2,996 / k (3)
A mortalidade total (Z), aqui definida como igual à mortalidade
natural (M), foi obtida segundo a fórmula empírica de Pauly (1980),
que utiliza a informação dos parâmetros de crescimento (L∞ e k) e
a temperatura média (°C) do ambiente em que a espécie foi amostrada:
ln M = −0,0152 − 0,279 ln L∞ + 0,6543ln k + 0,463ln T°C. (4)
Com o objetivo de analisar a influência da variação temporal
sobre o peso dos indivíduos, para cada uma das espécies foi realizada
uma análise de co-variância do peso (variável resposta) em função
do mês da amostragem (variável explanatória) e do comprimento
padrão (co-variável). Os dados de peso total e comprimento padrão
foram previamente transformados utilizando log10. Adicionalmente,
o peso médio ajustado para as duas espécies e a pluviosidade de
um mês anterior foram correlacionados utilizando a correlação de
Spearman.
O padrão de recrutamento foi obtido através da distribuição de
freqüência de comprimento padrão e dos parâmetros de crescimento
(L∞ e k) estimados para cada espécie, utilizando-se a rotina incluída
no FISAT (Gayanilo & Pauly 1997). Posteriormente, foram relacionados os dados de recrutamento de ambas as espécies com a pluviosidade de um mês anterior utilizando a correlação de Spearman.
Resultados
Foram obtidos dados de peso e comprimento de 368 indivíduos
de Serrapinnus notomelas e 198 indivíduos de ­Bryconamericus
­stramineus. O comprimento padrão médio de S. notomelas foi
23,2 mm (dp = 5,74), variando entre 9 e 40 mm, enquanto para
B. ­s tramineus o comprimento padrão médio foi de 31,2 mm
(dp = 9,48), variando entre 9,6 e 52 mm. Para B. stramineus constatamos, através da inspeção visual do histograma do comprimento
padrão, que a população estudada apresentou quatro modas bem
definidas (Figura 2).
O modelo de regressão não-linear gerado para a variação
do peso em função do comprimento padrão para S. notomelas
(Peso = 0,0000191 * LS3,082) permitiu explicar 96% da variação nos dados. Para B. stramineus o modelo gerado (Peso = 0,0000080 * LS3,198)
permitiu explicar 95,7% da variação nos dados (Tabela 1 e Figura 3). Para as duas espécies o valor do intervalo de confiança do
coeficiente angular “b” ajustado através da regressão não-linear foi
estatisticamente maior que 3, Sendo (3,009-3,155) para S. notomelas
e (3,079‑3,318) para B. stramineus, desta forma elas apresentam
crescimento alométrico positivo.
Através da comparação dos intervalos de confiança do coeficiente
angular da relação peso/comprimento constatamos que não existe
diferença significativa na taxa de incremento de peso em função do
comprimento. Contudo, em nossas amostragens, o comprimento máhttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
45
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas e Bryconamericus stramineus
N
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Ou
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o
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l
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rre
Có
r
Ivin
re
go
Có
Rio
22° 15'
vevê
Córrego Pira
a
hem
Córrego da Mata
Córrego Vitória
Córrego Antonia
Cór
Córrego Rosário
Có
go
No
ia
itór
oV
reg
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vid
ad
e
a
Rio
rio
Ivin
bó
Li
hem
go
22° 30'
rre
Có
Córr
ego
0
10
20 km
54° 00'
Vitór
ia
53° 45'
53° 30'
Figura 1. Localização dos riachos na bacia do rio Ivinhema-MS, Alto Paraná.
Figure 1. Location of the streams in the basin of the river Ivinhema-MS, Upper Parana.
ximo alcançado pelas espécies difere, sendo que B. stramineus é maior
(lmax = 52 mm) quando comparado com S. notomelas (lmax = 40 mm),
fato que influencia o coeficiente angular.
Estimamos o comprimento assintótico para S. notomelas em
42,1 mm, enquanto para B. stramineus o comprimento assintótico
estimado foi de 54,7 mm. Serrapinnus notomelas apresenta maior
mortalidade natural (Z = 1,08) que B. stramineus (Z = 0,93) e
maior taxa de crescimento (S. notomelas k = 0,60 e B. stramineus
k = 0,54); S. notomelas apresenta menor longevidade (4,99 anos)
que B. ­stramineus (5,54 anos). O Índice de performance de crescimento (φ) calculado para S. notomelas foi de 3,027, enquanto para
B. ­stramineus foi de 3,208.
Utilizando a análise de co-variância constatamos que existe
influência significativa da variação sazonal, interagindo com o
comprimento padrão sobre o peso de ambas as espécies estudadas
(Tabela 2), sendo que o peso médio ajustado para S. notomelas
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
acompanha a mudança na pluviosidade ao longo do ano (r = 0,580;
p = 0,050) (Figura 4), contudo, para B. stramineus esta correlação
não foi significativa (r = 0,545; p = 0,068).
O padrão de recrutamento para S. notomelas e B. stramineus
também segue um padrão sazonal, com dois picos de recrutamento
no ano, sendo que S. notomelas apresenta um pico de recrutamento
em março e outro em junho, enquanto B. stramineus apresenta um
pico em abril e outro em outubro (Figura 5), ou seja, nos meses com
redução da pluviosidade. Ao correlacionar os dados de recrutamento e
pluviosidade não evidenciamos relação para S. notomelas (r = –0,11;
p = 0,732), porém houve relação negativa entre a pluviosidade e
recrutamento para B. stramineus (r = –0,580; p = 0,050).
Discussão
A estrutura em comprimento de uma população varia devido ao
regime de recrutamento e mortalidade dos indivíduos. Tanto a populahttp://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
46
Lourenço, L.S. et al.
Tabela 1. Resultado da análise de regressão não-linear do peso em função do comprimento padrão (ls) dos indivíduos com os valores estimados de “a” e “b”,
bem como o intervalo de confiança, para os riachos da bacia do rio Ivinhema, MS no período de janeiro a dezembro/2002.
Table 1. Result of the analysis of non-linear regression of the weight in function of the standard length (ls) of the individuals with the estimated values of “a”
and “b”, as well as the confidence interval, for the streams of the basin of the river Ivinhema, MS in the period from January to December/2002.
Espécie
Serrapinnus notomelas
Bryconamericus stramineus
Constante a
191*e–5 (146*e–5 a 235*e–5)
80*e–6 (46*e–6 a 113*e–5)
Constante b
3,082 (3,009-3,155)
3,198 (3,079-3,318)
r2
0,960***
0,957***
*** = significativo a α =0,0001
Tabela 2. Resultado da análise de co-variância do peso das espécies estudadas em função da variação sazonal e do comprimento padrão (ls) dos indivíduos
para os riachos da bacia do rio Ivinhema, MS no período de janeiro a dezembro-2002.
Table 2. Result of the analysis of co-variance of the weight of the species studied in function of the seasonal variation and of the standard length (ls) of the
individuals for the streams of the basin of the river Ivinhema, MS in the period of January the December-2002.
Espécie
Serrapinnus notomelas
Bryconamericus stramineus
N
368
198
r2
0,907
0,970
F-meses
7,346***
4,817***
F-Comprimento padrão
3445,8***
5188.4***
*** = significativo a α < 0,0001
Número de indivíduos
40
20
Serrapinmus notomelas
30
15
20
10
10
5
0
5
15
25
35
45
Comprimento padrão (mm)
0
Bryconamericas stramineus
8
19
30
41
52
Comprimento padrão (mm)
Figura 2. Histograma de comprimento padrão (mm) para S. notomelas e B. stramineus nos riachos estudados na bacia do rio Ivinhema-MS.
Figure 2. Histogram of standard length (mm) for S. notomelas and B. stramineus in the streams studied in the basin of the river Ivinhema-MS.
ção de B. stramineus como a população de S. notomelas apresentaram
um padrão polimodal na distribuição das classes de comprimento o
que pode ser um indicativo de repetidos episódios reprodutivos ao
longo do ano, e consequentemente a presença de várias coortes na
população das duas espécies analisadas em riachos do rio Ivinhema.
As alterações na estrutura em comprimento podem resultar do efeito
das variáveis abióticas e bióticas na taxa de natalidade e sobrevivência
de cada população (Gurgel 2004) e da variação dos atributos ambientais, que determina o estado nutricional da população (Bagarinão &
Thayaparam 1986). As diferenças encontradas por Orsi et al. (2004)
na distribuição de comprimento da população de Astyanax altiparanae
em trechos do rio Paranapanema, Paraná, resultou de diferenciadas
http://www.biotaneotropica.org.br
estratégias de desenvolvimento, ou seja, épocas distintas de recrutamento nos trechos amostrados, onde tanto os fatores abióticos locais,
como a predação, a disponibilidade de alimento determinaram a
estrutura populacional da espécie.
Trexler & Travis (1990) observaram na população de Poecilia
latipinna que o efeito do ambiente não é forte o suficiente para levar a
variações no comprimento corporal entre populações, e que as diferenças
intrínsecas entre populações naturais, podem ser resultado da diferença
na distribuição de freqüência de genótipos presentes nas populações.
Lizama & Ambrósio (1999) analisando a relação peso/comprimento para nove espécies de peixes na planície de inundação da
bacia do rio Paraná encontraram para S. notomelas valores para a
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas e Bryconamericus stramineus
Serrapinnus notomelas
1,0
1
Peso total (log)
Peso total (g)
1,5
Bryconamericus stramineus
3,0
0
-1
Peso total (log)
2,0
2,4
-2
-3
1,8
-4
-5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
1,2
Comprimento
padrão (log)
0,5
2
1
0
-1
-2
-3
-4
-5
2,0
2,5
0,6
0,0
3,0
3,5
4,0
Comprimento
padrão (log)
0,0
0
10
20
30
40
50
0
Comprimento padrão (mm)
10
20
30
40
50
60
Comprimento padrão (mm)
Figura 3. Relação Peso/Comprimento para S. notomelas e B. stramineus nos riachos estudados da bacia do rio Ivinhema-MS.
Figure 3. Relationship weight/length for S. notomelas and B. stramineus in the studied streams of the basin of the river Ivinhema-MS.
0,5
400
20
400
300
15
300
10
200
5
100
rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
1,1
ráficos deverão utilizar
a escala de cores pré-definidas.
rras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
1,3 ter 10% de preto quando houver texto e 50%
rras de gráficos pb devem
figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
1,5
jan. fev. mar. abr. maio jun. jul. ago. set. out. nov. dez.
tar dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
Meses
áfico deve estar em "Sentence case".
everá ter 1 ponto de Stroke.
B. stramineus
S. notomelas
200
100
0
Pluviosidade
0
jan. fev. mar. abr. maio jun. jul. ago. set. out. nov. dez.
Pluviosidade (mm)
0,9
a "Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
Recrutamento (%)
m 0.5 de Stroke.
Peso médio ajustado (log)
0,7
r)/ Symbol (Medium) tamanho 7.
Pluviosidade (mm)
Figuras - Biota Neotropica
0
Meses
B. stramineus
S. notomelas
Pluviosidade
tam figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
midades da figura.
Figura 4. Variação sazonal na pluviosidade, peso total médio ajustado
(Log10) ± erro padrão para B. stramineus e S. ­notomelas nos riachos estudados
da bacia do rio Ivinhema-MS.
Figure 4. Seasonal variation in the rainfall, weight medium total fitting (Log10)
± standard mistake for B. stramineus and S. notomelas in the studied streams
of the basin of the river Ivinhema-MS.
constante “a” bem acima (0,0199) dos encontrados no presente trabalho (0,0000191), ainda que o coeficiente angular da regressão “b”
tenha sido similar (3,09) ao encontrado no presente estudo (3,106).
Desta forma duas hipóteses podem explicar a diferença encontrada
no parâmetro “a” entre o trabalho de Lizama & Ambrósio (1999) e
o presente trabalho: 1) O fato das amostragens realizadas por estas
autoras terem sido desenvolvidas em um outro tipo de ambiente
(planície de inundação) quando comparado ao presente estudo, sendo
assim, a maior produtividade na planície de inundação poderia atuar
levando ao nascimento de indivíduos mais pesados que nos riachos
por nós estudados; 2) A grande dispersão dos dados de peso na população estudada por estas autoras teriam conduzido a uma falha na
estimativa do parâmetro a.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
Figura 5. Padrão de recrutamento de S. notomelas e B. stramineus em riachos
da bacia do rio Ivinhema-MS.
Figure 5. Pattern of recruitment of S. notomelas and B. stramineus in streams
of the basin of the river Ivinhema-MS.
No presente estudo, constatamos que S. notomelas apresenta
maior peso ao nascer que B. stramineus, e que ambas apresentam o
coeficiente angular da regressão estatisticamente iguais (sobreposição
dos intervalos de confiança), sendo que, ambas as espécies apresentam crescimento alométrico positivo. Giarrizzo et al. (2006) também
encontraram similaridade na forma de crescimento de espécies pertencentes à mesma família como no presente estudo.
O desempenho de crescimento, ou seja, o incremento em peso e
comprimento de espécies distintas pode ser semelhante, porque ao
nascerem os indivíduos investem em crescimento corporal, e quando atingem a maturidade sexual a energia adquirida é acumulada e
destinada aos eventos reprodutivos (Costa & Araújo 2003). Ambas
as espécies são presas, portanto pode ser esta, outra explicação para
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
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Lourenço, L.S. et al.
a similar forma de desenvolvimento exibida por S. notomelas e
B. stramineus, pois quanto mais rápido elas atingem o comprimento
máximo teórico maiores são as chances de sobrevivência, uma vez que
os indivíduos menores são mais vulneráveis ao processo de predação
(Reznick et al. 1996).
Quanto aos parâmetros de crescimento (L∞ e K) espera-se que
eles sejam diferentes entre espécies. No entanto, apesar dos parâmetros divergirem, as espécies estudadas seguiram um padrão predito
de crescimento, pois S. notomelas alcançou o menor comprimento
máximo teórico e a maior taxa de crescimento, e em conseqüência
uma maior taxa de mortalidade natural do que B. stramineus. Deste
modo, quanto menor o comprimento assintótico da espécie, maior é a
taxa de crescimento, sendo que em função do pequeno comprimento
corporal, maiores são as chances de serem predadas ou eliminadas do
ambiente em condições adversas, o que resultaria, por conseguinte,
em uma menor longevidade e elevada taxa de mortalidade.
Quando o crescimento em comprimento é descrito pelo mesmo modelo pode se comparar o desempenho de crescimento entre
espécies de formas similares (Mateus & Penha 2008), sendo que a
ocorrência de ampla variação nos valores do desempenho de crescimento pode ser um indicativo de erro na estimativa de (φ). No
entanto, o cálculo de (φ) para S. notomelas e B. stramineus ficou em
torno de três, assim como para as espécies de Roeboides paranensis
(φ = 3,64) (Capistrano-Santana et al. 2004) e Moenkhausia dichroura
(φ = 3,75) (Cunha et al. 2007), ambos na baía da Onça, uma lagoa
perene localizada à margem do rio Aquidauana - MS. Portanto, esses
resultados sugerem uma satisfatória estimativa dos parâmetros de
crescimento, pois para espécies de uma mesma família este índice
não deve variar muito.
Para ambas as espécies, o comprimento padrão interagiu com
a variação sazonal na determinação do peso dos indivíduos, o que
associado à concordância entre a variação na pluviosidade e o peso
médio ajustado das espécies sugere que as variações no nível da água
são fatores de grande importância na dinâmica populacional destas
espécies. Conclui-se que o melhor bem estar dos indivíduos ocorreu
na estação da chuva, quando a condição do habitat torna-se favorável
para o desenvolvimento do indivíduo, devido ao aumento na disponibilidade de abrigos e alimentos (Lowe-McConnell 1999, Bravo et al.
2001, Winemiller & Dailey 2002, Silvano et al. 2003).
As populações de peixes exibem certa plasticidade e/ou adaptação
às condições locais do habitat. Portanto o efeito de algumas variáveis
ambientais sobre os parâmetros populacionais pode variar dependendo dos atributos ambientais locais. McManus & Travis (1998)
avaliaram o efeito da temperatura e da salinidade na biomassa corporal
de machos de Poecilia latipinna em quatro populações do Norte da
Flórida, e observaram uma ampla variação no peso dos indivíduos
ao atingirem a maturidade, na análise não houve efeito da salinidade,
mas sim interação entre população e temperatura, indicando que o
peso dos machos foi alterado pela mudança de temperatura, com a
magnitude do efeito variando entre machos de diferentes locais.
A relação entre a pluviosidade e o peso médio de S. notomelas,
sugere que esta espécie seja mais dependente da sazonalidade das
chuvas, ou até mesmo da variação da temperatura da água, principalmente quando consideramos seu menor tamanho médio em
relação a B. stramineus. Assim, diferenças no crescimento podem
estar relacionadas à variação sazonal na temperatura da água, como
sugerido por De Graaf (2003) estudando o crescimento de peixes na
planície de inundação de Bangladesh. Assim como por Trexler et al.
(1990) ao avaliar o crescimento de fêmeas de Poecilia latipina na
Florida. Conduto de acordo com Trexler & Travis (1990) a variação na
salinidade também produz efeitos consideráveis sobre o crescimento
de peixes na Flórida.
http://www.biotaneotropica.org.br
Para ambas as espécies analisadas neste trabalho o recrutamento
ocorreu durante todo o ano, porém não ocorre relação entre a pluviosidade e recrutamento para a população de S. notomelas, contudo para
a população de B. stramineus evidencia-se uma relação negativa, pois
nos meses de aumento das chuvas na região ocorre um decréscimo
no recrutamento, isto fica evidente no mês de dezembro. Lizama &
Ambrósio (2003) evidenciaram que o recrutamento de Moenkhausia
intermedia é contínuo e presente durante todo o ano, na planície
de inundação do rio Paraná, embora ocorram períodos de maiores
intensidades. Este padrão de recrutamento observado é característico
de espécies de pequeno porte que habitam ambientes de água doce
em regiões tropicais. Além disso, os picos de recrutamento na sua
grande maioria coincidem com o período de mudança no nível da
água. Entretanto, Cunha et al. (2007), ao analisarem o padrão de
recrutamento de Moenkhausia dichroura na Baía da Onça, uma lagoa do Pantanal do rio Aquidauana, MS, observaram que a entrada
de indivíduos na população ocorreu uma vez no ano (outubro). A
população de ­Astyanax janeiroensis no rio Ubatuba, Rio de Janeiro,
praticamente se reproduziu ao longo de todo o ano com exceção de
maio a junho, com maior intensidade reprodutiva entre novembro e
março (­Mazzoni et al. 2005). Mazzoni & Silva (2006) evidenciaram
exemplares de Bryconamericus microcephalus em processo reprodutivo entre junho e fevereiro, com pico de reprodução entre setembro
e dezembro em um riacho costeiro da Mata Atlântica, Ilha Grande,
Rio de Janeiro. Lampert et al. (2007) constataram que B. stramineus
possui desova parcelada com época de reprodução ocorrendo entre
setembro e dezembro, com um pico menor em fevereiro no rio
Ibicuí, RS. Neste contexto, a forma como as fêmeas liberam seus
ovócitos dentro de um período reprodutivo, definido como tipo de
desova (Vazzoler 1996), representa uma vantagem, uma vez que pode
aumentar o sucesso reprodutivo, especialmente para as espécies de
pequeno porte incapazes de estocar uma grande quantidade de ovócitos (Lampert et al. 2007). Este comportamento explicaria também
a existência de dois picos de recrutamento observada no presente
estudo, que seria então, resultado de mais de um evento reprodutivo
ao longo do ano.
As espécies acima citadas apresentam uma mesma estratégia
reprodutiva que é geneticamente determinada pela história de vida ou
pelo comportamento programado. As táticas (estágios ontogenéticos
ou ações específicas), que compõem a estratégia, podem diferir entre
ambientes para que cada espécie ou população garanta que novos
indivíduos sejam recrutados (Wootton 1999).
Em síntese conclui-se que ambas as espécies investem primeiro
em incremento corporal, e que o peso relaciona-se positivamente
com a pluviosidade local para S. notomelas, porém não há efeito
significativo para B. stramineus, com vários pulsos de recrutamento
ao longo do ano para ambas as espécies. Entretanto, embora nossos
resultados e alguns estudos tenham evidenciado o efeito da sazonalidade do ambiente determinando as mudanças nos parâmetros
populacionais, não podemos desconsiderar o efeito da densidade
populacional que conduz a competição por recursos influenciando
processos populacionais em ambientes naturais. Contudo, como nosso
trabalho não objetivou avaliar esta abordagem sugerimos que estudos
em ambientes com diferenças de densidade e de oferta de recursos
poderiam esclarecer melhor sua importância sobre a dinâmica populacional destas espécies.
Agradecimentos
À Universidade Estadual do Mato Grosso do Sul/UEMS pelo
apoio financeiro. Suely A. D. Molina, Amal Farhat, Priscilla Gobi
pelo auxílio nos trabalhos de campo. Aos revisores pelas críticas e
sugestões.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Aspectos populacionais de Serrapinnus notomelas e Bryconamericus stramineus
Referências Bibliográficas
BAGARINÃO, T. & THAYAPARAN, K. 1986. The length-weight relationship,
food habitats and condition factor of wild juvenile milkfish in Sri Lanka.
Aquaculture 55(3):241-246.
BENEDITO-CECILIO, E., AGOSTINHO, A.A., CARNELÓS-MACHADO
VELHO, R.C. 1997. Length-weight relationship of fishes caught in
the Itaipu reservoir Paraná, Brasil. Naga, The ICLARM Quaterly
20(3‑4):57‑61.
BRAGA, F.M.S. & GENNARI-FILHO, O. 1990. Contribuição para o
conhecimento da reprodução de Moenkhausia intermedia (Characidae,
Tetragonopterinae) na represa de Barra Bonita, rio Piracicaba, SP. Naturalia
15:171-188.
BRAVO, R., SORIGUER, M.C., VILLAR N. & HERNANDO, J.A. 2001. The
dynamics of fish populations in the Palancar stream, a small tributary of
the river Guadalquivir, Spain. Acta Oecologica 22 (1):9-20.
CAPISTRANO-SANTANA, A.C., ALMEIDA, R.S., ÁVILA, R.W. &
CATELLA, A.C. 2004. Estimativa dos parâmetros de crescimento de
Roeboides paranensis: diferentes respostas para uma mesma pergunta. In
IV Simpóso sobre Recursos Naturais e Sócio-econômicos do Pantanal Sustentabilidade Regional. Embrapa Pantanal, Corumbá. (CD-ROM).
COSTA, M.R. & ARAÚJO, F.G. 2003. Lenth- weigth relationship and
condition factor of Micropogonias furnieri (Desmarest) (Percuformes,
Sciaenidae) in the Sepetiba Bay, Rio de Janeiro State, Brazil. Revta Bras.
Zool. 20(4):685-690.
CUNHA, N.L., CATELLA, A.C. & KINAS, M.A. 2007. Growth parameters
estimates for a small fish of the Pantanal, Brazil: Moenkhausia
dichroura (Characiformes; Characidae). Braz. J. Biol. = Rev. Bras. Biol.
67(2):293‑297.
DE GRAAF, G. 2003. The flood pulse and growth of floodplain fish in
Bangladesh, Fisheries Manag. Ecol. 10(4):241-247.
GALUCH, A.V., SUIBERTO, M.R., NAKATANI, K., BIALETZKI, A. &
BAUMGARTNER, G. 2003. Desenvolvimento inicial e distribuição
temporal de larvas e juvenis de Bryconamericus stramineus Eigenmann,
1908 (Osteichthyes, Characidae) na planície alagável do alto rio Paraná,
Brasil. Acta Sci. Biol. Sci. 25(2):335-343.
GIARRIZZO, T., JESUS, T.A.J.S., LAMEIRA, E.C., ALMEIDA, J.B.A.,
ISAAC, V. & SAINT-PAUL, U. 2006. Weight-length relationships for
intertidal fish fauna in a mangrove estuary in Northern Brazil. Appl.
Ichthyol. 22(4):325-327.
GARUTTI, V. & FIGUEIREDO-GARUTTI, M.L. 1992. Caracterização
de populações do lambari Astyanax bimaculatus (Pisces, Characidae)
procedentes do campus de Jaboticabal, UNESP, SP. Naturalia
17(1):17‑29.
GAYANILO-JUNIOR, F.C. & PAULY, D. 1997. The FAO-ICLARM Stock
Assessment Tools (FISAT) Reference manual. FAO Computerized
Information Series (Fisheries) 8:1-196.
GIAMAS, M.T.D., SANTOS, R.A., VERMULM JUNIOR, H., CAMPOS, E.C.
& CAMARA, J.J.C. 1992. Determinação da curva de crescimento através
da lepidologia em diferentes áreas do corpo de Astyanax bimaculatus
(Linnaeus, 1758) (Pisces, characidae), na Represa de Ibitinga, SP. Braz.
J. Vet. Res. Anim. Sci. 29(2):185-192.
GURGEL, H.C.B. 2004. Estrutura populacional e época de reprodução de
Astyanax fasciatus (Curvier) (Characidae, Tetragonopterinae) do Rio
Ceará Mirim, Poço Branco, Rio Grande do Norte, Brasil. Revta Bras.
Zool. 21(1):131-135.
LAMPERT, V.R., AZEVEDO, M.A. & FIALHO, C.B. 2007. Reproductive
biology of Bryconamericus stramineus Eigenmann, 1908 (Ostariophysi:
Characidae) from the Rio Ibicuí, RS, Brazil. Braz. Arch. Biol. Technol.
50(6):995-1004.
LIZAMA, M.A.P. & AMBRÓSIO, A.M. 1999. Relação peso-comprimento e
estrutura da população de nove espécies da família Characidae na planície
de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool. 16(3):779-788.
LIZAMA, M.A.P. & AMBRÓSIO, A.M. 2002. Condition factor in nine species
of fish of the Characidae family in the upper Paraná River floodplain. Braz.
J. Biol. = Rev. Bras. Biol. 62(1):113-124.
LIZAMA, M.A.P. & AMBRÓSIO, A.M. 2003. Crescimento, recrutamento e
mortalidade do pequi Moenkhausia intermedia (Osteichthyes, Characidae)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00408042008
na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Acta Sci. Biol. Sci.
25(2):328-333.
LOWE-MCCONNELL, R.H. 1999. Estudos ecológicos de comunidades de
peixes tropicais. EDUSP, São Paulo.
MATEUS, L.A.F. & PENHA, J.M.F. 2007. Dinâmica populacional de quatro
espécies de grandes bagres na bacia do rio Cuiabá, Pantanal norte, Brasil
(Siluriformes, Pimelodidae). Revta Bras. Zool. 24(1):87-98.
MAZZONI, R. & SILVA, A.P.F. 2006. Aspectos de história de vida de
Bryconamericus microcephalus (Miranda Ribeiro) (Characiformes,
Characidae) de um riacho costeiro de Mata Atlântica, Ilha Grande, Rio de
Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zool. 23(1):228-233.
MAZZONI, R., MENDONÇA, R.S. & CARAMASCHI, E.P. 2005.
Reproductive Biology of Astyanax Janeiroensis (Osteichthyes, Characidae)
from the Ubatiba river, Maricá, RJ, Brazil. Braz. J. Biol. = Rev. Bras. Biol.
65(4):643-649.
MCMANUS, M.G. & TRAVIS, J. 1998. Effects of temperature and salinity
on the life history of the sailfin molly (Pisces: Poeciliidae): lipid storage
and reproduction allocation. Oecologia 114(3):317-325.
ORSI, M.L., CARVALHO, E.D. & FORESTI, F. 2004. Biologia Populacional
de Astyanax altiparanae Garutti & Britski (Teleostei, Characidae) do Médio
Rio Paranapanema, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool. 21(2):207‑218.
PAULY, D. & DAVID, N. 1981. ELEFAN I, a BASIC programme for the
objective extraction of growth parameters from length frequencies data.
Meeresforschung. 28(4):205-211.
PAULY, D. & MUNRO, J.L. 1984. Once more on the comparison of growth in
fish and invertebrates. ICLARM Fishbyte 2(1):1-21.
PAULY, D. 1980. On the interrelationships between natural mortality, growth
parameters and mean environmental temperature in 175 fish stock.
International Council Exploration of the sea 39(2):175-192.
PAULY, D. 1983. Some simples methods for the assessment of tropical fish
stocks. FAO Fisheries Technical Paper 234:1-52.
PIANA, P.A., GOMES, L.C., & CORTEZ, E.M. 2006. Factors influencing
Serrapinnus notomelas (Characiformes: Characidae) populations in upper
Paraná river floodplain lagoons. Neotrop. Ichthyol. 4(1):81-86.
REZNICK, D.N., BUTLER, M.J., RODD, F.H. & ROSS, P. 1996. Life-History
Evolution in guppies (Poecilia reticulate) 6. Differential Mortality as a
Mechanism for natural Selection. Evolution 50(4):1651-1660.
SANNA-KAISA, J. & JUKKA, S. 2004. Sustentable use of ornamental fish
populations in Peruvian Amazonia. Lyonia 7(2):53-59.
SILVANO, J., OLIVEIRA, C.L.C., FIALHO, C.B. & GURGEL, H.C.B. 2003.
Reproductive period and fecundity of Serrapinus piaba (Characidae:
Cheirodontidae) from the rio Ceará Mirim, Rio Grande do Norte, Brasil.
Neotrop. Ichthyol. 1(1):61-66.
TAYLOR, C.C. 1958. Cod growth and temperature. J. Cons. Int. Explor. Mer.
23:366-370.
TREXLER, J.C. & TRAVIS, J. 1990. Phenotypic plasticity in the sailfin Molly,
Poecilia latipina (Pisces: Poeciliidae). I. Field experiments. Evolution
44(1):143-156.
TREXLER, J.C., TRAVIS, J. & TREXLER, M. 1990. Phenotypic plasticity
in the sailfin Molly, Poecilia latipina (Pisces: Poeciliidae). II. Field
experiments. Evolution 44(1):157-167.
VAZZOLER, A.E.A.M. 1996. Biologia da Reprodução de Peixes Teleósteos:
Teoria e Prática. EDUEM, Maringá.
WINEMILLER, K.O. & DAILEY, W.D. 2002. Life History Strategies,
Population Dynamics, And Consequences For Supplemental Stocking Of
Tarpon. Cont. Marine Sci. 35: 81-94.
WOOTTON, R.J. 1999. Ecology of Teleost Fishes. 2 ed. Chapman & Hall,
London.
Recebido em 09/03/08
Versão Reformulada recebida em 19/09/08
Publicado em 01/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo
de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Rodrigo Barbosa Gonçalves1,2 & Carlos Roberto Ferreira Brandão1,3
Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo – USP,
Av. Nazaré, 481, CEP 04263-000, São Paulo, Brasil, e-mail: [email protected]
2
Autor para correspondência: Rodrigo Barbosa Gonçalves,
e-mail: [email protected], http://www.usp.br/mz/
1
GONÇALVES, R.B. & BRANDÃO, C.R.F. Diversity of bees (Hymenoptera, Apidae) along a latitudinal
gradient in the Atlantic Forest. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/
abstract?article+bn00908042008
Abstract: The Atlantic Forest is one of the most rich and endangered natural environments in the world. It is
expected then that this situation would have encouraged the study and conservation of this biome; the Atlantic forest
Hymenoptera fauna, however, remains virtually unknown. The bee fauna, for instance, is less studied than that of
the Brazilian open areas. The overall ignorance on most of the Atlantic Forest insect faunas based the elaboration
of the project “Biodiversity of Hymenoptera and Isoptera: richness and diversity along a latitudinal gradient in
the Atlantic Forest – the humid eastern forest of Brazil”, within the Biota-Fapesp Program, that aimed to catalog
the termites, ants and several wasp families along the Atlantic forest and to publish data that could contribute to
the biome conservation. Similar sampling protocols were applied for wasp surveys: the same number of Malaise
and pan traps and similar effort on vegetation swapping, along 17 selected localities, representing a gradient of
almost 20° of latitude in evergreen pristine Atlantic Forest, from Paraíba to Santa Catarina Brazilian states. These
protocols were defined to optimize the collecting of wasps; bees represented a ‘secondary product’ of the sampling
protocol. A sum of 797 specimens representing 105 bee species was sampled; the richest and more abundant
bee taxon was the Meliponina. Unfortunately the applied sampling method does not afford comparisons among
Atlantic Forest bee assemblages with those of other biomes. The detrended correspondence analysis using only
the relative frequencies of Meliponina species revealed a weak correspondence of the stingless bee assemblages’
composition with the latitudinal gradient. Despite that, the sampled taxa are possibly restricted to the Atlantic
forest and additional data on their distribution deserves to be published. A complete checklist of the sampled bees,
their relative frequencies, and the localities where they were recorded is presented and discussed.
Keywords: Apoidea, bee assemblages, Neotropical, surveys.
GONÇALVES, R.B. & BRANDÃO, C.R.F. Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de
um gradiente latitudinal na Mata Atlântica. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/
abstract?article+bn00908042008
Resumo: A Mata Atlântica é um dos ambientes mais ricos e ameaçados do mundo, o que deveria ter estimulado
em muito o estudo e a conservação do Bioma, mas a fauna de Hymenoptera permanece ainda relativamente pouco
conhecida. Em especial, a fauna de abelhas da floresta ombrófila densa é pouco estudada em comparação à fauna das
áreas abertas brasileiras. O projeto temático “Biodiversidade de Hymenoptera e Isoptera: riqueza e diversidade ao
longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica – a floresta úmida do leste do Brasil”, integrante do Programa
Biota-Fapesp, foi idealizado com o objetivo de catalogar térmitas, formigas e famílias selecionadas de vespas ao
longo da Mata Atlântica, disponibilizando dados que permitam melhor embasar a conservação deste bioma. O
protocolo de amostragem aplicada para a coleta de himenópteros (excluindo as formigas) empregou armadilhas
Malaise, pratos-armadilha de cor amarela e esforço similar na varredura de vegetação ao longo de 17 localidades
selecionadas, representando um gradiente de quase 20° de latitude na Mata Atlântica, dos Estados da Paraíba
até Santa Catarina. Este protocolo foi definido para otimizar a coleta de vespas, sendo as abelhas um produto
secundário da amostragem (levantamentos de abelhas em geral utilizam captura em flores ao longo das estações
do ano). No entanto, devido à escala regional do projeto e ao grande esforço de amostragem, uma expressiva
quantidade de abelhas foi coletada durante o projeto, incluindo novos registros de abelhas para a Mata Atlântica.
Foi amostrado um total de 797 espécimes distribuídos em 105 espécies de abelhas; o grupo de abelhas mais rico
e abundante foi Meliponina. Uma análise de correspondência “destendenciada” (‘detrended correspondence
analysis’) aplicada à uma matriz de presença ou ausência de Meliponina revela a relativamente fraca influência
do gradiente latitudinal na composição das assembléias de abelhas de Mata Atlântica. Uma listagem das espécies
amostradas por localidade, com suas freqüências relativas, é apresentada e discutida.
Palavras-chave: Apoidea, assembléias de abelhas, levantamentos, Neotrópico.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
52
Gonçalves, R.B. & Brandão, C.R.F.
Introdução
A Mata Atlântica brasileira é ao mesmo tempo um dos biomas
mais biodiversos do mundo e um dos mais ameaçados pela ação
antrópica (Myers et al. 2000), sendo um dos 34 hotspots mundiais
e área prioritária para a conservação (Conservation International
do Brasil et al. 2000). Como exemplos da diversidade da Mata
Atlântica, estima-se que nela ocorra metade das espécies de mamíferos brasileiros (­Fonseca et al. 1996); que abrigue uma avifauna
comparativamente muito rica com 1020 espécies registradas, sendo
200 endêmicas (Agnello 2007) e, estudos recentes avaliam que o
número de bactérias nas folhas possa ser de três a seis vezes o número
estimado de espécies para oceanos e solo (Lambais et al. 2006). Para
as abelhas, o número de espécies coletadas em uma única localidade
da Mata Atlântica paulista (Wilms 1995), na Estação Biológica de
Boracéia, em Salesópolis, é superior ao número de espécies coletadas em qualquer outra localidade na região Neotropical, incluindo
áreas secas, onde, coletivamente, a riqueza de abelhas é considerada
comparativamente superior (Michener 1979).
Quanto à ameaça humana, cabe notar que a área coberta pela
Mata Atlântica era de aproximadamente 1.300.000 km2 antes da
colonização européia, e após mais de 500 anos de ocupação, a
área preservada é estimada em cerca de 98.000 km2 (Morellato &
­Haddad 2000), muito fragmentada, em especial na sua porção norte.
Felizmente, dados recentes apontam para uma diminuição do ritmo
de desmatamento em determinadas regiões com remanescentes de
floresta (Conservation International do Brasil et al. 2000).
Tais aspectos deveriam ter estimulado pesquisas envolvendo a
biota da Mata Atlântica, no entanto, a sua fauna de insetos, particularmente Hymenoptera e Isoptera, é pouco conhecida em relação à
dos demais biomas brasileiros, como o Cerrado, por exemplo. Os
fragmentos remanescentes de Mata Atlântica cobrem um gradiente
latitudinal natural de quase 20 graus em um eixo norte-sul, da Paraíba a Santa Catarina. Na verdade, esta situação representa uma
oportunidade de enriquecer o acervo testemunho destes insetos ao
longo do gradiente, a partir de inventários estruturados (Longino &
Colwell 1997) que permitem análises comparativas e identificações de
padrões biogegráficos, ao mesmo tempo, aumentando o conhecimento
taxonômico sobre estes insetos. O projeto temático “Biodiversidade
de Hymenoptera e Isoptera: riqueza e diversidade ao longo de um
gradiente latitudinal na Mata Atlântica – a floresta úmida do leste do
Brasil”, integrante do Programa Biota-Fapesp, pretendeu responder
como as diferentes síndromes biológicas adotadas pelas diferentes
famílias de Hymenoptera e Isoptera respondem ao gradiente latitudinal na Mata Atlântica e verificar se a partição biogeográfica do
bioma, indicada por estudos de outros organismos, é confirmada
pelas distribuições dos táxons selecionados para estudo pelo projeto.
A principal ferramenta para estas análises é o conjunto de dados resultante de levantamentos qualitativos e/ou quantitativos de térmitas
e famílias selecionadas de himenópteros ao longo de localidades de
Mata Atlântica; além das análises, o projeto pretende disponibilizar
dados que podem ser decisivos para fundamentar programas objetivando a conservação deste bioma.
Alguns grupos de organismos como, por exemplo, as aves (­Gaston
2000), apresentam tendência de serem mais ricos nas porções tropicais do globo do que em áreas subtropicais e temperadas (ex. Brown
& Lomolino 1998). Este padrão de gradiente é conhecido como
associação negativa entre riqueza de espécies e latitude ou padrão
clássico de gradiente latitudinal, e é corroborado padrões exibidos
por muitos táxons (Willig et al. 2003). Para plantas, Oliveira-Filho
& Fontes (2000) reconhecem uma diferenciação norte-sul da flora
arbórea na Mata Atlântica, possivelmente relacionada com a temperatura e o regime de chuvas. Exceções a este padrão clássico são
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também conhecidos para muitos organismos (ver Willig et al. 2003),
por exemplo, Ichneumonidae que apresenta associação positiva entre
riqueza e latitude (ex. Janzen 1981). Os Apidae de uma maneira geral
apresentam tendência oposta - as porções temperadas e xéricas do
mundo parecem ser mais ricas que as porções tropicais (Michener
1979). De qualquer maneira é esperado que a maioria dos organismos
apresente certa variação em sua distribuição de riqueza segundo um
gradiente latitudinal. Porém os padrões de distribuição revelados, em
geral não se adequam perfeitamente ao gradiente devido às influências de outras variáveis geográficas (Gaston 2000), sendo chamados
portanto de disruptivos.
Dados preliminares resultantes do inventariamento dos
­Formicidae amostrados pelo Projeto (neste caso em 26 localidades)
apontam para uma diferenciação latitudinal da fauna e uma separação
entre a composição do Nordeste e do Sudeste/Sul da Mata Atlântica
(Silva et al. 2007). Os resultados preliminares do inventariamento
de Isoptera, em 15 localidades, verificam a existência de um padrão
clássico de gradiente latitudinal, com a separação das composições
do Nordeste mais do estado do Espírito Santo daquelas do Sudeste/
Sul da Mata Atlântica (Cancello 2006, Cancello et al. 2006). Sob
abordagem da biogeografia cladística, a diferenciação regional das
áreas da Floresta sugere uma derivação histórica do norte para o sul
da Mata Atlântica (Amorim & Pires 1996, Costa et al. 2000, Pinto
da Rocha et al. 2005, Silva et al. 2004).
Dentre os estudos de ecologia de comunidades de abelhas, inventários padronizados são relativamente comuns; entre 1970 quando
se iniciaram e 2002, foram catalogados mais de 60 trabalhos no
Brasil (Pinheiro-Machado 2002). Porém são poucos os inventários
de abelhas da Mata Atlântica em comparação aos estudos em áreas
de Cerrado, Caatinga e Campos Sulinos. Essa relativa escassez de
levantamentos em áreas cobertas por floresta deve-se em grande
parte à dificuldade da captura de abelhas em flores no dossel. Os
levantamentos existentes na Mata Atlântica concentram-se na porção sul, em restingas continentais e insulares dos Estados do Paraná
(Barbola 2000, Laroca 1974, Schwartz-Filho & Laroca 1998), Santa
Catarina (Steiner et al. 2006) e em florestas de São Paulo (Ramalho
1995, Wilms 1995). A estratégia adotada pelo presente projeto temático levou em conta a obtenção de um número representativo de
amostras, obtidas pela aplicação de técnicas de coleta quantitativas
em um número representativo de localidades ao longo do gradiente.
Levantamentos de abelhas, entretanto, requerem a permanência em
uma área determinada por períodos relativamente longos, pois exigem
captura ativa e individual de visitantes florais após a localização e
acesso a floradas, devendo levar em conta a sazonalidade (Sakagami
et al. 1967).
O objetivo do presente trabalho é apresentar a listagem das abelhas coletadas ao longo do gradiente latitudinal através do projeto
supracitado. Pelas razões explicadas acima, discutimos grande parte
os resultados de forma qualitativa; apenas para espécies de abelhas
sem ferrão foi possível uma análise quantitativa, por ser um grupo
abundante e perene.
Material e Métodos
A Tabela 1 lista as 17 localidades sujeitas a amostragens de vespas
pelo Projeto temático, segundo seu município e Estado e, quando for
o caso, as respectivas unidades de conservação em que os locais de
coleta estão inseridos, e os meses nos quais foram realizadas as amostragens. Os períodos de coleta deram-se preferencialmente nos meses
chuvosos, que em geral mostram maior riqueza faunística; portanto,
diferentes regiões do gradiente podem ter sido amostrados em diferentes períodos. O protocolo de coleta de vespas prevê a aplicação de
um número fixo de armadilhas Malaise e pratos-armadilha (armadilha
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53
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Tabela 1. Localidades amostradas ao longo de um gradiente latitudinal da Mata Atlântica do norte para o sul e respectivos meses de amostragem.
Table 1. Sampled localities along a north-south latitudinal gradient in the Atlantic Forest and respective sampling months.
N
L1
L2
L3
L4
L5
L6
L7
L8
L9
L10
L11
L12
Coordenadas geográficas
07° 08’ 25’’ S e 34° 51’ 38’’ W
08° 00’ 33.9’’ S e 34° 56’ 31.5’’ W
09° 19’ S e 36° 28’ W
11° 22’ 43.9’’ S e 37° 25’ 03.0’’ W
12° 33’ 40’’ S e 38° 02’ 44.8’’ W
14° 46’ S e 39° 04’’ W
16° 23’ 17.6’’ S e 39° 10’ 55.6’’ W
18° 58’ 03.0’’ S e 40° 08’ 03.6’’ W
19° 58’ 18.5’’ S e 40° 32’ 07.6’’ W
21° 59’ 03.9’’ S e 41° 57’ 08.4’’ W
22° 34’ 35’’ S e 43° 26’ 10’’ W
23° 21’ 43’’ S e 44° 49’ 22’’ W
Município - Estado
João Pessoa - PB
Recife - PE
Quebrangulo - AL
Santa Luzia do Itanhy - SE
Mata de São João - BA
Ilhéus - BA
Porto Seguro - BA
Linhares - ES
Santa Teresa - ES
Santa Maria Madalena - RJ
Nova Iguaçu - RJ
Ubatuba-SP
L13 23° 39’ 08.3’’ S e 45° 53’ 48.9’’ W Salesópolis - SP
L14 24° 18’ 16’’ S e 48° 21’ 53’’ W
Ribeirão Grande - SP
L15 24° 31’ 06’’ S e 47° 12’ 06’’ W
L16 25° 34’ 37.2’’ e 48° 53’ 53.7’’ W
L17 26° 19’ 25’’ S e 49° 18’ 26.5’’ W
Peruíbe - SP
Morretes - PR
São Bento do Sul - SC
de Moericke) em cada localidade, assim como a aplicação do mesmo
esforço na varredura da vegetação nestas localidades. Esta metodologia foi escolhida para privilegiar a coleta de vespas, sendo que as
abelhas resultam em um produto secundário da amostragem.
Em cada área foram instaladas 10 armadilhas Malaise distribuídas em duas fileiras, uma em trilha pré-existente e outra dentro
da floresta. Os pratos-armadilha de cor amarela foram distribuídos
em grupos de 10 a cada lado de cinco pontos da trilha, somando
100 armadilhas em cada localidade. Os grupos de armadilhas foram
separados por aproximadamente 100 metros entre si e as armadilhas
mantidas disponíveis por um período de três dias. As coletas ativas
não seletivas foram realizadas através da varredura da vegetação,
utilizando redes entomológicas nas proximidades dos locais onde
foram instaladas as armadilhas, mantendo o mesmo esforço empregado a cada localidade, padronizando o tempo gasto na atividade.
As abelhas coletadas foram montadas e rotuladas com etiquetas de
procedência e de numeração sequenciada, para fins de planilhamento,
relacionando os dados individuais. Em seguida, foram separadas em
morfo-espécies e comparadas com material identificado por especialistas, depositado no Museu de Zoologia da Universidade de São
Paulo, São Paulo (MZSP). Alguns grupos de abelhas foram enviados
a especialistas para identificação (vide Agradecimentos). O material
está depositado na coleção do MZSP, exceto alguns exemplares de
Meliponina em duplicata, depositados na coleção do Departamento
de Biologia, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto, Universidade de São Paulo, Coleção João Maria Franco de
Camargo, Ribeirão Preto.
A partir dos dados originais foi construída uma matriz de presença/ausência de Meliponina para cada localidade. Neste caso, o
Parque Estadual de Intervales (Ribeirão Grande, SP) foi excluído já
que nenhum Meliponina foi ali coletado. Esta matriz foi submetida
à uma análise de correspondência “destendenciada” (detrended
­correspondence analysis, DCA) para avaliar as relações de similaridade entre as localidades ao longo do gradiente; a DCA é comumente
utilizada para representar padrões de substituição gradual de espécies
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Localidade
Mata do Buraquinho
Parque dos Dois Irmãos
Reserva Biológica Pedra Talhada
Crasto
Reserva de Sapiranga
Mata Esperança
Estação Ecológica Pau Brasil
Reserva Biológica de Sooretama
Estação Biológica Santa Lúcia
Parque Estadual do Desengano
Reserva Biológica do Tinguá
Parque Estadual da Serra do Mar,
Núcleo Picinguaba
Estação Ecológica Boracéia
Parque Estadual Intervales,
Base Barra Grande
Estação Ecológica Juréia - Itatins
Parque Estadual do Pau Oco
CEPA - Rugendas
Mês de amostragem
Julho de 2002
Agosto de 2002
Setembro de 2002
Julho-Agosto de 2001
Julho de 2001
Maio de 2002
Maio de 2002
Março de 2002
Abril de 2001
Abril de 2002
Março de 2002
Janeiro de 2002
Março-Abril de 2001
Dezembro de 2000
Abril-Maio de 2002
Abril de 2002
Outubro de 2001
ao longo de gradientes ambientais (Ter Braak 1995). Diferentemente
de outras técnicas de ordenação, a análise de correspondência ordena
simultaneamente amostras e táxons; táxons e amostras fortemente
associados estarão representados por pontos próximos no plano da
ordenação. A análise foi realizada pelo programa Vegan versão 1.8-8
(Oksanen et al. 2007).
Resultados
Em números absolutos foram coletados 797 espécimes de abelhas, dos quais 114 machos. Estes indivíduos estão distribuídos em
105 ­espécies, de 50 gêneros e 15 tribos, sendo que 50 espécies puderam ser nomeadas. A lista completa das espécies está na Tabela 2.
Todas as subfamílias de Apidae presentes no Brasil foram amostradas,
sendo que Apinae foi a mais rica com 54 espécies, das quais 30 correspondem a abelhas sem ferrão (Meliponina). As demais subfamílias,
em ordem decrescente de riqueza foram Halictinae (38 espécies),
Andreninae (cinco espécies), Megachilinae e Colletinae (quatro espécies cada). Em ordem de abundância decrescente estão os Apinae
com 664 indivíduos, Halictinae com 91, Andreninae com 31, Colletinae com seis e Megachilinae com cinco indivíduos. Novamente, as
abelhas sem ferrão merecem destaque por apresentarem uma elevada
abundância relativa com 582 exemplares coletados.
As espécies mais abundantes foram Trigona aff. fulviventris com
202 indivíduos, seguida de Partamona criptica com 145 indivíduos,
e Plebeia phrynostoma com 65 indivíduos (todos de Meliponina);
os gêneros representados por estas espécies foram também os mais
abundantes nesta ordem. Os gêneros mais ricos em espécies foram
Dialictus (Halictinae, 10), seguido dos apíneos Plebeia (sete),
­Ceratina (seis), Osiris (cinco) e Melipona (quatro). Do total de
espécies coletadas, 14% são cleptoparasitas (15), distribuídas em
cinco tribos. Gêneros de abelhas considerados comuns e com ampla
distribuição e alta abundância, como Centris, Exomalopsis e Xylocopa
e suas várias espécies de ocorrência conhecida na Mata Atlântica não
foram registrados no presente trabalho.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
54
Gonçalves, R.B. & Brandão, C.R.F.
Tabela 2. Listagem das espécies de abelhas coletadas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica (ver Material e Métodos).
Table 2. Checklist of the bees sampled along a latitudinal gradient in the Atlantic Forest (see Material e Métodos).
N
Espécie
ANDRENINAE
Protandrenini
1
Anthrenoides sp.1
2
Anthrenoides zanellai Urban, 2005
3
Rhophitulus sp.01
4
Rhophitulus sp.02
Localidade
Método de captura
Indivíduos
Salesópolis - SP
São Bento do Sul - SC
Santa Maria Madalena - RJ
Quebrangulo - AL
5
Quebrangulo - AL
malaise
malaise
varredura
malaise
varredura
varredura
1 fêmea
1 fêmea
5 fêmeas
2 fêmeas e 1 macho
4 fêmeas e 13 machos
4 machos
pratos
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
varredura
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
3 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
1 fêmea
2 fêmeas
1 macho
2 machos
1 fêmea
3 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
20 fêmeas
1 fêmea
2 fêmeas
1 macho
1 fêmea
2 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
Rhophitulus sp.03
APINAE
Apini
6
Apis mellifera Linnaeus, 1758
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
Ilhéus - BA
João Pessoa - PB
Mata de São João - BA
Morretes - PR
Nova Iguaçu - RJ
Porto Seguro - BA
Quebrangulo - AL
Santa Luzia do Itahy- SE
São Bento do Sul - SC
Ubatuba - SP
Ubatuba - SP
Bombus (Fervidobombus) brasiliensis Lepeletier, 1836
Ribeirão Grande - SP
Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus, 1787)
Ubatuba - SP
Santa Teresa - ES
Euglossa (Glossurella) stellfeldi Moure, 1947
Recife - PE
Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900)
Mata de São João - BA
Frieseomelitta dispar (Moure, 1950)
Mata de São João - BA
Frieseomelitta francoi (Moure, 1946)
Santa Luzia do Itahy- SE
Nova Iguaçu - RJ
Lestrimelitta ehrhardti (Friese, 1931)
Quebrangulo - AL
Ubatuba - SP
Santa Maria Madalena - RJ
Lestrimelitta rufipes (Friese, 1903)
Nova Iguaçu - RJ
Lestrimelitta tropica Marchi & Melo, 2006
Quebrangulo - AL
Leurotrigona muelleri (Friese, 1900)
Santa Maria Madalena - RJ
Santa Teresa - ES
Melipona (Eomelipona) bicolor Lepeletier, 1836
São Bento do Sul - SC
Melipona (Eomelipona) marginata carioca Moure, 1971 Nova Iguaçu - RJ
Quebrangulo - AL
Salesópolis - SP
Santa Teresa - ES
Ubatuba - SP
Linhares - ES
Nova Iguaçu - RJ
Melipona (Michmelia) mondury Smith, 1863
Porto Seguro - BA
Ubatuba - SP
Santa Luzia do Itahy- SE
Melipona (Michmelia) scutellaris Latreille, 1811
Nova Iguaçu - RJ
Oxytrigona tataira (Smith, 1863)
Linhares – ES
Paratrigona glabrata Moure, 1989
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
55
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Tabela 2. Continuação...
N
Espécie
23
Paratrigona subnuda Moure, 1947
24
Partamona criptica Pedro & Camargo, 2003
25
Partamona helleri (Friese, 1900)
26
Plebeia lucii Moure, 2004
27
Plebeia poecilochroa Camargo & Moure, 1989
28
Plebeia sp.01
(aff. poecilochroa Camargo & Moure, 1989)
Plebeia sp.02
(aff. poecilochroa Camargo & Moure, 1989)
Plebeia phrynostoma Moure, 2004
29
30
Localidade
Ilhéus - BA
Método de captura
Indivíduos
malaise
1 fêmea
varredura
1 fêmea
Nova Iguaçu - RJ
malaise
2 fêmea
Salesópolis - SP
malaise
1 fêmea
Santa Maria Madalena - RJ
varredura
1 fêmea
Ilhéus - BA
malaise
86 fêmeas e 1 macho
Porto Seguro - BA
malaise
4 fêmea
Santa Teresa - ES
malaise
47 fêmeas e 7 machos
João Pessoa - PB
malaise
8 fêmeas
Linhares - ES
malaise
2 fêmeas
Morretes - PR
malaise
3 fêmeas
Nova Iguaçu - RJ
malaise
1 fêmea
Recife - PE
malaise
11 fêmeas
Santa Luzia do Itahy- SE
malaise
3 fêmeas
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
2 fêmeas
Ubatuba - SP
malaise
1 fêmea
João Pessoa - PB
malaise
1 fêmea
Linhares - ES
malaise
3 fêmeas
Santa Maria Madalena - RJ
varredura
2 fêmeas
Ilhéus - BA
malaise
3 fêmeas
Linhares - ES
malaise
1 fêmea
Porto Seguro - BA
malaise
2 fêmeas
Santa Luzia do Itahy- SE
malaise
1 fêmea
Santa Maria Madalena - RJ
João Pessoa - PB
Mata de São João - BA
Nova Iguaçu - RJ
Peruíbe - SP
Quebrangulo - AL
Recife - PE
Santa Luzia do Itahy- SE
Santa Maria Madalena - RJ
Santa Teresa - ES
Ubatuba - SP
31
Plebeia remota (Holmberg, 1903)
32
33
34
35
36
Plebeia saiqui (Friese, 1900)
Scaptotrigona sp.01
Scaptotrigona sp.02
Schwarziana quadripunctata (Lepeletier, 1836)
Tetragonisca angustula (Latreille, 1811)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
Ubatuba - SP
Morretes - PR
Nova Iguaçu - RJ
Peruíbe - SP
Santa Teresa - ES
São Bento do Sul - SC
São Bento do Sul - SC
Santa Luzia do Itahy- SE
Nova Iguaçu - RJ
Nova Iguaçu - RJ
Ilhéus - BA
malaise
1 fêmea
malaise
malaise
malaise
varredura
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
malaise
pratos
varredura
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
11 fêmeas
1 fêmea
5 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
28 fêmeas
4 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
6 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea e 1 macho
4 fêmeas
3 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea e 1 macho
1 macho
1 fêmea
1 fêmea
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
56
Gonçalves, R.B. & Brandão, C.R.F.
Tabela 2. Continuação...
N
Espécie
37
Trigona aff. fulviventris Guérin, 1835
38
39
Trigona hyalinata (Lepeletier, 1836)
Trigona spinipes (Fabricius, 1793)
40
41
42
43
Eucerini
Melissoptila richardiae Bertoni & Schrottky, 1910
Nomadini
Brachynomada sp.01
44
45
Pseudepeolus sp.01
Trophocleptria sp.01
Osirini
Osirinus sp.01
Osiris sp.01
46
Osiris sp.02
http://www.biotaneotropica.org.br
Localidade
Método de captura
Nova Iguaçu - RJ
malaise
Quebrangulo - AL
varredura
Santa Luzia do Itahy- SE
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
varredura
São Bento do Sul - SC
malaise
Ilhéus - BA
malaise
varredura
João Pessoa - PB
malaise
Nova Iguaçu - RJ
malaise
Peruíbe - SP
malaise
varredura
Porto Seguro - BA
varredura
Quebrangulo - AL
varredura
malaise
Recife - PE
malaise
Salesópolis - SP
malaise
Santa Luzia do Itahy- SE
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
Santa Teresa - ES
malaise
pratos
Ubatuba - SP
malaise
Linhares - ES
malaise
Ilhéus - BA
malaise
varredura
Linhares - ES
malaise
Mata de São João - BA
pratos
Morretes - PR
malaise
varredura
Nova Iguaçu - RJ
malaise
pratos
Porto Seguro - BA
varredura
Quebrangulo - AL
malaise
varredura
Santa Luzia do Itahy- SE
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
Ubatuba - SP
malaise
Indivíduos
4 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
84 fêmeas e 2 machos
2 fêmeas
1 fêmea e 27 machos
4 fêmeas
3 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
13 fêmeas
13 fêmeas e 2 machos
2 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
16 fêmeas e 1 macho
23 fêmeas e 1 macho
2 fêmeas
1 macho
1 fêmea
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
12 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
2 fêmeas
7 fêmeas
2 fêmeas
3 fêmeas
Quebrangulo - AL
varredura
1 fêmea
Quebrangulo - AL
malaise
varredura
varredura
malaise
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
2 fêmeas
2 machos
1 fêmea
2 fêmeas
2 machos
1 fêmea
Quebrangulo - AL
Santa Teresa - ES
Salesópolis - SP
Linhares - ES
Nova Iguaçu - RJ
Santa Maria Madalena - RJ
Ubatuba - SP
Peruíbe - SP
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
57
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Tabela 2. Continuação...
N
Espécie
47
Osiris sp.03
48
49
Osiris sp.04
Osiris sp.05
50
51
Protosiris sp.01
Protosiris sp.02
Tapinotaspidini
Paratetrapedia bicolor (Smith, 1854)
52
53
54
Lophopedia pygmaea (Schrottky, 1902)
Xylocopini
Ceratina (Ceratinula) sp.01
55 Ceratina (Ceratinula) sp.02
56 Ceratina (Ceratinula) sp.03
57 Ceratina (Crewella) sp.01
58 Ceratina (Crewella) sp.02
59 Ceratina (Crewella) sp.03
COLLETINAE
Colletini
60 Colletes rugicollis Friese, 1900
Hylaeini
61 Hylaeus (Hylaeopsis) sp.01
62 Hylaeus (Hylaeopsis) sp.02
Xeromelissini
63 Chilicola (Hylaeosoma) megalostigma (Ducke, 1908)
HALICTINAE
Augochlorini
64 Ariphanarthra palpalis Moure, 1951
65
66
67
68
69
70
71
72
73
Localidade
Método de captura
Santa Teresa - ES
malaise
Ribeirão Grande - SP
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
Ribeirão Grande - SP
malaise
João Pessoa - PB
malaise
Recife - PE
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
Nova Iguaçu - RJ
malaise
Ilhéus - BA
Linhares - ES
Quebrangulo - AL
Santa Luzia do Itahy- SE
Santa Teresa - ES
varredura
varredura
varredura
malaise
varredura
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
Morretes - PR
malaise
varredura
varredura
malaise
varredura
malaise
malaise
varredura
malaise
varredura
malaise
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea e 2 machos
2 fêmeas
1 fêmea
7 fêmeas e 5 machos
1 macho
2 fêmeas
1 fêmea
2 fêmeas
1 fêmea
Ubatuba - SP
malaise
1 fêmea
Santa Maria Madalena - RJ
Nova Iguaçu - RJ
malaise
malaise
1 fêmea
1 fêmea
malaise
varredura
1 fêmea e 1 macho
1 fêmea
malaise
malaise
malaise
malaise
varredura
varredura
malaise
malaise
varredura
malaise
malaise
varredura
varredura
2 machos
3 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 macho
1 fêmea
1 macho
6 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 macho
Nova Iguaçu - RJ
Ribeirão Grande - SP
Santa Maria Madalena - RJ
Ubatuba - SP
João Pessoa - PB
Quebrangulo - AL
Peruíbe - SP
Quebrangulo - AL
Ilhéus - BA
Ilhéus - BA
Quebrangulo - AL
Morretes - PR
Ribeirão Grande - SP
Augochlora (Augochlora) dolichocephala (Moure, 1941) São Bento do Sul - SC
São Bento do Sul - SC
Augochlora (Augochlora) sp.01
São Bento do Sul - SC
Augochlora (Oxystoglossella) morrae Strand, 1900
Quebrangulo - AL
Augochlorella ephyra (Schrottky, 1910)
Salesópolis - SP
Augochlorella urania (Smith, 1853)
São Bento do Sul - SC
Ubatuba - SP
Mata de São João - BA
Augochloropsis sp.01
Ilhéus - BA
Augochloropsis sp.02
Quebrangulo - AL
Augochloropsis sp.03
Nova Iguaçu - RJ
Megalopta sp.01
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Indivíduos
1 fêmea
3 fêmea
2 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 macho
3 fêmeas
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
58
Gonçalves, R.B. & Brandão, C.R.F.
Tabela 2. Continuação...
N
74
75
76
77
78
Espécie
Megalopta sp.02
Megalopta sp.03
Megaloptina festivaga (Dalla Torre, 1896)
Megommation insigne (Smith, 1853)
Neocorynura aenigma (Gribodo, 1894)
79
80
81
82
83
84
85
86
87
88
89
Neocorynura sp.01
Neocorynura sp.02
Pereirapis semiaurata (Spinola, 1853)
Rhectomia sp.01
Rhectomia sp.02
Temnosoma sp.01
Temnosoma sp.02
Gênero e espécie não determinados*
Halictini
Caenohalictus oresicoetes (Moure, 1943)
Dialictus sp.01
Dialictus sp.02
90
91
92
93
94
95
96
97
Dialictus sp.03
Dialictus sp.04
Dialictus sp.05
Dialictus sp.06
Dialictus sp.07
Dialictus sp.08
Dialictus sp.09
Dialictus sp.10
98
Habralictus canaliculatus Moure, 1941
99 Habralictus macrospilophorus Moure, 1941
100 Microsphecodes russeiclypeatus
(Sakagami & Moure, 1952)
101 Sphecodes sp.01
MEGACHILINAE
Anthidiini
102 Anthodioctes megachiloides Holmberg, 1903
103 Moureanthidium capixaba Urban, 1995
Megachilini
104 Coelioxys (Cyrtocoelioxys) sp.01
105 Megachile (Moureapis) sp.01
Localidade
Método de captura
Santa Luzia do Itahy- SE
varredura
João Pessoa - PB
malaise
João Pessoa - PB
malaise
São Bento do Sul - SC
pratos
Morretes - PR
malaise
São Bento do Sul - SC
malaise
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
Ubatuba - SP
malaise
Ilhéus - BA
varredura
Ubatuba - SP
malaise
Quebrangulo - AL
varredura
Mata de São João - BA
varredura
Ubatuba - SP
malaise
Salesópolis - SP
malaise
Salesópolis - SP
Salesópolis - SP
Salesópolis - SP
Ubatuba - SP
Ilhéus - BA
Ilhéus - BA
Nova Iguaçu - RJ
São Bento do Sul - SC
Nova Iguaçu - RJ
Nova Iguaçu - RJ
Nova Iguaçu - RJ
Morretes - PR
Ribeirão Grande - SP
Nova Iguaçu - RJ
Santa Maria Madalena - RJ
Santa Teresa - ES
Santa Maria Madalena - RJ
Peruíbe - SP
Indivíduos
1 macho
1 fêmea
1 macho
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea e 3 machos
1 fêmea
1 fêmea
6 machos
1 fêmea
1 macho
1 fêmea
1 fêmea
1 macho
malaise
malaise
varredura
malaise
varredura
varredura
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
malaise
varredura
malaise
malaise
malaise
varredura
4 fêmea
4 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
8 machos
1 macho
2 fêmeas
5 fêmeas
5 fêmeas
2 fêmeas
1 fêmea
1 fêmea
1 fêmea
1 macho
2 fêmea
1 fêmea
2 macho
1 fêmea
malaise
1 fêmea
São Bento do Sul - SC
Santa Maria Madalena - RJ
malaise
varredura
1 fêmea
1 fêmea
Ubatuba - SP
Quebrangulo - AL
malaise
varredura
2 fêmeas
1 fêmea
Nova Iguaçu - RJ
* Gênero e espécie não determinados, pertencente possivelmente ao grupo de gêneros relacionados com Megaloptidia.
* Undetermined genus and species, possibly belonging to genera related to Megaloptidia.
A técnica mais efetiva na captura de abelhas foi a armadilha
Malaise, com 647 indivíduos de 84 espécies coletados, seguida
da varredura da vegetação com 143 indivíduos de 39 espécies; os
pratos-armadilha capturaram apenas sete indivíduos de cinco espécies
(quatro corbiculadas mais uma fêmea do halictíneo Megommation
insigne). Quanto às armadilhas Malaise, aquelas instaladas dentro
http://www.biotaneotropica.org.br
das florestas (251 indivíduos capturados, 41 espécies) se mostraram menos eficientes que as instaladas nas trilhas (383 indivíduos,
58 espécies).
A Tabela 3 apresenta o número de indivíduos e espécies de abelhas
coletadas em cada localidade, em geral e de Meliponina em particular.
Os resultados da análise da DCA estão expressos na Figura 1.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
Tabela 3. Riqueza e abundância de abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica. Número de espécies (S) e indivíduos (N) totais e
apenas para Meliponina (SMeliponina, Nmeliponina).
Table 3. Richness and abundance of bees along a latitudinal gradient in Atlantic
Forest. Number of species (S) and individuals (N) and Meliponina richness
and abundance (SMeliponina, Nmeliponina).
N
Município/Estado
S
SMeliponina
N
NMeliponina
L1
João Pessoa - PB
9
4
53
48
L2
Recife - PE
5
4
20
19
L3
Quebrangulo - AL
22
7
115
66
L4
Santa Luzia do Itanhy - SE
12
9
22
19
L5
Mata de São João - BA
7
4
13
5
L6
Ilhéus - BA
14
6
201
184
L7
Porto Seguro - BA
6
5
11
9
L8
Linhares - ES
9
7
13
10
L9
Santa Teresa - ES
11
6
112
107
L10 Santa Maria Madalena - RJ
20
10
49
31
L11 Nova Iguaçu - RJ
27
14
64
41
L12 Ubatuba-SP
21
8
46
18
L13 Salesópolis - SP
10
3
17
4
L14 Ribeirão Grande - SP
6
0
11
0
L15 Peruíbe - SP
6
3
11
8
L16 Morretes - PR
8
3
16
9
L17 São Bento do Sul - SC
Total geral
14
4
23
4
105
30
797
582
3
22
27
38
24
2
26
39
DCA 2
1
0
33
28
11 12 20 L5
L6
L7
19
17
L4
10
-1
L8
25L1
L9
L16 37
18
L12
36
L2
L3
L13
L15
L10
L11
30
2313
-2
29
14
16
32
L17
31
15 21
34 35
-3
-3
-2
-1
0
1
2
3
DCA 1
Figura 1. Dois primeiros eixos da análise de correspondência “destendenciada”. Letra “L” seguida de números grandes em negrito correspondem às
localidades amostradas (códigos conforme Tabela 1), números pequenos
correspondem as espécies de Meliponina (códigos conforme Tabela 2).
Figure 1. Two first axes of detrended correspondence analysis. Large bold
numbers preceded by “L” correspond to the sampled localities (codes as
Table 1), small numbers correspond to the Meliponina species (codes as
Table 2).
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Discussão
O número de espécies coletadas apresentou grande variação em
torno da média de 12 espécies em cada localidade. As localidades do
Estado do Rio de Janeiro estiveram entre as mais ricas (com 20 ou
mais espécies), assim como uma localidade em São Paulo (Ubatuba)
e em Alagoas. De uma maneira geral, Meliponina apresentou uma
riqueza relativamente elevada, especialmente nas áreas do Rio de Janeiro até Paraíba; em média, metade de todas as espécies coletadas em
cada localidade foi de abelhas sem ferrão. As localidades amostradas
em Porto Seguro (BA) e Recife (PE) são exemplos de predomínio de
Meliponina (Tabela 3); as localidades em São Bento do Sul (SC) e
Ribeirão Grande (SP) são exemplos opostos; na última delas nenhuma
espécie de Meliponina foi coletada. Da mesma maneira, nota-se uma
grande variação no número de indivíduos coletados entre as localidades, tanto para as abelhas como um todo como para Meliponina. Em
torno de 62% dos indivíduos em uma dada localidade corresponde
às abelhas sem ferrão. O número relativamente elevado de espécies
e indivíduos coletados de Meliponina em comparação com outras
abelhas deve ser relacionado a limitações das técnicas de amostragem
utilizadas, que são mais eficientes para abelhas sem ferrão, visto que
a maioria das suas espécies vive em colônias perenes e com elevada
densidade, aumentando suas chances de serem coletadas.
A utilização de armadilhas Malaise pode ser uma alternativa para
amostragem estatística de abelhas ou uma forma de complementar
amostragens, especialmente em áreas florestadas devido à dificuldade
de acesso a flores no dossel; o emprego de armadilhas permite ainda
a bem-vinda captura de cleptoparasitas e Meliponina. É plausível que
o emprego deste tipo de armadilha contribua com uma informação
útil sobre a melissofauna de determinada localidade, mas seu emprego exclusivo possivelmente subestime a riqueza total, como já foi
constatado para Ichneumonidae (Fraser et al. 2008). Armadilhas não
são seletivas e capturam muitas ordens e famílias de insetos, sendo
seu emprego adequado em inventários que objetivem diversificar os
táxons a serem amostrados. Já o emprego de pratos-armadilha teve resultado insatisfatório em relação à riqueza esperada. Dentre os levantamentos feitos no Brasil, apenas recentemente os pratos-armadilha
foram empregados em inventariamentos (Krug & Alves-dos-Santos
2008, Souza & Campos 2008). Krug & Alves-dos-Santos (2008)
relatam uma eficiência relativamente elevada dos pratos-armadilha
em comparação à captura em flores; nesta linha, Roulston et al. (2007)
sugerem o emprego desta técnica quando as flores são escassas ou
quando é desejada a amostragem de espécies particulares de abelhas
que são atraídas pelos pratos-armadilhas.
A análise de correspondência “destendenciada” (DCA) revelou
um padrão que expressa, em parte, um efeito do gradiente latitudinal
na composição de espécies (Figura 1); observa-se ao longo do eixo
1 uma possível indicação de correlação da distribuição da fauna
de abelhas sem ferrão com o gradiente latitudinal. As localidades
da Mata Atlântica do Nordeste (exceto duas do sul da Bahia) estão
concentradas na porção esquerda do gráfico (menores valores no eixo)
e as localidades do Sudeste e Sul no centro na porção direita, com a
localidade mais ao sul do gradiente ocupando o extremo direito do
gráfico. Os pontos correspondentes às localidades não estão dispostos
ordenadamente configurando um gradiente, apesar das localidades
do Nordeste estarem agrupadas à esquerda do eixo 1, as localidades
mais ao norte (pontos 1, 2 e 3) da região estão mais próximas às
localidades das regiões Sudeste/Sul do que aquelas ao sul da Região
Nordeste (pontos 4, 5). O segundo eixo sugere a existência de outros
fatores determinando a composição de espécies além do gradiente
per si; nota-se que os pontos de Ilhéus, Porto Seguro (BA) e Linhares
(ES), respectivamente L6, L7 e L8, têm valores altos e positivos para
o eixo 2. Destaca-se um elevado número de espécies únicas a uma
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
60
Gonçalves, R.B. & Brandão, C.R.F.
localidade ou duas (13 e 5 espécies, respectivamente). A principal
espécie associada às localidades ao sul de Santa Teresa (ES) é Plebeia
remota. Para as localidades do norte da Mata Atlântica, Friesemellita
francoi pode ser uma indicadora, apesar de ter sido registrada em
apenas duas áreas. Distribuições de outras espécies que merecem
destaque são a de Partamona criptica, que está presente apenas nas
localidades da Bahia e do Espírito Santo e de Paratrigona subnuda,
que agrupa as localidades do Rio de Janeiro e Salesópolis (SP).
Resultados preliminares da análise da distribuição da fauna de
formigas amostradas pelo Projeto indicam com mais segurança o
padrão latitudinal, que recebe ainda influência do gradiente altitudinal (Silva et al. 2007). Para as abelhas, a dispersão dos pontos é
relativamente alta, o que pode ser resultado da amostragem ter sido
insuficiente. Espécies com registro em apenas uma área devem, muito
provavelmente, estar presentes em outras localidades, como Plebeia
saiqui que deve ocorrer em outras áreas do Sudeste, e Lestrimellita
tropica, que já foi registrada até o Ceará (Marchi & Melo 2006). Além
disso, gêneros comumente registrados em áreas de Floresta Atlântica
como Cephalotrigona, Geotrigona, Nannotrigona e Tetragona não
foram capturados nesta amostragem.
Relativamente poucos levantamentos de abelhas foram realizados
em áreas de Floresta Ombrófila Densa em comparação a ambientes
com vegetação aberta. Em Morretes (PR), foi amostrada uma localidade do Instituto Agronômico do Paraná por Barbola (2000), sendo
catalogadas 111 espécies de 47 gêneros. Wilms (1995) amostrou
extensivamente a Estação Ecológica de Boracéia, município de
Salesópolis, São Paulo, encontrando 253 espécies de abelhas de
84 gêneros. Ramalho (1995) amostrou área na capital do Estado de
São Paulo, encontrando 169 espécies de 56 gêneros. Estes números
de espécies são relativamente elevados quando comparados com
resultados de inventários conduzidos em áreas abertas (Figura 3 de
Pinheiro-Machado 2002). Ao contrário, o presente inventariamento
coletou números relativamente muito baixos de espécies nestas
mesmas áreas, devido às técnicas empregadas.
Reunindo os dados dos diferentes levantamentos no domínio da
Mata Atlântica é possível encontrar espécies que jamais foram coletadas em levantamentos em outros domínios, como Ariphanarthra
palpalis Moure, 1951, Augochlorodes turrifaciens Moure, 1958 e
Dithygater seabrai Moure & Michener, 1955. Ainda, alguns grupos
mostraram-se extremamente ricos em comparação à fauna registrada
em estudos em outros ambientes, como Paracolletini, Meliponina,
Euglossina e gêneros cleptoparasitas como Trophocleptria (­Nomadini),
Microsphecodes e Ptilocleptis (Halictini). Estes grupos e espécies em
conjunto podem ajudar a caracterizar a fauna da Mata Atlântica, mas no
presente trabalho foram registrados apenas Ariphanarthra e o elevado
número relativo de Meliponina e de cleptoparasitas.
Ariphanarthra pertence a um grupo de gêneros de Augochlorini
que inclui espécies com distribuições restritas ou claramente associadas à Mata Atlântica (Engel 2000). Outro exemplo deste grupo é
Micrommation larocai Moure, 1969, que tem sido coletada exclusivamente em localidades da Mata Atlântica do Estado do Paraná, porém
até agora jamais em levantamentos. Vale destacar que registramos
exemplares que não puderam ser identificados, mas que pertencem
a este grupo (Tabela 2).
A Mata Atlântica, ou componente Atlântico da região Neotropical,
é relacionado ao sudeste Amazônico ou sua biota é relacionada a
clados de ampla distribuição Neotropical, mas partições internas ao
componente não são formalmente reconhecidas (p. ex. Camargo &
Pedro 2003). Estudos históricos sobre estas partições serão de grande
valia para o entendimento da formação da melissofauna Atlântica.
Quanto ao inventário de fauna, os estados ao norte de São Paulo apresentam áreas de especial interesse, pois não foram sujeitos a nenhuma
amostragem quantitativa sistematizada até o momento.
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Agradecimentos
Aos melitólogos que identificaram parte do material, Dra. Danúncia Urban (Anthidiini, Eucerini e Anthrenoides), Dr. João M. F.
Camargo (Meliponina), Dr. Antonio J. C. Aguiar (Tapinotaspidini)
e MSc. Luiz Roberto Faria Jr (Euglossina) pelo auxílio nas identificações do material; a todos os idealizadores e coletores do projeto, à
Dra. Angélica M. P. Dias pelo auxílio na descrição dos procedimentos
de coleta, ao Dr. Rogério R. Silva pelo auxílio com a bibliografia,
sugestões de análise estatística e revisão do texto, à Dra. Eliana M.
Cancello pela revisão final do manuscrito e à Biól. Nicolle V. Sydney
pela leitura crítica do manuscrito. Este trabalho foi parcialmente
financiado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São
Paulo (FAPESP) no âmbito do Programa BIOTA/FAPESP - O Instituto Virtual da Biodiversidade (www.biotasp.org.br).
Referências Bibliográficas
AGNELLO, S. 2007. Composição, estrutura e comunidade de aves da Mata
Atlântica no Parque Estadual da Serra do Mar – Núcleo Cubatão, São
Paulo. Dissertação de Mestrado, Escola Superior de Agricultura “Luiz
de Queiroz”, Universidade de São Paulo, São Paulo.
AMORIM, D.S. & PIRES, M.R.S. 1996. Neotropical biogeography and a
method for maximum biodiversity estimation, p. 183-219. In: BICUDO,
C.E.M. & N.A. MENEZES. Biodiversity in Brazil: A First approach.
CNPq, São Paulo.
BARBOLA, I.F. 2000. Biocenótica de Apoidea (Hymenoptera) de uma área
restrita da Floresta Atlântica, Morretes, Paraná, Brasil, e aspectos da
ecologia da polinização de Stachytarpheta maximiliani (Verbenaceae).
Tese de Doutorado, Universidade Federal do Paraná, Paraná.
BROWN, J. & LOMOLINO, M. 1998. Biogeography. Sinauer Associates,
Sunderland, Massachusetts.
CAMARGO, J.M.F. & PEDRO, S.R.M. 2003. Meliponini Neotropicais:
O gênero Partamona Schwarz, 1939 (Hymenoptera, Apidae, Apinae):
bionomia e biogeografia. Rev. Bras. Entomol. 47(3):311-372.
CANCELLO, E.M. 2006. Termite distribution in South America and its
life histories: the data from Atlantic Forest survey and from MZUSP
collection. In Annals of XV Internacional Congress of Iussi - International
Union for the Study of Social Insects, Washington, DC, p. 149-150.
CANCELLO, E.M., REIS, Y.T., VASCONCELLO, A. & OLIVEIRA, L.C.
2006. Riqueza de espécies de térmitas (Isoptera) ao longo de um gradiente
latitudinal na Mata Atlântica, Brasil. In: Anais do XXI Congresso
Brasileiro de Entomologia: da Academia à transferência de tecnologia,
Recife, Pernambuco.
CONSERVATION INTERNATIONAL DO BRASIL, FUNDAÇÃO SOS
MATA ATLÂNTICA, FUNDAÇÃO BIODIVERSITAS, INSITITUTO DE
PESQUISAS ECOLÓGICAS, SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE
DO ESTADO DE SÃO PAULO, SEMAD/INSTITUTO ESTADUAL
DE FLORESTAS – MG. 2000. Avaliação e ações prioritárias para a
conservação da biodiversidade da Floresta Atlântica e Campos Sulinos.
MMA/SBF, Brasilia.
COSTA, L.P., LEITE, Y.L.R., FONSECA, G.A.B., FONSECA, M.T. 2000.
Biogeography of South American Forest Mammals: Endemism and
Diversity in the Atlantic Forest. Biotropica 32:872-881.
ENGEL, M.S. 2000. Classification of the bee tribe Augochlorini (Hymenoptera:
Halictidae). Bull. Am. Mus. Nat. His. 250:1-89.
FONSECA, G.A.B., HERMANN, G., LEITE, Y.L.R., MITTENMEIER, R.
A., RYLANDS, A. B., PATTON, J. L. 1996. Lista anotada dos mamíferos
do Brasil. Occas. Pap. Cons. Biol. 4:1-38.
FRASER, S.E.M., DYTHAM, C. & MAYHEW, P.J. 2008. The effectiveness
and optimal use of Malaise traps for monitoring parasitoid wasps. Ins.
Cons. Div. 1:22-31. doi: 10.1111/j.1752-4598.2007.00003.x.
GASTON, K.J. 2000. Global patterns in biodiversity. Nature 405:220-227.
JANZEN, D.H. 1981. The peak in North american ichneumonid species
richness lies between 30º and 42º N. Ecology 62:532-537.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
61
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Abelhas ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica
KRUG, C. & ALVES-DOS-SANTOS, I. 2008. O uso de diferentes métodos
para amostragem da fauna de abelhas (Hymenoptera: Apoidea), um
estudo em Floresta Ombrófila Mista em Santa Catarina. Neo. Entomol.
37(3):265-278.
LAMBAIS, M.R., CROWLEY, D.E., CURY, J.C., BULL, R.C. &
RODRIGUES, R.R. 2006. Bacterial diversity in tree canopies of the
Atlanctic Forest. Science 312:191.
LAROCA, S. 1974. Estudo feno-ecológico em Apoidea do litoral e primeiro
planalto paranaense. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do
Paraná, Paraná.
LONGINO, J.T. & COLWELL, R.K. 1997. Biodiversity assessment using
structured inventory: Capturing the ant fauna of a lowland tropical
rainforest. Ecol. Appl. 7:1263-1277.
MARCHI, P., MELO, G.A.R. 2006. Revisão taxonômica das espécies
brasileiras de abelhas do gênero Lestrimelitta Friese (Hymenoptera,
Apidae, Meliponina). Rev. Bras. Entomol. 50(1):6-30.
MICHENER, C.D. 1979. The biogeography of the bees. Ann. Mo. Bot. Gard.
66:277-374.
MORELLATO, L.P.C & HADDAD, C.F.B. 2000. Introduction: the Brazilian
Atlantic Forest. Biotropica 32(4b):786-792.
MYERS, N., MITTERMEIER, R.A., MITTENMEIER, C.G., FONSECA,
G.A.B. & KENT. J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation
priorities. Nature 403:853-858.
OKSANEN, J., KINDT, R., LEGENDRE, P., O’HARA, B., STEVENS,
M.H.H. 2007. Vegan: Community Ecology Package. R package version
1.8-8. http://cran.r-project.org/, http://r-forge.r-project.org/projects/
vegan/
OLIVEIRA-FILHO, A.T. & FONTES, M.A. 2000. Patterns of floristic
differentiation among Atlantic Forests in southeastern Brazil and the
influence of climate. Biotropica 32(4b):793-810.
PINHEIRO-MACHADO, C. 2002. Brazilian bee biodiversity: what has been
done and what is to be done. In Anais do V Encontro Sobre Abelhas,
Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto.
RAMALHO, M. 1995. A diversidade de abelhas (Apoidea, Hymenoptera) em
um remanescente de Floresta Atlântica, em São Paulo. Tese de Doutorado,
Universidade de São Paulo, São Paulo.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn00908042008
ROULSTON, T.H., SMITH, S.A., BREWSTER, A.L. 2007. A comparision
of pan trap and intensive net sampling techniques for documenting a bee
(Hymenoptera: Apiformes) fauna. J. Kansas Ent. Soc. 80(2):179-181.
SAKAGAMI, S. F., LAROCA, S. & MOURE, J. S. 1967. Wild bee
biocoenotics in São José do Pinhais (PR), South Brazil. Preliminary
report. Journal of the Faculty of Science, Hokkaido University [Series
VI, Zoology] 16:253-291.
SCHWARTZ-FILHO, D.L. & LAROCA, S. 1999. A Comunidade de abelhas
silvestres (Hymenoptera, Apoidea) da Ilha das Cobras (Paraná, Brasil):
aspectos ecológicos e biogeográficos. Acta Biol. Par. 28:18-101.
SILVA, J.M.C., SOUZA, M.C., CASTELLETTI, C.H.M. 2004. Areas of
endemism for passerine birds in the Atlantic forest, South America.
Global Ecol. Biogeogr. 13:85-92.
SILVA, R.R., BRANDÃO, C.R.F. & SCOTT-SANTOS, C.P. 2007. Riqueza,
composição e caracterização do espaço morfológico da fauna de formigas
de serrapilheira ao longo da Mata Atlântica. Biológico 62(2):289-290.
SOUZA, L. & CAMPOS, M.J.O. 2008. Composition and diversity of bees
(Hymenoptera) attracted by Moericke traps in ann agricultural area in Rio
Claro, state of São Paulo, Brasil. Iheringia 98(2):236-243.
STEINER, J., HARTER-MARQUES, B., ZILLIKENS, A., FEJA, E. P. 2006.
Bees of Santa Catarina Island, Brazil: a first survey and checklist (Insecta:
Apoidea). Zootaxa 1220:1-18.
TER BRAAK, C.J.F. 1995. Ordination. Data Analysis in Community and
Landscape Ecology (Jongman, R.H.G., Ter Braak, C.J.F. & Van Torgeren,
O.F.R., eds), p. 91-173. Cambridge University Press, Chicago.
WILLIG, M.R., KAUFMAN, D.M., STEVENS, R.D. 2003. Latitudinal
gradients of biodiversity: pattern, process, scale, and synthesis. Annu.
Rev. Ecol. Syst. 34:273-309.
WILMS, W. 1995. Die Bienenfauna im Küstenregenwald Brasiliens und ihre
Beziehungen zu Blütenplanzen: Fallstudie Boracéia, São Paulo. Tese de
Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
Recebido em 15/06/08
Versão reformulada recebida em 08/10/08
Publicado em 23/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
El zooplancton de un lago somero hipereutrófico de la región
central de Argentina: cambios después de una década
Santiago Andrés Echaniz1,2, Alicia María Vignatti1 & Pablo César Bunino1
Departamento de Ciencias Naturales, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales,
Universidad Nacional de La Pampa,
Av. Uruguay 151, 6300, Santa Rosa, Provincia de La Pampa, República Argentina,
e-mail: [email protected], http://www.exactas.unlpam.edu.ar
2
Autor para correspondencia: Santiago Andrés Echaniz, e-mail: [email protected]
1
ECHANIZ, S.A., VIGNATTI, A.M. & BUNINO, P.C. 2008. The zooplankton of a hipereutrophic
shallow lake of the central region of Argentina: changes after one decade. Biota Neotrop. 8(4):
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn01008042008.
Abstract: The water bodies ecology is influenced by the contributions of nutrients from the basin. The shallow
lentic ecosystems generally presents high levels of eutrophy, which allows to sustain a highly productive
zooplanktonic fauna. According to the model of the alternative states of shallow lakes, zooplankton of these
environments is characterized by a taxonomic composition, a spectrum of sizes and therefore a biomass that
depends on the fishes present. Although in Argentina these ecosystems are abundant and of their importance
given by their productivity, diversity and by their recreational and tourist interest, only recently they have begun
to be studied. This contribution must by objective give information collected during 2006, by means of monthly
samplings of water and zooplankton, on the factors of limnologic importance, their variation and influences on
the water transparency and the abundance and zooplanktonic biomass of a shallow urban hipereutrophic lake of
La Pampa province and to compare the situation registered with a similar study made between 1995 and 1996.
The lagoon is characterized by low salinity and transparency and the reduction of these parameters between both
periods studied. The nutrients concentration is greater than the verified in similar environments of Buenos Aires
province. Although during both periods the species number was the same, it was verified changes in the taxonomic
composition, registering in 2006 smaller number of cladocerans and greater of rotifers and the absence of Daphnia
species, which can contribute to the reduction of the water transparency in this period. The found species were
of small size, typical characteristic of zooplankton under fish predation. Between both periods a reduction in the
abundance of the zooplankton community was verified, mainly between the cladocerans and rotifers.
Keywords: shallow lakes, zooplankton biomass, change, one decade after.
ECHANIZ, S.A., VIGNATTI, A.M. & BUNINO, P.C. 2008. El zooplancton de un lago somero
hipereutrófico de la región central de Argentina: cambios después de una década. Biota Neotrop. 8(4):
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008.
Resumen: La ecología de los cuerpos de agua está influenciada por los aportes de nutrientes desde la cuenca. Los
ambientes lénticos de escasa profundidad generalmente presentan elevados niveles de eutrofia, lo que permite
alojar una fauna zooplanctónica altamente productiva. Según el modelo de los estados alternativos de los lagos
someros, el zooplancton de estos ambientes se caracteriza por una composición taxonómica, un espectro de
tallas y por consiguiente una biomasa que dependen de la fauna íctica presente. A pesar de que en Argentina
estos ambientes son abundantes y de su importancia dada por su productividad, diversidad e interés recreativo y
turístico, sólo recientemente han comenzado a estudiarse considerando estas relaciones. Esta contribución tiene
por objetivo dar información colectada durante 2006, mediante muestreos mensuales de agua y zooplancton,
sobre los factores de importancia limnológica, su variación e influencia sobre la transparencia del agua y la
abundancia y biomasa zooplanctónica de un lago somero urbano hipereutrófico de la provincia de La Pampa y
comparar la situación registrada con un estudio similar realizado entre 1995 y 1996. La laguna se caracteriza
por sus bajas salinidad y transparencia y por el descenso de estos parámetros entre los dos períodos estudiados.
La concentración de nutrientes es mayor que la verificada en lagunas similares de la provincia de Buenos Aires.
Si bien durante los dos períodos el número de especies fue el mismo, se verificaron cambios en la composición
taxonómica, registrándose en 2006 menor número de cladóceros y mayor de rotíferos y la ausencia de especies de
Daphnia, lo que puede contribuir al descenso de la transparencia verificada en este período. Las especies halladas
fueron de talla pequeña, típico del zooplancton sometido a predación por peces. Entre ambos períodos se verificó
un descenso en la abundancia de la comunidad zooplanctónica, sobre todo en cladóceros y rotíferos.
Palabras clave: lagos someros, biomasa zooplanctónica, cambio, una década después.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
64
Echaniz, S.A. et al.
Introducción
El estudio de los lagos someros fue encarado a principios de la
década de 1990, generalmente en relación a procesos de eutrofización
por el vertido de nutrientes en sus aguas por algunos autores como
Jeppesen (1998), Jeppesen et al. (1991 y 2000), Scheffer (1998) y
Scheffer et al. (1993), que con sus aportes han contribuido a conocer
la importancia para los ecosistemas acuáticos, tanto de la entrada
como de la carga interna de nutrientes y su influencia sobre la transparencia del agua y las productividades primaria y secundaria, al
punto que llevó a plantear el modelo de los estados alternativos de
los lagos someros.
Los lagos someros (lagunas) son cuerpos de agua generalmente
ubicados en paisajes de llanura, que debido a su escasa profundidad
no estratifican térmicamente, lo que les da un carácter polimíctico
(Scheffer 1998). Generalmente tienen una elevada concentración de
nutrientes (fósforo y nitrógeno), lo que ocasiona que sean ambientes
eutróficos o hipereutróficos, con grandes biomasas en todos los niveles
tróficos y tasas de producción primaria y secundaria también muy
altas (Scheffer 1998). Además, en este tipo de ambientes los tiempos
de permanencia del agua son muy variables, lo que ocasiona grandes
cambios en la salinidad (Quirós et al. 2002a).
En Argentina, si bien existen estudios sobre aspectos ecológicos
de los lagos someros, la mayoría se refieren a algún grupo taxonómico,
funcional o nivel trófico en particular, como los trabajos de Ringuelet
(1962, 1972), Ringuelet et al. (1967) en los que se describieron algunas lagunas de la pampasia bonaerense, haciendo referencia a las
especies zooplanctónicas, y su relación con el contenido de sales del
agua, los relevamientos que Olivier (1955, 1961) realizó en las lagunas
Salada Grande y Vitel, también de la provincia de Buenos Aires, o los
de José de Paggi (1976, 1980, 1983, 1984) y Paggi (1980), quienes
estudiaron aspectos ecológicos de ambientes lénticos relacionados
con la llanura de inundación del río Paraná, sujetos por lo tanto al
régimen pulsátil del río.
Más recientes son las contribuciones de Claps et al. (2004) y de
Quirós (2000), Quirós et al. (2002a, b, c) y Boveri & Quirós (2002),
quienes realizaron estudios en los que describieron la estructura y
funcionamiento de cuerpos de agua someros situados en la provincia de Buenos Aires, sobre todo en la cuenca del río Salado, donde
existen lagunas fuertemente influidas por la entrada de nutrientes
aportados por el intenso uso de la tierra realizado en sus cuencas.
Este último autor (Quirós 2000) realizó un relevamiento en el que
mencionó la relación entre disponibilidad de nutrientes, clorofila y
biomasa de zooplancton para algunos cuerpos de agua del país, pero
tomó en cuenta los más conspicuos y de mayor interés pesquero. En
la provincia de La Pampa sólo registró información de 2 cuerpos de
agua (lagunas Urre Lauquen y La Dulce, ambas en el departamento
Curacó), en muestreos puntuales realizados en el pico de la estación
de crecimiento.
En la provincia de La Pampa, en la región central semiárida de
Argentina, la ecología y la taxonomía de los lagos someros y de su
zooplancton ha comenzado a estudiarse recientemente (Echaniz &
Vignatti 1996, 2001, 2002, Echaniz et al. 2005, 2006, Pilati 1997,
1999; Vignatti & Echaniz 1999, Vignatti et al. 2007). Aunque en estos aportes se relacionaron las principales variables físico químicas,
tales como temperatura, pH, salinidad o contenido iónico, con la
abundancia y composición taxonómica de la comunidad zooplanctónica, no se hizo referencia a la cantidad de nutrientes (fósforo y
nitrógeno) presentes en el agua y su influencia sobre la biomasa del
zooplancton.
La laguna Don Tomás es un cuerpo de agua hipereutrófico,
ubicado en la ciudad de Santa Rosa. Está altamente afectada por
la ciudad aledaña, dado que es el cuenco receptor del sistema de
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desagües pluviales. Reviste un interés particular, ya que por estar
ubicada en un parque público tiene un importante uso recreativo,
tanto por su interés paisajístico como porque en ella se desarrolla
pesca deportiva.
Los objetivos de esta contribución son, por un lado, aportar
información sobre la composición taxonómica del zooplancton, su
variación y establecer relaciones entre la densidad y biomasa de los
organismos con la concentración de clorofila a y la disponibilidad
de nutrientes a lo largo del año 2006 en la laguna Don Tomás y por
otro lado, dado que se cuenta con información colectada en estudios
anteriores, realizados entre marzo de 1995 y febrero de 1996 (Echaniz
& Vignatti 2001), se comparó el estado actual de la laguna con el
registrado hace 10 años.
Material y Métodos
Se realizaron muestreos mensuales, durante el período comprendido entre febrero de 2006 y diciembre de 2006. En cada uno de ellos
se tomaron dos muestras cuantitativas de zooplancton empleando una
trampa de Schindler-Patalas de 10 litros de capacidad, provista de
una red de 0,04 mm de abertura de malla y una muestra cualitativa,
con una red de 22 cm de diámetro de boca y 0,04 mm de abertura de
malla. Todas las muestras se anestesiaron con CO2 previo a la fijación,
a los efectos de evitar contracciones que deformen los ejemplares y
distorsionen las medidas necesarias para el cálculo de la biomasa
(José de Paggi & Paggi 1995).
En cada estación se determinaron la temperatura del agua y la
concentración de oxígeno disuelto, mediante un oxímetro digital
Lutron OD 5510 y la transparencia del agua mediante un disco de
Secchi de 22 cm de diámetro y se tomaron muestras de agua para la
determinación del pH mediante un pehachímetro digital Cornning
PS 15, conductividad con un conductímetro Oakton TDSTestr 20 y
salinidad mediante el método de residuo sólido. La concentración
de clorofila a se determinó por el método espectrofotométrico (Arar
1997; APHA 1999), la de nitrógeno total mediante el método de
Kjeldahl y la de fósforo total mediante la digestión de la muestra con
persulfato de potasio en medio ácido y espectrofotometría (APHA
1999).
A efectos de conocer la composición iónica, se efectuó un análisis
químico en un laboratorio comercial del medio. Además, se determinó
el contenido de sólidos suspendidos totales (seston), en sus diferentes
fracciones (total, orgánico e inorgánico), mediante el filtrado de un
volumen de agua conocido, a través de filtros tipo Whatman CFC,
secados en estufa a 103-105 °C hasta peso constante y posteriormente
calcinados a 550 °C (EPA 1993).
Mediante el empleo de un microscopio óptico, dotado de un ocular
micrométrico se tomaron las medidas convencionales de ejemplares
de cada especie presente con un aumento constante de 100x.
La determinación taxonómica de los copépodos se efectuó
siguiendo los criterios de Ringuelet (1958), Bayly (1992a, b), Reid
(1985) y Gómez et al. (2004), los cladóceros según Goulden (1968),
Smirnov (1971), Korovchinsky (1992) y Paggi (1995, 1998) y las
determinaciones de los rotíferos según Ruttner-Kolisko (1974), Koste
(1978) y Segers (1995).
Los recuentos de macrozooplancton se realizaron bajo microscopio estereoscópico a 20 y 40x y los de microzooplancton con microscopio óptico convencional, con 40 y 100x, en cámaras de Bogorov y
Sedgwick-Rafter respectivamente. Las alícuotas se tomaron empleando submuestreadores de Russell de 5 mL y micropipetas de 1 mL y los
recuentos fueron facilitados por la tinción con rosa de Bengala (José
de Paggi & Paggi 1995). Para determinar la biomasa del zooplancton
se emplearon fórmulas que relacionan la longitud total con el peso
seco de los ejemplares (José de Paggi & Paggi 1995, Ruttner-Kolisko
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65
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Cambios en el zooplancton de un lago somero
68°
37°
35°
5
2
0
0
Figure 2. Variation in water temperature (°C) and dissolved oxygen concentration (mg.L–1) in Don Tomás pond, between February and December 2006.
9,50
0,25
9,00
0,20
8,50
0,15
8,00
0,10
37°
S
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
7,00
0,5 km
jun.
100 km
mayo
0
39°
abr.
E
64°
marzo
66°
0,05
pH
Transparencia
feb.
W
Oxígeno
Figura 2. Variación de la temperatura del agua (°C) y de la concentración de
oxígeno disuelto (mg.L–1) en la laguna Don Tomás, entre febrero y diciembre
de 2006.
7,50
N
Concentración de oxígeno (mg.L1)
4
dic.
10
nov.
6
oct.
15
sept.
8
jul.
20
jun.
10
mayo
25
abr.
12
Transparencia del agua (m)
64°
66°
30
Temperatura del agua
pH
La laguna Don Tomás (64° 19’ 03’’ W y 36° 37’ 20’’ S) es un
cuerpo de agua somero, situado al oeste de la ciudad de Santa Rosa
(Figura 1), de la que recibe el aporte de agua de los desagües pluviales,
lo que permitió, que si bien en el pasado fuera un ambiente temporario,
en la actualidad sea permanente. A efectos de evitar inundaciones en
las zonas bajas de la ciudad, posee un sistema de bombas, que se pone
en funcionamiento cuando existe riesgo de desbordes y envía el agua
excedente a un cuenco situado al sur de la ciudad.
En sus alrededores se sitúa un Parque Recreativo de uso comunitario y en ella se desarrolla una fauna íctica integrada por Odonthestes
bonariensis (Cuvier y Valenciennes, 1835) (pejerreyes), Cyprinus
carpio (Linnaeus, 1758) (carpas), Cnesterodon decemaculatus
(Jenyns, 1842) (mojarra), Jenynsia lineata (Jenyns, 1842) (mojarra)
y Oligosarcus jenynsi (Günther,1864) (dientudos), lo que le confiere
un alto valor turístico y recreativo.
Es una laguna que tiene una profundidad máxima de 2,3 m y una
superficie de 135,2 ha. Su largo y ancho máximos son 1565 y 1181 m.
La longitud de la línea de costa es de 4725 m y el cálculo del desarrollo
de la línea de costa (1,14) muestra que su contorno es muy regular,
casi circular y sin accidentes.
Dentro del cuenco principal en donde se realizó la toma de las
muestras, no se registró vegetación arraigada. El fitoplancton de la
laguna Don Tomás se caracteriza por su elevada diversidad, estando
dominado por las clorofitas y cianofitas, 47,8 y 32,7% del total de
las especies registradas respectivamente, entre las que se destacan
La temperatura del agua varió en un amplio rango en función de
la época del año (Figura 2). La máxima se registró durante noviembre
y diciembre (24,1 °C) y la mínima en julio (7,1 °C). La concentración
de oxígeno disuelto no presentó deficiencias y durante el periodo
de estudio los valores fluctuaron entre 7,4 (marzo) y 10,3 (mayo)
(Figura 2).
La transparencia del agua fue siempre reducida (Figura 3), oscilando entre 0,12 m en marzo y noviembre y 0,2 m en octubre, con una
media a lo largo del período de estudio de 0,15 m. Teniendo en cuenta
que la profundidad promedio de la laguna fue de 1,15 m, el cálculo de
la relación Zpromedio/Zfótico (Quirós 2002) arrojó el valor de 2,35.
marzo
1. Descripción del área de estudio
2. Parámetros ambientales
feb.
Resultados
Anabaenopsis arnoldii Aptekarj, Plankthotrix agardhii (Gom.)
Anagh. et Kom., Chlorella elipsoidea Gern. y Phormidium sp. entre
otras (Alvarez et al. 2006).
Temperatura del agua (°C)
1977, Dumont et al. 1975, Rosen 1981, McCauley 1984, Culver et al.
1985, Kobayashi 1997 y Pilati & Martínez 2003).
Se calcularon los índices de estado trófico en base a la transparencia del agua y concentraciones de clorofila y fósforo total (Carlson
& Simpson 1996).
Mediante el empleo de fotografías satelitales se determinaron
los principales parámetros morfométricos, largo y ancho máximos,
longitud de la línea de costa (Dangavs 1995) y mediante sondeos, la
profundidad máxima de la laguna.
Se calcularon coeficientes de correlación de Pearson y se realizaron test de Levene a efectos de verificar igualdad de varianzas,
análisis de varianza (ANOVA) y test de Kruskal Wallis en los casos
correspondientes (Zar 1996).
0,00
Figura 1. Croquis de la laguna Don Tomás, mostrando su ubicación geográfica
en la provincia de La Pampa, en la región central de Argentina.
Figura 3. Variación del pH y la transparencia del agua (m) en la laguna Don
Tomás, durante el período febrero a diciembre de 2006.
Figure 1. Sketch of Don Tomás pond, showing their geographical ubication
in La Pampa province, central Argentina.
Figure 3. Variation in pH and transparency of the water (m) in Don Tomás
pond, during the period February to December 2006.
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66
Echaniz, S.A. et al.
de estudio, siendo además dominante numéricamente. Esta especie
registró su abundancia máxima en noviembre, con 346,67 ind.L–1
y mínima en mayo con 0,66 ind.L–1. La biomasa máxima fue de
2295,55 µg.L–1 (Figura 7) y la mínima de 0,35 µg.L–1 cuando representaron el 95,3 y 24% del total de la biomasa de la taxocenosis de
cladóceros respectivamente (Figura 8). Moina micrura Kurz, 1874,
segunda en importancia, no se registró en los meses de junio, julio,
septiembre y octubre. Su abundancia máxima se registró en febrero,
con 75 ind.L–1 y la biomasa máxima en diciembre, con 452,12 µg.L–1
(Figura 7), cuando representó el 70% del total de la taxocenosis
(­Figura 8). Diaphanosoma birgei Korínek, 1981 y Alona sp. se registraron sólo en los meses de verano (Figura 7), alcanzando la primera
una abundancia y biomasa máximas de 55 ind.L–1 y 129,95 µg.L–1
en enero y la segunda 28,33 ind.L–1 y 34,3 µg.L–1 en noviembre
(­Figura 7). En el caso de D. birgei la biomasa del mes de febrero
representó el 38,9% del total de la taxocenosis (Figura 8).
Dentro de los copépodos el calanoideo Boeckella gracilis Daday,
1902 y el harpacticoideo Cletocamptus deitersi (Richard, 1897) se
600
500
Concentración (mg.L1)
El contenido de sólidos suspendidos totales (seston total) determinado (Figura 4), mostró un valor medio de 54,58 mg.L–1, siendo
51,29 y 3,28 mg.L–1 los valores medios de las fracciones orgánica
(Figura 4) e inorgánica respectivamente.
La salinidad registrada durante el período de estudio fue baja y relativamente constante, variando entre 0,71 g.L–1 (febrero) y 0,96 g.L–1
(noviembre). Durante el estudio efectuado entre marzo de 1995 y febrero de 1996 (Echaniz & Vignatti 2001) la salinidad media registrada
fue el doble de la medida durante 2006, con 1,65 g.L–1 contra 0,8 g.L–1
respectivamente. Luego de realizado el test de Levene (p = 0,074677;
F = 3,536455), el análisis de varianza mostró que la diferencia entre
ambos períodos es significativa (p = 0,000000; F = 307,383). El pH,
aunque siempre fue relativamente elevado mostró oscilaciones, ya
que varió entre 8,01 (junio) y 9,11 (marzo) (Figura 3).
La concentración de clorofila a determinada a lo largo del período
de estudio fue elevada y registró una media de 154,6 mg.m–3. Fue
mínima durante los meses de invierno, cuando alcanzó 88,78 mg.m–3
(julio) y máxima en verano cuando llegó a 211,46 mg.m–3 (diciembre)
(Figura 4).
El análisis del contenido iónico realizado en una muestra de
agua tomada en noviembre (Figura 5) mostró que Don Tomás es una
laguna bicarbonatada sódica. El cálculo de la relación entre las concentraciones de cationes mono y bivalentes (Na+ + K+/ Ca++ + Mg++)
(Golterman 1978) indicó el predominio de los cationes monovalentes,
ya que arrojó un valor de 3,86.
Las concentraciones de nutrientes registradas durante el período
estudiado, tanto la de fósforo como de nitrógeno fueron altas, oscilando entre 3,75 y 16,9 mg.L–1 para el fósforo (media 9,71 mg.L–1) y
7,5 y 16,88 mg.L–1 para el nitrógeno (media 11,52 mg.L–1) (Figura 6).
Los valores calculados de los índices de estado trófico que toman
en cuenta la transparencia del agua, concentración de clorofila a y
fósforo total (Carlson & Simpson 1996) fueron 87,3; 80,1 y 136,5
respectivamente.
400
300
200
100
0
HCO3
Cl
SO4
3. Zooplancton
K+
Na+
2006
Figura 5. Comparación del composición iónica del agua de la laguna Don
Tomás, registrados durante 1995-96 y 2006.
Figure 5. Comparison of the ionic composition of the water of Don Tomás
pond, recorded during 1995-96 and 2006.
18
110
200
170
140
70
110
50
80
Concentración (mg.L1)
15
90
SS (mg.L1)
12
9
6
Clorofila a
SST
SSO
Fósforo total
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
jun.
mayo
0
abr.
30
marzo
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
jun.
mayo
abr.
marzo
feb.
3
feb.
Clorofila a (mg.m3)
Mg++
1995/1996
Se hallaron 4 especies de cladóceros, 4 de copépodos y 12 de
rotíferos (Tabla 1). Entre los cladóceros, Bosmina huaronensis
­Delachaux, 1918 fue la única especie presente durante todo el período
50
Ca++
Nitrógeno total
Figura 4. Variación de la concentración de clorofila a (mg.m–3) y del contenido
de sólidos suspendidos totales y de origen orgánico (mg.L–1), en la laguna
Don Tomás, entre febrero y diciembre de 2006.
Figura 6. Variación de la concentración de fósforo y nitrógeno totales
(mg.L–1) en el agua de la laguna Don Tomás, durante el período febrero a
diciembre de 2006.
Figure 4. Variation in the concentration of chlorophyll a (mg.m–3) and the
content of suspended solids, totals and organics (mg.L–1) in Don Tomás pond,
between February and December 2006.
Figure 6. Variation in the concentration of total nitrogen and phosphorus
(mg.L–1) in the water of Don Tomás pond, during the period FebruaryDecember 2006.
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http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
67
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Cambios en el zooplancton de un lago somero
Tabla 1. especies registradas durante 2006 y frecuencia de aparición en las
muestras (%).
1995/96
2006
92
75
25
58
100
58
42
67
-
100
70
70
30
30
20
20
20
10
30
40
40
100
58
8
50
33
17
33
33
33
100
70
30
50
-
100
100
8
100
100
20
10
Figura 8. Aporte porcentual de biomasa (µg.L–1) de las especies de cladóceros
dominantes en la laguna Don Tomás, entre febrero y diciembre de 2006.
100
80
60
40
B. huaronensis
M. micrura
D. birgei
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
jun.
mayo
abr.
feb.
0
marzo
20
Alona sp.
Figure 8. Percentage contribution of biomass (μg.L–1) of the cladocerans dominant species in Don Tomás pond, between February and December 2006.
10000
1000
1000
100
100
B. huaronensis
M. micrura
D. birgei
Alona sp.
Adultos e copepoditos
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
jun.
mayo
abr.
marzo
dic.
nov.
oct.
sept.
0
jul.
0
jun.
1
mayo
1
abr.
10
marzo
10
feb.
Mg.L1
10000
feb.
Concentración Mg.L1
Especie
Rotíferos
Keratella sp.
Brachionus plicatilis Müller, 1786
B. dimidiatus (Schmarda, 1854)
B. quadridentatus Hermann, 1783
B.angularis Gosse, 1851
B. havanaensis Rousselet, 1911
B. pterodinoides (Rousselet, 1913)
B. caudatus Barrois & Daday 1894
B. calicyflorus (Pallas, 1766)
Hexarthra sp.
Polyarthra sp.
Filinia longiseta (Ehrenberg 1834)
Colurella sp.
Lecane sp.
Cladóceros
Bosmina huaronensis Delachaux, 1918
Moina micrura Kurz, 1874
Diaphanosoma birgei Korínek, 1981
Alona sp.
Daphnia spinulata Birabén, 1917
D. obtusa Kurz, 1874
Ceriodaphnia dubia Richard, 1895
Leydigia leydigi Schoedler, 1863
Macrothrix sp.
Copépodos
Metacyclops mendocinus Wierzejski 1892
Microcyclops anceps Richard 1897
Boeckella gracilis Daday, 1902
Cletocamptus deitersi (Richard, 1897)
%
Table 1. registered species during 2006 and frequency of appearance in the
samples (%).
colectaron sólo en septiembre, cuando presentaron abundancias y
biomasas muy reducidas, 1,66 ind.L–1 y 100,46 µg.L–1 en el caso de
B. gracilis y 1,05 ind.L–1 y 4,41 µg.L–1 para C. deitersi. En cambio,
los ciclopoideos y las larvas nauplio se registraron en todo el período
de muestreo. La abundancia máxima de adultos y copepoditos fue
de 1066,67 ind.L–1 en marzo y la mínima de 92,43 ind.L–1 en mayo.
Respecto a su biomasa, fluctuó entre 4108,19 y 365,96 µg.L–1 en
septiembre y febrero respectivamente (Figura 9). Los nauplios
tuvieron una abundancia mínima de 18,33 ind.L–1 en mayo y máxima de 1505 ind.L–1 en febrero, mientras que la biomasa varió
entre 748,71 y 3,17 µg.L–1 en diciembre y mayo respectivamente
(Figura 9).
Respecto a los rotíferos, Keratella sp. fue la única presente en
todo el período de estudio y la más importante numéricamente. Su
abundancia presentó un máximo de 1196,67 ind.L–1 en noviembre y
Nauplios
Figura 7. Variación de la biomasa (µg.L–1) de las especies de cladóceros
dominantes en la laguna Don Tomás, entre febrero y diciembre de 2006.
Figura 9. Variación de la biomasa (µg.L–1) de los copépodos ciclopoideos en
la laguna Don Tomás, entre febrero y diciembre de 2006.
Figure 7. Variation of biomass (μg.L–1) of the cladocerans dominant species
in Don Tomás pond, between February and December 2006.
Figure 9. Variation of biomass (μg.L–1) of the ciclopoids copepods in Don
Tomás pond, between February and December 2006.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
68
Echaniz, S.A. et al.
un mínimo de 1,67 ind.L–1 en mayo mientras que su biomasa fue de
624,47 µg.L–1 en noviembre y de 0,71 µg.L–1 en mayo (Figura 10).
Brachionus plicatilis Müller, 1786, la especie más importante en
términos de biomasa después de Keratella sp. no estuvo presente
en junio, septiembre y octubre. Su abundancia y biomasa máximas
(Figura 10) se registraron en abril, 1660 ind.L–1 y 360,31 µg.L–1 y
las mínimas en mayo con 1,67 ind.L–1 y 1,96 µg.L–1. El resto de las
especies se registraron a fines de primavera y verano, alcanzando
densidades y biomasas reducidas en comparación con Keratella sp.
y B. plicatilis.
Considerando la comunidad completa, el mayor aporte de biomasa fue hecho por los copépodos, 78,1% del total, seguidos por los
cladóceros con 13,8%. El aporte de los rotíferos fue reducido, ya que
representó el 8,1% del total (Figura 11).
1000
Discusión
Mg.L1
100
10
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
jun.
mayo
abr.
marzo
feb.
1
0
Al comparar los dos períodos estudiados se evidenció un descenso de la abundancia total de la comunidad zooplanctónica. El
test de Kruskal Wallis mostró que la densidad fue significativamente
diferente (KW = 6,613043; p = 0,0101), ya que en 2006 fue sólo el
21,8% de la registrada en 1995/96.
Tomando a los diferentes grupos por separado, el test de
­Kruskal-Wallis mostró que la abundancia de los rotíferos fue diferente
(KW = 12,21304; p = 0,0005), ya que en 2006 representó apenas
un 3,83% de lo registrado en 1995/96 (Figura 12). En el caso de los
cladóceros, el mismo test (KW = 5,634783; p = 0,0176) indicó una
situación similar, dado que su densidad fue de 15% (Figura 12), pero
en el caso de los copépodos el test no mostró diferencias significativas
(KW = 2,300000; p = 0,1294) ya que la abundancia medida en 2006
fue el 58% de la verificada en 1995/96 (Figura 12).
B. plicatilis
Keratella
Figura 10. Variación de la biomasa (µg.L–1) de los 2 taxa de rotíferos dominantes en la laguna Don Tomás, durante el período febrero a diciembre de
2006.
La laguna Don Tomás es un lago somero que se caracteriza
por presentar baja salinidad y que, de acuerdo a la clasificación de
Hammer (1986), puede caracterizarse como subsalina, categoría que
comparte con lagunas de la provincia de condiciones similares, esto
es, que reciben aportes pluviales de ciudades, tal el caso de las lagunas
Quetré Huitrú, aledaña a General Acha, con una salinidad media de
0,79 g.L–1 (Vignatti & Echaniz 2007) y la laguna La Arocena cercana
a la ciudad de General Pico, con una salinidad de 0,25 g.L–1 (Echaniz
& Vignatti, datos no publicados). Esta situación contrasta con la de
la mayor parte de las lagunas de la provincia que no reciben aportes
de desagües y tienen salinidades considerablemente más elevadas, la
mayor parte de las cuales pueden categorizarse como hipo o mesosalinas (Echaniz et al. 2005, 2006, Vignatti & Echaniz 2007). Además,
durante el estudio realizado en 2006 en Don Tomás este parámetro se
mantuvo muy constante, lo que también es diferente a lo que sucede
en ambientes alejados de ciudades, en donde se verifican grandes
fluctuaciones de salinidad.
La baja salinidad actual de la laguna Don Tomás y su cambio
a lo largo del tiempo podría deberse a la influencia ejercida por la
Figure 10. Variation of biomass (μg.L–1) of 2 rotifers dominant taxa in Don
Tomás pond, during the period February to December 2006.
100
50000
Mediana
25-75%
Mín.-máx.
80
Abundancia (ind.L1)
5000
%
60
40
500
50
20
Cladóceros Copépodos
Figura 11. Aporte porcentual de los principales grupos integrantes del
zooplancton de la laguna Don Tomás, a la biomasa total, durante el período
comprendido entre febrero y diciembre de 2006.
Figure 11. Percentage contribution of major groups of zooplankton components of Don Tomás pond to the total biomass, during the period between
February and December 2006.
http://www.biotaneotropica.org.br
2006
1995/96
2006
1995/96
Rotíferos
2006
dic.
nov.
oct.
sept.
jul.
Cladóceros
1
1995/96
Copépodos
jun.
mayo
abr.
marzo
0
feb.
5
Rotíferos
Figura 12. Comparación de la abundancia (ind.L–1) de los principales grupos integrantes del zooplancton de la laguna Don Tomás, entre el período
1995/96 y 2006.
Figure 12. Comparison of abundance (ind.L–1) of the main zooplankton components in Don Tomás pond, during the period between 1995/96 and 2006.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Cambios en el zooplancton de un lago somero
ciudad de Santa Rosa en su cuenca de drenaje, ya que el aumento en
la extensión del pavimento y el número creciente de construcciones
impide la infiltración del agua de las precipitaciones en el suelo, por
lo que volúmenes grandes de agua escurren superficialmente o por
el sistema de desagües pluviales, ingresando a la laguna con una
concentración muy baja de sales disueltas. Esto ha hecho necesaria
la construcción de un sistema de derivación de agua hacia un cuenco
situado al sur de la ciudad y su puesta en marcha a partir del año 2000
a efectos de evitar inundaciones en zonas habitadas cercanas. Al efecto
de lavado dado por el trasvase debe sumarse la continua extracción
de agua para el riego de calles mediante camiones.
Teniendo en cuenta el contenido iónico del agua, durante 2006
Don Tomás puede clasificarse como bicarbonatada sódica, mientras
que en el período 1995/96 la composición fue diferente, con el predominio de cloruro (Figura 5). En función de la relación calculada
entre los cationes mono y bivalentes, puede considerársela de baja
dureza (Golterman 1978). Esta situación difirió entre ambos períodos,
ya que el valor calculado en 1995/96 fue superior a 8 contra 3,86 en
2006, indicando un cambio en la composición química dado por el
marcado descenso de la concentración de sodio.
Tanto por la preponderancia de bicarbonato como por la baja
dureza, Don Tomás es similar a las otras lagunas aledañas a ciudades,
ya mencionadas, o a algunas situadas en zonas medanosas de la provincia, alimentadas por descargas de la freática (Vignatti & Echaniz
2007, Echaniz & Vignatti, datos no publicados).
Don Tomás es un cuerpo de agua que se caracteriza por su elevado estado trófico. Los índices calculados para 2006, teniendo en
cuenta la transparencia del agua y las concentraciones de clorofila a y
fósforo total, permiten caracterizarla como hipereutrófica (Carlson &
Simpson 1996). El índice calculado para 1995/96, empleando la profundidad del disco de Secchi, arrojó un valor de 80,6, que comparado
con el valor actual, basado en el mismo parámetro, único comparable
entre los dos períodos, muestra que, si bien la laguna sigue siendo
hipereutrófica, ha incrementado su nivel trófico.
Teniendo en cuenta el modelo de los estados alternativos de los
lagos someros, la laguna Don Tomás puede ser categorizada como
turbia. La escasa transparencia está dada por la alta cantidad de
materiales sólidos en suspensión (seston). El test de Kruskal-Wallis
(KW = 8,879556; p = 0,0029) mostró que este parámetro también
registró cambios significativos con respecto al período 95/96, cuando
se verificó una transparencia media de 0,24 m contra los 0,15 medidos
durante 2006.
La determinación de la profundidad de la zona fótica, mediante
la multiplicación de la profundidad del disco de Secchi (ZSD) por un
factor es un parámetro útil, ya que indica hasta donde una laguna
puede ser colonizada por macrófitas que contribuyan a crear refugios
para el zooplancton con capacidad de aclarar el agua (Quirós 2002).
Para el cálculo se empleó el factor 3,3, sugerido por Kalff (2002) para
ambientes turbios, y se verificaron diferencias entre los dos períodos
en la profundidad a la que puede penetrar la luz, ya que se redujo de
0,79 m en 1995/96 a 0,49 m en 2006.
Dado que el índice obtenido al calcular la relación Zpromedio/Zfótico
sirve para diferenciar lagunas claras (<1) de turbias (>1) (Quirós
2002), la comparación de los valores de ambos períodos (1,03 para
1995/96 y 2,35 en 2006) muestra un desmejoramiento en las condiciones de la laguna.
En 2006, la cantidad de sólidos suspendidos de origen inorgánico
fue siempre reducida, indicando que la proporción de sedimentos en
suspensión es baja. En cambio la fracción sestónica de origen orgánico fue siempre mayor. Dado que se verificó una relación directa
entre este componente y la concentración de clorofila a (coeficiente
de correlación = 0,8414), mayor que con la biomasa del zooplancton
(coeficiente de correlación = 0,3264) puede inferirse que la mayor
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
parte del material particulado sólido suspendido está dado por el
fitoplancton.
El estado turbio de Don Tomás se ve favorecido no sólo por
las características antrópicas de la laguna y su estrecha relación
con la ciudad, que hacen que reciba cantidades altas de nutrientes
sino también por el efecto producido por la presencia de pejerreyes,
peces planctívoros que predan sobre las especies planctónicas de
mayor tamaño y eficiencia de filtración, preferentemente del género
Daphnia (Quirós 2002, Grosman & Sanzano 2003), haciendo que la
comunidad zooplanctónica esté integrada sólo por especies de talla
reducida y baja eficacia de filtrado.
Esta situación es similar a la registrada en otras lagunas de La
Pampa que tienen poblaciones de pejerreyes, como Quetré Huitrú
(Vignatti et al. 2007) y Bajo de Giuliani (Echaniz, datos no publicados), que también mostraron una reducida transparencia del agua y
comunidades zooplanctónicas caracterizadas por la dominancia de
especies de pequeña talla, pero contrasta con las condiciones que
presentan otros lagos someros estudiados en La Pampa, los que a
pesar de tener similares o superiores concentraciones de nutrientes,
presentan una transparencia del agua mucho mayor, que puede ser
atribuida a la ausencia de peces planctívoros, lo que permite el desarrollo de especies zooplanctónicas de mayor tamaño y eficiencia
de filtración (Scheffer 1998), en particular Daphnia menucoensis
Paggi, 1996 y Moina eugeniae Olivier, 1954 (Echaniz et al. 2005,
2006; Vignatti et al. 2007).
La mayor biomasa de la comunidad zooplanctónica fue aportada
por los copépodos ciclopoideos, siempre presentes. Durante 2006,
la biomasa zooplanctónica mostró una correlación positiva con la
temperatura del agua (0,6106), ya que fue mayor en los meses más
calidos y menor en los meses más fríos, presentando un pico a fines
de primavera - inicios del verano. La correlación calculada entre la
biomasa zooplanctónica y la concentración de clorofila a mostró un
menor nivel de significación (0,4029), por lo que puede considerarse
que, dada la alta concentración de clorofila a que se registró durante
todo el período de estudio, el fitoplancton que sirve de alimento al
zooplancton nunca fue un factor limitante.
La biomasa media del macrozooplancton de la laguna Don Tomás,
si bien está comprendida en el rango establecido por Quirós (2002)
para las lagunas turbias de la provincia de Buenos Aires, es superior
a la media correspondiente a esa categoría. Esto estaría relacionado
con la mayor concentración de nutrientes que posee la laguna Don
Tomás, ya que, en el caso de las lagunas bonaerenses el máximo valor
de fósforo total registrado fue de 1,25 mg.L–1, mientras que en Don
Tomás ese nutriente presentó un valor medio, a lo largo del período
de estudio de 9,7 mg.L–1. Por otro lado, esta mayor concentración
de fósforo permitió la producción de una mayor concentración de
clorofila a, ya que en la provincia de Buenos Aires el valor medio
indicado por el mencionado autor fue de 101 mg.m–3, mientras que
en Don Tomás, el valor medio fue de 154,6 mg.m–3.
Considerando otros cuerpos de agua de características similares,
la biomasa de Don Tomás también fue mayor que la determinada
para la laguna bonaerense de San Miguel del Monte (Claps et al.
2004), aunque en ambos casos estuvo dominada por los copépodos
ciclopoideos.
La diversidad registrada en Don Tomás fue más baja que la de
otras lagunas hiposalinas de La Pampa. El número de especies de
esta laguna fue la mitad que el verificado en Quetré Huitrú, donde
se registraron 35 especies a lo largo de un ciclo anual (Vignatti et al.
2007) o en El Guanaco (Echaniz & Vignatti, datos no publicados),
donde durante el hidroperíodo que tuvo lugar entre diciembre de
2003 y marzo de 2004 se registraron 34 especies. La riqueza de Don
Tomás es más cercana a la que se registra en lagunas pampeanas de
mayor salinidad (Echaniz et al. 2005, 2006).
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
70
Echaniz, S.A. et al.
Durante los períodos 1995/96 y 2006 se registró el mismo número
total de especies, 20 en ambos casos, pero se verificaron diferencias
en la composición taxonómica. Mientras en el primer ciclo la comunidad zooplanctónica estuvo dominada por los microcrustáceos,
ya que se contaron 12 especies, contra 8 de rotíferos, en 2006 la
situación fue inversa, dado que se registraron 8 taxa de crustáceos
contra 12 de rotíferos.
Si bien algunas especies, como Bosmina huaronensis, M
­ etacyclops
mendocinus, Microcyclops anceps y Keratella sp. fueron de presencia
constante durante ambos períodos, en 1995/96 se verificó la presencia
durante 5 meses de dos especies del género Daphnia (D. spinulata y
D. obtusa), completamente ausentes durante 2006 (Tabla 1).
Las diferencias en la composición taxonómica y en la abundancia
del zooplancton de los dos períodos en que se estudió la laguna Don
Tomás, dadas, tanto por la desaparición de especies de crustáceos
de talla grande y mayor eficiencia de filtración como por la disminución significativa de la abundancia, además de tener influencia en
la disminución de la transparencia del agua por menor pastoreo, son
indicativas de un empobrecimiento de la comunidad, pudiendo estar
producido por la predación ejercida por los peces (Claps et al. 2004,
Mancini & Grosman 2004, Grosman & Sanzano 2003) a lo largo de
la década que medió entre ambos estudios.
DUMONT, H.J., VAN DER VELDE, I. & DUMONT, S. 1975. The dry
weigth estimate of biomass in a selection of Cladocera, Copepoda and
Rotifera from the plankton, periphyton and benthos of continental waters.
Oecologia (Berlin) 19:75-97.
Agradecimientos
GOLTERMAN, H.L., CLYMO, R.S. & OHNSTEAD, M.A.M. 1978. Methods
for physical and chemical analysis of freshwaters. 2nd ed. Blackwell Sc.
Publ, Oxford-Edimburgh-London.
A la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales de la Universidad
Nacional de La Pampa por el financiamiento brindado. Al revisor
anónimo que colaboró en el mejoramiento del manuscrito.
Referencias Bibliográficas
ALVAREZ, S., BIASOTTI, A., BERNARDOS, J. & BAZÁN, G. 2006.
Ficoflora de la laguna Don Tomás (La Pampa, Argentina). Biol. Acuát.
22:1-6.
APHA. 1999. Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater,
20. American Public Health Association (APHA), American Water Works
Association (AWWA) and Water Pollution Control Federation (WPCF),
Washington, DC.
ARAR, E.J. 1997. In Vitro Determination of Chlorophylls a, b, c +
c and Pheopigments in Marine and Freshwater Algae by Visible
Spectrophotometry. Method 446.0. U.S. Environmental Protection
Agency.
ECHANIZ, S.A. & VIGNATTI, A.M. 1996. Cladóceros limnéticos de la
provincia de La Pampa (Argentina). Rev. Fac. Agronomía. UNLPam.
9(1):65-80.
ECHANIZ, S.A. & VIGNATTI, A.M. 2001. Composición y variación anual
de la taxocenosis de cladóceros (Crustacea: Anomopoda y Ctenopoda)
planctónicos y química del agua de la laguna Don Tomás (La Pampa,
Argentina). Rev. Fac. Agronomía 12(2):23-35.
ECHANIZ, S.A. & VIGNATTI, A.M. 2002. Variación anual de la taxocenosis
de cladóceros planctónicos (Crustacea: Branchiopoda) de una laguna de
elevada salinidad (La Pampa, Argentina). Neotrópica 48:11-17.
ECHANIZ, S., VIGNATTI, A., JOSÉ DE PAGGI, S. & PAGGI, J. 2005.
Riqueza y composición del zooplancton de lagunas saladas de la región
pampeana argentina. Revista FABICIB 9:25-39.
ECHANIZ, S., VIGNATTI, A., JOSÉ DE PAGGI, S., PAGGI, J. & PILATI, A.
2006. Zooplankton seasonal abundance of south american saline shallow
lakes. Internat. Rev. Hydrobiol. 91(1):86-100.
EPA (ENVIRONMENTAL PROTECTION AGENCY).1993. ESS Method
340.2: Total Suspended Solids, Mass Balance (Dried at 103 – 105 ˚C)
Volatile Suspended Solids (Ignited at 550 ˚C). Environmental Sciences
Section, Wisconsin State Lab of Higiene, Madison, Wisconsin.
GÓMEZ, S., FLEEGER, J.W., ROCHA-OLIVARES, A. & FOLTZ, D. 2004.
Four new species of Cletocamptus Schmankewitsch, 1875, closely related
to Cletocamptus deitersi (Richard, 1897) (Copepoda: Harpacticoida).
Journ. Nat. History 38(21):2669 - 2732.
GOULDEN, C.E. 1968. The systematics and evolution of the Moinidae. Trans.
Amer. Phil. Soc. 58(6):1-101.
GROSMAN, F. & SANZANO, P. 2003. ¿El pejerrey puede causar cambios
estructurales en un ecosistema? Biol. Acuát. 20:37–44.
HAMMER, U.T. 1986. Saline Lake Ecosystems of the World. Monographiae
Biologicae 59. Dr. W. Junk Publishers, Dordrecht.
JEPPESEN, E. 1998. The ecology of shallow lakes- trophic interactions in
the pelagial. Dissertation, National Environmental Research Institute,
Silkeborg, Denmark. NERI Technical Report 247.
BAYLY, I.A.E. 1992a. Fusion of the genera Boeckella and Pseudoboeckella
(Copepoda) and revision of their species from South America and subAntarctic islands. Rev. Chil. Hist. Nat. 65:17-63.
JEPPESEN, E., KRISTENSEN, P., JENSEN, J.P., SØNDERGAARD,
M., MORTENSEN, E. & LAURIDSEN, T. 1991. Recovery resilience
following a reduction in external phosphorus loading of shallow, eutrophic
Danish lakes: duration, regulation factors and methods for overcoming
resilience. Mem. Ist. Ital. di Idrobiol. 48:127-148.
BAYLY, I.A.E. 1992b. The non-marine Centropagidae (Copepoda: Calanoida)
of the world. In Guides to the Identification of the Microinvertebrates of
the Continental Waters of the World (H. J. Dumont, ed.). SPB Academic
Publishers, The Hague.
JEPPESEN, E.J., JENSEN P., SØNDERGAARD, M., LAURIDSEN, T. &
LANDKILDEHUS, F. 2000. Trophic structure, species richness and
biodiversity in Danish lakes: changes along a phosphorus gradient.
Freshwat. Biol. 45(2):201-218.
BOVERI, M.B. & QUIRÓS, R. 2002. Trophic interactions in pampean shallow
lakes: evaluation of silverside predatory effects in mesocosm experiments.
Verh. Internat. Verein. Limnol. 28:1-5.
JOSÉ de PAGGI, S. 1976. Distribución espacial y temporal del zooplancton
de un cuerpo de agua eutrófico (Lago del Parque Gral. Belgrano, Santa
Fe). Physis (B) 35(91):171-183.
CARLSON, R.E. & SIMPSON, J. 1996. A coordinator’s Guide to Volunteer
Lake Monitoring Methods. North American Lake Management Society,
Madison, Wisconsin.
JOSÉ de PAGGI, S. 1980. Campaña limnológica “Keratella I” en el río Paraná
medio: Zooplancton de ambientes lóticos. Ecología 4:69-75.
CLAPS, M.C., GABELLONE, N.A. & BENÍTEZ, H.H. 2004. Zooplankton
biomass in an eutrophic shallow lake (Buenos Aires, Argentina): spatio
– temporal variations. Ann. Limnol.–Int. J. Lim. 40(3):201-210.
CULVER, D.A., BOUCHERLE, M.M., BEAN, D.J. & FLETCHER, J.W.
1985. Biomass of freshwater crustacean zooplankton from length- weight
regressions. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 42(8):1380-1390.
DANGAVS, N. 1995. Morfometría de cuerpos lénticos. In Ecosistemas de
aguas contientales. Metodologías para su estudio (E. Lopretto & G. Tell,
eds). Ediciones Sur, La Plata.
http://www.biotaneotropica.org.br
JOSÉ DE PAGGI, S. 1983. Estudio sinóptico del zooplanton de los principales
cauces y tributarios del valle aluvial del río Paraná: tramo Goya- Diamante
(I Parte). Rev. Asoc. Cien. Nat. Litoral 14(2):163-178.
JOSÉ DE PAGGI, S. 1984. Estudios limnológicos en una sección transversal
del tramo medio del río Paraná. X: Distribución estacional del zooplancton.
Rev. Asoc. Cien. Nat. del Litoral 15(2):135-155.
JOSÉ DE PAGGI, S. & PAGGI, J.C. 1995. Determinación de la abundancia
y biomasa zooplanctónica. En: Lopretto, E. y G. Tell (eds.). Ecosistemas
de aguas continentales. Metodologías para su estudio. Tomo 1. Ed. Sur,
La Plata, Argentina, p. 315- 323.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
71
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Cambios en el zooplancton de un lago somero
KALFF, J. 2002. Limnology: inland water ecosystems. Prentice -Hall. Inc,
New Jersey.
In: Reunión Internacional de Eutrofización de Lagos y Embalses. Fac. de
Ciencias, Universidad de la República, Montevideo, Uruguay.
KOBAYASHI, T. 1997. Associations between environmental variables and
zooplankton body masses in a regulated Australian river. Mar. Freshwater
Res. 48:523-529.
QUIRÓS, R., ROSSO, J.J., RENNELLA, A., SOSNOVSKY, A. & BOVERI,
M. 2002c. Análisis del estado trófico de las lagunas pampeanas
(Argentina). Interciencia 27(11):584-591.
KOROVCHINSKY, N.M. 1992. Sididae y Holopedidae (Crustacea:
Daphniiformes). Guides to Identification of the Microinvertebrates of
the Continental Waters of the World. III. SPB Academic Publishing,
The Hage.
REID, J.W. 1985. Chave de identificação e lista de referências bibliográficas
para as espécies continentais sulamericanas de vida livre da ordem
Cyclopoida (Crustacea, Copepoda). Bolm. Zool., USP 9:17-143.
KOSTE, W. 1978. Rotatoria. Die Radertiere Mitteleuropas. Gebruder
Borntraege, Berlin.
MCCAULEY, E. 1984. The estimation of the abundance of biomass of
zooplankton in samples. In Downing, J.A. & F. Rigler (eds.). A manual
on methods for the assessment of secondary productivity in freshwaters.
2. ed. Blackwell, Oxford, p. 228-265.
MANCINI, M. & GROSMAN, F. 2004. Estructura y funcionamiento de la
pesquería recreacional del pejerrey (Odonthestes bonariensis) en la laguna
de Suco (Córdoba) Argentina. Rev. AquaTIC (20):20-31.
OLIVIER, S.R. 1955. Contribution to the limnological knowledge of the
Salada Grande lagoon. In: Proceedings International Association of
Limnology, 12:302-308.
OLIVIER, S.R. 1961. Estudios limnológicos de la laguna Vitel (Pdo. de
Chascomús-Buenos Aires-Argentina). Agro 6:1-128.
PAGGI, J.C. 1980. Campaña limnológica “Keratella I” en el río Paraná medio
(Argentina): Zooplancton de ambientes leníticos. Ecología 4:77-88.
PAGGI, J.C. 1995. Cladocera. In Ecosistemas de aguas continentales.
Metodologías para su estúdio (E. LOPRETTO & Y. G. TELL, eds.).
Ediciones Sur, La Plata.
PAGGI, J.C. 1998. Cladocera (Anomopoda y Ctenopoda). En: (S. Coscarón
& J.J. Morrone, eds) Biodiversidad de Artrópodos Argentinos. Ediciones
Sur, La Plata.
RINGUELET, R.A. 1958. Los Crustáceos Copépodos de las aguas
continentales de la República Argentina. Sinopsis sistemática. Contrib.
Cient. Fac. Cs. Ex. Fis. y Nat. UBA, Zool., 1:35-126.
RINGUELET, R.A. 1962. Ecología acuática continental. Manuales de la
Editorial Universitaria de Buenos Aires (EUDEBA), Buenos Aires.
RINGUELET, R.A. 1972. Ecología y Biocenología del habitat lagunar o lago
de tercer orden de la región neotrópica templada (Pampasia Sudoriental
de la Argentina). Physis 31(82):55-76.
RINGUELET, R.A., MORENO, I. & FELDMAN, E. 1967. El zooplancton
de las lagunas de la pampa deprimida y otras aguas superficiales de la
llanura bonaerense (Argentina). Physis 27(74):187-200.
ROSEN, R.A. 1981. Length - dry weight relationships of some freshwaters
zooplankton. J. Freshw. Ecol. 1:225-229.
RUTTNER-KOLISKO, A. 1974. Plankton rotifers; Biology and taxonomy.
Die Binnengewässer 26 (1):1-146.
RUTTNER-KOLISKO, A. 1977. Suggestions for biomass calculation of
plankton rotifers. Arch. Hydrobiol. Beih (8):71-76.
SCHEFFER, M. 1998. Ecology of Shallow Lakes. Chapman & Hall,
London.
SCHEFFER, M., HOSPER, S.H., MEIJER, M.L., MOSS B. & JEPPESEN,
E. 1993. Alternative equilibria in shallow lakes. Trends Ecol. Evol.
8:275-279.
PILATI, A. 1997. Copépodos calanoideos de la provincia de La Pampa. Rev.
Fac. Agron. UNLPam., 9(2):57-67.
SEGERS, H. 1995. Rotifera 2. The Lecanidae (Monogononta). In Guides to
the Identification of the Microinvertebrates of the Continental Waters of
the World 6. (H.J. Dumont & T. Nogrady, eds). SPB Academic Publishing,
The Hague.
PILATI, A. 1999. Copépodos cyclopoideos de la provincia de La Pampa. Rev.
Fac. Agron. UNLPam., 10(1):29-44.
SMIRNOV, N.N. 1971. Chydoridae fauni mira. Fauna SSSR, Crustacea
1(2):1 ‑ 531.
PILATI, A. & MARTÍNEZ, J.J. 2003. Relación longitud- peso de siete
especies de Boeckella (Copepoda: Calanoida) de la República Argentina.
Neotrópica 49:55-61.
VIGNATTI, A.M. & ECHANIZ, S. 1999. Presencia de Daphnia
(Ctenodaphnia) menucoensis Paggi, 1996 en la provincia de La Pampa
(Argentina). Rev. Fac. Agronomía, UNLPam 10(1):21-27.
QUIRÓS, R. 2000. La eutrofización de las aguas continentales de la Argentina.
I Reunión de la Red temática sobre Eutrofización de Lagos y Embalses.
Mar del Plata, Argentina.
VIGNATTI, A., ECHANIZ, S. & MARTÍN, M.C. 2007. El zooplancton de
tres lagos someros de diferente salinidad y estado trófico en la región
semiárida pampeana (Argentina). Gayana 71(1):34-48.
QUIRÓS, R., RENNELLA, A., BOVERI, M., ROSSO J. & SOSNOVSKY,
A. 2002a. Factores que afectan la estructura y el funcionamiento de las
lagunas pampeanas. Ecol. Aust. 12:175-185.
ZAR, J.H. 1996. Bioestatistical analysis. 3. ed. Prentice Hall, New Jersey.
QUIRÓS, R., ROSSO, J.J., RENNELLA, A., SOSNOVSKY, A. & BOVERI,
M. 2002b. Sobre el estado trófico de las lagunas pampeanas (Argentina).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/es/abstract?article+bn01008042008
Recebido em 23/11/07
Versão reformulada recebida em 15/10/08
Publicado em 28/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Taxocenose de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae)
da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil
Thassya Christina dos Santos Schmidt1,3,4, Itamar Alves Martins1,
Alvaro Luis Diogo Reigada2 & June Ferraz Dias3
Laboratório de Zoologia, Universidade de Taubaté – UNITAU,
Av. Tiradentes, 500, CEP 12030-180, Taubaté, SP, Brasil
2
Universidade Metropolitana de Santos – UNIMES,
Rua da Constituição, 374, CEP 11015-140, Santos, SP, Brasil
3
Instituto Oceanográfico, Universidade de São Paulo – USP,
Praça do Oceanográfico, 191, CEP 05508-120, São Paulo, SP, Brasil
4
Autor para correspondência: Thassya Christina dos Santos Schmidt, e-mail: [email protected]
1
SCHMIDT, T.C.S., MARTINS, I.A., REIGADA, A.L.D. & DIAS, J.F. 2008. Taxocenose of marine catfish
(Siluriformes, Ariidae) in the complex bay-estuary of São Vicente, SP, Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://
www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn01108042008.
Abstract: The purpose of this study was to analyze the taxocenose of marine catfish in the complex bay-estuary
of Sao Vicente, Brazil. The sampling was done monthly from September/2000 to August/2002, in four places of
the estuary. Were caught 3.985 individuals belonging for 5 genus and 6 species, totalizing 47.807 g. The specie
Cathorops spixii showed the biggest plentiful with 1.569 individuals sampled. In the transect I (close to the
coastal region), it was registered the biggest richness (6 species) and in the transect IV (upper estuary) the biggest
number of individuals (n = 2.602) e weight of 26.236 g. In March/2002 were registered the biggest occurrence
with 687 individuals and biggest weight in February/2002 (8.816 g). The bottom water salinity, in the time of
study, changed between 14 and 36, and the water temperature varied between 19 and 30 °C. In the sample place
juveniles and adults’ individuals were caught, a mostly juvenile which demonstrates that of this place shows
favorable conditions for growth.
Keywords: spatial and temporal distribution, family Ariidae, population structure, Complex bay-estuary of Sao
Vicente.
SCHMIDT, T.C.S., MARTINS, I.A., REIGADA, A.L.D. & DIAS, J.F. 2008. Taxocenose de bagres marinhos
(Siluriformes, Ariidae) da região estuarina de São Vicente, SP, Brasil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.
biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008.
Resumo: O objetivo do trabalho foi analisar a taxocenose de bagres marinhos do complexo baía-estuário de São
Vicente, SP. As coletas foram mensais, no período de setembro de 2000 a agosto de 2002, em quatro regiões do
estuário. Foram capturados 3.985 exemplares, pertencentes a cinco gêneros e seis espécies, totalizando 47.807 g.
A espécie Cathorops spixii apresentou a maior abundância numérica com 1.569 indivíduos amostrados. No
transecto I (próximo da região costeira) foi registrada a maior riqueza e no transecto IV (estuário acima) a maior
abundância com 2.602 exemplares e peso de 26.236 g. Em março de 2002 registrou-se a maior abundância com
687 indivíduos e o maior peso ocorreu em fevereiro de 2002 (8.816 g). A salinidade da água de fundo, ao longo
do período de estudo, variou entre 14 e 36 e a temperatura da água variou entre 19 e 30 °C. Na região amostrada
foram capturados exemplares jovens e adultos, ocorrendo um predomínio de jovens, o que demonstra que esta
área apresenta condições favoráveis para crescimento.
Palavras-chave: distribuição espaço-temporal, família Ariidae, estrutura populacional, Complexo baía-estuário
de São Vicente.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
74
Schmidt, T.C.S. et al.
Os bagres ocorrem nas zonas litorâneas tropicais e subtropicais,
em ambientes marinhos, estuarinos e em águas interiores, sendo geralmente mais abundantes em águas costeiras pouco profundas, em
fundo lodoso ou arenoso (Araújo 1988, Andreata et al. 1989). Espécies
exclusivamente marinhas podem ser encontradas em profundidades
maiores que 100 m (Marceniuk 2005).
As regiões estuarinas e costeiras são consideradas locais de alimentação, reprodução e abrigo para estas espécies (Gurgel et al. 2000)
e durante o período de desova, muitas espécies de bagres marinhos
normalmente deslocam-se para a desembocadura dos rios e regiões
lagunares (Figueiredo & Menezes 1978).
Para o litoral brasileiro é relatada a ocorrência de oito gêneros
e 21 espécies, e para a região sudeste, sete gêneros e 10 espécies
(­Aspistor luniscutis, Bagre bagre, B. marinus, Cathorops spixii,
Genidens barbus, G. genidens, G. machadoi, Hexanematichthys
­parkeli, Notarius grandicassis e Potamarius grandoculis) (Figueiredo
& Menezes 1978, Menezes et al. 2003).
Trabalhos referentes aos aspectos biológicos e ecológicos dos
bagres marinhos no litoral brasileiro são comuns. Com relação à ocorrência e distribuição, Arius spixii (=Cathorops spixii), ­Sciadeichthys
luniscutis (=Aspistor luniscutis) e Netuma barba (=Genidens barbus)
ocorrem em maiores profundidades, enquanto Genidens genidens
em áreas mais rasas (Mishima & Tanji 1981), sendo que a salinidade parece condicionar a ocorrência das espécies (Mishima & Tanji
1983a). Em termos de abundância, Netuma barba (=G. barbus) é
a espécie mais abundante no estuário da Lagoa dos Patos (Araújo
1988), enquanto Cathorops spixii foi a mais abundante em Peruíbe
(Craig 1980), em Cananéia (Mishima & Tanji 1983a) e no complexo
Mundaú/Manguaba (Melo & Teixeira 1992), e Genidens genidens na
baía de Sepetiba (Azevedo et al. 1998). As diferentes espécies de bagre
apresentam amplo espectro alimentar, sendo constatado que adultos
de espécies que atingem tamanhos menores e juvenis de espécies de
grande porte mostram variação qualitativa na dieta, embora vivam
em mesmo ambiente (Mishima & Tanji 1982). A dieta é constituída
principalmente por detrito, decápodes, peixes, poliquetos e bivalves
(Mishima & Tanji 1982, Araújo 1984, Espírito Santo & Isaac 1999).
Machos apresentam menor peso em mesmo comprimento que as fêmeas como possível resposta à incubação oral dos machos e a parada
na alimentação durante este período (Araújo et al. 1998b).
Os bagres apresentam deslocamentos sazonais e relacionados às
fases do ciclo de vida (Craig 1980, Mishima & Tanji 1981, 1983b, Reis
1986, Araújo 1988, Araújo et al. 1998b, Azevedo et al. 1998, 1999). A
reprodução ocorre em diferentes épocas, mas principalmente relacionada aos meses mais quentes ou com maior aporte de águas interiores:
do final da primavera ao início do verão para Genidens ­genidens em
Jacarepaguá, Sepetiba e Maricá (Rio de Janeiro), Cananéia (São Paulo)
e Guaratuba (Paraná) (Mishima & Tanji 1983b, Barbieri et al. 1992,
Chaves 1994, Araújo et al. 1998a, Silva et al. 1998, Gomes et al. 1999,
Mazzoni et al. 2000, Gomes & Araújo 2004); na primavera e início
do verão para Cathorops spixii em Sepetiba, Cananéia e baía dos
­Pinheiros (Paraná) (Mishima & Tanji 1983b, Gomes et al. 1999, Fávaro
et al. 2005), e no verão e início do outono em Natal (Rio Grande do
Norte) (Gurgel et al. 2000); na primavera para Sciadeichthys luniscutis
(=A. luniscutis) em Sepetiba (Gomes & Araújo 2004) e na primavera
e verão em Cananéia (Mishima & Tanji 1983a); no outono para Bagre
marinus na costa de Pernambuco (Pinheiro et al. 2006); e no final
da primavera e início do verão para Netuma barba (=G. barbus) no
estuário da Lagoa dos Patos (Rio Grande do Sul) (Reis 1986).
O desenvolvimento ovocitário é sincrônico, sugerindo desova
total (Araújo et al. 1998a, Silva et al. 1998), embora Gurgel et al.
(2000) afirmem que a desova seja parcelada para C. spixii, baseados
http://www.biotaneotropica.org.br
unicamente na extensão do período de desova, desconsiderando,
porém, o aspecto populacional nessa extensão. A incubação ocorre
no verão para Genidens genidens e há indicação de alimentação
exógena das larvas durante a incubação (Chaves 1994), com duração de dois a três meses (Barbieri et al. 1992). De maneira geral, a
fecundidade é baixa e varia com as espécies, entre um mínimo de
7 e máximo de 38 ovócitos para G. genidens (Barbieri et al. 1992,
Araújo et al. 1998a, Gomes et al. 1999), de 11 a 22 para B. marinus
(Pinheiro et al. 2006), entre 6 e 24 para Sciadeichthys luniscutis
(=A. luniscutis) (Gomes & Araújo 2004), entre 32 e 272 para Netuma
barba (=G. barbus) (Reis 1986). O cuidado com a prole, aliado às
baixas fecundidades, podem levar a uma reposição lenta dos estoques
(Velasco et al. 2007).
Apesar do conhecimento acumulado, não há relato de estudos
sobre as espécies de Ariidae na região estuarina de São Vicente. Assim, o objetivo deste trabalho é descrever a estrutura da comunidade
de bagres marinhos em relação a sua distribuição espaço-temporal,
além de alguns aspectos da estrutura populacional das espécies mais
abundantes amostradas no estuário de São Vicente.
Material e Métodos
As coletas foram mensais, no período entre setembro de 2000 e
agosto de 2002, realizadas na região estuarina do município de São
Vicente (23° 55’ a 24° 00’ S e 46° 21’ a 46° 30’ W) (Figura 1).
Foram estabelecidas quatro áreas, em diferentes locais do estuário
denominadas de transectos (TI, TII, TIII e TIV) (Figura 1), sendo que
para cada local em cada mês foram tomados os dados de temperatura
da água de fundo com um termômetro de mercúrio (°C) e a salinidade
da água por meio de um refratômetro óptico. O transecto I corresponde
à região mais externa amostrada, com uma profundidade média de
5 m, o transecto II está localizado em frente da praia Paranapuã, com
uma profundidade média de 4 m, o transecto III localiza-se no largo
de São Vicente, com uma profundidade média de 4 m e o transecto IV
corresponde a área mais interna do estuário, no largo de São Vicente,
com uma profundidade média de 6 m (Figura 1).
Para a captura dos exemplares foi utilizada uma rede de arrasto
de fundo do tipo “otter-trawl”, de 7,5 m de comprimento com 15 mm
entre nós na panagem e 10 mm no saco, com abertura de boca de 3,7 m
de largura e 2 m de altura, operada de um barco de alumínio, cada
arrasto teve duração média de 30 minutos. Os exemplares capturados
foram mantidos congelados e, em laboratório, os bagres foram separa-
10
0
–10
–20
–30
–40
–50
–23.90
Brazil
Pacific
ocean
Atlantic
ocean
0
–10
–20
–30
–40
Introdução
–23.95
IV
II
III
I
–24.00
N
W
–24.05
0
–46.45
–46.40
5
10
–46.35
20 km
–46.30
E
S
–46.25
Figura 1. Localização dos locais de coleta.
Figure 1. Location of the sampled area.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
75
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Bagres marinhos da região estuarina de São Vicente, SP
dos e identificados, utilizando-se o manual de ­Figueiredo & Menezes
(1978). A nomenclatura dos gêneros e espécies foi atualizada a partir
de literatura pertinente (Menezes et al. 2003, Marceniuk 2005).
Foram calculados o número e o peso dos indivíduos por arrasto de pesca amostrados em cada transecto. Para a riqueza foi
considerada o número de espécies e abundância em cada transecto
(R = (S – 1) / logN) e os valores de diversidade foram estimados pelo
índice de diversidade de Shannon (H’ = –∑ (pi * log pi)).
A constância de ocorrência das espécies foi estimada por
C = pi * 100 * P–1, sendo C = constância de ocorrência, pi = ­número
de coletas em que a espécie i apareceu, P = número total de coletas.
As espécies foram classificadas de acordo com os valores estimados:
espécies constantes para C ≥ 50, espécies acessórias para 25 > C < 50,
espécies acidentais para C ≤ 25 (Dajoz 1973). A similaridade da
abundância total entre os meses de coleta foi avaliada pela análise
de agrupamento (índice de similaridade de Bray-Curtis) e a abundância das espécies por transecto foi testada pela análise de variância
(­ANOVA – não paramétrica – Kruskal-Wallis). Possíveis correlações
entre os fatores abióticos (temperatura e salinidade da água de fundo) e a ocorrência (abundância numérica) dos exemplares, foram
avaliadas pelo coeficiente de correlação de Spearman (rs), com nível
de significância de 5% (Ayres et al. 2003).
Para os espécimes capturados foram tomadas as medidas de
comprimento padrão (mm) e peso total (g) (precisão de 0,1 g). Os
exemplares-testemunho foram depositados na Coleção Científica do
Laboratório de Zoologia da Universidade de Taubaté, São Paulo.
Resultados
As variáveis ambientais medidas apresentaram variações sazonais, principalmente a salinidade. No transecto I a salinidade apresentou variação entre 28 e 36. Nas áreas mais internas do estuário
(transecto III e IV), bem como no transecto II, houve queda brusca
na salinidade, principalmente em dezembro de 2000, quando a menor
salinidade foi registrada (14) no transecto III (Figura 2). O padrão de
variação da temperatura da água de fundo para todas as áreas durante
todo período de coletas, mostrou oscilações entre os 19 e 30 °C, com
os valores mais baixos nos meses de outono e inverno, e aumento
da temperatura nos meses da primavera e verão de ambos os anos.
Para os quatro transectos amostrados, as maiores temperaturas foram
registradas em fevereiro de 2001 e março de 2002 (Figura 2).
Foram amostrados 3.985 exemplares, totalizando 47.807 g, representados por cinco gêneros e seis espécies: Cathorops spixii (Agassiz,
1829), Genidens genidens (Valenciennes, 1840), Aspistor luniscutis
(Valenciennes, 1840), Genidens barbus (Lacepède, 1803), Notarius
grandicassis (Valenciennes, 1840) e Bagre bagre (Linnaeus, 1758)
(Tabela 1). C. spixii, G. genidens e A. luniscutis representaram mais
de 87% da captura em número e em peso.
Em termos espaciais, no transecto I foi registrada a maior riqueza,
com seis espécies, enquanto que nos transectos II, III e IV foram
capturadas cinco espécies em cada. O transecto IV apresentou maior
abundância (65,3%) e peso total (54,9%) e no transecto III ocorreu
a menor abundância e o menor peso: 2,1 e 2,8%, respectivamente
(Tabela 2). A maior diversidade específica para a família Ariidae no
estuário de São Vicente foi observada no transecto IV, seguida dos
transectos III, I e II (Tabela 2).
O transecto IV, o mais interno no estuário, foi o local amostrado
com os maiores valores de constância de ocorrência das espécies.
Os resultados indicam C. spixii como constante nos transectos I e IV
(58,3 e 50%, respectivamente), acessória no transecto II e acidental
no transecto III (Tabela 3). As espécies G. genidens e A. luniscutis
foram constantes nas amostragens do transecto IV (75% e 54,2%,
respectivamente) e G. barbus foi classificada como de ocorrência
acessória nos transectos I e IV (33,3% e 45,8%, respectivamente).
As espécies N. grandicassis e B. bagre foram acidentais em todos os
transectos amostrados (Tabela 3).
Tabela 1. Espécies amostradas da família Ariidae no estuário de São Vicente, SP. (N = número de exemplares, % = freqüência relativa, peso (g) e
P (%) = ­porcentagem do peso de cada espécie amostrada.
Table 1. Species caught of the Ariidae family in complex bay-estuary of São Vicente, SP, Brazil (N = number of species, % = relative frequency, weight (g)
and W (%) = percentage of the weight of each specie caught.
Espécies
Cathorops spixii (Agassiz, 1829)
Genidens genidens (Valenciennes, 1840)
Aspistor luniscutis (Valenciennes, 1840)
Genidens barbus (Lacepède, 1803)
Notarius grandicassis (Valenciennes, 1840)
Bagre bagre (Linnaeus, 1758)
N
1569
1108
808
451
47
2
(%)
39,4
27,8
20,3
11,3
1,2
0,1
Peso (g)
18.924
9.644
12.734
2.935
2.920
0.65
P (%)
39,6
20,2
26,6
6,1
6,1
1,4
Tabela 2. Número de exemplares, peso e suas respectivas freqüências relativas N (%) e P (%), diversidade de Shannon (H’), número de indivíduos por arrasto
de pesca e peso dos indivíduos por arrasto de pesca para cada transecto amostrado.
Table 2. Number of individuals, weight and the relative frequency of the number N (%) and W (%), Shannon diversity (H’), number and weight of individuals
for each fishery sample for each transect.
Transecto I
Transecto II
Transecto III
Transecto IV
N
N (%)
Peso (g)
P (%)
Diversidade
473
825
85
2602
11,9
20,7
2,1
65,3
4.234
16.014
1.323
26.236
8,9
33,5
2,8
54,9
1,28
0,90
1,34
1,36
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
Número de indivíduos por
arrasto de pesca
15,77
27,50
2,83
86,73
Peso dos indivíduos por
arrasto de pesca
0,141
0,534
0,044
0,875
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
76
40
35
30
25
20
15
10
5
0
Temperatura e salinidade no transecto IV
35
30
25
20
15
10
5
0
set./00
out.
nov.
dez.
jan./01
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
set.
out.
nov.
dez.
jan./02
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
40
35
30
25
20
15
10
5
0
Temperatura (°C)
Temperatura e salinidade no transecto III
Salinidade
Meses amostrados
set./00
out.
nov.
dez.
jan./01
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
set.
out.
nov.
dez.
jan./02
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
Temperatura (°C)
Meses amostrados
35
30
25
20
15
10
5
0
40
35
30
25
20
15
10
5
0
Salinidade
Temperatura e salinidade no transecto II
Salinidade
35
30
25
20
15
10
5
0
set./00
out.
nov.
dez.
jan./01
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
set.
out.
nov.
dez.
jan./02
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
Temperatura (°C)
40
35
30
25
20
15
10
5
0
Salinidade
Temperatura e salinidade no transecto I
35
30
25
20
15
10
5
0
set./00
out.
nov.
dez.
jan./01
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
set.
out.
nov.
dez.
jan./02
fev.
mar.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
Temperatura (°C)
Schmidt, T.C.S. et al.
Meses amostrados
Meses amostrados
Temperatura
Salinidade
Figura 2. Temperatura e salinidade da água de cada transecto de amostragem no estuário de São Vicente.
Figure 2. Temperature and salinity of the water in each sample transect in the São Vicente estuary.
Tabela 3. Constância de ocorrência (C), freqüência relativa em termos de abundância (%) e peso (P%) por espécie em cada transecto amostrado na região estuarina de São Vicente, SP. (CASP = Cathorops spixii, GEGE = Genidens genidens, ASLU = Aspistor luniscutis, GEBA = Genidens barbus, NOGR = Notarius
grandicassis, BABA = Bagre bagre, T = transecto de amostragem).
Table 3. Occurrence constancy (C), relative frequency in abundance (%) and weight (W%) for specie in each transect of the complex bay-estuary of São
­Vicente, SP. (CASP = Cathorops spixii, GEGE = Genidens genidens, ASLU = Aspistor luniscutis, GEBA= Genidens barbus, NOGR = Notarius grandicassis,
BABA = Bagre bagre, T = transect).
Espécie
CASP
GEGE
ASLU
GEBA
NOGR
BABA
C
58,3
29,2
41,7
33,3
4,2
4,2
TI
(%)
41,6
30,9
20,1
6,3
0,6
0,4
P (%)
26,9
36,7
12,8
7,8
0,5
15,4
C
39,5
12,5
33,3
4,2
4,2
-
Constância de ocorrência
T II
(%)
P (%)
C
73,2
33,1
8,3
9,6
0,7
37,5
11,5
48,6
12,5
1,0
0,1
25,0
4,7
17,5
4,2
-
Do ponto de vista temporal, a maior riqueza numérica foi registrada em setembro de 2000 com seis espécies, e no mês de outubro de
2000 foi capturada apenas Genidens genidens. A maior abundância
de exemplares foi registrada em março de 2002 com 687 indivíduos
(17,3%) e a maior massa em fevereiro de 2002 com 8.816 g (18,6%).
Os meses de setembro de 2001 e janeiro de 2002 foram os menos
representativos com cinco exemplares cada, sendo que em janeiro de
2002, foi registrado o menor peso (4 g) (Figuras 3 e 4).
Somente no mês de setembro de 2000 foram capturadas todas
as espécies, sendo que A. luniscutis apresentou maior freqüência do
total de exemplares amostrados (50%), seguida por N. grandicassis
http://www.biotaneotropica.org.br
T III
(%)
23,5
27,1
9,4
38,8
1,2
-
P (%)
11,3
56,4
7,3
22,3
2,7
-
C
50,0
75,0
54,2
45,8
4,2
-
T IV
(%)
28,7
33,1
23,4
14,6
0,2
-
P (%)
47,0
27,5
16,5
8,7
0,2
-
(35,8%), C. spixii (7,5%), G. genidens (3,5%), G. barbus e B. bagre
(1,6% cada), sendo que esta última foi amostrada somente neste mês
(Figura 3). A espécie G. genidens apresentou maior freqüência nos
meses de verão e outono, em relação às outras espécies, enquanto
para C. spixii, as maiores freqüências ocorreram na primavera, verão
e inverno, apesar de sua ampla distribuição. A maior ocorrência de
A. luniscutis, com 495 indivíduos capturados (72%), foi registrada
em março de 2002 (Figura 3).
Com relação ao peso, as maiores freqüências de C. spixii foram
amostradas em dezembro de 2000 (49,8%), fevereiro (69,9%), abril
(45%), junho (81,7%), agosto e setembro (84%, 60,2%, respectivahttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
77
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
14
149 121 272
96
454 241
71
328
5
90
34
41
5
nov.
dez.
jan./01
fev.
abr.
maio
jun.
jul.
ago.
set.
out.
nov.
dez.
jan./02
270 687 344 447
7
32
133
ago.
3
jul.
21
jun.
120
out.
100
set./00
Bagres marinhos da região estuarina de São Vicente, SP
Freqüência relativa (%)
80
60
40
20
maio
abr.
mar.
fev.
mar.
0
Meses amostrados
C.spixii
G.genidens
A. luniscutis
G. barbus
N. grandicassis
B. bagre
Figura 3. Freqüência relativa do número de exemplares de cada espécie de bagre marinho capturado ao longo de cada mês amostrado na região estuarina de
São Vicente, SP. Os números posicionados acima das barras correspondem ao número total amostrado em cada mês
Figure 3. Relative frequency of individuals number for each species of the marine catfish sampled monthly in the São Vicente. The above number of each bar
represents the total number sampled in each month.
mente) de 2001, fevereiro (87,8%), abril (81,1%), julho (51,3%) e
agosto (98,9%) de 2002, enquanto que para Genidens genidens as
maiores freqüências ocorreram em janeiro (59,8%), março (64,5%),
maio (68,5%), julho (59,8%), novembro (45,2%) de 2001 e maio de
2002 ( 49,5%) (Figura 4).
A análise de agrupamento revelou maior similaridade entre os
meses de novembro e dezembro de 2001 e entre março e maio de
2001 (Figura 5), podendo-se observar que alguns meses do ano de
2001 reuniram-se num agrupamento maior, com nível de similaridade
pouco menor.
Não houve correlação entre a salinidade da água de fundo e o
número de exemplares amostrados em todos os transectos nem com
a ocorrência das espécies, o mesmo ocorrendo em relação à temperatura e o número de exemplares amostrados ao longo dos meses nos
transectos I, II e III. Entretanto, para o transecto IV houve correlação
positiva e significativa (rs = 0,41, t = 2,15, p = 0,04) entre a temperatura da água de fundo e o número de exemplares. No transecto IV
A. luniscutis apresentou correlação com a temperatura (p > 0,05).
Com relação às espécies, houve diferenças no transecto IV para
G. genidens e C. spixii no transecto III (p = 0,06).
Com relação à dinâmica populacional, o comprimento padrão
das espécies capturadas variou entre 28 e 265 mm, sendo que
Cathorops spixii apresentou amplitude de comprimento padrão
variando entre 30 e 195mm (83,4 ± 27,5 mm), Genidens genidens
entre 28 e 227 mm (88 ± 34,8mm), A. luniscutis entre 33 e 265 mm
(102 ± 51,4mm), ­Genidens barbus entre 35 e 196mm (80 ± 18,2 mm)
e para Notarius grandicassis, o comprimento variou entre 84 e
234 mm (106 ± 33,3 mm) (Figura 6). Foram capturados somente
dois exemplares, com comprimento padrão de 137 e 150 mm, da
espécie Bagre bagre.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
Discussão
As espécies A. luniscutis, B. bagre, C. spixii, G. barbus,
G. ­genidens e N. grandicassis, capturadas na região estuarina de São
Vicente, são consideradas comuns no litoral brasileiro, ocorrendo em
grande quantidade em estuários e lagoas estuarinas (Figueiredo &
Menezes 1978). Segundo Ribeiro Neto (1993) quatro espécies figuram entre as mais importantes do complexo baía-estuário de Santos
e São Vicente, sendo C. spixii a mais abundante nos fundos menos
estruturados (areia e lama) da baía de Santos, Genidens barbus
mostrando-se mais abundante nos ambientes de praia, e G. genidens
e A. luniscutis mais comuns nos ambientes mais estruturados (fundo
biogênico e parcéis) da baía.
As espécies capturadas no presente estudo foram registradas em
outros trabalhos em diferentes regiões, tais como em Ubatuba (Rocha
1990, Cunningham 1983, Maciel 1995), em Santos e São Vicente
(Paiva-Filho et al. 1987), e em Cananéia (Mishima & Tanji 1981, ZaniTeixeira 1983). As capturas na região de Ubatuba reforçam a idéia de
que estas espécies não podem ser consideradas estuarino-dependentes.
Em outras áreas também foram amostrados exemplares de bagres
marinhos, porém com somente algumas espécies capturadas, como
na Baía de Sepetiba por Araújo et al. (1998a), Azevedo et al. (1999) e
Pessanha et al. (2000), em Santos (Ribeiro Neto 1989), em Peruíbe
(Craig 1980) e em Cananéia (Saul 1994).
As maiores freqüências numéricas ocorreram na região interna
do estuário de São Vicente (transecto IV), podendo ser um indicativo
da preferência destas espécies por locais estuarinos mais protegidos.
Segundo Azevedo et al. (1999), esta preferência indica uma estratégia de coexistência desse grupo de peixes, que utilizam ambientes
costeiros tropicais semi-abertos, com maiores abundâncias nas zonas
com menores profundidades, transparência e salinidade.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
78
Schmidt, T.C.S. et al.
100
Peso (%)
80
60
40
ago.
jul.
jun.
maio
abr.
mar.
fev.
jan./02
dez.
nov.
out.
set.
ago.
jul.
jun.
maio
abr.
mar.
fev.
jan./01
dez.
nov.
out.
0
set./00
20
Meses amostrados
C.spixii
G.genidens
G. barbus
A. luniscutis
N. grandicassis
B. bagre
Figura 4. Freqüência relativa do peso de cada espécie de bagre marinho capturado, ao longo de cada mês amostrado na região estuarina de São Vicente, SP.
Figure 4. Relative frequency of weight for each marine catfish species caught monthly in the complex bay-estuary of São Vicente, SP.
Abundância total por mês
20
Similaridade
40
60
6 /1 /2 0 0 2
1 1 /1 /2 0 0 0
1 /1 /2 0 0 2
9 /1 /2 0 0 1
1 2 /1 /2 0 0 0
8 /1 /2 0 0 2
5 /1 /2 0 0 1
3 /1 /2 0 0 1
5 /1 /2 0 0 2
1 /1 /2 0 0 1
1 0 /1 /2 0 0 1
4 /1 /2 0 0 1
1 2 /1 /2 0 0 1
1 1 /1 /2 0 0 1
4 /1 /2 0 0 2
8 /1 /2 0 0 1
7 /1 /2 0 0 1
6 /1 /2 0 0 1
2 /1 /2 0 0 2
3 /1 /2 0 0 2
2 /1 /2 0 0 1
7 /1 /2 0 0 2
9 /1 /2 0 0 0
100
1 0 /1 /2 0 0 0
80
Meses
Transform: Log(X+1)
Resemblance: S17 Bray Curtis similarity
Figura 5. Agrupamento dos períodos de coleta na região estuarina de São Vicente, baseado na abundância das espécies de bagres marinhos. No eixo X épocas
no formato mês/dia/ano.
Figure 5. Clustering of the survey periods in the estuarine region of São Vicente, based on the species abundance of marine catfish. In the X axis, season in
month/day/year format.
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
79
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Bagres marinhos da região estuarina de São Vicente, SP
Máximo
Mínimo
Média + DP
Média - DP
Média
Amplitude de comprimento (mm)
300
240
180
120
60
0
CASP
GEGE
ASLU
Espécies
GEBA
NOGR
Figura 6. Comprimento padrão (mm) das cinco principais espécies de bagres amostradas no presente estudo, na região estuarina de São Vicente, SP.
(CASP = Cathorops spixii, GEGE = Genidens genidens, ASLU = Aspistor
luniscutis, GEBA = Genidens barbus, NOGR = Notarius grandicassis).
Figure 6. Standard length (mm) of the five marine catfish species sampled in
this study, in the complex bay-estuary of São Vicente, SP. (CASP = Cathorops
spixii, GEGE = Genidens genidens, ASLU = Aspistor luniscutis,
GEBA = ­Genidens barbus, NOGR = Notarius grandicassis).
Ao longo do período de estudo, C. spixii apresentou ampla distribuição na região estudada, sendo capturada durante praticamente
todo o período amostrado, com as maiores freqüências ocorrendo no
inverno de 2001 e outono de 2002. Além da sua alta abundância no
estuário de São Vicente, esta espécie também foi a mais numerosa
dentre todos os bagres que ocorrem em outras regiões, desde o litoral
central ao sul do estado de São Paulo (Craig 1980, Mishima & Tanji
1981, Zani-Teixeira 1983, Ribeiro Neto 1989), enquanto no litoral
do Rio de Janeiro a capturada desta espécie ocorreu com menor
freqüência (Araújo et al. 1998b, Pessanha et al. 2000). Segundo
Paiva-Filho (1982), esta espécie utiliza a região estuarina de São
Vicente como área de desova, enquanto que Zani-Teixeira (1983) e
Peres-Rios (2001) sugerem que C. spixii permanece no estuário de
Cananéia, durante quase todo o seu ciclo de vida.
A espécie G. genidens representou a segunda maior abundância,
sendo bastante freqüente no outono e ocorrendo principalmente na
região interna do estuário. Esta espécie caracterizou-se como a mais
importante no estuário do rio Itanhaém, correspondendo sozinha a
cerca de 50% em número e peso (Louro 2007), com ocorrência em
praticamente todos os meses e principalmente na área interna e sendo
esporadicamente capturada na área marinha adjacente, segundo o
autor, este estuário não foi identificado como uma área de desova,
mas sim para a permanência e crescimento de jovens. Segundo Araújo
(1988), esta espécie permanece na cabeçeira do estuário e interior da
lagoa dos Patos (RS) e só ocasionalmente freqüenta o estuário em
sua fase jovem, sem um padrão sazonal definido entre sua chegada e/
ou saída, diferentemente do observado na região de São Vicente em
que há uma aparente sazonalidade para a ocorrência de indivíduos
desta espécie no verão e outono.
Os valores de primeira maturação gonadal (L50) encontrados
para Cathorops spixii na região de Cananéia foram 96 e 98 mm
(Mishima & Tanji 1983b), 124,5 e 139 mm (Silva 1996) e, 119,2 e
106,8 mm (Peres-Rios 2001) para fêmeas e machos respectivamente.
Tomando-se esses valores como indicadores da presença de jovens e
adultos, observou-se o predomínio de exemplares jovens no estuário
de São Vicente, uma vez que as maiores freqüências ocorreram entre
os comprimentos de 64 a 85 mm.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
Para Genidens genidens os valores da primeira maturação gonadal
encontrados na literatura foram 180 mm para as fêmeas na lagoa de
Jacarepaguá (Barbieri et al. 1992) e, 133 e 160 mm para fêmeas e
machos, respectivamente, na baía de Sepetiba (Araújo et al. 1998a).
Assim, no estuário de São Vicente predominam comprimentos de
40 a 114 mm para esta espécie, indicando também a ocorrência de
jovens.
Este padrão parece se repetir para todas as espécies: quando se
considera que, para Aspistor luniscutis, no estuário do Rio Sergipe, o
valor de L50 para ambos os sexos foi estimado em 170 mm (Alcântara
1989) e para Genidens barbus a primeira maturação gonadal para
ambos os sexos foi estimada em 430 mm na lagoa dos Patos (Reis
1986), no estuário de São Vicente foram capturados apenas indivíduos
jovens desta espécie (comprimento máximo de 196 mm). Araújo
(1988) observou que G. barbus permanece no estuário durante os dois
primeiros anos de vida e a partir do terceiro ano, parece deslocar-se
para o interior da lagoa dos Patos, ocupando a mesma área de ocorrência dos adultos, sendo, portanto, uma espécie que apresenta ampla
distribuição entre os ambientes estuarinos. Assim, o predomínio de
jovens para C. spixii, G. genidens, A. luniscutis e G. barbus, indica
que o estuário é área de crescimento, corroborando com os resultados
de Paiva-Filho (1982) e Gurgel et al. (2000).
Não houve correlação entre os valores de salinidade da água de
fundo no estuário de São Vicente e o número de exemplares. Araújo
(1988) encontrou baixa correlação, embora significativa, entre a
abundância dos bagres marinhos com a salinidade e a temperatura,
sendo estes fatores inversamente proporcionais à abundância, e que
as espécies por ele estudadas (G. genidens, G. barbus e G. ­planifrons)
suportam uma grande variação destes fatores ambientais. Os transectos no estuário de São Vicente não cobriram completamente o
gradiente salino (da região eurihalina para a oligoalina), o que pode
explicar a falta de relação entre abundância dos espécimes de diferentes espécies e a salinidade.
No complexo estuarino lagunar de Cananéia, Mishima & Tanji
(1983a) capturaram o maior número de exemplares de C. spixii e
A. luniscutis em águas com a salinidade entre 16,1 e 20 e G. genidens
entre 8,1 e 12, enquanto que, os jovens de G. barbus, B. marinus
e B. bagre, concentram-se nas áreas de salinidade mais alta deste
complexo estuarino. Essa preferência pode estar relacionada com o
comportamento das formas adultas dessas espécies, que vivem em mar
aberto adjacente, portanto, áreas de salinidade mais alta, migrando
para as águas estuarinas na época da desova. Conseqüentemente, os
bagres pequenos permanecem até atingir determinado tamanho nessa
área, para depois se deslocarem para a região costeira (Mishima &
Tanji 1983a). Assim, a baixa captura destas espécies no estuário de
São Vicente, principalmente B. bagre, pode ser explicada com base
na salinidade dos ambientes e épocas estudados.
Com base no material coletado, pode-se afirmar C. spixii,
G. genidens e A. luniscutis são constantes na região mais interna
do estuário, C. spixii também foi constante na porção mais externa,
sendo que todas as espécies de bagre capturadas ocorreram na fase
juvenil pré-maturação no estuário de São Vicente, não se reproduzindo no local.
Agradecimentos
Ao Laboratório de Zoologia da Universidade de Taubaté –
UNITAU pelo apoio logístico. A Pró-Reitoria de Pesquisa e PósGraduação – Bolsa PIC/UNITAU. Aos colegas do Laboratório de
Zoologia (UNITAU), em especial Camila L. Martins, Fernanda C.
Almeida e Delma A. Ribeiro pelo auxílio nas atividades laboratoriais.
A Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo, Bolsa
Pós-Doutorado (A.L.D.R.) (FAPESP # 00/06505-7). À Dra Monica
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
80
Schmidt, T.C.S. et al.
A. V. Petti e MSc Wellington S. Fernandes pelo auxílio com os testes
estatísticos.
Referências Bibliográficas
ALCÂNTARA, A.Y. 1989. Ecologia da ictiofauna do estuário do rio Sergipe
(estado de Sergipe, Brasil). Tese de Doutorado, Universidade de São
Paulo, Instituto de Biociências, São Paulo.
ANDREATA, J.V., BARBIERI, L.R., SEBILIA, A.S.B., SILVA, M.H.C. &
SANTOS, R.P. 1989. A list of Marapendi lagoon fishes, Rio de Janeiro,
Brazil. Atlântica, Rio Grande, 11:5-17.
ARAÚJO, F.G. 1984. Hábitos alimentares de três bagres marinhos (Ariidae)
no estuário da lagoa dos Patos (RS), Brasil. Atlântica, Rio Grande,
7:47-63.
ARAÚJO, F.G. 1988. Distribuição, abundância relativa e movimentos sazonais
de bagres marinhos (Siluriformes, Ariidae) no estuário da lagoa dos Patos
(RS), Brasil. Rev. Bras. Zool. 5(4):509-543.
ARAÚJO, F.G., GOMES, I.D., AZEVEDO, M.C.C. & PESSANHA, A.L.M.
1998a. Maturação e desova do bagre marinho Genidens genidens
Valenciennes, 1833 (Siluriformes, Ariidae), na baía de Sepetiba, RJ. Acta
Biol. Leopold. 20(1):109-122.
GOMES, I.D., ARAÚJO, F.G., AZEVEDO, M.C.C. & PESSANHA,
A.L.M. 1999. Biologia reprodutiva dos bagres marinhos Genidens
genidens (Valenciennes) e Cathorops spixii (Agassiz) (Siluriformes,
Ariidae), na baía de Sepetiba, Rio de Janeiro, Brasil. Rev. Bras. Zool.
16(supl.2):171‑180.
GURGEL, H.C.B., ALBURQUEQUE, C.Q., SOUZA, D.S.L. & BARBIERI,
G. 2000. Aspectos da biologia pesqueira em fêmeas de Cathorops spixii
do estuário do rio Potengi, Natal/RN, com ênfase nos índices biométricos.
Acta Scientiarum 22(2):503-505.
LOURO, M.P. 2007. A ictiofauna do estuário do rio Itanhaém, SP, Brasil:
Dinâmica espaço-temporal e aspectos biológicos das espécies principais.
Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, Instituto Oceanográfico,
São Paulo.
MACIEL, N.A.L. 1995. Estudo sobre a composição, distribuição, abundância
e diversidade da ictiofauna de três enseadas na região litorânea de Ubatuba
- estado de São Paulo – Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade
de São Paulo, Instituto Oceanográfico, São Paulo.
MARCENIUK, A.P. 2005. Chave para identificação das espécies de bagres
marinhos (Siluriformes, Ariidae) da costa brasileira. B. Inst. Pesca, São
Paulo, 31(2):89-101.
ARAÚJO, F.G., CRUZ-FILHO, A.G., AZEVEDO, M.C.C. & SANTOS,
A.C.A. 1998b. Estrutura da comunidade de peixes demersais da baía de
Sepetiba, RJ. Rev. Bras. Biol. 458(3):417-430.
MAZZONI, R., PETITO, J. & MIRANDA, J.C. 2000. Reproductive biology
of Genidens genidens, a catfish from the Maricá lagoon, RJ. Ciência e
Cultura – J. Braz. Assoc. Adv. Sci. 52(2):121-126.
AYRES, M., AYRES Jr., M., AYRES, D.L. & SANTOS, A.S. 2003. BioEstat
3.0: Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas.
Sociedade Civil Mamirauá, CNPq, Brasília.
MELO, S.C. & TEIXEIRA, R.L. 1992. Distribuição, reprodução e alimentação
de Cathorops spixii e Arius rugispinis (Pisces: Ariidae) do complexo
Mundaú/Manguaba, Maceió-AL. Rev. Brasil. Biol. = Braz. J. Biol.
52(1):169-180.
AZEVEDO, M.C.C., ARAÚJO, F.G., CRUZ-FILHO, A.G., GOMES, I.D. &
PESSANHA, A.L.M. 1998. Distribuição por tamanho de bagres marinhos
(Siluriformes, Ariidae) na baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Acta Biol.
Leopold., 20(2):273-288.
AZEVEDO, M.C.C., ARAÚJO, F.G., CRUZ-FILHO, A.G., GOMES, I.D.
& PESSANHA, A.L.M. 1999. Variação espacial e temporal de bagres
marinhos (Siluriformes, Ariidae) na baía de Sepetiba, Rio de Janeiro.
Rev. Bras. Biol. 59(3):443-454.
BARBIERI, L.R., SANTOS, R.P. & ANDREATA, J.V. 1992. Reproductive
biology of the marine catfish, Genidens genidens (Siluriformes, Ariidae),
in the Jacarepaguá lagoon system, Rio de Janeiro, Brasil. Environ. Biol.
Fish., 35:23-35.
CHAVES, P.T.C. 1994. A incubação de ovos e larvas em Genidens genidens
(Valenciennes) (Siluriformes, Ariidae) da baía de Guaratuba, Paraná,
Brasil. Rev. Bras. Zool. 11(4):641-648.
CRAIG, I.D.H. 1980. Contribuição ao conhecimento da fauna íctica
costeira da região de Peruíbe, SP. I: Família Ariidae. Rev. Bras. Biol.
40(4):755‑758.
CUNNINGHAM, P.T.M. 1983. Estudo comparativo da ictiofauna da costa
oeste e enseada das Palmas da Ilha Anchieta, enseada do Flamengo e
enseada da Fortaleza (lat. 23°29’S, long. 45°03’W - 45°09’W), Ubatuba,
estado de São Paulo-Brasil. Tese de Doutorado, Universidade de São
Paulo, Instituto Oceanográfico, São Paulo.
DAJOZ, R. 1973. Ecologia Geral. 2 ed. São Paulo: Editora da Universidade
de São Paulo.
MENEZES, N.A., BUCKUP, P.A., FIGUEIREDO, J.L. & MOURA, R.L.
2003. Catálogo das espécies de peixes marinhos do Brasil. Museu de
Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo.
MISHIMA, M. & TANJI, S. 1981. Distribuição geográfica dos bagres
marinhos (Osteichthyes, Ariidae) no complexo estuarino-lagunar de
Cananéia (25ºS, 48ºW). B. Inst. Pesca, São Paulo, 8(único):157-172.
MISHIMA, M. & TANJI, S. 1982. Nicho alimentar de bagres marinhos
(Teleostei, Ariidae) no complexo estuarino-lagunar de Cananéia (25°S,
48°W). B. Inst. Pesca, São Paulo, 9(único):131-140.
MISHIMA, M. & TANJI, S. 1983a. Fatores ambientais relacionados à
distribuição e abundância de bagres marinhos (Osteichthyes, Ariidae) no
complexo estuarino-lagunar de Cananéia (25ºS, 48ºW). B. Inst. Pesca,
São Paulo, 10(único):17-27.
MISHIMA, M. & TANJI, S. 1983b. Maturação e desova dos bagres marinhos
(Osteichthyes, Ariidae) no complexo estuarino-lagunar de Cananéia (25ºS,
48ºW). B. Inst. Pesca, São Paulo, 10(único):129-141.
PAIVA FILHO, A.M. 1982. Estudo sobre a ictiofauna do Canal de Barreiros,
estuário de São Vicente, SP. Tese de livre-docência, Universidade de São
Paulo, Instituto Oceanográfico, São Paulo.
PAIVA FILHO, A.M., GIANNINI, R., RIBEIRO NETO, F.B. &
SCHMIEGELOW, J.M.M. 1987. Ictiofauna do complexo baía-estuário
de Santos e São Vicente, SP, Brasil. Relat. Int. Inst. Oceanogr., São
Paulo, 17(1):1-10.
ESPÍRITO SANTO, R.V. & ISAAC, V.J. 1999. Alimentação e aspectos da
reprodução de uricica Cathorops spixii (Agassiz, 1829) (Osteichthyes,
Siluriformes, Ariidae), no estuário do rio Caeté (município de BragançaPA). Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi, ser. Zool. 15(1):95-111.
PERES-RIOS, E. 2001. Papel do estuário no ciclo de vida das espécies
dominantes da ictiofauna do complexo estuarino-lagunar de CananéiaIguape. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, Instituto
Oceanográfico, São Paulo.
FÁVARO, L.F., FREHSE, F.A., OLIVEIRA, R.N. & SCHWARZ JÚNIOR,
R. 2005. Reprodução do bagre amarelo, Cathorops spixii (Agassiz)
(Siluriformes, Ariidae), da baía de Pinheiro, região estuarina do litoral
do Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool. 22(4):1022-1029.
PESSANHA, A.L.M., ARAÚJO, F.G., AZEVEDO, M.C.C. & GOMES,
I.D. 2000. Variações temporais e espaciais na composição e estrutura da
comunidade de peixes jovens da baía de Sepetiba, Rio de Janeiro. Rev.
Bras. Zool. 17(1): 251-261.
FIGUEIREDO, J.L. & MENEZES, N.A. 1978. Manual de peixes marinhos
do sudeste do Brasil. II Teleostei (1). Museu de Zoologia – USP, São
Paulo.
PINHEIRO, P., BROADHURST, M.K., HAZIN, F.H.V., BEZERRA, T. &
HAMILTON, S. 2006. Reproduction in Bagre marinus (Ariidae) off
Pernambuco, northeastern Brazil. J. Appl. Ichthyol. 22(3):189-192.
GOMES, I.D. & ARAÚJO, F.G. 2004. Reproductive biology of marine
catfishes (Siluriformes, Ariidae) in the Sepetiba bay, Brazil. Rev. Biol.
Trop. 52(1):143-156.
REIS, E.G. 1986. Reproduction and feeding habitats of the marine catfish
Netuma barba (Siluriformes, Ariidae) in the estuary of lagoa dos Patos,
Brazil. Atlântica, Rio Grande, 8:35-55.
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
81
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Bagres marinhos da região estuarina de São Vicente, SP
RIBEIRO NETO, F.B. 1989. Estudo da comunidade de peixes da baía de
Santos, SP. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo, Instituto
Oceanográfico, São Paulo.
RIBEIRO NETO, F.B. 1993. Análise ecomorfológica das comunidades de
peixes do complexo baía-estuário de Santos e São Vicente. Tese de
Doutorado, Universidade de São Paulo, Instituto Oceanográfico, São
Paulo.
ROCHA, G.R.A. 1990. Distribuição, abundância e diversidade da ictiofauna
na região de Ubatuba-SP (23°20’S- 24°00’S, 44°30’W- 45°30’W),
Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo, Instituto
Oceanográfico, São Paulo.
SAUL, A.C. 1994. Comunidade ictiofaunística da ilha do Bom Abrigo,
Cananéia, São Paulo, Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade de
São Paulo, Instituto Oceanográfico, São Paulo.
SILVA, J.P. 1996. Aspectos da biologia reprodutiva de Cathorops spixii
(Agassiz, 1829) das Ilhas Pai Matos (25°N 47°54’W) – região estuarino-
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01108042008
lagunar de Cananéia. Dissertação de Mestrado, Universidade de São
Paulo, Instituto Oceanográfico, São Paulo.
SILVA, J.P., PAIVA FILHO, A.M. & REIS, N.S. 1998. Caracterização
macro- e microscópica dos ovários do bagre amarelo, Cathorops spixii
(Agassiz, 1829), durante o ciclo reprodutivo. Rev. Bras. Oceanogr.
46(2):171-185.
VELASCO, G., REIS, E.G. & VIEIRA, J.P. 2007. Calculating growth
parameters of Genidens barbus (Siluriformes, Ariidae) using length
composition and age data. J. Appl. Ichthyol. 23(1):64-69.
ZANI-TEIXEIRA, M.L., 1983. Contribuição ao conhecimento da ictiofauna
da baía do Trapandé, complexo estuarino-lagunar de Cananéia,
SP. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo, Instituto
Oceanográfico, São Paulo.
Recebido em 20/11/07
Versão reformulada recebida em 29/10/08
Publicado em 31/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
O uso de praias arenosas com diferentes concentrações humanas por espécies de
aves limícolas (Charadriidae e Scolopacidae) neárticas no sudeste do Brasil
César Cestari1,2
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências,
Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho – UNESP,
Av. 24-A, 1515, CP 199, CEP 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil
2
Autor para correspondência: César Cestari, e-mail: [email protected]
1
CESTARI, C. The use of sandy beaches with different concentration of humans by Nearctic shorebirds
(Charadriidae and Scolopacidae) in southeastern Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/en/abstract?article+bn01308042008
Abstract: Migratory birds may recognize humans and domestic animals as potential predators. Thus, their
abundance and behavior in flock formation may change in areas with high human concentration. This study
compared the abundance of Nearctic migratory birds, the frequency of their flocks and the average number of
birds per flock at high and low human concentration areas in a coastal region in southeastern Brazil. Birds, humans
and domestic dogs were counted monthly between November 2006 and April 2007. Six bird species (Ruddy
Turnstone Arenaria interpres, Sanderling Calidris alba, Red Knot Calidris canutus, Semipalmated Sandpiper
Calidris pusilla, Semipalmated Plover Charadrius semipalmatus, and American Golden-Plover Pluvialis dominica)
were recorded. Only Red Knot were restricted to the low human concentration area. The average number of
humans and domestic dogs differed between areas with different levels of disturbance, whereas no difference on
the average number of birds was detected. There were no correlation between number of humans and birds, nor
between domestic dogs and birds. Additionally, the frequency of flocks and average number of birds per flock
did not vary significantly between the areas. These results highlighted the sensibility of Red Knot in the high
human concentration area as well as the need to find out, in future investigations, the maximum concentration
of people and domestic dogs that birds can tolerate in human occupied areas to employ conservation efforts in
preserving Nearctic shorebirds.
Keywords: human disturbance, sandy beaches, Scolopacidae, shorebirds.
CESTARI, C. O uso de praias arenosas com diferentes concentrações humanas por espécies de aves limícolas
(Charadriidae e Scolopacidae) neárticas no sudeste do Brasil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01308042008
Resumo: As aves migratórias podem reconhecer humanos e animais domésticos como possíveis predadores,
alterando seus padrões de abundância e comportamento de formação de bandos. O objetivo do presente estudo
foi comparar a abundância de aves migratórias neárticas, a freqüência de bandos e o número médio de aves por
bando em áreas com alta e baixa concentração humana em uma região costeira de praia arenosa no sudeste do
Brasil. As aves, pessoas e cães foram contados mensalmente entre novembro de 2006 a abril de 2007. Foram
registradas seis espécies de aves (Arenaria interpres, Calidris alba, Calidris canutus, Calidris pusilla, Charadrius
semipalmatus, Pluvialis dominica) nas duas áreas, no entanto somente C. canutus foi registrado exclusivamente
na área com baixa concentração humana. Houve diferença significativa no número médio de pessoas e cães entre
as áreas, mas não no número médio de aves. Não houve correlação entre o número de humanos e aves, e entre
cães e aves. Adicionalmente, não houve diferença significativa na freqüência de bandos e número de indivíduos
por bando entre as áreas. Os resultados deste estudo destacaram a sensibilidade de C. canutus na área com alta
concentração humana e a necessidade de futuras investigações que determinem os limites máximos de concentração
de pessoas e cães domésticos que as aves migratórias neárticas podem tolerar para a tomada de ações de proteção
em áreas costeiras com ocupação humana.
Palavras-chave: aves costeiras, perturbação humana, praias arenosas, Scolopacidae.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4pt/abstract?article+bn01308042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
84
Cestari, C.
Introdução
O avanço da urbanização em áreas costeiras pode interferir negativamente na sobrevivência, comportamentos, presença e abundância
de aves migratórias (Burger 1993, Hubbard & Dugan 2003, Thomas
et al. 2003, Burton et al. 2006). Comparando com outras espécies de
aves costeiras, as aves migratórias podem ser altamente vulneráveis
às atividades recreativas humanas (Burger 1981). Alguns dos principais impactos negativos causados pela intensa atividade humana
em áreas costeiras são o afastamento e a diminuição da freqüência
de forrageamento de aves migratórias (Burger & Gochfeld 1991,
Burger et al. 2004).
Algumas espécies de aves migratórias limícolas, conhecidas popularmente como batuíras e maçaricos (Charadriidae e ­Scolopacidae),
reproduzem-se na América do Norte durante o verão boreal e, no
inverno, deslocam-se para a região costeira da América do Sul, em
busca de locais de pouso e alimentação (Sick 1997, Larrazábal et al.
2002). O acúmulo de reservas de gordura durante o período de invernagem é determinante para o retorno dessas aves para as áreas de
reprodução e, muitas vezes, a perturbação provocada por atividades
humanas influenciam em um maior gasto de energia na procura de
locais menos impactados (Vooren & Chiaradia 1990). Estudos demonstram o declínio recente de algumas populações de maçaricos e
batuíras que visitam sazonalmente o Brasil, principalmente devido
à perda de hábitats e diminuição de alimentos por conseqüência da
ocupação e atividades humanas (Morrison et al. 1989, Morrison et al.
2004). Calidris canutus rufa constitui um exemplo emblemático, com
estimativas de declínio populacional de aproximadamente 3% ao ano
desde a década de 90 (Morrison 2004).
O monitoramento de aves migratórias é importante para avaliar
a qualidade dos locais que habitam e para tomada de medidas preventivas quanto ao declínio de suas populações (Hubbard & Dugan
2003, Burger et al. 2004). Vários exemplos de medidas eficazes para
proteção de aves migratórias contra ameaças humanas são citados
por Burger et al. (2004), tais como: a instalação de placas com informações educativas, fiscalização, restrição ao acesso em áreas de
uso freqüente das aves e construção de plataformas para observação
das aves. No Brasil, existem estudos de monitoramento e pesquisas
acerca da distribuição geográfica e padrões sazonais de ocorrência
de aves migratórias realizados principalmente nas regiões norte, sul e
nordeste (Morrison et al. 1989, Vooren & Chiaradia 1990, Rodrigues
2000, Azevedo-Júnior et al. 2001, Larrazábal et al. 2002), sendo as
duas primeiras regiões de grande importância para aves neárticas
(Morrison et al. 1989). No entanto, estudos investigando diretamente
a influência humana na ocorrência e atividades comportamentais das
aves migratórias neárticas em território brasileiro ainda são escassos
em comparação com o número de pesquisas realizadas em regiões
costeiras da América do Norte (Burger & Gochfeld 1991, Burger
et al. 2004, Yasué 2005, 2006, Thomas et al. 2003).
O sudeste do Brasil caracteriza-se pelo mais alto índice demográfico humano do país, concentrando aproximadamente 42% do
total da população (IBGE 2000). Parte dessa população se estabelece
temporariamente ou definitivamente em cidades costeiras, utilizandoas principalmente como locais de lazer e trabalho. Tal ocupação
pode influenciar a presença, abundância e comportamento das aves
migratórias neárticas. Considerando esses fatos, o presente trabalho
teve como objetivo estudar aves migratórias neárticas em uma região
com áreas de praias arenosas caracterizadas, respectivamente, por
alta e baixa concentração humana no sudeste do Brasil. Dessa forma,
foi investigado especificamente se existe diferença significativa no
número de espécies, número de indivíduos, freqüência de bandos e
número de indivíduos por bando de batuíras e maçaricos neárticos em
duas áreas com diferentes concentrações de humanos. Essa questão
http://www.biotaneotropica.org.br
baseou-se (1) na hipótese de que algumas espécies de aves migratórias
identificam os humanos e animais domésticos como possíveis predadores (Frid & Dill 2002) e (2) no fato de que a formação de bandos
reduz o risco de predação de seus integrantes pela ação de indivíduos
sentinelas para proteção do grupo, existindo a tendência das aves
despenderem menos tempo alertas conforme o aumento da quantidade
de indivíduos pertencentes ao bando (Elgard 1989, Cresswell 1994,
Mori et al. 2001). Assim, a primeira hipótese pode ser confirmada se
os resultados indicarem uma maior abundância de aves na área com
baixa concentração humana. Em caso negativo, se ocorrer presença
regular das aves nas duas áreas de estudo, espera-se que exista uma
maior freqüência de bandos e um número maior de indivíduos por
bando de aves em áreas com maior concentração humana e elevado
risco de predação, confirmando a segunda hipótese.
Material e Métodos
1. Área de estudo
O estudo foi realizado em uma extensão de 9 km de praia arenosa (entre as latitudes 24° 13’ 28,9” e 24° 16’ 23,4” S e longitudes
46° 51’ 20,2” e 46° 55’ 52,1” W) abrangendo os municípios de
­Itanhaém e Peruíbe, costa sul do estado de São Paulo. A região de
estudo compreendeu duas áreas com diferentes concentrações de
humanos: 1) área de alta concentração, com 4,5 km de praias contínuas paralelas a bairros periféricos de Itanhaém e, 2) área de baixa
concentração, com 4,5 km de praias contínuas paralelas à vegetação
de Restinga ainda não ocupada pela expansão urbana do município de
Peruíbe. A segunda área de praia faz transição como um dos últimos
remanescentes de vegetação nativa de Restinga entre a região sul da
cidade de Santos a Peruíbe (Olmos & Galetti 2004) (Figura 1).
Por se tratarem de faixas contínuas de areia, as duas áreas não possuem diferenças físicas e estruturais evidentes, apresentando relevo
uniformemente plano, com areia compacta e úmida na maior porção
onde a maré alcança e, areia seca e fofa em uma pequena extensão
fora do alcance da maré (aproximadamente 10 m). A coleta dos dados
foi realizada em dias consecutivos visando uma mínima variação de
ação da maré nas áreas. Assim, a largura média da paisagem efetiva
Itanhaém
AC
T
Peruíbe
BC
N
O
0
2500 m
L
S
Figura 1. Áreas de estudo indicando onde foram realizados os registros
das aves migratórias neárticas (BC – área com baixa concentração humana;
AC – área com alta concentração humana; T – Área de transição). Modificado
de Google Earth 2008: www.google.com/earth.
Figure 1. Study areas where the Nearctic birds were registered (BC – Area
with low human concentration; AC – Area with high human concentration;
T – Transition area). Modified from Google Earth 2008: www.google.com/
earth.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01308042008
85
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
O uso de praias arenosas por aves limícolas neárticas no sudeste do Brasil
de estudo (faixa de areia exposta perpendicular ao oceano) para as
duas áreas foi de 87 ± 9 m.
2. Metodologia
O estudo foi conduzido entre novembro de 2006 e abril de 2007,
principais meses em que as aves costumam migrar de regiões mais
setentrionais do continente americano e freqüentar a costa brasileira
(Sick 1997). Durante esse período de invernagem, as aves utilizam a
costa do Brasil como local de pouso e alimentação ou como área de
passagem em sua rota de migração. Esse período coincide também
com a principal época de férias e deslocamento de pessoas para praias
da região em busca de lazer.
A coleta de dados foi realizada ao longo de uma transecção em
áreas com alta e baixa concentração humana. Para isso foram utilizados binóculos 8 x 30 mm, gravador portátil, GPS e uma bicicleta.
Cada área foi percorrida e amostrada por quatro dias consecutivos
ao mês, totalizando 24 contagens por área. Nas contagens, efetuadas
entre 8:00 e 10:30, foram registradas no gravador as seguintes informações: 1) número de pessoas e de cães domésticos; 2) espécies
de aves e respectivas abundâncias; 3) se as aves estavam em bandos
(heteroespecíficos ou monoespecíficos) ou isoladas e, 4) número de
indivíduos por bando. Os indivíduos espaçados em menos de 5 m
entre si foram considerados como pertencentes a um único bando.
Esse limite máximo de espaçamento para diferenciação de bandos
foi adotado por caracterizar coesão e deslocamento unidirecional dos
indivíduos pertencentes a um mesmo bando quando se movimentavam em solo ou em vôo no momento em que eram afugentados por
pessoas ocupando a praia (obs. pess.).
Para discriminar claramente a presença das aves nas duas áreas,
foi estabelecido um trecho de transição de 1 km onde não foram
coletados os dados descritos acima (Figura 1).
3. Análise dos dados
Análise de variância de duas vias (ANOVA two-way) foi realizada
com o auxílio do programa Systat versão 10.0 (Wilkinson 2000) para
determinar se havia diferenças entre a abundância de humanos, cães
e aves nas áreas com alta e baixa concentração de humanos. Foram
verificadas a normalidade dos resíduos e a homogeneidade de variâncias e quando alguma dessas premissas não foi satisfeita, a ANOVA
foi substituída pelo teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis. O teste
de correlação de Spearman foi empregado com o auxílio do programa
Bioestat versão 4.0 (Ayres et al. 2005) relacionando-se separadamente
a abundância de cães e de humanos com a abundância de aves para
cada área. Considerando que as coletas de dados foram realizadas
em dias consecutivos, aumentando a probabilidade de contagem dos
mesmos indivíduos, optou-se por empregar a média mensal de abundância de humanos, cães e aves para as análises descritas acima.
Para avaliar se havia diferenças na freqüência de registros de
bandos e a quantidade de indivíduos por bando formados pelas aves
entre as áreas, foram construídas tabelas de contingência testadas pelo
Qui-Quadrado (χ2) com fator de correção de Yates. Foi estabelecido
o nível de significância α = 5% para todas as análises.
Resultados
Foram efetuados 1966 registros de seis espécies de aves, Arenaria
interpres (Linnaeus 1758, Scolopacidae) com 0,6%, Calidris alba
(Pallas 1764, Scolopacidae) com 3%, Calidris canutus (Linnaeus
1758, Scolopacidae) com 0,2%, Calidris pusilla (Linnaeus 1766,
Scolopacidae) com 8,3%, Charadrius semipalmatus (Bonaparte 1825,
Charadriidae) com 85,7% e Pluvialis dominica (Statius ­Muller 1776,
Charadriidae) com 2,2% dos registros. Somente Calidris canutus foi
registrada exclusivamente na área de baixa concentração humana. O
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4pt/abstract?article+bn01308042008
número médio e densidade total de aves, pessoas e cães encontramse na Tabela 1.
Houve diferença significativa no número médio mensal de pessoas
(Teste de Kruskal-Wallis; N = 6; H = 8,31; p = 0,004) e número médio
mensal de cães (ANOVA; N = 6; F = 6,23; p = 0,05 ) entre as áreas
com alta e baixa concentração de humanos. No entanto, a diferença
no número médio mensal de aves não foi significativa entre as áreas
(ANOVA; N = 6; F = 0,000; p = 0,985) (Figura 2). As análises de
correlação entre cães e humanos com aves não foram significativas
nas duas áreas (p > 0,05) (Tabela 2).
Não houve diferença significativa na freqüência de registros de
bandos (∑ χ2 = 2,34; p = 0,126; Figura 3) e no número médio de
indivíduos por bando (∑ χ2 = 0,05; p = 0,830; Figura 4) das aves
entre as áreas. A amplitude do número de aves por bando foi de 2 a
36 indivíduos na área com alta concentração e 2 a 62 indivíduos na
área com baixa concentração humana.
Discussão
Os resultados do presente estudo rejeitam a hipótese de que a área
com alta concentração humana, supostamente com maior risco de
predação (Frid & Dill 2002), interferiu negativamente na abundância
das aves migratórias neárticas, pois a abundância geral das aves foi
similar entre as áreas. Entretanto, esse resultado deve ser interpretado
com cautela, pois aparentemente os limites máximos de concentração
humana e de cães que as aves migratórias podem tolerar na área com
alta concentração humana não foram atingidos no período do estudo.
As aves provavelmente estejam enfrentando maiores condições de
estresse provenientes de perturbações de pessoas e de cães na área
com alta concentração humana, no entanto, é possível que essas
condições ainda sejam insuficientes para afugentá-las do local (Yasué
2006, Burton 2007). Segundo Vooren & Chiaradia (1990), a área de
uso das aves costeiras torna-se inadequada quando a presença humana
excede um determinado nível de perturbação. Dessa forma, a medida
de tolerância das aves para perturbações resultantes da presença
humana ainda é um fator a ser determinado em futuras pesquisas e,
a densidade de pessoas e cães nas áreas de uso das aves deve estar
relacionada primordialmente por representarem essas medidas das
perturbações. No presente estudo, as densidades médias totais de
557 ± 602 pessoas/km2 e 11 ± 6 cães/km2 na área de alta concentração
humana não foram suficientes para determinar padrões diferentes de
abundância das aves entre as duas áreas.
A habituação à presença humana, a condição física das aves,
os custos de forrageamento relacionados à qualidade e quantidade
de hábitats disponíveis são fatores que também podem interferir na
presença e abundância de aves migratórias em regiões impactadas pela
Tabela 1. Número médio total (+desvio padrão) e densidade de pessoas, cães
domésticos e aves nas áreas com alta e baixa concentração humana amostradas
entre novembro de 2006 a abril de 2007 em uma região de praia arenosa na
costa sul do estado de São Paulo, Brasil.
Table 1. Total average (+standard deviation) and density of people, domestic
dogs and birds of the areas with high and low human concentration on the
south coast of São Paulo State, Brazil. Data surveyed from November 2006
to April 2007.
Área com alta
concentração humana
Média
Densidade
(N = 6)
(ind.km–2)
557 ± 602
Pessoas 223 ± 241
Cães
4±2
11 ± 6
Aves
8±4
20 ± 10
Área com baixa
concentração humana
Média
Densidade
(N = 6)
(ind.km–2)
49 ± 47
123 ± 118
2±2
6±4
7±7
17 ± 17
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
86
Cestari, C.
900
600
300
0
nov.
dez.
jan.
fev.
mar.
abr.
Freqüência de bandos por área
200
a
Freqüência de registros
Número médio de pessoas
1200
150
100
50
0
Bandos
heteroespecíficos
9
Número médio de cães
Área com baixa concentração humana
7
6
Figura 3. Freqüências de registros de bandos de aves entre as áreas com alta e
baixa concentração humana entre novembro de 2006 a abril de 2007, em uma
região de praia arenosa da costa sul do estado de São Paulo, Brasil.
5
4
3
Figure 3. Bird flocks frequencies of the high and low human concentration
areas from November 2006 to April 2007 on the south coast of São Paulo
State, Brazil.
2
1
0
nov.
dez.
jan.
fev.
mar.
abr.
60
Número médio de aves
c
45
Tabela 2. Coeficiente de correlação de Spearman para a relação de cães e
humanos com aves nas áreas com alta e baixa concentração humana entre
novembro de 2006 a abril de 2007 em uma região de praia arenosa da costa
sul do estado de São Paulo, Brasil.
Table 2. Spearman coefficient results relating dogs and people with birds in
the high and low human concentration areas from November 2006 to April
2007 on the south coast of São Paulo State, Brazil.
30
Área com alta
concentração
humana
P
rs
15
0
Total
bandos
Área com alta concentração humana
b
8
Bandos
monoespecíficos
nov.
dez.
jan.
fev.
mar.
abr.
Área com alta concentração humana
Área com baixa concentração humana
Figura 2. Número médio mensal de pessoas a), cães b) e aves c) nas áreas com
alta concentração e baixa concentração humana registrados entre novembro de
2006 a abril de 2007 em uma região de praia arenosa da costa sul do estado
de São Paulo, Brasil. .
Figure 2. Monthly average of people a), dogs b) and birds c) in high and low
human concentration areas surveyed from November 2006 to April 2007 on
the south coast of São Paulo State, Brazil.
presença humana (Burger & Gochfeld 1991, Nisbet 2000, Gill et al.
2001, Beale & Monaghan 2004, Yasué 2006). Na maioria das ocasiões
em que algum tipo de perturbação foi observado, como aproximação
demasiada de pessoas e cães, as aves indicaram comportamentos de
habituação, conforme descrito em Nisbet (2000), empreendendo
vôos curtos e pousando alguns metros próximos ao ponto inicial de
observação. Segundo Gill et al. (2001), esse tipo de comportamento
também pode ser explicado pela mal condição física das aves, que
respondem menos eficientemente às perturbações humanas; além
disso, muitas vezes, a falta de hábitats com melhor qualidade e maior
disponibilidade de alimentos também as restringem a permanecer,
pelo menos temporariamente, em áreas com distúrbios. Em um estudo
conduzido nas praias da região da baía de Delaware, um dos principais
http://www.biotaneotropica.org.br
Cães x aves
Humanos x aves
0,029
0,714
0,957
0,111
Área com baixa
concentração
humana
rs
P
–0,600
–0,086
0,208
0,872
rs coeficiente de correlação de Spearman.
pontos de pouso de aves migratórias limícolas na costa Atlântica dos
Estados Unidos, Burger et al. (2004) relacionaram o comportamento
de fuga e habituação das aves em resposta a perturbações humanas
antes e após a tomada de medidas de proteção às aves. Com a tomada
de medidas de proteção nas praias ao longo de 20 anos (instalação de
placas com informações educativas, fiscalização, restrição ao acesso
humano e de cães em áreas de uso freqüente das aves e construção de
plataformas para observação das aves) a porcentagem de fuga das aves
aumentou em relação ao período anterior. De acordo com os autores,
após o estabelecimento dessas medidas, as aves encontraram praias
com melhor qualidade para se movimentar quando perturbadas por
atividades humanas, diminuindo os sinais de habituação à presença
humana. No presente estudo, somente em ocasiões críticas de perturbações relacionadas à presença humana, como a perseguição contínua
por cães domésticos, as aves se deslocaram por maiores distâncias,
fora dos limites de observação. Thomas et al. (2003), sugerem que
a presença de cães domésticos soltos pode ser um fator causador do
decréscimo do número de aves mais significativo do que a própria
perturbação humana em regiões costeiras. Segundo Burger et al.
(2004), cães domésticos podem ser equivalentes a raposas e coiotes
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01308042008
87
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
O uso de praias arenosas por aves limícolas neárticas no sudeste do Brasil
28
Número médio de aves por bando
Número médio de indivíduos
24
20
16
12
8
4
0
Bandos
heteroespecíficos
Bandos
monoespecíficos
Total
bandos
Área com alta concentração humana
Área com baixa concentração humana
Figura 4. Número médio de aves por bando nas áreas com alta e baixa concentração humana registrado entre novembro de 2006 a abril de 2007 em uma
região de praia arenosa da costa sul do estado de São Paulo, Brasil.
Figure 4. Average of the number of birds per flock of the high and low human
concentration areas from November 2006 to April 2007 on the south coast of
São Paulo State, Brazil.
de regiões temperadas, os quais são predadores freqüentes das aves
migratórias.
Apesar do estabelecimento da área de transição de um quilômetro,
na qual não foram coletados dados com o objetivo de discriminar
claramente a presença de aves entre as áreas de alta e baixa concentração humana, é possível que o pouco isolamento da área de baixa
concentração de locais com maiores concentrações de humanos tenha
influenciado a inexistência significativa da variação da abundância
de aves entre as áreas no presente estudo. Peters & Otis (2007) indicam que estudos sobre respostas de indivíduos de aves em relação
a perturbações humanas provavelmente possuem alta dependência
com escalas geográficas adotadas. Assim, a relação de presença e
abundância das aves migratórias neárticas com áreas de diferentes
concentrações humanas poderia ser melhor representada em uma
escala geográfica maior e com áreas mais isoladas da influência humana. Contudo, a falta de áreas nativas e não urbanizadas contínuas
de extensões consideráveis paralelas às praias da região (Olmos &
Galetti 2004) provavelmente dificultarão o emprego de uma escala
geográfica maior em futuros estudos sobre o tema.
A ausência de diferença significativa na freqüência de bandos e no
número médio de indivíduos por bando entre as duas áreas amostradas
não apóia a hipótese do maior efeito de proteção coletivo das aves na
área com alta concentração humana (Elgard 1989, Cresswell 1994,
Mori et al. 2001). Entretanto, em valores absolutos, a menor média,
variabilidade e amplitude do número de indivíduos por bando na área
com alta concentração humana provavelmente evidenciam aspectos
relacionados à maior coesão dos indivíduos e à melhoria na eficiência
de forrageamento das aves. De acordo com Lima & Dill (1990) e
Hilton et al. (1999), bandos mais coesos respondem mais rapidamente à ação de um predador, contudo podem despender um maior
tempo vigilância para a proteção do grupo devido ao menor número
de indivíduos sentinelas. Além disso, indivíduos freqüentadores de
bandos menores evitam a redução local temporária de presas ao forhttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4pt/abstract?article+bn01308042008
ragearem juntos, impedindo conseqüentemente a maior interferência
comportamental negativa entre os membros (Yasué 2005).
Seis espécies de aves foram registradas dentre as 19 espécies de
migratórias neárticas que podem utilizar as praias do estado de São
Paulo (Figueiredo 2007). No entanto, Calidris canutus foi a única
espécie registrada exclusivamente na área de baixa concentração humana, o que indica que é sensível a condições com maior concentração
e perturbação humana, tal como observado por Peters e Otis (2007)
em um estudo conduzido na Carolina do Sul (EUA). Estes autores
sugeriram que a espécie evita locais de refúgios de aves presentes em
distâncias menores de 1000 m de áreas com alta atividade de barcos
utilizados para pesca esportiva. Apesar de sua distribuição incluir
toda a costa brasileira durante o período de invernada (Sick 1997),
C. canutus é pouco freqüente e em alguns estudos não possui sequer
registros (Telino-Júnior et al. 2003, Branco et al. 2004, Cabral et al.
2006), ao contrário de outras espécies pertencentes ao mesmo gênero,
como C. alba e C. pusilla, que normalmente são mais abundantes ao
longo da costa brasileira (Rodrigues 2000).
A população de C. canutus rufa entrou em declínio durante os
últimos anos tornando-se motivo de preocupação para sua conservação (Vooren & Brusque 1999, Wetlands International 2002, Morrison
et al. 2004). Segundo Morrison et al. (2004), esta espécie apresenta
características que a torna atualmente vulnerável, tais como tendência de uso de um número limitado de locais durante a migração,
baixa fecundidade, migração sincronizada com a abundância de suas
principais presas e alimentos (p. ex. ovos do caranguejo Limulus
polyphemus na baía de Delaware, EUA) e ocupação de áreas que
estão sendo gradativamente invadidas por humanos.
As aves migratórias costeiras necessitam de locais com condições
ambientais adequadas para sobreviver (Vooren & Brusque 1999).
Nesse sentido, considerando a escassez de estudos sobre as conseqüências da influência humana para as aves migratórias costeiras no
Brasil, é recomendável o estabelecimento dos limites de perturbação humana que as aves podem tolerar em futuras pesquisas para a
tomada de medidas de proteção, principalmente durante o período
de invernagem no qual costumam aparecer em maiores quantidades
na costa do Brasil.
Agradecimentos
Meus sinceros agradecimentos a dois revisores anônimos que
contribuíram com sugestões presentes neste manuscrito.
Referências Bibliográficas
AZEVEDO-JÚNIOR, S.M., DIAS, M.M., LARRAZÁBAL, M.E., JÚNIOR,
W.R.T., LYRA-NEVES, R.M. & FERNANDES, C.J.G. 2001. Recapturas
e recuperações de aves migratórias no litoral de Pernambuco. Ararajuba
9(1):33-42.
AYRES, M.M., AYRES, JR., AYRES, D.L. & SANTOS, A.S. 2005. BioEstat
4.0: Aplicações estatísticas nas áreas das ciências biológicas e médicas.
Sociedade Civil Mamirauá/MCT-CNPq/Conservation International,
Belém, 323 p.
BEALE, C.M. & MONAGHAN, P. 2004. Behavioral responses to human
disturbance a matter of choice? Anim. Behav. 68:1065-1069.
BRANCO, J.O., MACHADO, I.F. & BOVENDORP, M.S. 2004. Avifauna
associada a ambientes de influência marítima no litoral de Santa Catarina,
Brasil. Rev. Bras. Zool. 21(3):459-466.
BURGER, J. 1981. The effect of human activity on birds at a coastal bay.
Biol. Cons. 21:231-241.
BURGER, J. & GOCHFELD, M. 1991. Human activity influence and diurnal
and nocturnal foraging of Sanderlings. Condor 93:259-265.
BURGER, J. 1993. Shorebird squeeze. Nat. Hist. 102:8-12.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
88
Cestari, C.
BURGER, J., JEITNER, C., CLARK, K. & NILES, J.L. 2004. The effect of
human activities on migrant shorebirds:successful adaptive management.
Environ. Conserv. 31(4):283-288.
MORRISON, R.I.G., ROSS, R.K. & NILES, L.M. 2004. Declines in
wintering populations of Red Knots in Southern South America. Condor
106:60‑70.
BURTON, N.H.K., REHFISCH, M.M., CLARK, N.A. & DODD, S.G. 2006.
Impacts of sudden winter habitat loss on the body condition and survival
of Redshank Tringa totanus. J. Appl. Ecol. 43:464-473.
NISBET, I.C.T. 2000. Disturbance, habituation, and management of waterbird
colonies. Waterbirds 23:312-332.
BURTON, N.H.K. 2007. Landscape approaches to studying the effects of
disturbance on waterbirds. Ibis 49:95-101.
CABRAL, S.A.S., AZEVEDO-JÚNIOR, S.M. & LARRAZÁBAL, M.E. 2006.
Abundância sazonal de aves migratórias na Área de Proteção Integral de
Piaçabuçu, Alagoas, Brasil. Rev. Bras. Zool. 23(3):865-869.
CRESSWELL, M.A. 1994. Flocking as an effective anti-predation strategy
in redshanks, Tringa totanus. Anim. Behav. 47:433-442.
ELGARD, M.A. 1989. Predator vigilance and group size in mammals and
birds: a critical review of the empirical evidence. Biol. Rev. 64:13-23.
FIGUEIREDO, L.F.A. 2007. Lista das aves do Estado de São Paulo.
http://www.ib.usp.br/ceo. (último acesso em 02/10/2007).
OLMOS, F. & GALETTI, M. 2004. A conservação e o futuro da Juréia:
isolamento ecológico e impacto humano. In Estação Ecológica JuréiaItatins: Ambiente Físico, Flora e Fauna. (Marques, O.A.V. & Duleba, W.
eds.). Holos, Ribeirão Preto, p. 360-377.
PETERS, K.A. & OTIS, D.L. 2007. Shorebirds roost-site selection at
two temporal scales: is human disturbance a factor? J. Appl. Ecol.
44:196‑209.
RODRIGUES, A.A.F. 2000. Seasonal abundance of Nearctic shorebirds in
the Gulf of Maranhão. J. Field Ornithol. 71(4):665-675.
SICK, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Nova Fronteira, Rio de Janeiro,
912 p.
FRID, A. & DILL, L. 2002. Human-caused disturbance stimuli as a form of
predation risk. Conserv. Ecol. 6:11-26.
TELINO-JÚNIOR, W.R., AZEVEDO-JÚNIOR, S.M. & LYRA-NEVES,
R.M. 2003. Censo de aves migratórias na Coroa do Avião, Igarassu,
Pernambuco, Brasil. Rev. Bras. Zool. 20(3):451-456.
GILL, J.A., NORRIS, K. & SUTHERLAND, W.J. 2001. Why behavioral
responses may not reflect the population consequences of human
disturbance. Biol. Conserv. 97:265-268.
THOMAS, K., KVITEK, R.G. & BRETZ, C. 2003. Effects of human activity
on the foraging behavior of sanderlings Calidris alba. Biol. Conserv.
109:67-71.
HILTON, G.M., CRESSWELL, W. & HUXTON, G.D. 1999. Intraflock
variation in the speed of escape-flight response on attack by an avian
predator. Behav. Ecol. 10(4):391-395.
VOOREN, C. M. & CHIARADIA, A. 1990. Seasonal abundance and behavior
of coastal birds on Cassino beach, Brazil. Ornitol. Neotrop. 1:9-24.
HUBBARD, D.M. & DUGAN, J.E. 2003. Shorebird use of an exposed sandy
beach in southern California. Estuar. Cost. Shelf Science 58:41-54.
INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE).
2000. Censo Demográfico. http://www.ibge.gov.br (último acesso em
12/08/2007).
LARRAZÁBAL, M.E., AZEVEDO-JÚNIOR, S.M. & PENA, O. 2002.
Monitoramento de aves limícolas na salina Diamante Branco, Galinhos,
Rio Grande do Norte, Brasil. Rev. Bras. Zool. 19(4):1081-1089.
LIMA, S.L. & DILL, L.M. 1990. Behavioural decisions made under the risk
of predation: a review and prospectus. Can. J. Zool. 68:619-640.
MORI, Y., SODHI N.S., KAWANISHI, S. & YAMAGISHI, S. 2001. The
effect of human disturbance and flock composition on the flight distance
of waterfowl species. J. Ethol. 19:115-119.
MORRISON, R.I.G., ROSS, R.K. & ZANTAS, P.T. 1989. Brazil In Atlas of
Nearctic shorebirds on the coast of South America (Morrison, R.I.G. &
Ross, R.K. eds.). Canadian Wildlife Service, Ottawa, p. 179-211.
http://www.biotaneotropica.org.br
VOOREN, C.M. & BRUSQUE, L. 1999. Diagnóstico sobre as aves
do ambiente costeiro do Brasil. Avaliação e ações prioritárias para
conservação da biodiversidade da zona costeira e marinha Pronabio.
http://www.anp.gov.br. (ultimo acesso em 15/08/2008).
WETLANDS INTERNATIONAL. 2002. Waterbird population estimates. 3rd
ed. Wetlands International Global Series, No. 12. Wetlands International,
Wageningen.
WILKINSON, L. 2000. Systat: the system for statistics. Evanston, Illinois.
YASUÉ, M. 2005. The effects of human presence, flock size and prey density
on shorebird foraging rates. J. Ethol. 23:199-204.
YASUÉ, M. 2006. Environmental factors and spatial scale influence shorebirds’
responses to human disturbance. Biol. Conserv. 128:47-54.
Recebido em 01/06/08
Versão reformulada recebida em 25/10/08
Publicado em 06/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn01308042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Novas referências de rodofíceas marinhas bentônicas para o litoral brasileiro
José Marcos de Castro Nunes1,2,4 & Silvia Maria Pita de Beauclair Guimarães3
Laboratório de Algas Marinhas – LAMAR, Departamento de Botânica, Instituto de Biologia,
Campus de Ondina, Universidade Federal da Bahia – UFBA,
CEP 40170-280, Salvador, BA, Brasil
2
Herbário HUNEB, Departamento de Ciências Exatas e da Terra, Campus II,
Universidade do Estado da Bahia – UNEB,
Alagoinhas, BA, Brazil, http://www.uneb.br
3
Instituto de Botânica, Seção de Ficologia,
Av. Miguel Estéfano, 3687, CEP 04301-902, São Paulo, SP, Brasil, http://www.ibot.sp.gov.br
4
Autor para correspondência: José Marcos de Castro Nunes,
e-mail: [email protected], http://www.ufba.br
1
NUNES, J.M.C & GUIMARÃES, S.M.B. New references of rhodophytes from the Brazilian coast. Biota
Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02008042008
Abstract: Seven taxa of benthic marine rodophytes are reported for the first time from the Brazil littoral:
Acrochaetium corymbiferum (Thur. in Le Jolis) Batters, A. liagorae Børgesen, Aglaothamnion herveyi (M. Howe)
Aponte, D.L. Ballant. & J.N. Norris, Crouanophycus latiaxis (L.A. Abbott) Athanas., Grallatoria reptans M. Howe
and Gelidiella sanctarum Feldmann & Hamel. Gelidiopsis repens (Kütz.) Weber Bosse this is the new reference
to the Atlantic Ocean. The material collected on mediolittoral and infralittoral was deposited in the Herbarium
Alexandre Leal Costa (ALCB) at the Universidade Federal da Bahia. Reference to the original description,
basionym, morphological description, geographical distribution and taxonomical comments are presented for
each taxon studied.
Keywords: Rhodophyta, new records, Brazil, Atlantic Ocean.
NUNES, J.M.C & GUIMARÃES, S.M.B. Novas referências de rodofíceas marinhas bentônicas para o litoral
brasileiro. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
Resumo: Sete táxons de rodofíceas marinhas bentônicas são referidos pela primeira vez para o litoral brasileiro:
Acrochaetium corymbiferum (Thur. in Le Jolis) Batters, A. liagorae Børgesen, Aglaothamnion herveyi (M. Howe)
Aponte, D.L. Ballant. & J.N. Norris, Crouanophycus latiaxis (L.A. Abbott) Athanas., Grallatoria reptans M. Howe
e Gelidiella sanctarum Feldmann & Hamel. Gelidiopsis repens (Kütz.) Weber Bosse é pela primeira vez referido
para o Oceano Atlântico. As coletas foram realizadas no medio e infralitoral. O material está depositado no
Herbário Alexandre Leal Costa. Referência da descrição original, basiônimo, descrição morfológica, distribuição
geográfica e comentários taxonômicos são apresentados para cada táxon estudado.
Palavras-chave: Rhodophyta, novos registros, Brasil, Oceano Atlântico.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
90
Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
Introdução
O estado da Bahia possui o litoral mais extenso do Brasil com
1.103 km (Bahia-CDT 1999), tendo, como limite norte, a barra do Rio
Real no município de Jandaíra, e, como limite sul, a barra do Riacho
Doce no município de Mucuri. O litoral apresenta grande diversidade
de ambientes litorâneos: praias arenosas, recifes de corais, formações
de arenito, costões rochosos e manguezais.
Segundo a divisão fitogeográfica proposta por Horta et al. (2001),
esse litoral faz parte da Região Tropical que se caracteriza pela
presença de flora relativamente rica, estabelecida dominantemente
sobre recifes de arenito, tendo seu limite norte o oeste do Ceará e
como limite sul, o sul do estado da Bahia. A região se distingue por
águas oligotróficas e abundância de substratos duros, propícios ao
crescimento de macroalgas marinhas (Horta et al. 2001).
Oliveira Filho (1977) fez referência a 327 espécies de rodofíceas
para o litoral brasileiro e Horta et al. (2001) referiram 388 táxons infragenéricos. Nos últimos anos houve um incremento significativo no
número de espécies de rodofíceas referidas para o Brasil, atualmente
estão representadas por 455 táxons infragenéricos, sendo que 57%
dos táxons referidos para o Brasil ocorrem no litoral baiano (Nunes
2005a). Esse grupo é o mais diversificado no litoral da Bahia, com
241 espécies, constituindo-se no terceiro maior número já registrado
para a região brasileira.
No Brasil, devido a suas dimensões continentais, ainda se fazem
necessários estudos de inventários florísticos em várias regiões, pois
os dados são incompletos e fragmentados, existindo ainda, vários grupos taxonômicos a serem estudados, sobretudo na região Nordeste.
O primeiro levantamento sistemático de rodofíceas marinhas
bentônicas realizado para o estado da Bahia foi publicado por Nunes
(1997), ao estudar quatro famílias de rodofíceas em duas praias de
Salvador. Desde então, outros artigos tratando das rodofíceas marinhas bentônicas do litoral baiano têm sido publicados (Nunes 1998,
Lucio & Nunes 2002, Figueiredo & Steneck 2002, Barreto et al. 2004,
Nunes 2005a, Nunes 2005b, Nunes 2007, Lyra et al. 2007, Nunes
et al. 2008a, Nunes et al. 2008b). Porém existem trabalhos de cunho
florístico de grande importância realizados no litoral baiano, dentre
eles o de Joly et al. (1969), onde estudaram as algas de Abrolhos e
propuseram a criação de um Parque Nacional Marinho.
A grande maioria das espécies de rodofíceas do litoral baiano
apresenta uma distribuição ampla na região tropical americana e,
em uma escala menor, na região tropical do Indo-Pacífico (Oliveira
Filho 1977, Horta et al. 2001). Segundo Horta et al. (2001), a flora
de macroalgas marinhas do litoral brasileiro, bem como a do Caribe,
teve uma origem comum, ou seja, a partir do Indo-Pacífico.
Este trabalho tem como objetivo estudar e descrever sete novos
registros de espécies de rodofíceas para o litoral brasileiro e integra
o Projeto “Algas marinhas bentônicas do litoral da Bahia, Brasil”
desenvolvido pela Universidade Federal da Bahia em parceria com
a Universidade do Estado da Bahia.
Material e Métodos
O material estudado foi coletado no litoral baiano em diversas
praias dos Municípios de Cairú (Morro de São Paulo – 13° 23’ 03.48” S
e 38° 54’ 26.10” W), Conde (Barra do Itariri – 11° 58’ 57.28” S e
37° 37’ 24.99” W; Sítio do Conde – 11° 52’ 28.34” S e 37° 34’ 22.97” W),
Entre Rios (Subaúma – 12° 15’ 30.23” S e 37° 46’ 55.27” W),
Ilhéus (Gravatá – 14° 50’ 37.48” S e 39° 01’ 25.75” W), Itacaré
(Engenhoca – 14° 18’ 33.50” S e 38° 59’ 18.54” W), Salvador
(Itapoã – 12° 57’ 04.34” S e 38° 22’ 01.90” W; Stella Maris –
12° 56’ 28.46” S e 38° 19’ 51.68” W), Santa Cruz de Cabrália
(Arakakaí – 16° 17’ 02.13” S e 39° 01’ 18.63” W), Uruçuca (Serra
Grande – 14° 19’ 04.50” S e 38° 59’ 29.74” W) e Vera Cruz (Penha
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– 12° 59’ 07.93” S e 38° 37’ 07.89” W). As localidades estão especificadas no material examinado de cada espécie estudada.
Para a disposição dos táxons em ordens e famílias seguiu-se
Wynne (2005). Os dados de distribuição geográfica foram obtidos
em Guiry & Guiry (2008).
As coletas foram feitas no mediolitoral com auxílio de espátula, e
no infralitoral através de mergulho em apinéia até 5 m, equipamento
SCUBA ou draga tipo Holme, detalhe sobre a coleta de cada táxon está
especificado após listagem do material examinado. Todo o material
coletado foi fixado em formalina a 4%, diluída em água do mar e as
preparações foram coradas com solução aquosa de azul de anilina
a 0,5%, acidificada com HCL 1N. Para a observação do número de
núcleos das células utilizou-se a técnica adotada por Wittmann (1965),
modificada por Fujii (1998). Pequenas porções dos exemplares previamente fixados em formol foram lavadas em água e distendidas em
lâmina cuidadosamente, sobre as quais foram adicionadas algumas
gotas de Carnoy (etanol acético, 3:1). Após 5 minutos, retirou-se o
Carnoy e gotejou-se o corante de Wittman. A seguir, colocou-se a
lamínula e em seguida a lâmina foi aquecida rapidamente em uma
chama fraca para acelerar a reação do corante com o material nuclear.
Após a verificação dos núcleos, a solução corante foi substituída
gradativamente por glucose de milho (Karo) 50%.
Para cada estrutura notável, foi mencionado os valores extremos,
máximo e mínimo, medidos através de régua milimetrada (estruturas maiores) e ocular micrométrica inserida no microscópio óptico
(Zeiss).
Os estudos foram feitos em microscópio estereomicroscópio e
óptico, marca Zeiss®, observando-se a morfologia externa e interna
das estruturas vegetativas e de reprodução. Fotomicrografias das
estruturas foram feitas em microscópio de captura de imagem Zeiss
e as ilustrações na câmara-clara em microscópio da mesma marca.
O material identificado encontra-se depositado no Herbário
Alexandre Leal Costa (ALCB) do Departamento de Botânica do
Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia e Herbário
da Universidade de São Paulo (SPF).
Resultados e Discussão
Acrochaetiales, Acrochaetiaceae
Acrochaetium corymbiferum (Thur. in Le Jolis) Batters. J. Bot. 40
(suppl.): 59. 1902
1. Chantransia corymbiferum (Thur. in Le Jolis). Mém. Soc. Sci. Nat.
Chebourg 10: 197. 1893. (Figuras 1-6).
Talo endofítico com 2-3 mm de altura, com 13-18 µm de
diâmetro, produzindo um filamento ramificado com 8-14 µm de
diâmetro que penetra profundamente no talo do hospedeiro. Eixos
eretos, originados do esporo basal persistente, com ramificação
alterna a irregular, abundante na porção superior. Células dos filamentos eretos cilíndricas, com 8-12 µm de diâmetro e 27‑48 µm
de comprimento. Monosporângios terminais produzidos unilate­
ralmente na porção adaxial dos ramos laterais, simples, ovóide,
com 10-21 µm de diâmetro e 11-31 µm de comprimento, séssil ou
com pedicelo de célula única, ocasionalmente associado com os
gametângios. Gametófitos dióicos. Espermatângios pedicelados
com uma ou duas células, laterais ou em pequenos ramos, formando um agrupamento de aspecto corimboso, espermácios de
4-6 µm de diâmetro. Carposporófitos ovóides com 8-13 µm de
diâmetro e 13-19 µm de comprimento, laterais nos eixos principais, com pedicelo de uma a duas células e aspecto corimboso.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Cairú, Morro de São
Paulo, Garapuá, 11.XI.2000, J.M. de C. Nunes, (ALCB 57804);
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
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Rodofíceas do litoral brasileiro
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Figuras - Biota Neotropica
r)/ Symbol (Medium) tamanho 7.
m 0.5 de Stroke.
a "Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
ráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
rras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
rras de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
tar dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
áfico deve estar em "Sentence case".
everá ter 1 ponto de Stroke.
200 Mm
tam figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
midades da figura.
2
50 Mm
es
Figuras - Biota Neotropica
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rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
ráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
rras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
rras de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
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ráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
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20 Mm
200 Mm
Figuras 1-6. Acrochaetium corymbiferum: 1) aspecto geral do talo crescendo sobre Liagora valida (seta); 2) esporo persistente na região basal (es); 3) ilustração
do esporo persistente na região basal do filamento (es) com rizóide (rz) penetrando na alga hospedeira (seta); 4) detalhe dos filamentos (cabeça de seta) com
monosporângios (setas); 5) filamentos com espermatângios (setas); e 6) filamento com grupo de carposporângios (seta) organizados em forma corimbosa.
Figures 1-6. Acrochaetium corymbiferum: 1) plant over Liagora valida (arrow); 2) persistent spore in the basal region of the filament; 3) spore in basal region
(es) with rhizoids (rz) penetrating into the host algae (arrow); 4) detail of the filaments (arrow head) with monosporangia (arrow); 5) filaments with spermatangia (arrow); and 6) filaments with carposporangia group (arrow) in corymbose shape.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
http://www.biotaneotropica.org.br
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Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
Salvador, Ilha dos Frades, Paramana, J.M. de C. Nunes, S.M.P.B.
Guimarães & M.T. Fujii, 06.XI.2002, (ALCB 57805); Itapoã,
J.M. de C. Nunes, 15.VII.1992, (ALCB 57806).
Exemplares coletados no mediolitoral, em ambiente recifal e
no infralitoral a 5 m de profundidade. Crescendo sobre Liagora
valida Harv.
Schneider (1983), Schneider & Searles (1991) e Abbott (1999)
mencionam este táxon crescendo sobre várias espécies do gênero Liagora. Os exemplares estudados e identificados como
­Acrochaetium corymbiferum concordam com as descrições dos
autores mencionados anteriormente, diferenciando-se das outras
espécies referidas para o Brasil, por apresentar eixos eretos originados do esporo basal persistente, um filamento ramificado que
penetra profundamente no talo do hospedeiro, monosporângios
terminais produzidos unilateralmente na porção adaxial dos
ramos laterais e disposição dos espermatângios, bem como dos
carposporófitos com aspecto corimboso.
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Irlanda, França,
Grã-Bretanha, U.S.A. e Caribe - Bermudas), Mar Mediterrâneo
(Itália, Espanha e Egito) e Oceano Pacífico (Havaí). Primeira
referência para o Atlântico Sul.
2. Acrochaetium liagorae Børgesen. Dansk Bot. Ark. 3: 58. 1915.
(Figuras 7-8).
Talo endofítico, filamentos unisseriados, prostrados, compostos
por número variado de células. Células com forma triangular,
medindo 7-15 μm de diâmetro e 20-28 μm de comprimento. Filamentos eretos ausentes. Pêlos longos e incolores, medindo 5-6 μm
de diâmetro e 200-300 μm de comprimento, crescendo a partir
do vértice das células triangulares dos filamentos rastejantes.
Monosporângios sésseis ou pedicelados, simples ou em pares,
irregularmente arranjados, medindo 11-14 μm de diâmetro e
18‑22 μm de comprimento. Espermatângios subesféricos, 3-4 μm
de diâmetro. Não foram observados exemplares femininos.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Cairú, Morro de São
Paulo, Garapuá, J.M. de C. Nunes, 11.XI.2000, (ALCB 57804);
Salvador, Ilha dos Frades, Paramana, J.M. de C. Nunes, S.M.P.B.
Guimarães & M.T. Fujii, 06.XI.2002, (ALCB 57805); Itapoã,
J.M. de C. Nunes, 15.VIII.1992, (ALCB 57806).
Exemplares coletados no mediolitoral, em região recifal e
no infralitoral a 5 m de profundidade e 24 m (draga Holme).
Crescendo sobre Liagora valida. Affonso-Carrillo et al. (2003)
comentam que, em relação ao hábito, Acrochaetium liagorae
Børgesen é semelhante à Liagorophyla endophytica Yamada;
ambas as espécies são relativamente comuns como endófitas
de algas “liagoróides” nas Ilhas Canárias. A. liagorae, contudo,
apresenta células vegetativas pequenas, monosporângios diferenciados, espermatângios formando grupos e divisão transversal do
carpogônio fertilizado (Woelkerling 1971). No material estudado
foi possível observar a maioria dessas características, exceto o
plano de divisão do carpogônio, devido a ausência de exemplares
femininos no material estudado.
Os exemplares estudados distinguem-se das espécies de
Acrochaetium referidas para o Brasil por apresentar células
do filamento de forma triangular, pêlos longos crescendo no
vértice das células triangulares, ausência de filamentos eretos e
monosporângios diferenciados. Essas características corroboram
a identificação deste táxon como A. liagorae, concordando com
as descrições e ilustrações de Børgesen (1915), Abbott (1999) e
Affonso-Carrillo et al. (2003).
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Ilhas Canárias
e Madeira e Caribe - Barbados), Oceano Pacífico (Havaí e
­Austrália) e Oceano Índico (Tazânia, Vietnan e Filipinas). Primeira referência para o Atlântico sul.
Ceramiales, Ceramiaceae
Aglaothamnion herveyi (M. Howe) Aponte, D.L. Ballant. & J.N.
Norris. Phycologia 33: 232. 1994.
1. Callithamnion herveyi M. Howe. Flora of Bermuda: 528. 1918.
(Figuras 9-14).
Talo filamentoso unisseriado, aspecto arborescente, vermelhoesverdeado, iridescente, com até 6 cm de altura, fixo ao substrato
por apressório discóide formado por filamentos rizoidais simples
ou ramificados. Eixo usualmente percurrente em exemplares
jovens, mas geralmente indistintos em exemplares mais velhos.
Ramificação principal radial e râmulos dispostos alternadamente.
Eixo principal medindo de 150-350 µm de diâmetro próximo à
base 80-190 µm, ramos secundários com 30-45 µm de diâmetro,
voltados para o eixo principal, conferindo ao talo um aspecto
corimboso. Células dos eixos e ramos uninucleadas. Eixo fortemente corticado por filamentos rizoidais que se originam na
base dos ramos laterais, corticação atenuando-se em direção
ao ápice. Filamentos rizoidais originando ramos adventícios
descendentes, com 13-18 µm de diâmetro. Tetrasporângios sés-
7
iguras - Biota Neotropica
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Symbol (Medium) tamanho 7.
0.5 de Stroke.
Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
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Figuras 7-8. Acrochaetium liagorae: 7) filamentos prostrados com pêlos (seta); e 8) filamentos com monosporângios (setas).
m figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
Figures 7-8. Acrochaetium liagorae: 7) decumbent filaments with hairs (arrow); and 8) filaments with monosporangia (arrows).
dades da figura.
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http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
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50 Mm
150 Mm
tam figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
Figuras 9-14. Aglaothamnion herveyi: 9) aspecto geral; 10) detalhe da porção basal com corticação, mostrando filamento rizoidal (fr) e ramo adventício
midades da figura.
descendente (ra); 11) célula vegetativa uninucleada (seta); 12) râmulo com tetrasporângio séssil; 13) detalhe dos ramos terminais férteis com espermatângios;
e 14) ramo fértil com gonimolobo.
Figuras 9-14. Aglaothamnion herveyi: 9) habit; 10) detail of the basal portion with cortication, showing rhizoidal filament (fr) and descending adventitious branch
(ra); 11) uninucleate cell (arrow); 12) branch with sessil tetrasporangia; 13) detail of the terminal branch with spermatangia; and 14) branch with gonimolobe.
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Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
seis, tetraedricamente divididos, solitários, com 30-40 µm de
diâmetro e 45-53 µm de comprimento. Gametófitos dióicos.
Ramos espermatangiais ramificados várias vezes, espermatângios
agrupados sobre um pedicelo, formados adaxialmente na porção
subapical das células dos ramos de última ordem, um por célula;
espermatângios com 2-3 µm de diâmetro. Ramo carpogonial com
quatro células, dispostas em “U” quando maduro. Carposporófito
com quatro gonimolobos, dois grandes e dois pequenos, esféricos
com 100-220 µm de diâmetro.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Conde, Barra do
Itariri, J.M. de C. Nunes, 05.VII.1997, (ALCB 57680, 60642);
Sítio do Conde, J.M de C. Nunes., 04.VIII.1997, (ALCB 57660);
Entre Rios, Subaúma, J.M de C. Nunes & A. Minervino Netto,
05.V.2000, (ALCB 65113); Ilhéus, Gravatá, J.M de C. Nunes &
A. Minervino Netto, 25.VIII.2000, (ALCB 57616, 57643, 57663,
57762, 60909); J.M de C. Nunes e col., 09.II.2001, (ALCB 57659,
57737, 60912, 60913); Itacaré, Engenhoca, J.M de C. Nunes. & A.
Minervino Netto, 23.VIII.2000, (ALCB 57664); Salvador, Stella
Maris, J.M de C. Nunes, 09.VII.2002, (ALCB 60881); Santa Cruz
de Cabrália, Arakakaí, J.M de C. Nunes & G.M. Lyra, 09.III.2001,
(ALCB 57642, 57661); Uruçuca, Serra Grande, J.M de C. Nunes,
08.X.95, (ALCB 60986); Vera Cruz, Penha, J.M de C. Nunes &
S.M.P.B. Guimarães, 05.XI.2002, (ALCB 57644).
Exemplares coletados no mediolitoral, epilítica e epífita
em formações recifais e costões rochosos. Crescem sobre
­Centroceras clavulatum (C. Agardh in Kunth) Mont. in Durieu
de ­Maisonneuve, Corallina panizzoi Schnetter, Gelidiella acerosa
(Forssk.) Feldman & Hamel, Gelidiopsis variabilis Grev. Ex J.
Agardh) F. Schmitz, Halimeda discoidea Decne., Haliptilon
subulatum (J. Ellis & Sol.) H.W. Johans., Haloplegma duperreyi
Mont., Heterosiphonia gibbesii Aregood, Jania adhaerens J.V.
Lamour. e Laurencia arbuscula Sond.. Esses exemplares estão
associados a Anadyomene stellata (Wulfen in Jacq.) C. Agardh
e Wrangelia argus (Mont.) Mont.
O gênero Aglaothamnion Feldm.-Maz., foi descrito para
acomodar as espécies uninucleadas de Callithamnion Lyngb.
As ­c aracterísticas nucleares e reprodutivas que definiram
­Aglaothamnion foram consideradas inconsistentes por alguns autores, sendo motivo de controvérsia a respeito de sua validade como
gênero. Alguns deles como Dixon & Price (1981) e Womersley
(1998) não reconhecem o gênero Aglaothamnion, considerando
que a forma do ramo carpogonial não está associada com a condição uni ou multinucleada das células vegetativas. L´Hardy-Halos
& Rueness (1990), L’Hardy-Halos & Maggs (1991), Aponte
et al. (1994) e Aponte et al. (1997) concluíram que somente a
característica nuclear é suficientemente válida para separar esses
dois gêneros. Neste trabalho, seguiu-se estes últimos autores
reconhecendo os dois gêneros, ou seja, células de Aglaothamnion
uninucleadas e de Callithamnion plurinucleadas.
Aglaothamnion herveyi se distingue facilmente de
­A glaothamnion boergesenii (Aponte & D.L. Balantine)
L’Hardy‑Halos & Rueness. e de A. cordatum (Børgesen)
Feldm.‑Maz devido à presença de corticação nos eixos principais (Aponte et al. 1994). Aglaothamnion felipponei (M. Howe)
Aponte, D.L. Ballantine & J.N. Norris e A. herveyi são espécies
que se confundem (Aponte et al. 1997). Ambas foram descritas
por Howe, a primeira para o Uruguai (Howe & Taylor, 1931)
e a segunda para as Bermudas (Howe 1918). A. felliponei foi
referida (como Callithamnion felipponei M. Howe) para a região
sul e sudeste do Brasil (Joly 1957, 1965, Oliveira Filho 1969,
Cordeiro-Marino 1978, Yoneshigue 1985).
As principais diferenças entre Aglaothamnion herveyi e
A. felipponei, segundo Aponte et al. (1994), estão no padrão
http://www.biotaneotropica.org.br
de ramificação dos ramos principais e últimos ramos laterais.
Em A. herveyi, a ramificação dos últimos ramos é mais consistentemente dística quando comparada com a ramificação de
A. ­felipponei. Adicionalmente, A. herveyi apresenta filamentos
rizoidais originando ramos adventícios descendentes, como observado nos espécimes estudados. Porém, em A. feliponei esses
ramos estão ausentes. Ambas as espécies possuem pedicelos
sustentando os ramos espermatangiais, um caráter único entre
os representantes da tribo Callithamnieae.
Ramificação principal radial, ramos secundários voltados
para o eixo principal, com râmulos dispostos alternadamente
conferindo ao talo um aspecto corimboso e filamentos rizoidais
originando ramos adventícios descendentes, são características
que aproximam nossos exemplares de A. herveyi descrito para o
Caribe por Aponte et al. (1997).
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Caribe – Cuba,
Colômbia, Bermuda e Flórida). Primeira referência para o
Atlântico sul.
Crouanophycus latiaxis (I.A. Abbott) Athanas. Nova Hedwigia
67: 517. 1998.
2. Antithamnionella latiaxis I.A. Abbott. Phycologia 18: 220. 1979.
(Figuras 15-23).
Talo filamentoso, com até 1 cm de altura, composto por eixo
ereto e prostrado, fixo ao substrato por rizóides basais digitados,
originados de células axiais e células basais dos ramos verticilados;
eixo ereto com 20-40 µm de diâmetro, ecorticado, de cada célula
axial originam-se três ramos verticilados, ­subdicotomicamente
ramificados, voltados para os eixos de crescimento indeterminado,
formação de novos eixos independentemente, como um quarto
ramo lateral no verticilo de três râmulos; células glandulares
ausentes, tetrasporângios esféricos a oblongados, tetraedricamente divididos, sésseis, inseridos adaxialmente nas células
basais dos ramos, com 28-47 µm de diâmetro e 35‑65 µm de
comprimento. Estruturas ­espermatangiais localizados nas células
apicais dos ramos, compostas por uma única célula suportando
verticilos de 1-4 células mãe do espermatângio, cada uma
produzindo 1-3 espermácios. Carposporófitos originados nas
porções apicais dos eixos axiais, com dois gonimolobos, um
grande, com 40-60 x 50-80 µm e outro um pouco menor, com
30-40 x 35-60 µm.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Vera Cruz, Penha,
J.M. de C. Nunes, S.M.P.B. Guimarães & M.T. Fujii, 05.XI.2002,
(ALCB 57637).
Exemplares coletados no mediolitoral, em ambiente recifal.
Crescendo sobre Amphiroa fragilissima. Foram coletados exemplares tetraspóricos, femininos e masculinos.
O gênero Crouaniella Athanas. foi criado para acomodar
duas espécies tropicais das costas da América Central e regiões
vizinhas: Crouaniella latiaxis (I.A. Abbott) Athanas. na costa
atlântica e C. mcnabii (E.Y. Dawson) Athanas. na costa pacífica.
Contudo, o gênero Crouaniella é um antigo homônimo do nome
de um fungo, Crouaniella (P.A. Saccardo) Lambote. Por essa
razão, Athanasiadis (1998) propôs o “nomen novum” denominado
Crouanophycus.
Crouanophycus caracteriza-se por apresentar: número consis­
tente de três ramos verticilados por célula axial; desenvolvimento
de rizóides das células axiais do eixo; formação de novos eixos
como um quarto ramo lateral no verticilo de três râmulos; a
divisão subdicotômica dos eixos verticilados e a produção de
tetrasporângios nas células basais dos ramos sem afetar a ramificação. Tetrasporângios esféricos (em Crouanophycus mcnabbi)
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Figuras - Biota Neotropica
r)/ Symbol (Medium) tamanho 7.
m 0.5 de Stroke.
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rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
ráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
rras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
rras de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
rz
figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
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50 Mm
áfico deve estar em "Sentence case".
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midades da figura.
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es Arial (Regular)/ Symbol (Medium) tamanho 7.
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pre que houver rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
s as figuras e gráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
ncimento de barras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
ncimento de barras de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
o não.
os na tabela ou figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
ndas devem estar dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
o da figura ou gráfico deve estar em "Sentence case".
la dos mapas deverá ter 1 ponto de Stroke.
s que representam figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
ância das extremidades da figura.
50 Mm
50 Mm
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Figuras - Biota Neotropica
r)/ Symbol (Medium) tamanho 7.
m 0.5 de Stroke.
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rosa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
ráficos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
rras coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
rras de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
figura devem estar no mesmo idioma do artigo.
tar dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
gm
áfico deve estar em "Sentence case".
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tam figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
midades da figura.
300 Mm
50 Mm
Figuras 15-20. Crouanophycus latiaxis: 15) detalhe da ramificação verticilada no talo; 16) ramificação do talo e origem do rizóide (rz); 17) tetrasporófito com
tetrasporângios originados nas células periaxiais sem afetar o padrão de ramificação; 18) tetrasporângios originados nas células periaxiais dos ramos verticilados;
19) aspecto geral do exemplar feminino; e 20) carposporófito com dois gonimolobos (gm).
Figures 15-20. Crouanophycus latiaxis: 15) detail of the whorl-branchs in the axial cells ramification; 16) ramification and rhizoid (rz); 17) tetrasporophyte
with tetrasporangia borne on periaxial cells without affecting the branch ramification; 18) oblongates tetrasporangia borne on periaxial cells of the whorl branch;
and 19) habit of the female plant; and 20) carposporophyte with two gonimolobos (gm).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
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Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
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20 Mm
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5 Mm
23
são típicos de Crouanieae, contudo tetrasporângios oblongados
(em C. latiaxis) ocorrem na maioria dos membros de Dohrnielleae. Células glandulares ausentes, como na maioria dos gêneros
“crouanióides”, aparentemente devido a uma redução dessas
células glandulares. Abbott (1979) também reportou (mas não
ilustrou) tetrasporângios “ocasionalmente pedunculados e células
glandulares inconspícuas, usualmente adaxiais, localizadas nas
células basais das pínulas, ocasionalmente com uma segunda
célula glandular nas células distais adjacentes”. Nenhuma dessas
características foram observadas nos espécimes tipo examinados
por Abbott (1979). Detalhes da pós-fertilização e desenvolvimento do carposporófito são desconhecidos. Contudo, Abbott
(1979) reportou cistocarpos terminais na coleção tipo.
Athanasiadis (1996) realizou estudos de filogenia com exemplares da família Ceramiaceae e verificou que Antithamnionella
e Crouanophycus separam-se em clados distantes um do outro,
reforçando a hipótese de que se trata de gêneros distintos, confirmado pelas peculiaridades morfológicas externas desses dois
gêneros.
As espécies de Antithamnionella apresentam em comum as
seguintes características: eixos eretos originados lateralmente a
partir de eixos prostrados; ramos laterais substituindo um ramo
verticilado, inconsistência em número de râmulos por verticilos
e presença de células ganglionares sésseis. Características essas
que claramente diferencia de Crouanophycus.
Os exemplares baianos foram identificados como ­Crouanophycus
latiaxis por apresentar: três ramos verticilados por célula axial,
podendo originar um quarto ramo que dará origem a um novo
eixo; desenvolvimento de rizóides das células axiais do eixo;
divisão subdicotômica dos eixos verticilados e a produção de
tetrasporângios oblongados originados nas células basais dos
ramos sem afetar a ramificação, localizados nas células proximais
dos ramos, estruturas espermatangiais compostas por uma única
célula suportando verticilos de 1-4 células mãe do espermatângio,
cada uma produzindo 1-3 espermácios, além da ausência de células glandulares, concordando com as descrições de Abbott (1979),
Bucher & Norris (1995) e Athanasiadis (1996) e diferenciando
das espécies de Antithamnionella (A. atlantica, A. boergesenii e
A. breviramosa) referidas para o litoral brasileiro.
Crouanophycus latiaxis foi coletada no infralitoral superior,
3-12 m, sobre Codium e Dictyota, incluindo gametófitos femininos, estruturas espermatangiais dos talos masculinos foram
encontradas nas células apicais dos ramos e foram mencionados
como sendo compostas por uma única célula suportando verticilos
de 1-4 (6) células mãe do espermatângio, cada uma produzindo
(1) 2 (3) espermácios. Embora estes padrões não sejam claramente
ilustrados, os mesmos são diferentes do que é conhecido nas
espécies de Antithamnionella. Esses talos férteis ocorreram na
Martinica, Lesser Antilhes e foram descritos por Bucher & Norris
(1995) como Antithamnionella. Estas características coincidem
com os exemplares baianos.
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Caribe - Porto
Rico). Primeira referência para o Atlântico sul.
3. Grallatoria reptans M. Howe. The Bahama flora: 560. 1920.
­(Figuras 24-26).
50 Mm
Figuras 21-23. Crouanophycus latiaxis: 21) detalhe do gonimolobo; 22)
detalhe do ramo espermatangial; e 23) arranjo do ramo espermatangial.
Figures 21-23. Crouanophycus latiaxis: 21) detail of the gonimolobe; 22)
spermatangial branch; and 23) disposition of the spermatangial branch.
http://www.biotaneotropica.org.br
Talo filamentoso, unisseriado, organização dorsiventral, com
até 1 cm de altura, composto de eixo prostrado de crescimento
indeterminado, de onde partem ramos eretos de crescimento
determinado. Eixos prostrados com 50-65 µm de diâmetro e
ramificação oposta; ramos eretos de crescimento determinado
com 20-35 µm de diâmetro, ramificados de modo alternado ou
verticilado abaixo e pseudodicotômico acima, com 4-8 células
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
97
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Rodofíceas do litoral brasileiro
24
200 Mm
25
100 Mm
26
axiais em comprimento. Dois rizóides pluricelulares são originados por segmento nas células axiais dos eixos prostrados, com
15-20 µm de diâmetro e extremidades digitadas. Tetrasporângios tetraédricos, pedicelados, distribuídos alternadamente, com
25‑47 µm de diâmetro.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Vera Cruz, Penha,
J.M. de C. Nunes, S.M.P.B. Guimarães & M.T. Fujii, 05.XI.2002,
(ALCB 57614, 57615).
Exemplares coletados no mediolitoral, em ambiente recifal. Crescendo sobre coralinácea incrustante e Amphiroa
­anastomosans Weber Bosse.
Howe (1920) descreveu o gênero Grallatoria, baseado em
G. reptans, porém, não incluiu ilustração do novo táxon. Como
conseqüência, o gênero foi pobremente entendido (Abbott, 1976)
e devido a esse fato, alguns exemplares foram incluídos em um
gênero semelhante, Callithamniella Feldm.-Maz.
Feldmann-Mazoyer (1938) descreveu o gênero Callithamniella
baseado em duas espécies. Abbott (1976) transferiu C. ­tingitana
(Schousb. ex Bornet) Feldm.-Maz. e C. flexilis Baardseth,
para o gênero Grallatoria. Contudo, com base nos padrões de
ramificação de G. reptans, Schneider (1984) e Yoneshigue (1985)
consideraram Callithamniella como um gênero distinto. Wynne
& Ballantine (1985) e Yoneshigue (1985) segregaram estes dois
gêneros com base nos seguintes caracteres: padrão de divisão
do tetrasporângio (cruciado em Callithamniella; tetraédrico em
Grallatoria); padrão de ramificação dos eixos determinados
(alterno em Callithamniella; sucessivamente oposto e verticilado
em Grallatoria); rizóides (unicelulares em Callithamniella; pluricelulares em Grallatoria); número de rizóides por segmento (um
em Callithamniella e dois em Grallatoria). Atualmente somente
uma espécie de Grallatoria é reconhecida, G. reptans.
Grallatoria reptans era conhecida somente na sua localidade
tipo (Bahamas), até que Abbott (1976) a reportou para as Ilhas
Virgens. Mais tarde, Wynne & Ballantine (1985) coletaram exemplares em Porto Rico, Stegenga & Vroman (1987) em Curaçao,
Sansón (1994) nas Ilhas Canárias e Schneider & Searles (1997)
nas Bermudas.
Os espécimes estudados foram identificados como ­Grallatoria
reptans por apresentarem ramos determinados com 4-8 células
axiais em comprimento, rizóides multicelulares e digitados, cada
segmento originando dois rizóides e tetrasporângios tetraedricamente divididos. Sendo o gênero monoespecífico, as características da espécie são as do próprio gênero. Somente duas espécies
de Callithamniella são referidas para o Brasil: ­Callithamniella
tingitana (Schousboe) Feldmann-Mazoyer por Joly (1965)
para o litoral norte de São Paulo e C. flexibilis Baardseth por
Yoneshigue (1985) na áera de ressurgência de Cabo Frio, estado
do Rio de Janeiro.
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Ilhas Canárias e
Caribe - Bahamas). Primeira referência para o Atlântico sul.
Gelidiales, Gelidiaceae
1. Gelidiella sanctarum Feldmann & Hamel. Rev. Gén. Bot. 46:539.
1934. (Figuras 27-30).
100 Mm
Figuras 24-26. Grallatoria reptans: 24) aspecto geral mostrando o eixo
rastejante com rizóides e ápice do ramo de crescimento indeterminado (seta);
25) rizóides multicelulares com extremidades digitadas (seta); e 26) ramos
verticilados com tetrasporângios (setas).
Figuras 24-26. Grallatoria reptans: 24) habit of creeping axis with rhizoids
and indeterminate branch (arrow); 25) multicellular rhizoids with digitate
extremity (arrows); and 26) whorl branch bearing tetrasporangia (arrows).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
Talo crescendo em densos tufos, cor escura, quase negra, 2 a
4 cm de altura, com porção estolonífera de onde partem eixos eretos cilíndricos a comprimidos, medindo 200-300 µm de diâmetro;
célula apical saliente. Ramificação alterna a irregular, eixos pouco
ramificados na porção inferior e abundantemente ramificados
acima. Râmulos com ápice agudo. Porção estolonífera cilíndrica, não muito evidente, com 120-220 µm de diâmetro, fixa
ao substrato por rizóides unicelulares de comprimento variado,
com 4-5 µm de diâmetro. Em corte transversal da região mediana
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
98
Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
iguras - Biota Neotropica
28
27
Symbol (Medium) tamanho 7.
0.5 de Stroke.
Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
sa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
cos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
s coloridas, seguir o padrão de cores da Swatches.
s de gráficos pb devem ter 10% de preto quando houver texto e 50%
ura devem estar no mesmo idioma do artigo.
dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
co deve estar em "Sentence case".
erá ter 1 ponto de Stroke.
m figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
dades da figura.
iguras - Biota Neotropica
50 Mm
500 Mm
30
29
Symbol (Medium) tamanho 7.
0.5 de Stroke.
Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
sa dos ventos na imagem original, substituir pela padrão (Paleta Symbols).
cos deverão utilizar a escala de cores pré-definidas.
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ura devem estar no mesmo idioma do artigo.
dentro de caixas de texto com 2 mm de distância nas extremidades.
co deve estar em "Sentence case".
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25 Mm
100 Mm
m figuras ex: a , devem estar no canto superior direito com 2 mm
Figuras 27-30. Gelidiella sanctarum: 27) aspecto geral; 28) vista superficial das células corticais; 29) corte transversal do talo na região mediana; e 30) vista
dades da figura.
superficial do ramo com estiquídios tetrasporangiais intercalares (setas).
Figures 27-30. Gelidiella sanctarum: 27) habit; 28) superficial view of the cortical cells; 29) cross section of thallus in the median region; and 30) superficial
view of the branch with intercalary stichidia tetrasporangia (arrow).
do talo, região cortical com 2 camadas de células pequenas, de
formato irregular; em vista superficial, células dispostas irregularmente, medindo 2-5 x 4-5 µm. Em corte transversal da região
mediana do talo, região medular com 4-6 camadas de células
grandes, arredondadas, de paredes espessas, com 10-14 µm
de diâmetro, formando fileira de células na região central do
talo. Tetrasporângios esféricos e irregularmente divididos, com
28‑37 µm de diâmetro, distribuídos em fileiras paralelas regulares,
longos estiquídios, cilíndricos, simples ou ramificados, ovalados,
intercalares nos eixos principais e terminais em ramos jovens,
com 170-420 x 800-1500 µm. Não foram observados exemplares
masculinos nem femininos.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Conde, Barra do Itariri,
J.M. de C. Nunes, 05.VII.1997, (ALCB 65174). Rio Grande do
Norte, Natal, Praia do Meio (5° 46’ 45.60” S e 35° 11’ 34.67” W),
Y. Ugadim, 20.XII.1989, (SPF 9021).
Para o litoral brasileiro são referidas atualmente 5 espécies de
Gelidiella: G. acerosa (Forssk.) Feldmann & Hamel, G. hancockii
E.Y. Dawson, G. ligulata E.Y. Dawson, G. taylorii A.B. Joly e
G. trinitatensis W.R. Taylor. Santelices (2004) segregou algumas espécies do gênero Gelidiella para o recém criado gênero
Paviphycus, dentre elas, G. pannosa Feldmann & Hamel (citadas
para o Brasil), considerando-a como sinônimo de P. tenuissimus
http://www.biotaneotropica.org.br
(­ Feldman & Hamel) Santel. [G.tenuissima]. Recentemente
­Afonso-Carrillo et al. (2007) transferiram uma outra espécie,
(também citada para o Brasil) G. setaceae para P. setaceus
­(Feldmann) Afonso-Carrillo, Sanson, Sangil & Diaz-Villa.
Os exemplares estudados foram identificados concordando com
as descrições de Gelidiella sanctarum reportadas na ­literatura
(Feldmann & Hamel, 1934, Taylor 1960, Maggs & Guiry 1987,
Guiry & Womersley 1992, Ganzon-Fortes 1994, Kraft & ­Abbott
1998). Das espécies citadas para o Brasil, G. trinitatensis é
a que mais se assemelha a G. sanctarum, porém difere dessa
por apresentar região medular com 5-7 camadas de células,
tetrasporângios tetraédricos distribuídos em fileiras paralelas
em forma de “V”, estiquídios terminais nos eixos principais ou
ramos laterais.
Distribuição geográfica: Oceano Atlântico (Marrocos e Caribe)
e Oceano Índico (Ilhas Seychelles). Primeira referência para o
Atlântico sul.
Rhodymeniales, Lomentariaceae
1. Gelidiopsis repens (Kütz.) Weber Bosse. Siboga Exped. Monogr.
59: 425-426. 1928.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
99
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Rodofíceas do litoral brasileiro
31
Børgesen (1952) identificou este táxon pela primeira vez como
Gelidiopsis scoparia (Mont. & Millardet) F. Schmitz para as
Ilhas Maurício, mais tarde transferiu o táxon para G. acrocarpa
(Harv.) F. Schmitz. Norris (1987) considerou G. acrocarpa como
sinônimo taxonômico de G. repens (Wynne 1995).
Distribuição geográfica: Oceano Pacífico (Japão, Taiwan,
Vietnam, Filipinas, Fiji, Samoa e Polinésia Francesa) e Oceano
Índico (Indonésia, Índia, Sri Lanka, Tanzânia, Ilhas Seychelles,
Ilhas Maurícios, Austrália e Nova Zelândia). Primeira referência
para o Atlântico.
Agradecimentos
Ao PICDT – CAPES pela concessão da bolsa de Pós-Graduação
ao primeiro autor. Aos anônimos revisores pela valiosa e criteriosa
revisão do manuscrito.
Referências Bibliográficas
2 cm
33
32
ABBOTT, I.A. 1976. On the red algal genera Grallatoria Howe and
Callithamnionella Feldmann-Mazoyer (Ceramiales). Brit. Phycol. J.
11(2):143-149.
ABBOTT, I.A. 1979. Some tropical species related to Antithamnion
(Rhodophyta, Ceramiaceae). Phycologia 18(3):213-227.
ABBOTT, I.A. 1999. Marine red algae of the Hawaiian Islands. Bishop
Museum Press, Honolulu.
AFONSO-CARRILLO, J., SANSÓN, M. & SANGIL, C. 2003. Colaconema
ophioglossum comb. nov. and Liagorophila endophytica, two
acrochaetioid algae (Rhodophyta) from eastern Atlantic. Cryptog. Algol.
24(2):107‑116.
AFONSO-CARRILLO, J., SANSÓN, M., SANGIL, C. & DIAZ-VILLA,
T. 2007. New records of benthic marine algae from the Canary Islands
(eastern Atlantic Ocean):morphology, taxonomy and distribution. Bot.
Mar. 50(2):119-127.
500 Mm
500 Mm
Figuras 31-33. Gelidiopsis repens: 31) aspecto geral; 32) região apical do
talo; e 33) vista superficial da região apical mostrando o crescimento por
margem de células.
Figures 31-33. Gelidiopsis repens: 31) habit; 32) detail of the apex region
of thallus; and 33) superficial view of the apex region showing zone of
meristematic cell.
Gelidium repens Kütz. Tab. Phyc. 18: 21. 1868.
­(Figura 31‑33).
Talo em densos tufos, consistência firme, com até 5 cm de
altura, vermelho. Fixa-se ao substrato por um sistema rizomatoso
cilíndrico, de onde partem ramos eretos achatados, palmados e
profundamente divididos; medindo 130-180 µm de espessura e
500-650 µm de largura. Em corte transversal, região cortical com
2-3 camadas pigmentadas; região medular com várias camadas
de células maiores, também pigmentadas. Não foram coletados
exemplares férteis.
Material examinado: BRASIL, BAHIA, Cairú, Morro de São
Paulo, S.M.P.B. Guimarães, 24.X.1995, (ALCB 57755).
Os exemplares estudados diferenciam-se de Gelidiopsis
planicaulis (W.R. Taylor) W.R. Taylor e G. variabilis (Grev.
Ex J. Agardh) F. Schmitz, espécies referidas para o Brasil, pela
presença de um sistema rizomatoso cilíndrico originando ramos
eretos achatados, palmados e profundamente divididos.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
APONTE, N.E., BALLANTINE, D.L. & NORRIS, J.N. 1994. Culture
studies on the morphology and life history Aglaothamnion herveyi
(M. Howe) comb. nov., with notes on A. felliponei (M. Howe) comb. nov.
(Ceramiaceae, Rhodophyta). Phycologia 33(2):231-238.
APONTE, N.E., BALLANTINE, D.L. & NORRIS, J.N. 1997. Aglaothamnion
halliae comb. nov. and A. collinsii sp. nov. (Ceramiales, Rhodophyta):
resolution of nomenclatural and taxonomic confusion. J. Phycol.
33(3):81-87.
ATHANASIADIS, A. 1996. Morphology and classification of the Ceramioideae
(Rhodophyta) based on phylogenetic principles. Opera Bot. 128:1-216.
ATHANASIADIS, A. 1998. Crouanophycus Athanasiadis, nom. nov.
[≡ Crouaniella 1996, nom. illeg.], a new genus of the Crouanieae
(Ceramiales, Rhodophyta). Nova Hedwigia 67(3-4):517-518.
BAHIA – C.D.T. 1999. Programa de desenvolvimento turístico da Bahia oportunidades de investimento. Governo do Estado, Salvador.
BARRETO, M.B.B., BRASILEIRO, P.S., NUNES, J.M.C. & AMADO FILHO,
G.M. 2004. Algas marinhas bentônicas do sub-litoral das formações
recifais da Baía de Todos os Santos, BA – 1. Novas Ocorrências. Hoehnea
31(3):321-330.
BØRGESEN, F. 1915. The marine algae of the Danish West Indies 3. Dansk
Bot. Ark. 3(1):1-80.
BØRGESEN, F. 1952. Some marine algae from Mauritius. Additions to the
parts previously published. IV. Biol. Meddel. Kongel. Danske Vidensk.
Selsk. 18(19):72.
BUCHER, K.E. & NORRIS, J.N. 1995. Marine algae to the Lesser Antilhes,
including Mazoyerella kraftii sp. nov. (Ceramiales, Rhodophyta).
Caribbean J. Sci. 31:1-24.
CORDEIRO-MARINO, M. 1978. Rodofíceas bentônicas marinhas do Estado
de Santa Catarina. Rickia 7 (supl.):1-243.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
100
Nunes, J.M.C. & Guimarães, S.M.P.B.
DIXON, P.S. & PRICE, J.H. 1981. The genus Callithamnion
(Rhodophyta:Ceramiaceae) in the British Isles. Bull. Brit. Mus. (Nat.
Hist) Bot. 9(2):99-141.
FELDMANN, J. & HAMEL, G. 1934. Observations sur qualques Gelidiacées.
Rev. Gén. Bot. 46:528-550.
F E L D M A N N - M A Z OY E R , G . 1 9 3 8 . U n n o u v e a u g e n r e d e
Céramiacée:Callithamniella. Bull. des travaux publiés para la Stat.
d´Aquiculture et de Pêchs de Castiglione. Ann. 91-102.
FIGUEIREDO, M.A. & STENECK, R.S. 2002. Floristic and ecological studies
of crustose coralline algae on Brazil’s Abrolhos reefs. In Procceedings of
the 9th International Coral Reef Symposium, Bali, p. 493-498.
FUJII, M.T. 1998. Estudos morfológicos, quimiotaxonômicos e citogenéticos
em quatro espécies selecionadas de Laurencia (Ceramiales, Rhodophyta)
do litoral brasileiro. Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual
Paulista, Rio Claro, 176 p.
GUIRY, M.D. & GUIRY, G.M. 2007. AlgaeBase version 4.2. World-wide
eletronic publication. http://www.algaebase.com. (último acesso em
10 julho 2007).
NUNES, J.M.C. 1998. Rodofíceas marinhas bentônicas da orla oceânica de
Salvador, Estado da Bahia, Brasil. Ínsula 27(1):27-37.
NUNES, J.M.C. 2005a. Rodofíceas marinhas bentônicas do estado da Bahia,
Bahia. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo,
410 p.
NUNES, J.M.C. 2005b. A familia Liagoraceae (Rhodophyta, Nemaliales) no
estado da Bahia, Brasil. Hohenea 31(4):429-444.
NUNES, J.M.C. 2007. Duas espécies de Rhodymenia (Rhodophyta,
Rhodymeniaceae) no estado da Bahia, Brasil. Acta Bot. Malacit.
32:228‑232.
NUNES, J.M.C., GUIMARÃES, S.M.P.B., DONNANGELO, A., FARIAS,
J. & HORTA, P.A. 2008. Aspectos taxonômicos de três espécies de
coralináceas não geniculadas do litoral do estado da Bahia, Brasil.
Rodriguésia 59(1):75-86.
OLIVEIRA FILHO, E.C. 1969. Algas marinhas do sul do Estado do Espírito
Santo (Brasil). I. Ceramiales. Bol. Bot. Univ. São Paulo 343(26):1-277.
OLIVEIRA FILHO, E.C. 1977. Algas Marinhas Bentônicas do Brasil. Tese
de Livre-Docência, Universidade de São Paulo, São Paulo.
GUIRY, M.D. & WOMERSLEY, H.B.S. 1992. Gelidiella minima sp. nov.
(Rhodophyta) from Victoria, Australia: implications for the generic
classification of the Gelidiaceae. Brit. Phycol. J. 27(1):165-176.
SANSÓN, M. 1994. Notes on Ceramiaceae (Rhodophyta) from the Canary
Islands: New Records and observations on morphology and geografical
distribution. Bot. Mar. 37(3):347-356.
GANZON-FORTES, E.T. 1994. Gelidiella. In: Akatsuca, I. (ed.). Biology of
Economic algae. SPB Academic Publishing, Netherlands.
SANTELICES, B. 2004. Parviphycus, a new genus in the Gelidiellaceae
(Gelidiales, Rhodophyta). Cryptogamie Algol. 25(3):313-326.
HORTA, P.A., AMANCIO, E., COIMBRA, C.S. & OLIVEIRA, E.C. 2001.
Considerações sobre a distribuição e origem da flora de macroalgas
marinhas brasileiras. Hoehnea 28(3):243-265.
SCHNEIDER, C.W. 1983. The red algal genus Audouinella Bory
(Nemaliales:Acrochaetiaceae) from North Carolina. Smithsonian Contr.
Mar. Sci. 22(1):1-25.
HOWE, M.A. 1918. On some fossil and recent Lithothamniae of the Panama
Canal Zone. US Nat. Mus. Bull. 1(1): 1-13.
SCHNEIDER, C.W. 1984. Studies on Antithamnionella, Callithamniella
and Calloseris (Rhodophyta, Ceramiales) from North Carolina, USA.
Phycologia 23(4):455-464.
HOWE, M.A. 1920. Algae. In Britton, N.L. & Millspaugin, C.F. The Bahama
Flora. Publ. by the Authors, p. 553-618.
HOWE, M.A. & TAYLOR, W.R. 1931. Notes on some new or little-know
marine algal from Brazil. Brittonia 1(1):7-33.
JOLY, A.B. 1957. Contribuição ao conhecimento da flora ficológica marinha
da Baía de Santos e arredores. Bol. Bot. Univ. São Paulo 14 (305):196
+ XIX pr.
JOLY, A.B. 1965. Flora marinha do litoral norte do Estado de São Paulo e
regiões circunvizinhas. Bol. Bot. Univ. São Paulo 21(294):393.
JOLY, A.B., OLIVEIRA FILHO, E.C., & NARCHI, W. 1969. Projeto de
criação de um Parque Nacional Marinho na Região de Abrolhos, Bahia.
Anais Acad. Brasil. Ci. (supl.) 41:247-251.
KRAFT, G.T. & ABBOTT, I.A. 1998. Gelidiella womersleyana (Gelidiales,
Rhodophyta), a diminute new species from Hawaiian Islands. Bot. Mar.
41(1):51-61.
L´HARDY-HALOS, M.T.H & MAGSS, C.A. 1991. A novel life history in
Aglaothamnion diaphanum sp. nov. (Ceramiaceae, Rhodophyta) from
Brittany and the British Isles. Phycologia 30(3):467-479.
L´HARDY-HALOS, M.T. & RUENESS, J. 1990. Comparative morphology and
crossability of related species Aglaothamnion (Rhodophyta). Phycologia
29(3):351-366.
LUCIO, A.M. & NUNES, J.M.C. 2002. Aportación al conocimiento fenológico
de las rodofíceas marinas de la playa de Guarajuba (Camaçari, Bahia)
Brasil. Bot. Complut. 26:17-34.
LYRA, G.M., SANTOS, A.C.C. & NUNES, J.M.C. 2007. Rodofíceas
bentônicas das praias da Concha e Engenhoca, Município de Itacaré Bahia, Brasil. Acta Bot. Malacit. 32:234-240.
MAGGS, C.A. & GUIRY, M.D. 1987. Gelidiella calcicola sp. nov.
(Rhodophyta) from the British Isles and Northern France. Brit. Phycol.
J. 22(3):417-343.
NORRIS, R.E. 1987. The systematic position of Gelidiopsis and Ceratodictyon
(Gigartinales, Rhodophyceae), genera new to South Africa. S. African J.
Bot. 53(2):239-246.
NUNES, J.M.C. 1997. Hypneaceae, Rhodymeniaceae, Ceramiaceae e
Rhodomelaceae (Rhodophyta) das praias de Placafor e Itapoã, Município
de Salvador, Bahia, Brasil. Biotemas 10 (2):61-75.
http://www.biotaneotropica.org.br
SCHNEIDER, C.W. & SEARLES, R.B. 1991. Seaweeds of the southeastern
United States: Cape Hatteras to Cape Canaveral. Duke University Press.
SCHNEIDER, C.W. & SEARLES, R.B. 1997. Notes on the marine algae of
the Bermudas. 2. some Rhodophyta. Including Polysiphonia tongatensis
and discussion of the Herposiphonia secunda/tenella complex. Cryptog.
Algol. (2):187-210.
STEGENGA, H. & VROMAN, M. 1987. Notes on some Ceramiaceae
(Rhodophyta) from Curaçao, especially those from the exposed northeast
coast. Blumea 32(3):397-426.
TAYLOR, W.M.R. 1960. Marine Algae of the Eastern Tropical and Subtropical
Coasts of the Americas. Michigan Press, Michigan.
WITTMANN, W. 1965. Aceto-iron-haematoxylin-chloral hydrate for
chromosome staining. Stain Technology 40(1):161-164.
WOELKERLING, W.J. 1971. Morphology and taxonomy the Audoinella
complex (Rhodophyta) in Southern Australia. Austral. J. Bot., Suppl.
Ser. 1:1-91.
WOMERSLEY, H.B.S. 1998. The marine benthic flora of southern Australia.
Rhodophyta – Part IIIC, Ceramiales - Ceramiaceae, Dasyaceae. State
Herbarium of South Australia, Adelaide, 535 p.
WYNNE, M.J. 1995. Benthic marine algae from the Seychelles collected
during the R/V Te Vega Indian Ocean expedition. Contr. Univ. Michigan
Herb. 20(2):261-346.
WYNNE, M.J. 2005. A checklist of the benthic marine algae of the tropical
and subtropical western Atlantic: second revision. Beih. Nova Hedwigia
129:1-155.
WYNNE, M.J. & BALLANTINE, D.L. 1985. Notes on the marine algae of
Puerto Rico. IV. The taxonomic placement of Grallatoria (Ceramiaceae,
Rhodophyta). Cryptog. Algol. 4(4):219-229.
YONESHIGUE, Y. 1985. Taxonomie et ecologie des algues marines dans la
region de Cabo Frio (Rio de Janeiro, Bresil). Tese de Doutorado, Universite
D´Aix-Marseille, França.
Recebido em 01/08/07
Versão Reformulada recebida em 11/11/08
Publicado em 28/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02008042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Nicho ecológico e aspectos da história natural de Phyllomedusa azurea
(Anura: Hylidae, Phyllomedusinae) no Cerrado do Brasil Central
Evellyn Borges de Freitas1, Crizanto Brito De-Carvalho1, Renato Gomes Faria1,5,
Renato de Carvalho Batista2, Cássio de Carvalho Batista2,
Welington Araújo Coelho3& Adriana Bocchiglieri4
Departamento de Biologia, Universidade Federal de Sergipe – UFS, Cidade Universitária
Prof. Aloísio de Campos, Jardim Rosa Elze, CEP 49100-000, São Cristóvão, SE, Brasil
2
Faculdades Integradas da Terra de Brasília – FTB,
Av. Recanto das Emas, Quadra 203, Lote 31 S/N, CEP 72610-300, Brasília, DF, Brasil, www.ftb.edu.br
3
Campus I, Universidade Católica de Brasília – UCB,
Q.S. 07, Lote 01, Estrada Parque Contorno – EPCT, Águas Claras, CEP 71966-700,
Brasília, DF, Brasil, www.ucb.br
4
Departamento de Ecologia, Campus Darcy Ribeiro, Universidade de Brasília – UnB,
Asa Norte, CEP 70919-970, Brasília, DF, Brasil, www.unb.br
5
Autor para correspondência: Renato Gomes Faria,
e-mail: [email protected], [email protected], www.ufs.br
1
FREITAS, E.B., DE-CARVALHO, C.B., FARIA, R.G., BATISTA, R.C., BATISTA, C.C., COELHO, W.A. &
BOCCHIGLIERI, A. Ecological niche and aspects of the natural history of Phyllomedusa azurea (Anura:
Hylidae, Phyllomedusinae) in the Cerrado of Central Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02108042008
Abstract: Aspects of the ecology and natural history of Phyllomedusa azurea were investigated in an area of Central
Brazilian Cerrado between April, 2006, and February, 2007. Observations were conducted between 6:00 PM
and 5:00 AM. The study focused on spatial, temporal, and trophic niches, morphometry and reproduction. Most
animals were recorded vocalizing in places dominated by herbaceous vegetation and an open canopy. The main
substrates used were bushes and trees, and animals were seen perched most often between 0.5 and 1.0 m of height.
Spatial niche breadth was 2.91 and 3.83 for substrate and perch height, respectively. Most animal were sighted
close to lentic water bodies, usually up to 0.50 m. It is possible that these characteristics are related primarily
to the phylogeny of the genus and secondarily to the specific needs of the species and the local availability of
resources. The bushes and trees were used by the species mainly as sites of vocalization and oviposition. Specimens
of Phyllomedusa azurea was sighted most frequently between 8:00 PM and 9:00 PM. Estimated temporal niche
breadth (activity period) was 4.68. Prolonged reproductive pattern was also observed predominantly in the months
with higher temperature and higher humidity (September to February). The diet consisted of eleven items. The
most important prey taxon for the females was Orthoptera (IVI = 63), whereas for the males, it was Araneae (IVI =
33). The breadths numeric and volumetric of the trophic niche, was respectively 1.80 and 1.16, for females, and
4.03 and 3.92, for males. Males and females differed in size (SVL) and mass, with the females being larger and
heavier. The sizes of smaller reproductive individuals males and females were 34.64 and 40.33 mm, respectively.
Differences in size may be related to different investments in reproduction by the two sexes.
Keywords: ecology, niche, habitat use, time activity, diet, sexual dimorphism.
FREITAS, E.B., DE-CARVALHO, C.B., FARIA, R.G., BATISTA, R.C., BATISTA, C.C., COELHO, W.A.,
BOCCHIGLIERI, A. Nicho ecológico e aspectos da história natural de Phyllomedusa azurea (Anura: Hylidae,
Phyllomedusinae) no Cerrado do Brasil Central. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/
pt/abstract?article+bn02108042008
Resumo: Aspectos da ecologia e da história natural de Phyllomedusa azurea foram estudados em uma área de
cerrado do Brasil Central, entre abril de 2006 e fevereiro de 2007. As observações foram realizadas entre as
18:00 e 5:00 h. Os aspectos investigados são referentes aos nichos espacial, temporal e trófico, morfometria
e reprodução. A maioria dos animais vocalizou em locais com predominância do estrato herbáceo e de dossel
aberto. Os principais substratos utilizados foram arbustos e árvores. Com relação às alturas de empoleiramento,
os animais foram encontrados principalmente em locais entre 0,50 e 1,00 m de altura. As amplitudes de nicho
espacial (substrato e altura de empoleiramento) foram respectivamente 2,91 e 3,83. A maioria dos animais foi
encontrada próxima a corpos d’água lênticos, normalmente até 0,50 m. É possível que essas características
estejam primariamente relacionadas com a filogenia do gênero e secundariamente às necessidades particulares
da espécie e à disponibilidade local de recursos. Os arbustos e árvores utilizados pela espécie servem como sítios
de vocalização e ovoposição. Os espécimes de Phyllomedusa azurea foram localizados principalmente entre às
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
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Freitas, E.B. et al.
20:00 e 21:00 h. A largura de nicho temporal estimada (horário de atividade) foi de 4,68. Padrão reprodutivo
prolongado foi também observado, predominando nos meses de maior temperatura e umidade (setembro a
fevereiro). A dieta constituiu-se de 11 itens, sendo que o item mais importante para as fêmeas foi Orthoptera
(IVI = 63) e para os machos Araneae (IVI = 43). As amplitudes numérica e volumétrica do nicho trófico foram
respectivamente 1,80 e 1,16, para fêmeas, e 4,03 e 3,92, para machos. Machos e fêmeas diferiram em tamanho
(CRC) e massa, com as fêmeas sendo maiores e mais pesadas. Os tamanhos dos menores indivíduos reprodutivos
de machos e fêmeas foram 34,64 e 40,33 mm, respectivamente. Diferenças no tamanho podem estar relacionadas
a distintos investimentos na reprodução pelos dois sexos.
Palavras-chave: ecologia, nicho, uso de habitat, horário de atividade, dieta.
Introdução
Material e Métodos
Phyllomeduza azurea Cope, 1862 foi recentemente revalidada
sendo incluída no grupo de P. hypochondrialis (Caramaschi 2006).
Está distribuída do leste da Bolívia, Paraguai até o norte da Argentina
e em áreas de influência das regiões do Pantanal e Cerrado no Brasil
Central, ocorrendo nos estados de Mato Grosso, Mato Grosso do Sul,
Tocantins, Goiás, Distrito Federal, Minas Gerais e no estado de São
Paulo (Frost 2008, Prado et al. 2008). É uma espécie que possui porte
médio para o grupo e, como outras espécies do gênero, deposita seus
ovos na vegetação que margeia corpos d’água (Bastos et al. 2003,
Caramaschi 2006).
O hábito de P. azurea é caracterizado como arborícola, possuindo
adaptações morfológicas que beneficiam o mesmo, como o primeiro
dedo da mão e o primeiro e segundo dos pés oponíveis aos demais
(Caramaschi & Cruz 2002, Caramaschi 2006) e, mesmo tendo a capacidade para saltar, os representantes deste gênero são normalmente
observados caminhando lentamente sobre galhos e folhas em busca
de alimento ou locais para repouso (Duellman & Trueb 1994).
Informações sobre a dieta de P. azurea são muito escassas e baseadas em uma pequena amostra (Dure 1999). Os principais itens listados
por esta autora para a área de Corrientes – Argentina de uma amostra
de nove estômagos foram Diptera, Homoptera e ­Hymenoptera, respectivamente. Para o Cerrado não existe até o momento informações
publicadas sobre a dieta desta espécie. Os modos de forrageamento
e a composição da dieta em anuros são importantes fatores para a
compreensão de suas interações ecológicas (Anderson & Marthis
1999). Em geral os anfíbios são insetívoros, podendo também se
alimentar de outros pequenos invertebrados (Eterovick & Sazima
2004). A dieta está diretamente relacionada a aspectos morfológicos e fisiológicos que contribuem para a localização, identificação,
captura e ingestão de uma ampla variedade de presas (Pough et al.
2004). A seleção de presas depende também de sua disponibilidade
estacional, podendo variar em quantidade e qualidade ao longo do
ano. Por isso, os anuros são considerados em geral, oportunistas na
escolha de suas presas, estando suas dietas normalmente associadas
às proporções das mesmas no ambiente em que vivem (Duellman
& Trueb 1994).
Mesmo com o crescente número de trabalhos relacionados à
ecologia de anfíbios nos últimos anos (e.g. Rodrigues et al. 2003,
2005, Silva et al. 2005, De-Carvalho et al. 2008, Lucas et al. 2008),
há carência de informações básicas sobre a biologia da maior parte
das espécies do Cerrado (Brites et al. in press). Poucas informações
(e.g. Rodrigues et al. 2007, Prado et al. 2008) foram geradas para
Phyllomedusa azurea desde sua revalidação por Caramaschi (2006).
Dessa forma, com o presente estudo, buscamos aumentar o conhecimento sobre a biologia de P. azurea em área de Cerrado, no que
diz respeito ao uso dos recursos espaciais, alimentares e temporais,
sendo apresentadas também algumas informações sobre os aspectos
reprodutivos dessa espécie.
Phyllomedusa azurea foi estudada em uma área de Cerrado
pertencente à fazenda Porta do Céu (16° 13’ 50” S e 48° 04’ 49” W),
município de Novo Gama, GO. Com uma área de 582,3 ha, a fazenda
mantém fitofisionomias típicas do Cerrado como matas de galeria,
cerrado sensu strictu e campos em bom estado de conservação. O
clima é sazonal com duas estações bem definidas: inverno seco que
compreende o período de abril a setembro e verão chuvoso de outubro
a março (Eiten 1972). A precipitação média anual fica entre 1.500 a
1.700 mm (Nimer 1989).
As coletas foram realizadas por duas pessoas, sendo adotadas
duas noites consecutivas a cada semana entre os meses de abril de
2006 a fevereiro de 2007, totalizando 94 dias de campo. O método
utilizado foi o de busca ativa (Crump & Scott 1994), entre as 18:00
e 5:00 h em duas áreas brejosas, um fragmento de mata de galeria
e três lagoas. Na primeira noite de cada semana foram vistoriadas
duas lagoas e uma das áreas brejosas, e na segunda noite as demais
áreas. Procurou-se manter esforços de coleta próximos para cada
área estudada.
Os animais coletados foram acondicionados separadamente em
sacos plásticos, cada um contendo uma etiqueta de identificação. No
momento do encontro foram tomadas algumas informações como
hábitat, se o animal estava em atividade de vocalização, horário,
substrato utilizado, estrato predominante da vegetação (herbáceo,
arbóreo, arbustivo, etc.), característica do dossel (aberto, intermediário ou fechado), altura de empoleiramento, distância até o corpo
de água mais próximo e velocidade da água (corpo d’água lêntico
ou lótico).
Depois de coletados, os animais foram sacrificados com injeção
de lidocaína 2%. A massa foi mensurada com o auxílio de um dinamômetro (precisão de 0,5 g) e 21 medidas (Figura 1) foram tomadas com
um paquímetro digital (precisão de 0,01 mm): CRC (comprimento
rostro-cloacal); largura e altura do corpo; comprimento, largura e
altura da cabeça; diâmetro do tímpano e do olho; distâncias interocular, olho-narina e inter-nasal; comprimentos e larguras do braço,
antebraço, coxa e perna e comprimentos da mão e do pé. Todas as
medidas de estruturas pares foram tomadas do lado direito do corpo
do animal. Todos os animais coletados foram depositados na coleção
Herpetológica da UNB (CHUNB).
Após serem medidos, os animais foram devidamente etiquetados,
fixados em formalina 10% e conservados em álcool 70%. A condição
reprodutiva (CR) dos animais foi verificada analisando-se as gônadas
(fêmeas) e o saco vocal (machos), sendo atribuídas para cada sexo
três classes: para as fêmeas, classe I – ovidutos desenovelados com
tamanhos reduzidos e ovários pouco desenvolvidos, classe II – os
ovidutos estão parcialmente enovelados e os ovários parcialmente
desenvolvidos e classe III – os ovidutos são bastante enovelados e
ovários bem desenvolvidos; para os machos, saco vocal reduzido
(SVR) – não desenvolvido, intermediário (SVI) – parcialmente
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ecologia de Phyllomedusa azurea
DI
DO
N
DIO
D
CC
O
CM
DT
ACA
ACO
C
B
CAB
LAB
CRC
LCA
LB
E
LP
CP
LC
X
LC
X
CC
PE
C
Figura 1. Características morfológicas de Phyllomedusa azurea do município de Novo Gama, GO, Brasil. CC, comprimento da cabeça; ACA, altura da cabeça;
LCA, largura da cabeça; DON, distância olho-narina; DIO, distância interocular; DO, diâmetro do olho; DI, distância internasal; DT, Diâmetro do tímpano;
CRC, comprimento rostro-cloacal; ACO, altura do corpo; LC, largura do corpo; LB, largura do braço; CB, comprimento do braço; LAB, largura do ante-braço;
CAB, comprimento do ante-braço; CM, comprimento da mão; LCX, largura da coxa; CCX, comprimento da coxa; LPE, largura da perna; CPE, comprimento
da perna; CP, comprimento do pé.
Figure 1. Morphological characteristics for Phyllomedusa azurea from the municipality of Novo Gama, GO, Brazil. CC, head length; ACA, head height; ACL,
head width; DON, eye-nostril distance; DIO, interocular distance, DO, eye diameter; DI, internasal distance; DT, tympanum diameter; CRC, snout-vent length;
ACO, body height; LC, body width, LB, arm width, CB, arm length; LAB, forearm width; CAB, forearm length, CM, hand length; LCX, thigh width; CCX,
thigh length; LPE, leg width; CPE, leg length; CP, foot length.
desenvolvido e evidente (SVE) – bem desenvolvido. Os animais
considerados potencialmente reprodutivos foram os de classe III
(fêmeas) e SVE (machos) (Mesquita et al. 2004).
Em laboratório, os estômagos foram retirados e abertos e os
seus conteúdos analisados sob microscópio estereoscópico. Os itens
encontrados foram identificados com o auxílio de bibliografia especializada (Buzzi 2002), até o nível de ordem. As presas foram contadas
e, aquelas encontradas inteiras, medidas com paquímetro, quanto ao
maior comprimento e largura, para estimar seus volumes através da
fórmula do volume do elipsóide (Magnusson et al. 2003):
Volume = (π.comprimento.largura²)/6
(1)
Um índice de valor de importância (IVI) foi calculado para verificar o quanto cada item alimentar participa na dieta de Phyllomedusa
azurea, através da seguinte equação (Gadsden & Palácios-Orona
1997):
IVI = (N%+V%)/2
(2)
onde N é o número e V o volume de presas em cada categoria de item
alimentar, todos em porcentagem.
As amplitudes de nicho alimentar (B) para machos e fêmeas
foram calculadas separadamente utilizando o índice de diversidade
de ­Simpson (1949). O mesmo índice foi adotado no cálculo das
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amplitudes de nicho espacial (hábitat, substrato e altura de empoleiramento) e temporal (períodos do ano e horários) e, nestes casos, os
dados de machos e fêmeas foram agrupados.
Todas as variáveis morfométricas e as dimensões das presas foram
log10- transformadas para aproximar a amostra de uma distribuição
normal e reduzir os efeitos de escala. Variáveis tamanho-ajustadas
(resíduos) foram geradas por meio de regressões lineares simples entre
o CRC e cada variável tomada. Diferenças no tamanho e na forma
de machos e fêmeas de P. azurea foram inicialmente investigadas
por uma análise de componentes principais (ACP) das variáveis
tamanho-ajustadas (Tabachnick & Fidell 2000). Os tamanhos dos
corpos (CRC) foram então comparados entre os sexos por análise de
variância (ANOVA) e a massa por análise de covariância (ANCOVA),
tomando por co-variável o CRC.
As proporções numéricas e volumétricas com que as categorias de
presas foram utilizadas por cada sexo foram comparadas pelo teste de
Kolmogorov-Smirnov e a preferência por locais com corpos d’água
lênticos ou lóticos pelo teste de G com correção de Yates (Ayres et al.
2007). A análise de Correlação Canônica entre dois grupos de variáveis (comprimento e largura máximos de presas vs. comprimento,
largura e altura da cabeça) foi aplicada para investigar as relações
entre as dimensões das presas e as medidas da cabeça. Diferenças
intersexuais com relação à posição vertical (altura de empoleiramento)
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
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Freitas, E.B. et al.
e distância do corpo d’água mais próximo foram testadas por análise
de variância (ANOVA) (Zar 1999, Hill & Lewicki 2007).
As análises estatísticas foram realizadas nos softwares Systat
12.0 (Wilkinson 1990) e BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007), com nível
de significância de 5%.
Resultados
Foram coletados 56 espécimes de Phyllomedusa azurea
(48 ­machos e 8 fêmeas). Um resumo dos dados morfométricos está
disponível na Tabela 1. Machos e fêmeas diferiram em tamanho
(CRC) (F1,54 = 51,543, P < 0,0001, N = 56) e massa (ANCOVA,
F1,53 = 27,060, P < 0,0001, N = 56), com as fêmeas sendo maiores e
mais pesadas (Tabela 1). Os resultados da análise dos componentes
principais (ACP) mostraram diferenças adicionais (Tabela 2, Figura
2), porém os dois primeiros componentes acumularam menos de 40%
da variação da análise. O primeiro componente principal está relacionado com a largura do antebraço, da perna e da cabeça (­Tabela 2). Já
o segundo componente relaciona-se com o comprimento do pé e da
coxa (Tabelas 1 e 2; Figura 2).
Phyllomedusa azurea foi encontrada principalmente em área
brejosa (91%) com predomínio do estrato herbáceo (91%) e com
característica de dossel aberto (61%). Os substratos mais utilizados
foram arbustos (45%) e árvores (34%), onde foram observadas desde
o solo até 2,5 m de altura, com predominância entre 0,5 e 1,0 m (39%)
(Figura 3). Não foram verificas diferenças entre as alturas de empoleiramento adotadas por cada um dos sexos (ANOVA, F1, 52 = 0,441,
P = 0,509, N = 56) e nem para as distâncias até os corpos d’água mais
próximos (ANOVA, F1,54 = 0,252, P = 0,617, N = 56). Os espécimes
foram observados em locais que normalmente não excediam 5,0 m
do corpo d’água mais próximo, sendo mais comuns em locais com
até 0,50 m da margem (Figura 4). Quanto à velocidade da água nas
proximidades em que os animais foram encontrados, 79% dos indivíduos foram observados em locais com corpos d’água lênticos. Machos
e fêmeas não diferem com relação à ocupação de ambientes lênticos
ou lóticos (G = 0,6748, g.l. = 1, P = 0,4114) (Figura 5). A amplitude
do nicho espacial referente ao tipo de hábitat, substrato e altura de
empoleiramento foram respectivamente: 1,20; 2,91 e 3,83.
Os indivíduos foram observados entre os meses de setembro
de 2006 a fevereiro de 2007, sendo mais freqüentes nos meses de
setembro e outubro, cujas médias de precipitação foram de 40,3 e
526,4 mm, de umidade relativa 49 e 80% e de temperatura 20 e
21.2 °C, respectivamente (Figura 6). Os horários de encontro variaram
das 19:50 às 4:20 h, sendo mais freqüentes entre as 20:00 e 21:00 h
(36%; Figura 7). As amplitudes de nicho temporal estimadas para
períodos do ano e horários foram 4,68 e 4,92, respectivamente. Dos
56 espécimes coletados 54% estavam vocalizando, 32% parados e
8% em amplexo.
Foram analisados 56 estômagos de P. azurea (48 machos e
oito fêmeas) dos quais cinco estavam vazios e quatro em processo
avançado de digestão. Os espécimes utilizaram 11 categorias de
itens alimentares, tendo sido verificado também material vegetal e
detritos, que consistiram de pequenos grânulos de minerais como
Tabela 1. Medidas morfométricas de machos e fêmeas de Phyllomedusa azurea do município de Novo Gama, GO, Brasil. Medidas lineares são apresentadas
em milímetros (mm) e a massa em gramas (g).
Table 1. Morphometric measurements of male and female of Phyllomedusa azurea from the municipality of Novo Gama, GO, Brazil. Linear measurements
are given in millimeters (mm) and weight in grams (g).
Medidas morfométricas
Massa
Comprimento rosto-cloacal
Largura do corpo
Altura do corpo
Comprimento da cabeça
Largura da cabeça
Altura da cabeça
Diâmetro do tímpano
Distância interocular
Distância olho-narina
Diâmetro do olho
Distância internasal
Comprimento do braço
Largura do braço
Comprimento do antebraço
Largura do antebraço
Comprimento da mão
Comprimento da coxa
Largura da coxa
Comprimento da perna
Largura da perna
Comprimento do pé
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Phyllomedusa azurea (N = 56)
Machos (N = 48)
_
x ± dp
min-max
2,49 ± 0,41
1,80-3,70
36,45 ± 2,06
32,99-41,70
7,99 ± 2,26
2,77-13,59
6,53 ± 1,23
3,74-9,05
13,00 ± 1,92
3,29-16,70
10,71 ± 1,06
7,24-14,11
6,74 ± 1,54
3,95-12,06
1,86 ± 0,36
1,02-2,75
5,99 ± 0,90
1,49-7,43
2,59 ± 0,31
1,76-3,31
3,73 ± 0,68
1,44-5,29
3,16 ± 0,36
2,25-3,83
7,86 ± 1,29
2,64-9,61
1,65 ± 0,36
0,90-2,60
8,99 ± 0,79
7,22-10,53
2,50 ± 0,54
1,04-3,80
8,52 ± 1,24
2,24-10,51
12,49 ± 1,50
9,36-15,75
3,22 ± 0,73
1,36-4,90
14,05 ± 1,35
10,29-17,09
2,48 ± 0,54
1,11-3,39
22,01 ± 1,39
18,29-25,14
_
x ± dp
4,49 ± 0,74
42,33 ± 1,85
13,68 ± 3,17
8,64 ± 2,19
14,88 ± 1,54
11,98 ± 0,46
6,92 ± 1,21
2,14 ± 0,40
7,20 ± 0,54
3,02 ± 0,24
4,09 ± 0,65
3,45 ± 0,40
9,40 ± 1,02
1,56 ± 0,38
10,47 ± 0,67
2,37 ± 0,49
9,61 ± 0,75
14,42 ± 0,82
3,47 ± 0,67
16,45 ± 1,26
2,89 ± 0,37
24,03 ± 1,13
Fêmeas (N = 8)
min-max
3,80-6,00
39,56-44,67
7,55-17,54
6,10-11,87
12,59-16,84
11,20-12,45
4,92-8,56
1,48-2,88
6,52-8,13
2,61-3,33
3,23-4,84
2,62-3,80
7,66-10,66
1,02-2,11
9,65-11,79
1,27-2,83
8,56-10,68
13,39-15,80
2,09-4,22
14,45-17,62
2,38-3,43
21,78-25,53
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
105
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ecologia de Phyllomedusa azurea
MF
M
M
M
–2
M
M
M MM MM
M
M
M
M
M
M
Distância (m)
M
Fêmeas
M
–3
–3
–2
–1
0
1
2
Fator 1
Figura 2. Escores dos fatores para CPI e CPII das variáveis morfológicas
tamanho ajustadas para machos (M) e fêmeas(F) de Phyllomedusa azurea
do município de Novo Gama, GO, Brasil.
Figure 2. The PC I and PC II factor scores for the size-adjusted morphological variables for male (M) and female (F) for Phyllomedusa azurea from the
municipality of Novo Gama, GO, Brazil.
Frequência das observações (%)
0
F
4,51-5,00
MM
20
4,01-4,50
M
F
–1
M
40
3,51-4,00
0
M
MMF
MM
M
MM
F
M
F
3,01-3,50
M
M
M
M
2,51-3,00
M
60
2,01-2,50
M
100
80
60
40
Machos
Figura 4. Frequência relativa das observações de machos e fêmeas de
­Phyllomedusa azurea com relação à distância do corpo dágua mais próximo,
no município de Novo Gama, GO, Brasil.
Figure 4. Relative frequency of observations of male and female of
­Phyllomedusa azurea in relation distance from the nearnest water body from
the municipality of Novo Gama, GO, Brazil.
Frequência das observações (%)
Fator 2
1
F
M
F
1,51-2,00
MM
1,01-1,50
M
M
80
0,51-1,00
M
2
100
0,00-0,50
M
Frequência das observações (%)
3
100
80
60
40
20
0
Lêntico
Lótico
Ambiente
20
Machos
0
0,00-0,50
0,51-1,00
1,01,1,50
1,51-2,00
2,01-2,50
Altura de empoleiramento (m)
Fêmeas
Machos
Figura 3. Frequência relativa das observações de machos e fêmeas de
­Phyllomedusa azurea com relação à altura de empoleiramento na vegetação,
no município de Novo Gama, GO, Brasil.
Figure 3. Relative frequency of observations of male and female of
­Phyllomedusa azurea in relation to perch height on the vegetation from the
municipality of Novo Gama, GO, Brazil.
areia e pedras (Tabela 3). A dieta de machos e fêmeas constituiu-se
respectivamente de 11 e três categorias de itens alimentares (Tabela 3).
As categorias mais freqüentes foram, para os machos, material vegetal
(38%) e Araneae (25%) e, para as fêmeas, material vegetal (75%),
Hymenoptera e Orthoptera (ambos com 13%) (Tabela 3).
Foram observadas diferenças significativas nas proporções numéricas em que as categorias de presas foram utilizadas por machos (m)
e fêmeas (f) (Kolmogorv-Smirnov, Dmax = 0,7677, g.l. = 2, P < 0,0001;
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
Fêmeas
Figura 5. Freqüência relativa das observações de Phyllomedusa azurea com
relação à velocidade da água, no município de Novo Gama, GO.
Figure 5. Relative frequency of observations of Phyllomedusa azurea in
relation the speed of the water from the municipality of Novo Gama, GO,
Brazil.
Bm = 4,03 e Bf = 1,80 ). Os machos ingeriram maiores proporções
de Araneae (43%) e as fêmeas de Hymenoptera (67%) (Tabela 3).
O volume consumido para cada categoria também diferiu entre os
sexos (Kolmogorv-Smirnov, Dmax = 0,8788, g.l. = 2, P < 0,0001;
Bm = 3,92 e Bf = 1,16), com os machos consumindo maiores volumes
de ­Araneae (43%) e as fêmeas de Orthoptera (93%) (Tabela 3). Os
itens mais importantes (IVI) para machos foram Araneae (43%) e para
as fêmeas Orthoptera (63%) (Tabela 3). Não foi observada relação
entre as medidas da cabeça e as dimensões das presas utilizadas por
P. azurea (Tabela 4).
Um resumo das condições reprodutivas de machos e fêmeas de
Phyllomedusa azurea por classe de tamanho bem como dos volumes
dos testículos encontra-se nas Tabelas 5 e 6. O comprimento rosto
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
106
Freitas, E.B. et al.
Tabela 2. Escores dos cinco primeiros componentes principais das variáveis morfológicas tamanho- ajustadas de machos e fêmeas de Phyllomedusa azurea
do município de Novo Gama, GO, Brasil. Valores mais significativos encontram-se em negrito.
Table 2. First five principal component scores for the size-adjusted morphological variables of male and female of Phyllomedusa azurea from Novo Gama,
GO, Brazil. Most significant values are in bold.
Variáveis
Altura do corpo
Largura do corpo
Altura da cabeça
Largura da cabeça
Comprimento da cabeça
Diâmetro do tímpano
Distância interocular
Distância olho-narina
Diâmetro do olho
Distância internasal
Largura do braço
Largura do antebraço
Comprimento do braço
Comprimento do antebraço
Comprimento da mão
Largura da coxa
Largura da perna
Comprimento da coxa
Comprimento da perna
Comprimento do pé
Componentes principais
1
2
3
0,408
–0,477
–0,242
0,553
–0,237
–0,361
0,361
–0,425
0,045
0,656
–0,330
0,036
–0,021
0,011
–0,697
0,395
0,333
0,090
0,574
–0,235
–0,139
0,206
0,242
–0,382
0,362
0,031
0,175
0,485
0,217
–0,069
0,564
0,024
0,456
0,743
–0,154
0,269
0,291
0,391
–0,023
0,419
–0,014
–0,604
0,097
0,305
0,167
0,593
–0,318
0,046
0,659
–0,075
0,315
0,437
0,601
0,014
0,520
0,447
–0,195
0,388
0,617
–0,041
Variância explicada pelos componentes
4,464
2,165
1,701
Porcentagem de variância explicada
22,322
10,827
8,503
cloacal (CRC) variou de 32,99 a 41,70 mm em machos e o menor
indivíduo reprodutivo apresentou 34,64 mm. Para as fêmeas, o CRC
variou de 39,56 a 44,67 mm e o menor indivíduo reprodutivo apresentou 40,33 mm.
Discussão
Os espécimes de Phyllomedusa azurea foram observados nos
meses com maiores temperatura e umidade relativa do ar, ocupando
principalmente as áreas abertas e brejosas com predomínio de vegetação herbácea. Provavelmente a dependência da água por esta espécie
seja alta, e os locais escolhidos pelas mesmas, bem como o período
no qual são mais avistadas, possam reduzir o risco de dessecação dos
adultos bem como dos ovos, que são colocados sobre a vegetação
marginal. Fatores como a umidade e a temperatura, são fortemente
influenciados pelos regimes pluviométricos, sendo estes apontados
como os principais fatores abióticos que interferem na atividade
reprodutiva dos anuros de regiões tropicais (Duellman & Trueb
1994). A área presentemente estudada apresenta regime sazonal de
chuvas, e a maioria das 28 espécies de anuros observadas (dados não
publicados), incluindo P. azurea, estão reprodutivamente ativas no
período de maior precipitação, corroborando com as informações de
Haddad & Sazima (1992) sobre a atividade de anfíbios em ambientes
com essas características.
http://www.biotaneotropica.org.br
4
0,045
0,301
0,474
–0,281
–0,454
0,328
0,225
–0,203
0,491
0,060
–0,217
–0,295
0,117
0,285
0,174
–0,383
–0,180
0,086
–0,129
–0,151
5
–0,447
0,108
–0,248
–0,235
0,133
–0,206
0,424
–0,045
0,400
–0,625
0,126
0,218
–0,267
0,177
0,031
0,157
–0,078
0,188
0,102
–0,091
1,533
1,373
7,665
6,865
Os machos de P. azurea apresentaram padrão reprodutivo
prolongado, segundo a classificação de Wells (1977), tendo sido
observados vocalizando durante seis meses consecutivos (setembro
a fevereiro). Segundo o autor, este padrão é caracterizado ainda pela
chegada assincrônica de machos e fêmeas aos sítios reprodutivos.
Esse mesmo padrão reprodutivo foi verificado em outras localidades
como: Morrinhos, GO (setembro a abril; Borges & Juliano 2007),
Serra da Bodoquena, MS (outubro a maio; Rodrigues et al. 2007),
Corumbá, MS (dezembro a março; Ávila & Ferreira 2004) e Alexânia,
GO (setembro a janeiro; Rocha 2005). De modo geral as estratégias
reprodutivas em anfíbios anuros derivam de uma combinação de
caracteres morfológicos, fisiológicos e comportamentais, adaptados
a certas condições ambientais (Pombal 1995).
A atividade noturna de P. azurea foi concentrada principalmente
no primeiro período da noite, entre as 20:00 e 21:00 h. É possível que
as temperaturas nesse período sejam mais favoráveis à atividade de
vocalização de algumas espécies, como sugerido por Pombal (1997)
para Physalaemus cuvieri e também por De-Carvalho (2008) para
Leptodactylus fuscus e Leptodactylus mystacinus. Pombal (1997)
acrescenta ainda que as fêmeas aptas à reprodução possam ser beneficiadas se os encontros com os machos ocorrerem no início da noite,
pois assim teriam maior tempo para desovar reduzindo as chances de
predadores visualmente orientados encontrarem e predarem o casal
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
107
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
30
15
20
10
10
5
0
0
abr. maio jun. jul. ago. set. out. nov. dez. jan. fev.
Meses de coleta
Figura 6. Valores mensais das variáveis climáticas, tomadas na estação meteorológica mais próxima (Brasília) da Fazenda Porta do Céu, Novo Gama,
GO entre abril 2006 e fevereiro de 2007. (-▲-) precipitação (-■-) umidade
relativa do ar, (-o-) Temperatura mínima (-+-) média, (---) máxima e as barras
representam as freqüências relativas mensais de Phyllomedusa azurea.
Figure 6. Monthly values for climatic variables, obtained from the meteorological station (Brasília) nearest to the study site in Novo Gama, GO between
April, 2006, and February, 2007: precipitation (-▲-); relative humidity (-■-);
minimum (---), mean (––) and maximum (-♦-) temperatures. The bars represent
the relative monthly frequencies of Phyllomedusa azurea.
100
80
60
40
20
0
04:00-04:59
20
40
03:00-03:59
25
02:00-02:59
50
01:00-01:59
30
00:00-00:59
60
23:00-23:59
Frequência das observações (%)
0
22:00-22:59
20
10
21:00-21:59
30
20:00-20:59
50
40
19:00-19:59
60
18:00-18:59
70
em amplexo. A segunda metade da noite muitas vezes corresponde ao
período de forrageamento (Haddad 1991) e a queda de temperatura
pode também restringir a atividade dos indivíduos (Pombal 1997).
As áreas abertas e brejosas da área estudada formam ambientes
relativamente simples com pouca estratificação da vegetação. Nestes
locais, arbustos e árvores foram os principais sítios de vocalização
utilizados por P. azurea. Ambientes como estes, pouco diversificados,
restringem o número de possíveis sítios de vocalização e de oviposição. Segundo Rossa-Feres & Jim (2001) a baixa complexidade
estrutural pode constituir um fator limitante na diferenciação dos
sítios de vocalização. Provavelmente na área de estudo, ambientes
brejosos e com vegetação herbácea sejam os que mais favoreçam a
Frequência das observações (%)
550
500
450
400
350
300
250
200
150
100
50
0
Temperatura (°C)
Umidade relativa (%)
90
80
Precipitação (mm)
Ecologia de Phyllomedusa azurea
Horário da coleta
Figure 7. Freqüência relativa do período de atividade de Phyllomedusa azurea
do município de Novo Gama, GO, Brasil.
Figure 7. Relative frequency of activity period in Phyllomedusa azurea from
the municipality of Novo Gama, GO, Brazil.
Tabela 3. Dieta de machos e fêmeas de Phyllomedusa azurea do município de Novo Gama, GO, Brasil. Freqüência (F) é o número de espécimes contendo um
tipo de presa particular, (V) é o volume e (N) o número daquele tipo de presa.
Table 3. Diet of male and female of Phyllomedusa azurea from the municipality of Novo Gama, GO, Brazil. Frequency (F) is the number of specimens containing a particular prey type, (V) is the volume, and (N) is the number of prey type.
Categoria de presas
Araneae
Blattaria
Coleoptera
Crustacea
Diptera
Hemiptera
Hymenoptera
Isoptera
Lepidoptera
Orthoptera
Psocoptera
Material vegetal
Digestão avançada
Estômagos vazios
Total
B
N
2
1
3
-
N(%)
67
33
1,80
F
1
1
6
1
2
8
- Fêmeas N = 8
F(%) V(mm3) V(%)
13
2,06
7
13
26,36
93
75
28,42
- 1,16
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
IVI
37
63
36
- N
29
1
6
1
14
1
2
5
2
6
1
68
- N(%)
43
1
9
1
21
1
3
7
3
9
1
4,03
Machos N = 48
F
F(%) V(mm3)
20
25
222,49
1
1
91,86
6
8
58,29
1
1
25,27
7
9
0,15
1
1
52,62
2
3
2,14
2
3
13,74
2
3
6
8
45,75
1
1
30
38
3
3
79
512,32
- - V(%) IVI
43
43
18
18
11
10
5
3
0,02 10,51
10
5,5
0,41 1,70
3
5
1,5
9
9
0,5
3,92
- http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
108
Freitas, E.B. et al.
Tabela 4. Correlação canônica entre as dimensões das presas e da cabeça de
Phyllomedusa azurea do município de Novo Gama, GO, Brasil.
Table 4. Canonical correlation between prey size and head dimensions of
Phyllomedusa azurea from the municipality of Novo Gama, GO, Brazil.
Phyllomedusa azurea (N = 56)
Coeficientes canônicos
2a variável
Medidas da cabeça
1a variável
canônica
canônica
Comprimento
–0,80
0,59
Largura
0,46
0,85
Altura
0,47
–0,10
Medidas das presas
Maior comprimento
0,23
0,97
Maior largura
0,74
0,66
P
Variáveis canônicas
Correlação
c2
canônica
I
0,49
10,63
0,10
II
0,39
4,05
0,13
Tabela 5. Porcentagem de fêmeas de Phyllomedusa azurea coletadas no
município de Novo Gama, GO, de diferentes categorias de comprimento
rostro-cloacal (CRC) em diferentes estágios reprodutivos, determinados
pelo desenvolvimento do oviduto. I – ovidutos desenovelados com tamanhos
reduzidos e ovários pouco desenvolvidos, II – os ovidutos estão parcialmente
enovelados e os ovários parcialmente desenvolvidos, III – os ovidutos bastante
enovelados e ovários bem desenvolvidos.
Table 5. Percentage of female Phyllomedusa azurea from the municipality
of Novo Gama, GO relative to the condition of the ovary and oviduct, by
snout-vent length (SVL) in different reproductive stages, determined by the
development of the oviduct. I - unconvoluted oviduct with reduced sizes and
ovaries little developed, II - the oviduct are partly convoluted and ovaries
partially developed, III - the oviduct is very convoluted and ovaries very
developed.
CRC (mm)
I
II
III
39,56-41,26
-
-
2 (25,0%)
41,27-42,97
1 (12,5%)
2 (25,0%)
-
42,98-44,68
-
2 (25,0%)
1 (12,5%)
Tabela 6. Porcentagem de machos de Phyllomedusa azurea do município de Novo Gama, GO, relacionado à condição do saco vocal, com média (desvio padrão)
do volume dos testículos, pelo comprimento rostro-cloacal (CRC). SVR, saco vocal reduzido; SVI, saco vocal intermediário; SVE, saco vocal evidente.
Table 6. Percentage of male Phyllomedusa azurea from the municipality of Novo Gama, GO relative to the condition of the vocal sac, with mean (standard
deviation) of testes volume, by snout-vent length (SVL). SVR, reduced vocal sac; SVI, intermediary vocal sac; SVE, evident vocal sac.
CRC (mm)
SVR
32,99-35,89
35,90-38,80
38,81-41,71
5 (10,4%)
7 (14,6%)
2 (4,2%)
Estado do saco vocal
SVI
14 (29,2%)
10 (20,8%)
5 (10,4%)
reprodução e permanência dessa espécie. Trabalhos realizados com
Phyllomedusa azurea (ou P. hypochondrialis antes da revalidação
para as áreas de Cerrado do Brasil Central e de influência do Pantanal
por Caramaschi 2006) relatam a presença dessa espécie em locais
com características semelhantes às presentemente registradas e/ou
utilizando substratos similares (Bastos et al. 2003, Ávila & Ferreira
2004, Borges & Juliano 2007, Rodrigues et al. 2007). Outras espécies
do gênero Phyllomedusa são também comumente encontradas nestas
condições como P. tetraploidea (Bernarde & Anjos 1999), P. distincta
(Pombal 1997) e P. tomopterna (Bernarde et al. 1999).
Características morfológicas e comportamentais de P. azurea
podem também contribuir para a escolha de determinados sítios
dentre outros disponíveis na área. Segundo Caramaschi (1981) a
utilização de determinados substratos pode ser limitada pela morfologia e tamanho das espécies. Phyllomedusa azurea bem como
outras espécies do gênero possuem alguns de seus dedos oponíveis
(Caramaschi 2006), adaptação essa que possibilita a utilização de
galhos finos como poleiros.
A preferência por substratos arbóreos e arbustivos verificados
para P. azurea na área estudada está também relacionada ao modo
reprodutivo, que envolve a deposição de ovos sobre a vegetação
marginal de corpos d’água, onde ocorre o início do desenvolvimento
dos embriões. Segundo Zug et al. (2001) os representantes do gênero
Phyllomedusa depositam em torno de 100 a 150 ovos em folhas e
ramos pendentes sobre a água, com os girinos aí formados terminando
seu desenvolvimento nos corpos d´água.
A ocorrência de ovos e girinos de P. azurea em ambientes distintos
pode expor os indivíduos em desenvolvimento a diferentes tipos de
predadores. Na área estudada foi observada a predação de um ninho
desta espécie por percevejo. Segundo Duellman & Trueb (1994) ovos
http://www.biotaneotropica.org.br
SVE
3 (6,3%)
2 (4,2%)
-
Volume dos testículos (mm³)
Esquerdo
Direito
media ± dp
media ± dp
1,70 ± 0,69
2,17 ± 0,73
2,05 ± 0,79
2,53 ± 1,29
2,29 ± 0,77
2,20 ± 1,21
que são colocados suspensos na vegetação acabam ficando expostos
a predadores que normalmente não ocorrem na água, servindo como
fonte de energia de alto teor protéico para muitos predadores. Em estudo realizado com Phyllomedusa tarsius, P. tomopterna e P. bicolor,
foi verificado que os principais predadores de ovos dessas espécies
são besouros, moscas e mamíferos (Neckel-Oliveira & Wachlevski
2004). Já nos ambientes aquáticos peixes, larvas de libélulas, aranhas
e baratas d’água podem representar predadores dos girinos e as vezes
de adultos dos anfíbios (Hero et al. 2001, Toledo 2003, 2005, Menin
et al. 2005, Sawaya et al. 2008).
Além de substratos para a postura de ovos, arbustos e árvores
foram utilizados por Phyllomedusa azurea como sítios de vocalização semelhante ao observado para esta espécie por Rodrigues et al.
(2007) na Serra da Bodoquena, MS, por Borges & Juliano (2007) em
Morrinhos, GO e por Rocha (2005) em Alexânia, GO. Este último
autor relata inclusive a presença de machos de P. azurea vocalizando
em alturas de até 2,5 m, semelhante aos registros obtidos para alguns
machos no presente trabalho.
Nenhum tipo de relação foi verificado entre o tamanho da cabeça
e o das presas consumidas por P. azurea, embora a capacidade de
abertura da boca e o tamanho do corpo já tenham sido apontados por
Strussman et al. (1984) como importantes na seleção de tamanhos
adequados de presas. Tradicionalmente os anuros são descritos como
predadores generalistas, com comportamento oportunista de forrageamento (Duellman & Trueb 1994), sendo suas dietas constituídas
predominantemente de artrópodes e refletindo a relativa abundância
de presas no ambiente (Hirai & Matsui 1999). Representantes do
gênero Phyllomedusa utilizam estratégias do tipo “senta-e-espera”,
como relatado para P. burmeisteri (Bertoluci 2002).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
109
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ecologia de Phyllomedusa azurea
Phyllomedusa azurea teve sua dieta constituída por onze itens
alimentares, incluindo artrópodes e material vegetal, apontando para
um provável padrão generalista. Porém ao se analisar separadamente
os sexos, as fêmeas tiveram sua dieta bem restrita, tendo Orthoptera
como o principal item. Provavelmente esse recurso, dentre todas as
categorias de presas consumidas por P. azurea, forneça maior retorno
energético para as fêmeas, porém o número de estômagos analisados
para indivíduos deste sexo impossibilita generalizações. Com relação
à ingestão de material vegetal, Anderson & Marthis (1999) sugerem
que a mesma acontece de forma acidental quando há captura de presas
sobre o substrato, mas que esse material contribuiria com uma parcela
nutricional na dieta e serviria ainda como fonte extra de absorção
de água pelo organismo para prevenir a dessecação. Já Santos et al.
(2004) sugerem que o material vegetal poderia ser ingerido ativamente
pelos anuros de forma a auxiliar na eliminação de parasitas intestinais
e exoesqueletos de invertebrados.
Alguns indivíduos machos foram encontrados com os estômagos
vazios, o que pode estar relacionado com a reprodução (Van Sluys
& Rocha 1998). É conhecido na literatura que muitos machos de
anuros podem permanecer em jejum durante o período reprodutivo,
já que os mesmos passariam um período prolongado vocalizando em
sítios diferentes daqueles utilizados para forrageamento (Duellman
& Trueb 1994).
A espécie é dimórfica com fêmeas maiores e mais pesadas que os
machos, fato este provavelmente relacionado a um investimento diferenciado na reprodução entre os sexos. O maior tamanho das fêmeas
em relação aos machos corrobora com os resultados obtidos para a
mesma e para outras espécies do gênero (P. sauvagii e P. ­oreades)
em áreas de Cerrado (Brandão 2002, Rodrigues et al. 2007). De
acordo com Shine (1979) e Zug et al. (2001) o dimorfismo sexual em
anuros é comum, sendo as fêmeas em geral maiores que os machos,
podendo apresentar também diferenças em relação a coloração e a
características morfológicas. Maior tamanho em fêmeas é em geral
associado com a produção de ovos e fecundidade das mesmas (Crump
1974, Woolbright 1989). Com relação aos machos, se considerado
o baixo custo investido para a produção de espermatozóides, um
indivíduo pode ter pequeno porte e mesmo assim produzir uma
grande quantidade de gametas. O tamanho dos machos em espécies
que apresentam reprodução de período prolongado, como verificado na espécie deste estudo, pode também ser afetado pelos gastos
energéticos com a vocalização, defesa do território e diferenças na
dieta (Woolbright 1982).
A população de Phyllomedusa azurea estudada apresentou atividade restrita aos meses de maior precipitação e umidade, padrão
normalmente observado em espécies do Cerrado. Segundo Brites et al.
(in press) neste bioma, os eventos reprodutivos tendem a ocorrer em
épocas mais restritas do ano, normalmente nos meses mais quentes e
chuvosos quando há a formação de ambientes temporários favoráveis
ao desenvolvimento dos girinos. O padrão reprodutivo foi do tipo
prolongado estendendo-se por vários meses. Como em outras espécies
do gênero, P. azurea foi mais freqüente em locais próximos a corpos
d’água de ambientes abertos e brejosos (e.g., P. oreades, P. ­sauvagii)
(Brandão 2002, Rodrigues et al. 2007), sendo normalmente encontrada vocalizando sobre arbustos. Esses locais constituíram os principais
sítios de vocalização e deposição de ovos de P. azurea, e são também
utilizados por outros representantes do grupo de P. h­ ypochondrialis
(Caramaschi 2006). Ambientes como os anteriormente citados favorecem o comportamento reprodutivo do grupo, que inclui a postura
de ovos em ninhos construídos enrolando ou unindo uma ou mais
folhas, que ficam suspensos sobre os corpos d’água (Cruz 1982,
Caramaschi & Cruz 2002). Ao eclodirem os girinos completam seu
desenvolvimento na água (Bastos et al. 2003). Dessa forma a escolha
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
de substratos adequados sobre os corpos d’água é de extrema importância para o sucesso reprodutivo dessa espécie.
Agradecimentos
Agradecemos aos senhores Enrique Sevilla e Geraldo Barbosa
por terem cedido a área da fazenda Porta do Céu para realização
deste trabalho. A todos os colegas que auxiliaram em campo e em
laboratório. Ao amigo Daniel Oliveira Santana pela elaboração da
ilustração utilizada no trabalho. Aos professores Dr. Daniel Oliveira
Mesquita e Dr. Stephen Francis Ferrari e ao amigo Dr. Frederico
Gustavo França pelas críticas e revisão do texto. Ao IBAMA pela
concessão da licença nº 02010.000583/2006-89. As Faculdades Integradas da Terra de Brasília por ter cedido o laboratório e equipamentos
necessários à triagem do material.
Referências Bibliográficas
AYRES, M., AYRES Jr., M., AYRES, D.L. & SANTOS A.A. 2007. Bioestat
5.0. USP, São Paulo.
ANDERSON, M.T. & MARTHIS, A. 1999. Diets of two sympatric neotropical
salamanders, Bolitoglossa mexicana and B. rufescens, with notes on
reproduction for B. rufescens. J. Herpetol. 33(4):601-607.
ÁVILA, R.W. & FERREIRA, V.L. 2004. Richness of species and density of
vocalization of anurans in an urban area of Corumbá, Mato Grosso do
Sul, Brazil. Rev. Bras. Zool. 21(4):887-892.
BASTOS, R.P., MOTTA, J.A.O., LIMA, L.P. & GUIMARÃES, L.D. 2003.
Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia de Goiás. Stylo Gráfica e
Editora, Goiânia.
BERNARDE, P.S. & ANJOS, L. 1999. Distribuição espacial e temporal da
anurofauna no Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil
(Amphibia: Anura). Com. Mus. Cienc. PUCRS, Sér. Zool. 12:127-140.
BERNARDE, P.S., KOKUBUM, M.C.N., MACHADO, R.A. & ANJOS,
L. 1999. Uso de habitats naturais e antrópicos pelos anuros em uma
localidade no Estado de Rondônia, Brasil (Amphibia: Anura). Acta
Amazônica 29(4):555-562.
BERTOLUCI, J. 2002. Pedal luring in the leaf-frog Phyllomedusa burmeisteri
(Anura, Hylidae, Phyllomedusinae). Phyllomedusa 1(2):93-95.
BORGES, F.J.A. & JULIANO, R.F. 2007. Distribuição espacial e temporal
de uma comunidade de anuros do município de Morrinhos, Goiás, Brasil
(Amphibia: Anura). Neotrop. Biol. Conserv. 2(1):21-27.
BRITES, V.L.C., FARIA, R.G., MESQUITA, D.O. & COLLI, G.R. (in press).
The herpetofauna of the Neotropical Savannas. In Unesco-Eolss. (Org.).
Encyclopedia of Life Support Systems - Theme in Tropical Biology and
Natural Resources. Unesco-Eolss, Paris.
BRANDÃO, A.R. 2002. A new specie of Phyllomedusa Wagler, 1830 (Anura:
Hylidae) from Central Brazil. J. Herpetol. 36(4):571-578
BUZZI, Z.J. 2002. Entomologia Didática. 4 ed. Editora UFPR, Curitiba.
CARAMASCHI, U. 1981. Variação estacional, distribuição espacial e
alimentação de populações de Hylideos na represa do Rio Pardo (Botucatu)
(Amphibia, Anura, Hylidae). Dissertação de Mestrado, Instituto de
Biologia da Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
CARAMASCHI, U. 2006. Redefinição do grupo de Phyllomedusa
hypochondrialis, com redescrição de P. megacephala (Miranda-Ribeiro,
1926), revalidação de P. azurea Cope, 1862 e descrição de uma nova
espécie (Amphibia, Anura, Hylidae). Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro
64(2):159-179.
CARAMASCHI, U. & CRUZ, C.A.G. 2002. Phyllomedusa posição
taxonômica, hábitos e biologia (Amphibia, Anura, Hylidae). Phyllomedusa
1(1):5-10.
CRUMP, M.L. 1974. Reproductive strategies in a tropical anuran community.
Misc. Publs Mus. Nat. Hist. Univ. Kans., Lawrence, (61):1-68.
CRUMP, M.L. & SCOTT, N.J.J. 1994. Visual encounter surveys. In Measuring
end monitoring biological diversity: standart methods for amphibians.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
110
Freitas, E.B. et al.
(Heyer, W.R., Donelly, M.A., McDiarmid, R.W., Hayek. L.C. & Foster,
M.S., eds.). Smithsonian Institute Press, Washington, p. 84-92.
CRUZ, C.A.G. 1982. Conceituação de grupo de espécies de Phyllomedusinae
brasileiras com base em caracteres larvários (Amphibia, Anura, Hylidae).
Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 5:147-171.
DE-CARVALHO, C.B., FREITAS, E.B., FARIA, R.G., BATISTA, R.C.
BATISTA, C.C, COELHO, W.A. & BOCCHIGLIERI, A. 2008.
Natural history of Leptodactylus mystacinus and Leptodactylus
fuscus (Anura: Leptodactylidae) in the Cerrado of Central Brazil.
Biota Neotrop. 8:(3) http://www.biotaneotropica.org.br/v8n3/en/
abstract?article+bn01308032008 (último acesso em 04 outubro 2008)
DUELLMAN, W.E. & TRUEB, L. 1994. Biology of Amphibians. Ed. Johns
Hopkins, New York.
DURE, M.I. 1999. Phyllomedusa hypocondrialis. Diet. Herpetol. Rev.
30(2):92.
EITEN, G. 1972. The Cerrado vegetation of Brazil. Bot. Rev.
38(2):201‑341.
ETEROVICK, P.C. & SAZIMA, I. 2004. Anfíbios da Serra do Cipó. Ed. PUC
Minas, Belo Horizonte.
FROST, D.R. 2008. Amphibians Species of The Wolrd 5.1 – an online
reference. American Museum of Natural History. http://research.amnh.
org/herpetology/amphibia/index.php (último acesso em 21 outubro
2008).
GADSDEN, H.E. & PALACIOS-ORONA, L.E. 1997. Seasonal Dietary
Patterns of the Mexican fringe-toed Lizard (Uma paraphygas). J. Herpetol.
31(1):1-9.
HADDAD, C.F.B. 1991. Ecologia reprodutiva de uma comunidade de
anfíbios anuros da Serra do Japi, Sudeste do Brasil. Tese de Doutorado,
Universidade Estadual de Campinas, São Paulo.
HADDAD, C.F.B. & SAZIMA, I. 1992. Anfíbios anuros da Serra do Japi.
In História natural da Serra do Japi: ecologia e preservação de uma área
florestal no Sudeste do Brasil. (L.P.C. Morellato, org.). 1ª. ed. UNICAMP/
FAPESP, São Paulo, p. 188-211.
HERO, J.M., MAGNUSSON, W.E., ROCHA, C.F.D. & CATTERALL, C.P.
2001 Antipredator defenses influence the distribution of amphibian prey
species in the central Amazon rainforest. Biotropica 33(1):131-141
HIRAI, T. & MATSUI, M. 1999. Feeding habits of the pond frog,
Rana nigromaculata, inhabiting rice fields in Kyoto, Japan. Copeia
1999(4):940-947.
HILL, P. & LEWICKI, T. 2007. Statistics Methods and Applications. StatSoft,
Tulsa, Oklahoma.
LUCAS, E.M., BRASILEIRO, C.A., OYAMAGUCHI, H.M. & MARTINS,
M. 2008. The reproductive ecology of Leptodactylus fuscus (Anura,
Leptodactylidae): new data from natural temporary ponds in the
Brazilian Cerrado and a review throughout its distribution. J. Nat. Hist.
42(35‑36):2305-2320.
MENIN, M., RODRIGUES, D.J. & AZEVEDO, C.S. 2005. Predation on
amphibians by spiders (Arachnida, Araneae) in the Neotropical region.
Phyllomedusa 4(1):39-47.
MAGNUSSON, W.E., LIMA, P.A., SILVA, W.A. & ARAÚJO, M.C. 2003.
Use of geometric forms to estimate volume of invertebrates in ecological
studies of dietary overlap. Copeia 2003(1):13-19.
MESQUITA, D.O., COSTA, G.C. & ZATZ, M.G. 2004. Ecological aspects
of the casque-headed frog Aparasphenodon brunoii (Anura, Hylidae) in
a Restinga habitat in southeastern Brasil. Phyllomedusa 3(1):51-59.
NECKEL-OLIVEIRA, S. & WACHLEVSKI, M. 2004. Predation on the
arboreal eggs of three species of Phyllomedusa in Central Amazonian.
J. Herpetol. 38(2):244-248.
NIMER, E. 1989. Climatologia do Brasil. 2 ed. IBGE, Departamento de
Recursos Naturais e Estudos Ambientais, Rio de Janeiro.
POMBAL Jr., J.P. 1995. Biologia reprodutiva da anuros (Amphibia) associados
a uma poça permanente na Serra da Paranapiacaba, sudeste do Brasil.
Rio Claro. Tese de Doutorado, Instituto de Biociências, Universidade
Estadual Paulista, São Paulo.
POMBAL Jr., J.P. 1997. Distribuição espacial e temporal de anuros (Amphibia)
em uma poça permanente na Serra de Paranapiacaba, sudeste do Brasil.
Rev. Bras. Biol. = Bras. J. Biol. 57(4): 583-594.
http://www.biotaneotropica.org.br
POUGH, F.H., ANDREWS, R.H., CADLE, J.E, CRUMP, M.L., SAVITZKY,
A.H. & WELLS, K.D. 2004. Herpetology. 3 ed. Pearson Pretince Hall,
Upper Saddle River, New Jersey.):55-56.
ROCHA, E.B. 2005. Aspectos ecológicos de Phyllomedusa hypochondrialis
em uma área de Cerrado do Brasil Central. Monografia, Faculdades
Integradas da Terra de Brasília, Distrito Federal.
RODRIGUES, D.J., LOPES, F.S & UETANABARO, M. 2003. Padrão
reprodutivo de Elachistocleis bicolor (Anura, Microhylidae) na Serra
da Bodoquena, Mato Grosso do Sul, Brasil. Iheringia, Sér. Zool.
93(4):365-371.
RODRIGUES, D.J., UETANABARO, M. & LOPES, F.S. 2005. Reproductive
patterns of Trachicephalus venulosus (Laurenti, 1768) and Scinax
fuscovarius (Lutz, 1925) from the Cerrado, Central Brazil. J. Nat. Hist.
39(35):3217-3226.
RODRIGUES, D.J., UETANABARO, M. & LOPES, F.S. 2007. Breeding
biology of Phyllomedusa azurea Cope, 1862 and P. sauvagii
Boulenger, 1882 (Anura) from the Cerrado, Central Brazil. J. Nat. Hist.
41(29‑32):1841-1851.
ROSSA-FERES, D.C. & JIM, J. 2001. Similaridade do sítio de vocalização
em uma comunidade de anfíbios anuros na região noroeste do estado de
São Paulo, Brasil. Rev. Bras. Biol. = Bras. J. Biol. 18(2):439-454.
SANTOS, E.M., ALMEIDA, A.V. & VASCONCELOS, S. 2004. Feeding
habits of six anuran (Amphibia: anura) species in a rainforest fragment
in northeaster Brazil. Ilheringa, Sér. Zool. 94(4):433-438.
SAWAYA, R.J., MARQUES, O.A.V. & MARTINS, M. 2008. Composição e
história natural das serpentes de Cerrado de Itirapina, São Paulo, sudeste
do Brasil. Biota Neotrop. 8(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n2/pt/
abstract?article+bn01308022008 (último acesso em 06 outubro 2008).
SHINE, R. 1979. Sexual selection and sexual dimorphism in the Amphibia.
Copeia 1979(2):297-306
SILVA, W.R., GIARETTA, A.A. & FACURE, K.G. 2005. On the natural
history of the South American pepper frog, Leptodactylus labyrinthicus
(Spix, 1824) (Anura: Leptodactylidae). J. Nat. Hist. 39(7):555-566.
SIMPSON, E.H. 1949. Measurement of diversity. Nature 163:1-688. STRÜSSMANN, C., VALE, M.B.R.D., MENEGHINI, M.H. & MAGNUSSON,
W.E. 1984. Diet and foranging mode of Bufo marinus and Leptodactylus
ocellatus. J. Herpetol. 18(2):138-146.
TABACHNICK, B.G. & FIDELL, L.S. 2000. Using multivariate statistics.
4 ed. Allyn & Bacon, New York.
TOLEDO, L.F. 2003. Predation on seven South American anuran species by
water bugs (Belostomatidae). Phyllomedusa 2(2):105-108.
TOLEDO, L.F. 2005. Predation of juvenile and adult anurans by invertebrates:
current knowledge and perspectives. Herpetol. Rev. 36(4):395-400.
VAN SLUYS, M. & ROCHA, C.F.D. 1998. Feeding habitats an microhabitats
utilization by two syntopic Brazilian Amazonian frogs Hyla minuta and
Pseudopaludicula sp. (gr. falcipes). Rev. Bras. Biol. = Bras. J. Biol.
58(4):559-562.
ZAR, J.H. 1999. Biostatistical Analysis. 2 ed. Prentice-Hall, Inc., Upper
Saddle River, New Jersey.
ZUG, G.R., VITT, L.J. & CALDWELL, J.P. 2001. Herpetology: an
introductory biology of amphibians and reptiles. 2 ed. Academic Press,
San Diego.
WELLS, K.D. 1977. The social behavior of anuran amphibians. Anim. Behav.
25(3):666-693.
WILKINSON, L. 1990. SYSTAT: The System for Statistics. Systat Inc.,
Evanston, Illinois.
WOOLBRIGHT, L.L. 1982. Sexual selection and size dimorphism in anuran
amphibia. Am. Nat. 121(1):115-199.
WOOLBRIGHT, L.L. 1989. Sexual dimorphism in Eleutherodactylus coqui:
selection pressures and growth rates. Herpetologica 45(1):68-74.
Recebido em 20/07/08
Versão reformulada recebida em 01/12/08
Publicado em 02/12/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02108042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic coastal zone (~32 °S)
including the description of Diplotheca tricyclica sp. nov.
Marli Bergesch1,3, Clarisse Odebrecht1 & Øjvind Moestrup2
1
Instituto de Oceanografia, Universidade Federal do Rio Grande – FURG
CP 474, CEP 96201-900, Rio Grande, RS, Brasil,
e-mail: [email protected], http://www.furg.br/
2
Biological Institute, University of Copenhagen,
Øster Farimagsgade 2D 1353 Copenhagen K, Denmark,
e-mail: [email protected], http://www.ku.dk/
3
Corresponding author: Marli Bergesch, e-mail: [email protected]
BERGESCH, M., ODEBRECHT, C. & MOESTRUP, Ø. 2008. Loricate Choanoflagellates from the South
Atlantic coastal zone (~32 °S) including the description of Diplotheca tricyclica sp. nov. Biota Neotrop. 8(4):
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008.
Abstract: The biodiversity of marine heterotrophic protists is poorly known in the South Atlantic coastal zone
(~32 °S) especially regarding the nanoflagellates. The presence of loricate choanoflagellates was reported for
the first time in the Patos Lagoon estuary and the adjacent coastal zone. Seventeen species of eleven genera of
loricate choanoflagellates were observed between October 1998 and May 2000 in fixed water samples (lugol’s
solution + glutaraldehyde) in a JEM 100-SX transmission electron microscope. Most species were recorded in
euhaline and mixopolyhaline waters during the spring and summer, none in autumn and a few (four) in winter. The
absence of choanoflagellates at the more sheltered inshore stations is due freshwater influence, and at the beach
station, probably due the strong wave action. The probably cosmopolitan species Pleurasiga minima, Cosmoeca
norvegica, C. ventricosa and Parvicorbicula circularis were present in spring or summer in the estuary channel and
coastal area while Stephanoeca diplocostata which apparently prefers lower temperature, was recorded in winter.
Calotheca alata and Campyloacantha spinifera are mainly temperate species and were present in spring. The new
species Diplotheca tricyclica was recorded at the estuary channel in the summer 1999, in high salinity water.
Keywords: nanoflagellates, taxonomy, heterotrophic protists, south Brazil.
BERGESCH, M., ODEBRECHT, C. & MOESTRUP, Ø. 2008. Choanoflagelados Loricados da zona costeira
do Atlântico Sul (~32 °S) incluindo a descrição de Diplotheca tricyclica sp. nov. Biota Neotrop. 8(4): http://
www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn02208042008.
Resumo: A biodiversidade de protistas heterotróficos é pouco conhecida na zona costeira do Atlântico Sul
(~32 °S), especialmente dos nanoflagelados. No presente estudo, foi registrada pela primeira vez a presença
de coanoflagelados loricados no estuário da Lagoa dos Patos e na zona costeira adjacente. Dezessete espécies
de onze gêneros de coanoflagelados loricados foram observadas em amostras de água fixadas (solução de
lugol + glutaraldeido) coletadas entre outubro de 1998 e maio de 2000, e analisadas em microscópio de transmissão
JEM 100-SX. A maior parte das espécies foi registrada em águas euhalinas e mixopolihalinas durante a primavera
e o verão, nenhuma no outono e poucas (quatro) no inverno. A ausência de coanoflagelados nas estações mais
protegidas deve-se a influência da água doce, e na estação da praia deve-se, provavelmente, a forte ação das
ondas. As espécies, provavelmente cosmopolitas, Pleurasiga minima, Cosmoeca norvegica, C. ventricosa and
Parvicorbicula circularis ocorreram na primavera ou no verão no canal principal do estuário e na área costeira,
enquanto Stephanoeca diplocostata, que aparentemente prefere baixas temperaturas, foi registrada no inverno.
Calotheca alata e Campyloacantha spinifera são principalmente de ambientes temperados e estiveram presentes
na primavera. Uma espécie nova, Diplotheca tricyclica, foi registrada na área do canal principal do estuário, no
verão de 1999, em águas de alta salinidade.
Palavras-chave: nanoflagelados, taxonomia, protistas heterotróficos, sul do Brasil.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
112
Bergesch, M. et al.
Materials and Methods
1. Study area
The Patos Lagoon in southern Brazil (Figure 1) is the world’s
largest choked lagoon with a surface of 10,227 km2 (Asmus 1997).
Choked lagoons are characterized by their high surface area and narrow mouth communicating with coastal waters. The estuary proper
in the south comprises 10% of the lagoon area and presents highly
variable hydrographic characteristics, due to short-term, seasonal and
long-term fluctuations. Under El Niño events in the Pacific Ocean,
http://www.biotaneotropica.org.br
to
s
La
go
Brazil
Pa
The choanoflagellates are important nanoplankters in the cycling
of matter through the microbial loop, as grazers of heterotrophic bacteria and autotrophic picoplankton (Thomsen et al. 1990, Arndt et al.
2000). As consumers, they ingest marine particulate organic carbon
and thus make it available to higher levels of the food web. The loricate choanoflagellates (Family Acanthoecidae) are a relatively well
circumscribed group of heterotrophic, filter-feeding protists found
exclusively in marine and brackish habitats, comprising planktonic
or attached unicellular and colony-forming species (Thomsen et al.
1991, Thomsen & Buck 1991). The species all possess a single
flagellum whose movement is responsible for creating a water current that brings food particles towards the front end of the cell. The
flagellaum is surrounded by a collar of tentacles which serves as a
filter for food particles. The taxonomy of the Acanthoecidae is to a
large extent based on the unique lorica, constructed from silicified
rod-like units. The numerical and dimensional aspects of external
coverings, the type of connections between costal strips, costal strip
morphology, and the position of the protoplast in the lorica, are the
main characteristics for species identification (Leadbeater 1981).
Collar and protoplast morphology are additional important characteristics. The knowledge of choanoflagellate diversity is important
to understand their role in the microbial food web, and the group is
well circumscribed taxonomically in many parts of the world, more
so than any other group of bacteriovores in the marine ecosystems
(Thomsen et al. 1991).
Most studies on choanoflagellates have been conducted in the
Northern Hemisphere (Thomsen et al. 1991, 1995): the North Atlantic
(Leadbeater 1972a, Throndsen 1974), the Indian Ocean (Andaman
Sea) and Indo-Pacific (Thomsen & Boonruag 1983a, Thomsen &
Boonruag 1983b, Thomsen & Moestrup 1983, Thomsen & Boonruag
1984). In the Southern Hemisphere, a striking similarity with the
choanoflagellates of the North Atlantic was reported for New Zealand
waters (Moestrup 1979, Thomsen & Moestrup 1983). In Antarctic
waters the group comprised 10-40% of the total number of living
marine nanoplankton (for a review, see Thomsen et al. 1997). In
contrast, there is lack of information on choanoflagellate presence,
abundance and biodiversity in the Southwest Atlantic. Their small
size, slow sinking rate and delicate lorica structure render these forms
easy to overlook during routine observations on preserved material
(Throndsen 1997).
In southern Brazilian waters, the size structure and composition of phytoplankton have been documented by several authors
(­Odebrecht & Abreu 1997, Odebrecht & Garcia 1997, Bergesch &
Odebrecht 2001, Bergesch et al. 2008) but characterization of the
heterotrophic community is still lacking. Here we present detailed
information on loricate choanoflagellate species composition and
distribution in the South Brazilian coastal waters, and the description
of one new species of the genus Diplotheca (Thomsen & Buck 1991).
Selected electron microscope micrographs are included.
on
Introduction
Atlantic Ocean
31.7
1
2
Patos Lagoon
31.9
3
S.J.Norte
32.1
de
ran
oG
i
R
4
Atlantic Ocean
5
6
7
8
32.3
9
52.2
52.0
51.8
Figure 1. Map of Brazilian coastline showing the sampling stations.
Figura 1. Mapa da área de estudo com os locais de coleta.
freshwater discharge exceeds mean values in southern Brazil, and the
opposite is observed during La Niña phenomena (Berlato & Fontana
2003). The second key factor is wind forcing with SE/SW wind
pushing seawater into the estuary during low fluvial discharge, while
NE wind favors fluvial discharge and causes salinity decrease in the
lower lagoon. Periods of strong freshwater discharge with seawater
intrusion induced by southerly winds cause vertical stratification and
the formation of a saline wedge (Garcia 1997). Thermohaline conditions of the adjacent continental shelf are influenced by the freshwater
outflow from the Patos Lagoon and La Plata River, and by tropical and
subantarctic waters during summer and winter, respectively. Tropical
waters transported by the Brazilian Current are the main outer shelf
and slope waters, while on shelf diluted waters of subtropical and
subantarctic origin prevail in winter and summer, respectively (Ciotti
et al. 1995, Piola et al. 2000, Soares & Möller Jr. 2001).
2. Sampling
Surface water samples were taken monthly between October 1998
and May 2000 at six stations (Figure 1, Table 1), (a) four stations (1-4)
in the Patos Lagoon estuary (Lagoon, Laranjal, Mendanha, Museum),
(b) one station (5) near its mouth in the main channel, (c) one station
(6) at Cassino Beach, and (d) twice (February and October 2000) at
standard depths (Niskin bottle, 5 L) at three stations (7-9) along a
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113
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Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic
Table 1. Geographic location of sampling stations.
Tabela 1. Localização geográfica das estações de amostragem.
Station
(1) Lagoon
(2) Laranjal
(3) Mendanha
(4) Museum
(5) Main Channel
(6) Cassino Beach
(7) Coastal Shelf St.1
(8) Coastal Shelf St.2
(9) Coastal Shelf St.3
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Mean
Max
Mín.
Temperature
20.2
27.8
13.9
20.3
27.9
14.0
19.7
27.6
13.1
19.8
28.0
11.0
20.2
28.0
12.0
20.2
26.0
12.0
23.0
23.3
22.2
22.7
23.7
18.0
23.0
23.3
22.2
transect on the adjacent coastal shelf (Figure 1). Water temperature
(using a thermometer in shallow waters and a CTD Sea Bird on the
continental shelf) and salinity (Yellow Spring 33 SCT or CTD Sea
Bird) were measured at each station.
In the laboratory, one liter of water was prefiltered (20 µm) to
remove larger particles, and the samples were fixed in brown glass
flasks by addition of 10 mL of acidic Lugol’s solution and 10 mL
of 25% glutaraldehyde (Mikroskopie MERCK, 25%) (final concentration 1% Lugol; 0.25% glutaraldehyde) following Jensen (1998).
The fixed samples were left undisturbed to settle in cool and dark
conditions for at least two days before removal of the supernatant.
The concentrated sample was transferred to 60 mL brown flasks
and stored in the dark, under refrigeration (4 °C). It was gently
mixed, one drop transferred to the grids and left to dry, following
the usual whole mount preparation of grids for TEM (Moestrup &
Thomsen 1980). The grids were shadowcast with chromium at an
angle of ­20-30º using an Edwards E12E vacuum evaporator. One to
three grids per sample were examined in a JEM 100-SX transmission electron microscope (TEM). Loricate choanoflagellates were
identified in 21 samples, but broken or incomplete loricas were
present in several others of the 198 analyzed samples (Bergesch
et al. 2008).
For the new species of Diplotheca, light microscope whole
mounts were prepared on coverslips using the upside-down dryhttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
Salinity
3.0
7.0
0.0
6.0
21.3
0.0
12.6
31.5
0.0
18.8
34.0
0.0
22.5
35.0
1.0
31.5
35.7
26.0
35.6
35.6
35.5
35.8
35.9
35.7
35.6
35.6
35.5
Latitude
Longitude
31º 41’ 00’’ S
51º 53’ 30’’ W
31º 43’ 00’’ S
52º 03’ 00’’ W
31º 56’ 30’’ S
52º 05’ 00’’ W
32º 01’ 521’’S
52º 06’ 358’’ W
32º 15’ 00’’ S
52º 06’ 358’’ W
32º 12’ 00’’ S
52º 10’ 00’’ W
33º 28’ 69’’ S
51º 39’ 86’’ W
33º 07’ 940’’ S
51º 04’ 024’’ W
32º 15’ 00’’ S
52º 03’ 00’’ W
mounting technique, which enables the use of immersion oil lenses
(Thomsen & Moestrup 1983). The silicified costae of loricate choanoflagellates are readily visible in this type of preparation which
usually allows for species identification.
Results
Sixteen species of choanoflagellates were identified, and one new
species was described. The local distribution of species is summarized
in Table 2. In addition, the material comprised some incomplete loricae, which could not be identified. The organisms size could usually
but not always be measured because some lorica were incomplete
or partially broken.
Diplotheca tricyclica. Bergesch et Moestrup, sp. nov.
(­Figures 2‑11).
1. Diagnosis
Cell solitary (Figure 2). The lorica is barrel-shaped, ca. 26 µm
long and 13 µm in its widest part, composed of two chambers, one
anterior and the other posterior, with a pedicel (Figures 2-4). The
protoplast is located in the posterior chamber. The flagellum and collar tentacles protrude into the anterior chamber, which is about twice
as long as the posterior chamber. The anterior chamber consists of
nineteen longitudinal and two transverse costae. One series of costal
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114
Bergesch, M. et al.
Table 2. Choanoflagellate species observed in southern Brazilian coastal waters and respective station and season (W = Winter, Sp = Spring, Su = Summer,
Au = Autumn).
Tabela 2. Espécies de coanoflagelados observadas nas águas costeiras do sul do Brasil com a respectiva estação de coleta e estação do ano (Inverno, Primavera,
Verão, Outono).
Species
Acanthocorbis sp.
Calotheca alata
Campyloacantha spinifera
Cosmoeca norvegica
C. subulata
C. aff. ventricosa
Diplotheca tricyclica
Parvicorbicula circularis
Pleurasiga minima
Polyfibula elatensis
Stephanacantha dichotoma
Stephanoeca apheles
S. cupula
S. diplocostata
S. urnula
Stephanoeca sp.
Syndetophyllum pulchellum
Lagoon
● (Wi)
-
Laranjal
-
Mendanha
● (Wi, Sp)
● (Su)
● (Sp)
● (Sp)
● (Sp)
-
strips forms the anterior ring, and another is located in the midregion
of the anterior chamber. The posterior chamber is separated from the
anterior by transverse costae converging at the posterior end. The
structure of the posterior chamber is difficult to see because of the
tightly appressed costae and the presence of the protoplast. The longitudinal costal strips are of three types (Figures 5a-c). The anterior
sets of longitudinal costal strips are also enlarged and an inflated
proximal tip bears a small spine (Figure 5a). The second longitudinal
costal strips are heteropolar and spatulate (7.3 x 1.3 µm), one extremity rod- shaped with enlarged ends, and the other broad and flattened
with a thickened midrib and an elaborate pattern of perforations on
both sides (Figure 5b). The posterior lorica chamber probably has a
third type of costal strip, a broad and flattened heteropolar strip with
a thick midrib approximately 7, 5 µm long (Figure 5c). The apical
transverse costal strips (the anterior ring) have slightly enlarged ends
(7.2 x 0.5 µm, Figure 5d). The pedicel is composed of four costal
strips (5.8 x 0.5 µm) that comprise the fourth type of strip (Figure 5e).
The complete cell (Figure 2) shows at the second transverse costae
(anterior chamber) an accumulation of costal strips which are morphologically similar to those of the posterior chamber (third type),
produced in preparation for the next division of the cell. The waist
has also an accumulation of thicker strips with a convex side, as
seen also in the posterior chamber of Diplotheca costata (Jackson
& Leadbeater 1991).
The sample containing D. tricyclica was collected in the main
channel of the mouth of Patos Lagoon, in March 1999, when water
temperature and salinity were 24 °C and 33.5, respectively. We
found seven cells in LM dry mounts (Figure 6-11), but these did not
contribute towards understanding the lorica details. The electron
microscope preparations included an almost complete cell and part
of the posterior chamber. This genus shows a high number of costal
strip types in contrast to most choanoflagellates where the costal strips
are morphologically uniform (Jackson & Leadbeater 1991). Number
of organisms observed in the TEM: two.
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Station
Museu
-
Channel
● (Sp)
● (Sp)
● (Su)
● (Su)
● (Wi)
● (Wi)
-
Beach
-
Cont. Shelf
● (Sp)
● (Sp)
● (Sp)
● (Sp)
● (Su)
● (Su- Sp)
● (Su)
● (Su)
2. Holotype
Figure 2. The sample has been deposited in the Federal University
of Rio Grande Herbarium (HURG) under number HURG-11032.
3. Etymology
Tricyclic: three rings, referring to the presence of three transverse
costal rings.
4. Additional observations and comments
The cell observed in Figure 2 shows at the second transverse
costae (in the middle of the anterior chamber) an accumulation of
costal strips morphologically similar to those of the posterior chamber
(third type). The presence of these strips is related to the following
cell division process. The waist has also an accumulation of thicker
strips with a convex side. They differ from those present in a similar
position in the posterior chamber of Diplotheca costata (Jackson &
Leadbeater 1991).
5. Comparison with D. costata
Diplotheca tricyclica differs from D. costata in (1) the presence
of three rather than two transverse costal rings, (2) the presence of a
pedicel, (3) the morphology of the costal strips in the third transverse
ring (crescentic, rod-shaped in D. costata, wider and flattened in
D. tricyclica). We include the new species in the genus Diplotheca
because of the similarity in the longitudinal costal strips of the anterior
chamber. The costal strips of the posterior chamber are also rather
similar. In both species of Diplotheca, 2-3 longitudinal costal strips
insert on each strip of the anterior costal ring, the anterior tips of the
strips being slightly spatulate.
1. Acanthocorbis sp. (Hara et Takahashi 1984) (Figure 12)
The lorica is 13,9 to 15,2 μm long with the posterior conical
end composed of a high number of longitudinal costal strips
(fourteen?). The anterior part is basket shaped and composed by
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Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic
3
2
4 m
5a
5b
5d
5e
4
4 m
4 m
5c
4 m
6
7

4 m
4 m
4 m
9
10
11
4 m
4 m
4 m
Figures 2-11. Diplotheca tricyclica. 2-5) TEM. 6-11) LM (x1000). 2) Complete lorica. 3) Anterior chamber detail. 4) Schematic drawing of the complete
lorica. 5 a-e) The costal strips: a) first longitudinal set of the anterior chamber; b) second longitudinal set of the anterior chamber; c) longitudinal set of the
posterior chamber; d) transversal set of the anterior chamber; and e) pedicel. 6-11) cells in dry mounts.
Figuras 2-11. Diplotheca tricyclica. 2-5) MET. 6-11. MO (x1000). 2) Lorica completa. 3) Detalhe da câmara anterior. 4) Desenho esquemático da lorica completa. 5 a-e) Peças costais: a) primeiro conjunto longitudinal da câmara anterior; b) segundo conjunto longitudinal da câmara anterior; c) conjunto longitudinal
da câmara posterior; d) conjunto transversal da câmara anterior; e e) pedicelo. 6-11) células em “dry mounts”.
sixteen (?) longitudinal costal strips. Between the anterior and
posterior parts there is a transverse set of loosely costal strips. Incomplete organisms were observed in August (13 °C; salinity 28)
and December 1999 (23 °C; salinity 14) at the station Mendanha.
Number of organisms observed in the TEM: three.
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2. Calotheca alata Thomsen et Moestrup 1983 (Figure 13)
The lorica is ca. 12 µm long. Although it was not possible
to count the number of coastal strips in the posterior chamber,
cellular characteristics of the anterior lorica containing six longitudinal costae, individual costal strips 6 µm long and 1.5 µm
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116
Bergesch, M. et al.
wide, and costal strips of the anterior transverse ring 4.4 µm long
and 1.3 µm wide, are all characteristic of C. alata. Found in December 1999 and October 2000, respectively, in the estuary main
channel (22 °C; salinity 19) and on the continental shelf (13 °C;
­salinity 22). Number of organisms observed in the TEM: two.
3. Campylocantha spinifera (Leadbeater 1973) Hara et Takahashi
1987 (Figure 14) (Syn. Parvicorbicula spinifera Leadbeater 1973)
In this species the anterior projections fuse into a transverse
costal ring, forming L-shaped structures; in our material only part
of this structure was left. Found in October 2000 at the continental
shelf (13 °C; salinity 32). Number of organisms observed in the
TEM: one.
4. Cosmoeca norvegica Thomsen 1984 (Figure 15)
The cup-shaped lorica is composed by ten longitudinal and
three transverse costae. The two anterior transverse costae have
a spacing of approximately one costal strip (4 µm). Interconnections between longitudinal costal strips as well as those in the
anterior and middle transverse costae are end-to-end joints. Found
in October 2000, at the continental shelf (13 °C; salinity 32).
Number of organisms observed in the TEM: one.
5. Cosmoeca subulata Thomsen in Thomsen and Boonruang 1984
(Figure 16)
Lorica funnel-shaped ca. 12,9 μm long, composed of two transverse costal rings, overlaid externally by ten longitudinal costae
with a reduction of costae number below the posterior transverse
costae. The incomplete lorica makes it difficult to count the number
of longitudinal costae. The anterior longitudinal costae, project
shortly (less than one half) above the anterior transverse costal
ring, which attaches at the joints between neighboring strips.
Cosmoeca subulata closely resembles C. ceratophora, the main
differences being the position and size of the posterior transverse
costal rings: in C. subulata the rings are composed of six–seven
costal strips, located at the level of the joints between the second
and the third longitudinal costal strip, whereas in C. ceratophora
the posterior transverse costal rings comprises only four costal
strips and crosses at the joints between the third and the fourth
longitudinal costal strips. Found in October 2000 (12° C; salinity
34). Number of organisms observed in the TEM: one.
6. Cosmoeca aff. ventricosa Thomsen and Boonruang 1984
(­Figure 17).
Lorica barrel-shaped, composed of twelve (?) longitudinal
costae and three transverse rings. The two anterior costal rings
are located in the anterior part of the lorica chamber, at the level
of the joints between the second and the third longitudinal costal
strip. The third transverse costal strip was not visible. The costal
strips are shaped as narrow rods, and strips from the transverse
and longitudinal costae are of the same length. Transverse
costae are more heavily silicified and furnished with a slightly
enlarged tip, which attaches the longitudinal costae. The lorica
of this organism is similar to Cosmoeca ventricosa, but smaller
(ca. 12,8 μm long), compared to 23-32 μm; and the comparison
with C. ventricosa forms A, B, C and D was impaired as only
one organism with an incomplete lorica was found in December
1999 at the estuary main channel (22 °C; salinity 19) (Thomsen &
Boonruang 1984, Thomsen et al. 1990). Number of organisms
observed in the TEM: one.
7. Pleurasiga minima Throndsen 1970 (Figure 18)
The cell is ca. 7 µm long, has a long flagellum and amphorashaped lorica, eight (?) longitudinal costae and two equally wide,
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circular transverse costal rings. The longitudinal costae join the
transverse costae in their middle part. This species was observed
in continental shelf samples in February 2000 at the surface
(24 °C; salinity 36) and 75 m depth (18 °C; salinity 36), and in
October 2000 at the surface (14 °C; salinity 32), and at 20 and
30 m depth (13 °C; salinity 32). Number of organisms observed
in the TEM: seven.
8. Parvicorbicula circularis Thomsen 1976 (Figure 19)
The cell is ca. 6 µm long and approximately 2 µm wide. The
flagellum is ca. 15 µm long, and surrounded by a collar of tentacles measuring ca. 2.5 µm in length. Four longitudinal costae
extend from the anterior costal ring to the antapex of the lorica.
Only two of three costal strips could be observed in each longitudinal costa, probably due the cell observed being seen from
the antapical side. Found in February 2000 at the continental
shelf, 20 m depth (24 °C; salinity 35.7). Number of organisms
observed in the TEM: one.
9. Polyfibula elatensis Manton (Manton et Bremer, 1981) (­Figure 20)
(Syn. Pleurasiga sphyrelata subsp. elatensis Thomsen 1978)
Lorica ca. 19,3 μm long, has nine (?) longitudinal and three
transverse costae. Longitudinal costae form a fringe projecting at
the anterior end, each strip projecting for approximately half its
length. The stipitate posterior end which characterizes this species was not observed. The number of longitudinal costal strips
is higher than the seven- eight described by Manton and Bremer
(1981). Found at the estuary main channel (23 °C; salinity 33).
Number of organisms observed in the TEM: one.
10. Stephanacantha dichotoma Thomsen et Boonruang, 1983
(­Figure 21).
Lorica is ca. 13 µm long, composed of three different costal
strips. The anterior transverse ring is composed of strips each
measuring ca. 3.8 µm in length, with an upright spine at one
end. Three longitudinal costal strips attach to the centre of each
transverse costal strip. The longitudinal costal strips converge
at the posterior end, joining with a flattened, ca. 3 µm long
pedicel. Some parts of the lorica were not clear enough to allow for counting and measuring of the different types of costal
strips. Found in February 2000 at the continental shelf, 50 m
depth (24 °C; salinity 36). Number of organisms observed in
the TEM: one.
11. Stephanoeca sp. Ellis 1930 (Figure 22).
The cell observed is ca. 3 µm long, 2 µm wide and the flagellum 8 µm long. The lorica is approximately 13 µm long, and
composed by eight (?) longitudinal costae, each formed of four
(?) costal ribs. The anterior transverse costae encircle the lorica
aperture, and the connection between transverse and longitudinal
costae are of the T type. The second transverse costal ring is
located at the widest part of the lorica, crossing the middle part
of the second longitudinal strip (counting from the lorica opening). The costal ribs of the first and second transverse costa ring
overlap about one third of their length. Found in December 1999
at station Mendanha (23 °C; salinity 14). Number of organisms
observed in the TEM: one.
12. Stephanoeca apheles Thomsen et al. 1991 (Figure 23)
Lorica ca. 14,1 μm long with anterior and posterior chamber
separated by a waist-like constriction; the latter is smaller and
contains the cell. The anterior chamber is expanded and contains
the flagellum and collar. The lorica is composed of sixteen longitudinal costae, each costa composed of three costal strips, and
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic
12
13
4 Mm
4 Mm
14
15
4 Mm
16
4 Mm
19
18
4 Mm
17
4 Mm
4 Mm
4 Mm
Figures 12-19. TEM 12) Acanthocorbis sp x2860. 13) Calotheca alata x3800. 14) Campyloacantha spinifera see L-shaped structures on the left side x4000.
15) Cosmoeca norvegica x2400. 16) C. subulata x2500. 17) C. aff. ventricosa x3000. 18) Pleurasiga minima x2500. 19) Parvicorbicula circularis x3600.
Figuras 12-19. MET 12) Acanthocorbis sp x2860. 13) Calotheca alata x3800. 14) Campyloacantha spinifera, observe as estruturas em forma de “L” no lado
esquerdo x4000. 15) Cosmoeca norvegica x2400. 16) C. subulata x2500. 17) C. aff. ventricosa x3000. 18) Pleurasiga minima x2500. 19) Parvicorbicula
circularis x3600.
two transverse costal rings. Found in July and December 1999 at
the estuary main channel (14 °C; salinity 8) and station Mendanha
(26 °C; salinity 32), respectively. Number of organisms observed
in the TEM: three.
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13. Stephanoeca cupula (Leadbeater 1972) Thomsen 1988 (­Figure 24)
(Pleurasiga cupula Ledbeater 1972)
The lorica consists of two chambers separated by a waist. The
posterior chamber contains the protoplast, while the flagellum
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
118
Bergesch, M. et al.
and the collar are located in the anterior chamber. The anterior
chamber is lined by eight longitudinal costae (each composed of
three costal strips), which cross at approximately right angles to
the (at least) three transverse costal rings. The apical transverse
costa is located at the anterior opening and the others at the
junctions between longitudinal costae. The space between the
third transverse costa and the waist may be partially filled with
additional transverse strips. The two anterior transverse costal
rings are located externally to the longitudinal costae, and the
third is overlaid externally by longitudinal costae. The interconnections between anterior longitudinal and transverse costal
strips are three-point joints. The tip of each longitudinal costal
strip attaches to a transverse costal strip approximately midway
along its length, and there is considerable overlapping between
transverse costal strips. The posterior chamber is formed by
converging longitudinal costal strips and several transverse costal
strips, some of which are spiraled. Found in December 1999 at
station Mendanha (23 °C; salinity 23). Number of organisms
observed in the TEM: one.
14. Stephanoeca diplocostata Elis 1930 Ledbeater 1972
(­Figure 25).
The lorica ca. 13,8 μm long and ca. 9 μm wide the anterior
chamber. This species has a high number of longitudinal (fifteen)
and transverse costae (seven). The posterior chamber is encircled
by four transverse and the anterior chamber by three costae. The
high number of costal strips gives the lorica a complex architecture, making counting of the costae difficult. Leadbeater (1972a)
states that although the species appears somewhat disorganized
in whole mounts, its general appearance, the distinction between
anterior and posterior lorica chambers, the presence of thirteen
to fifteen longitudinal costae inwardly curved at their anterior
end, and the possession of a high number of transverse costae,
are diagnostic features. Found in July 1999 at the estuary main
channel (13.5 °C; salinity 32). Number of organisms observed
in the TEM: one.
15. Stephanoeca urnula Thomsen 1973 (Figure 26)
The lorica ca. 10,5 μm long, consists of one small posterior
and one large anterior chamber. The anterior chamber is of a
highly complicated construction, with sixteen longitudinal costae,
attached to the costal curved strips forming the proximal part of
the lorica. Four transverse costal rings encircle the lorica at its
maximum diameter. The transition region between the anterior
and posterior chambers seems to have few transverse costae,
making it difficult to count the number of oblique oriented costal
strips (more than twenty). Found at stations Lagoa (July; 14 °C;
salinity 14) and Mendanha (December 1999; 23 °C; salinity 14).
Number of organisms observed in the TEM: two.
16. Syndetophyllum pulchellum Thomsen et Moestrup 1983
(­Figure 27).
Cell ca. 3,6 μm long and 1,8 μm wide. The description of
costal organization was impossible, as only one type of costae
with broad strips, and heavily silicified midribs characteristic for
this species, were observed. Found in February 2000 at surface
water of the continental shelf (23 °C; salinity 36). Number of
organisms observed in the TEM: one.
Discussion
The nanoflagellates are abundant in the estuarine and coastal areas
of southern Brazil (Odebrecht & Abreu 1997, Odebrecht & Garcia
1997, Bergesch & Odebrecht 2001), and comprise several taxonomic
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groups including haptophytes, prasinophytes, chrysophytes and pedinellids (Bergesch et al. 2008). The present article is the first report
of loricate choanoflagellates in the area.
Choanoflagellates were recorded in mixopolyhaline and euhaline
waters during the spring and summer both at the continental shelf,
in the Patos Lagoon estuary main channel and at the Mendanha
embayment; a few were recorded in the winter. During summer,
mixopolyhaline and euhaline waters are frequent in the estuary as a
result of reduced continental freshwater discharge and the action of
southerly winds forcing the coastal water through the main channel to
reach the inner lagoon (Möller Jr. et al. 1996, Odebrecht et al. 2005).
During summer, the coastal shelf is influenced by tropical water
from the Brazil Current, with warm temperature (>20 °C), reduced
nutrients and suspended matter, while in spring it is influenced by
nutrient-rich cold water flowing northwards (Ciotii et al. 1995), and
phytoplankton diatom blooms are then commonly observed in the
Patos Lagoon estuary (Odebrecht & Abreu 1997). These conditions
also seem to be favourable for the growth of choanoflagellates.
In contrast, we did not observe choanoflagellates at the inshore
stations Lagoon, Laranjal and Museum, and at Cassino Beach.
Lagoon and Laranjal are mostly oligohaline to limnic (Bergesch
2003, ­Odebrecht et al. 2005). As members of the Acanthoecidae
are exclusively marine and brackish organisms (Thomsen & Buck
1991), the absence in these stations can be explained by unfavorable
low salinity water. The station Museum, although closer to the main
channel, is located in the western area of the estuary where the marine
influence is generally less than in the eastern side. This is reflected in
zooplankton species distribution, which is significantly different in
the eastern and western sides of the estuary depending on the marine
influence (Montu et al. 1997). Also, the freshwater non-loricate colonial choanoflagellate Kentrosiga sp. was previously recorded in the
Museum station, as an important picoplankton consumer (Hickenbick
2002). The absence of choanoflagellates at the beach station can be
related to the high energy and turbulence from the action of waves in
the surf-zone, probably destroying or dispersing the delicate cells.
Most choanoflagellates found in our study present geographic
distribution (Table 3). Pleurasiga minima is the most frequently
reported species, occurring from the extreme environments in the
Arctic and Antarctic to tropical waters. In our study it was found in
spring and summer, in surface and deeper waters (30-75 m) of the
continental shelf. Cosmoeca norvegica, C. ventricosa, Parvicorbicula
circularis have been reported in many parts of the world and can also
be expected to have a cosmopolitan distribution; they were present in
spring or summer in the southern Brazilian coastal areas. Polyfibula
elatensis observed by us in summer (23 °C) has been reported from
climatic extremes, the North Alaska and Galapagos Islands. Manton &
Bremer (1981) suggested that it temporarily enters the Arctic Sea via
Bering Strait, but it generally prefers warm water, as the presence in
the Red Sea initially suggested. In contrast, Stephanoeca ­diplocostata
apparently prefers lower temperature as it is mainly reported at
high latitudes like Greenland, Norway and the Antarctic (Thomsen
1982, Leadbeater 1972a, Marchant 2005); at lower latitude (36 °N,
California; Thomsen et al. 1991) the temperature was low when it
occurred (13 °C). In this study it was observed in the estuary main
channel in winter (13.5 °C). Other species like Calotheca alata and
Campyloacantha spinifera are largely temperate (Thomsen et al.
1991) and were observed in spring (13-22 °C).
The new species Diplotheca tricyclica of the previous monotypic
genus Diplotheca was observed in polyhaline waters at the estuary
main channel in the summer 1999 (salinity 33.5; 24 °C). At this
time, the phytoplankton was composed mainly of marine diatoms
reinforcing the importance of the advection of marine water for the
local distribution of choanoflagellates in the lagoon.
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119
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic
21
20
4 Mm
22
4 Mm
4 Mm
23
4 Mm
24
4 Mm
26
25
4 Mm
4 Mm
27
4 Mm
Figures 20- 27. TEM 20) Polyfibula elatensis x2100. 21) Stephanacanta dichotoma x4000. 22) Stephanoeca sp. x2500. 23) S. apheles x4600. 24) S. cupula
x4600. 25) S. diplocostata x1900. 26) S. urnula x3900. 27) Syndetophhyllum pulchellum x6000.
Figuras 20- 27. MET 20) Polyfibula elatensis x2100. 21) Stephanacanta dichotoma x4000. 22) Stephanoeca sp. x2500. 23) S. apheles x4600. 24) S. cupula
x4600. 25) S. diplocostata x1900. 26) S. urnula x3900. 27) Syndetophhyllum pulchellum x6000.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
120
Bergesch, M. et al.
Table 3. Geographic distribution of choanoflagellate species reported in the southern Brazilian coastal waters.
-
14
-
-
14
-
12
-
-
5
25
-
20
20
20
16
-
2
2
-
16
16
11
-
19
19
-
9
-
16
16
16
-
2
-
5
-
-
25
25
25
22
20, 14
-
10
-
19
-
-
-
-
-
5
25
-
-
-
-
-
2, 23,
24
-
-
7
-
19
-
7
-
-
8, 18
8, 18
1, 8,
18
1, 8,
18
-
Polyfibula elatensis
Stephanacantha
dichotoma
Stephanoeca apheles
S. cupula
S. diplocostata
S. urnula
Stephanoeca sp.
Syndetophyllum
pulchellum
15
7
-
-
-
25
15
-
-
20
13, 20
-
-
3, 21
-
17
10
-
-
19
19
-
-
8
- 8, 20 9,
14
14
12
6
5
-
-
-
-
-
Thailand
Galapagos
Finland
Egipt
Adriátic
19
Sargasso Sea
Mediterraneum
-
Red Sea
-
Antarctica
-
New Zealand
-
USA-California
-
Norway
Alaska
Acanthocorbis sp.
Calotheca alata
Campyloacantha
spinifera
Cosmoeca norvegica
C. subulata
C. aff. ventricosa
Diplotheca tricyclica
Parvicorbicula
circularis
Pleurasiga minima
Greenland
-
Artic
Denmark
Species
Equatorial Pacific
Tabela 3. Distribuição geográfica das espécies de coanoflagelados registradas nas águas costeiras do sul do Brasil.
-
16 16
- - 16*1
-
References: 1) Buck& Garrison (1983); 2) Espeland & Throndsen (1986); 3) Leadbeater (1972a); 4) Leadbeater (1972b); 5) Leadbeater (1973);
6) Leadbeater, (1974); 7) Thomsen, 1978 in Manton & Bremer (1981); 8) Marchant (2005); 9) Moestrup (1979); 10) Thomsen. (1973); 11) Thomsen
(1976); 12) Thomsen, 1978 in Espeland & Throndsen (1986); 13) Thomsen (1982); 14) Thomsen & Moestrup (1983); 15) Thomsen & Boonruang
(1983b); 16) ­Thomsen, &. Boonruang, (1984); 17) Thomsen (1988); 18) Thomsen et al. (1990); 19) Thomsen et al. (1991); 20) Thomsen et al. (1995);
21) Thomsen et al. (1997); 22- 23) Throndsen (1970); 24) Throndsen (1974); 25) Vørs et al. (1995). *1 Thomsen & Pedersen unpublished in Thomsen &
Boonruang (1984).
It is worthwhile noting that loricate choanoflagellates were not
observed during phytoplankton counting with the inverted microscope
(magnification 400x) in lugol-fixed samples taken as duplicates
samples of the present study (Bergesch 2003). The main difficulties
are probably related to their delicate lorica structure and low sinking rate, which render these forms easy to overlook during routine
observations of preserved material (Throndsen 1997). In contrast,
Thomsen & Larsen (1992) mention that collar flagellates were easily
observed in settled water samples from the Antarctic examined under
the inverted microscope and on filters prepared for epifluorescence
microscopy. The relatively high amount of detritus in the estuarine
and coastal waters certainly hampered their detection in our samples,
but the kind of fixative also plays a role. Better results are obtained
using glutaraldehyde solely (Leakey et al. 2002) or glutaraldehyde
combined with Lugol’s solution (Jensen 1998), the last as the most
adequate for preserving the cell appendages.
Thomsen (1982) mentions that the most relevant method to study
choanoflagellates is in dry mounts. To roughly estimate the number of
choanoflagellates in samples, Thomsen & Larsen (1992) suggest to
use phase or Nomarski optics and “air-mounted” whole cell preparations, and to calibrate the technique with epifluorescence microscopy.
http://www.biotaneotropica.org.br
Thus, the abundance of choanoflagellates should be estimated using
the light microscope whole dry mounts technique combined with
epifluorescence microscopy in order to assess their contribution to
the microbial loop in the southern Brazilian coastal waters.
Acknowledgements
We would like to thank the crew and Valnei Rodrigues for technical assistance during field work, Lisbeth Haukrogh and Dr. Helge
Thomsen for the valuable help during EM preparation and choanoflagellates identification. The study was funded by the Brazilian Science
Foundation CNPq (Long Term Ecological Research Program, and
CO research fellowship), the Coordination and Planning Secretary
of the State of Rio Grande do Sul (Mar de Dentro project) and by the
Brazilian Ministry of Education CAPES/FURG/Graduate Program
in Biological Oceanography, funding MB at Copenhagen University
in a “sandwich” PhD program.
References
ARNDT, H., DIETRICH, D., AUER, B., CLEVEN, E., GRÄFENHAN,
T., WEITERE, M. & MYLNIKOV, A.P. 2000. Functional diversity of
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
121
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Loricate Choanoflagellates from the South Atlantic
heterotrophic flagellates in aquatic ecosystems. In The Flagellates Unity,
Diversity and Evolution (Leadbeater, B.S.C. & Green, J.C, eds.). Taylor
& Francis, London. The Systematics Association Special Volume Series
59:240-268.
ASMUS, M.L. 1998. Coastal plain and Patos Lagoon. In Subtropical
convergence environments, the coast and sea in the Southwestern Atlantic
(Seeliger, U., Odebrecht, C. & Castello, J.P., eds.). Springer Verlag,
Berlin, p. 9-12.
BERGESCH, M. & ODEBRECHT, C. 2001. Characteristics and importance
of planktonic flagellates in marine coastal and oceanic ecosystems. In
Aquatic Microbial Ecology in Brazil (B.M. Faria, V.F. Farjalla & F.A.
Esteves, eds.). Series Oecologia Brasiliensis PPGE-UFRJ 9:173-196.
BERGESCH, M. 2003. Fitoplâncton e nanoflagelados no estuário da Lagoa
dos Patos e área costeira adjacente. Tese de Doutorado, Universidade
Federal do Rio Grande, Rio Grande.
BERGESCH, M., ODEBRECHT, C. & MOESTRUP, Ø. 2008. Nanoflagellates
from coastal waters of southern Brazil (32ºS). Bot. Mar. 51:35-50
BERLATO, M.A. & FONTANA, D.C. 2003. El Niño e La Niña: Impactos no
clima, na vegetação e na agricultura do Rio Grande do Sul. Aplicações de
previsões climáticas na Agricultura. EDURGS, Porto Alegre.
BUCK, K.R. & GARRISON, D.L., 1983. Protists from the ice-edge region
of the Weddell Sea, Deep-Sea Res. 30:1261-1277.
CIOTTI, A.M., ODEBRECHT, C., FILLMANN, G. & MÖLLER Jr., O.O.
1995. Freshwater outflow and subtropical convergence influence on the
phytoplankton biomass in the southern Brazilian continental shelf. Cont.
Shelf Res. 15:1737-1756.
GARCIA, C.A.E. 1998. Hydrographic characteristics. In Subtropical
convergence environments, the coast and sea in the Southwestern Atlantic
(U. Seeliger, C. Odebrecht & J.P. Castello, eds). Springer Verlag, Berlin,
p. 18-20.
HICKENBICK, G. 2002. Predação de bactérias pelo protozooplâncton em um
gradiente de salinidade e seu efeito no balanço de massa bacteriano. Tese
de Mestrado, Universidade Federal do Rio Grande, Rio Grande.
JACKSON, S.M. & LEADBEATER, B.S.C. 1991. Costal strip accumulation
and lorica assembly in the marine choanoflagellate Diplotheca costata
Valkanov. J. Protozool. 38(1):97-104.
JENSEN, M.Ø. 1998. A New Method of Unmineralized Haptophytes for TEM
(Whole Mount) Investigations. J. Phycol. 34(1):1-3.
LEADBEATER, B.S.C. 1972a. Fine-structural observations on some marine
choanoflagellates from the coast of Norway. J. mar. biol. Ass. U. K.
52:67- 79.
LEADBEATER, B.S.C. 1972b. Ultrastructural observations on some marine
choanoflagellates from the coast of Denmark. Br. phycol. J. 7:­195‑211.
LEADBEATER, B.S.C. 1973. External morphology of some marine
choanoflagellates from the coast of Jugoslavia. Arch. Protistenk.
115:234-252.
LEADBEATER, B.S.C. 1981. Ultrastructure and deposition of silica in loricate
choanoflagellates. In Silica and Siliceous Structures in Biological Systems
(T.L. Simpson & B.C. Volcani, eds.). Springer, New York, p. 295-322.
LEAKEY, R.J.G., LEADBEATER, B.S.C., Mc MITCHELL E., CREADY,
S.M.M. & MURRAY, A.W.A. 2002. The abundance and biomass of
choanoflagellates and other nanoflagellates in waters of contrasting
temperature to the north-west of South Georgia in the Southern Ocean.
Europ. J. Protistol. 38:333-350.
MANTON, I. & BREMER, G. 1981. Observations on lorica structure and
aspects of replication in the Pleurasiga sphyrelata Thomsen Complex
(=Polyfibula spp., gen.n.) (Choanoflagellata). Zool. Scr. 10:273-291.
MARCHANT, H.J. 2005. Choanoflagellates. In Antarctic Marine Protists
(Scott, F.J. & Marchant, H.J., eds). Australian Biological Resources
Study, Canberra, p. 326-346.
& Cytological Methods (Gantt, E. ed.). Cambridge University Press,
London, p. 385-390.
MÖLLER Jr., O.O., LORENZZETTI, J.A., STECH, J.L. & MATA, M.M.
1996. The Patos Lagoon summertime circulation and dynamics. Cont.
Shelf Res. 16 (3):335-351.
MONTU, M., DUARTE, A.K. & GLOEDEN, I.M. 1997. Zooplankton. In
Subtropical Convergence Environments (Seeliger, U., Odebrecht, C. &
Castello, J.P. eds.). Springer-Verlag, Berlin, p. 40-43.
ODEBRECHT, C. & ABREU, P.C. 1998. Microalgas. In Ecossistemas
Costeiro e Marinho do Extremo Sul do Brasil (Seeliger, U., Odebrecht,
C. & Castello, J.P. eds.). Editora Ecoscientia, Rio Grande, p. 36-40.
ODEBRECHT, C. & GARCIA, V.M.T. 1998. Fitoplâncton. In Os Ecossistemas
Costeiro e Marinho do Extremo Sul do Brasil (Seeliger, U., Odebrecht, C.
& Castello, J.P. eds.). Editora Ecoscientia, Rio Grande, p. 117-121.
ODEBRECHT, C., ABREU P.C., MÖLLER Jr., O.O., NIENCHESKI, L.F.,
PROENÇA, L.A. & TORGAN, L.C. 2005. Drought Effects on Pelagic
Properties in the Shallow and Turbid Patos Lagoon, Brasil. Estuaries.
28(5):675-685.
PIOLA, A.R., CAMPOS, E.J.D., MÖLLER JR., O.O., CHARO, M. &
MARTINEZ, C. 2000. Subtropical shelf front of eastern South America.
J. Geophys. Res. 105(3):6565-6578.
SOARES, I. & MÖLLER Jr., O.O. 2001. Low-frequency currents and water
mass spatial distribution on the southern Brazilian Shelf. Cont. Shelf
Res. 21:1785-1814.
THOMSEN, H.A. 1973. Studies on marine choanoflagellates I. Silicified
choanoflagellates of the Isefjord (Denmark). Ophelia. 12:1-26.
THOMSEN, H.A. 1976. Sudies on marine choanoflagellates II. Fine-structural
observations on some silicified choanoflagellates from de Isefjord
(Denmark), including the description of two new species. Norw. J. Bot.
23:33-51.
THOMSEN, H.A. 1982. Planktonic choanoflagellates from Disko Bugt, West
Greenland, with a survey of the marine nanoplankton of the area. Meddr
Grønland, Biosci. 8:1-35.
THOMSEN, H.A. & BOONRUANG, P. 1983a. Ultrastructural observations
on marine choanoflagellates (Choanoflagellida, Acanthoecidae) from
the coast of Thailand: species of Apheloecion gen. nov. J. Plankton Res.
5(5):739-753.
THOMSEN, H.A. & BOONRUANG, P. 1983b. A microscopical study of
marine collared flagellates (Choanoflagellida) from the Andaman Sea,
SW Thailand: Species of Stephanacantha gen. nov. and Platypleura gen.
nov. Protistologica. 19(2):193-214.
THOMSEN, H.A. & BOONRUANG, P. 1984. A light and electron
microscopical investigation of loricate choanoflagellates (Choanoflagellida,
Acanthoecidae) from the Andaman Sea, SW Thailand and Denmark:
species of Cosmoeca gen.n. Zool. Scr. 13(3):165-181.
THOMSEN, H.A. & MOESTRUP, Ø. 1983. Electron microscopical
investigations on two loricate choanoflagellates (Choanoflagellida),
Calotheca alata gen. et sp. nov. and Syndetophyllum pulchellum gen.
et comb. nov., from Indo-Pacific localities. Proc. R. Soc. Lond. B.
219:41-52.
THOMSEN, H.A. 1988. An electron microscopical study of marine loricate
choanoflagellates: Nannoeca minuta (Leadbeater) gen. et comb.n. and
Stephanoeca cupula (Leadbeater) comb. n. Zool. Scr. 17:315-323.
THOMSEN, H.A., BUCK, K.R., COALE, S.L., GARRISON, D.L. & GOWING,
M.M. 1990. Loricate choanoflagellates (Acanthoecidae, Choanoflagellida)
from the Weddell Sea, Antarctica. Zool. Scr. 19:367-387.
THOMSEN, H.A., BUCK, K.R. & CHAVEZ, F.P. 1991. Choanoflagellates
of the Central California waters: taxonomy, morphology and species
assemblages. Ophelia. 33(2):131-164.
MOESTRUP, Ø. 1979. Identification by electron microscopy of marine
nanoplâncton from New Zealand, including the description of four new
species. N. Z. J. Bot. 17:61-95.
THOMSEN, H.A. & BUCK, K.R. 1991. Choanoflagellate diversity with
particular emphasis on the Acanthoecidae. In The Biology of Free-living
Heterotrophic Flagellates (Patterson, D.J. & Larsen, J. eds). Systematics
Association Special Volume. Clarendon Press, Oxford, p. 259-284.
MOESTRUP, Ø. & THOMSEN, H.A. 1980. Preparation of shadow-cast
whole mounts. In Handbook of Phycological Methods. Developmental
THOMSEN, H.A. & LARSEN, J. 1992. Loricate choanoflagellates of the
Southern Ocean with new observations on cell division in Bicosta
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
122
Bergesch, M. et al.
spinifera (Throndsen, 1970) from Antarctica and Saroeca attenuata
Thomsen, 1979, from the Baltic Sea. Polar Biol. 12:53-63.
THRONDSEN, J. 1974. Planktonic choanoflagellates from North Atlantic
waters. Sarsia 56:95-122.
THOMSEN, H.A., Ø STERGAARD, J.B. & HANSEN, L.E. 1995. Loricate
choanoflagellates from the West Greenland (August 1988) including
the description of Spinoeca buckii gen. et sp. nov. Europ. J. Protistol.
31:38-44.
THRONDSEN, J. 1997. The Planktonic Marine Flagellates. In Identifying
marine phytoplankton. (C.R. Tomas, ed.). Academic Press, California,
p. 591-729.
THOMSEN, H.A., GARRISON, D.L. & KOSMAN, C. 1997. Choanoflagellates
(Achantoecidae, Choanoflagellida) from the Weddell Sea, Antarctica,
taxonomy and community structure with particular emphasis on the ice
biota; with preliminary remarks on choanoflagellates from arctic sea ice
(Northeast Water Polynya, Greenland). Arch. Protistenk. 148:77-114.
THRONDSEN, J. 1970. Marine planktonic acanthoecaceans (Craspedophyceae)
from arctic waters. Norw. J. Bot. 17(2):103-111.
http://www.biotaneotropica.org.br
VØRS, N., BUCK, K.R., CHAVEZ, F.P., EIKREM, V., HANSEN, L.E.,
ØSTERGAARD, J.B. & THOMSEN, H.A. 1995. Nanoplankton of the
Equatorial Pacific with emphasis on the heterotrophic protists Deep-Sea
Res. 42(2-3):585-602.
Data Received 24/07/08
Revised 20/10/08
Accepted 05/12/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn02208042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Composição e distribuição vertical de pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia
sellowiana Hook. (Dicksoniaceae), em floresta ombrófila mista no sul do Brasil
Luciane Lubisco Fraga1, Luciano Basso da Silva1 & Jairo Lizandro Schmitt1,2
Programa de Pós-Graduação em Qualidade Ambiental, Laboratório de Botânica,
Centro Universitário FEEVALE,
RS 239, CP 2755, CEP 93352-000, Novo Hamburgo, RS, Brasil
2
Autor para correspondência: Jairo Lizandro Schmitt, e-mail: [email protected], www.feevale.br
1
FRAGA, L.L., DA SILVA, L.B. & SCHMITT, J.L. Composition and vertical distribution of epiphytic
pteridophytes on Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae), in mixed ombrophylous forest in Southern
Brazil. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03008042008
Abstract: Dicksonia sellowiana Hook., a tree fern species, is illegally extracted from the Mixed Ombrophylous
Forest of southern Brazil, what changes the vegetation structure and reduces the availability of micro-habitats
for epiphytic species. The composition and the vertical distribution of epiphytic pteridophytes were studied on
D. sellowiana. The study was carried out in a Mixed Ombrophylous Forest area, at the Parque Municipal da
Ronda in the State of Rio Grande do Sul, Brazil. One hundred and sixty four phorophytes were selected and their
caudices were divided at intervals of 1 m, from the ground. At each interval the occurrence of pteridophyte species
was recorded, and the frequency by phorophyte and by interval was calculated. Twenty species were recorded,
from 13 genera and seven families, and habitual holoephiphytes predominated. The largest specific richness was
found in Aspleniaceae (6) and in the Asplenium L. genus (6). The species with the highest relative frequency on
the phorophytes were Trichomanes angustatum Carmich., Blechnum binervatum (Poir.) C.V. Morton & Lellinger
and Vittaria lineata (L.) Sm.. Considering a sub-sample of 60 phorophytes, T. angustatum and B. binervatum
had decreasing frequency of occurrence from the ground up to 4 m. The average richness was higher in the first
three intervals. The richness found over the caudices of D. sellowiana represented 67% of the total epiphytic
pteridophytes found in Mixed Ombrophylous Forest area, at the Parque Municipal da Ronda and this shows the
importance of this host plant for the maintenance of epiphytic species in the forest environment.
Keywords: species distribution, epiphytes, tree fern, Araucaria forest.
FRAGA, L.L., DA SILVA, L.B. & SCHMITT, J.L. Composição e distribuição vertical de pteridófitas epifíticas
sobre Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae), em floresta ombrófila mista no sul do Brasil. Biota
Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?article+bn03008042008
Resumo: A extração ilegal de Dicksonia sellowiana Hook., uma espécie de samambaia arborescente, da Floresta
Ombrófila Mista, no sul do Brasil, modifica a estrutura da vegetação e reduz a disponibilidade de microhabitats
para espécies epifíticas. A composição e a distribuição vertical de pteridófitas epifíticas foram estudadas sobre
D. sellowiana. O estudo foi desenvolvido em área de Floresta Ombrófila Mista, do Parque Municipal da Ronda,
no Estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Foram selecionados 164 forófitos e seus cáudices foram divididos em
intervalos de 1 m, a partir do solo. Em cada intervalo, foi registrada a ocorrência de espécies de pteridófitas e foi
calculada a freqüência por forófitos e por intervalos. Foram registradas 20 espécies, pertencentes a 13 gêneros e
sete famílias, sendo que houve o predomínio de holoepífitos habituais. A maior riqueza específica foi encontrada
em Aspleniaceae (6) e no gênero Asplenium L. (6). As espécies com maior freqüência relativa nos forófitos foram
Trichomanes angustatum Carmich., Blechnum binervatum (Poir.) C.V. Morton & Lellinger e Vittaria lineata (L.)
Sm.. Considerando uma sub-amostra de 60 forófitos, T. angustatum e B. binervatum apresentaram freqüência
decrescente de ocorrência a partir do solo até 4 m de altura. A riqueza média foi maior nos três primeiros intervalos.
A riqueza encontrada sobre os cáudices de D. sellowiana representa 67% do total de pteridófitas epifíticas
encontradas na área de Floresta Ombrófila Mista, no Parque Municipal da Ronda e demonstra a importância
dessa planta hospedeira para a manutenção de espécies epifíticas, no ambiente florestal.
Palavras-chave: distribuição de espécies, epífitos, samambaia arborescente, floresta com Araucaria.
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124
Fraga, L.L. et al.
Introdução
No mundo, os epífitos constituem um componente importante da
biodiversidade das florestas tropicais, porém ainda pouco conhecido
(Mucunguzi 2007). Eles são organismos que vivem todo seu ciclo de
vida ou parte dele sobre outras plantas (forófitos), utilizando apenas
o suporte mecânico de seus hospedeiros (Madison 1977, Benzing
1987, 1990). As pteridófitas constituem um grupo de plantas que
merece atenção no ambiente epifítico, uma vez que de cerca de 9.000 a
12.000 espécies vivas distribuídas em todo o mundo (Tryon & Tryon
1982, Windisch 1992), 2.600 são epifíticas (Kress 1986). Dentre as
estratégias adaptativas que favoreceram o epifitismo nessas plantas e
que podem operar em diversas combinações, destacam-se: o rizoma
filiforme, longo e ramificado, além de um sistema radicular reduzido
e frondes pequenas (Dubuisson et al. 2003); ponto de saturação luminosa baixo; alta tolerância para desequilíbrio acentuado de nutrientes
no substrato; dispersão de esporos pelo vento; poiquiloidria (Benzing
1987, 1990, Page 2002); e tricomas nas frondes (Müller et al. 1981)
que podem completar a função de absorção realizada pelas raízes.
Por outro lado, as pteridófitas arborescentes constituem microhabitat distinto para a existência de várias plantas epifíticas, incluindo
espécies exclusivas ou que crescem preferencialmente sobre elas.
Estas plantas hospedeiras não apresentam crescimento secundário,
porém fornecem um suporte mecânico formado por uma densa camada de raízes adventícias ao redor de seu cáudice (Roberts et al.
2005). Na Costa Rica, Moran et al. (2003) encontraram maior riqueza
e freqüência, além de sete espécies de pteridófitas exclusivas em
cáudices de pteridófitas arborescentes. Na Venezuela, Cortez (2001)
registrou 14 espécies de samambaias que crescem preferencialmente sobre pteridófitas arbóreas, das quais apontou duas espécies
de ­Hymenophyllaceae como sendo epífitos específicos. Da mesma
forma, no sul do Brasil, Schmitt & Windisch (2005) registraram
16 espécies de epífitos vasculares sobre Alsophila setosa Kaulf.,
das quais três eram de pteridófitas preferenciais ou específicas de
samambaias arborescentes.
No entanto, ainda poucos estudos tratam de epifitismo sobre
samambaias arborescentes (Beever 1984, Rothwell 1991, Heatwole
1993, Medeiros et al. 1993, Cortez 2001, Ahmed & Frahm 2002,
Roberts et al. 2005, Schmitt & Windisch 2005, Schmitt et al. 2005)
ou comparando a composição específica de epífitos sobre pteridófitas
arborescentes e angiospermas (Moran et al. 2003). Além das estratégias adaptativas das espécies, a distribuição vertical dos epífitos é
determinada pela complexidade de microhabitats oferecidos pelas
plantas hospedeiras (Benzing 1995). Essa complexidade é devida à
luminosidade que decresce e à umidade que aumenta do dossel até o
solo da floresta (Parker 1995), formando gradientes microclimáticos;
à influência do substrato (Mucunguzi 2007), bem como às características específicas das plantas hospedeiras (Rudolph et al. 1998).
Entretanto, a distribuição vertical dos epífitos foi discutida em apenas
alguns desses trabalhos (Heatwole 1993, Schmitt et al. 2005).
Dicksonia sellowiana Hook. (Dicksoniaceae) é uma samambaia
arborescente que se encontra distribuída no continente americano ocorrendo desde o sul do México, na América Central, até a
­Venezuela, Colômbia, sul da Bolívia, Paraguai, Uruguai e sul e
sudeste do Brasil, na América do Sul (Tryon & Tryon 1982). No
Brasil meridional, a espécie é conhecida popularmente por “xaxim”
e destaca-se no sub-bosque florestal como elemento característico
da Floresta Ombrófila Mista (Fernandes 2000). A espécie apresenta
cáudice geralmente ereto, atingindo cerca de 7 m de altura, envolvido
por uma espessa bainha de raízes adventícias, ao longo de toda a sua
extensão. A exploração econômica de D. sellowiana para fins de ornamentação e paisagismo (Windisch 2002) resultou na sua inclusão em
Listas Oficiais de Espécies da Flora Ameaçadas de Extinção (Portaria
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IBAMA N° 37-N e Decreto Estadual n° 42.099) e no apêndice II da
Convenção Internacional das Espécies da Flora e da Fauna Selvagens
em Perigo de Extinção (CITES).
O desaparecimento de plantas adultas de Dicksonia sellowiana
compromete a preservação da espécie em si, descaracteriza formações florestais (Fernandes 2000), principalmente áreas de Floresta
Ombrófila Mista, e diminui a disponibilidade de microhabitats para
várias espécies epifíticas (Schmitt et al. 2005). Esse estudo determina
a composição e a distribuição vertical de pteridófitas epifíticas sobre
D. sellowiana, em área de Floresta Ombrófila Mista, no estado do Rio
Grande do Sul, Brasil. Especificamente, ele (1) analisa a freqüência
das espécies nos forófitos e nos intervalos de altura, enfatizando a
categoria ecológica das plantas; e (2) compara a riqueza específica
entre intervalos de altura nos forófitos.
Material e Métodos
Área de estudo - O trabalho de campo foi conduzido no Parque
Municipal da Ronda (29° 26’ 52.22” S e 50° 32’ 44.08” O; s.n.m.
890 m), na região dos Campos de Cima da Serra (Rambo 1956), no
município de São Francisco de Paula, no estado do Rio Grande do
Sul, Brasil. A área de estudo possui 120 ha, coberta parcialmente por
Floresta Ombrófila Mista, caracterizada por apresentar ­Araucaria
angustifolia (Bertol.) Kuntze no estrato emergente e ­Dicksonia
­sellowiana, no sub-bosque florestal (Figura 1). O principal impacto antrópico sobre a vegetação local é a coleta de sementes de
A. ­angustifolia (pinhão), embora haja indícios de corte ilegal de
espécies arbóreas e de extração de D. sellowiana. O clima da região
é do tipo temperado úmido, com chuvas durante todos os meses do
ano. A precipitação média anual é de 2.468 mm e a temperatura média
anual é de 14,1 °C (Moreno 1961).
Procedimento amostral e analítico – Durante o ano de 2006,
foram feitos inventários das espécies de pteridófitas através da observação direta das plantas sobre Dicksonia sellowiana ou com auxílio
de binóculo. Espécimes representativos, férteis, foram coletados,
identificados, herborizados, conforme procedimentos propostos por
Windisch (1992) e incorporados ao Herbarium Anchieta (PACA), em
São Leopoldo, RS. A identificação das espécies foi feita com base no
sistema de classificação de Kramer & Green (1990), reconhecendo
Pleopeltis Willd. e Microgramma C. Presl sensu Tryon & Tryon
(1982). Os epífitos foram classificados quanto ao tipo de relação com
o forófito em categorias ecológicas, propostas por Benzing (1990):
holoepífitos habituais (presentes principalmente no ambiente epifítico); facultativos (ocorrem em ambiente epifítico como terrestre);
acidentais (preferencialmente terrestres); hemiepífitos secundários
(germinam no solo e, após estabelecimento do contato com o forófito,
a porção basal do sistema radicular/caulinar sofre degeneração). Não
foram considerados epífitos plantas que não completam todo o seu
ciclo de vida sobre o forófito e lianas rizo-escandentes, que mantém
forte conexão com o solo.
Para o estudo quantitativo foram selecionados, aleatoriamente,
164 forófitos medindo no mínimo um metro de altura. Eles apresentavam distância mínima de 1 m entre si, ocupando cerca de 10 ha
no interior da floresta. Os forófitos foram divididos em intervalos
de um metro, a partir do solo e as espécies foram analisadas quanto
a sua ocorrência em cada um desses intervalos. Para determinar as
­freqüências relativas percentuais por forófitos foi empregada a fórmula, adaptada de Waechter (1998): FRpi = 100. (Npi / ∑ Npi), onde
Npi = número de unidades amostrais com a espécie i.
A análise do percentual de ocorrência das espécies e da média
de riqueza específica por intervalos foi realizada até quatro metros
de altura do solo. Para tanto, foram incluídos apenas forófitos que
apresentaram no mínimo quatro intervalos de altura, reduzindo para
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Pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook
60 o número de unidades amostrais. Entretanto, esse procedimento
metodológico padronizou o número de intervalos analisados em cada
altura, evitando que os resultados fossem influenciados pela diferença
de pontos amostrados. A riqueza de espécies dos quatro primeiros
intervalos de altura não apresentou distribuição normal e homocedasticidade e, portanto, foram comparadas entre si através do teste de
Kruskal-Wallis, seguido do teste de comparações múltiplas de Dunn
(Zar 1999), a um nível de significância de 5%. Para determinar como
aumentou o número de espécies à medida que aumentou o número de
intervalos amostrados, foi construída uma curva de rarefação, baseada
nas unidades amostrais (Gotelli & Colwell 2001), para cada faixa
de altura e para a amostra total, utilizando-se o programa estatístico
Palaeontological Statistics – PAST (Hammer et al. 2003).
A riqueza de Hymenophyllaceae e de Dryopteridaceae diminuiu com
o aumento da altura dos forófitos (Figura 2).
As três espécies com maiores freqüências relativas nos forófitos
foram Trichomanes angustatum Carmich. (Hymenophyllaceae) com
33,25%; Blechnum binervatum (Poir.) C.V. Morton & Lellinger
(Blechnaceae) com 29,31%; e Vittaria lineata (L.) Sm. (Vittariaceae)
com 11,82% (Tabela 1).
Considerando apenas os 60 forófitos com intervalos amostrados
até 4 m de altura do solo, ocorreu uma redução na riqueza total de
6-7
Foram registradas 20 espécies de pteridófitas epifíticas (Tabela 1),
pertencentes a 13 gêneros e sete famílias. As famílias com maior número de espécies foram Aspleniaceae (6 espécies), Dryopteridaceae,
Polypodiaceae (4 espécies cada) e Hymenophyllaceae (3 espécies). As
outras três famílias contribuíram com apenas uma espécie. O gênero
com maior riqueza foi Asplenium L. (6 espécies), sendo que os demais
gêneros apresentaram, no máximo, duas espécies.
Houve predomínio dos holoepífitos habituais (12 espécies),
seguido de holoepífitos acidentais (6 espécies), holoepífito facultativo e hemiepífito secundário (1 espécie cada). As famílias que
apresentaram apenas holoepífitos habituais foram Polypodiaceae,
Hymenophyllaceae e Vittariaceae. Por outro lado, Aspleniaceae
apresentou o mesmo número de holoepífitos habituais (4 espécies)
quando comparado com Polypodiaceae (Tabela 1).
No estudo quantitativo, foram amostrados 534 intervalos de altura
em 164 indivíduos, sendo registradas 778 ocorrências de pteridófitas
epifíticas. Os forófitos mediram no mínimo 1 m, no máximo 7 m e
em média 2,87 (±1,31) m de altura. O número de espécies sobre
cada forófito individual variou de um a oito, sendo que a média foi
2,46 espécies por forófito.
As famílias representadas em todos os intervalos de altura (0-7 m)
foram Aspleniaceae e Blechnaceae. Ao contrário, Dennstaedtiaceae
apresentou a menor amplitude vertical, ocorrendo apenas no primeiro
intervalo. Dryopteridaceae, Hymenophyllaceae e Vittariaceae apresentaram uma amplitude vertical de 0-6 m e Polypodiaceae até 5 m.
5-6
a
Classes de altura (m)
Resultados
n = 11
4-5
n = 28
n = 60
3-4
n = 107
2-3
n = 162
1-2
n = 164
0-1
2
0
4
6
8
10
12
14
16
Riqueza
Asp
Ble
Dry
Den
Hym
Vit
Pol
Figura 2. Riqueza de espécies de pteridófitas amostradas sobre Dicksonia
sellowiana Hook. e sua partição entre famílias nos sete intervalos de altura.
Acrônimos formados pelas letras iniciais do nome da família, conforme
Tabela 1. Os valores de n referem-se ao número de amostras em cada intervalo de altura.
Figure 2. Species richness of epiphytic pteridophytes sampled on Dicksonia
sellowiana Hook. and it partition among families on seven height intervals. Acronyms formed by the initial letters of the family name, according to Table 1.
The values of n refer to the number of samples in each height interval.
N
b
SC
n=2
O
c
L
S
RS
Brasil
Oceano
Atlântico
0
500 m
Figura 1. Localização da área de estudo a, b) no estado do Rio Grande do Sul, Brasil e c) imagem de satélite do Parque Municipal da Ronda, com indicação
da área de aproximadamente 10 ha onde se concentrou a amostragem (Fonte: GoogleEarth).
Figure 1. Location of the study site in the a, b) State of Rio Grande do Sul, Brazil and c) satellite image of the “Parque Municipal da Ronda”, pointing out the
area of approximately 10 ha where the sampling most occurred (Source: Google Earth).
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Fraga, L.L. et al.
Tabela 1. Famílias e espécies de pteridófitas epifíticas amostradas sobre Dicksonia sellowiana Hook. na área de Floresta Ombrófila Mista, São Francisco de
Paula, estado do Rio Grande do Sul, Brasil, em ordem decrescente de freqüência relativa nos forófitos e suas categorias ecológicas (CE) de acordo com Benzing
(1990). (Npi = Número de forófitos ocupados pela espécie epifítica i; FRpi = Freqüência Relativa da espécie epifítica i nos forófitos; ASP = Aspleniaceae; BLE =
Blechnaceae; DEN = Dennstaedtiaceae; DRY = Dryopteridaceae; HYM = Hymenophyllaceae; POL = Polypodiaceae; VIT = Vittariaceae; ACI = Holoepífito
acidental; FAC = Holoepífito facultativo; HAB = Holoepífito habitual; HES = Hemiepífito secundário).
Table 1. Families and species of epiphytic pteridophytes sampled on Dicksonia sellowiana Hook. in the Mixed Ombrophylous Forest area, São Francisco
de Paula, State of Rio Grande do Sul, Brazil, in decreasing order of relative frequency on phorophytes and their ecological categories (CE) according to
­Benzing (1990). (Npi = Number of phorophytes occupied by the epiphytic species i; FRpi = Relative frequency of epiphytic species i on phorophytes; ASP =
­Aspleniaceae; BLE = Blechnaceae; DEN = Dennstaedtiaceae; DRY = Dryopteridaceae; HYM = Hymenophyllaceae; POL = Polypodiaceae; VIT = Vittariaceae;
ACI = ­accidental holoepiphyte; FAC = facultative holoepiphyte; HAB = habitual holoepiphyte; HES = secondary hemiepiphyte ).
Espécies
Trichomanes angustatum Carmich.
Blechnum binervatum (Poir.) C.V. Morton & Lellinger
Vittaria lineata (L.) Sm.
Lastreopsis amplissima (C. Presl) Tindale
Rumohra adiantiformis (G. Forst.) Ching
Asplenium harpeodes Kunze
Trichomanes anadromum Rosenst.
Campyloneurum austrobrasilianum (Alston) de la Sota
Asplenium incurvatum Fée
Ctenitis submarginalis (Langsd. & Fisch.) Ching
Hymenophyllum pulchellum Schltdl. & Cham.
Asplenium scandicinum Kaulf.
Asplenium gastonis Fée
Campyloneurum nitidum (Kaulf.) C. Presl
Dennstaedtia globulifera (Poir.) Hieron.
Pecluma pectinatiformis (Lindm.) M.G. Price
Asplenium claussenii Hieron.
Didymochlaena trunculata (Sw.)
Asplenium ulbrichtii Rosenst.
Polypodium typicum Fée
20 para 14 espécies. A curva de rarefação baseada em número de
unidades amostrais (Figura 3) não apresentou estabilização para
nenhum dos quatro intervalos de altura analisados, bem como para a
amostra total (4 m). A riqueza de espécies diferiu significativamente
entre os intervalos de altura (H = 32,88; P < 0,001), sendo que o intervalo de 3-4 m apresentou menor riqueza do que os três primeiros
intervalos (Tabela 2).
Trichomanes angustatum apresentou freqüência decrescente de
ocorrência nos quatro intervalos de altura analisados a partir do solo,
porém mais acentuada no intervalo de 3-4 m. Da mesma forma o
percentual de ocorrência de Blechnum binervatum diminuiu a partir
do solo. Diferentemente das espécies anteriores, Vittaria lineata foi
mais freqüente nos intervalos intermediários de altura (Tabela 3).
Trichomanes anadromum Rosenst. foi a única Hymenophyllaceae
que não apresentou freqüência decrescente da base em direção ao
ápice dos forófitos, mas o pequeno número de ocorrências (n = 12)
não permite generalizar este padrão. Dentre todas as espécies consideradas na análise de distribuição vertical, com mais de 10 ocorrências, Lastreopsis amplissima (C. Presl) Tindale foi a espécie que
apresentou o maior percentual de ocorrência (84,62%) na primeira
faixa de altura (Tabela 3).
Discussão
A diversidade encontrada sobre Dicksonia sellowiana representa
67% do total de pteridófitas epifíticas inventariadas por Fraga (2007)
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Família
HYM
BLE
VIT
DRY
DRY
ASP
HYM
POL
ASP
DRY
HYM
ASP
ASP
POL
DEN
POL
ASP
DRY
ASP
POL
CE
HAB
HES
HAB
ACI
FAC
HAB
HAB
HAB
HAB
ACI
HAB
HAB
HAB
HAB
ACI
HAB
ACI
ACI
ACI
HAB
Npi
135
119
48
22
17
15
12
8
5
3
4
3
3
3
2
2
2
1
1
1
FRpi
33,251
29,310
11,823
5,419
4,187
3,695
2,956
1,970
1,232
0,739
0,985
0,739
0,739
0,739
0,493
0,493
0,493
0,246
0,246
0,246
Tabela 2. Riqueza média de pteridófitas epifíticas por intervalos de altura
em Dicksonia sellowiana Hook. na área de Floresta Ombrófila Mista, São
Francisco de Paula, estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Médias com mesma
letra são iguais de acordo com o teste de Dunn (P < 0,001). (N = número de
intervalos; DP = desvio-padrão).
Table 2. Average richness of epiphytic pteridophytes for height intervals on
Dicksonia sellowiana Hook. in the Mixed Ombrophylous Forest area, São
Francisco de Paula, State of Rio Grande do Sul, Brazil. Averages with same
letter do not differ according to the Dunn Test (P < 0,001). (N = number of
height intervals; DP = Standard Deviation).
Intervalos de altura (m)
0-1
1-2
2-3
3-4
N
60
60
60
60
Média (DP)
1,93 ± 0,78 (b)
1,93 ± 0,69 (b)
1,77 ± 0,85 (b)
1,12 ± 1,04 (a)
na Floresta Ombrófila Mista, no Parque Municipal da Ronda. Ela
demonstra a importância dessa espécie hospedeira para espécies
epifíticas, no ambiente florestal.
A espécie de maior freqüência (Trichomanes angustatum) é
holoepífita habitual, que ocorre preferencialmente sobre cáudices
de samambaias arborescentes (Schmitt & Windisch 2005). De uma
maneira geral, as espécies de Hymenophyllaceae apresentaram uma
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Pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook
14
b
12
Nº espécies/intervalo
12
Nº espécies/intervalo
14
a
10
10
8
6
4
2
0
8
6
4
2
0
10
0
20
30
40
50
60
10
0
20
Intervalos 0-1 m
40
50
60
Intervalos 1-2 m
14
14
c
d
12
Nº espécies/intervalo
12
Nº espécies/intervalo
30
10
10
8
6
4
2
0
8
6
4
2
0
10
0
20
30
40
50
60
10
0
20
Intervalos 2-3 m
40
50
60
Intervalos 3-4 m
16
e
14
Nº espécies/intervalo
30
12
10
8
6
4
2
0
0
10
20
30
40
50
60
Intervalos 0-4 m
Figura 3. Curva de rarefação de espécies de pteridófitas epifíticas amostradas sobre 60 forófitos de Dicksonia sellowiana Hook. na área de Floresta Ombrófila
Mista, São Francisco de Paula, estado do Rio Grande do Sul, Brasil. a) Intervalo de 0-1 m de altura; b) Intervalo de 1-2 m de altura; c) Intervalo de 2-3 m de
altura; d) Intervalo de 3-4 m de altura e e) Intervalo total de 0-4 m de altura. As barras correspondem ao desvio-padrão associado.
Figure 3. Rarefaction curve of species of epiphytic pteridophytes sampled on 60 phorophytes of Dicksonia sellowiana Hook. in the Mixed Ombrophylous
Forest area, São Francisco de Paula, State of Rio Grande do Sul, Brazil. a) 0-1 m height interval; b) 1-2 m height interval; c) 2-3 m height interval; d) 3-4 m
height interval and e) 0-4 m total height interval. The bars correspond to the associated standard deviation.
Tabela 3. Distribuição percentual de ocorrência das pteridófitas epifíticas nos intervalos de altura amostrados sobre 60 forófitos de Dicksonia sellowiana Hook.
na área de Floresta Ombrófila Mista, São Francisco de Paula, estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Acrônimos formados pelas letras iniciais do nome genérico
e específico, conforme Tabela 1 (Nhi = Número de intervalos de altura ocupados pela espécie epifítica i).
Table 3. Percentage distribution of occurrence of epiphytic pteridophytes on height intervals sampled on 60 phorophytes of Dicksonia sellowiana Hook. in
the Mixed Ombrophylous Forest area, São Francisco de Paula, State of Rio Grande do Sul, Brazil. Acronyms formed by the initial letters of the generic and
specific names, according to Table 1 (Nhi = Number of height intervals occupied by epiphytic species i).
Intervalos
de altura (m)
0-1
1-2
2-3
3-4
Nhi
Tri
Ble
ang
bin
30,36 31,89
29,84 29,31
26,18 22,42
13,62 16,38
191
116
Vit
lin
9,61
30,77
36,54
23,08
52
Las
amp
84,62
15,38
0
0
13
Tri
ana
16,66
33,33
33,33
16,66
12
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03008042008
Asp
har
28,57
28,57
28,57
14,29
7
Asp
inc
0
0
18,33
81,66
3
Cam
nit
33,33
0
33,33
33,33
3
Rum
adi
0
0
33,33
66,66
3
Asp
sca
0
50
50
0
2
Asp
gas
0
0
50
50
2
Cte
sub
0
100
0
0
1
Den
glo
100
0
0
0
1
Pec
pec
0
0
100
0
1
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Fraga, L.L. et al.
tendência de diminuição da freqüência e da riqueza a partir de 3 m
de altura do solo, provavelmente em decorrência de serem sensíveis
ao ressecamento e à alta luminosidade. Nos trabalhos realizados por
Hietz & Hietz-Seifert (1995), Nieder et al. (1999) e Schmitt et al.
(2005), as frondes de Hymenophyllaceae encontravam-se restritas
ou foram também mais freqüentes nos menores intervalos de altura.
As frondes membranosas, observadas nas espécies dessa família, que
conseqüentemente são altamente higrófilas (Dubuisson et al. 2003)
e apresentam ponto de saturação luminosa baixo (Benzing 1987),
facilitam a sua maior ocorrência nos intervalos inferiores.
A segunda espécie mais freqüente (Blechnum binervatum) é uma
hemiepífita secundária, de crescimento reptante, que germina no solo
e somente depois estabelece ligação com o forófito. Conseqüentemente, essa espécie colonizou extensas áreas dos forófitos, apresentando
uma seqüência decrescente de ocorrência dos intervalos de menor para
maior altura. A grande amplitude vertical de Blechnaceae decorreu
apenas dessa espécie. Entretanto, a terceira espécie mais freqüente
(Vittaria lineata) é holoepífita habitual e, similarmente ao observado
por Schmitt et al. (2005), apresentou valores de freqüência maiores,
em intervalos intermediários de altura.
A quarta espécie mais freqüente (Lastreopsis amplissima) ocorreu
apenas nos dois primeiros metros de altura no forófito, com uma freqüência expressivamente superior, no primeiro intervalo de altura, em
decorrência de apresentar epifitismo acidental. Schmitt et al. (2005)
citaram duas causas principais para explicar a maior ocorrência de
L. amplissima em intervalos de menor altura: uma delas é a preferência pelo substrato terrícola, e a outra ao fato da base do cáudice ser
extremamente alargado, favorecendo o acúmulo de matéria orgânica,
que, ao se decompor, resulta em uma fina camada de solo, favorecendo
o estabelecimento desse epífito acidental.
A menor riqueza média registrada em Dicksonia sellowiana no
intervalo de 3 a 4 m altura pode estar relacionada ao fato das espécies
mais freqüentes na amostragem total (até 4 m), como Trichomanes
angustatum, Blechnum binervatum e Lastreopsis amplissima apresentarem o menor percentual de ocorrência ou estarem ausentes
nesse intervalo, conforme discutido anteriormente. Além disso, esse
intervalo é o mais recente do forófito, ou seja, aquele que ofereceu,
conseqüentemente, menos tempo para a colonização dos epífitos. O
tempo de disponibilidade do substrato é um fator importante para a
colonização dos forófitos pelas plantas epifíticas (Yeaton & Galdstone
1982). Considerando a altura total dos forófitos, o número mínimo de
espécies de epífitos encontrados em D. sellowiana foi igual (1 espécie) e o número máximo (8), superior, comparado aos levantamentos
realizados por Heatwole (1993), em Blechnum palmiforme (Thouars)
C. Char. (5) e por Schmitt et al. (2005), em D. sellowiana (6). Porém,
Heatwole (1993) registraram 3,1 de espécies de pteridófitas/cáudice,
média maior àquela registrada em D. sellowiana.
O número total de espécies de pteridófitas epifíticas encontrado
sobre Dicksonia sellowiana foi superior ao registrado no levantamento (11 espécies) realizado por Schmitt et al. (2005), sobre essa
mesma espécie, também em Floresta Ombrófila Mista, porém em
um fragmento localizado dentro de um loteamento sub-urbano, em
São Francisco de Paula. Nesse sentido, Johansson (1989) destacou
que em fragmentos florestais as pteridófitas são proporcionalmente
menos comuns que em florestas mais densas.
A riqueza específica deste estudo foi maior que a registrada
por Schmitt & Windisch (2005) para Alsophila setosa Kaulf.
(­Cyatheaceae) (14 espécies), em floresta estacional semidecidual,
no estado do Rio Grande do Sul. Entretanto, A. setosa não desenvolve um manto de raízes adventícias no cáudice. A relação em que
Dicksoniaceae apresenta maior número de espécies epifíticas do que
Cyatheaceae foi apontada por Medeiros et al. (1993) e decorreu,
possivelmente, da diferença de idade e de tipo de substrato oferecido
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pelos forófitos. Além disso, as florestas ombrófilas do sul do Brasil são
mais ricas em epífitos de que as florestas estacionais (Rambo 1954,
Klein 1975, Roderjan et al. 2002), sendo que o mesmo se aplica para
riqueza de filicíneas (Sehnem 1977, 1979).
As famílias com maior número de espécies, Polypodiaceae,
Aspleniaceae, Hymenophyllaceae e Dryopteridaceae (85% do total)
estão entre as famílias epifíticas mais ricas no mundo (Madison 1977,
Kress 1986, Benzing 1990) e nos neotrópicos (Gentry & Dodson
1997). Mesmo em outros levantamentos de pteridófitas epifíticas,
com diferentes procedimentos amostrais e espécies forofíticas, pelo
menos uma dessas famílias está entre aquelas de maior riqueza (de
la Sota 1971, 1972, Labiak & Prado 1998, Cortez 2001, Moran et al.
2003, Schmitt & Windisch 2005). O gênero com maior número de
espécies (Asplenium) também foi considerado mundialmente mais
rico por Madison (1977) e Kress (1986), bem como no levantamento
pontual realizado por Schmitt et al. (2005).
A maior participação de holoepífitos habituais registrada no
presente estudo também foi encontrada em levantamentos da pteridoflora epifítica realizados por de la Sota (1971, 1972), Labiak &
Prado (1998) e Schmitt et al. (2005). O mesmo fato é comum também
em levantamentos de epífitos vasculares, em geral, realizados no sul
do Brasil, por Kersten & Silva (2001, 2002), Borgo & Silva (2003),
no Paraná e por Aguiar et al. (1981), Waechter (1998), Rogalski &
Zanin (2003), Gonçalves & Waechter (2003) e Schmitt & Windisch
(2005), no Rio Grande do Sul. Este padrão observado sugere que a
grande maioria das espécies encontradas na sinúsia epifítica apresenta,
habitualmente, adaptações morfológicas e fisiológicas especializadas
para ocupar esse tipo de ambiente.
Os resultados desse estudo constituem a primeira descrição detalhada da composição e da distribuição vertical de pteridófitas epifíticas
sobre Dicksonia sellowiana, no Parque Municipal da Ronda. O estudo
aponta que a retirada dessa planta hospedeira (embora ilegal), na área
de floresta ombrófila mista estudada, compromete a disponibilidade de
habitat, especialmente para os holoepífitos habituais, que completam
todo o seu ciclo de vida no ambiente epifítico, entre os quais estão
Trichomanes angustatum e Trichomanes anadromum, que de acordo
com Sehnem (1977), Bueno & Senna (1992) e Schmitt & Windisch
(2005) ocorrem, exclusivamente ou preferencialmente, sobre esse
tipo de forófito.
Agradecimentos
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) pela concessão de bolsa para a primeira autora. Ao Centro
Universitário Feevale pelo suporte técnico disponibilizado. À Prefeitura Municipal de São Francisco de Paula por conceder autorização
para ingressar na área e executar a pesquisa, bem como pelo suporte
logístico oferecido. À Ciliana Rechenmacher, ao Rodrigo Fleck e
demais colegas de laboratório da primeira autora pelo grande auxílio
prestado nos trabalhos de campo e de laboratório.
Referências Bibliográficas
AGUIAR, L.W., CITADINI-ZANETTE, V., MARTAU, L. & BACKES, A.
1981. Composição florística de epífitos vasculares numa área localizada nos
municípios de Montenegro e Triunfo, Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia,
Sér. Bot. 28: 55-93.
AHMED, J. & FRAHM, J.P. 2002. Moosgesellschaften auf baumfarnstämmen
in südostbrasilien. Trop. Bryol. 22: 135-178.
BEEVER, J. 1984. Moss epiphytes of tree ferns in a warm temperature forest,
New Zealand. J. Hattori Bot. Lab. 56: 89-95.
BENZING, D.H. 1987. Vascular epiphytism: taxonomic participation and
adaptative diversity. Ann. Missouri Bot. Gard. 74(2): 183-204.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03008042008
129
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Pteridófitas epifíticas sobre Dicksonia sellowiana Hook
BENZING, D.H. 1990. Vascular epiphytes. Cambridge University Press,
Cambridge.
MORAN, R.C.; KLIMAS, S. & CARLSEN, M. 2003. Low-trunk epiphytic ferns
on tree ferns versus angiosperms in Costa Rica. Biotropica 35(1): 48-56.
BENZING, D.H. 1995. The physical mosaic and plant variety in forest canopies.
Selbyana 16(2): 159-168.
MORENO, J.A. 1961. Clima do Rio grande do Sul. Secretaria da Agricultura
- Div. Terras e Colonização, Porto Alegre.
BORGO, M. & SILVA, S.M. 2003. Epífitos vasculares em fragmentos de floresta
ombrófila mista, Curitiba, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Bot. 26(3): 391-401.
MUCUNGUZI, P. 2007. Diversity and distribution of vascular epiphytes in
the Forest lower canopy in Kibale National Park, western Uganda. Afr. J.
Ecol. 45(Suppl. 3): 120-125.
BUENO, R.M. & SENNA, R.M. 1992. Pteridófitas do Parque Nacional dos
Aparados da Serra. I. Região do Paradouro. Caderno de Pesquisa, Sér.
Bot. 4(1): 5-12.
CORTEZ, L. 2001. Pteridofitas epifitas encontradas en Cyatheaceae y
Dicksoniaceae de los bosques nublados de Venezuela. Gayana 58(1):
13-23.
DE LA SOTA, E.R. 1971. El epifitismo y las pteridofitas en Costa Rica (America
Central). N. Hedwigia 21(2-4): 401-465.
DE LA SOTA, E.R. 1972. Las pteridofitas y el epifitismo en el Departamento
del Choco (Colombia). An. Soc. Cient. Argent. 31(V-VI): 245-278.
DUBUISSON, J.Y., HENNEQUIN, S., RAKOTONDRAINIBE, F. &
SCHNEIDER, H. 2003. Ecological diversity and adaptive tendencies in the
tropical fern Trichomanes L. (Hymenophyllaceae) with special reference to
climbing and epiphytic habits. Bot. J. Linn. Soc. 142: 41‑63.
FERNANDES, I. 2000. Taxonomia dos representantes de Dicksoniaceae no
Brasil. Pesquisas, Bot. 50: 5-26.
FRAGA, L.L. 2007. Diversidade e aspectos ecológicos de epífitos vasculares
sem sementes: uma contribuição para a conservação da floresta ombrófila
mista. Dissertação de Mestrado, Centro Universitário Feevale.
GENTRY, A.H. & DODSON, C.H. 1987. Diversity and biogeography
of neotropical vascular epiphytes. Ann. Missouri Bot. Gard. 74 (2):
205‑233.
GONÇALVES, C.N. & WAECHTER, J.L. 2003. Aspectos florísticos e
ecológicos de epífitos vasculares sobre figueiras isoladas no norte da
planície costeira do Rio Grande do Sul. Acta Bot. Bras. 17(1): 89-100.
GOTELLI, N.J. & COLWELL, R.K. 2001. Quantifying biodiversity: procedures
and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology
Letters 4: 379-391.
HAMMER, Ø., HARPER, D.A.T. & RYAN, P.D. 2003. Paleontological
Statistics – PAST. Version 1.18. http://folk.uio.no/ohammer/past (último
acesso em 16/01/2008).
HEATWOLE, H. 1993. Distribution of epiphytes on trunks of the arborescent
fern, Blechnum palmiforme, at Gough Island, south Atlantic. Selbyana
14: 46-58.
HIETZ, P. & HIETZ-SEIFERT, U. 1995. Structure and ecology of epiphyte
communities of a cloud forest in central in central Veracruz, México. J.
Veg. Sci. 6(5): 719-728.
JOHANSSON, D.R. 1989. Vascular epiphytism in Africa. In Tropical rain
forest ecosystems, Ecosystems of the world (H. Lieth & M.J. Werger, eds.).
Elsevier, Amsterdan, p. 7-53.
KERSTEN, R.A. & SILVA. S.M. 2001. Composição florística e estrutura do
componente epifítico vascular em floresta da planície litorânea na Ilha do
Mel. Paraná, Brasil. Rev. Bras. Bot. 24(2): 213-226.
KERSTEN, R.A. & SILVA. S.M. 2002. Florística e estrutura do componente
epifítico vascular em floresta ombrófila mista aluvial do rio Barigüi, Paraná,
Brasil. Rev. Bras. Bot. 25(3): 259-267.
MÜLLER, L., STARNECKER, G. & WINKLER, S. 1981. Zur Ökologie
epiphytisher Farne in Südbrasilien. I. Saugschuppen. Flora: 171: 55‑63.
NIEDER, J., ENGWALD, S. & BARTHLOTT, W. 1999. Patterns of neotropical
epiphyte diversity. Selbyana 20(1): 66-75.
PAGE, C.N. 2002. Ecological strategies in fern evolution: a neopteridological
overview. Rev. Palaeobot. Palynol. 119: 1-33.
PARKER, G.G. 1995. Structure and microclimate of forest canopies. In
Lowman, M.D. & Nadkarni, N.M. (eds.). Forest canopies. Academic
Press, San Diego.
RAMBO, B. 1954. História da flora do litoral riograndense. Sellowia 6(6):
113-172.
RAMBO, B. 1956. A Fisionomia do Rio Grande do Sul. Editora Selbach,
Porto Alegre.
ROBERTS, N.R., DALTON, P.J. & JORDAN G.J. 2005. Epiphytic ferns
and bryophytes of Tasmanian tree-ferns: A comparison of diversity and
composition between two host species. Austral Ecol. 30: 146-154.
RODERJAN, C.V., GALVÃO, F., KUNIYOSHI, Y.S. & HATSCHBACK, G.G.
2002. As unidades fitogeográficas do estado do Paraná. Rev. Ciência e
Ambiente 24: 75-92.
ROGALSKI, J.M. & ZANIN, E.M. 2003. Composição florística de epífitos
vasculares no Estreito de Augusto César, Floresta Estacional Decidual do
Rio Uruguai, RS, Brasil. Rev. Bras. Bot. 26(4): 551-556.
ROTHWELL, G.W. 1991. Botryopteris forensis (Botryopteridaceae), a trunk
epiphyte of the tree fern Psaronius. Am. J. Bot. 78(6): 782-788.
RUDOLPH, D., RAUER, G., NIEDER, J. & BARTHLOTT, W. 1998.
Distributional patterns of epiphytes in the canopy and phorophyte
characteristics in a western Andean rain forest in Ecuador. Selbyana
19(1): 27-33.
SCHMITT, J.L. & WINDISCH, P.G. 2005. Aspectos ecológicos de Alsophila
setosa Kaulf. (Cyatheaceae, Pteridophyta) no sul do Brasil. Acta Bot.
Bras. 19(4): 861-867.
SCHMITT, J.L., BUDKE, J.C. & WINDISCH, P.G. 2005. Aspectos florísticos
e ecológicos de pteridófitas epifíticas em cáudices de Dicksonia sellowiana
Hook. (Pteridophyta, Dicksoniaceae), São Francisco de Paula, RS, Brasil.
Pesquisas, Bot. 56: 161-172.
SEHNEM, A. 1977. As filicíneas do Sul do Brasil, sua distribuição geográfica,
sua ecologia e suas rotas de migração. Pesquisas, Bot. 31: 1-108.
SEHNEM, A. 1979. Semelhanças e diferenças nas formações florestais do sul
do Brasil. Acta Biol. Leopoldensia 1(1): 111-135.
TRYON, R.M. & TRYON, A.F. 1982. Ferns and allied plants with special
reference to Tropical America. Springer Verlag, New York.
WAECHTER, J.L. 1998. Epifitismo vascular em uma floresta de restinga do
Brasil subtropical. Rev. Ciência e Natura 20: 43-66.
KLEIN, R.M. 1975. Southern brazilian phytogeographic features and the
probable influence of upper quaternary climatic changes in the floristic
distribution. Bol. Paranaense de Geociências 33: 67-88.
WINDISCH, P.G. 1992. Pteridófitas da região norte-ocidental do Estado de
São Paulo: guia para estudo e excursões. 2.ed. UNESP, São José do Rio
Preto.
KRAMER, K.U. & GREEN, P.S. 1990. The families and genera of vascular
plants. v.1. Springer-Verlag, Germany.
WINDISCH, P.G. 2002. Fern conservation in Brazil. Fern Gaz. 16(6,7&8):
295-300.
KRESS, W.J. 1986. The systematic distribution of vascular epiphytes: an update.
Selbyana 9: 2-22.
LABIAK, P.H. & PRADO, J. 1998. Pteridófitas epífitas da Reserva Volta Velha,
Itapoá, Santa Catarina, Brasil. Bol. Inst. Bot. 11: 1-79.
MADISON, M. 1977. Vascular epiphytes: their systematic occurrence and
salient features. Selbyana 2(1): 1-13.
MEDEIROS, A.C., LOOPE, L.L. & ANDERSON, S.J. 1993. Differential
colonization by epiphytes on native (Cibotium spp.) and alien (Cyathea
cooperi) tree ferns in a Hawaiian rain forest. Selbyana 14: 71-74.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03008042008
YEATON, R.I. & GLADSTONE, D.E. 1982. The pattern of colonization of
epiphytes on Calabash Trees (Crescentia alata HBK.) in Guanacaste
Province, Costa Rica. Biotropica 14: 137-140.
ZAR, J.H. 1999. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, New Jersey.
Recebido em 16/03/08
Versão Reformulada recebida em 08/12/08
Publicado em 22/12/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Allometric models for estimating the phytomass of a
secondary Atlantic Forest area of southeastern Brazil
Déborah Moreira Burger1,2 & Welington Braz Carvalho Delitti1
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências
Universidade de São Paulo – USP
Rua do Matão, Travessa 14, n° 321, Cidade Universitária Armando de Salles Oliveira,
CEP 05508-090 São Paulo, SP, Brazil
2
Corresponding author: Déborah Moreira Burger, email: [email protected]
1
BURGER, D.M. & DELITTI, W.B.C. Allometric models for estimating the phytomass of a secondary
Atlantic Forest area of southeastern Brazil. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/
abstract?article+bn03308042008
Abstract: The purpose of this study was to develop and validate equations to estimate the aboveground phytomass
of a 30 years old plot of Atlantic Forest. In two plots of 100 m2, a total of 82 trees were cut down at ground
level. For each tree, height and diameter were measured. Leaves and woody material were separated in order to
determine their fresh weights in field conditions. Samples of each fraction were oven dried at 80 °C to constant
weight to determine their dry weight. Tree data were divided into two random samples. One sample was used
for the development of the regression equations, and the other for validation. The models were developed using
single linear regression analysis, where the dependent variable was the dry mass, and the independent variables
were height (h), diameter (d) and d2h. The validation was carried out using Pearson correlation coefficient, paired
t-Student test and standard error of estimation. The best equations to estimate aboveground phytomass were:
lnDW = –3.068+2.522lnd (r2 = 0.91; sy/x = 0.67) and lnDW = –3.676+0.951ln d2h (r2 = 0.94; sy/x = 0.56).
Keywords: biomass, allometry, carbon, secondary Atlantic Forest, forest biomass estimation.
BURGER, D.M. & DELITTI, W.B.C. Modelos alométricos para estimativa de fitomassa de Floresta
Atlântica secundária no sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/
abstract?article+bn03308042008
Resumo: O objetivo deste estudo foi desenvolver e validar modelos preditores para a fitomassa epigéa de uma
área de Floresta Atlântica secundária. Em duas parcelas de 100m2, 82 árvores foram cortadas, ao nível do solo,
e anotadas suas medidas de altura e diâmetro. As folhas foram separadas dos ramos para determinação do massa
fresca da porção foliar e lenhosa. Amostras de cada fração foram secas em estufa a 80 °C, até massa constante, para
determinação do massa seca. As árvores foram distribuídas em duas amostras aleatórias, sendo uma utilizada para
o desenvolvimento das equações de regressão, e a outra para validá-las. Os modelos foram desenvolvidos através
da análise de regressão linear simples, tendo como variável dependente a massa seca (DW) e, como variáveis
independentes a altura (h), o diâmetro (d) e o quadrado do diâmetro multiplicado pela altura (d2h). A validação
foi analisada através da comparação entre os valores obtidos em campo e os estimados pelas equações, através
da análise de correlação intraclasse de Pearson e teste t-Sudent pareado. As melhores equações para estimar o
massa seca das árvores foram: lnDW = –3,068+2,522lnd (r2 = 0,91; sy/x = 0,67) e lnDW = –3,676+0,951ln d2h
(r2 = 0,94; sy/x = 0,56).
Palavras-chave: biomassa, alometria, regressão, Mata Atlântica, floresta secundária.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03308042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
132
Burger, D.M. & Delitti, W.B.C.
Introduction
The Brazilian Atlantic Forests known as Mata Atlântica is the
biome that recovered the Brazilian coast before the European colonization. The Atlantic Forest is a mosaic of ecosystems with a complex
structure and hight biodiversity and endemism. The Atlantic Dominion includes dense tropical rain forest and areas of coastal flooded
forest, lowland, submontane and montane forests. It taked up about
1.1million km2 but today it is one of the most threaten biomes due
to human activities as forest clearance for agriculture and pasture,
construction of highways, mining and charcoal production. The forest
remnants have survived in areas of difficult access (Joly et al. 1999).
The restoration and preservation of these ecosystems can have a relevant role in the global carbon cycle. Knowledge about the biomass
is necessary for the estimation of carbon reserves, which is currently
very important and demanded for climate change issues.
Due to the large extension of the Brazilian territory, Brazil plays a
significant role in the global carbon balance, accounting for 4 to 5% of
total carbon emissions to the atmosphere, related to land use changes
(Schroeder & Winjum 1995). However, the precision of estimates of
C stores and of carbon fixation depends on the adequate estimates
of the biomass for each type of ecosystem. Biomass is unusually
measured directly in forest ecosystems due to the difficulties inherent in this type of study, such as its high cost and the need to cut the
vegetation. Biomass estimations are based on predictive models that
were previously developed on the basis of direct measurement using
destructive methods. Specific models for the various ecosystems are
necessary to minimize errorr in biomass estimates (Rochow 1974,
McWillian et al. 1993).
Predictive models are elaborated based on regression analysis
between tree mass (generally given in dry weight) and their dimensional data, such as height and diameter. Various types of regression
models and different combinations of variables have been used in the
development of predictive models of phytomass for tropical ecosystems (Folster et al. 1976, Golley et al. 1978, Saldarriaga et al. 1988,
Brown et al. 1989, Overman et al. 1994, Moreira-Burger & Delitti
1999, Chave et al. 2001, Chave et al. 2005, Delitti et al. 2006. These
models have been applied to quantify nutrient stores, accumulated
organic material and potential carbon reserves, to determine vegetation growth rate after perturbation, and to identify determinants of
variation in biomass.
The biomass of Atlantic forests has only been evaluated through
indirect methods, using equations developed for other tropical forests.
Delitti & Burger (1998) estimated the phytomass in various areas of
the Atlantic Forest, testing 25 models developed for tropical forests
using data from phyto-sociological surveys. Based on these studies, it
was concluded that the Atlantic forest has a maximum accumulation
of above-ground biomass of 350 Mg.ha–1. Secondary and disturbed
forests have less than 200 Mg.ha–1, and in extreme cases of perturbation, the forests accumulate less than 100 Mg.ha–1. However, the
precision of the estimates of Atlantic Forest biomass can only be
evaluated with the development of specific models, or the validation of
models published for other tropical forests, through comparison with
directly obtained data. This type of study is becoming increasingly
difficult, as the Atlantic Forest, and its various physiognomies, are
being reduced to areas protected by legislation. In this study, it was
possible to take advantage of a rare opportunity to conduct a study
of a destructive nature in this type of vegetative formation, due to
the deforestation of portions of this vegetation that was undertaken
to widen the Imigrantes highway, in the state of São Paulo. Due to
their location inside the Serra do Mar State Park, and the difficult
access, these portions were well-preserved forest a remnant was
sampled for this study. Within this context, the objective of the study
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was to develop and validate predictive models for the above-ground
phytomass of the Atlantic Forest.
Material and Methods
1. Study area
The study area is located at 23° 55’ 13’’ S and 46° 31’ 54’’ W
in the Serra do Mar State Park, São Paulo, at an altitude of approximately 570 m. Field work was carried out in August 2000, in
an area designated to be cleared for the construction of a highway
descending from the Imigrantes Highway. Sampling was carried out
in an area made available by the Imigrantes Consortium and closely
followed the recommendations and limits established by the highway
construction project.
The study area lies within the Atlantic Forest Domain, defined
by Decree 750, February 10, 1993 (Brasil 1993). The vegetation is
classified as Dense Ombrophylus or Tropical Pluvial, according to the
classification of Veloso et al. (1991). Although it is a secondary forest
area, vegetation was dense, with trees as tall as 30 m and overlapping
canopies that restricted the penetration of sunlight into the understory.
With a complex vertical structure, vegetation was composed of many
species of bushes and trees distributed in various strata, as well as
lichens, mosses, pteridophytes, vines, and epiphytes covering the
larger trees. In the 1970s, the area was affected by the disposal of soil
material extracted from the road construction causing tree fall and the
perturbation of the original soil. After this perturbation, vegetation
naturally recovered, therefore it could be considered as a secondary
formation, approximately 30 years old.
Topography is rolling hills. According to the Parque Estadual da
Serra do Mar soil map (Rossi & Pffeifer 1991), dominant soils are
Alic Cambisols and Alic Red-yellow Latosols, with loamy texture.
The climate in the region is hot and moist. According to information provided by ECOVIAS, the company responsible for the
operation of the highway, the mean annual temperature in the study
area during the period 2000 to 2005 was 18.7 °C. The mean monthly
temperature during the coldest month (August) was 16.1 °C, and of
the hottest month (February), 20.8 °C. Data collected by the Departamento de Águas e Energia Elétrica - DAEE (1952 to 1996) at the
pluviometric station nearest the study area (station E3-153, Curva da
Onça) indicate a mean annual precipitation of 3,400 mm, and seasonal
variation, with the lowest precipitation in winter (June to August).
Mean monthly precipitation in the driest month (June) was 116 mm
and in the moistest month (January) 441 mm.
2. Sampling and methods of analysis
Above-ground phytomass was measured using the destructive
method (Whittaker et al. 1974, Chapman 1976, Golley et al. 1978),
involving the cutting and weighing of all trees exceeding 1.5 m in
height on two 10 x 10 m plots (100 m2). In this area was harvest
82 trees whose height range from 1.9 to 27.9 m and diameter range
between 1.6 and 47.8 cm.
Tree diameter was calculated from the measurement of perimeters
breast height and at the base using a common measuring tape. Trees
were cut at ground level using a chain saw, then heights were measured
using a tape measure. Leaves were manually separated from the trunks
and branches, and the fresh weight of each portion weighed with a
manual scale to a precision of 200 g. From each tree, sub-samples
were taken of a slice of trunk near the base, a portion of branches,
and a portion of leaves, and were appropriately labeled.
All sub-samples collected in the field were taken to the laboratory,
oven-dried (80 °C) until constant weight to determine water content
and dry weight (kg) of each tree.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03308042008
133
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Phytomass of a secondary Atlantic Forest
To develop and validate regression equations to estimate tree
dry weight, the data on 82 trees collected from the two study plots
were used. The trees were randomly separated into two independent
samples composed of 41 trees each. One sample was used to develop
the regression equations (sample 1), and the other to validate the
equations (sample 2), as proposed by Snee (1977).
In this study, total dry weight (DW, kg) was used as the dependent
variable and diameter (d, cm), height (h, m), and diameter squared
times height (d2h, cm2m) as independent variables.
The variables were described using means, standard deviations,
and maximum, minimum, and median values. Scatter diagrams were
generated for all variables, using the original variables initially, then
with the dependent variable transformed, next with the independent
variables transformed, and finally, with all variables transformed. The
scatter diagrams of the raw variables indicated that the model that
adjusts well to these data is the power function. To obtain estimates
of the parameters of the power function (Y = aXb) natural logarithms
were applied to the function (lnY=lna+blnX). The logarithmic
transformation of the data stabilizes the effects of the increase in
variance of the biomass with increasing tree size (heteroscedasticity)
(Zar 1974), enabling the use of parametric statistical analyses, such
as regression, in studies of this nature (Beauchamp & Olson 1973).
The scatter diagrams of the transformed dependent variable and
the transformed independent variables showed a linear relationship
between them, indicating that a linear regression could be adjusted
to the transformed values (Vieira 2004). Various models have been
developed for tropical forests employing linear regression analysis
with logarithmic transformation of the data (Jordan & Uhl 1978,
Saldarriaga et al. 1988, Brown et al. 1989, Martinez-Yrizar et al. 1992,
Scatena et al. 1993, Overman et al. 1994, Santos 1996, Higuchi et al.
1998). Thus, in the modeling process for this study, only transformed
data was used for both variables.
Pearson’s correlation analysis was conducted on the variables. To
increase the precision of the phytomass estimates, different variables
can be introduced into the regression equation as long as there is no
co-linearity among them. The high correlation between the variables
makes it impossible to separate the effects of the independent variables on the dependent variable in a multiple regression analysis.
Several authors reported high correlation between tree diameter and
height, and above-ground biomass (Jordan & Uhl 1978, Overman
et al. 1994). Thus, the equations were obtained through simple linear
regression analysis, after testing co-linearity between selected variables. Linear regression analysis was applied on the dependent and
independent variables that presented a linear relationship, identified
in the scatter diagrams. The models that showed bias in the analysis
of the residuals were excluded.
In the second stage, validation analysis of the equations was carried out. Using the data from sample 2, Student’s paired t-test was
applied to compare the means of the real values obtained in the field
survey to those estimated using the equations. Pearson’s intra-class
correlation coefficient (ricc) was also calculated for comparison of the
real values and those estimated by the equations.
Following these phases of modeling and validation, the most appropriate models were defined using the following selection criteria:
highest coefficients of determination (r2), lowest standard errors of the
estimates (sy/x), highest intra-class correlation coefficients (ricc) found
in the validation, greater similarity of means, and 95% confidence
intervals between the real values and those estimated using the equations, according to visual analysis and the application of the model.
In the final stage, simple regression analysis was done using all
the data from all the trees sampled (n = 82), with the independent
variables being the predictor variables in the models developed,
validated, and selected in the first phase of the study. The criteria for
selecting the best model were the highest determination coefficient,
standard deviation, and better residuals distribution.
Available models in the literature were validated for the sudied
vegetation, through the comparison between estimated biomass for
sample 2 trees and the values obtained in the field.A significance
level of 5% was used in all the analyses. All statistical analyses
(descriptive analysis, correlation analysis, simple and multiple regression analyses) were carried out using Statistica for Windows®
(version 6.0) and Statistical Package for the Social Sciences (SPSS)
for Windows® (version 8).
Results
The equations from the first step in the work were developed using sample 1 data, which was composed of 41 trees with diameters,
varying from 1.6 to 47.8 cm, with a mean of 8.5 cm. The height of
trees varied between 2.3 to 27.9 m, with a mean of 7.0 m. Distribution
parameters of the variables used in the study are presented in Table 1.
Notice that the median values are generally close to the means, with
the exception of dry weight (lnDW).
The matrix of the Pearson’s linear correlations among all the variables (Table 2) shows a strong correlation between the independent
variables, as reported in similar studies (Overman et al. 1994).
The models resulting from the simple linear regression analysis
are presented in Table 3. All are statistically significant (p < 0.001),
as can be observed by the confidence interval of the regression coefficient (CI 95% b) of each model. Analysis of residuals for the equations
showed that the errors presented a normal distribution and no bias.
In the validation of the equations, the data from sample 2 were
used. This was composed of 41 trees with heights varying between
Table 2. Matrix of the Pearson’s linear correlations among the variables used
in the modeling process.
Tabela 2. Matriz de correlação linear de Pearson entre as variáveis utilizadas
no processo de modelagem.
Variables
ln(DW)
ln(d)
ln(h)
ln(d2h)
ln(DW)
1.00
-
ln(d)
0.97
1.00
-
ln(h)
0.96
0.95
1.00
-
ln(d2h)
0.97
1.00
0.97
1.00
p < 0.001
Table 1. Distribution parameters of the variables used in the study, referring to sample 1, used in the development of the predictive models (n = 41).
Tabela 1. Parâmetros de distribuição das variáveis de estudo, referentes a amostra 1, utilizada no desenvolvimento dos modelos preditores (n = 41).
Variables
lnDW (kg)
ln d (cm)
ln h (m)
ln d2h (cm2m)
Mean (sd)
1.2 (2.4)
1.7 (0.9)
1.7 (0.6)
5.1 (2.4)
Minimum
–2.5
0.5
0.8
2.1
Maximum
7.8
3.9
3.3
11.1
Median
0.5
1.5
1.5
4.4
n = number of trees used in the modeling process; sd = standard deviation; d = diameter (cm); DW = dry weight (kg); h = height (m).
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
134
Burger, D.M. & Delitti, W.B.C.
Table 3. Description of the models elaborated using simple linear regression, with the Natural logarithm of dry weight (lnDW) in kilograms (kg) as the dependent variable.
Tabela 3. Descrição dos modelos elaborados através da análise de regressão linear simples, tendo como variável dependente o logarítmo neperiano da massa
seca (lnDW) em quilogramas (kg).
Predictor variable
a (sd)
b (sd)
sy/x
CI 95% b
r2
F
ln d (cm)
ln h (m)
ln d2h (cm2 m)
–3.217 (0.215)
–5.041 (0.310)
–3.794 (0.206)
2.562 (0.112)
3.591 (0.169)
0.964 (0.037)
0.632
0.675
0.552
[2.335; 2.789]
[3.250; 3.933]
[0.890; 1.037]
0.931
0.921
0.947
522.4
451.9
696.7
p < 0.001; a = constant of the equation or linear coefficient of the line; b = regression coefficient; sd = standard deviation; CI = confidence interval;
r2 = coefficient of determination; F statistic; sy/x = standard error.
Table 4. Pearson’s intra-class correlations coefficient (ricc) among the means of the dry weights of the trees in sample 2, obtained from the equations developed,
and the real means obtained in the field. Results of Student’s paired t-test (p) comparing real dry weight of the trees in sample 2 and the dry weight estimated
by the equations.
Tabela 4. Índice de correlação intraclasse de Pearson (ricc) entre as médias de massa seca das árvores da amostra 2, obtidas pelas equações desenvolvidas, e
os valores médios reais, obtidos em campo. Resultado do teste t-Student pareado (p) para comparação entre a massa seca real das árvores da amostra 2 e a
massa seca estimada pelas equações.
Description of the model
Equation
Field
lnDW = –3.2169 + 2.5620 ln(d)
lnDW = –5.0406 + 3.5914 ln(h)
lnDW = –3.7961 + 0.9636 ln(d2h)
ricc (p < 0.001)
p
0.854
0.868
0.908
0.29
0.69
0.33
Validation
Mean (sd)
Median
27.27 (77.97)
18.94 (38.67)
24.86 (63.50)
20.80 (44.02)
2.09
2.20
2.76
2.11
Min.-Max.
25-75 (%)
0.08-421.73
0.13-145.35
0.06-338.43
0.17-170.44
0.70-6.40
0.59-9.00
0.58-12.38
0.54-10.14
DW = dry weight (kg); d = diameter (cm), h = height (m), p = descriptive level of Student’s paired t-test; ricc = Pearson’s intra-class correlation coefficient.
Table 5. Description of the final models elaborated using simple linear regression analysis, based on the total number of trees sampled (n = 82), with Natural
logarithm of dry weight (lnDW) in kilograms (kg) as the dependent variable.
Tabela 5. Descrição dos modelos finais elaborados através da análise de regressão linear simples, a partir do total de árvores amostradas (n = 82), tendo como
variável dependente o logarítmo neperiano da massa seca (lnDW) em quilogramas (kg).
Predictor variable
a (sd)
b (sd)
sy/x
CI 95% b
r2
F
ln d (cm)
ln h (m)
ln d2h (cm2 m)
–3.068 (0.167)
–4.707 (0.236)
–3.676 (0.153)
2.522 (0.091)
3.384 (0.130)
0.951 (0.028)
0.672
0.714
0.558
[2.342; 2.703]
[3.124; 3.643]
[0.896; 1.007]
0.906
0.894
0.935
773.3
675.5
1157.3
p < 0.001; a = constant of the equation or linear coefficient of the straight line; b = regression coefficient; sd = standard deviation; CI = confidence interval;
r2 = coefficient of determination; F statistic; sy/x = standard error.
1.9 m and 20.6 m, with a mean of 6.6 m. The mean diameter was
7.4 cm, varying from 1.6 to 24.5 cm.
Estimated biomass values from the models did not significantly
differ from expected values (Figure 1, Table 4). All the models presented high intra-class correlation coefficient (ricc). Student’s paired
t-test indicated no significant differences between the means of
the estimated dry weights for the trees and those found in the field
(Table 4). In spite all models were satisfactory, no sufficient data are
available to to discriminate between them.
Considering that the variables used generated models appropriate for estimating phytomass of the Atlantic Forest, the final models
were adjusted through simple linear regression analysis using all the
information from all the trees collected (n = 82) in the field (Table 5).
Despite being very similar to those developed using sample 1, they
reflect all the variation in the dimensions of the trees represented
in this study. Mean height of the 82 trees was 6.8 m, ranging from
1.9 to 27.9 m. Mean diameter was 8.0 cm, ranging between 1.6 and
47.8 cm. The equations were statistically significant (p < 0.001) and
showed no tendencies in the analysis of residuals. The model with
height as the predictor variable presented the lowest coefficient of
determination and the largest standard error of the estimate. Considering the criteria established, the models whose predictor variables
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were diameter (lnDW = –3.068+2.522lnd) and diameter squared
times height (lnDW = –3.676+0.951ln d2h) were considered to be
predictors of above-ground phytomass in the Atlantic Forest under
conditions similar to those found in the local study.
Table 6 shows a validation of models selected from the literature. Estimated dry weight for trees of sample 2, when calculated
using equations developed for secundary wet forests (Scatena et al.
1993; Brown et al. 1989) or primary wet forests (Chave et al. 2001,
­Overman et al. 1994), were not statistically different from the real
mean. However, they significantly differed when the used equations
were developed for moist forests.
Discussion
Two models were considered as good predictors for phytomass of Mata Atlântica: ln DW = –3.068+2.522lnd and lnDW =
–3.676+0.951lnd2h. The first one has the advantage of only requireing
one variable, diameter that is easily measured in the field and less
subjected to sampling errors. The second model adds the requirement
of tree height which is not always available in forest samplings owing
to the difficulty of getting accurate measurements. In spite of this
limitation, this equation could be considered appropriate to estimate
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Phytomass of a secondary Atlantic Forest
Table 6. Pearson’s intra-class correlations coefficient (ricc) among the means of the dry weights of the trees in sample 2, obtained from the equations from the
literature and the real means obtained in the field. Results of Student’s paired t-test (p) comparing real dry weight of the trees in sample 2 and the dry weight
estimated by the equations.
Tabela 6. Índice de correlação intraclasse de Pearson (ricc) entre as médias de massa seca das árvores da amostra 2 obtidos pelas equações da literatura e os
valores médios reais, obtidos em campo. Resultado do teste t-Student pareado (p) para comparação entre a massa seca real das árvores da amostra 2 e a massa
seca estimada pelas equações.
Description of the model
Equation
Life zone (*) ricc (p < 0.001)
p
Validation
Mean (sd)
Median
Min-Max
25-75 (%)
Field
W
-
-
27.27 (77.97)
2.09
0.08-421.73
0.70-6.40
lnDW = –2.39+2.48 ln(d)
2
lnDW = –2.14+2.41 ln(d)
3
lnDW = –3.30+0.94 ln(d2h)
1
lnDW = –3.28+0.95 ln(d2h)
4
lnDW = –3.84+1.04 ln(d2h)
2
lnDW = –2.19+2.54 ln(d)
5
lnFW = –1.49+2.55ln(d)
3
lnDW = –3.11+0.97 ln(d2h)
W
W
W
W
W
M
M
M
0.852
0.850
0.906
0.907
0.915
0.853
0.854
0.909
0.35
0.20
0.77
0.48
0.08
0.01
0.01
0.01
33.35 (66.60)
35.83 (70.30)
28.87 (60.32)
30.99 (65.01)
36.50 (80.57)
49.62 (100.74)
49.76 (101.23)
44.14 (93.90)
4.35
5.09
3.15
3.30
2.81
5.93
5.89
4.33
0.29-249.31
0.36-262.37
0.27-232.84
0.28-251.17
0.19-315.21
0.36-378.29
0.36-380.27
0.34-636.97
1.23-16.97
1.49-19.17
0.84-14.67
0.87-15.55
0.66-15.21
1.62-24.0
1.60-23.92
1.11-21.13
1
(Scatena et al. 1993), 2(Chave et al. 2001), 3(Brown et al. 1989), 4(Overman et al. 1994), 5(Higushi et al. 1998)
DW = dry weight (kg); FW = fresh weight (kg); d = diameter (cm), h = height (m), p = descriptive level of Student’s paired t-test; ricc = Pearson’s intra-class
correlation coefficient; W = wet life zone; M = moist life zone; (DW = 0.49FW), (*) the same criteria used by Chave et al. 2005.
1
60
95% Cl (mean of dry weigth)
50
40
30
20
10
0
Field
InPSxInd
InPSxInh
InPSxInd2h
Figure 1. Means of dry weights (kg) and respective 95% confidence intervals
(CI), according to the estimates resulting from the equations developed in this
study, applied to sample 2.
Figura 1. Médias de massa seca (kg) e respectivos intervalos de 95% de
confiança (CI), segundo as estimativas das equações desenvolvidas neste
estudo, aplicadas na amostra 2.
Mata Atlântica phytomass for similar conditions as those of the study
area, owing to the fact of its showed the highest determination coefficient (r2 = 0.935) and the lowest standard error.
Further to tree size defined by its height and diameter, other factors should be considered in phytomass estimations. In this study,
we validated models available in the literature that used height and
diameter as predicting variables, similar to those developed in the
sampled forest. Validation results indicate that model application
should consider forest type (dry, moist or wet) for which the model
was developed. In spite that forest type is not the major factor in
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03308042008
determining the quantity of accumulated organic matter by trees, forest type has influence in allometric relationships (Brown et al. 1989,
Chave et al. 2005). Developed models for moist life zones (Chave
et al. 2001 and Higushi et al. 1998) produced higher estimates of tree
dry weight for sample 2 trees, and therefore were not appropriated for
the study area. According to Brown at al. (1989), for a given diameter,
moist life zone trees show higher biomass than wet life zone because
they tend to be taller. Therefore, moist life zone equations tend to
over-estimate biomass in other forest types.
In the next step, this research would investigate the influence
of wood density in the determination of biomass for Mata Atlântica
trees. Chave et al. (2005) considered that tree diameter is the most
relevant variable for predicting biomass in tropical forests, followed
by wood density. The large species richness and the lack of knowledge
of wood density for tropical forest trees would difficult wood density
use. However, Chave et al. (2006) indicated that the identification of
tress at the genus level would be enough for using wood density in
predicting models. New studies in the various Mata Atlântica formations should include that variable, in the perspective of increasing
biomass estimates accuracy.
Conclusions
The models developed and validated in this study explain about
90% of the variance in the dry weight (kg) of the trees, which generates a good estimate of this ecosystem descriptor. Information
contained in different forest surveys, such as height and diameter of
trees, can be used to estimate biomass. In spite of the limitations, and
taking in account it is a secondary forest area, this information can
contribute to estimates of carbon stores and exchanges, illustrating
the role of the Atlantic Forests in the global carbon balance, as well
as providing the basis for decisions regarding the management and
recovery of these ecosystems.
Acknowledgements
We are grateful to Consórcio ECOVIAS for providing research
facilities and to its staff members who considerably helped collecting
the material in the field.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
136
Burger, D.M. & Delitti, W.B.C.
References
BEAUCHAMP, J.J. & OLSON, J.S. 1973. Corrections for bias in regression
estimates after logarithmic transformation. Ecology 54(6): 1403-1407.
BRASIL. 1993 Decreto nº 750, de 11 de fevereiro de 1993. Dispõe sobre o
corte, a exploração e a supressão de vegetação primária ou nos estágios
avançado e médio de regeneração da Mata Atlântica, e dá outras
providências. Diário Oficial da República Federativa do Brasil, Poder
Executivo, Brasília, DF, Seção 1, p.1801.
BROWN, S., GILLESPIE, A.J.R. & LUGO, A.E. 1989. Biomass estimation
methods for tropical forests with applications to forest inventory data.
Forest. Sci. 35(4): 881-902.
CHAPMAN, S.B. 1976. Production ecology and nutrient budgets. In ______
Methods in plant ecology. Blackwell, Oxford, p.157-228.
CHAVE, J., RIÉRA, B., & DUBOIS, M. 2001. Estimation of biomass in a
neotropical forest of French Guiana: spatial and temporal variability. J.
Trop. Ecol. 17(1): 79-96.
CHAVE, J., ANDALO C., BROWN, S., CAIRS, M.A., CHAMBERS, J.Q.,
EAMUS, D., FOLSTER, H., FROMARD, F., HIGUCHI, N., KIRA, T.,
LESCURE, J.P., NELSON, B.W., OGAWA, H., PUIG, H., RIÉRA, B. &
YAMAKURA, T. 2005. Tree allometry and improved estimation of carbon
stoks and balance in tropical forests. Oecologia, 145(1): 87-99.
CHAVE, J., MULLER-LANDAU, H.C., BAKER, T.R., EASDALE, T.A.,
STEEGE, H.T. & WEBB, C.O. 2006. Regional and phylogenetic variation
of wood density across 2456 neotropical tree species. Ecol. Appl. 16(6):
2356-2367.
DELITTI, W.B.C. & BURGER, D.M. 1998. Atlantic forests biomass estimates,
Brazil. In The Earth’s changing land GCTE-LUCC. Open Science
Conference on Global Change, Barcelona, p. 341.
DELITTI, W.B.C., MEGURO, M. & PAUSAS, J. 2006. Biomass and
mineralmass estimates in a “cerrado” ecosystem. Rev. Bras. Bot. 29(4):
531-540.
FOLSTER, H., DE LAS SALAS, G. & KHANNA, P. 1976. A tropical
evergreen forest site with perched water table, Magdalena Valley,
Columbia. Biomass and bioelement inventory of primary and secondary
vegetation. Oecolog. Plantar. 11(4): 297-320.
GOLLEY, F.B., MCGINNIS, J.T., CLEMENTS, R.G., CHILD, G.I. &
DUEVER, M.J. 1978. Ciclagem de minerais em um ecossistema de
floresta tropical úmida. EDUSP, São Paulo.
HIGUCHI, N., SANTOS, J., RIBEIRO, R.J., MINETTE, L. & BIOT, Y. 1998.
Biomassa da parte aérea da vegetação da Floresta Tropical Úmida de
Terra-firme da Amazônia Brasileira. Acta Amazon. 28(2): 153-166.
JOLY, C.A., AIDAR, M.P.M., KLINK, C.A., MCGRATH, D.G., MOREIRA,
A.G., MOUTINHO, P., NEPSTAD, D.C., OLIVEIRA, A.A., POTT, A.,
RODAL, M.J.N. & SAMPAIO, E.V.S.B. 1999. Evolution of the Brazilian
phytogeography classification systems: implications for biodiversity
conservation. Cienc. Cult. 51(5/6): 331-348.
JORDAN, C.F. & UHL, C. 1978. Biomass of a “tierra firme” forest of the
Amazon Basin. Oecolog. Plantar. 13(4): 387-400.
http://www.biotaneotropica.org.br
MARTINEZ-YRIZAR, A., SARUKHAN, J., PEREZ-JIMENEZ, A., RINCON,
E., MAASS, J.M., SOLIS-MAGALLANES, A. & CERVANTES, L. 1992.
Above-ground phytomass of a tropical deciduous forest on the coast of
Jalisco, México. J. Trop. Ecol. 8(1): 87-96.
McWILLIAN, A.L.C., ROBERTS, J.M., CABRAL, O.M.R., LEITÃO,
M.V.B.R., COSTA, A.C.L., MAITELLI, G.T. & ZAMPARONI, C.A.G.P.
1993. Leaf area index above-ground biomass of terra firme rain forest and
adjacent clearings in Amazonia. Funct. Ecol. 7(3): 310-317.
MOREIRA-BURGER, D. & DELITTI, W.B.C. 1999. Fitomassa epigéa
da mata ciliar do Rio Mogi-Guaçu, Itapira - SP. Rev. Bras. Bot. 22(3):
429-435.
OVERMAN, J.P.M., WITTE, H.J.L. & SALDARRIAGA, J.G. 1994.
Evaluation of regression models for above-ground biomass determination
in Amazon rainforest. J. Trop. Ecol. 10(2): 207-218.
ROCHOW, J.J. 1974. Estimates of above-ground biomass and primary
productivity in a Missouri Forest. J. Ecol. 62(2): 567-77.
ROSSI, M. & PFEIFER, R.M. 1991. Pedologia do Parque Estadual da Serra
do Mar. I. Levantamento de reconhecimento de solos. Rev. Inst. Flor.
3(1): 1-44.
SALDARRIAGA, J.G., WEST, D.C., THARP, M.L. & UHL, C. 1988. Longterm chronosequence of forest succession in the upper Rio Negro of
Colombia and Venezuela. J. Ecol. 76(4): 938-958.
SANTOS, J. 1996. Análise de modelos de regressão para estimar a fitomassa
da floresta tropical úmida de terrra-firme da Amazônia brasileira. Tese
de Doutorado, Universidade Federal de Viçosa, Viçosa.
SCATENA, F.N., SILVER, W., SICCAMA, T., JOHNSON, A. & SANCHEZ,
M.J. 1993. Biomass and nutrient content of the Bisley Experimental
Watersheds, Luquillo Experimental Forest, Puerto Rico, before and after
Hurricane Hugo, 1989. Biotropica 25(1): 15-27.
SCHROEDER, P.E. & WINJUM, J.K. 1995. Assessing Brazil’s carbon
budget: II. Biotic fluxes and net carbon balance. Forest. Ecol. Manag.
75(1): 87-99.
SNEE, R.D. 1977. Validation of regression models: methods and examples.
Technometrics 19(4): 415-428.
VELOSO, H.P., RANGEL FILHO, A.L.R. & LIMA, J.C.A. 1991.
Classificação da vegetação brasileira adaptada a um sistema universal.
IBGE, Rio de Janeiro.
VIEIRA, S. 2004. Bioestatística: tópicos avançados. 2.ed. Elselvier, Rio de
Janeiro.
WHITTAKER, R.H., BORMANN, F.H., LIKENS, G.E & SICCAMA,
T.G. 1974. The Hubbard Brook ecosystem study: forest biomass and
production. Ecol. Monogr. 44(2): 233-252.
ZAR, J.H. 1974. Biosstatistical analysis. Prentice Hall, Englewood Cliffs.
Recebido em 25/11/07
Versão Reformulada recebida em 05/12/08
Publicado em 18/12/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?article+bn03308042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
137
Inventários
As borboletas (Lepidoptera, Papilionoidea) do Campus Universitário Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil)
Carlos Eduardo Guimarães Pinheiro, Ivan Constantinov Malinov, Thiago Oliveira Andrade, Jonas Brochado
Maravalhas, Marcelo Brito Moussallem de Andrade,
Luis Paulo Aguiar de Deus, Luiz Gustavo Perrut Pedrosa & Gabriel Vargas Zanatta......................................................139
Ictiofauna epígea e subterrânea na área cárstica da Serra do Ramalho, nordeste brasileiro, com listas de peixes troglóbios
e troglófilos no Brasil
George Mendes Taliaferro Mattox, Maria Elina Bichuette, Sandro Secutti1 & Eleonora Trajano...................................145
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro, Brasil
Thiago Carvalho Modesto, Flávia Soares Pessôa, Maria Carlota Enrici, Nina Attias, Tássia Jordão-Nogueira, Luciana
de Moraes Costa,
Hermano Gomes Albuquerque & Helena de Godoy Bergallo...........................................................................................153
Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do Parque Estadual de Campos do Jordão
(São Paulo - Brasil)
Guilherme Rossi Gorni & Roberto da Gama Alves...........................................................................................................161
Anfíbios da Marambaia: um remanescente naturalmente isolado de restinga e Floresta Atlântica do Sudeste do Brasil
Hélio Ricardo da Silva, André Luiz Gomes de Carvalho & Gabriela Bueno Bittencourt-Silva........................................167
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
As borboletas (Lepidoptera, Papilionoidea) do Campus
Universitário Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil)
Carlos Eduardo Guimarães Pinheiro1,3, Ivan Constantinov Malinov1, Thiago Oliveira Andrade1,
Jonas Brochado Maravalhas1, Marcelo Brito Moussallem de Andrade1, Luis Paulo Aguiar de Deus1,
Luiz Gustavo Perrut Pedrosa2 & Gabriel Vargas Zanatta2
Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade de Brasília – UnB,
CEP 70910-900, Brasília, DF, Brasil, e-mail: [email protected]
2
Departamento de Engenharia Florestal, Faculdade de Tecnologia,
Universidade de Brasília – UnB,
CEP 70910-900, Brasília, DF, Brasil
3
Autor para correspondência: Carlos Eduardo Guimarães Pinheiro, e-mail: [email protected]
1
PINHEIRO, C.E.G., MALINOV, I.C., ANDRADE, T.O., MARAVALHAS, J., MOUSSALLEM, M., DEUS, L.P.A.,
PEDROSA, L.G.P. & ZANATTA, G. 2008. The butterflies (Lepidoptera, Papilionoidea) of the University
Campus Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil). Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/
v8n4/en/abstract?inventory+bn00608042008.
Abstract: The Brazilian cerrado, the second largest bioma in this country, is now constituted only by fragments
of vegetation that together correspond to less than 20% of its original vegetation. This study investigates the
butterfly fauna found in fragments of cerrado sensu stricto and gallery forest of the University Campus Darcy
Ribeiro. A list containing 128 butterfly species, corresponding to approximately 25% of all Papilionoidea found
in the Distrito Federal is presented. Some factors affecting the species richness of butterflies in the study sites
are also discussed.
Keywords: cerrado vegetation, conservation, habitat fragmentation, inventory.
PINHEIRO, C.E.G., MALINOV, I.C., ANDRADE, T.O., MARAVALHAS, J., MOUSSALLEM, M., DEUS,
L.P.A., PEDROSA, L.G.P. & ZANATTA, G. 2008. As borboletas (Lepidoptera, Papilionoidea) do Campus
Universitário Darcy Ribeiro (Distrito Federal, Brasil). Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.
br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008.
Resumo: O cerrado brasileiro, considerado o segundo maior bioma do país em extensão territorial, encontra-se
atualmente constituído apenas por fragmentos de vegetação que em conjunto representam menos de 20% de
sua vegetação original. Neste trabalho nós investigamos a fauna remanescente de borboletas em fragmentos de
cerrado sensu stricto e mata ciliar do campus universitário Darcy Ribeiro. No total foram encontradas 128 espécies
correspondendo a aproximadamente 25% da fauna de borboletas do Distrito Federal. Alguns fatores que afetam
a riqueza de espécies de borboletas nas áreas de estudo são também discutidos.
Palavras-chave: cerrado, conservação, fragmentação de habitat, inventário.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
140
Pinheiro, C.E.G. et al.
http://www.biotaneotropica.org.br
As localidades amostradas no campus incluem a Reserva do
Centro Olímpico (RCO) que além de cerrado sensu stricto (aprox.
8 ha), contém ainda uma área de mata ciliar (2 ha) e várias áreas
originalmente ocupadas por vegetação de cerrado e atualmente
apresentando diferentes estágios de sucessão ecológica, a Estação
Experimental de Biologia (EEB), que contém uma área de cerrado
sensu stricto (3 ha) e uma pequena área de mata junto à Represa do
Paranoá, e a região do arboreto, que também inclui áreas de cerrado
sensu stricto (2 ha) e uma pequena mata ciliar (0.5 ha) ao longo de
um córrego cuja nascente se encontra no Parque Olhos D’Água, em
área adjacente ao campus (Figura 1).
As amostragens da fauna de borboletas foram realizadas mensalmente por Pinheiro em 2004 e 2005 na RCO e outras localidades do
campus; por Pinheiro, Malinov e Oliveira em 2006 e 2007 na RCO
(amostragens semanais); e por Pinheiro e os demais autores deste
trabalho em janeiro de 2008 na EEB, RCO e na região do Arboreto
(amostragens diárias). Essas amostragens foram realizadas com redes
entomológicas e armadilhas contendo iscas de banana fermentada
em caldo de cana (uma ilustração desse tipo de armadilha pode ser
encontrada em DeVries 1987). Todos os espécimes coletados foram
incluídos na Coleção Entomológica da Universidade de Brasília.
Espécies com distribuições geográficas presumidas ou encontradas
apenas em regiões vizinhas à área do campus não foram incluídas na
nossa listagem. A classificação adotada segue Lamas (2004).
Resultados e Discussão
Uma lista das borboletas (Papilionoidea) encontradas no campus
universitário Darcy Ribeiro com suas respectivas classificações e
habitats em que foram observadas ou capturadas é apresentada na
Tabela 1. No total foram obtidas 128 espécies, correspondendo a aproximadamente 25% de todos os Papilionoidea encontrados no Distrito
Federal (Emery et al. 2006). Estes valores mostram claramente que
os fragmentos de vegetação existentes no campus ainda contém uma
riqueza de espécies de borboletas relativamente alta.
Devido à predominância da vegetação de cerrado sensu stricto
nestes fragmentos, a maior parte das espécies encontradas (n = 68 ou
3
4
do
Pa
ra
no
á
5
ep
re
sa
O cerrado é atualmente reconhecido como um dos biomas
terrestres com maior diversidade de animais de todo o planeta,
incluindo lepidópteros (Brown Jr. & Mielke 1967a, b, Brown Jr. &
Gifford 2002). Apesar de toda essa riqueza o cerrado vem sofrendo
um intenso processo de destruição e transformação de sua paisagem
natural devido à urbanização e implantação de atividades agrícolas
– geralmente envolvendo grandes monoculturas, criação de gado e
a produção de carvão, restando na atualidade apenas fragmentos ou
ilhas de vegetação equivalentes a menos de 20% da área originalmente ocupada (Myers et al. 2000). Estudos recentes mostram que
a fragmentação de um bioma pode levar a perda em biodiversidade,
especialmente no caso de invertebrados (DeVries et al. 1999, Hill
et al. 2001, Lewinsohn et al. 2005, Pacheco & Vasconcelos 2007).
Sendo assim, é necessário voltar a nossa atenção para esses fragmentos de vegetação, pois além de representarem tudo o que restou de
um determinado bioma, também constituem a única esperança para
a conservação da fauna ainda existente e para qualquer tentativa que
vise à recuperação da vegetação original em determinadas regiões.
Neste trabalho nós investigamos a fauna de borboletas (Papilionoidea)
encontrada em fragmentos de vegetação de cerrado localizados no
campus universitário Darcy Ribeiro da Universidade de Brasília.
Inaugurado em 21 de abril de 1962 o campus ocupa uma área de
3.950.579 m2 na Asa Norte de Brasília, junto às margens da Represa
do Paranoá (15° 44’ 6’’- 15° 46’ 30’’ S e 47° 53’ 6’’- 47° 51’ 18’’ W;
750-800 m de altitude), apresentando uma localização intermediária
entre algumas das unidades de conservação mais importantes do
­Brasil central, como o Parque Nacional de Brasília, a Área de Proteção
Ambiental do Gama e Cabeça de Veado e a Estação Ecológica de
Águas Emendadas. Desde a sua inauguração a área do campus vem
sofrendo um intenso processo de transformação de suas paisagens
naturais. Entretanto, pouco se tem feito para a conservação da vegetação nativa e da fauna dessa área, restando hoje apenas algumas
manchas de cerrado sensu stricto - o tipo de vegetação predominante
no local (veja Goodland 1971, Eiten 1972, Oliveira-Filho & Ratter
2002 para uma descrição dos tipos fisionômicos de vegetação de
cerrado) e pequenas manchas de matas ciliares próximas a nascentes.
Uma tentativa para se conservar a fauna e flora da região foi a criação
de uma reserva na área do Centro Esportivo Universitátio, atualmente
conhecida como Reserva do Centro Olímpico. Entretanto, pouco se
iguras - Biota
fez pela Neotropica
implantação efetiva dessa reserva que tem estado sempre
sujeita à presença de plantas invasoras, animais domésticos, residentes
Symbol (Medium) tamanho 7.
clandestinos e depósitos de lixo, além de sofrer anualmente a ação
0.5 de Stroke.
de incêndios de grandes proporções.
Dados gráficos" com 0.6 de Stroke.
Apesar de todos esses problemas alguns estudos de fauna desa dos ventos na
imagem original,
substituirnos
pelaúltimos
padrão (Paleta
Symbols).
senvolvidos
no campus
anos têm
mostrado que esses
cos deverão utilizar
a
escala
de
cores
pré-definidas.
fragmentos de vegetação podem ainda suportar uma grande riqueza
s coloridas, seguir
o padrão de
da (com.
Swatches.
de espécies.
M.cores
Bagno
pess.) observou aproximadamente 180
s de gráficos pb
devem ter
quando
houver texto
e 50%
espécies
de10%
avesdenapreto
região
do campus,
correspondendo
a aproximadamente 40% de todas as aves do Distrito Federal, sugerindo que os
ura devem estar
no mesmo idioma
do artigo.ainda existentes podem desempenhar um
fragmentos
de vegetação
dentro de caixas
de bastante
texto comrelevante
2 mm de distância
nas extremidades.
papel
na conservação
da fauna local. Neste trabalho
nós"Sentence
apresentamos
co deve estar em
case". uma listagem das borboletas (Papilionoidea) do
erá ter 1 pontocampus.
de Stroke.Nossos objetivos são: 1) conhecer a fauna de borboletas do
campus
permitir
o desenvolvimento
de 2diferentes
tipos de pesquisas
m figuras ex: a , devemeestar
no canto
superior direito com
mm
científicas envolvendo a mesma; 2) permitir que a diversidade de
dades da figura.
espécies encontrada possa ser monitorada em estudos futuros; e 3) incentivar a criação e a manutenção de reservas e áreas de conservação
nos fragmentos de vegetação de cerrado ainda existentes.
Material e Métodos
O
S
N
L
R
Introdução
2
1
Cerrado sensu stricto
Mata
1,2 Reserva do Centro Olímpico
3 Estação experimental
4 Arboreto
5 Parque Olhos d'Água
Figura 1. Localização das áreas de cerrado sensu stricto e mata ciliar no
Campus Universitário Darcy Ribeiro, Brasília, Distrito Federal.
Figure 1. Locations of cerrado sensu stricto and gallery forest areas in the
University Campus Darcy Ribeiro, Brasília, Distrito Federal.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008
141
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
As borboletas do Campus Universitário Darcy Ribeiro
Tabela 1. Lista das borboletas (Papilionoidea) do Campus Universitário Darcy
Ribeiro, Brasília, Distrito Federal. Habitats incluem: CSS (cerrado sensu
stricto), MC (mata ciliar), AS (área em sucessão) e J (jardins).
Table 1. List of butterflies (Papilionoidea) of the University Campus Darcy
Ribeiro, Brasília, Distrito Federal. Habitats include: CSS (cerrado sensu
stricto), MC (gallery forest), AS (successional fields) e J (gardens).
Família/subfamília/tribo/espécies
Habitats
PAPILIONIDAE
Papilioninae - Troidini
1
MC
Battus crassus crassus (Cramer, 1777)
2
Battus polydamas polydamas (Linnaeus, CSS, MC, AS J
1758)
3
MC
Parides anchises foetterlei (Rothschild &
Jordan, 1906)
Papilioninae - Papilionini
4
Heraclides anchisiades capys (Hübner, CSS, MC, AS, J
[1809])
5
Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild CSS, MC, AS, J
& Jordan, 1906)
PIERIDAE
Coliadinae
6
CSS
Anteos clorinde (Godart, [1824])
7
CSS
Anteos menippe (Hübner, [1818])
8
CSS, AS
Phoebis argante argante
(Fabricius, 1775)
9
CSS, AS
Phoebis philea philea (Linnaeus, 1763)
10 Phoebis sennae sennae (Linnaeus, 1758)
CSS, AS, J
11 Aphrissa statira statira (Cramer, 1777)
CSS, AS, J
12 Pyrisitia leuce leuce (Boisduval, 1836)
CSS, AS
13 Pyrisitia nise tenella (Boisduval, 1836)
AS
14 Eurema albula albula (Cramer, 1775)
CSS, AS, J
15 Eurema deva doris (Röber, 1909)
CSS, AS
16 Eurema elathea elathea (Cramer, 1777)
CSS, AS, J
17 Eurema phiale paula (Röber, 1909)
CSS, AS, J
Pierinae - Pierini
18 Appias drusilla drusilla (Cramer, 1777)
CSS, AS, J
19 Ascia monuste orseis (Godart, 1819)
CSS, AS, J
LYCAENIDAE
Polyommatinae
20 Leptotes cassius cassius (Cramer, 1775)
CSS, AS
21 Hemiargus hanno (Stoll, 1790)
CSS
22 Zizula cyna (Edwards, 1881)
CSS
Theclinae - Eumaeini
23 Theritas triquetra (Hewitson, 1865)
CSS
24 Arawacus ellida (Hewitson, 1867)
MC
25 Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793)
CSS
26 Bistonina mantica (Druce, 1907)
CSS
27 Strymon mulucha (Hewitson, 1867)
CSS
28 Tmolus echion (Linnaeus, 1767)
CSS
29 Nicolaea socia (Hewitson, 1868)
CSS
30 Olynthus essus (Herrich-Schäffer, [1853])
CSS
Riodinidae
Euselasiinae - Euselasiini
31 Euselasia mys cytis Stichel, 1919
CSS
Riodininae - Riodinini
32 Lyropteryx terpsichore terpsichore
CSS
Westwood, 1851
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008
Tabela 1. Continuação...
Família/subfamília/tribo/espécies
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
47
48
49
50
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
61
Lasaia agesilas agesilas (Latreille, 1809)
Riodininae - Symmachiini
Symmachia hippodice Godman, 1903
Riodininae - Tribo Incertae Sedis
Apodemia paucipuncta Spitz, 1930
Riodininae - Nymphidiini
Ariconias glaphyra (Westwood, 1851)
Synargis calyce
(C. Felder & R. Felder, 1862)
Synargis agle (Hewitson, [1853])
Synargis gela (Hewitson, [1853])
Nymphidium leucosia leucosia
(Hübner, [1806])
Nymphidium lisimon (Stoll, 1790)
Theope eudocia Westwwod, 1851
Theope pieridoides
C. Felder & R. Felder, 1865
Theope terambus (Godart, [1824])
Riodininae - Stalachtini
Stalachtis phlegia phlegetontia
(Perty, 1833)
NYMPHALIDAE
Libytheinae
Libytheana carinenta (Cramer, 1779)
Danainae - Danaini
Danaus gilippus gilippus (Cramer, 1775)
Danaus eresimus plexaure (Godart, 1819)
Danaus erippus (Cramer, 1775)
Lycorea halia discreta Haensch, 1909
Ithomiinae - Tithoreini
Tithorea harmonia pseudethra
Butler, 1873
Aeria elara elarina (Oberthür, 1879)
Ithomiinae - Mechanitini
Methona themisto (Hübner, 1818)
Thyridia psidii hippodamia
(Fabricius, 1775)
Mechanitis lysimnia lysimnia
(Fabricius, 1793)
Mechanitis polymnia casabranca
Haensch, 1905
Ithominae - Napeogenini
Hypothyris ninonia daeta
(Boisduval, 1836)
Ithomiinae - Ithomiini
Ithomia agnosia agnosia
(Hewitson, [1855])
Placidina euryanassa
(C. Felder & R. Felder, 1860)
Ithomiinae - Dircennini
Dircenna dero dero (Hübner, 1823)
Episcada hymenaea centralis
(Brown & Mielke 1970)
Ithomiinae - Godyridini
Habitats
CSS
CSS
CSS
CSS
CSS
CSS
CSS
CSS
MC
MC
CSS
CSS
CSS, MC, J
MC
MC, J
MC, J
MC, J
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
MC
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
142
Pinheiro, C.E.G. et al.
Tabela 1. Continuação...
62
63
64
65
66
67
68
69
70
71
72
73
74
75
76
77
78
79
80
81
82
83
84
85
86
87
88
89
90
91
92
93
94
95
Família/subfamília/tribo/espécies
Hypoleria lavinia consimilis Talbot, 1928
Hypoleria sarepta goiana
d’Almeida, 1951
Brevioleria seba emyra (Haensch, 1905)
Mcclungia cymo salonina
(Hewitson, 1855)
Heterosais edessa (Hewitson, [1855])
Pseudoscada erruca (Hewitson, 1855)
Pseudoscada acilla quadrifasciata
Talbot, 1928
Morphinae - Morphini
Grasseia menelaus coeruleus
(Perry, 1810)
Morpho helenor achillides
(C. Felder & R. Felder, 1867)
Morphinae - Brassolini
Brassolis sophorae laurentii Stichel, 1925
Caligo illioneus illioneus (Cramer, 1775)
Satyrinae - Satyrini
Cissia terrestris (Butler, 1866)
Euptychia westwoodi Butler, 1867
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775)
Pareuptychia ocirrhoe ocirrhoe
(Fabricius, 1777)
Paryphthimoides phronius
(Godart, [1824])
Paryphthmoides poltys (Prittwitz, 1865)
Praefaunula armilla (Bulter, 1867)
Yphthimoides ochracea (Butler, 1867)
Yphthimoides yphthima
(C. Felder & R. Felder, 1867)
Yphthimoides celmis (Godart, [1824])
Charaxinae - Anaeini
Siderone galanthis (Cramer, 1775)
Biblidinae - Biblidini
Byblis hyperia nectanabis
(Fruhstorfer, 1909)
Eunica bechina (Hewitson, 1852)
Eunica cuvierii (Godart, 1819)
Hamadryas laodamia laodamia
(Cramer, 1777)
Hamadryas amphinome amphinome
(Linnaeus, 1767)
Hamadryas februa (Hübner, [1823])
Hamadryas feronia feronia
(Linnaeus, 1758)
Temenis laothoe ssp.
Dynamine agacles agacles
(Dalman, 1823)
Callicore astarte selima (Guenée,1872)
Callicore sorana sorana (Godart, [1824])
Diaethria clymena janeira
(C. Felder, 1862)
http://www.biotaneotropica.org.br
Tabela 1. Continuação...
Habitats
MC
MC
MC
MC
96
97
98
99
MC
MC
MC
100
101
MC
102
103
MC
104
J
MC
105
106
CSS
MC
AS
MC
MC
MC
CSS
AS
AS
107
108
109
110
111
112
113
114
AS
115
CSS
116
MC
CSS
CSS
MC
117
118
119
MC, CSS
120
CSS
CSS
121
CSS
MC
CSS
CSS
MC
122
123
124
125
126
127
128
Família/subfamília/tribo/espécies
Nymphalinae - Coeini
Colobura dirce dirce (Linnaeus, 1758)
Historis odius dious Lamas, 1995
Smyrna blomfildia blomfildia
(Fabricius, 1781)
Tigridia acesta latifascia (Butler, 1873)
Nymphalinae - Nymphalini
Vanessa braziliensis (Moore, 1883)
Vanessa myrinna (Doubleday, 1849)
Nymphalinae - Kallimini
Junonia evarete evarete (Cramer, 1779)
Anartia amathea roeselia
(Eschscholtz, 1821)
Anartia jatrophae jatrophae
(Linnaeus, 1763)
Siproeta stelenes stelenes
(Linnaeus, 1758)
Nymphalinae - Melitaeini
Chlosyne lacinia saundersi
(Doubleday, [1847])
Eresia eunice esora Hewitson, 1857
Eresia lansdorfi (Godart, 1819)
Ortilia dicoma (Hewitson, 1864)
Ortilia ithra (Kirby, 1900)
Phystis simois simois (Hewitson, 1864)
Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821)
Limenitidinae - Limenitidini
Adelpha iphiclus ephesa
(Ménétriés, 1857)
Adelpha cytherea aea
(C. Felder & R. Felder, 1867)
Adelpha thoasa gerona (Hewitson, 1867)
Heliconiinae - Argynnini
Euptoieta hegesia meridiania
Stichel, 1938
Heliconiinae - Acraeini
Actinote discrepans d’Almeida 1958
Actinote parapheles Jordan, 1913
Actinote pellenea pellenea
Hübner, [1821]
Heliconiinae - Heliconiini
Agraulis vanillae maculosa
(Stichel, [1908])
Dione juno suffumata
(Brown & Mielke, 1972)
Dryadula phaetusa (Linnaeus, 1758)
Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779)
Eueides isabella dianasa
(Hübner, [1806])
Eueides aliphera aliphera (Godart, 1819)
Heliconius ethilla narcaea Godart, 1819
Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775)
Heliconius sara thamar (Hübner, [1806])
Habitats
MC
CSS
MC
MC, J
J
CSS, J
CSS
CSS, AS, J
CSS, AS, J
MC
MC, J
MC
MC, J
CSS
J
CSS
MC, J
CSS
CSS
CSS
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MC, CSS
CSS
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CSS, AS, J
CSS, MC, AS
CSS, J
MC, J
CSS, MC
MC
MC, J
MC, J
MC, J
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143
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
As borboletas do Campus Universitário Darcy Ribeiro
53,13%) ocorreu neste tipo de vegetação, estando aí incluída a maioria
dos Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae e Nymphalidae (especialmente
Biblidinae e Limenitidinae). Muitas dessas espécies (especialmente
Pieridae e alguns Nymphalidae) também foram observadas em áreas
abertas originalmente ocupadas por cerrado sensu stricto e atualmente
apresentando diferentes estágios de sucessão ecológica. Outra parte
considerável das espécies (n = 57 ou 44,5%) foi encontrada nas
matas ciliares (especialmente Danainae, Ithomiinae, Morphinae e
­Heliconiinae), sendo que uma proporção menor dessas espécies também foi observada nos jardins do campus (n = 30 ou 23,4%). Alguns
Papilionidae como Heraclides thoas brasiliensis, H. ­anchisiades
capys e Battus polydamas polydamas foram observadas em todos
os ambientes amostrados.
Além das espécies citadas na Tabela 1, podemos ainda esperar que
novos registros de espécies sejam adicionados à nossa lista - uma relação de Papilionoidea que ocorrem em áreas próximas ao campus pode
ser encontrada em Emery et al. (2006), Pinheiro (2006) e Pinheiro &
Emery (2006). Entre os grupos que esperamos obter novos registros
estão os Lycaenidae, que contrariamente à maioria das borboletas
são mais abundantes durante a estação seca (obs. pessoal) e contém
muitas espécies com parte de seu ciclo de vida ocorrendo nos botões
florais de várias plantas do cerrado, o que dificulta em muito a sua
detecção pelos métodos de amostragem mais clássicos (Lewinsohn
et al. 2005) e vários Riodinidae cuja biologia e plantas-hospedeiras
só recentemente passaram a ser investigadas (Diniz & Morais 1995,
1997, Diniz et al. 2001).
Várias borboletas típicas de matas ciliares, como Grasseia
­menelaus, Morpho helenor achillides (Morphinae), Caligo illioneus
illioneus (a borboleta coruja; Brassolini), Lycorea halia discreta
(­D anainae), Byblis hyperia nectanabis, Hamadryas laodamia
laodamia, Diaethria clymena janeira (Biblidinae) e Siproeta stelenes
stelenes (Nymphalinae) foram raramente observadas, não parecendo constituir populações estáveis nestes locais. Outras espécies
como Heliconius erato phyllis, H. sara thamar e H. ethilla narcaea
(­Heliconiinae) formam apenas pequenas populações na RCO e EEB,
nem sempre presentes ao longo de todo o ano. Essa baixa riqueza de
espécies e de indivíduos encontrada nas matas ciliares provavelmente
ocorre em função de vários fatores, como a ausência ou raridade de
plantas-hospedeiras, da pequena área que esse tipo de vegetação ocupa
na região do campus e das condições ambientais que prevalecem nesse
habitat, como um pequeno grau de sombreamento (grandes áreas sombreadas constituem uma condição necessária para o aparecimento de
diversos grupos de borboletas, como os Charaxinae e vários Satyrinae,
Nymphalinae, Papilionidae, Riodinidae e Lycaenidae, encontradas
no Brasil central apenas em matas ciliares mais densas; Pinheiro &
Ortiz 1992; Pinheiro 2005) e baixa umidade relativa do ar, que afeta
fortemente a ocorrência dos Ithomiinae, um grupo de borboletas que
se abrigam nos locais mais sombreados e com maior umidade relativa
durante o período da seca - maio a setembro (DeVries 1987, Brown
Jr. 1992). Além desses fatores, a ocorrência de incêndios durante o
período mais seco do ano provavelmente prejudica o aparecimento de
um grande número de borboletas. Para exemplificar a forte influência
que o fogo exerce sobre a comunidade de borboletas foi constatado
que, seis meses após a ocorrência de um grande incêndio na mata da
RCO, ocorrido em agosto de 2007, nenhuma das espécies comumente
observadas naquele local durante a época de chuvas, como vários
Ithomiinae e Heliconiinae, foi encontrada. De forma semelhante,
várias espécies comumente encontradas nas áreas de cerrado do
campus em 2004 e 2005, como Siderone galanthis, Colobura dirce
dirce, Temenis laothoe, Junonia evarete evarete, Eunica bechina,
E. cuvierii, Historis odius dious, Smyrna blomfildia blomfildia,
Vanessa braziliensis e Vanessa myrinna não foram observadas nos
levantamentos de fauna mais recentes (2006 a 2008). Esses resultados
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008
sugerem que a ocorrência de incêndios nas áreas de mata ciliar e
cerrado sensu stricto do campus podem estar mesmo causando uma
perda na riqueza de espécies de borboletas, restando no local apenas
as espécies com maior capacidade de dispersão e colonização de
novos habitats (Hill et al. 2001).
De fato a riqueza de espécies de borboletas no campus poderia
ser bem maior caso algumas medidas fossem tomadas, como: 1) um
maior controle sobre as queimadas que anualmente ocorrem em toda
a região, com a formação de aceiro e a remoção de plantas invasoras
como o capim, que favorecem a expansão do fogo entre as manchas
de vegetação existentes; 2) o estabelecimento de áreas visando
à regeneração da vegetação original de cerrado; 3) a introdução
de plantas típicas do bioma cerrado em várias localidades onde a
vegetação original foi quase totalmente removida e, especialmente,
junto às pequenas manchas de mata ciliar na RCO, EEB e Arboreto – aumentando a área atual ocupada por matas no campus; 4) a
remoção do lixo e dos animais domésticos presentes; e 5) um maior
controle na entrada e no fluxo de pessoas. Estas medidas certamente
aumentariam não apenas o número de borboletas, mas de toda a flora
e fauna presente no campus.
Agradecimentos
Somos gratos a Keith S., Brown Jr., André V. L. Freitas, Paulo
C. Motta e Mirma M. Casagrande pela colaboração na identificação
de espécies ocorrida ao longo dos últimos anos e pela enriquecedora
troca de idéias.
Referências Bibliográficas
BROWN Jr., K.S. 1992. Borboletas da Serra do Japi: diversidade, habitats,
recursos alimentares e variação temporal. In Historia Natural da Serra do
Japi: ecologia e preservação de uma área florestal no sudeste do Brasil
(L. Morellato, org.). Unicamp, Campinas, p. 142-187.
BROWN Jr., K.S. & GIFFORD, D.R. 2002. Lepidoptera in the cerrado
landscape and the conservation of vegetation, soil, and topographical
mosaics. In The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a
neotropical savanna (P.S. Oliveira & R.J. Marquis eds.). Columbia Univ.
Press, New York, p. 201-217.
BROWN Jr., K.S. & MIELKE, O.H.H. 1967a. Lepidoptera of the Central
Brazil Plateau. I. Preliminary list of Rhopalocera: Introduction,
Nymphalidae, Libytheidae. J. Lepid. Soc. 21(2):77-106.
BROWN Jr., K.S. & MIELKE, O.H.H. 1967b. Lepidoptera of the Central Brazil
Plateau. II. Preliminary list of Rhopalocera (continued): Lycaenidae,
Pieridae, Papilionidae, Hesperiidae. J. Lepid. Soc. 21(3):145-168.
DEVRIES, P.J. 1987. The butterflies of Costa Rica and their natural history.
Vol. 1. Papilionidae, Pieridae and Nymphalidae. Princeton Univ. Press,
Princeton, p. 1-327.
DEVRIES, P.J., WALLA, T.R. & GREENEY, H.F. 1999. Species diversity
in spatial and temporal dimensions of fruity feeding butterflies from two
Ecuadorian rainforests. Biol. J. Linn. Soc. 68(3):333-353.
DINIZ, I.R. & MORAIS, H.C. 1995. Larvas de Lepidoptera e suas plantas
hospedeiras em um cerrado de Brasília, Distrito Federal, Brasil. Rev.
Bras. Entom. 39(2):755-770.
DINIZ, I.R. & MORAIS, H.C. 1997. Lepidopteran caterpillar fauna of cerrado
host plants. Biodiv. and Conserv. 6:817-836.
DINIZ, I.R., MORAIS, H.C. & CAMARGO, A.J.A. 2001. Host plants of
lepidopteran caterpillars in the cerrado of the Distrito Federal. Rev. Bras.
Entom. 45(2):107-122.
EITEN, G. 1972. The cerrado vegetation of central Brazil. Bot. Rev.
38(2):205-341.
EMERY, E.O., BROWN Jr., K.S. & PINHEIRO, C.E.G. 2006. As borboletas
(Lepidoptera, Papilionoidea) do Distrito Federal. Rev. Bras. Entom.
50(1):85-92.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
144
Pinheiro, C.E.G. et al.
GOODLAND, R. 1971. A physiognomic analysis of the cerrado vegetation
of central Brazil. J. Ecol. 59(2):411-419.
Ecologia e Conservação do Cerrado (Scariot, A., Silva, J.C.S. & Felfili,
J.M. eds.). MMA, Brasília, p. 297-303.
HILL, J.K., HAMER, K.C., TANGAH, J. & DAWOOD, M. 2001. Ecology of
tropical butterflies in forest gaps. Oecologia 128(2):294-302.
PINHEIRO, C.E.G. 2006. A fauna de borboletas (Insecta, Lepidoptera) da
APA de Cafuringa. In Apa de Cafuringa, a última fronteira natural do
DF (Netto, P.B., Mecenas, V.V. & Cardoso, E.S., eds.). Semarh, Brasília,
p. 231-234.
LAMAS, G. 2004. Checklist: Part 4A. Hesperioidea – Papilionoidea. In Atlas
of Neotropical Lepidoptera. Volume 5A. (J.B. Heppner, ed.). Association
for Tropical Lepidoptera, Inc. Scientific Publ., Gainesville.
LEWINSOHN, T.M., FREITAS, A.V.L. & PRADO, P.I. 2005. Conservation
of terrestrial invertebrades and their habitats in Brazil. Cons. Biol.
19(3):640-645.
MYERS, N., MITTERMEIER, R.A., MITTERMEIER, C.G., FONSECA,
G.A.B. & KENT, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation
priorities. Nature 403:853-858.
OLIVEIRA-FILHO, A.T. & RATTER, J. 2002. Vegetation physiognomies and
woody flora of the cerrado biome. In The cerrados of Brazil: ecology and
natural history of a neotropical savanna (Oliveira, P.S. & Marquis, R.J.
eds.). Columbia Univ. Press, New York, p. 91-120.
Pinheiro, C.E.G. 2005. Estudos comparativos sobre a fauna de borboletas
do Distrito Federal: Implicações para a conservação. In Biodiversidade,
http://www.biotaneotropica.org.br
PINHEIRO, C.E.G. & EMERY, E.O. 2006. As borboletas (Lepidoptera:
Papilionoidea e Hesperioidea) da Área de Proteção Ambiental do Gama
e Cabeça de Veado (Distrito Federal, Brasil). Biota Neotrop. 6(3):http://
www.biotaneotropica.org.br/v6n3/pt/abstract?inventory+bn0150603200
6 (último acesso em 17/05/2008).
PINHEIRO, C.E.G. & ORTIZ, J.V.C. 1992. Communities of fruit-feeding
butterflies along a vegetation gradient in central Brazil. J. Biogeog.
19:505-511.
Recebido em 15/05/08
Versão reformulada recebida em 30/09/08
Publicado em 09/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00608042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Surface and subterranean ichthyofauna in the
Serra do Ramalho karst area, northeastern Brazil,
with updated lists of Brazilian troglobitic and troglophilic fishes
George Mendes Taliaferro Mattox1, Maria Elina Bichuette2, Sandro Secutti1 & Eleonora Trajano1,3
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências da USP,
CP 11461, CEP 05422-970, São Paulo, SP, Brazil,
e-mail: [email protected], [email protected]
2
Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva,
Universidade Federal de São Carlos –UFSCar,
Via Washington Luis, Km 235, CP 676, CEP 13565-905, São Carlos, SP, Brazil,
e-mail: [email protected]
3
Corresponding author: Eleonora Trajano, e-mail: [email protected]
1
MATTOX, G.M.T., BICHUETTE, M.E., SECUTTI, S. & TRAJANO, E. Surface and subterranean ichthyofauna
in the Serra do Ramalho karst area, northeastern Brazil, with updated lists of Brazilian troglobitic and
troglophilic fishes. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00
708042008
Abstract: After an ichthyofaunistic survey in several epigean (surface) water bodies of the Serra do Ramalho,
southern Bahia, conducted in May 2007, 44 species were recorded; in addition, three non-troglomorphic (normally
eyed and pigmented) and two troglomorphic species were recorded only in caves, totaling 49 species of fishes for
the area, which represents a little more than one fourth of the total registered in the literature for the entire Rio São
Francisco basin. In these caves, which have been studied since 2005, eight non-troglomorphic species were sampled
and their presence in both epigean and subterranean habitats, associated to the lack of morphological differences,
indicate that they may be either troglophiles (species encompassing individuals able to live and complete their
life cycle either in the surface or in the subterranean environment), trogloxenes (individuals regularly found in
subterranean habitats, but which must return periodically to the surface in order to complete their life cycle) or
even accidental in caves. In addition, two troglomorphic species (with reduced eyes and melanic pigmentation
when compared to close epigean relatives), belonging respectively to the genera Rhamdia and Trichomycterus,
were recorded exclusively in caves, thus classified as troglobites. Interestingly, no epigean representative of the
genus Trichomycterus was collected. The new data are integrated into updated lists of Brazilian troglobitic and
troglophilic fishes, based on published data and new records recently confirmed.
Keywords: Bahia State, caves, troglobites, troglophiles, freshwater fishes.
MATTOX, G.M.T., BICHUETTE, M.E., SECUTTI, S. & TRAJANO, E. Ictiofauna epígea e subterrânea na
área cárstica da Serra do Ramalho, nordeste brasileiro, com listas de peixes troglóbios e troglófilos no
Brasil. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn00708042008
Resumo: Um levantamento ictiofaunístico em corpos d´água epígeos (superficiais) da Serra do Ramalho,
sul da Bahia, realizado em maio de 2007, resultou no registro de 44 espécies; além destas, três espécies com
olhos e pigmentação normais (não-troglomórficas) e duas espécies troglóbias foram encontradas apenas em
cavernas, perfazendo um total de 49 espécies na Serra do Ramalho, o que representa pouco mais de um quarto
do total registrado na literatura em toda a bacia do Rio São Francisco. Nas cavernas desta área, que vêm sendo
intensivamente investigadas desde 2005, oito espécies de peixes não-troglomórficos foram registradas. Sua
presença tanto no meio epígeo como no subterrâneo, aliada à ausência de diferenciação morfológica, indica que
estas últimas podem ser troglófilas (espécies com indivíduos capazes de viver e completar o ciclo de vida tanto
no ambiente superficial como no subterrâneo), trogloxenas (espécies com indivíduos encontrados regularmente
em cavernas, mas que devem sair periodicamente ao meio epígeo para completar seu ciclo de vida) ou mesmo
acidentais em cavernas. Por outro lado, duas espécies troglomórficas (com redução de olhos e pigmentação
melânica quando comparadas com aparentados epígeos próximos), pertencentes respectivamente aos gêneros
Rhamdia e Trichomycterus, foram encontradas exclusivamente em cavernas, o que justifica sua classificação
como troglóbias (espécies exclusivamente subterrâneas). É interessante notar que nenhum representante epígeo do
gênero Trichomycterus foi capturado. Os novos dados são integrados em listas atualizadas de peixes troglóbios e
troglófilos no Brasil, baseadas tanto em dados publicados como em novos registros confirmados recentemente.
Palavras-chave: Bahia, cavernas, troglóbios, troglófilos, peixes de água doce.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
146
Mattox, G.M.T. et al.
Introduction
Study Area
The Serra do Ramalho karst area is situated in southwestern Bahia
State (BA), Middle Rio São Francisco basin (Figure 1). According
to Köppen (1948), the climate is defined as tropical dry, “Aw” type,
characterized by a dry winter (March to October) and an annual
precipitation around 640 mm (Instituto Nacional de Meteorologia/
INMET, http://www.inmet.gov.br/html/clima/mapas/?mapa=prec).
The native vegetation of the region consists of Caatinga (mesophytic
and xeromorphic forests), interspersed with Cerrado (a savannah-like
vegetation). The Serra do Ramalho is dominated by a plateau formed
by carbonatic (limestone) rocks of the Bambuí Group (Auler et al.
2001). This plateau extends for kilometers and forms large cave systems in the region, distributed in two sections, the lower plateau, to the
south, and the upper plateau, to the north. The caves focused in this
work, Enfurnado Cave (13° 38’ 45.47” S and 44° 12’ 7.11” W), on the
upper plateau, and Água Clara (13° 48’ 2.83” S and 43° 57’ 4.76” W)
and Lapa dos Peixes (13° 49’ 21.78” S and 43° 57’ 24.39” W) caves,
on the lower plateau, are formed basically by river conduits (large in
the Enfurnado and Água Clara and small in Lapa dos Peixes). These
conduits are subject to accentuated decrease in the water level along
the dry seasons, resulting in a strong seasonality in the ecosystems
dynamics.
Epigean (surface) localities: Six different epigean localities
were sampled for fishes and are numbered below. All collection sites
http://www.biotaneotropica.org.br
0
10 km
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Plateau
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98
São
The Rio São Francisco basin is the third largest Neotropical
drainage and is enclosed in an area of more than 630.000 km2
(Sato & Godinho 1999). Its ichthyofauna began to be studied in the
late XVIII and early XIX centuries, with descriptions of a few new
species from this basin, culminating in the classic work by Lütken
(1875) on fishes from Rio das Velhas, one of the main tributaries of
the Rio São Francisco (Britski et al. 1984, Britski 2001). In recent
times, ichthyological surveys have yielded a little more than 180 fish
species occurring in the drainage, most of them belonging to the
orders Characiformes and Siluriformes (Britski et al. 1984, Sato &
Godinho 1999, Alves & Pompeu 2001, Costa 2002). Even though the
ichthyofauna of Rio São Francisco has been studied for more than
200 years, new species from this drainage are still being described
nowadays and the taxonomy of certain taxa is far from being totally
resolved (e.g., Lima & Britski 2007).
More than 20 species of Brazilian subterranean fishes are known
to present the classical troglomorphisms related to the hypogean life,
i.e., reduction of eyes and/or pigmentation at least at some degree
beyond that observed in their epigean (surface) congeners, indicating
a troglobitic (exclusively subterranean) status. In addition, several
non-troglomorphic fishes have also been recorded in caves, being
either troglophilic (species able to establish self-sustained populations both in epigean and in subterranean habitats), trogloxenic (found
in both epigean and subterranean habitats, but each individual must
return periodically to the surface in order to complete its life cycle)
or accidentals (Bichuette & Trajano 2003).
Because the primary criterion to classify subterranean organisms
into those categories is distributional, the occurrence also in surface
habitats precluding the troglobitic status, a first step to determine
the troglobitic, troglophilic or other condition for organisms found
in hypogean habitats is the comparison with the local epigean fauna.
Therefore, an ichthyofaunistic survey in several epigean water bodies
was conducted in May 2007. Herein we present the results of ichthyofaunistic surveys in hypogean and epigean water bodies in the Serra
do Ramalho karst area and adjacencies, Bahia State.
Cocos
Lower
Plateau
Serra do Ramalho
Carinhan
ha River
1
Montalvânia
72°
9°
32°
34°
9°
32°
72°
34°
Figure 1. Serra do Ramalho location, Rio São Francisco basin, State of Bahia.
The numbers refer to the collecting localities, as listed in the text.
Figura 1. Localização da Serra do Ramalho, bacia do Rio São Francisco,
Bahia. os números referem-se aos locais de coleta, como listados no texto.
were sampled during the daytime, and localities 2, 3 and 5 were also
sampled during sunset.
1)Rio Itaguari (14° 15’ 53.00” S and 44° 31’ 28.00” W), tributary
of Rio Carinhanha, affluent of Rio São Francisco. São João de
Porto Alegre Village, Town of Cocos, BA. It is a fast flowing,
medium sized river, approximately 15 m wide, with bottom
covered by rocks and pebbles and dense vegetation along
margins;
2)Rio Correntes (13° 15’ 43.40” S and 44° 06’ 6.40” W), affluent
of Rio São Francisco. Town of Santa Maria da Vitória, BA. It is
a fast flowing river with some calmer areas, approximately 40 m
wide, with bottom covered by sand and mud and dense vegetation along margins, interrupted by some muddy beaches;
3) Rio Formoso (13° 35’ 16.00” S and 44° 18’ 13.00” W), tributary of Rio Correntes, affluent of Rio São Francisco. Colônia
do Formoso Village between Descoberto and Santa Maria da
Vitória, Town of Coribe, BA. It is a fast flowing, medium sized
river, approximately 15 m wide, with bottom covered by mud,
sand and pebbles and dense vegetation along margins.
4) Riacho Lagoa Grande (13° 33’ 41.00” S and 44° 17’ 37.00” W),
tributary of Rio Correntes, affluent of Rio São Francisco. Town
of Coribe, BA. Small winding stream, one or two meters wide,
with slow flowing waters and sandy bottom with pebbles, and
dense vegetation along margins. The stream is crossed several
times by the dirt road between Descoberto and Santa Maria
da Vitória, BA;
5)Riacho do Morro Furado (13° 37’ 07.00” S and 44° 14’ 45.00” W),
tributary of Rio Volta Pedra, tributary of Rio Correntes, affluent
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
147
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Surface and cave fish in Serra do Ramalho
of Rio São Francisco. Town of Coribe near Descoberto Village,
BA. It is a stream flowing out of Gruta do Morro Furado, three
or four meters wide. In its upper reaches, where it slowly flows
from the cave, the stream has a low light environment with soft
mud bottom and no vegetation. As the stream leaves the cave
and light increases, vegetation becomes more abundant along
margins, bottom becomes more rocky and water flows faster.
In this region, the river also has some slow flowing pools,
approximately 2 m deep, rocky bottom and dense vegetation
along margins;
6) Dam in Riacho Verde (13° 37’ 7.50” S and 44° 14’ 44.90” W),
tributary of Riacho Pitubas, Descoberto Village near Town of
Coribe, BA. Lentic environment with muddy bottom and dense
vegetation along margins.
Cave localities: Hypogean streams in three caves were sampled:
7)Gruna do Enfurnado Cave (13° 38’ 45.47” S and
44° 12’ 7.11” W), Descoberto Village, Twon of Coribe, located
in the upper plateau of Serra do Ramalho. Cave with 7.560 m
of passageways, is one of the largest in the upper plateau.
Two streams, one possibly autochthonous, fed by subterranean
water, and one allochthonous, cross respectively the distal and
the proximal ends of the base-level conduit (the lowest regional
erosional level, corresponding generally to a major river that
represents the upper limit of the phreatic zone). These streams
connect only during very heavy rains, most of the time there are
only discontinuous water pools in the intermediate galleries.
Connections with the epigean drainage are unknown;
8)Gruna da Água Clara Cave (13° 48’ 2.83” S and 43° 57’ 4.76” W),
Agrovila 23 Village, Town of Carinhanha, located in the lower
plateau of Serra do Ramalho. Cave with 13.880 m of passageways, is one of the largest in the lower plateau, also formed
by two streams, one possibly autochthonous (vadose tributary)
and one allochthonous. During the rainy season, a large stream
crosses the Gruna da Água Clara and, after a winding open air
percours of about 4 km, it enters the main conduit of the Lapa
dos Peixes;
9) Lapa dos Peixes Cave (13° 49’ 21.78” S and 43° 57’ 24.39” W),
Agrovila 23 Village, Town of Carinhanha, located in the lower
plateau of Serra do Ramalho. Cave with 7.020 m of mapped
passageways, with a main conduit crossed by a temporary
stream (9) and some upper, mostly dry conduits. Upstream
into the upper conduits there is a small permanent vadose
tributary (9*) fed by infiltration water and disappearing into
the ground.
Methods
Collections in epigean sites were carried on using hand nets, trawl
seines, cast seines and gill nets of various sizes and small meshes,
during one 12 days long field trip, in early May, 2007. Although different localities were not accessed with exactly the same methods,
effort was made in order to sample all habitats in each location. Fishes
were killed by over-anesthesia in a solution of benzocaine, fixed in
formalin 4% and later transferred to ethanol 70%. Specimens were
identified to the species level whenever possible and deposited in the
ichthyological collection of the Museu de Zoologia da Universidade
de São Paulo, São Paulo state (MZUSP). The relative frequency of
the species was calculated in terms of number of individuals of each
species in relation to the total collected, expressed in percentage.
The species were then classified into four categories, according to
their abundance: rare species, less than 1% of relative abundance;
uncommon species, 1-6% of relative abundance; common species,
6-12% of relative abundance; very common species, more than 12%
of relative abundance.
Collections in caves were made using hand nets and minnow traps
baited with bovine liver. Specimens for taxonomic and anatomical
studies were killed and preserved according the procedures described
above for epigean fishes.
Table 1. List of species recorded in the Serra do Ramalho. Families are presented in systematic order following Reis et al. (2003), species in alphabetical order
within each family. Troglomorphic species are highlighted in bold. Localities: Epigean: 1 - Rio Itaguari; 2 - Rio Correntes; 3 - Rio Formoso; 4 - Riacho Lagoa
Grande; 5 - Riacho do Morro Furado; 6 - Dam in Riacho Verde; Caves: 7 - Gruna do Enfurnado; 8 - Gruna da Água Clara; 9 - Lapa dos Peixes.
Tabela 1. Lista das espécies registradas na Serra do Ramalho. Famílias apresentadas em ordem sistemática segundo Reis et al. (2003) e espécies em ordem alfabética
em cada família. Espécies troglomórficas destacadas em negrito. Localidades: Epígeas: 1 - Rio Itaguari; 2 - Rio Correntes; 3 - Rio Formoso; 4 - Riacho Lagoa
Grande; 5 - Riacho do Morro Furado; 6 - Represa em Riacho Verde; Cavernas: 7 - Gruna do Enfurnado; 8 - Gruna da Água Clara; 9 - Lapa dos Peixes.
Táxon
CLUPEIFORMES
Engraulidae
Anchoviella vaillanti
CHARACIFORMES
Parodontidae
Parodon hilarii
Curimatidae
Curimatella lepidura
Steindachnerina elegans
Prochilodontidae
Prochilodus costatus
Anostomidae
Leporinus sp.
Schizodon knerii
Schizodon sp.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
Locality
1
x
-
2
x
-
Epigean
3
4
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
5
x
-
6
-
7
-
Caves
8
x
-
9
x
-
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
148
Mattox, G.M.T. et al.
Table 1. Continued...
Táxon
Crenuchidae
Characidium cf. zebra
Characidium sp.
Characidae
Astyanax bimaculatus
Astyanax fasciatus
Astyanax lacustris
Astyanax sp.
Brycon orthotaenia
Bryconamericus stramineus
Bryconops cf. affinis
Hasemania sp.
Hyphessobrycon sp.
Moenkhausia costae
Moenkhausia santaefilomenae
Myleus micans
Myleus sp.
Orthospinus franciscensis
Piabina argentea
Salminus franciscanus
Serrapinus heterodon
Serrapinus sp.
Tetragonopterus chalceus
Acestrorhynchidae
Acestrorhynchus lacustris
Erythrinidae
Hoplias malabaricus
Hoplias sp.
SILURIFORMES
Trichomycteridae
Trychomycterus sp. n.
Callichthyidae
Hoplosternum littorale
Loricariidae
Hypostomus cf. francisci
Hypostomus sp.
Otocinclus sp.
Rineloricaria sp.
Pseudopimelodidade
Lophiosilurus alexandri
Heptapteridae
Pimelodella sp.
Rhamdia enfurnada
Rhamdia sp.
Pimelodidae
Pimelodus maculatus
Auchenipteridae
Parauchenipterus sp.
GYMNOTIFORMES
Sternopygidae
Eigenmania cf. trilineata
SYNBRANCHIFORMES
Synbranchidae
Synbranchus marmoratus
PERCIFORMES
Cichlidae
Cichlasoma sanctifranciscense
Cichlasoma lepidota
Tilapia rendalii
http://www.biotaneotropica.org.br
Locality
x
x
x
x
x
x
-
x
x
x
x
x
x
x
x
x
-
Epigean
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
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x
x
x
x
x
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x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
-
x
x
x
x
x
-
x
x
x
x
x
x
-
Caves
x
-
x
x
x
x
x
-
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149
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Surface and cave fish in Serra do Ramalho
Results and Discussion
1. Epigean ichthyofauna
The list of species recorded in the Serra do Ramalho is presented in Table 1. A total of 725 specimens of 44 species were
sampled at the epigean collection sites. Three species were collected in five different localities (Astyanax bimaculatus, Astyanax
sp., and Characidium sp.) and two were collected in four distinct
localities (Bryconops cf. affinis and Leporinus sp.). All other species were collected in three or fewer localities. According to the
relative abundance, two species were considered very common
(Bryconops cf. affinis and Astyanax bimaculatus, 18.2 and 14.9%,
respectively), two species were considered common (Astyanax
sp. and ­Characidium sp., 8% and 6.8%, respectively), 15 species
were considered uncommon and the remaining 25 species were
considered rare, i.e. occur in less than 1% of relative abundance.
In addition, three non-troglomorphic species were sampled only in
caves (Astyanax fasciatus, Rhamdia sp. and Pimelodella sp.), but
they are likely to occur in the surface as well.
Among the 49 species herein listed for Serra do Ramalho area,
one, Tilapia rendalli, is an exotic species introduced from Africa. All
the identified species were previously reported to Rio São Francisco
basin, although some of them are not referred to occur in the drainage
according to recently published catalogues (Reis et al. 2003, Buckup
et al. 2007). This is the case of Bryconops cf. affinis, the most common
species sampled in the present work and which is restricted to the
coastal streams of the Guyana shield according to Reis et al. (2003),
and of Rineloricaria sp., which is not referred as occurring in Rio
São Francisco basin in the catalogues (Reis et al. 2003, Buckup et al.
2007). Nevertheless, they both have been previously reported for
the drainage by Sato & Godinho (1999), the former under the name
Creatochanes affinis, a junior synonym (Géry 1977). Rineloricaria
sp. was also registered by Alves & Pompeu (2001) in this drainage,
while Sato & Godinho (1999) cited two other species, R. lima and
R. steindachneri.
The most diverse family in this survey was Characidae, with
19 registered species representing almost one half of the whole fauna
sampled. Besides Characidae, two other families have a large number
of species in the Rio São Francisco basin, the siluriform family Loricariidae (Sato & Godinho 1999, Alves & Pompeu 2001) with only
four species sampled in the present study, and the cyprinodontiform
family Rivulidae (Costa 2002), which was not sampled in this survey,
although efforts were employed by including temporary ponds in the
sampled points.
Fifteen among 49 sampled species, approximatelly 33% of the
diversity accessed, were not identified to the species level. Four
other species were not securely identified, receiving “cf.” in their
identification which indicates that the taxonomic knowledge about
these taxa is still not well developed. Lists of species published in
recent times also present many taxa identified only to the genus
level (e.g., Sato & Godinho 1999, Alves & Pompeu 2001). The
relative large number of unidentified taxa reflects undescribed or
poorly known species. Either way, these taxa reinforce the need
for further systematic investigations regarding the fishes from Rio
São Francisco basin.
The 47 non-troglomorphic species recorded after a few collections in the Serra do Ramalho represents a little more than one
fourth of the total registered in the literature (Britski et al. 1984,
Sato & Godinho 1999, Alves & Pompeu 2001, Costa 2002) for the
whole Rio São Francisco basin. Our collecting localities were all
relatively well preserved, even those near Santa Maria da Vitória
town, where people use to bath and wash clothes. Therefore, the
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
ichthyofauna in the presently studied area may be considered rich
and well representative of the original one, worthy strongly of
conservation efforts.
2. Subterranean ichthyofauna
Eight species were recorded in caves of Serra do Ramalho
(Table 1), including six non-troglomorphic (Prochilodus costatus,
Astyanax bimaculatus, Astyanax fasciatus, Hoplias malabaricus,
Rhamdia sp. and Pimelodella sp.) and two troglomorphic (Rhamdia
enfurnada and Trichomycterus sp. n., as in the list above).
Troglomorphic catfishes have been previously found in two
cave systems in the Enfurnado karst area: the heptapterid ­Rhamdia
­enfurnada, from Gruna do Enfurnado, its type-locality and only known
habitat, at the upper plateau of the Serra do Ramalho (Bichuette &
Trajano 2005), and an undescribed species of ­Trichomycterus,
occurring in at least two caves, the Água Clara Cave and a small
vadose tributary inside the Lapa dos Peixes, in the lower plateau.
Therefore, we concentrated our studies on these caves. The absence
of records of such fishes in surface water bodies supports their status
as troglobites.
During the rainy season, a large stream crosses the Gruna da
Água Clara and, after a winding open air reach of about 4 km, it
enters the main conduit of the Lapa dos Peixes, also crossing it and
flowing in the direction of the Rio São Francisco. On these occasions,
many fishes from the large epigean Rio São Francisco tributaries go
upstream, entering both caves, in a phenomenon locally called “arribada” (which means the act of “going up”). When the dry season
comes, the stream partially dries up, leaving isolated pools inside
the caves where the fish are trapped; it is a local tradition to capture
these fish to eat. After a collection in two of these pools near the
main entrance (stream sinkhole) of the Lapa dos Peixes, carried out
in September 2007, the following species were sampled: Astyanax
bimaculatus (1 specimen), Astyanax fasciatus (10 specimens),
Prochilodus ­costatus (2 specimens), Pimelodella sp. (1 specimen)
and Rhamdia sp. (2 specimens). It is noteworthy that no Pimelodella
or Rhamdia catfish were captured in the epigean habitats in the Serra
do Ramalho, BA.
Troglomorphic Trichomycterus catfish were observed only in a
small vadose tributary inside the Lapa dos Peixes, isolated from the
main conduit at least during the dry seasons. A few Pimelodella and
one Rhamdia small specimens were also repeatedly found in this
tributary. These individuals were probably originated from the main
conduit populations, which reached the tributary during exceptionally high waters and became stranded when the water returned to
the normal level. Although the subadult Pimelodella catfish survived
during several months in good physical conditions, probably feeding
in the cave, they eventually disappeared from the tributary.
In Gruna do Enfurnado, in addition to the troglobitic Rhamdia
enfurnada, some dozens of normally eyed and pigmented individuals
of Hoplias group malabaricus were regularly observed. The generally
good physical condition of these fish and their permanence in the same
sites during months or even years indicate that they are feeding, and
possibly also reproducing in the cave, since small specimens were
also seen. This, allied to the apparent isolation of the subterranean
drainage, indicates that these erythrinids may be troglophilic in the
Gruna do Enfurnado.
Updated lists of Brazilian troglobitic and troglophilic fishes are
presented respectively in Tables 2 and 3, with data on localities and
habitat types (according to Trajano 2001). So far, 24 subterranean
troglomorphic fish species have been recorded in Brazil. Among
these, six occur in drainages belonging to the Rio São Francisco
basin in Minas Gerais and in Bahia States (Table 2): Stygichthys
typhlops, Trichomycterus itacarambiensis, Rhamdiopsis sp. from
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br
Alto Rio Ribeira, SP
São Domingos, GO
Serra do Ramalho, BA
Serra da Bodoquena, MS
Chapada Diamantina, BA
Campo Formoso, BA
Cordisburgo, MG
Delta do Amazonas
Rondônia
Igatu, BA
Igatu, BA
Posse, GO
São Domingos, GO
São Domingos, GO
São Domingos, GO
São Domingos, GO
Bonito, MS
Serra do Ramalho, BA
Itacarambi, MG
Posse, GO
São Domingos, GO
Bonito, MS
São Domingos, GO
Jaíba, MG
Locality
Upper Ribeira
Upper Tocantins, Amazon
Upper São Francisco
Paraguai
Paraguaçu
Middle São Francisco
Upper São Francisco
Amazon delta
Upper Madeira, Amazon
Paraguaçu
Paraguaçu
Upper Tocantins, Amazon
idem
idem
idem
idem
Paraguai
Upper São Francisco
Upper São Francisco
Upper Tocantins, Amazon
Upper Tocantins, Amazon
Paraguai
Upper Tocantins, Amazon
Upper São Francisco
Drainage (main river basin)
Base-level streams
Vadose tributary
Base-level streams
Base-level streams
Upper phreatic zone (caves)
Upper phreatic zone (cave)
Base-level stream
Phreatic zone (alluvial fan)
Phreatic zone (alluvial fan)
Vadose tributary
Vadose tributary
Base-level stream
Vadose tributaries
Epikarst
Base-level stream
Vadose tributaries
Flooded caves
Vadose tributaries
Base-level stream
Base level streams
Base-level streams
Flooded cave
Base-level stream
Upper phreatic zone (fissures)
Habitat
**cited as Trichomycterus sp. 2 in Trajano (1997, 2003); ***cited as Trichomycterus sp. 3 in Trajano (2003); ****L. M. Cordeiro, pers. comm.. (2008); and *****cited as “new genus” in Trajano (1997, 2003)
16
17
18
19
20
21
22
23
24
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
5
3
4
2
1
Taxon
CHARACIFORMES, incertae sedis
Stygichthys typhlops Brittan & Böhlke, 1965
GYMNOTIFORMES
Eigenmannia vicentespelaea Triques, 1996
SILURIFORMES
Loricariidae
Ancistrus cryptophthalmus Reis, 1987
Ancistrus formoso Sabino & Trajano, 1998
Callichthyidae
Aspidoras cf. albater*
Trichomycteridae
Copionodon sp. *
Glaphyropoma spinosum Bichuette, Pinna & Trajano, 2008
Ituglanis mambai Bichuette & Trajano, 2008
I. bambui Bichuette & Trajano, 2004
I. epikarsticus Bichuette & Trajano, 2004
I. passensis Fernández & Bichuette, 2002
I. ramiroi Bichuette & Trajano, 2004
Trichomycterus sp. 1**
Trichomycterus sp. 2***
Trichomycterus itacarambiensis Trajano & Pinna, 1996
Heptapteridae
Pimelodella kronei (Miranda Ribeiro, 1907)
Pimelodella spelaea Trajano, Reis & Bichuette, 2004
Rhamdia enfurnada Bichuette & Trajano, 2005
Rhamdia sp.****
Rhamdiopsis sp. 1*****
Rhamdiopsis sp. 2 (= Taunayia sp.)
Rhamdiopsis sp. 3
Phreatobius cisternarum Goeldi, 1904
Phreatobius dracunculus Shibatta, Muriel-Cunha & de Pinna, 2007
Tabela 2. Lista atualizada das espécies de peixes troglóbios no Brasil, com localidades (área cárstica ou município, Estado), bacias hidrográficas e tipos de hábitat (Trajano 2001). Baseado em Trajano (1997, 2003),
Trajano & Bichuette (2005) e novos registros confirmados (assinalados com um asterisco).
Table 2. Updated list of Brazilian troglobitic fishes, with localities (karst area/county, State) and types of habitat (Trajano 2001). Based on Trajano (1997, 2003), Trajano & Bichuette (2005) and new records ­confirmed
(marked with one asterisk).
150
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mattox, G.M.T. et al.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
151
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Surface and cave fish in Serra do Ramalho
Table 3. Updated list of Brazilian troglophilic fishes, with localities (karst area/county, State) and types of habitat (Trajano 2001). Based on Bichuette & Trajano
(2003) and new records confirmed (marked with asterisk, locality including cave).
Tabela 3. Lista atualizada das espécies de peixes troglófilos no Brasil, com localidades (área cárstica ou município, Estado), bacias hidrográficas e tipos de hábitat
(Trajano 2001). Baseado em Bichuette & Trajano (2003) e novos registros confirmados (assinalados com um asterisco, localidade incluindo a caverna).
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
Táxon
CHARACIFORMES
Erythrinidae
Erythrinus sp.
Hoplerythrinus unitaeniatus
(Agassiz, 1829)
Hoplias cf. malabaricus (Bloch, 1794)
GYMNOTIFORMES
Gymnotidae
Gymnotus cf. carapo* Linnaeus, 1758
SILURIFORMES
LORICARIIDAE
Isbrueckerichthys alipionis* (Gosline, 1947)
Hypostomus sp.*
TRICHOMYCTERIDAE
Trichomycterus sp. A*
Trichomycterus sp. B*
Trichomycterus aff. mimonha* Costa, 1992
HEPTAPTERIDAE
Imparfinis hollandi Haseman, 1911
Pimelodella cf. vittata.* (Lütken, 1874)
Pimelodella transitoria
Miranda Ribeiro, 1907
Rhamdia sp.*
Locality
Drainage (main river basin)
Habitat
Altamira-Itaituba, PA
São Domingos, GO
Upper Xingu, Amazon
Upper Tocantins, Amazon
Base-level stream
Base-level stream
Serra do Ramalho, BA1
Upper São Francisco
Base-level stream
Cordisburgo, MG 2
Upper São Francisco
Base-level stream
Alto Rio Ribeira, SP3
São Domingos, GO 4
Upper Ribeira
Upper Tocantins, Amazon
Vadose tributary
Vadose tributary
Mambaí, GO 5
Cordisburgo, MG 2
Montes Claros, MG 6
Upper Tocantins, Amazon
Upper São Francisco
Upper São Francisco
Base-level stream
Vadose tributary
Base-level stream
São Domingos, GO
Cordisburgo, MG 2
Alto Rio Ribeira, SP
Upper Tocantins, Amazon
Upper São Francisco
Upper Ribeira de Iguape
Base-level stream
Base-level stream
Base-level streams
Varzelândia, MG 7
Upper São Francisco
Base-level stream
Enfurnado cave; 2Morena cave; 3Santana cave; 4São Bernardo cave; 5Penhasco and Nova Esperança caves; 6Lapa do Zu cave; and 7Zé Avelino cave.
1
Cordisburgo, Rhamdia enfurnada and Trichomycterus sp. from Serra
do Ramalho, in the Upper Rio São Francisco basin, and ­Rhamdiopsis
sp from Campo Formoso, in the Middle Rio São Francisco basin.
The Brazilian basin with more troglobitic fish species is the upper
Rio Tocantins basin, with nine species (seven in the São Domingos
County and two in the Posse County, both in Goiás State). The
upper Rio São Francisco, including Serra do Ramalho, is also distinguished by the occurrence of six among the 13 troglophilic fish
populations recorded for Brazil (Table 3).
Acknowledgements
We are most grateful to Osvaldo T. Oyakawa and Janice MurielCunha, from the Museu de Zoologia, who carried out the epigean
collections and identifications together with GMTM. Special thanks
are also due to the cavers of the Grupo Bambui de Pesquisas Espeleológicas, especially to Ezio Rubbioli, Vitor Moura, Lilia Senna
Horta and Augusto Auler, who generously shared information on
the cave fauna from the Serra do Ramalho (as from many other Brazilian karst areas) and guided us to these caves, and to the students
and biologists who helped with the fieldwork, especially Ana Luiza
Feigol Guil and Vanessa Felice. This study was suported by the
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo – FAPESP,
Projeto Temático # 2003/00974-5. ET is partially supported by the
Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico –
CNPq (fellowship # 302174/2004-4). Permission for collections was
given by IBAMA (permissions 051-DIFAP/IBAMA, 09/05/2006,
and 151/2006-CGFAU).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
References
ALVES, C.B.M. & POMPEU, P.S. 2001. Peixes do Rio das Velhas: passado
e presente. SEGRAC, Belo Horizonte.
AULER, A., RUBBIOLI, E. & BRANDI, R. 2001. As grandes cavernas do
Brasil. Grupo Bambuí de Pesquisas Espeleológicas, Belo Horizonte.
BICHUETTE, M.E. & TRAJANO, E. 2003. Epigean and subterranean
ichthyofauna from São Domingos karst area, Upper Tocantins river basin,
Central Brazil. J. Fish Biol. 63(5):1100-1121.
BICHUETTE, M.E. & TRAJANO, E. 2005. A new cave species of Rhamdia
Bleeker, 1858 (Siluriformes: Heptapteridae) from Serra do Ramalho,
northeastern Brazil, with notes on ecology and behavior. Neotrop.
Ichthyol. 3(4):587-595.
BRITSKI, H.A. 2001. Sobre a obra Velhas-Flodens Fiske [Peixes do Rio das
Velhas]. In Peixes do Rio das Velhas: passado e presente (C.B.M. Alves
& P.S. Pompeu, eds.). SEGRAC, Belo Horizonte, p.15-22.
BRITSKI, H.A., SATO, Y. & ROSA, A.B.S. 1984. Manual de identificação
de peixes da região de Três Marias – com chaves de identificação para os
peixes da Bacia do São Francisco. CODEVASF, Brasília.
BUCKUP, P.A., MENEZES, N.A. & GHAZZI, M.S. 2007. Catálogo das
espécies de peixes de água doce do Brasil. Museu Nacional, Rio de
Janeiro.
COSTA, W.J.E.M. 2002. Peixes anuais brasileiros – diversidade e conservação.
Ed. UFPR, Curitiba.
GÉRY, J. 1977. Characoids of the World. T. F. H. Publications, Neptune
City, New Jersey.
KÖPPEN, W. 1948. Climatologia. Ed. Fondo Cultural Economica, Mexico
City.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
152
Mattox, G.M.T. et al.
LIMA, F.C.T. & BRITSKI, H.A. 2007. Salminus franciscanus, a new species
from the river São Francisco basin, Brazil (Ostariophysi: Characiformes:
Characidae). Neotrop. Ichthyol. 5(3):237-244.
LÜTKEN, C.F. 1875. Velhas-Flodens Fiske. Et bidrag til brasiliens ichthyologi.
Efter Professor J. Reinhardts indsamlinger og optegnelser. Kon. Dank.
Vidensk. Selsk. Skrift (Raekke) 12:121-253.
REIS, R.E., KULLANDER, S.O. & FERRARIS Jr., C.J. 2003. Check list
of the freshwater fishes of South and Central America. EDIPUCRS,
Porto Alegre.
SATO, Y. & GODINHO, H.P. 1999. Peixes da bacia do Rio São Francisco.
In Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais (R.H. LoweMcConnel, ed.). Edusp, São Paulo, p. 401-413.
TRAJANO, E. 1997. Synopsis of Brazilian troglomorphic fishes. Mém.
Biospéol. 24: 119-126.
http://www.biotaneotropica.org.br
TRAJANO, E. 2001. Ecology of subterranean fishes: an overview. Environm.
Biol. Fish. 62(1-3):133-160.
TRAJANO, E. 2003. Ecology and ethology of subterranean catfishes. In
Catfishes. (G. Arratia, B. G. Kapoor, M. Chardon & R. Diogo, eds.).
Science Publishers, Enfield, p. 601-635.
TRAJANO, E. & BICHUETTE, M.E. 2005. Diversity of subterranean fishes in
Brazil. In World Subterranean Biodiversity (J. Gibert, ed.). Proceedings of
an International Symposium held on 8-10 December 2004, Villeurbaine,
p. 161-163.
Data Received 06/04/08
Revised 06/08/08
Accepted 13/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn00708042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro, Brasil
Thiago Carvalho Modesto1,5, Flávia Soares Pessôa1, Maria Carlota Enrici2, Nina Attias2,
Tássia Jordão-Nogueira3, Luciana de Moraes Costa4, Hermano Gomes Albuquerque1 &
Helena de Godoy Bergallo2
Pós-graduação em Ecologia e Evolução, Universidade do Estado do Rio de Janeiro – UERJ,
Rua São Francisco Xavier, 524, Maracanã, CEP 20550-900, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
2
Laboratório de Ecologia de Pequenos Mamíferos, Departamento de Ecologia,
Universidade do Estado do Rio de Janeiro – UERJ,
Rua São Francisco Xavier 524, Maracanã, CEP 20550-900, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
3
Pós-graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Ilha do Fundão,
Cidade Universitária, CEP 21941-901, Rio de Janeiro, RJ, Brasil,
www.ppgeco.biologia.ufrj.br
4
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Animal,
Km 47 da antiga Rio-São Paulo, Seropédica, CP 74503, CEP 23851-970, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
5
Autor para correspondência: Thiago Carvalho Modesto,
e-mail: [email protected], www.ppg-ecoevol.uerj.br
1
MODESTO, T.C., PESSÔA, F.S., ENRICI, M.C., ATTIAS, N., JORDÃO-NOGUEIRA, T., COSTA, L.M.,
ALBUQUERQUE, H.G. & BERGALLO, H.G. Mammals of Desengano State Park, Rio de Janeiro, Brazil.
Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01408042008
Abstract: Even after the devastation of large part of its forests, Rio de Janeiro State still harbors a rich terrestrial
mammal fauna. However, information on the distribution and abundance of mammal species in the State is still
scarce. This study aims to survey the mammals of the Desengano State Park, located on the northern part of Rio
de Janeiro, one of the least studied and most altered regions of the State. The inventory was conducted using
Sherman, Tomahawk, and pitfall traps for non-volant small mammals, mist nets for bats, camera traps, sightings
and reports of residents and officials of the Park for large mammals. We recorded 56 species of mammals, of
which 15 are on the list of threatened fauna of Rio de Janeiro State and 10 on the list of Brazilian threatened fauna,
including Brachyteles arachnoides. The most abundant species were the bat Sturnira lilium and the rodent Akodon
serrensis. Moreover, Thaptomys nigrita, a rodent not commonly captured in the State, was relatively abundant
in the Desengano State Park. Results indicate that the park harbors 33.7% of the species of mammals known to
occur in the State, highlighting the importance of the area for the conservation of Rio de Janeiro fauna.
Keywords: Atlantic Forest, biodiversity, Brachyteles arachnoides, mammals, Thaptomys nigrita.
MODESTO, T.C., PESSÔA, F.S., ENRICI, M.C., ATTIAS, N., JORDÃO-NOGUEIRA, T., COSTA, L.M.,
ALBUQUERQUE, H.G. & BERGALLO, H. G. Mamíferos do Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro,
Brasil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01408042008
Resumo: Mesmo após a devastação de grande parte das suas matas, o Estado do Rio de Janeiro ainda abriga uma
grande riqueza de mamíferos terrestres. Contudo, informações sobre abundância e distribuição da mastofauna
do Estado ainda são escassas. Este estudo tem como objetivo inventariar os mamíferos do Parque Estadual do
Desengano, localizado na região norte do Estado do Rio de Janeiro, uma das regiões menos amostradas e mais
alteradas do Estado. O inventário foi realizado utilizando armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk, e armadilhas
de queda para os pequenos mamíferos não-voadores, redes de neblina para os morcegos, armadilhas fotográficas,
avistamentos e relatos de moradores e funcionários do Parque para os mamíferos de maior porte. Nós registramos
56 espécies de mamíferos, das quais 15 constam na lista da fauna ameaçada de extinção do Estado do Rio de
Janeiro e 10 na lista da fauna brasileira ameaçada de extinção, incluindo Brachyteles arachnoides. As espécies
mais abundantes foram o morcego Sturnira lilium e o roedor Akodon serrensis. Além disso, Thaptomys nigrita,
roedor normalmente pouco capturado no Estado, foi relativamente abundante no Parque Estadual do Desengano.
Nossos resultados indicam que o Parque abriga 33,7% das espécies de mamíferos com ocorrência conhecida para
o Estado, destacando a importância da área para a conservação da fauna do Rio de Janeiro.
Palavras-chave: biodiversidade, Brachyteles arachnoides, mastofauna, Mata Atlântica, Thaptomys nigrita.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01408042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
154
Modesto, T.C. et al.
Materiais e Métodos
1. Área de estudo
O Parque Estadual do Desengano está localizado nos municípios
de Santa Maria Madalena, São Fidélis e Campos dos Goytacazes
(21° 45’ S 41° 41’ W e 22° 00’ S 42° 00’ W) (Figura 1). Com uma área
de 22.400 ha, compreende porções características de Floresta Ombrófila Densa Submontana, Montana e Campos de altitude. O ponto
mais alto do Parque, o Pico do Desengano, atinge 1.750 m. O clima
da região é estacional, com inverno seco e verão úmido. Contudo,
o caráter estacional perde força com o aumento da altitude (Radam
Brasil 1983). Criado em 28 de dezembro de 1983 através do Decreto
Estadual nº 7.121, o Parque Estadual do Desengano representa um
dos maiores remanescentes de Floresta Ombrófila Densa da Mata
Atlântica (Moreno et al. 2003). Esta região fitogeográfica atualmente
encontra-se bastante fragmentada devido ao desenvolvimento de
atividades agropecuárias, principalmente o plantio de cana-de-açúcar
e pastagem (Moreno et al. 2003).
2. Coleta e análise de dados
O inventário de mamíferos foi realizado em área de Floresta
Ombrófila Densa madura e de difícil acesso, na faixa altitudinal
compreendida entre 1.060 e 1.425 m, no período incluído entre os
dias 27 de maio de 2006 e 2 de junho de 2006. Nós capturamos
os roedores e marsupiais utilizando armadilhas do tipo Sherman e
­Tomahawk (90 no solo e 36 em árvores) em três diferentes trilhas. As
http://www.biotaneotropica.org.br
N
O
L
S
22° 0' 0" S
Parque Estadual do Desengano
23° 0' 0" S
As maiores concentrações urbanas brasileiras ocorrem ao longo
da costa, região esta que presenciou um longo histórico de ciclos econômicos que datam do século XVI (Bergallo et al. 2000). Esta porção
do país abriga o Bioma Mata Atlântica, um dos maiores centros de
biodiversidade mundial, intensamente devastado pelo extrativismo,
plantações de café e cana de açúcar, pecuária e mais recentemente
pelo processo de industrialização (Bergallo et al. 2000, Mittermeier
et al. 2005). Estima-se que no ano 2000 o Estado do Rio de Janeiro
abrigava apenas 16,73% de sua cobertura original de Mata Atlântica
(Fundação SOS Mata Atlântica/INPE 2001).
Mesmo após a devastação de grande parte das suas matas, o
Estado do Rio de Janeiro ainda abriga uma grande riqueza de mamíferos terrestres com 166 espécies (Rocha et al. 2004). Este valor
corresponde a 66,4% das espécies de mamíferos com ocorrência
conhecida para a Mata Atlântica (Reis et al. 2006). Segundo Bergallo
et al. (2000), a mastofauna do Estado é pouco conhecida devido a
escassez de inventários faunísticos e a problemas taxonômicos. A
carência de informações sobre a ocorrência e distribuição de espécies
no Estado cria lacunas de conhecimento que dificultam o manejo
adequado de sua biodiversidade.
Uma dessas lacunas ocorre na porção norte do Estado, onde
os remanescentes florestais sofrem forte pressão antrópica e estão
protegidos em poucas unidades de conservação de proteção integral
(Rocha et al. 2003). Nesta região encontra-se um dos maiores remanescentes florestais do Estado, o Parque Estadual do Desengano. A
região do Parque abriga um expressivo número de aves, com aproximadamente 410 espécies (SEMA 2001). Todavia, o conhecimento
dos mamíferos da área se restringe a apenas um levantamento dos
primatas da região (Vaz 1998).
O presente estudo tem como propósito inventariar os mamíferos
do Parque Estadual do Desengano, analisando aspectos da estrutura
da comunidade de pequenos mamíferos, contribuindo assim para
incrementar o conhecimento da fauna do Estado do Rio de Janeiro.
21° 0' 0" S
Introdução
0 15 30 60
44° 0' 0" O
90
43° 0' 0" O
120 km
42° 0' 0" O
41° 0' 0" O
Figura 1. Mapa indicando a localização do Parque Estadual do Desengano
no Estado do Rio de Janeiro. Os remanescentes de Mata Atlântica estão
representados em cinza e as áreas protegidas por unidades de conservação
em hachurado.
Figure 1. Map showing the location of the Desengano State Park in the State
of Rio de Janeiro. The remnants of Atlantic Forest are represented in gray
and protected areas in conservation units in hatched.
trilhas distavam mais de 100 m umas das outras e estavam localizadas, em sua maioria, em áreas de mata bem preservada com poucos
trechos de áreas abertas, associadas a moradias. Em cada trilha foram
colocadas 30 armadilhas no solo, espaçadas 40 m uma das outras. No
quarto dia, as armadilhas do solo foram movidas 20 m para frente
visando amostrar um maior número de microhabitats. As armadilhas
nas árvores (12 em cada trilha) foram colocadas no mínimo a 2,5 m
de altura e espaçadas 100 m uma das outras e mantidas no mesmo
lugar durante todo o período de amostragem. As iscas utilizadas
foram banana, pão untado com óleo de girassol, e uma mistura de
banana, pasta de amendoim, fubá e óleo de sardinha. Apenas um
tipo de isca foi utilizado em cada armadilha. As armadilhas ficaram
abertas durante seis noites consecutivas, totalizando um esforço
de 756 armadilhas/noite. Os roedores e marsupiais também foram
amostrados por armadilhas de queda, utilizando 30 baldes de 40 litros
divididos em três sistemas, cada um contendo 10 baldes espaçados
cinco metros entre si e conectados por uma cerca guia. O esforço
total das armadilhas de queda foi de 180 baldes/noite. Os sistemas
de armadilhas de queda estavam em trilhas próximas às trilhas onde
as demais armadilhas foram colocadas, guardando uma distância
mínima de 30 m destas armadilhas convencionais.
Os morcegos foram capturados com redes de neblina medindo
7, 9 e 12 m de comprimento e 2,5 m de altura, abertas antes do pôr
do sol e fechadas depois de um período de seis horas (três noites) ou
doze horas (quatro noites), totalizando um esforço de 6.700 m*hora.
O número de redes utilizadas por dia variou entre sete e 12 redes. As
redes foram abertas durante sete noites consecutivas alternando entre
os pontos de um dia para outro, dando preferência a trilhas próximas
a árvores em frutificação, refúgios e corpos d’água. Em cada dia as
redes eram abertas de modo a cobrir a maior área possível.
Os pequenos mamíferos capturados foram identificados, marcados, medidos, pesados, verificados quanto ao sexo e soltos no mesmo
ponto de captura. Quando necessário dois indivíduos de cada espécie
foram sacrificados (Licença número 89/05-RJ IBAMA). Os espécimes foram identificados no nível específico utilizando características
morfológicas ou por cariótipo para algumas espécies de roedores.
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155
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano
Resultados
Foram registradas 56 espécies de mamíferos na região amostrada,
distribuídas em 18 famílias e oito ordens (Tabela 1).
Registramos por meio de relatos de moradores e funcionários
do Parque a presença de 17 espécies não detectadas pelos métodos convencionais utilizados em nossa amostragem, foram elas:
Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826), Bradypus variegatus
Schinz, 1825, Bradypus torquatus Illiger, 1811, Cabassous tatouay
(­Desmarest, 1804), Dasypus septemcinctus Linnaeus, 1758, ­Dasypus
novemcinctus Linnaeus, 1758, Alouatta sp., Leopardus pardalis
(­Linnaeus, 1758), Leopardus tigrinus (Schreber, 1775), Leopardus
wiedii (Schinz, 1821), Lontra longicaudis (Olfers, 1818), Eira
barbara (­Linnaeus, 1758), Nasua nasua (Linnaeus, 1766), Procyon
cancrivorus (G. [­Baron] Cuvier, 1798), Tayassu pecari (Link, 1795),
Dasyprocta leporina (Linnaeus, 1758) e Sphiggurus sp. (Tabela 1).
Pelos métodos convencionais atestamos a presença de 39 espécies, sendo 15 registradas exclusivamente por redes de neblina,
sete exclusivamente por armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk,
quatro exclusivamente de maneira casual, duas exclusivamente por
armadilhas de queda e uma exclusivamente por armadilhas fotográficas (Tabela 1).
Entre os morcegos capturados com redes de neblina, as espécies
com maior número de capturas foram Sturnira lilium (E. Geoffroy,
1810) e Artibeus fimbriatus Gray, 1838 com 48 e 27 capturas respectivamente (Figura 2). Entre as espécies mais raras estiveram ­Anoura
caudifer (E. Geoffroy, 1818), Artibeus lituratus (Olfers, 1818),
Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810), Lasiurus ega (Gervais,
1856), Myotis nigricans (Schinz, 1821), Myotis sp. e Platyrrhinus
recifinus (Thomas, 1901) com duas capturas cada, e as espécies
Artibeus jamaicensis Leach, 1821, Chrotopterus auritus (Peters,
1856) (Figura 3) e Lasiurus blossevillii (Lesson & Garnot, 1826)
com uma captura cada.
Entre os pequenos mamíferos não-voadores, as espécies mais
capturadas nas armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk foram
Akodon serrensis Thomas, 1902 e os membros da tribo Oryzomyini
com 41 e 26 capturas respectivamente (Figura 4). Entre as espécies
mais raras estiveram Sciurus aestuans Linnaeus, 1766 e Oxymycterus
dasytrichus (Schinz, 1821) com duas capturas cada e Marmosops
paulensis (Tate, 1931) com apenas uma captura (Figura 4). Entre
as espécies de pequenos mamíferos não-voadores mais capturadas
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01408042008
60
50
40
Capturas
30
20
Arja
Labo
Chau
Arli
Laeg
Plre
Dero
Myle
Myni
Anca
Plli
Ange
Arfi
0
Cape
10
Stli
Os pequenos mamíferos não-voadores foram depositados no Museu
Nacional, UFRJ, e os morcegos foram depositados na coleção do
Laboratório de Diversidade de Morcegos da UFRRJ.
Nós registramos os mamíferos de maior porte de maneira casual,
por avistamento, vocalizações, pegadas e fezes. Quatro armadilhas
fotográficas foram colocadas na área em trilhas dentro da mata preservada e também na borda da mata, e periodicamente cevadas com
banana e sardinha. As câmeras permaneceram na área por um período
de 30 dias nos mesmos pontos.
A classificação dos taxa e o nome científico das espécies seguiram
Wilson e Reeder (2005). Para as espécies do antigo gênero Oryzomys
a nomenclatura seguiu Weksler et al. (2006).
Para analisar se houve diferença entre as armadilhas de queda
e as armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk quanto ao número
de capturas das espécies, realizamos o teste não-paramétrico de
Kolmogorov-Smirnov. Devido à dificuldade na identificação no
campo de algumas espécies, optamos por agrupar os indivíduos do
gênero Delomys e da tribo Oryzomyini para a elaboração dos gráficos
e análises que utilizaram o número de captura das espécies.
As análises estatísticas e gráficos foram produzidos no software
SYSTAT 11.
Espécies
Figura 2. Número de capturas de cada espécie de morcego em redes de neblina
no Parque Estadual do Desengano, RJ. Stli (Sturnira lilium ); Arfi (Artibeus
fimbriatus); Cape (Carollia perspicillata); Plli (Platyrrhinus lineatus); Ange
(Anoura geoffroyi); Myni (Myotis nigricans); Mysp (Myotis sp.); Laeg
(Lasiurus ega); Anca (Anoura caudifer); Plre (Platyrrhinus recifinus); Arli
(Artibeus lituratus); Dero (Desmodus rotundus); Chau (Chrotopterus auritus);
Arja (Artibeus jamaicensis); Labl (Lasiurus blossevillii).
Figure 2. Number of captures in mist nets for each species of bat in the
Desengano State Park, RJ. Stli (Sturnira lilium ); Arfi (Artibeus fimbriatus);
Cape (Carollia perspicillata); Plli (Platyrrhinus lineatus); Ange (Anoura
geoffroyi); Myni (Myotis nigricans); Mysp (Myotis sp.); Laeg (Lasiurus
ega); Anca (Anoura caudifer); Plre (Platyrrhinus recifinus); Arli (Artibeus
lituratus); Dero (Desmodus rotundus); Chau (Chrotopterus auritus); Arja
(Artibeus jamaicensis); Labl (Lasiurus blossevillii).
Figura 3. Chrotopterus auritus. Foto: T. C. Modesto.
Figure 3. Chrotopterus auritus. Photo: T. C. Modesto.
nas armadilhas de queda estiveram Thaptomys nigrita (Lichenstein,
1828) (Figura 5) e as espécies do gênero Delomys com nove e quatro
capturas respectivamente (Figura 4). Entre as espécies mais raras
estiveram Monodelphis americana (Müller, 1776) e as pertencentes
à tribo Oryzomyini, ambas com duas capturas cada. Houve diferença
significativa entre os métodos de amostragem (armadilha de queda
versus armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk) quanto ao número de
capturas das espécies registradas (KS = 0,5 p = 0,023) (Figura 4).
Discussão
Segundo nosso levantamento, o Parque Estadual do Desengano
abriga uma parcela considerável da fauna de mamíferos, correspondendo a 22,4% das espécies de mamíferos conhecidas para
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
156
Modesto, T.C. et al.
Tabela 1. Lista de espécies de mamíferos registradas no Parque Estadual do Desengano, Rio de Janeiro, apresentando a forma de registro, o grau de ameaça no
Estado e no Brasil e o endemismo. Forma de registro: af (armadilha fotográfica); av (avistamento, pegadas e outros sinais de presença); cp (captura); pit (armadilha
de queda); re (relato); rn (rede de neblina). Grau de ameaça: CP (Criticamente em perigo); DD (Deficiente em dados); EP (Em perigo); VU (Vulnerável); PA
(Presumivelmente ameaçado). Graus de ameaça segundo Bergallo et al. (2000) e Machado et al. (2005), e endemismo segundo Fonseca et al. (1996).
Table 1. List of the species of mammals recorded in the Desengano State Park, Rio de Janeiro, showing the form of record, degree of threat in State and in
Brazil and endemism. Form of record: af (camera trap); av (sighting, footprints and other signs of presence); cp (capture); pit (pitfalls); re (reporting); rn (mist
net). Degree of threat: CP (Critically in danger); DD (Deficient on data), EP (in danger); VU (Vulnerable); PA (Presumably threatened). Threat levels according
to Bergallo et al. (2000) and Machado et al. (2005), and endemism according to Fonseca et al. (1996).
Ordem/ Família/ Espécie Didelphimorphia
Didelphidae
Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826)
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)
Marmosops paulensis (Tate, 1931)
Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803)
Monodelphis americana (Müller, 1776)
Philander frenatus (Olfers, 1818)
Pilosa
Bradypodidae
Bradypus torquatus Illiger, 1811
Bradypus variegatus Schinz, 1825
Cingulata
Dasypodidae
Cabassous tatouay (Desmarest, 1804)
Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758
Dasypus septemcinctus Linnaeus, 1758
Primates
Pitheciidae
Callicebus personatus (É. Geoffroy, 1812)
Atelidae
Alouatta sp.
Brachyteles arachnoides (É. Geoffroy, 1806)
Chiroptera
Phyllostomidae
Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818)
Anoura geoffroyi Gray, 1838
Artibeus fimbriatus Gray, 1838
Artibeus jamaicensis Leach, 1821
Artibeus lituratus (Olfers, 1818)
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758)
Chrotopterus auritus (Peters, 1856)
Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810)
Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy, 1810)
Platyrrhinus recifinus (Thomas, 1901)
Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810)
Vespertilionidae
Lasiurus blossevillii (Lesson & Garnot, 1826)
Lasiurus ega (Gervais, 1856)
Myotis sp.
Myotis nigricans (Schinz, 1821)
Carnivora
Felidae
Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758)
Leopardus tigrinus (Schreber, 1775)
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Forma de
registro
Grau de ameaça
Rio de Janeiro
Brasil
Endemismo
re
cp
cp
af/cp
pit
af/cp
PA
PA
-
DD
-
x
x
x
-
re
re
-
VU
-
x
-
re
re
re
PA
PA
DD
-
-
av
VU
VU
x
re
av
CP
EP
x
rn
rn
rn
rn
rn
rn
rn
rn
rn
rn
rn
VU
-
VU
-
x
-
rn
rn
rn
rn
-
-
-
re
re
VU
PA
VU
VU
-
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano
Tabela 1. Continuação...
Table 1 . Continued...
Ordem/ Família/ Espécie Leopardus wiedii (Schinz, 1821)
Puma concolor (Linnaeus, 1771)
Família Mustelidae
Eira barbara (Linnaeus, 1758)
Lontra longicaudis (Olfers, 1818)
Procyonidae
Nasua nasua (Linnaeus, 1766)
Procyon cancrivorus (G. [Baron] Cuvier, 1798)
Artiodactyla
Família Tayassuidae
Tayassu pecari (Link, 1795)
Rodentia
Sciuridae
Sciurus aestuans Linnaeus, 1766
Cricetidae
Akodon serrensis Thomas, 1902
Cerradomys subflavus Wagner, 1842
Delomys dorsalis (Hensel, 1873)
Delomys sublineatus (Thomas, 1903)
Euryoryzomys russatus Wagner, 1848
Hylaeamys megacephalus Fischer, 1814
Nectomys squamipes (Brants, 1827)
Oligoryzomys nigripes (Olfers, 1818)
Oxymycterus dasytrichus (Schinz, 1821)
Rhipidomys sp.
Thaptomys nigrita (Lichtenstein, 1829)
Caviidae
Cavia sp.
Cuniculidae
Cuniculus paca (Linnaeus, 1766)
Dasyproctidae
Dasyprocta leporina (Linnaeus, 1758)
Erethizontidae
Sphiggurus sp.
Echimyidae
Euryzygomatomys spinosus (G. Fisher, 1814)
Trinomys dimidiatus (Günther, 1877)
a Mata Atlântica e 33,7% das espécies de mamíferos terrestres
registradas no Estado do Rio de Janeiro (Rocha et al. 2004, Reis
et al. 2006). Além disso, 13 espécies registradas no Parque são
endêmicas de Mata Atlântica (Tabela 1, Fonseca et al. 1996). Em
comparação a outras áreas do Estado do Rio de Janeiro amostradas com a mesma metodologia, o Parque Estadual do Desengano
apresentou um número elevado de espécies de mamíferos: superior
ao da Serra da Concórdia com 47 espécies e da RPPN Rio das
Pedras com 39 ­espécies (Modesto et al. 2008, F. S. Pessôa, dados
não publicados).
De todas as espécies encontradas no Parque, 15 constam na
lista da fauna ameaçada de extinção do Estado do Rio de Janeiro
(Tabela 1), sete na categoria presumivelmente ameaçada, sete como
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Forma de
registro
re
av
Grau de ameaça
Rio de Janeiro
Brasil
VU
VU
VU
VU
Endemismo
-
re
re
PA
-
-
-
re
re
-
-
-
re
EP
-
-
av/cp
-
-
-
cp/pit
cp/pit
cp/pit
cp/pit
cp/pit
cp/pit
cp
pit
cp
cp
cp/pit
VU
-
x
x
x
x
x
av
-
-
-
af
-
-
-
re
VU
-
-
re
-
-
-
cp
cp
PA
-
-
x
vulneráveis e uma como criticamente em perigo (Bergallo et al.
2000). Da lista da fauna brasileira ameaçada de extinção registramos
10 espécies (Tabela 1), sendo duas na categoria deficiente em dados,
sete na categoria vulnerável e uma na categoria em perigo (Machado
et al. 2005). Brachyteles arachnoides consta como criticamente em
perigo na lista de espécies ameaçadas do Estado do Rio de Janeiro e em perigo na lista da fauna brasileira ameaçada de extinção
(­Bergallo et al. 2000, Machado et al. 2005). Sua presença no Parque
foi registrada por um pesquisador que trabalha com aves na semana
anterior ao presente estudo (M. Vecchi, dados não publicados) e já
havia sido reportada por Vaz (1998). Este autor relatou também a
presença de Cebus nigritus (Goldfuss 1809), espécie não registrada
durante nosso levantamento.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
158
Modesto, T.C. et al.
45
Sherman + Tomahawk
Armadilha de queda
40
35
Capturas
30
25
20
15
10
5
Olni
Moam
Eusp
Nesq
Mapa
Grmi
Scae
Rhsp
Oxda
Phfr
Menu
De
Thni
Or
Trdi
Akse
0
Espécies
Figura 4. Número de capturas de cada espécie de pequeno mamífero nãovoador em armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk e em armadilhas de
queda no Parque Estadual do Desengano, RJ. Akse (Akodon serrensis); Or
(tribo Oryzomyini); Trdi (Trinomys dimidiatus); Thni (Thaptomys ­nigrita);
De (gênero Delomys); Phfr (Philander frenatus); Menu (Metachirus
­nudicaudatus); Oxda (Oxymycterus dasytrichus); Scae (Sciurus aestuans);
Rhsp (Rhipidomys sp.) Grmi (Gracilinanus microtarsus); Mapa (Marmosops
paulensis); Nesq (­Nectomys squamipes); Eusp (Euryzygomatomys spinosus);
Olni (­Oligoryzomys nigripes); Moam (Monodelphis americana).
Figure 4. Number of captures of non-volant mammal species in Sherman
and Tomahawk and in pitfall traps in the Desengano State Park, RJ. Akse
(Akodon serrensis); Or (tribe Oryzomyini); Trdi (Trinomys dimidiatus); Thni
(­Thaptomys nigrita); De (genus Delomys); Phfr (Philander frenatus); Menu
(Metachirus nudicaudatus); Oxda (Oxymycterus dasytrichus); Scae (Sciurus
aestuans); Rhsp (Rhipidomys sp.) Grmi (Gracilinanus microtarsus); Mapa
(Marmosops paulensis); Nesq (Nectomys squamipes); Eusp (­Euryzygomatomys
spinosus); Olni (Oligoryzomys nigripes); Moam (­Monodelphis americana).
Figura 5. Thaptomys nigrita. Foto: T. C. Modesto.
Figure 5. Thaptomys nigrita. Photo: T. C. Modesto.
Todas as espécies registradas por relatos dos funcionários e moradores do Parque são de ocorrência provável, pois apresentam grande
extensão geográfica englobando a área amostrada (­Eisenberg & Redford 1999). A presença de B. variegatus e B. torquatus em simpatria
é possível, visto que a região é área de sobreposição da distribuição
geográfica das espécies em questão. Além disso, a diferenciação entre
essas espécies é facilitada devido à presença de uma grande concentração de pêlos longos e negros atrás do pescoço de B. torquatus e
ausente em B. variegatus (Reis et al. 2006).
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A região do Parque é provavelmente área de simpatria de Alouatta
clamitans Cabrera, 1940 e Alouatta fusca (Geoffroy Saint-Hilaire
1812) (Gregorin 2006) e também de Sphiggurus villosus (F. Cuvier
1823) e Sphiggurus insidiosus (Olfers 1818). Não é possível a diferenciação entre estas espécies de maneira segura a partir dos relatos
fornecidos e optamos por indicar apenas a presença dos gêneros.
Acreditamos que a ausência de D. aurita entre as espécies
capturadas deve-se às boas condições de preservação da vegetação
do Parque. Fonseca & Robinson (1990), ao analisarem padrões na
estrutura de comunidades de pequenos mamíferos, encontraram uma
relação negativa entre a abundância deste marsupial e a de outros
membros da comunidade de pequenos mamíferos em fragmentos
de Mata Atlântica no Estado de Minas Gerais. T.C. Modesto (dados não publicados) também encontrou uma forte relação negativa
entre a abundância e biomassa de D. aurita e a riqueza de espécies
de pequenos mamíferos ao investigar nove localidades distintas no
Estado do Rio de Janeiro.
Entre os morcegos, S. lilium foi o mais freqüentemente capturado no Parque Estadual do Desengano. Um padrão semelhante foi
descrito por J. L. Nascimento (dados não publicados) ao estudar a
variação altitudinal na composição de morcegos do Parque Nacional
da Serra dos Órgãos, Estado do Rio de Janeiro. Este autor encontrou
uma grande abundância de S. lilium na faixa dos 1.284 m de altitude,
semelhante à porção amostrada no Parque Estadual do Desengano, e
sugere que a exclusão mútua entre S. lilium e Carollia perspicillata
(Linnaeus 1758) encontrada em seu trabalho ao longo do gradiente
altitudinal ocorra em função de dietas semelhantes. As 116 capturas
de morcegos apresentadas neste estudo estão longe das 1.000 capturas propostas por Bergallo et al. (2003) como o mínimo necessário
para capturar a maioria dos membros da família Phyllostomidae em
uma localidade. Portanto, é de se esperar que o número de espécies
de morcegos no Parque Estadual do Desengano seja maior do que o
obtido neste estudo.
Thaptomys nigrita foi a espécie mais abundante nas armadilhas
de queda e a terceira mais abundante nas armadilhas do tipo Sherman
e Tomahawk. Se considerarmos que o grupo representado pela tribo
Oryzomyini é composto por no mínimo três espécies, é provável
que T. nigrita seja a segunda espécie mais abundante nas armadilhas
do tipo Sherman e Tomahawk. A presença desta espécie na lista de
espécies ameaçadas do Estado do Rio de Janeiro (­Bergallo et al.
2000) na categoria vulnerável se deve provavelmente aos poucos
registros desta em inventários faunísticos no Estado. Com o aumento
na utilização de armadilhas de queda, T. nigrita, bem como outras
espécies de hábito semi-fossorial, passaram a ser mais freqüentemente
capturadas (Umetsu et al. 2006). Durante o período de amostragem
pudemos perceber que vários indivíduos de T. nigrita eram capturados
antes do crepúsculo, o que corrobora os resultados obtidos por Davis
(1947) quanto ao hábito diurno descrito para esta espécie. Por ser um
dos maiores remanescentes florestais do Estado do Rio de Janeiro,
o Parque Estadual do Desengano pode ser uma área que favoreça a
ocorrência de T. nigrita, já que alguns estudos têm sugerido que essa
espécie é característica de matas contínuas e mais maduras (Pardini
et al. 2005).
Observamos uma diferença significativa entre armadilhas de queda e armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk quanto ao número de
capturas das espécies registradas, com espécies exclusivas em ambos
os métodos. A utilização de um método de captura não seletivo como
o de armadilhas de queda grandes (60 L) em geral aumenta o número
de indivíduos e de espécies capturadas, sem deixar de capturar as
espécies usualmente registradas em armadilhas tradicionais (Umetsu
et al. 2006). Contudo, o tamanho das armadilhas de queda pode influenciar a eficiência destas armadilhas, sendo que algumas espécies
de maior tamanho corporal ou com hábitos arborícolas podem escapar
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01408042008
159
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mamíferos do Parque Estadual do Desengano
de armadilhas de queda menores (Umetsu et al. 2006). Portanto, a
diferença e a complementaridade entre as metodologias de captura
observadas neste estudo pode ter ocorrido devido ao menor tamanho
do balde utilizado (40 L).
Mesmo com o esforço amostral relativamente pequeno, a área do
Parque Estadual do Desengano apresenta-se extremamente rica, abrigando uma porção representativa dos mamíferos da Mata ­Atlântica
e do Estado do Rio de Janeiro. Acreditamos que muitas outras espécies pertencentes principalmente às ordens Chiroptera e Rodentia
estão abrigadas na região do Parque Estadual do Desengano e que
um aumento no esforço amostral adicionará mais espécies à lista de
mamíferos do Parque. Concluímos que por estar inserida em uma
região do Estado do Rio de Janeiro onde existem poucas unidades de
conservação de proteção integral e que sofre forte pressão antrópica,
o Parque Estadual do Desengano é de grande importância para a
preservação da mastofauna do Estado do Rio de Janeiro.
Agradecimentos
Este trabalho foi financiado pelo Fundo de Parcerias para Ecossistemas Críticos (CEPF) e pela Aliança para Conservação da Mata
Atlântica (Conservation Intenational – Brasil e SOS Mata Atlântica).
Agradecemos ao Instituto Biomas pelo apoio dado ao trabalho de
campo, a Débora Moraes de Oliveira, Wagner Silva Souza e Luciano
Rodrigues de Almeida pela assistência durante as coletas. Agradecemos também a Lena Geise e Carlos Eduardo de Viveiros Grelle, que
nos ajudaram com a identificação dos pequenos mamíferos e a Julia
Lins Luz, a Renata Pardini e ao revisor anônimo pelas sugestões e
críticas que ajudaram a melhorar a qualidade deste trabalho.
Referências Bibliográficas
BERGALLO, H.G., ROCHA, C.F.D., ALVES, M.A.S. & Van SLUYS,
M. 2000. A fauna ameaçada de extinção do Estado do Rio de Janeiro.
EdUERJ, Rio de Janeiro.
BERGALLO, H.G., ESBÉRARDL, C.E.L., MELLO, M.A.R., LINS,
R., MANGOLIN, R. & BAPTISTA, M. 2003. Bat species richness
in atlantic forest: What is the minimum sampling effort? Biotropica
35(2):278-288.
DAVIS, D.E. 1947. Notes on the life histories of some Brazilian mammals.
Bol. Mus. Nas. 76:1-8.
EISENBERG, J.F. & REDFORD, K.H. 1999. Mammals of the neotropics.
The central neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. The University
of Chicago Press, Chicago.
FONSECA, G.A.B., HERRMANN, G., LEITE, Y.L.R., MITTERMEIER,
R.A., RYLANDS, A.B. & PATTON, J.L. 1996. Lista anotada dos
mamíferos do Brasil. Occasional paper in Conservation International
4:1-38.
FONSECA, G.A.B. & ROBINSON, J.G. 1990. Forest size and structure:
Competitive and predatory effects on small mammal communities. Biol.
Conserv. 53(4):265-294.
FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA/INPE. 2001. Atlas dos remanescentes
florestais do Rio de Janeiro. SOS Mata Atlântica e Instituto Nacional de
Pesquisas Espaciais, São Paulo.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01408042008
GREGORIN, R. 2006. Taxonomia e variação geográfica das espécies de
Alouatta Lacépède, 1799, que ocorrem no Brasil. Rev. Bras. Zool.
23(1):64-144.
MACHADO, A.B.M., MARTINS, C.S. & DRUMMOND¸ G.M. 2005.
Lista da fauna brasileira ameaçada de extinção: incluindo as espécies
quase ameaçadas e deficientes em dados. Fundação Biodiversitas, Belo
Horizonte.
MODESTO, T.C., PESSÔA, F.S., JORDÃO-NOGUEIRA, T., ENRICI,
M.C., COSTA, L.M., ATTIAS, N., ALMEIDA, J., RAÍCES, D.S.L.,
ALBUQUERQUE, H.G., PEREIRA, B.C., ESBÉRARD, C.E.L. &
BERGALLO, H.G. 2008. Mammals, Serra da Concórdia, state of Rio
de Janeiro, Brazil. Check list 4(3):341-348.
MITTERMEIER, R.A., GIL, R.P., HOFFMAN, M., PILGRIM, J., BROOKS,
T., MITTERMEIER, C.G., LAMOREUX, J. & FONSECA, G.A.B. 2005.
Hotspots revisited: earth’s biologically richest and most endangered
terrestrial ecoregions, 2. ed. University of Chicago Press, Boston.
MORENO, M.R., NASCIMENTO, M.T. & KURTZ, B.C. 2003. Estrutura
e composição florística do estrato arbóreo em duas zonas altitudinais
na Mata Atlântica de encosta da região do Imbé, RJ. Acta Bot. Bras.
17(3):371-386.
PARDINI, R., SOUZA, S.M., BRAGA-NETO, R. & METZGER, J.P. 2005.
The role of forest structure, fragment size and corridors in maintaining
small mammal abundance and diversity in an Atlantic forest landscape.
Biol. Conser. 124(2):253-266.
RADAM BRASIL. 1983. Levantamento de recursos naturais, v. 32, folha
S/ F. 23/ 24. Rio de Janeiro/Vitória. Ministério das Minas e Energias,
Rio de Janeiro.
REIS, N.R., PERACCHI, A.L., PEDRO, W.A. & LIMA, I.P. 2006. Mamíferos
do Brasil. Imprensa da UEL, Londrina.
ROCHA, C.F.D., BERGALLO, H.G., ALVES, M.A.S. & VAN SLUYS, M.
2003. A biodiversidade nos grandes remanescentes florestais do Estado do
Rio de Janeiro e nas Restingas da Mata Atlântica. RiMa, São Carlos.
ROCHA, C.F.D., BERGALLO, H.G., POMBAL Jr., J.P., GEISE, L., VAN
SLUYS, M., FERNANDES, R. & CARAMASCHI, U. 2004. Fauna de
anfíbios, répteis e mamíferos do Estado do Rio de Janeiro, Sudeste do
Brasil. Publ. Avulsas do Mus. Nac. 104:1-24.
SEMA. 2001. Atlas das unidades de conservação da natureza do Estado do
Rio de Janeiro. Metalivros, Rio de Janeiro.
UMETSU, F., NAXARA, L., & PARDINI, R. 2006. Evaluating the efficiency
of pitfall traps for sampling small mammals in the neotropics. J. Mammal.
87(4):757-765.
VAZ, S.M. 1998. Primates in the Desengano State Park, Rio de Janeiro, Brazil.
Neotrop. primates 6:127-128.
WEKSLER, M., PERCEQUILLO, A.R. & VOSS, R.S. 2006. Ten New Genera
of Oryzomyine Rodents (Cricetidae: Sigmodontinae). Am. Mus. Novit.
3537(1):1-29.
WILSON, D.E. & REEDER, D.M. 2005. Mammal Species of the World: a
taxonomic and geographic reference. Johns Hopkins University Press,
Baltimore.
Recebido em 21/05/08
Versão Reformulada recebida em 16/10/08
Publicado em 10/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do
Parque Estadual de Campos do Jordão (São Paulo - Brasil)
Guilherme Rossi Gorni1,2 & Roberto da Gama Alves1
Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Comportamento e Biologia Animal,
Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Juiz de Fora – UFJF,
CEP 36036-330, Juiz de Fora, MG, Brasil
2
Autor para correspondência: Guilherme Rossi Gorni,
e-mail: [email protected], http://www.comportamento.ufjf.br
1
GORNI, G.R. & ALVES, R.G. 2008. Oligochaeta (Annelida: Clitellata) in headwater streams of the Parque
Estadual de Campos do Jordão (São Paulo - Brazil). Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/
v8n4/en/abstract?inventory+bn01608042008.
Abstract: This study inventoried stream oligochaetes of the Campos do Jordão State Park (CJSP), São Paulo, Brazil.
A total of 2302 individuals of three families (Naididae, Enchytraeidae, Turbificidae) were obtained. Seventeen
species were inventoried: Achaeta sp., Allonais paraguayensis, Chaetogaster diastrophus, Nais communis, Nais
variabilis, Pristina biserrata, Pristina leidyi, Pristina proboscidea, Pristinella jenkinae, Pristinella longidentata,
Pristinella minuta, Pristinella notopora, Pristinella osborni, Pristinella sima, Aulodrilus limnobius, Bothrioneurum
sp., and Limnodrilus hoffmeisteri. The total number of species found represents 24% of all oligochaetes species
(70) recorded in diverse aquatic environments in Brazil, making this inventory very important given the poor
knowledge of this group in Brazil.
Keywords: aquatic oligochetes, mountain streams, species inventory, Campos do Jordão State Park - SP.
GORNI, G.R. & ALVES, R.G. 2008. Oligochaeta (Annelida: Clitellata) em córregos de baixa ordem do
Parque Estadual de Campos do Jordão (São Paulo - Brasil). Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008.
Resumo: O objetivo desse artigo foi inventariar as espécies de oligoquetos limnícolas que habitam córregos do
Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ). As amostras revelaram 2302 indivíduos, distribuídos em três
famílias (Naididae, Enchytraeidae, Tubificidae). Foram inventariadas 17 espécies, sendo elas: Achaeta sp., Allonais
paraguayensis, Chaetogaster diastrophus, Nais communis, Nais variabilis, Pristina biserrata, Pristina leidyi,
Pristina proboscidea, Pristinella jenkinae, Pristinella longidentata, Pristinella minuta, Pristinella notopora,
Pristinella osborni, Pristinella sima, Aulodrilus limnobius, Botrioneurum sp. e Limnodrilus hoffmeisteri. O
número total de espécies encontrado representa 24% de todas as espécies de oligoquetos registrados em diversos
ambientes aquáticos no Brasil (70), evidenciando a importância deste trabalho, visto que há ainda grandes lacunas
no conhecimento da fauna de oligoquetos límnicos no Brasil.
Palavras-chave: oligoquetos aquáticos, córregos de montanha, inventário de espécies, Parque Estadual de
Campos do Jordão - SP.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
162
Gorni, G.R. & Alves, R.G.
Introdução
Trabalhos de levantamento faunístico têm como alvo conhecer
espécies de um determinado ambiente e obter informações sobre
sua distribuição e preferência de habitats, que por sua vez, podem
subsidiar programas de conservação da biodiversidade (Agostinho
et al. 2005). Segundo Rocha (2003), devido ao pequeno número de
especialistas em taxonomia de microorganismos e invertebrados de
água doce, o conhecimento sobre a biodiversidade desses grupos é
ainda incompleta.
No caso de oligoquetas límnicos, a escassez de estudos é ainda
mais evidente, principalmente em ambientes aquáticos localizados
em áreas de preservação. No Estado de São Paulo, estudos sobre
invertebrados bentônicos em áreas protegidas estão relacionados
principalmente à entomofauna bentônica (Melo & Froehlich 2001,
Suriano 2003, Ribeiro & Uieda 2005, Roque 2005). Neste trabalho
inventariamos as espécies de oligoquetas limnícolas de córregos do
Parque Estadual de Campos do Jordão (São Paulo).
Material e Métodos
c
a
b
1. Área de estudo
Os espécimes de Oligochaeta foram coletados no Parque
Estadual de Campos do Jordão (PECJ), localizado ao norte do
município de Campos do Jordão (SP) (22° 45’ S e 45° 39’ O),
abrangendo uma área de aproximadamente 8172 ha. Pertencente
ao conjunto litológico chamado de complexo cristalino, o parque
apresenta seu ponto mais alto a 2007 m acima do nível mar, na
borda Sudoeste do planalto. Sua parte mais baixa esta a aproximadamente 1030 m e corresponde ao vale do Rio Sapucaí-Guaçu
(Seibert 1975) (­Figura 1).
O sistema de águas do PECJ é formado por cursos d’água
componentes da bacia do Rio Sapucaí-Guaçu. Dele fazem parte os
Riachos Canhambora, Campo do Meio, Galharada, Casquilho (e seu
afluente, Riacho do Serrote) e Coxim, todos afluentes da margem
direita do Rio Sapucaí-Guaçu; e à margem esquerda, o Córrego do
Paiol, destaca-se como maior tributário (Seibert 1975, SchroederAraujo et al. 1986).
Por serem ambientes de montanha, os riachos apresentam-se
normalmente em corredeiras, contendo leitos pedregosos e pouco
profundos, com águas frias, límpidas e oxigenadas (Seibert 1975,
Schroeder-Araujo et al. 1986) (Figura 1). Dentre os afluentes da
referida bacia, foram selecionados trechos dos córregos: Campo do
Meio, Galharada e Serrote, para amostragens mensais, durante o
período de maio de 2005 a maio de 2006.
2. Coleta de oligoquetas
As coletas foram feitas em áreas erosionais e deposicionais (áreas
de corredeiras e remansos) dos córregos, com um amostrador tipo
“Surber” (McCafferty 1981, Bicudo & Bicudo 2004) com uma área
de 0,0362 m2 e abertura de malha de 0,25 mm. O material coletado foi
acondicionado em recipientes plásticos de 300 mL, e imediatamente
fixado em solução de formol 10%. Encaminhadas ao laboratório, as
amostras passaram por um minucioso processo de triagem feito sob
microscópio estereoscópico.
Para a identificação dos organismos utilizaram-se critérios taxonômicos adotados por Brinkhurst & Jamieson (1971), Righi (1984)
e Brinkhurst & Marchese (1989). Os espécimes identificados foram
conservados em álcool 70% e depositados na coleção de Anelídeos
do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de Juiz de
Fora (UFJF), Minas Gerais, Brasil.
http://www.biotaneotropica.org.br
N
O
0
2000
L
S
Figura 1. Mapa da área de estudo indicando a localização do Parque Estadual
de Campos do Jordão, São Paulo, bem como sua hidrografia e os córregos
onde foram efetuadas as amostragens (adaptado de Schroeder-Araujo et al.
1996 e Suriano 2003). a) Córrego Galharada; b) Córrego Campo do Meio;
e c) Córrego Serrote.
Figure 1. Map of the study area indicating the location of the State Park
of Campos de Jordão, São Paulo, as well his hydrography and the streams
where the samplings were made (adapted of Schroeder-Araújo et al. 1996
and Suriano 2003). a) Galharada Stream; b) Campo do Meio Stream; and
c) Serrote Stream.
Resultados e Discussão
Em 232 amostras do substrato, foram inventariadas 17 espécies,
distribuídas em três famílias (Naididae, Tubificidae e Enchytraeidae)
(Tabela 1). A família Naididae que representou 62% dos táxons
(n = 13) foi composta por cinco gêneros, Allonais, Chaetogaster, Nais,
Pristina e Pristinella, sendo o último o de maior número de espécies
registradas (6). A família Tubificidae foi representada pelos gêneros,
Aulodrilus, Bothrioneurum e Limnodrilus. Entre os Enchytraeidae,
além do gênero Achaeta, três morfotipos diferentes (não identificados)
foram obtidos nas amostras.
1. Considerações sobre as espécies
Enchytraeidae
1. Achaeta sp. (Cersnosvitov 1935)
Espécie com peculiar característica de ausência de cerdas
(Righi 1974). Previamente registrado nos estados de Minas
Gerais e Mato Grosso (Brasil) (Righi 1974, 1981, respectivamente), sendo coletada no presente estudo em todos os córregos
amostrados.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008
163
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Oligochaeta em córregos do Parque Estadual de Campos do Jordão
Tabela 1. Ocorrência das espécies de Oligoquetos aquáticos nos Córregos Galharada, Campo do Meio e Serrote pertencentes ao Parque Estadual de Campos
do Jordão (PECJ). Presença (x); Ausência (-).
Table 1. Occurrence of aquatic oligochaetes in streams Galharada, Campo do Meio and Serrote in the Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ). Presence
(x); Absence (-).
Espécies
Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ)
Galharada
Campo do meio
Serrote
Enchytraeidae
Enchytraeidae tipo sp1
Enchytraeidae tipo sp2
Enchytraeidae tipo sp3
Achaeta sp.
Naididae
Allonais paraguayensis
Chaetogaster diastrophus
Nais communis
Nais variabilis
Pristina biserrata
Pristina leidyi
Pristina proboscidea
Pristinella jenkinae
Pristinella longidentata
Pristinella minuta
Pristinella notopora
Pristinella osborni
Pristinella sima
Tubificidae
Aulodrilus limnobius
Bothrioneurum sp.
Limnodrilus hoffmeisteri
Tubificidae (sem cerda capilar/ juvenil)
x
x
x
x
x
x
x
x
x
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x
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x
x
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x
x
x
-
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
Naididae
1. Allonais paraguayensis (Michaelsen 1905)
Espécie amplamente distribuída, com registros na América
do Sul, América do Norte, África, Ásia e Austrália (Righi 1984,
Timm 1999, Pinder 2001). No presente estudo foi registrado apenas um espécime habitando o córrego Galharada. Autores como
Trivinho-Strixino et al. (2000), Alves & Lucca (2000) e Pamplin
et al. (2005) registraram esta espécie na Represa Bariri, localizada
na região central do Estado de São Paulo (Brasil).
2. Chaetogaster diastrophus (Gruithuisen 1828)
Espécie com ampla distribuição, sendo registrada na América
do Sul, América do Norte, Europa, Ásia e Austrália. (Righi 1984,
Brinkhurst & Marchese 1989, Pinder 2001, Nijboer et al. 2004).
Dumnicka (1994) relacionou a ocorrência de C. diastrophus a
ambientes de água limpa. No presente estudo foi registrada nos
córregos Galharada e Serrote. Esta espécie foi registrada em
Ipeúna (interior do Estado de São Paulo) sobre o dorso de larvas
de Odonata (Corbi et al. 2004).
3. Nais communis Piguet, 1906
Espécie considerada cosmopolita e amplamente distribuída em
diversos tipos de ambientes aquáticos, incluindo águas salobras
(Righi 1984, Brinkhurst & Marchese 1989, Erséus et al. 1999,
Lencioni et al. 2004), com preferência por substratos compostos por areia fina e material orgânico finamente fragmentado
(­Verdonschot 1999). Previamente registrada em ambientes aquátihttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008
cos do interior do Estado de São Paulo (Alves & Lucca 2000,
Trivinho-Strixino et al. 2000) inclusive associada a colônias de
esponjas (Corbi et al. 2005) e a molusco gastrópode Pomacea
(Gorni & Alves 2006). No presente estudo a espécie foi registrada
nos córregos Galharada e Campo do Meio.
4. Nais variabilis Piguet 1906
Espécie considerada cosmopolita (Lencioni et al. 2004) e
com preferência por sedimentos compostos por areia fina com
uma quantidade média de material orgânico ou areia grossa com
baixas concentrações de matéria orgânica (Verdonschot 1999).
Segundo Dumnicka (1976) esta espécie é comum em córregos
de baixa ordem. No presente estudo, sete espécimes foram registrados habitando o córrego Galharada. Estudos prévios relatam
a ocorrência desta espécie em ambientes aquáticos do Pantanal
Mato-Grossense (Takeda et al. 2000) e sobre o dorso de larvas de
Odonata (Ipeúna, Estado de São Paulo) (Corbi et al. 2004)
5. Pristina biserrata Chen, 1940
Espécie previamente registrada na Argentina (Brinkhurst
& Marchese 1989), no Brasil, em trechos do Alto Rio Paraná
(Montanholi-Martins & Takeda 1999), e na China (Timm 1999).
No presente estudo foi registrada no córrego Galharada.
6. Pristina leidyi Smith 1896
Espécie cosmopolita, incomum, mas relativamente distribuída
em águas superficiais da América do Sul, Central e do Norte
(Brinkhurst & Marchese 1989, Wetzel & Taylor 2001). No presente
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
164
Gorni, G.R. & Alves, R.G.
estudo foi coletada apenas no córrego Galharada. Esta espécie foi
registrada por Gorni & Alves (2006) em associação com molusco
gastrópode Pomacea no município de Araraquara (SP).
7. Pristina proboscidea Beddard 1895
Espécie registrada em varias localidades da América do Sul,
região cento-sul da China e Austrália (Righi 1984, Brinkhurst &
Marchese 1989, Timm, 1999, Pinder 2001). No presente estudo foi
coletada apenas no córrego Galharada. No Brasil P. ­proboscidea
foi registrada, por Takeda (1999) no Alto Rio Paraná, por Takeda
et al. (2000) no Pantanal Mato-Grossense e por Corbi et al. (2005)
no Estado de São Paulo.
8. Pristinella jenkinae (Stephenson 1931)
Espécie com ocorrência em ambientes límnicos da América
do Sul, América do Norte, Ásia, África e Austrália (Righi 1984,
Timm 1999, Ohtaka 2001, Pinder 2001, Wetzel & Taylor 2001).
Esta espécie foi encontrada por Alves et al. (2006) nos córregos
Pinheirinho e Gouveia, ambos pertencentes à região central do
Estado de São Paulo. No presente estudo foi registrada nos três
córregos amostrados.
9. Pristinella longidentata (Harman 1965)
Espécie registrada para a América do Sul e Central (Brinkhurst
& Marchese 1989). Espécie previamente registrada no Brasil no
Pantanal Mato-Grossense (Takeda et al. 2000), no Alto Rio Paraná
(Montanholi-Martins & Takeda 1999, 2001) e no Rio Mogi-Guaçu
(SP) (Alves & Strixino 2000). No presente estudo foi coletada
no córrego Galharada.
10. Pristinella notopora Cersnosvitov 1937
Espécie registrada por Brinkhurst & Marchese (1989) na
­Argentina. Registrada por Montanholi-Martins & Takeda (1999)
em trechos do Alto Rio Paraná. No presente estudo foi coletada
nos três córregos amostrados.
11. Pristinella minuta (Stephenson 1914)
Espécie anteriormente registrada na América do Sul (Brasil)
(Righi 1984), na América do Norte e Ásia (Brinkhurst & Marchese
1989). No presente estudo foi registrada no córrego Galharada.
12. Pristinella osborni (Walton 1906)
Espécie registrada na Austrália (Pinder 2001), na América do
Sul e Central (Brinkhurst & Marchese 1989) e no Brasil (Pantanal
Mato-Grossense) por Takeda et al. (2000). No presente estudo
foi registrada apenas no córrego Galharada.
13. Pristinella sima (Marcus 1944)
Espécie com ocorrência na América do Sul, China e Turquia
(Brinkhurst & Marchese 1989; Timm 1999, Arslan & Sahin
2004). No presente estudo foi registrada nos córregos Galharada
e Serrote.
Segundo Brinkhurst & Marchese (1989), as espécies citadas
anteriormente, P. minuta, P. osborni e P. sima, podem ser consideradas sinônimas devido à grande similaridade de suas características morfológicas, evidenciando a necessidade de uma profunda
revisão da taxonomia do gênero. Contudo, o presente trabalho
manteve-se conservador quanto à união destas três espécies em
um só táxon, visto que ainda existem muitas dúvidas sobre a
taxonomia do referido gênero.
Tubificidae
1. Aulodrilus limnobius Bretscher 1899
Espécie amplamente distribuída, com registros na América do
Sul, América do Norte, Europa e Ásia (Righi 1984, Brinkhurst &
http://www.biotaneotropica.org.br
Marchese 1989). Montanholi-Martins & Takeda (1999, 2001)
registraram A. limnobius em regiões com sedimento arenoso
no Alto Rio Paraná (Brasil). No presente estudo a espécie foi
registrada nos córregos Galharada e Serrote.
2. Bothrioneurum sp. Stolc 1888
Segundo Brinkhurst & Marchese (1989), as espécies do gênero
Bothrioneurum apresentam uma ampla distribuição. O gênero foi
registrado em afluentes da Bacia do Ribeirão do Ouro (Araraquara
- São Paulo) por Alves & Lucca (2000). No presente estudo foi
registrado apenas no córrego Serrote. Devido à imaturidade sexual
sua identificação ficou restrita ao nível de gênero.
3. Limnodrilus hoffmeisteri Claparède 1862
Espécie cosmopolita, provavelmente o oligoqueta aquático
mais comumente coletado ao redor do mundo, ocorrendo em
ampla variedade de ambientes aquáticos (Wetzel & Taylor
2001, Nijboer et al. 2004). Segundo Verdonschot (1989) e
Marchese & Drago (1999) esta espécie ocorre em substratos
enriquecidos organicamente, tolerando baixos níveis de oxigênio.
A presença L. hoffmeisteri no presente estudo, juntamente com
as informações da literatura comprovam a plasticidade desses
organismos em habitar diferentes ambientes, que variam desde
nascentes protegidas a ambientes poluídos. No presente estudo
foi registrada nos córregos Galharada e Serrote. No Estado de
São Paulo L. hoffmeisteri foi previamente registrada, por Alves
& Lucca (2000), Alves & Strixino (2000), Pamplim et al. (2005),
Alves et al. (2006) e Alves et al. (2008).
Considerações Finais
Os córregos do PECJ apresentam características de ambientes de
montanha (corredeiras, leitos pedregosos, águas frias, etc.). Segundo
Dumnicka (1994), estas características restringem a ocorrência dos
vermes oligoquetos a uma pequena porcentagem da fauna total de
macroinvertebrados bentônicos, provavelmente, por serem, os vermes oligoquetos, mais sensíveis às bruscas variações que acometem
riachos desta natureza.
De forma geral, podemos considerar a riqueza de espécies
obtida no presente trabalho (17 espécies) proporcionalmente alta,
representando cerca de um quarto do número total de espécies
de oligoquetas límnicos já registrado para ambientes aquáticos
­brasileiros (70 ­espécies segundo Righi 2002). Tais resultados tornam
este inventário de suma importância quando tratamos de um grupo
de organismos tão pouco estudado.
Agradecimentos
À Márcia Spies e toda a equipe coordenada pelo Professor Dr.
Cláudio Gilberto Froehlich da Universidade de São Paulo (Ribeirão
Preto). Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas
- Comportamento e Biologia Animal/UFJF. Ao Programa Biota
– FAPESP pelo auxílio concedido e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de mestrado
concedida ao autor. Este trabalho faz parte do projeto Biota-Fapesp
“Levantamento e Biologia de Insecta e Oligochaeta Aquáticos de
Sistemas Lóticos do Estado de São Paulo”.
Referências Bibliográficas
AGOSTINHO, A.A., THOMAZ, S.M. & GOMES, L.C. 2005. Conservação
da biodiversidade em águas continentais do Brasil. Megadiversidade,
1(1): 70-78.
ALVES, R.G. & LUCCA, J.V. 2000. Oligochaeta (Annelida: Clitellata) como
indicador de poluição orgânica em dois córregos pertencentes à Bacia
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008
165
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Oligochaeta em córregos do Parque Estadual de Campos do Jordão
do Ribeirão do Ouro Araraquara (São Paulo-Brasil). Braz. j. ecol., 4
(1-2): 112-117.
OHTAKA, A. 2001. Oligochaetes in lake Towada, Japan, na oligotrophic
caldera. Hydrobiologia, 463: 83-92.
ALVES, R.G., MARCHESE, M.R. & ESCARPINATI, S.C. 2006. Oligochaeta
(Annelida: Clitelata) in lotic environments in the state of São Paulo
(Brazil). Iheringia, Zool., 96 (4): 431-435.
PAMPLIN, P.A.Z., ROCHA, O. & MARCHESE, M. 2005. Riqueza de
espécies de Oligochaeta (Anellida, Clitellata) em duas represas do Rio
Tietê (São Paulo). Biota Neotrop., 5(1): 1-8.
ALVES, R.G., MARCHESE, M.R. & MARTINS, R.T. 2008. Oligochaeta
(Annelida, Clitellata) of lotic environments at Parque Estadual Intervales
(São Paulo, Brazil). Biota Neotrop., 8(1): 69-72.
PINDER, A. 2001. Notes on the diversity and distribution of Australian
Naididae and Phreodrilidae (Oligochaeta: Annelida). Hydrobiologia,
463: 49-64.
ALVES, R.G. & STRIXINO, G. 2000. Distribuição espacial de Oligochaeta
do sedimento de uma lagoa marginal do rio Mogi-Guaçu-SP. Iheringia,
Zool., 88: 173-180.
RIBEIRO, L.O. & UIEDA, V.S. 2005. Estrutura da comunidade de
macroinvertebrados bentônicos de um riacho de Serra de Itatinga, São
Paulo, Brasil. Braz. j. biol., 22(3): 613-618.
ARSLAN, N. & SAHIN, Y. 2004. First records of some Naidiae (Oligochaeta)
species of Turkey. Turk J. Zool., 28: 07-18.
RIGHI, G. 1974. Notas sobre os Oligochaeta, Enchytraeidae do Brasil. Pap.
avulsos zool., 28(7): 127-145.
BICUDO, M. & BICUDO, D.C. 2004 Amostragem em Limnologia. RiMa,
São Carlos, 371p.
RIGHI, G. 1981. Notas sobre Enchytraeidae (Oligochaeta) brasileiras. Rev.
bras. Zool., 41(2): 427-430.
BRINKHURST, R.O. & JAMIESON, B.G.M. 1971. Aquatic Oligochaeta
of the world. Oliver and Boyd, Edinburgh. University of Toronto Press,
xi + 860p.
RIGHI, G. 1984. Manual de identificação de invertebrados límnicos do Brasil.
CNpq/Coordenação Editorial, 48p.
BRINKHURST, R.O. & MARCHESE, M.R. 1989. Guia para la indentificacion
de Oligoquetos aquáticos continentales de Sud y Centroamerica. Climax,
Santa Fé, Argentina. 207p.
CORBI, J.J., JANCSO, M.A., TRIVINHO-STRIXINO, S. & FRAGOSO,
E.N. 2004. Occurrence of Oligochaeta living on larvae of Odonata from
Ipeúna (São Paulo State, Brazil). Biota Neotrop., 4 (2): http://www.
biotaneotropica.org.br/v4n2/pt/fullpaper?bn03304022004+en (último
acesso 12/06/2007).
CORBI, J.J., TRIVINHO-STRIXINO, S. & ALVES, R.G. 2005. Records
of oligochaetes in freshwater sponges, on bryozoarians and on colonial
hydrozoans from Brazil. Braz. j. biol., 65(1): 187-188.
DUMNICKA, E. 1976. Oligochaetes (Oligochaeta) of some streams of the
High Tatra Mts and of the River Bialka Tatrzańska. Acta hydrobiol.,
18(3): 305-315.
DUMNICKA, E. 1994. Communities of oligochaetes in mountain streams of
Poland. Hydrobiologia, 278: 107-110.
RIGHI, G. 2002. Anelídeos Oligoquetos. In Biodiversidade do Estado de São
Paulo, Brasil. Invertebrados de água doce. v. 4 (D. Ismael, W. C. Valenti,
T. Matsumura-Tundisi, O. Rocha eds.). FAPESP, São Paulo.
ROCHA, O. 2003. Águas Doces (Versão Preliminar). In: Avaliação do estado
do conhecimento da diversidade biológica do Brasil. Brasília, COBIO/
MMA – GTB/CNPq – NEPAM/UNICAMP, 70 p.
ROQUE, F.O. 2005. Chironomidae (Diptera) em córregos de baixa ordem
em áreas florestadas do Estado de São Paulo, Brasil. Tese de Doutorado,
Universidade Federal de São Carlos, São Carlos. 71p.
SCHROEDER-ARAUJO, L.T., STEMPNIEWSKI, H.L., CIPÓLLI, M.N.,
SANTOS, L.E., SANTO-PAULO, M. & CORRÊA-CREMONESI, W.
1986. Estudo Limnológico e Climatológico da Região do Parque Estadal
de Campos do Jordão, SP, com vistas ao povoamento com truta Arco-Íris,
Salmo irideus Gibbons. Bol. Inst. Pesca, 13(2): 63-76.
SEIBERT, P. 1975. Plano de manejo do Parque Estadual de Campos do Jordão.
Boletim Técnico do Instituto Florestal de São Paulo, 19: 1-153.
ERSÉUS, C., GRIMM, R., HEALY, B., LUNDBERG, S., ROTA, E. & TIMM,
T. 1999. Clitellate diversity in Nationalstadsparken, an urban national
park in Stockolm, Sweden. Hydrobiologia, 406: 101-110.
SURIANO, M.T. 2003. Estudos da fauna de Chironomidae (Diptera) nos
córregos Galharada, Campo do Meio e Casquilho do Parque Estadual
de Campos do Jordão. Dissertação de mestrado, Universidade Federal
de São Carlos, São Carlos, 50p.
GORNI, G.R. & ALVES, R.G. 2006. Naididae (Annelida, Oligochaeta)
associated with Pomacea bridgesii (Reeve) (Gastropoda, Ampullaridae).
Rev. bras. zool., 23(4): 1059-1061.
TAKEDA, A.M. 1999. Oligochaeta community of alluvial Upper Paraná River,
Brazil: spatial and temporal distribution (1987-1988). Hydrobiologia,
412: 35-42.
LENCIONI, V., DUMNICKA, E. & MAIOLINI, B. 2004. The oligochaete
fauna in high mountain streams (Trentino, NE Italy): ecological and
taxonomical remarks. Studi Trent. Sci. Nat. Acta Biol., 81: 167-176.
TAKEDA, A.M., PEREIRA, M.C.F., BARBOSA, F.A.R. 2000. Zoobenthos
survey of the Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brasil. In WILLINK,
P.W., CHERNOFF, B., ALONSO, L.E., MONTAMBAULT, J.R. &
LOURIVAL, R. A Biological assessment of the Pantanal, Mato Grosso
do Sul, Brasil. Rap Bulletin of Biological Assessment, 18. Conservation
International, Washington, DC.
MARCHESE, M. & DRAGO, I.E. 1999. Use of benthic macroinvertebrates as
organic pollution indicators in lotic enviroments of Paraná River drainage
basin. Pol. Arch. Hydrobiol. 46(3/4): 233-255.
MCCAFFERTY, W.P. 1981. Aquatic Entomology: the fisherman’s and
ecologist’s illustrated guide to insects and their relatives. Science Books
International, Boston, XV+448p.
MELO, A.S. & FROEHLICH, C.G. 2001. Macroinvertebrates in neotropical
streams: richness patterns along a catchment and assemblage structure
between 2 seasons. Journal of North American Benthological Society,
20(1): 01-16.
MONTANHOLI-MARTINS, M.C. & TAKEDA, A.M. 1999. Communities
of Benthic Oligochaetes in Relation to Sediment Structure in the Upper
Paraná River, Brazil. Studies Neotropical Fauna & Environment, 34:
52-58.
MONTANHOLI-MARTINS, M.C. & TAKEDA, A.M. 2001. Spatial and
temporal variations of oliochaetes of Invinhema River and Patos Lake in
the Upper Paraná River Basin, Bazil. Hydrobiologia, 463: 197-205.
NIJBOER, R.C., WETZEL, M.J. & VERDONSCHOT, P.F.M. 2004.
Diversidade and distribution of Tubificidae, Naididae, and Lumbriculidae
(Annelida: Oligochaeta) in the Netherlands: na evaluation of twenty years
of monitoring data. Hydrobiologia, 520: 127-141.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01608042008
TIMM, T. 1999. Distribution of freshwater oligochaetes in the west and east
coastal regions of North Pacific Ocean. Hydrobiologia, 406: 67-81.
TRIVINHO-STRIXINO, S., CORREIA, L.C.S. & SONODA, K. 2000.
Phytophilous Chironomidae (Diptera) and other Macroinvertebrates in
the ox-bow Infernão Lake (Jataí Ecological Station, Luiz Antônio, SP,
Brazil). Braz. j. biol., 60(3): 527-535.
VERDONSCHOT, P.F.M. 1989. The role of oligochaetes in management of
waters. Hydrobiologia, 180: 213-217.
VERDONSCHOT, P.F.M. 1999. Micro-distribution of oligochaetes in a
soft-bottomed lowland stream (Elsbeek; Netherlands). Hydrobiologia,
406: 149-163.
WETZEL, M.J. & TAYLOR, S.J. 2001. First records of freshwater oligochaetes
(Annelida, Clitellata) from caves in Illinois and Missouri, USA. Journal
of Cave and Karst Studies, 63(3): 99-104.
Recebido em 18/08/08
Versão reformulada recebida em 14/11/08
Publicado em 19/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Frogs of Marambaia: a naturally isolated Restinga and
Atlantic Forest remnant of southeastern Brazil
Hélio Ricardo da Silva1,2, André Luiz Gomes de Carvalho1 & Gabriela Bueno Bittencourt-Silva1
Laboratório de Herpetologia, Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia,
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ,
BR 465, Km 47, CP 74524, CEP 23851-970, Seropédica, RJ, Brazil,
e-mail: [email protected], [email protected]
2
Corresponding author: Hélio Ricardo da Silva, e-mail: [email protected]
1
SILVA, H.R., CARVALHO, A.L.G. & BITTENCOURT-SILVA, G.B. 2008. Frogs of Marambaia: a naturally
isolated Restinga and Atlantic Forest remnant of southeastern Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.
biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008.
Abstract: We report the results of a seven-year survey of the anurans of Marambaia, in the State of Rio de Janeiro,
southeastern Brazil, where 24 species were recorded. The species represented nine families: Hylidae (10 species),
Bufonidae (3), Leptodactylidae (3), Hylodidae (2), Microhylidae (2), Craugastoridae (1), Centrolenidae (1),
Cycloramphidae (1), and Leiuperidae (1). We also present notes on the natural history and habitat usage by the
anurans.
Keywords: anura, insular community, species list.
SILVA, H.R., CARVALHO, A.L.G. & BITTENCOURT-SILVA, G.B. 2008. Anfíbios da Marambaia: um
remanescente naturalmente isolado de Restinga e Floresta Atlântica do Sudeste do Brasil. Biota Neotrop.
8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?inventory+bn01808042008.
Resumo: Apresentamos os resultados de um estudo de sete anos sobre os anuros da Marambaia, Estado do
Rio de Janeiro, sudeste do Brasil, onde 24 espécies representantes de nove famílias foram registradas: Hylidae
(10 espécies), Bufonidae (3), Leptodactylidae (3), Hylodidae (2), Microhylidae (2), Craugastoridae (1),
Centronelidae (1), Cycloramphidae (1) e Leiuperidae (1). Apresentamos também notas sobre a história natural
e uso de habitat pelos anuros.
Palavras-chave: anura, comunidade insular, lista de espécies.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
168
Silva, H.R. et al.
Introduction
One peculiar characteristic of the geography of the State of Rio
de Janeiro is the Restinga da Marambaia, which forms an east-west
peninsular-like extension of the continent into the Atlantic Ocean
(Figure 1). The Marambaia formation is composed of an island that
approaches the continent through a sand dune extension, the actual
restinga. The geological events that resulted in the formation of the
restinga involved changes in relative sea level that took place in the
Holocene, about five thousand years before the present (Roncarati &
Menezes 2005).
Like most coastal areas in the State of Rio de Janeiro, Marambaia
has a long history of human occupation (Kneip & Oliveira 2005).
Recent human uses have left marks of environmental degradation
similar to those observed along the mainland coast of the state, which
can be noticed by different degrees of logging – from clear cutting
for agriculture, to selective timber removal. During the 18th and 19th
centuries, Marambaia served as a stopping place for ships involved
in the slave trade from Africa (Pereira et al. 1990). More recently,
the Brazilian government has been using the area for military bases
and training (Army, Air Force, and Navy). Through a cooperation
program among different research centers, universities, and the military, efforts to understand some basic aspects of the local biodiversity
has been possible on Marambaia. As an outcome of such efforts, a
book edited by Menezes et al. (2005) presents the first comprehensive results of research on the aspects of the biodiversity and some
physical characterization of the area. On Marambaia the flora has
been more thoroughly investigated than the fauna (Menezes & Araujo
2005, Fraga et al. 2005, Conde et al. 2005), which has been limited
to studies of the communities of bats (Costa & Perachii 2005) and
dragonflies (Costa & Oldrini 2005).
The first specimens of amphibians collected from Marambaia
were deposited in the Coleção Eugenio Izecksohn (EI), housed at
the Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (Izeckshon 1976),
however a more thorough herpetological survey has not been conducted there until our recent efforts at describing the lizard community of the area (Carvalho et al. 2007, Carvalho & Araújo 2007).
The list of anurans presented herein summarizes the continuation of
our efforts to investigate the herpetological communities on coastal
islands of southeastern Brazil, and reports our contribution toward
their conservation.
Materials and Methods
1. Study site
The present work was conducted on Marambaia, Municipality
of Mangaratiba, in the west portion of the State of Rio de Janeiro,
southeastern Brazil (between 23° 04’ S, 44° 00’ W and 23° 02’ S,
44° 34’ W). The region encloses the Sepetiba Bay, and is comprised
of an island, known as Ilha da Marambaia, linked to the continent
through a sand dune formation approximately 40 km long called
Restinga da Marambaia (Figure 1). Marambaia is an assemblage
of different habitats that support a marked gradient of vegetational
cover from the costal lowlands to higher altitudes - 640 m (Conde
et al. 2005, Menezes & Araujo 2005). There are at least three distinct
macro-habitat: mangrove, restinga (sand dune shrub and forested
areas), and Atlantic Forest (Conde et al. 2005). The macroclimate of
the region is classified as tropical by Köppen’s method, with rainy
summers and dry winters (AW). In the coldest months (July-August)
mean temperature is higher than 18 °C and of the hottest (January) is
higher than 22 °C. Rain fall is abundant in the summer and scarce in
http://www.biotaneotropica.org.br
21°
Brazil
22°
N
W
E
S
Atlantic Ocean
44°
43°
0
42°
23°
100 km
N
W
23° 02' 24.8" S and
43° 57' 12.4" W
E
S
12
7
23° 03' 24.8" S and
13
43° 59' 31.3" W
10 11
8
6
9
14
5
4
15
3
2
16
1
23° 05' 38.3" S and
43° 58' 12.9" W
0
2 km
Figure 1. Map of the State of Rio de Janeiro, showing the location of
­Marambaia, which is enlarged and shown in more details. Numbers in the
map of Marambaia represent collecting sites; a list of the species observed
and or collected in each site is as follows: Rhinella ornata 5, 8 and 12, 13, 14;
Rhinella pygmaea 14, Dendrophryniscus brevipollicatus 12 and 13; Haddadus
binotatus 8 and 10, Hyalinobatrachium eurygnathum 8; Thoropa miliaris 2, 3,
8 and 10; Aparasphenodon brunoi 4, 8, 12, 13; Aplastodiscus albofrenatus 2,
8; Hypsiboas albomarginatus 4, 5, 6, 7, 11 and 12, ­Dendropsophus decipiens
5, Dendropsophus cf. oliveirai 5; Scinax cf. alter 3, 4, 5, 7, 8, 12, 13; Scinax
cf. perpusillus 2, 12, 13; Scinax trapicheiroi 8, Scinax cf. x-signatus 5, 7, 12,
13, Xenohyla truncata 16; Hylodes cf. phyllodes 1, 9, 11; ­Crossodactylus
­gaudichaudii 1, 9, 11, Physalaemus signifer 8, 10, 11; ­Leptodactylus
­marmoratus 8 , 10, 11; Leptodactylus marambaiae 2, 3, 5, 6, 11, 12, 13, 14,
Leptodactylus ocellatus 5, 6, 7, 8, 10, 11,12, 13, 14; Chiasmocleis cf. carvalhoi
8, 10, 11; Myersiella microps 8.
Figura 1. Mapa do Estado do Rio de Janeiro mostrando a localização da
Marambaia, que esta destacada em tamanho maior e mostra mais detalhes.
Os números no mapa da Marambaia representam os sítios de coleta; a lista
das espécies observadas para cada sítio é a seguinte: Rhinella ornata 5, 8
and 12, 13, 14; Rhinella pygmaea 14, Dendrophryniscus brevipollicatus
12 and 13; Haddadus binotatus 8 and 10, Hyalinobatrachium eurygnathum
8; Thoropa miliaris 2, 3, 8 and 10; Aparasphenodon brunoi 4, 8, 12, 13;
­Aplastodiscus albofrenatus 2, 8; Hypsiboas albomarginatus 4, 5, 6, 7, 11 and
12, ­Dendropsophus decipiens 5, Dendropsophus cf. oliveirai 5; Scinax cf. alter
3, 4, 5, 7, 8, 12, 13; Scinax cf. perpusillus 2, 12, 13; Scinax trapicheiroi 8,
Scinax cf. x-signatus 5, 7, 12, 13, Xenohyla truncata 16; Hylodes cf. ­phyllodes
1, 9, 11; Crossodactylus gaudichaudii 1, 9, 11, Physalaemus signifer 8, 10,
11; Leptodactylus marmoratus 8 , 10, 11; Leptodactylus marambaiae 2, 3,
5, 6, 11, 12, 13, 14, Leptodactylus ocellatus 5, 6, 7, 8, 10, 11,12, 13, 14;
Chiasmocleis cf. carvalhoi 8, 10, 11; Myersiella microps 8.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
169
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Frogs of Marambaia
the winter (no dry months). The annual mean precipitation is higher
than 1200 mm (Mattos 2005).
2. Data collection
Anurans were collected or observed from April 2002 to April
2008, both in the rainy (summer) and dry (winter) seasons, with
86 days of field work. An estimate of collecting effort is presented as
a species discovery curve in Figure 2. During expeditions, specimens
were searched for at night and during the day in the restingas, lowland,
and hillside forests. To evaluate the spatial distribution of amphibians,
each habitat was subdivided into eight smaller microhabitat units:
creek, forest litter, ground bromeliad, humid rock faces, shrubby
vegetation, swamps (in flooded areas and river mouths), temporary
ponds, and trees.
Most specimens were searched for when calling, detected visually, and hand captured. Bromeliads, which are abundant in the sand
formations, were surveyed during the day. Five-hundred and forty
bromeliads belonging to three species were surveyed in the search of
frogs: Neoregelia cruenta (n = 400), Vriesia neoglutionosa (n = 90),
and Aecmaea pectinata (n = 50). Terrestrial plants, growing on sand,
from five different localities (Figure 1 - point 4, 5, 11, 12 and 13)
were removed and carefully examined in search of frogs. In one of
the hill-forest formations (Figure 1 - point 8), a 100 m long plastic
fence with twenty 40-liter buckets, buried spaced every 5 m along
the fence, was set and surveyed for four days, every month from
April to December 2007 (the buckets were opened on the first day
and closed on the last). With the exception of the two microhylids,
­Dendrophryniscus ­brevipollicatus Jiménez de la Espada, 1871
“1870”, two Dendropsophus, and Aparasphenodon brunoi MirandaRibeiro, 1920, all reproductive notes presented herein were based on
direct observations of the species in the field. Data for these taxa was
obtained from the literature. All amphibians collected were identified,
fixed in 10% formalin and stored in 70% ethanol. Specimens obtained
by this research are housed in the Herpetological Collection of the
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (RU), Seropédica,
Rio de Janeiro, Brazil, and a list of the vouchers is presented in the
Appendix.
Results
We encountered 24 species, representing nine families, during our
sampling of Marambaia (Table 1). The species discovery curve indicates a low probability of finding additional species with increasing
Accumulated richness
25
20
15
10
4
5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 80 85
Collecting days
Figure 2. Cumulative curve of anuran species by collecting days for
­Marambaia, Rio de Janeiro, Brazil.
Figura 2. Curva cumulativa das espécies de anuros por dias de coleta na
Marambaia, Rio de Janeiro Brasil.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
effort. Additional records may be possible, however the effort to be
applied must be tremenduous and has to take into account the dimensions of the area to be surveyed (Figure 1). Hylidae is the richest family, with 10 species, followed by Bufonidae (3), Leptodactylidae (3),
Hylodidae (2), Microhylidae (2), Craugastoridae (1), ­Centrolenidae
(1), Cycloramphidae (1), and Leiuperidae (1). These species are
distributed unequally among habitats. Lowland and hillside forest
areas include 12 and 15 species, respectively, while 12 species were
found in restinga. Although the number of species may be similar
in the three habitats, four species were found only in restinga, seven
were found only in hillside forests, and just one species was found
only in lowland forests.
Regarding microhabitat usage, Rhinella ornata (Spix 1824)
and Leptodactylus ocellatus (Linnaeus 1758) were present in all
sampling sites. These frogs were more frequently found during the
rainy season, at the peak of their reproduction in swamps, creeks,
and temporary ponds, but individuals were also found during other
periods of the year in or near swampy areas or in the forest litter. On
one occasion we found both of these species in bromeliads during
the day. In the restinga, the hylids Aparasphenodon brunoi, Scinax.
cf. alter (B. Lutz 1973), S. cf. perpusillus (A. Lutz & B. Lutz 1939),
S. cf. x-signatus (Spix 1824), and the bufonid Dendrophryniscus
brevipollicatus were found more frequently in bromeliads during the
day. In the hillside forest, only Aplastodiscus albofrenatus (A. Lutz
1924) (calling males) and Scinax cf. perpusillus were associated
with bromeliads. The centrolenid Hyalinobatrachium eurygnathum
(A. Lutz 1925) may be considered amongst the rarest species, with
only a single individual being collected on a tree near a creek. Another rare species in the sample is the microhylid, Myersiella microps
(Duméril & Bibron 1841), with only two specimens being recorded
from the forest leaf litter.
Leptodactylus marambaiae Izecksohn 1976 was found calling in lowland costal swamps and temporary ponds. Males were
heard calling before dusk and at night during the rainy season.
Hylodes cf. phyllodes Heyer & Cocroft 1986 and Crossodactylus
­gaudichaudii Duméril & Bibron 1841 are the two diurnal frog species of ­Marambaia. These frogs were found during the day perching
and calling from rocks along creeks, and sometimes they were found
co-occurring in the same sites. These species were observed in three
different creeks on opposite sides of the island.
The frogs of Marambaia represent several reproductive modes.
Dendrophryniscus brevipollicatus and Scinax cf. perpusillus reproduce exclusively in bromeliads; Dendropsophus decipiens (A. Lutz,
1925) lay eggs on leaves hanging over water; Thoropa miliaris (Spix,
1824) calls, lay eggs, and has tadpoles over films of water on rock
faces; Hylodes cf. phyllodes and Crossodactylus gaudichaudii are
diurnal frogs and reproduce in creeks; Aplastodiscus albofrenatus
also uses the creeks for reproduction, but calling and part of the courtship takes place in bromeliads near the rivers; Physalaemus signifer
(Girard 1853) and Chiasmocleis cf. carvalhoi Cruz, Caramaschi &
Izecksohn 1997 reproduce in temporary ponds inside the forest;
and Haddadus binotatus (Spix 1824), Leptodactylus marmoratus
(­Steindachner 1867), and Myersiella microps reproduce in the forest
leaf litter; Rhinella pygmaea (Myers & Carvalho 1952) and R. ­ornata
reproduce in flooded areas near the mouth of creeks and rivers, the
former being found only in the restinga. The remaining species reproduce explosively in temporary ponds or swamps.
Discussion
Although the State of Rio de Janeiro has been the point of entrance
for several important expeditions since the 19th Century, and a list of
amphibians exists for the state (Rocha et al. 2004a), regional invenhttp://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
170
Silva, H.R. et al.
Table 1. List of families and species of anurans of Marambaia with indication of the number of specimens collected, habitat, microhabitat and reproduction site
usage. Habitats: R = restinga, L = low land forest, H = hillside forest; Microhabitats: T = tree, S = swamp, B = ground bromeliad, F = forest litter, P = ­temporary
ponds, C = creek, U = humid rock, V = shrubby vegetation. *Rare encounters. **Data from the collection housed in Museu Nacional (MNRJ). Data on reproduction was compiled from field observations and from Izecksohn & Carvalho-e-Silva (2001) e Carvalho-e-Silva et al. (2008).
Tabela 1. Lista de famílias e espécies de anuros da Marambaia com indicação do número de espécimes coletados, habitat, microhabitat e sítio reprodutivo
utilizado. Habitats: R = restinga, L = floresta de baixada, H = floresta de encosta; Microhabitats: T = árvore, S = brejo, B = tanque de bromélia, F = ­serapilheira,
P = poça temporária, C = riacho, U = rocha úmida, V = vegetação arbustiva. *Encontros raros. **Dados coletados a partir da coleção herpetológica do Museu Nacional (MNRJ). Os dados sobre reprodução foram compilados a partir de observações de campo e a partir de Izecksohn, Carvalho-e-Silva (2001) e
Carvalho-e-Silva et al. (2008).
Species
n
R
BUFONIDAE
Rhinella ornata
Rhinella pygmaea
Dendrophryniscus brevipollicatus
CRAUGASTORIDAE
Haddadus binotatus
CENTRONELIDAE
Hyalinobatrachium eurygnathum
CYCLORAMPHIDAE
Thoropa miliaris
HYLIDAE
Aparasphenodon brunoi
Aplastodiscus albofrenatus
Hypsiboas albomarginatus
Dendropsophus decipiens
Dendropsophus cf. oliveirai
Scinax cf. alter
Scinax cf. perpusillus
Scinax trapicheiroi
Scinax cf. x-signatus
Xenohyla truncata
HYLODIDAE
Hylodes cf. phyllodes
Crossodactylus gaudichaudii
LEIUPERIDAE
Physalaemus signifer
LEPTODACTYLIDAE
Leptodactylus marmoratus
Leptodactylus marambaiae
Leptodactylus ocellatus
MICROHYLIDAE
Chiasmocleis cf. carvalhoi
Myersiella microps
79
04
02
●
●
●
Habitat
L H
●
●
●
40
●
●
●
●
●
●
*
▲
▲
▲
Swamp and temporary ponds
Temporary ponds
Bromeliad
▲
Forest litter
▲
▲
▲
▲
*
●
●
▲
▲
●
●
▲
▲
▲
▲
▲
▲
▲
▲
●
●
▲
▲
●
●
10
05
U
▲
▲
▲
▲
▲
V
Creeks by the forest
▲
Water films over rocks
Temporary ponds
Creek
▲ Temporary ponds
Temporary ponds
▲ Temporary ponds
Temporary ponds
Bromeliad
Creek
Temporary ponds
Temporary ponds
Creek
Creek (1, 9, 10)
13
●
●
▲
Forest temporary ponds
08
07
31
●
●
●
●
▲
Forest litter
Temporary ponds
Swamp and temporary ponds
●
●
●
27
02
●
●
●
tories, describing the anurofauna of municipalities are scant. For the
continental region near Marambaia, a list of amphibian communities
has been published recently (Carvalho-e-Silva et al. 2008), being our
only source for comparison with the continental fauna. Data is also
available for a larger, nearby Island, Ilha Grande (Figure 1) and has
been made available through publication of partial lists (Rocha et al.
2001) and personal communication (C.F.D. Rocha ).
For the Municipality of Mangaratiba, which is located on the continent near Marambaia, Carvalho-e-Silva et al. (2008) found 41 spehttp://www.biotaneotropica.org.br
▲
●
●
●
●
Reproduction
B
●
01
07
06
31
02
03
44
10
36
11
**
Microhabitat
F
P C
S
●
●
42
T
▲
▲
*
▲
▲
▲
▲
▲
Forest temporary ponds
Forest litter
cies distributed in ten families, two of which (­Amphignatodontidae
and Phyllomedusidae) have not been found on Marambaia. Due to
the process of insulation and the reduction of area (Roncarati &
Meneses 2005), the community of frogs of Marambaia may have
been depressed, and nowadays includes only a subset of that of the
continent. On the other hand, the richness of 24 amphibian species
recorded for Marambaia can be considered high when compared to
that of the only other island surveyed in the coast of the State of Rio
de Janeiro (Ilha Grande, with 20 species: Rocha et al. 2001, C.F.D.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
171
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Frogs of Marambaia
Rocha, personal communication). We are conducting a survey of 3
other islands in the area, which we already know have amphibians
(Ilha da Gipóia, Ilha de Itacuruçá, and Ilha de Jaguanum). With this
data we will be able to discuss the combined effects of island area,
geography, and distance from the continent on the anuran communities and apply island biogeography models to understand this
insular scenario.
According to the species discovery curve, we may be near reaching the total richness for Marambaia. We may have missed a few
species that are either cryptic, habitat specialists of resctricted local
occurrence, or that are only active during a short period of time when
special climatic conditions are observed. Among these we suspect
that Brachycephalus didactylus (Izecksohn 1971), Flectonotus goeldii
(Boulenger 1895), F. ohausii (Wandolleck 1907), and Stereocyclops
parkeri (Wettstein 1934) could possibly be present on Marambaia.
On the other hand, the absence of species that are common and easily
detected by their advertisement call on the mainland, is not likely a
result of insufficient sampling effort. The absence in Marambia of
toads and frogs that reproduce at river mouths and flooded lowland
areas on the continent, such as Arcovomer passarellii ­Carvalho 1954;
­Bokermannohyla circumdata (Cope 1871), Rhinella ­icterica (Spix
1824), R. schneideri (Werner 1894), Hypsiboas faber (Wied-Neuwied
1821), H. semilineatus (Spix 1824), ­Itapotihyla langsdorffii (Duméril
& Bibron 1841), Scinax hayii (Barbour 1909), ­Trachycephalus
­mesophaeus (Hensel 1867), T. ­nigromaculatus ­Tschudi 1838, plus several leaf litter users, like Ischnocnema ­guentheri (Steindachner 1864),
I. ­octavioi (­Bokermann 1965), I. parva (Girard 1853), ­Proceratophrys
­appendiculata (Günther 1873), P. boiei (­Wied-Neuwied 1865), and
Zachaenus parvulus (Girard 1853), all present on the continent
(Carvalho-e-Silva et al. 2008, and unpublished data) and on some of
the neighboring larger islands (Ilha Grande, Rocha et al. 2001), may
indicate the possibility that the reduction of area and loss of habitats
from for reproduction due to the process of insulation are important
factors that are contributed to amphibian extinctions in the area.
At Marambaia, restinga and hillside forest are essential habitats
for many of the frog species. Together, these habitats support 23 of
the 24 species of amphibians of the area, with 17 and 29% of the
species, respectively, occurring nowhere else. In the restinga, a large
number of anurans could be found exclusively in bromeliads. The
high density and diversity of bromeliad species seem to contribute
to the high species richness of frogs, which use these plants as shelters throughout the year, and some also using them for reproduction
(Rocha et al. 2000, 2004b). The small water bodies held between the
leaves of these plants, known as phytotelmata (Varga 1928), have been
recognized as important sources of water and shelter for different
groups of animals (Richardson 1999, Greeney 2001, Lopes & Rios
2001, Lehtinen 2004).
In the hillside forest, most of the anurans use streams, creeks,
or the leaf litter. Several species are riparian or, in some degree,
dependent on the streams that occur on the island of Marambaia and
are absent in the restinga. Some of the rivers that drain the forest run
to parts of the restinga, either forming a lake or passing through the
sand banks directly to the sea. Hylodes cf. phyllodes, Crossodactylus
gaudichaudii, Thoropa miliaris, Hyalinobatrachium eurygnathum,
Scinax trapicheiroi (B. Lutz 1954), and Aplastodiscus albofrenatus
are restricted to the areas along hillside forest streams, confirming a high degree of association of these species to these habitats
(­Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001, Hatano et al. 2002, Carvalhoe-Silva & Carvalho-e-Silva 2005). On Marambaia, T. miliaris was
not found on coastal rock faces feeding on marine organisms, as has
been reported for other localities (Sazima 1970), but it is dependent
on films of water for its reproduction (Rocha et al. 2002).
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
The majority of the frogs present in the lowlands are species
commonly found in this habitat elsewhere in the State of Rio de
Janeiro (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001), also use restinga or
hillside forest, and have their reproductive behavior associated with
the mouths of rivers and creeks, flooded areas, or temporary ponds
(Carvalho-e-Silva et al. 2008). In this category we have species including Rhinella ornata, Dendropsophus cf. ­oliveirai (Bokermann 1963),
Hypsiboas albomarginatus (Spix 1824), S. cf. ­alter, S. cf. x-signatus,
and Leptodactylus ocellatus. Therefore, although lowland areas have
just one exclusive species, many depend on particular microhabitats
present there for reproduction (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001,
Carvalho-e-Silva et al. 2008).
Marambaia includes one endemic species, Leptodactylus
­marambaiae (Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2001). This species, a
member of the L. fuscus group (Heyer 1978), represents an intriguing biogeographic question, similar to that of Bothrops insularis
(Serpentes), Cycloramphus faustoi Brasileiro, Haddad, Sawaya,
& Sazima 2007, Scinax peixotoi Brasileiro, Haddad, Sawaya &
­Martins 2007, S. faivovichi Brasileiro, Oyamaguchi & Haddad
2007, ­Proceratophrys tupinamba Prado & Pombal 2008, and possibly Hylodes fredi Canedo & Pombal 2007 (Anura), all endemic
to coastal islands either in the State of São Paulo (Marques et al.
2002, Brasileiro et al. 2007a, Brasileiro et al. 2007b), or Rio de
Janeiro (Canedo & Pombal 2007, Prado & Pombal 2008). These
coastal islands were all formed as a result of fluctuations in sea level,
which started about 17,500 y.b.p (Suguio & Martin 1978, Martin
et al. 1993), isolating some coastal mountains. Although there are
endemic species on the islands, it is uncertain if they originated as
a result of this event of insulation or of an older event. It is also
puzzling that while on the continent L. fuscus is found in almost all
lowland areas in the State of Rio de Janeiro, including coastal areas,
it is not present on Marambaia which was once connected to the
continent when sea level was lower (Andrade et al. 2003, Roncarati
& Menezes 2005). Investigations of different aspects of the natural
and evolutionary history of L. marambaiae are necessary so that we
may understand this biogeographic conundrum.
Others special cases are Rhinella pygmaea and Xenohyla ­truncata
(Izecksohn 1959), which are species apparently restricted to restingas of Rio de Janeiro (Carvalho-e-Silva et al. 2000). Marambaia
is the southernmost limit of distribution of both of these species
(Carvalho-e-Silva et al. 2000, IUCN, Conservation International, and
NatureServe 2006) and because of its relatively good conservation
condition, may represent the best option for the maintenance of these
species along the coast.
If confirmed by the study of additional islands in the area, the
relationship between area reduction — with consequent loss of some
habitats, and impoverishment of the community —, of this archipelago may shed light on the understanding of the consequences of
habitat fragmentation caused by human activities on the mainland
and the subsequent loss of anuran species. The relationship between
the process of insulation and the conservation of Atlantic Forest
anurans seems obvious; selection of areas for conservation of anurans
should take into consideration not only the size of the area, but also
the diversity of microhabitats used as sites for anurans reproduction
it contains.
Acknowledgements
Our activities on Marambaia are part of a cooperative accord between our University and the military base in the Island.
Dr. Roberto de Xerez serves a liaison between the University and
the Navy base. We are thankful to him for assigning our field trips
with the military base Commander. We are also in debt to the Brahttp://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
172
Silva, H.R. et al.
zilian Navy, especially the commanding officer of CADIM (Centro
de Adestramento da Ilha da Marambaia) for the logistic support
during field work; to the students and colleagues of the Laboratory of Herpetology of the Universidade Federal Rural do Rio de
Janeiro for their help in the field and laboratory. The MCT-CNPq
(National Council for Scientific and Technological Development)
provided support for this research through the grant process CNPq
471081/04-3.
References
ANDRADE, A.C.S., D O M I N G U E Z , J . M . L . , M A RT I N , L . &
BITTENCOURT, A.C.S.P. 2003. Quaternary evolution of the Caravelas
strandplain - southern Bahia State - Brazil. An. Acad. Bras. Cienc.
75(3): 357-382.
BRASILEIRO, C.A., HADDAD, C.F.B., SAWAYA, R.J. & MARTINS, M.
2007a. A new and threatened species of Scinax (Anura: Hylidae) from
Queimada Grande Island, southeastern Brazil. Zootaxa 1391: 47-55.
IZECKSOHN, E. 1968. Nova espécie de Dendrophryniscus do Estado do Rio
de Janeiro (Amphibia, Salientia). Rev. Bras. Biol. 28(4): 357-362.
IZECKSOHN, E. 1976. Uma nova espécie de Leptodactylus do Estado do
Rio de Janeiro, Brasil (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Rev. Bras.
Biol. 36(2): 527-530.
IZECKSOHN, E. & CARVALHO-E-SILVA, S.P. 2001. Anfíbios do Município
do Rio de Janeiro. Editora da Universidade Federal Rural do Rio de
Janeiro, Rio de Janeiro.
KNEIP, L.M. & OLIVEIRA, N.V. 2005. Amoladores e polidores líticos fixos
da Ilha da Marambaia. In História Natural da Marambaia (L.F.T. Menezes,
A.L. Peixoto & D.S.D. Araújo, org.). Editora da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, p. 39-54.
LEHTINEN, R.M. 2004. Ecology and Evolution of Phytotelm-Breeding
Anurans. Miscellaneous Publications, Museum of Zoology, University
of Michigan, 193: 1-73.
MARQUES, O.A.V., MARTINS, M. & SAZIMA, I. 2002. A jararaca da Ilha
da Queimada Grande. Cienc. Hoje 31(186): 56-59.
BRASILEIRO, C.A., OYAMAGUCHI, H.M. & HADDAD, C.F.B. 2007b. A
new island species of Scinax (Anura; Hylidae) from southeastern Brazil.
J. Herpetol. 41(2): 271-275.
MARTIN, L., SUGUIO, K., FLEXOR, J.M., 1993. As flutuações do nível do
mar durante o Quaternário superior e a evolução geológica dos “deltas”
brasileiros. Boletim IG-USP, Publicação Especial, 15:1-186.
CANEDO, C. & POMBAL Jr., J.P. 2007. Two New Species of Turrent Frogs
of the Genus Hylodes (Anura, Hylodidae) with nuptial Thumb Tubercles.
Herpetologica. 63(2): 224-235.
MATTOS, C.L.V. 2005. Caracterização climática da Restinga da Marambia. In
História Natural da Marambaia (L.F.T. Menezes, A.L. Peixoto & D.S.D.
Araújo, org.). Editora da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,
Seropédica, p. 55-66.
CARVALHO, A.L.G. & ARAÚJO, A.F.B. 2007. Ecomorphometric structure
of Restinga da Marambaia lizard community, Rio de Janeiro, southeastern
Brazil. Rev. Bras. Zoo. 24(3): 786-792.
CARVALHO, A.L.G., ARAÚJO, A.F.B. & SILVA, H.R. 2007. Lagartos da
Marambaia, um remanescente insular de Restinga e Floresta Atlântica
no Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Biota Neotrop. 7(2): 221-226. http://
www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?inventory+bn0340702200
7 (last access in 30/10/2008)
MENEZES, L.F.T. &. ARAÚJO, D.S.D. 2005. Formações vegetais da Restinga
da Marambaia. In História Natural da Marambaia (L.F.T. Menezes, A.L.
Peixoto & D.S.D. Araújo, org.). Editora da Universidade Federal Rural
do Rio de Janeiro, Seropédica, p. 67-120.
PEREIRA, L.A., XEREZ, R. & PEREIRA, A.M.C. 1990. Ilha da Marambaia
(Baía de Sepetiba, RJ): Resumo fisiográfico, histórico e importância
ecológica atual. Cienc. Cult. 42(5/6): 384-389.
CARVALHO-E-SILVA, A.M.P.T. & CARVALHO-E-SILVA, S.P. 2005. New
species of the Hyla albofrenata group, from the States of Rio de Janeiro
and São Paulo, Brazil (Anura, Hylidae). J. Herpetol. 39(1): 73-81.
POMBAL Jr., J.P. & GORDO, M. 2004. Anfíbios anuros da Juréia. In Estação
Ecológica Juréia-Itatins: Ambiente físico, flora e fauna (O.A.V. Marques
& W. Duleba, ed.). Editora Holos, São Paulo, p. 243-256.
CARVALHO-E-SILVA, A.M.P.T., SILVA, G.R. & CARVALHO-E-SILVA, S.P.
2008. Anuros da Reserva Rio das Pedras, Mangaratiba, RJ, Brasil. Biota
Neotrop. 8(1): 199-209. http://www.biotaneotropica.org.br/v8n1/pt/abs
tract?inventory+bn02608012008 (last access in 30/10/2008).
PRADO, G.M. & POMBAL Jr., J.P. 2008. Espécies de Proceratophrys MirandaRibeiro, 1920 com apêndices palpebrais (Anura; Cycloramphidae). Arq.
Zool. 39(1): 1-85.
CARVALHO-E-SILVA, S.P., IZECKSOHN, E. & CARVALHO-E-SILVA,
A.M.P.T. 2000. Diversidade e Ecologia de Anfíbios em Restingas do
Sudeste Brasileiro. In Ecologia de Restingas e Lagoas Costeiras (F.A.
Esteves & L.D. Lacerda, eds). NUPEN – Universidade Federal do Rio
de Janeiro, Macaé, p. 89-97.
CONDE, M.M.S., LIMA, H.R.P. & PEIXOTO, A.L. 2005. Aspectos
Florísticos e Vegetacionais da Marambaia, Rio de Janeiro, Brasil. In
História Natural da Marambaia (L.F.T. Menezes, A.L. Peixoto & D.S.D.
Araújo, orgs). Editora da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,
Seropédica, p. 133-168.
GREENEY, H.F. 2001. The insects of plant-held waters: a review and
bibliography. J. Trop. Ecol. 17(2): 241-260.
HATANO, F.H., ROCHA, C.F.D. & VAN-SLUYS, M. 2002. Environmental
factors affecting calling activity of a tropical diurnal frog (Hylodes cf.
phyllodes: Leptodactylidae). J. Herpetol. 36(2): 314-318.
HEYER, W.R. 1978. Systematics of the fuscus group of the frog genus
Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Science Bulletin / Nat. Hist.
Mus. Los Ang. Cty. (29): 1-85.
HEYER, W.R., RAND, A.S., CRUZ, C.A.G., PEIXOTO, O.L. & NELSON,
C.E. 1990. Frogs of Boracéia. Arq. Zool. 31(4): 231-410.
IUCN, Conservation International, and NatureServe. 2006. Global
Amphibian Assessment. http://www.globalamphibians.org/ (last access
in 08/02/2008).
http://www.biotaneotropica.org.br
RICHARDSON, B.A. 1999. The bromeliad microcosm and the assessment of
faunal diversity in a neotropicalforest. Biotropica 31(2): 321-336.
ROCHA, C.F.D., COGLIATTI-CARVALHO, L., FREITAS, A.F.N. &
ALMEIDA, D.R. 2000. Bromeliads: biodiversity amplifiers. J. Bromeliad
Soc. 50(2): 81-83.
ROCHA, C.F.D., VAN-SLUYS, M., ALVES, M.A.S., BERGALLO, H.G. &
VRCIBRADIC, D. 2001. Estimates of forest floor litter frogs communities:
a comparison of two methods. Austral Ecol. 26(1): 14-21.
ROCHA, C.F.D., VAN-SLUYS, M., BERGALLO, H.G. & ALVES, M.A.S.
2002. Microhabitat use and orientation to water flow direction by tadpoles
of the Leptodactylid frog Thoropa miliaris in Southeastern Brazil. J.
Herpetol. 36(1): 98-100.
ROCHA, C.F.D., BERGALLO, H.G., POMBAL Jr., J.P., GEISE, L., VAN
SLUYS, M., FERNANDES, R. & CARAMASCHI, U. 2004a. Fauna de
anfíbios, répteis e mamíferos do Estado do Rio de Janeiro, Sudeste do
Brasil. Publ. Avul. Mus. Nac., Rio de Janeiro 104: 3-23.
ROCHA, C.F.D., COGLIATTI-CARVALHO, L., FREITAS, A.F.N., ROCHAPESSÔA, T.C., DIAS, A.S., ARIANI, C.V. & MORGADO, L.N. 2004b.
Conservando uma larga porção da diversidade biológica através da
conservação de bromeliaceae. Vidália 2(1): 52-68.
RONCARATI, H. & MENEZES, L.F.T. 2005. Marambaia, Rio de Janeiro:
Origem e Evolução. In História Natural da Marambaia (L.F.T. Menezes,
A.L. Peixoto & D.S.D. Araújo, org.). Editora da Universidade Federal
Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, p. 15-38.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
173
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Frogs of Marambaia
SAZIMA, I. 1970. The occurrence of marine invertebrates in the stomach
contents of the frog Thoropa miliaris. Cien. Cult. 23(5): 647-648.
VARGA, L. 1928. Ein interessanter biotop der biocönose von wasserorganismen.
Biol. Zentralblatt 48: 143-162.
SUGUIO, K. & MARTIN, L. 1978. Quaternary marine formations of the states
of São Paulo and southern Rio de Janeiro. In: International Symposium
on Coastal Evolution in the Quaternary, São Paulo.
Data Received 15/06/08
Revised 16/11/08
Accepted 24/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
174
Silva, H.R. et al.
Appendix
List of anurans collected on Marambaia, Mangaratiba, Rio de
Janeiro, Brazil. The specimens are housed in the Herpetological
Collection of the Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
(RU). The only specimen of Xenohyla truncata from Marambaia
is deposited in the herpetological collection housed in the Museu
Nacional (MNRJ)
Aparasphenodon brunoi RU 0062, RU 0104, RU 0143, RU 0144,
RU 3531, RU 4862, RU 4867; Aplastodiscus albofrenatus RU 0078,
RU 0159, RU 0253, RU 3502, RU 3758, RU 4297; Chiasmocleis cf.
carvalhoi RU 0201, RU 0202, RU 3501, RU 3608, RU 3652, RU 3653,
RU 3741, RU 3764, RU 4298, RU 4885, RU 4886, RU 4887, RU 4888,
RU 4889, RU 4890, RU 4987, RU 4988, RU 4989, RU 5021, RU
5022, RU 5023, RU 5024, RU 5025, RU 5026, RU 5027, RU 5028,
RU 5029; Crossodactylus gaudichaudii RU 0204, RU 0205, RU 0873,
RU 1862, RU 1863; Dendrophryniscus ­brevipollicatus RU 0094, RU
0096; Dendropsophus decipiens RU 1327, RU 4872; Dendropsophus
cf. oliveirai RU 0048, RU 0059, RU 0267; ­Haddadus binotatus RU
0026, RU 0037, RU 0058, RU 0061, RU 0071, RU 0076, RU 0077,
RU 0123, RU 0184, RU 0263, RU 0264, RU 0265, RU 0868, RU
0869, RU 0870, RU 0871, RU 1318, RU 1753, RU 2698, RU 3503,
RU 3504, RU 3607, RU 3620, RU 3649, RU 3651, RU 3671, RU
3682, RU 3767, RU 3768, RU 3769, RU 3770, RU 3875, RU 3894,
RU 4293, RU 4294, RU 4876, RU 4877, RU 4878, RU 4895, RU
4896, RU 5217, RU 5218; Hyalinobatrachium eurygnatum RU 0046;
Hylodes cf. phyllodes RU 0095, RU 0206, RU 0207, RU 0208, RU
0209, RU 0210, RU 0211, RU 1750, RU 1751, RU 2454; Hypsiboas
albomarginatus RU 0068, RU 0101, RU 0115, RU 0116, RU 0117,
RU 0118, RU 0170, RU 0171, RU 0172, RU 0173, RU 0174, RU
0175, RU 0176, RU 0177, RU 0178, RU 0179, RU 0180, RU 0181,
RU 0182, RU 0187, RU 0188, RU 0189, RU 0190, RU 0472, RU
1326, RU 1368, RU 3759, RU 4863, RU 4883, RU 5286, RU 5287;
Leptodactylus marambaiae RU 0069, RU 0119, RU 0120, RU 0121,
RU 0122, RU 3535, RU 3569; Leptodactylus marmoratus RU 0097,
RU 0099, RU 0102, RU 0255, RU 0259, RU 0384, RU 0385, RU 5019;
Leptodactylus ocellatus RU 0131, RU 0132, RU 0133, RU 0134, RU
0135, RU 0136, RU 0137, RU 0138, RU 0139, RU 0140, RU 0141, RU
0155, RU 0156, RU 0157, RU 0158, RU 0192, RU 0193, RU 0194,
RU 0195, RU 0196, RU 0197, RU 0198, RU 0199, RU 0200, RU
0251, RU 0350, RU 0471, RU 1322, RU 3763, RU 3881, RU 4864;
http://www.biotaneotropica.org.br
Myersiella microps RU 3681, RU 5292; Physalaeumus signifer RU
0033, RU 0050, RU 0098, RU 0383, RU 0872, RU 1323, RU 1861,
RU 3876, RU 4884, RU 4897, RU 5020, RU 5216, RU 5289; Rhinella
ornata RU 0072, RU, 0081, RU 0100, RU 0145, RU 0160, RU 0161,
RU 0162, RU 0163, RU 0164, RU 0165, RU 0166, RU 0167, RU
0168, RU 0169, RU0183, RU 0191, RU 0467, RU 0468, RU 0469,
RU 0470, RU 1736, RU 3644, RU 3645, RU 3646, RU 3737, RU
3738, RU 3739, RU 3760, RU 3761, RU 3762, RU 3874, RU 3882,
RU 4837, RU 4838, RU 4839, RU 4840, RU 4841, RU 4842, RU
4843, RU 4844, RU 4845, RU 4846, RU 4847, RU 4848, RU 4849,
RU 4850, RU 4851, RU 4852, RU 4853, RU 4854, RU 4855, RU
4856, RU 4857, RU 4858, RU 4859, RU 4860, RU 4861, RU 4880,
RU 4881, RU 4882, 4891, RU 4892, RU 4893, RU 4894, RU 5030,
RU 5212, RU 5213, RU 5214, RU 5215, RU 5267, RU 5268, RU
5269, RU 5270, RU 5271, RU 5272, RU 5273, RU 5274, RU 5275,
RU 5276; Rhinella pygmaea RU 0070, RU 0751, RU 0752, RU 1839;
Scinax cf. x-signatus RU 0029, RU 0030, RU 0034, RU 0042, RU
0043, RU 0045, RU 0142, RU 0252, RU 0355, RU 2466, RU 3766;
Scinax cf. alter RU 0027, RU 0031, RU 0032, RU 0044, RU 0060,
RU 0082, RU 0083, RU 0084, RU 0085, RU 0086, RU 0103, RU
0105, RU 0106, RU 0107, RU 0108, RU 0109, RU 0110, RU 0111,
RU 0112, RU 0113, RU 0114, RU 0146, RU 0147, RU 0148, RU
0254, RU 0257, RU 0258, RU 0351, RU 0352, RU 0353, RU 0354,
RU 0913, RU 1077, RU 1078, RU 1079, RU 1080, RU 1081, RU
1082, RU 1083, RU 1752, RU 3676, RU 3765, RU 4870, RU 4871;
Scinax cf. perpusillus RU 0028, RU 0035, RU 1746, RU 1747, RU
1748, RU 1749, RU 1757, RU 1758, RU 1854 (two tadpole); Scinax
trapicheiroi RU 0047, RU 0049, RU 0051, RU 0052, RU 0053, RU
0054, RU 0055, RU 0056, RU 0057, RU 0066, RU 0075, RU 0124,
RU 0125, RU 0126, RU 0127, RU 0129, RU 0149, RU 0150, RU
0151, RU 0185, RU 0186, RU 0203, RU 0266, RU 1324, RU 1720,
RU 1721, RU 1722, RU 1723, RU 1724, RU 1725, RU 3650, RU
4295, RU 4835, RU 4879, RU 5277, RU 5278; Thoropa miliaris RU
0039, RU 0040, RU 0041, RU 0063, RU 0064, RU 0065, RU 0067,
RU 0073, RU 0074, RU 0079, RU 0080, RU 0152, RU 0153, RU
0154, RU 0260, RU 0261, RU 0262, RU 1319, RU 1320, RU 1321,
RU 1731, RU 1732, RU 1733, RU 1734, RU 1737, RU 1738, RU
1739, RU 1740, RU 1741, RU 1742, RU 1754, RU 1796, RU 1842,
RU 3605, RU 3606, RU 3883, RU 3884, RU 3895, RU 4296, RU
4899; Xenohyla truncata MNRJ 20031.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?inventory+bn01808042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
175
Revisões Temáticas
Estado do conhecimento dos macroturbelários (Platyhelminthes) do Brasil
Fernando Carbayo & Eudóxia Maria Froehlich...............................................................................................................177
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Estado do conhecimento dos macroturbelários (Platyhelminthes) do Brasil
Fernando Carbayo1,3 & Eudóxia Maria Froehlich2
Escola de Artes, Ciências e Humanidades, Universidade de São Paulo – USP,
Av. Arlindo Bettio, 1000, CEP 03828-000, São Paulo, SP, Brasil, e-mail: [email protected]
2
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo – USP,
Rua do Matão, Trav. 14, 321, Cidade Universitária, CEP 05508-900, São Paulo, SP, Brasil
3
Autor para correspondência: Fernando Carbayo, e-mail: [email protected]
1
CARBAYO, F. & FROEHLICH, E.M. 2008. State of knowledge of the macroturbellarians (Platyhelminthes)
from Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?thematicreview+bn01908042008.
Abstract: In the last decades, international efforts have increased, with the aim of acquiring greater knowledge
on worldwide biodiversity and to propose adequate conservation policies. Brazil has joined in these efforts, as
is shown by recent publications on the state of knowledge of several taxa of organisms. The macroturbellarians
(Polycladida and Tricladida, Platyhelminthes) are part of one of the less studied faunal groups, not only in Brazil
but also in other regions of the world. In the present study we inventoried the knowledge on the diversity of
Brazilian macroturbellarians and make a comparison with that from the rest of the world. We also analyze the
accomplishments of Brazilian taxonomists dealing with macroturbellarians, with regard to the world context.
Our results show that almost all of the 246 described species are from the South-eastern and Southern regions.
The number of species will increase significantly when new samples are undertaken in biomes and regions still
little or non-sampled, as well as in already explored areas. Brazil is relatively well provided with specialists in
relation to other countries. Nonetheless, in view of the high numbers of estimated diversity, new samples should
concur with the academic formation of new taxonomists.
Keywords: Turbellaria, Tricladida, Polycladida, biodiversity.
CARBAYO, F. & FROEHLICH, E.M. 2008. Estado do conhecimento dos macroturbelários
(Platyhelminthes) do Brasil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematicreview+bn01908042008.
Resumo: Nas últimas décadas tem crescido o esforço internacional para conhecer a biodiversidade mundial
visando a criação de políticas públicas de conservação. O Brasil vem participando deste esforço, como evidenciam
as recentes publicações sobre o estado do conhecimento de vários táxons de organismos. Os macroturbelários
(Polycladida e Tricladida, Platyhelminthes) fazem parte da fauna mundialmente menos estudada. Neste trabalho
inventariamos por regiões a diversidade da fauna brasileira conhecida de macroturbelários e comparamos esta
diversidade com a do resto do mundo. Analisamos também a atividade dos taxonomistas brasileiros do grupo no
contexto mundial. Os resultados mostram que praticamente a totalidade das 246 espécies nominais descritas procede
das regiões Sudeste e Sul. O número de espécies deverá aumentar significativamente quando forem feitas novas
coletas, tanto em biomas e regiões ainda pouco ou nada explorados quanto nas áreas já amostradas. O Brasil está,
relativamente a outros países, bem provido de especialistas. No entanto, em face da grande diversidade estimada,
as amostragens deveriam ocorrer concomitantemente com a formação de novos especialistas.
Palavras-chave: Turbellaria, Tricladida, Polycladida, biodiversidade.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
178
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Introdução
Os macroturbelários são os Platyhelminthes de vida livre de
maiores dimensões, o que significa, no âmbito de “Turbellaria” (grupo
parafilético, cf. Ehlers 1985), animais com mais de um milímetro
de comprimento do corpo, embora o tamanho mais freqüente seja
de 1-10 cm. Há dois grupos taxonômicos com estas características,
as subordens Polycladida e Tricladida. Neste trabalho trataremos
da subordem Polycladida como um todo e da subordem Tricladida
considerando separadamente cada uma das suas quatro infraordens,
i.e., Maricola, Cavernicola, Paludicola e Terricola. Com exceção de
“Paludicola”, grupo parafilético (Carranza et al. 1998), os outros
quatro grupos são considerados monofiléticos.
Polycladida são turbelários que se caracterizam por apresentar
ovos endolécitos e um ramo intestinal principal do qual se irradiam
numerosos ramos (Hyman 1951). São exclusivamente marinhos
(Prudhoe 1985).
Tricladida possuem ovos ectolécitos, intestino dividido em três
ramos principais (Hyman 1951) e habitam ambientes aquáticos,
límnicos ou marinhos, e ambientes terrestres. As quatro infraordens
são classificadas de acordo com esses ambientes: Maricola, eminentemente em águas marinhas costeiras, com poucas espécies em
água doce ou estuarinas (Sluys 1989); Cavernicola, em água doce de
ambientes abertos ou de cavernas e no lençol freático (Sluys 1990);
Paludicola, tipicamente de ambientes abertos de água doce, e Terricola, no meio terrestre úmido
Na recente avaliação do estado do conhecimento da biodiversidade brasileira (Lewinsohn 2006) para a elaboração de políticas futuras
de manejo e conservação da biodiversidade, os turbelários, como os
outros grupos, não foram tratados exaustivamente. No presente trabalho o nosso objetivo é complementar essa avaliação com informações
mais completas sobre a diversidade dos macroturbelários.
Material e Métodos
Resultados e Discussão
1. Publicações
Encontramos um total de 186 publicações sobre macroturbelários
brasileiros, sendo 91 sobre diversidade, 66 sobre biologia e morfologia, 25 sobre biologia aplicada e técnicas, e 4 sobre o estado do conhecimento (Tabela 1). Estes quatro últimos trabalhos são sinópticos
ou dedicados apenas às espécies do estado de São Paulo.
2. Riqueza de espécies e endemismos de gêneros
Existem 246 espécies (Tabela 2) (10,7% do total mundial) e
64 ­gêneros (20,6% do total mundial) de macroturbelários. Dezoito gêneros (5,8% do total mundial) são endêmicos do Brasil (Tabela 3).
3. Estado taxonômico das espécies
No Brasil, o grupo mais rico em espécies conhecidas, Terricola,
tem 24 espécies (15%) com posição taxonômica duvidosa, pendente de reexame do material-tipo e/ou do estudo de exemplares
adicionais. Todas estas espécies estão abrigadas no gênero coletivo
­Pseudogeoplana Ogren & Kawakatsu 1990, criado justamente para
espécies com dúvida. Algumas podem se revelar como sinônimos,
outras como novas espécies, como já tem acontecido, especialmente,
com as espécies de Graff (1899). Não identificamos problemas de
identificação nos outros táxons, com exceção de um gênero monotípico de Maricola, Tiddles Marcus 1963, considerado incertae sedis
(Sluys 1989).
4. Áreas amostradas
Conhecem-se macroturbelários de 13 estados brasileiros,
abrangendo 121 municípios, os quais representam 2,2% dos
5.560 ­municípios do país (IBGE 2001) (Figura 1). As regiões Sul e
Sudeste incluem 88,4% dos municípios amostrados e 95,8% do total
de registros (Tabela 4). Dos doze municípios litorâneos, dez são da
região Sudeste (ES, RJ e SP) e dois da região Sul (PR).
Fizemos duas buscas bibliográficas. Na primeira, sobre a fauna
brasileira, consultamos livros e trabalhos completos publicados em
periódicos científicos: a) diretamente em nossos acervos bibliográficos; e b) nas bases de dados Biological Abstracts e Zoological
Record (Thomson Reuters) (agosto 2008) com as palavras-chave
Brazil e Turbellaria, e/ou Polycladida, e/ou Tricladida. Classificamos os trabalhos da primeira busca em 4 categorias: diversidade
(descrições de espécies, sistemática, listas de espécies, chaves
de identificação, faunística, filogenia, biogeografia); biologia e
morfologia (ecologia, reprodução, regeneração, desenvolvimento,
morfologia funcional, ultraestrutura, citogenética); biologia aplicada
e técnicas (toxicidade, espécies bioindicadoras, técnicas de estudo)
e estado do conhecimento. Usamos o termo registro para indicar a
citação de uma espécie num município. Com auxílio da ferramenta
de georreferenciamento Quantum GIS v.0.11.0 (http://www.qgis.org),
criamos um mapa com indicação de todos os municípios em que há
registro de macroturbelários, adotando para todos os municípios as
coordenadas geográficas do IBGE disponíveis em http://splink.cria.
org.br/geoloc. Não contabilizamos espécies não formalmente descritas. Para comparar a atividade dos sistematas de macroturbelários do
Brasil com a dos especialistas de outros países, fizemos uma segunda
busca dos trabalhos publicados nos últimos cinco anos, nas mesmas
bases de dados (Biological Abstracts e Zoological Record, agosto
2008), com os termos Tricladida and Taxonomy, e Polycladida and
Taxonomy. Dos trabalhos encontrados selecionamos aqueles em que
novos táxons são descritos. Seguimos a classificação taxonômica de
Tyler et al. (2006) para os “Turbellaria”, e de Prudhoe (1985) para
os Polycladida.
Estimativas sobre a riqueza de macroturbelários brasileiros não
existem.
Polycladida. As 66 espécies deste grupo descritas –conhecidas de
apenas 12 localidades (Figura 1) – devem representar uma pequena
fração da riqueza real do grupo em face do relativamente pequeno
esforço amostral. Até hoje, praticamente, só dois pesquisadores
trabalharam com o grupo no Brasil, Ernst Marcus e Eveline du-Bois
­Reymond Marcus. Embora tivessem descrito mais de 60 espécies,
novas para o Brasil ou novas para a ciência, as amostras foram basicamente manuais, em águas rasas e numa extensão de apenas 350 km
da costa brasileira (du Bois-Reymond Marcus & Marcus 1968),
abrangendo somente uma das duas regiões biogeográficas oceânicas
brasileiras (Spalding et al. 2007). Não foram ainda amostrados os ca.
3.000 km da costa brasileira de recifes, desde o Maranhão até o sul
da Bahia (Maida & Ferreira 1997), ecossistemas aos quais se atribui
grande diversidade de Polycladida (Prudhoe 1985).
Tricladida, Maricola. No Brasil, as mesmas limitações das amostragens de Polycladida aplicam-se a este outro grupo marinho. No
mundo, a distribuição geográfica das espécies do grupo é muito pouco
conhecida. Sluys & Kawakatsu (2005) identificaram várias áreas
no planeta com riqueza de espécies relativamente alta, indicando o
extremo sul da América do Sul como a de maior riqueza de espécies,
e a costa do estado de São Paulo como a de maior número de endemismos. Esta última é praticamente a única região amostrada, no que
diz respeito aos Maricola, de toda a costa brasileira. Considerando a
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
5. Estimativas de riqueza
179
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 1. Publicações, em ordem alfabética de autor, sobre macroturbelários
brasileiros, com indicação do assunto e do táxon principais abordados. div:
diversidade; bio: biologia e morfologia; tec: biologia aplicada e técnicas; con:
estado do conhecimento.
Table 1. Publications, alphabetically ordered by author, dealing with Brazilian
macroturbellarians. For each publication, the main subject and taxon is also
indicated. div: diversity; bio: biology and morphology; tec: applied biology
and technics; con: state of knowledge.
Referência
Assunto
Almeida et al. (1988)
Almeida et al. (1991)
Alvarez & Almeida (1999)
Alvarez & Almeida (2002)
Alvarez & Almeida (2007)
Anônimo (1987)
Antunes et al. (2008)
Ball (1969)
Ball (1971)
Baptista & Leal-Zanchet (2005)
Baptista et al. (2006)
Barros et al. (2006)
Bell (1900)
Benya et al. (2007)
Blainville (1826)
Böhmig (1887)
Borelli (1898)
Bueno-Silva & Fischer (2005a)
bio
bio
bio
bio
bio
div
div
div
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tec
div
bio
div
div
div
bio
Táxon
principal
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Maricola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Terricola
Terricola
Paludicola
Terricola
Paludicola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Bueno-Silva & Fischer (2005b)
tec
Paludicola
Bueno-Silva & Fischer (2007)
bio
Paludicola
Campos-Velho et al., 2004)
Carbayo (2005)
Carbayo (2006)
Carbayo & Leal-Zanchet (2001)
Carbayo et al. (2001)
Carbayo et al. (2002)
Carbayo & Leal-Zanchet (2003)
Carbayo et al. (2008)
Carlé (1935)
bio
tec
div
div
tec
tec
div
bio
bio
Paludicola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Carvalho et al. (1975)
Carvalho et al. (1984a)
Carvalho et al. (1984b)
Castro & Leal-Zanchet (2005)
tec
bio
bio
div
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Corrêa (1947)
div
Terricola
Corrêa (1949)
Corrêa (1958)
Corrêa (1964)
Darwin (1844)
Diesing (1861)
du Bois-Reymond Marcus (1951a)
div
div
con
div
div
bio
Polycladida
Polycladida
Maricola
Terricola
Terricola
Turbellaria
du Bois-Reymond Marcus (1951b)
div
Terricola
du Bois-Reymond Marcus (1955a)
du Bois-Reymond Marcus (1955b)
div
div
Polycladida
Maricola,
Terricola
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
Tabela 1. Continuação...
Referência
Assunto
du Bois-Reymond Marcus (1957)
div
Táxon
principal
Polycladida
du Bois-Reymond Marcus (1958)
du Bois-Reymond Marcus (1965)
du Bois-Reymond Marcus & Marcus
(1968)
Falleni et al. (2006)
Faubel (1983)
Faubel (1984)
Fernandes et al. (2003)
Férussac (1821)
Fick et al. (2006)
Fiorentin & Friedrich (1985)
Forneris (1999)
Froehlich (1955a)
Froehlich (1955b)
Froehlich (1955c)
Froehlich (1956a)
Froehlich (1956b)
Froehlich (1958)
Froehlich (1959)
Froehlich (1964)
Froehlich (1966)
Froehlich (1967)
E.M. Froehlich (1955a)
E.M. Froehlich (1955b)
E.M. Froehlich (1985)
E.M. Froehlich & Froehlich (1972)
E.M. Froehlich & Leal-Zanchet (2003)
Goeldi (1894)
Graff (1896)
Graff (1899)
Guecheva et al. (2001)
Guecheva et al. (2003)
Guimarães & Hirano (1971)
Guimarães & Hirano (1973)
Guimarães et al. (1975)
Hauser (1959a)
Hauser (1959b)
Hauser (1979)
Hauser (1985)
Hauser (1987)
Hauser et al. (1979a)
Hauser et al. (1979b)
Hauser et al. (1979c)
Hauser et al. (1980)
Hauser & Friedrich (1982)
Hauser & Heller (1983)
Hauser & Santos (1985a)
Hauser & Santos (1985b)
Hauser & Santos (1985c)
Heller (1985a)
div
div
div
Polycladida
Polycladida
Polycladida
bio
div
div
bio
div
div
bio
con
div
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bio
div
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con
bio
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tec
div
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div
div
tec
tec
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
tec
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
Terricola
Polycladida
Polycladida
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Turbellaria
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Terricola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
180
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 1. Continuação...
Referência
Tabela 1. Continuação...
Assunto
Heller (1985b)
Hensel (1980)
Hyman (1955)
bio
bio
div
Jung et al. (1981)
Kawakatsu (1989)
Kawakatsu et al. (1976)
Kawakatsu et al. (1980)
Kawakatsu et al. (1981)
Kawakatsu et al. (1982)
Kawakatsu et al. (1983a)
Kawakatsu et al. (1983b)
Kawakatsu et al. (1984)
Kawakatsu et al. (1985)
Kawakatsu et al. (1986)
Kawakatsu & E.M. Froehlich (1992)
Kawakatsu et al. (1992)
Kenk (1974)
Knakievicz & Bunselmeyer (2008)
Knakievicz et al. (2006)
Knakievicz et al. (2007)
Lacerda et al. (2005)
Lau et al. (2007)
Leal-Zanchet & Hauser (1999)
Leal-Zanchet & Carbayo (2000)
Leal-Zanchet & Carbayo (2001)
Leal-Zanchet & E.M. Froehlich (2001)
Leal-Zanchet & E.M. Froehlich (2006)
Leal-Zanchet & Souza (2003)
Leal-Zanchet & Baptista (2008)
Leuck & Luz (1980)
Lima (1981)
Lima (1982)
Lima (1984)
Marcus (1946)
Marcus (1947)
bio
div
div
div
div
div
div
div
div
div
div
div
div
div
tec
bio
div
tec
tec
bio
div
div
div
div
div
div
bio
tec
tec
tec
div
div
Marcus (1948)
div
Marcus (1949)
Marcus (1950)
Marcus (1951)
Marcus (1952)
div
div
div
div
Marcus (1954)
Marcus (1963)
Martins (1970)
Melo et al. (1995)
div
div
div
tec
http://www.biotaneotropica.org.br
Táxon
principal
Paludicola
Paludicola
Polycladida,
Maricola,
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Cavernicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Polycladida,
Maricola
Maricola,
Paludicola,
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Terricola
Polycladida,
Terricola
Polycladida
Maricola
Paludicola
Paludicola
Referência
Melo & Andrade (2001)
Moseley (1877)
Ogren & Kawakatsu (1990)
Ogren et al. (1997)
Ogren & Kawakatsu (1998)
Palma (1984)
Pereira (1970)
Prá et al. (2005)
Preza & Smith (2001)
Prudhoe (1985)
Riester (1938)
Rodrigues & E.M. Froehlich (1998)
Santos & Hauser (1984)
Sawaya & Ungareti (1948)
Schirch (1929)
Schultze & Müller (1857)
Schultze (1857)
Seitenfus & Leal-Zanchet (2004)
Silva et al. (1997)
Silveira (1969)
Silveira (1970)
Silveira (1973)
Silveira (1974)
Silveira (1998)
Silveira & Corinna (1976)
Sluys (1989)
Sluys (1990)
Sluys (1996)
Sluys (1999)
Sluys & Kawakatsu (2005)
Sluys et al. (1997)
Sluys et al. (2005)
Smith (1960)
Souza (1954)
Souza & Hauser (1984)
Souza & Leal-Zanchet (2002)
Souza & Leal-Zanchet (2004)
Souza et al. (2005)
Steigleder & Hauser (1984)
Valer (2001)
Vara et al. (2001)
Vara & Leal-Zanchet (2008)
Veyl et al. (2002)
Wiilland et al. (1998)
Wiilland et al. (2004)
Wirth & Heller (1985a)
Wirth & Heller (1985b)
Wirth & Heller (1985c)
Wirth & Heller (1985d)
Assunto
tec
div
div
div
div
bio
tec
tec
tec
div
div
con
bio
bio
div
div
div
tec
tec
bio
bio
bio
bio
bio
bio
div
div
div
tec
div
div
div
div
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
tec
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
bio
Táxon
principal
Paludicola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Tricladida
Paludicola
Paludicola
Polycladida
Terricola
Turbellaria
Paludicola
Paludicola
Terricola
Terricola
Terricola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Terricola
Terricola
Maricola
Cavernicola
Paludicola
Terricola
Maricola
Paludicola
Paludicola
Polycladida
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Terricola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
Paludicola
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
181
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 2. Espécies de macroturbelários (Polycladida e Tricladida) e município de ocorrência no Brasil. Os nomes dos municípios foram atualizados. Com o
asterisco * foram marcadas localidades não representadas na Figura 1.
Table 2. Macroturbellarian species (Polycladida and Tricladida) and municipalities from where each species is known. The names of the municipalities are the
presently used. The asterisk * indicates sites not plotted on the Figure 1.
Ordem
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Espécie
Acerotisa bituna Marcus 1947
Acerotisa leuca Marcus 1947
Adenoplana evelinae Marcus 1950
Alleena callizona Marcus 1947
Alloioplana aulica (Marcus 1947)
Armatoplana leptalea (Marcus 1947)
Callioplana evelinae Marcus 1954
Candimba divae Marcus 1949
Cestoplana salar Marcus 1949
Cestoplana techa du-Bois-Reymond Marcus 1957
Chromyella saga Corrêa 1958
Comoplana angusta (Verrill 1893)
Cryptocelis lilianae (du Bois-Reymond Marcus 1958)
Cycloporus gabriellae Marcus 1950
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Distylochus isifer (du Bois Reymond Marcus 1955)
Distylochus martae (Marcus 1947)
Duplominona tridens (Marcus 1954)
Enchiridium evelinae Marcus 1949
Euplana hymanae Marcus 1947
Euprosthiostomum mortensenii Marcus 1948
Eurylepta neptis Du-Bois Reymond Marcus 1955
Eurylepta piscatoria (Marcus 1947)
Eurylepta turma Marcus 1952
Hoploplana divae Marcus 1950
Hoploplana usaguia Smith 1960
Interplana evelinae (Marcus 1952)
Itannia ornata Marcus 1947
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Polycladida
Latocestus brasiliensis Hyman 1955
Lurymare gabriellae (Marcus 1949)
Lurymare matarazzoi (Marcus 1950)
Lurymare utarum (Marcus 1952)
Nonatona euscopa Marcus 1952
Notocomplana evelinae (Marcus 1947)
Notocomplana syntoma (Marcus 1947)
Notoplana divae Marcus 1948
Notoplana martae Marcus 1948
Notoplana megala Marcus 1952
Notoplana micheli Marcus 1949
Notoplana plecta Marcus 1947
Notoplana sawayai Marcus 1947
Notoplana syntoma Marcus 1948
Parviplana lynca (du-Bois Reymond Marcus 1958)
Pentaplana divae Marcus 1949
Phaenocelis medvenica Marcus 1952
Phaenocelis medvenica Marcus 1952
Prolatocestus ocellatus (Marcus 1947)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
Município/Estado
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Ilhabela/SP (Marcus 1954)
Guarujá/SP (Marcus 1949)
Guarujá/SP (Marcus 1949)
Ilhabela/SP (Bois-Reymond Marcus 1957)
Cabo Frio/RJ (Corrêa 1958)
Guarujá/SP, São Vicente/SP (Marcus 1947)
Ubatuba/SP (du Bois-Reymond Marcus 1958)
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Ubatuba/SP (Marcus 1952)
Cananéia/SP (du Bois Reymond Marcus 1955b)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Ilhabela/SP (Marcus 1954)
Guarujá/SP, Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Santos/SP, São Vicente/SP (Marcus 1948)
Ilhabela/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Ilhabela/SP, Ubatuba/SP (Marcus 1952)
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Ubatuba/SP (Smith 1960)
Guarujá/SP, Itanhaém/SP (Marcus 1952)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Ilhabela/SP, Ubatuba/SP (Marcus 1952)
São Francisco*/? (Hyman 1955)
Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Ilhabela/SP (Marcus 1952)
Matinhos/PR (Marcus 1952)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
São Vicente/SP (Marcus 1947)
Matinhos/PR, Santos/SP (Marcus 1948)
Guarujá/SP, Santos/SP (Marcus 1948)
Ilhabela/SP, Ubatuba/SP (Marcus 1952)
Itapemirim (Marcus 1949)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
São Vicente/SP (Marcus 1948)
Cananéia/SP (du-Bois Reymond Marcus 1958)
São Vicente/SP (Marcus 1949)
Ilhabela/SP (Marcus 1952)
Ilhabela/SP (Marcus 1952)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
182
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Espécie
Município/Estado
Polycladida
Prosthiostomum cynarium Marcus 1950
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Polycladida
Prosthiostomum gilvum Marcus 1950
Ilhabela/SP (Marcus 1950)
Polycladida
Pseudobiceros evelinae (Marcus 1950)
Santos/SP (Marcus 1950)
Polycladida
Pseudoceros chloreus Marcus 1949
Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Polycladida
Pseudoceros hispidus du-Bois Reymond Marcus 1955 Ilhabela/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
Polycladida
Pseudoceros mopsus Marcus 1952
Ilhabela/SP (Marcus 1952)
Polycladida
Stylochoplana divae Marcus 1947
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Polycladida
Stylochoplana leptalea Marcus 1947
Caravelas/BA (Marcus 1968)
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Polycladida
Stylochoplana selenopsis Marcus 1947
São Vicente/SP (Marcus 1947)
Polycladida
Stylochoplana walsergia du Bois-Reymond Marcus & Caravelas/BA
(du Bois-Reymond Marcus & Marcus 1968)
Marcus 1968
Polycladida
Stylochus catus du-Bois Reymond Marcus 1958
Ubatuba/SP, Ilhabela/SP
(du Bois-Reymond Marcus 1958)
Polycladida
Stylochus refertus du-Bois Reymond Marcus 1965
São Vicente/SP (du-Bois Reymond Marcus 1965)
Polycladida
Stylochus ticus Marcus 1952
Ilhabela/SP Ubatuba/SP (Marcus 1952)
Polycladida
Theama evelinae Marcus 1949
Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Polycladida
Thysanozoon brochii (Risso 1818)
Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Polycladida
Triadomma curvum Marcus 1949
Ilhabela/SP (Marcus 1949)
Polycladida
Triadomma evelinae Marcus 1947
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Polycladida
Zygantroplana henriettae Corrêa 1949
Ilhabela/SP Matinhos/PR Itapemirim/ES
(Corrêa 1949)
Polycladida
Zygantroplana plesia Corrêa 1949
Antonina/PR (Corrêa 1949)
Polycladida
Acerotisa bituna Marcus 1947
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Maricola (Tricladida)
Dinizia divae Marcus 1947
Guarujá/SP (Marcus 1947)
Maricola (Tricladida)
Leucolesma corderoi Marcus 1948
Guarujá/SP, Santos/SP (Marcus 1948)
Maricola (Tricladida)
Nerpa evelinae Marcus 1948
Guarujá/SP, São Vicente/SP (Marcus 1948)
Maricola (Tricladida)
Procerodes dahli Marcus & Marcus 1959
Haicabe*/? (Sluys 1989)
Maricola (Tricladida)
Puiteca camica du Bois-Reymond-Marcus 1955
Ubatuba/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
Maricola (Tricladida)
Tiddles evelinae Marcus 1963
Cananéia/SP (Marcus 1948)
Maricola (Tricladida)
Vatapa gabriellae Marcus 1948
Guarujá/SP (Marcus 1948)
Cavernicola (Tricladida) Rhodax evelinae Marcus 1946
São Paulo/SP (Marcus 1946)
Paludicola (Tricladida)
Bopsula evelinae Marcus 1946
Campos do Jordão/SP (Marcus 1946)
Paludicola (Tricladida)
Giradia biapertura Sluys 1987
São Sebastião do Caí/RS (Sluys et al. 1997)
Paludicola (Tricladida)
Girardia anderlani (Kawakatsu & Hauser 1983)
São Francisco de Paula/RS (Knakievicz et al. 2007)
Caçapava do Sul/RS (Knakievicz et al. 2007)
Dois Irmãos/RS (Kawakatsu et al. 1976)
Encruzilhada do Sul/RS (Kawakatsu et al. 1986)
Erechim/RS (Knakievicz et al. 2007)
Flores da Cunha/RS (Knakievicz et al. 2007)
Salvador do Sul/RS (Knakievicz et al. 2007)
Santa Maria/RS (Knakievicz et al. 2007)
São Leopoldo/RS (Kawakatsu et al. 1983a)
Severiano de Almeida/RS (Knakievicz et al. 2007)
Uruguaiana/RS (Knakievicz et al. 2007)
Viamão/RS (Knakievicz et al. 2007)
Pelotas/RS (Kawakatsu et al. 1986)
Paludicola (Tricladida)
Girardia arndti Marcus 1946
Campos de Jordão/RJ (Marcus 1946)
Morro Reuter/RS (Kawakatsu et al. 1986)
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
183
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Espécie
Município/Estado
Paludicola (Tricladida)
Girardia chilla (Marcus 1954)
Salesópolis/SP (Sluys 1996)
Paludicola (Tricladida)
Girardia festae (Borelli 1898)
Urucum*/MT (Borelli 1898)
Paludicola (Tricladida)
Girardia hypoglauca (Marcus 1948)
São Paulo/SP (Marcus 1948)
Paludicola (Tricladida)
Girardia nonatoi (Marcus 1946)
São Paulo/SP (Marcus 1946)
Paludicola (Tricladida)
Girardia paramensis (Fuhrman 1914)
Medicilândia/PA, Altamira/PA
(Kawakatsu & E.M. Froehlich 1992)
Paludicola (Tricladida)
Girardia schubarti (Marcus 1946)
Botucatu/SP (Kawakatsu et al. 1983)
Campos do Jordão/SP (Marcus 1946)
Monte Alegre/SP (Marcus 1946)
São Carlos/SP (Kawakatsu et al. 1982)
Salesópolis/SP (Kawakatsu et al. 1976)
São Paulo/SP (Marcus 1946)
Nova Petrópolis/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Caxias do Sul/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Dois Irmãos/RS (Hensel 1980)
Morro Reuter/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Erechim/RS (Knakievicz et al. 2007)
Flores da Cunha/RS (Knakievicz et al. 2007)
Harmonia/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Jacutinga/RS (Knakievicz et al. 2007)
Júlio de Castilhos/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Montenegro/RS (Hensel 1980)
Morro Reuter/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Novo Hamburgo/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Picada Café/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Santa Maria/RS (Knakievicz et al. 2007)
Santo Ângelo/RS (Knakievicz et al. 2007)
São Francisco de Paula/RS (Kawakatsu et al. 1986)
São José dos Ausentes/RS (Knakievicz et al. 2007)
São Leopoldo/RS (Kawakatsu et al. 1976)
Sapiranga/RS (Hensel 1980)
Severiano de Almeida/RS (Knakievicz et al. 2007)
Uruguaiana/RS (Knakievicz et al. 2007)
Pelotas/RS (Kawakatsu et al. 1986)
Paludicola (Tricladida)
Girardia tigrina (Girard 1850)
Salvador/BA (Preza & Smith 2001)
São Carlos/SP (Kawakatsu et al. 1982)
Botucatu/SP (Kawakatsu et al. 1983b)
São Paulo/SP (Marcus 1946)
Arambaré/RS (Knakievicz et al. 2007)
Arroio do Meio/RS (Kawakatsu et al. 1992)
Salvador do Sul/RS (Kawakatsu et al. 1992)
Glorinha/RS (Knakievicz et al. 2007)
Porto Alegre/RS (Marcus 1946)
São Francisco de Paula/RS (Kawakatsu et al. 1986)
São Leopoldo/RS (Kawakatsu et al. 1980)
Pelotas/RS (Kawakatsu et al. 1986)
Paludicola (Tricladida)
Girardia ururiograndeana (Kawakatsu, Hause & Ponce Arroio do Meio/RS Arroio Grande/RS
(Kawakatsu et al. 1992)
de Leon 1992)
Terricola (Tricladida)
Amaga righii (E.M. Froehlich 1972)
Serra do Navio/AP
(E.M. Froehlich & Froehlich 1972)
Terricola (Tricladida)
Bipalium kewense Moseley 1878
exótica e cosmopolita
Terricola (Tricladida)
Cephaloflexa araucariana Carbayo & Leal-Zanchet São Francisco de Paula/RS
(Carbayo & Leal-Zanchet 2003)
2003
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
184
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Terricola (Tricladida)
Espécie
Cephaloflexa bergi (Graff 1899)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Choeradoplana bilix Marcus 1951
Choeradoplana catua Froehlich 1955
Choeradoplana ehrenreichi Graff 1899
Choeradoplana iheringi Graff 1899
Terricola (Tricladida)
Choeradoplana langi (Graff 1894)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Choeradoplana marthae Froehlich 1955
Diporodemus hymanae Froehlich 1972
Dolichoplana carvalhoi Corrêa 1947
Endeavouria septemlineata (Hyman 1939)
Terricola (Tricladida)
Enterosyringa pseudorhynchodemus (Riester 1938)
Terricola (Tricladida)
Geobia subterranea Schultze & Müller 1857
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Barreirana) barreirana Riester 1938
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Barreirana) cafusa Froehlich 1956
Geoplana (Barreirana) cassula E.M. Froehlich 1955
Geoplana (Barreirana) elegans (Darwin 1844)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Barreirana) zebroides Riester 1938
Geoplana (Geoplana) apeva Froehlich 1959
Geoplana (Geoplana) applanata Graff 1899
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) argus Graff 1899
Geoplana (Geoplana) arpi Schirch 1929
http://www.biotaneotropica.org.br
Município/Estado
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
São Paulo/SP (Graff 1899)
Santo André/SP (Marcus 1951)
Mongaguá/SP (Marcus 1951)
Santos/SP (Marcus 1951)
Curitiba/PR (Froehlich 1956b)
Paranaguá/PR (Froehlich 1956b)
Morretes/PR (Froehlich 1956b)
Blumenau/SC (Froehlich 1956b)
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
Angra dos Reis/RJ (Marcus 1951)
Teresópolis/RJ (Froehlich 1955a)
Joinville/SC (Graff 1899)
Nova Lima/MG (Riester 1938)
Teresópolis/RJ (Graff 1899)
Salesópolis/SP (Souza & Leal-Zanchet 2003)
Ribeirão Pires/SP (Riester 1938)
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
São Paulo/SP (Riester 1938)
São Francisco de Paula/RS
(Souza & Leal-Zanchet 2003)
Taquara/RS (Graff 1899)São Leopoldo/RS
(Froehlich 1959)
Blumenau/SC (Graff 1899)
Brusque/SC (Marcus 1951)
Mongaguá/ SP (Froehlich 1955a)
Serra do Navio/AP (Froehlich & Froehlich 1972)
exótica e cosmopolita
exótica
São Paulo/SP, Campo Grande/MS,
Florianópolis/SC, Maquiné/RS,
São Lourenço do Sul/RS (Carbayo et al. 2008)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Avaré/SP (Marcus 1951)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Rio de Janeiro/RJ (Froehlich 1956a)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Rio de Janeiro/RJ (Darwin 1844)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Brusque/SC, Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Nova Lima/MG (Riester 1938)
Santo Antônio de Pádua/RJ (Graff 1899)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Nova Friburgo/RJ (Graff 1899)
Maylasky/RJ (Schirch 1929)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
185
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Espécie
Geoplana (Geoplana) assu Froehlich 1959
Geoplana (Geoplana) beckeri Froehlich 1959
Geoplana (Geoplana) blaseri Schirch 1929
Geoplana (Geoplana) braunsi Graff 1899
Município/Estado
Blumenau/SC, Pomerode/SC (Froehlich 1959)
Salvador/BA (Froehlich 1959)
RJ*, ES* (Schirch 1929)
Amparo/SP (Froehlich 1958)
Santos/SP (Graff 1899)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Geoplana (Geoplana) bresslaui Schirch 1929
Geoplana (Geoplana) burmeisteri Schultze & Müller Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Rio de Janeiro/RJ (Schultze & Müller 1857)
1857
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Matinhos/PR (Froehlich 1956b)
Blumenau/SC (Froehlich 1956b)
Itajaí/SC (Froehlich 1956b)
Brusque/SC (Froehlich 1956b)
Apiaí/SP (Froehlich 1958)
Geoplana (Geoplana) caapora Froehlich 1958
Ribeirão Pires/SP (Riester 1938)
Geoplana (Geoplana) carinata Riester 1938
Juquiá/SP (Froehlich 1958)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Santos/SP (Marcus 1951)
Mongaguá/SP (Marcus 1951)
Pirassununga/SP (Froehlich 1958)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Curitiba/PR (Froehlich 1956b)
Morretes/PR (Froehlich 1956b)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Geoplana (Geoplana) carrierei Graff 1897
Santo André/SP (Marcus 1951)
São Leopoldo/RS (Froehlich 1959)
São Bento do Sul/SC (Hyman 1955)
Geoplana (Geoplana) catharina Hyman 1957
Eldorado/SP (Froehlich 1956b)
Geoplana (Geoplana) chita Froehlich 1956
Curitiba/PR (Froehlich 1956b)
Pirassununga/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Geoplana (Geoplana) chiuna E.M. Froehlich 1955
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Geoplana (Geoplana) crioula E.M. Froehlich 1955
Araras*/MG (Riester 1938)
Geoplana (Geoplana) dictyonota Riester 1938
Alto da Serra/SP (Marcus 1951)
Geoplana (Geoplana) divae Marcus 1951
Vila Atlântica/SP (Marcus 1951)
Geoplana (Geoplana) eudoxiae Ogren & Kawakatsu Teresópolis/RJ (Riester 1938)
1990
Geoplana (Geoplana) eudoximariae Ogren & ­Kawakatsu Teresópolis/RJ (Riester 1938)
1990
Mongaguá/SP (Marcus 1951)
Geoplana (Geoplana) evelinae Marcus 1951
Santo André/SP (Marcus 1951)
Nova Lima/MG (Riester 1938)
Geoplana (Geoplana) ferussaci Graff 1899
Araras/MG (Riester 1938)
Perto de Rio de Janeiro*/RJ
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Blumenau/SC (Graff 1899)
RS* (Graff 1899)
Teresópolis/RJ (Froehlich 1955b)
Geoplana (Geoplana) fragai Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Geoplana (Geoplana) fryi Graff 1899
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
186
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Espécie
Município/Estado
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) gaucha Froehlich 1959
Rio de Janeiro/RJ (Graff 1899)
Salvador do Sul/RS (Froehlich 1959)
São Leopoldo/RS (Antunes et al. 2008)
Porto Alegre/RS (Froehlich 1959)
Viamão/RS (Antunes et al. 2008)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) glieschi Froehlich 1959
Iraí/RS (Froehlich 1959)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) goettei Schirch 1929
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) hina Marcus 1951
Santo André/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) incognita Riester 1938
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) itatiayana Schirch 1929
Resende/RJ (Schirch 1929)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) jandira Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (Froehlich 1955b)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) joia Froehlich 1956
São José dos Pinhais/PR (Froehlich 1956b)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) ladislavii Graff 1899
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
São Francisco de Paula/RS (Carbayo et al. 2002)
São Leopoldo/RS (Froehlich 1959)
Taquara/RS (Graff 1899)
Santa Maria/RS (Castro et al. 2005)
Viamão/RS (Antunes et al. 2008)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) livia E.M. Froehlich 1955
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) marginata Schultze & Müller Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
1857
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) marmorata Schultze & Müller Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pomerode/SC (Froehlich 1959)
1857
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) matuta E.M. Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) metzi Graff 1899
Rio de Janeiro/RJ (Riester 1938)
São Paulo/SP (Graff 1899)
Ribeirão Pires/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) mirim E.M. Froehlich 1972
Serra do Navio/AP
(Froehlich & E.M. Froehlich 1972)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) multicolor Graff 1899
Teresópolis/RJ (Froehlich 1956a)
Santo André/SP (Marcus 1951)
Avaré/SP (Marcus 1951)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
São Paulo/SP (Graff 1899)
Curitiba/PR (Froehlich 1956b)
Guapiara/PR (Froehlich 1958)
Ponta Grossa/PR (Froehlich 1958)
Lapa/PR (Froehlich 1956b)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) nigra Froehlich 1959
Taquara/RS (Froehlich 1959)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) pavani Marcus 1951
Santo André/SP (Froehlich 1955c)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) phocaica Marcus 1951
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) picta Froehlich 1956
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) poca Froehlich 1958
Itanhaém/SP (Froehlich 1958)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) polyophthalma Graff 1899
Matinhos/PR (Froehlich 1956b)
Blumenau/SC (Graff 1899)
Joinville/SC (Graff 1899)
Pomerode/SC (Froehlich 1956b)
Taquara/RS (Graff 1899)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) preta Riester 1938
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
187
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Espécie
Município/Estado
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) pseudovaginuloides Riester Teresópolis/RJ (Riester 1938)
1938
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) quagga Marcus 1951
Teresópolis/RJ (Froehlich 1956a)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) regia E.M. Froehlich 1955
Araraquara/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) riesteri Froehlich 1955
Araras/MG (Riester 1938)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) rufiventris Schultze & Müller Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
1857
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) ruiva E.M. Froehlich 1972
Serra do Navio/AP
(Froehlich & E.M. Froehlich 1972)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) schubarti Froehlich 1958
Itanhaém/SP, São Paulo/SP (Froehlich 1958)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) suva Froehlich 1959
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) tamoia E.M. Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) tapira Froehlich 1958
Tapiraí/SP (Froehlich 1958)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) taxiarcha Marcus 1951
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Ubatuba/SP (Froehlich, 1956a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) toriba Froehlich 1958
Juquiá/SP (Froehlich 1958)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) trigueira E.M. Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) tuxaua E.M. Froehlich 1955
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) vaginuloides (Darwin 1844)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Rio de Janeiro/RJ (Darwin 1844)
São Paulo/SP (Marcus 1952)
Itanhaém/SP (Froehlich 1958)
Eldorado/SP (Marcus 1951)
Terricola (Tricladida)
Geoplana (Geoplana) yara E.M. Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Geoplana franciscana Leal-Zanchet & Carbayo 2000
São Francisco de Paula/RS
(Zanchet & Carbayo 2000)
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
Terricola (Tricladida)
Geoplana josefi Carbayo & Leal-Zanchet 2001
São Francisco de Paula/RS
(Carbayo & Leal-Zanchet 2001)
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
Terricola (Tricladida)
Geoplana rubidolineata Baptista & Leal-Zanchet São Francisco de Paula/RS
(Baptista & Leal-Zanchet 2005)
2005
Terricola (Tricladida)
Issoca jandaia Froehlich 1955
São Paulo/SP (Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Issoca piranga Froehlich 1955
Teresópolis/RJ (Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Issoca potyra Froehlich 1956
Eldorado/SP (Froehlich 1958)
Terricola (Tricladida)
Issoca rezendei (Schirch 1929)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Ubatuba/SP (Froehlich 1955a)
Mongaguá/SP (Froehlich 1955a)
Itanhaém/SP (Froehlich 1955a)
Paranaguá/SP (Froehlich 1955a)
Itajaí/SC (Froehlich 1955a)
Blumenau/SC (Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Issoca spatulata (Graff 1899)
Blumenau/SC (Graff 1899)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
188
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Espécie
Município/Estado
Terricola (Tricladida)
Kontikia orana Froehlich 1955
exótica
Serra do Navio/AP
(Froehlich & E.M. Froehlich 1972)
Piraí/RJ (Froehlich 1955a)
Ubatuba/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
São Paulo/SP (Froehlich 1955a)
Itanhaém/SP (Froehlich 1955a)
Mongaguá/ SP (Froehlich 1955a)
Pirassununga/SP (Froehlich 1955a)
Baía de Paranaguá/PR (Froehlich 1955a)
Blumenau (Froehlich 1955a)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia abundans (Graff 1899)
São Leopoldo/RS (Antunes et al. 2008)
Taquara/RS (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Poço das Antas/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Novo Hamburgo/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Tupandi/RS (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Campo Bom/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Salvador do Sul/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Glorinha/RS (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Viamão/RS (Antunes et al. 2008)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia albonigra (Riester 1938)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia atra (Schultze & Müller 1857)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pomerode/SC (Froehlich 1956b)
Brusque/SC (Froehlich 1956b)
Lapa/PR (Froehlich 1956b)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia caissara (E.M. Froehlich 1955)
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955)
Rio de Janeiro/RJ (Carbayo 2006)
Ubatuba/SP (E.M. Froehlich 1955)
Ribeirão Pires/SP (Carbayo 2006)
Itanhaém/SP (Carbayo 2006)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia ceciliae E.M. Froehlich & ­Leal-Zanchet São Francisco de Paula/RS
(Froehlich & Leal-Zanchet 2003)
2003
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia ernesti Leal-Zanchet & E.M. Froelhich Jundiaí/SP (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
2006
Curitiba (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
São Francisco de Paula/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia fita (Froehlich 1959)
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia froehlichae Ogren & Kawakatsu João Pessoa/PB (Riester 1938)
1990
Terricola (Tricladida)
Notogynaphallia goetschi (Riester 1938)
http://www.biotaneotropica.org.br
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Santo André/SP (Marcus 1951)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Mongaguá/SP (Marcus 1951)
Guapiara/SP (Froehlich 1958)
Eldorado/SP (Marcus 1951)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
189
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Espécie
Notogynaphallia graffi Leal-Zanchet &
E.M. Froehlich 2006
Município/Estado
Cambará do Sul/RS (Fick et al. 2006)
São Francisco de Paula/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Salvador do Sul/RS
(Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
Três Coroas (Leal-Zanchet & E.M. Froehlich 2006)
São Francisco de Paula/RS
Notogynaphallia guaiana Leal-Zanchet &
(Zanchet & Carbayo 2000)
Carbayo 2000
Curitiba/PR (Froehlich 1956b)
Notogynaphallia mourei (Froehlich 1956)
Serra do Mar*, entre Curitiba e Paranaguá/PR
(­Froehlich 1956b)
Santo André/SP (Froehlich 1959)
Notogynaphallia muelleri (Diesing 1861)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pomerode/SC (Froehlich 1959)
Itajaí/SC (Froehlich 1959)
Brusque/SC (Froehlich 1959)
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Notogynaphallia nataliae (Froehlich 1959)
Notogynaphallia octostriata (Schultze & Müller 1857) Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Notogynaphallia parca (E.M. Froehlich 1955)
São Paulo/SP (Froehlich 1956b)
Notogynaphallia plumbea (Froehlich 1956)
Serra do Mar*, entre Curitiba/PR
e Paranaguá/PR (Froehlich 1956b)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Notogynaphallia sexstriata (Graff 1899)
São Paulo/SP (du Bois-Reymond Marcus 1951b)
Brusque/SC (du Bois-Reymond Marcus 1951b)
Taquara/RS (Graff 1899)
Mogi das Cruzes/SP (Marcus 1951)
Pasipha astraea (Marcus 1951)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Pasipha biseminalis (Riester 1938)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Pasipha caeruleonigra (Riester 1938)
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Pasipha chimbeva (E.M. Froehlich 1955)
Belém/PA (Froehlich & E.M. Froehlich 1972)
Pasipha hauseri (Froehlich 1959)
São Leopoldo/RS (Froehlich 1959)
Teresópolis/RJ (Froehlich 1955b)
Pasipha oliverioi (Froehlich 1955)
São Paulo/SP (Marcus 1951)
Pasipha pasipha (Marcus 1951)
Penha/PB (Riester 1938)
Pasipha penhana (Riester 1938)
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Pasipha pinima (E.M. Froehlich 1955)
Teresópolis/RJ (E.M. Froehlich 1955a)
Pasipha plana (Schirch 1929)
Blumenau/SC (Froehlich 1955b)
Pasipha pulchella (Schultze & Müller 1857)
Pirassununga/SP (E.M. Froehlich 1955a)
Pasipha rosea (E.M. Froehlich 1955)
São Paulo/SP (E.M. Froehlich 1955a)
São Simão/SP (Froehlich 1958)
Lapa/PR (Froehlich 1956b)
Teresópolis/RJ (Graff 1899)
Pasipha splendida (Graff 1899)
Rio de Janeiro/RJ (Froehlich 1956a)
Pasipha tapetilla (Marcus 1951)
Teresópolis/RJ (Froehlich 1956a)
Pirassununga/SP (Marcus 1951)
Ubatuba/SP (Froehlich 1956a)
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Itajaí/SC (Froehlich 1959)
Santo André/SP (Marcus 1951)
Pasipha trina (Marcus 1951)
Blumenau/SC (Froehlich 1959)
Pasipha velina (Froehlich 1955)
Brusque/SC (du Bois-Reymond Marcus 1951b)
Nova Lima/MG (Riester 1938)
Pasipha velutina (Riester 1938)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
190
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 2. Continuação...
Ordem
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Terricola (Tricladida)
Espécie
Pseudogeoplana bonita (Schirch 1929)
Pseudogeoplana brasiliensis (Blainville 1826)
Município/Estado
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Rio de Janeiro/RJ (Graff 1899)
Santos/SP (Graff 1899)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Pseudogeoplana burri (Riester 1938)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Pseudogeoplana cardosi (Schirch 1929)
RS* (Graff 1899)
Pseudogeoplana collini (Graff 1899)
Rio Doce*/RJ (Schirch 1929)
Pseudogeoplana doederleini (Schirch 1929)
BA* (Moseley 1877)
Pseudogeoplana flava (Moseley 1877)
Rio de Janeiro/RJ (Graff 1899)
Pseudogeoplana goeldii (Graff 1899)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Pseudogeoplana lumbricoides (Schirch 1929)
Pseudogeoplana marginata (Schultze & Müller 1857) Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pseudogeoplana maximiliani (Schultze & Müller Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
1857)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pseudogeoplana nephelis (Schultze & Müller 1857)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pseudogeoplana olivacea (Schultze & Müller 1857)
Pseudogeoplana pauloschirchi Ogren & Kawakatsu Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
1992
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Pseudogeoplana pavonina (Riester 1938)
Blumenau/SC (Graff 1899)
Pseudogeoplana perspicillata (Graff 1899)
Rio de Janeiro/RJ (Riester 1938)
Pseudogeoplana riedeli (Schirch 1929)
Blumenau/SC (Graff 1899)
Pseudogeoplana rostrata (Graff 1899)
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Pseudogeoplana schirchi Ogren & Kawakatsu 1990
Teresópolis/RJ (Schirch 1929)
Pseudogeoplana theresopolitana (Schirch 1929)
Teresópolis/RJ (Riester 1938)
Pseudogeoplana tricolor (Riester 1938)
Blumenau/SC (Schultze & Müller 1857)
Pseudogeoplana tristriata (Schultze & Müller 1857)
Rio Doce* perto de Maylasky (Schirch 1929)
Pseudogeoplana wetzeli (Schirch 1929)
Blumenau/SC (Graff 1899)
Rhynchodemus blainvillei Graff 1899
Santo André/SP (Marcus 1952)
Rhynchodemus pellucidus Graff 1899
Blumenau/SC (Graff 1899)
São Paulo/SP (Marcus 1952)
Rhynchodemus piptus Marcus 1952
Rhynchodemus schubarti du Bois-Reymond Marcus Pirassununga/SP (du Bois-Reymond Marcus 1955b)
1955
Rhynchodemus scius du Bois-Reymond Marcus 1955 Serra do Navio/AP (Froehlich & E.M. Froehlich
1972)
Porto Grande/AP (Froehlich & E.M. Froehlich 1972)
Ubatuba/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
Pirassununga/SP (du Bois-Reymond-Marcus 1955b)
Teresópolis/RJ (du Bois-Reymond Marcus 1955b)
Rhynchodemus? hectori Graff 1897
Supramontana irritata Carbayo & Leal-Zanchet 2003 São Francisco de Paula/RS
(Carbayo & Leal-Zanchet 2003)
Mogi das Cruzes/SP (Froehlich 1955a)
Xerapoa hystrix Froehlich 1955
São Paulo/SP (Froehlich 1955a)
Curitiba/PR (Froehlich 1955a)
Brusque/SC (Froehlich 1955a)
Xerapoa una Froehlich 1955
enorme extensão das águas territoriais brasileiras, e a variedade de
ambientes (costeiro, estuarino, recifal e ambientes mais profundos),
pode se esperar que coletas nesses ambientes, ainda não amostrados,
revelem numerosas espécies novas.
Tricladida, Cavernicola. No Brasil nunca foram pesquisados
ambientes de cavernas com o objetivo de coletar especificamente
turbelários. Nas raras vezes em que foram coletados tricladidos,
com uma única exceção, os animais eram imaturos. Os espécimes
maduros, constituindo esta exceção, foram identificados (Kawakatsu
& E. M. Froehlich 1992) como Girardia paramensis (Fuhrman
1914). Trata-se de uma espécie troglófila de Paludicola. A única
espécie brasileira de Cavernicola, Rhodax evelinae Marcus 1946, é
de ambientes abertos. Até pouco tempo conhecida apenas do estado
de São Paulo, tem sido recentemente encontrada no Rio Grande do
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
191
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Tabela 3. Números absoluto e relativo de gêneros e espécies de macroturbelários ocorrentes no Brasil e total de gêneros conhecidos no mundo
Table 3. Absolute and relative numbers of genera and species of Brazilian macroturbellarians, and number of known genera in the world.
Espécies no mundo
Espécies no Brasil (% mundial)
Gêneros no mundo
Gêneros no Brasil (% mundial)
Gêneros endêmicos (% mundial)
Polycladida
931
66 (7,1)
155
37 (23,9)
7 (4,5)
Maricola
95
7 (7,4)
38
7 (18,4)
3 (7,9)
Cavernicola
5
1 (20,0)
4
1 (25,0)
1 (25,0)
Paludicola
426
12 (2,8)
60
2 (3,3)
1 (1,7)
Terricola
830
160 (19,3)
53
17 (32,1)
6 (11,3)
Total
2287
246 (10,7)
310
64 (20,6)
18 (5,8)
1000 km
N
O
L
S
300 km
Oceano Atlântico
Figura 1. Municípios brasileiros com registros de Tricladida (círculos cinzas) e Polycladida (setas). A região meridional está ampliada para maior clareza.
Figure 1. Brazilian municipalities with known Tricladida (gray circles) and Polycladida (arrows). For clarity purposes, the meridional region was amplified.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
192
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
Tabela 4. Municípios e registros (em parênteses) de macroturbelários, por região e por ambiente. Cada registro corresponde à citação de uma espécie em um
município. Duas espécies (1,7% do total) marinhas, cujo estado de procedência não é conhecido, foram contempladas no cómputo geral de espécies.
Table 4. Municipalities and records (in parentheses) of macroturbellarians, by region and environment. Each record refers to the citation of a species in a municipality. Two species (1.7% of the total number), from marine environment, whose region of sampling is unknown, were added to the total number of species.
Ambiente
Límnico
Marinho
Terrestre
Brasil
Brasil %
Norte
2 (2)
0 (0)
3 (8)
5 (10)
4,1 (2,0)
Nordeste
1 (1)
1 (2)
3 (4)
5 (7)
4,1 (1,4)
Centro-Oeste
1 (1)
1 (1)
2 (2)
1,7 (0,4)
Sul, em arrozais, nos canais de irrigação (Vara & Leal-Zanchet,
com. pess.).
Tricladida, Paludicola. A quase totalidade das espécies brasileiras
deste grupo é conhecida das regiões Sudeste e Sul (Figura 1), em
razão do maior esforço amostral realizado nessas regiões (Sluys et al.
1997). Exceção notável é a da espécie acima referida, G. paramensis.
Originalmente encontrada em um riacho nos Páramos colombianos,
no Brasil foi coletada em cavernas na bacia do rio Xingu, no estado
do Pará (Kawakatsu & Froehlich 1992). Há ainda vastas regiões no
país não amostradas, como indica a Figura 1. No Rio Grande do Sul
há numerosos municípios amostrados, mas o número de espécies
coletadas é pequeno quando comparado ao número dos terrícolos
coletados nas mesmas regiões.
Tricladida, Terricola. Este grupo, o mais rico em espécies descritas, será ainda acrescido de várias outras, à medida que o estudo em
andamento de várias espécies, coligidas por vários pesquisadores em
diversas localidades, for sendo terminado. Resultados preliminares
de parte desse material, coletado em matas do sul do país, revelaram
de 13 a 40 espécies por localidade (Leal-Zanchet & Carbayo 2000,
Carbayo et al. 2002, de Castro & Leal-Zanchet 2005, Fick et al.
2006, Baptista et al. 2006, Antunes et al. 2008). Porém, como nesses
trabalhos muitos dos animais têm ainda o status de morfoespécie,
não é possível saber qual o número de espécies novas e o grau de
endemicidade nas matas pesquisadas.
Mesmo nas poucas localidades relativamente bem estudadas
novas espécies podem ser encontradas. Por exemplo, apesar do grande esforço amostral realizado por E.M. e C.G. Froehlich e alunos,
desde 1950, no início da construção da Cidade Universitária, no
Butantan, São Paulo/SP, e em suas proximidades, ainda é possível
encontrar pelo menos três espécies desconhecidas pela ciência (obs.
pess.). Uma delas (descrição em fase de acabamento), ausente das
primeiras coletas, e presente a partir dos anos 60, deve ter sido inadvertidamente introduzida com plantas ornamentais para os jardins
(Carbayo et al. 2008).
Sudeste
6 (15)
9 (82)
34 (205)
45 (302)
37,2 (60,4)
Sul
31 (47)
2 (4)
36 (126)
62 (177)
51,2 (35,4)
Total
43 (66)
14 (90)
77 (344)
121 (500)
100,0 (100,0)
Tabela 5. Nacionalidade dos 39 autores que assinam os 25 artigos com novos
táxons de macroturbelários publicados nos últimos cinco anos, e localização
dos centros de pesquisa aos quais os autores estão vinculados.
Table 5. Nacionality of the 39 authors that signed the 25 papers dealing with
new macroturbellarian taxa published in the last 5 years, with the location of
the research institutions to which the authors are associated.
País
Austrália
Brasil
Bélgica
Holanda
Rússia
EUA
Japão
Argentina
Reino Unido
Espanha
Itália
Alemanha
Coréia do Sul
Nova Zelândia
Uruguai
Zimbábue
Total
Primeiro
autor
4
4
1
5
2
1
2
2
2
1
1
25
Total de
autores
7
4
3
3
4
4
2
1
1
3
2
1
1
1
1
1
39
Centros de
pesquisa
3
3
3
2
2
2
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
25
Atualmente há três especialistas em taxonomia de Tricladida
vinculados a núcleos de pesquisa no Brasil. Isso representa 0,65%
dos 542 zoólogos taxonomistas brasileiros com vínculo estável
(­Marques & Lamas 2006). Nos últimos cinco anos estes pesquisadores
descreveram seis espécies e propuseram dois gêneros de Terricola.
Não há sistematas de Polycladida. No contexto mundial, nos últimos
cinco anos foram propostos 59 novos táxons (48 espécies, 9 ­gêneros,
1 subfamília, 1 família), publicados em 25 trabalhos, 4 deles (16,0%)
de autores brasileiros. Os trabalhos foram assinados por um total
de 39 autores oriundos de 16 países (Tabela 5). O Brasil – junto da
Rússia e dos EUA – é um dos países com maior número de taxonomistas, e, ao lado da Austrália, o que tem o maior número de centros
de pesquisa.
Os dados referentes à atividade taxonômica no contexto mundial
estão super-estimados, uma vez que foram incluídos entre eles autores
sem vínculo estável (graduandos ou pós-graduandos) e pesquisadores
aposentados ou mortos. Os dados mostram a relativa vitalidade da
atividade taxonômica no Brasil no que diz respeito aos macroturbelários, embora o número de especialistas seja ainda muito insuficiente
para trabalhar a diversidade do grupo. A escassez de especialistas
para determinar as espécies estende-se a muitos outros grupos de
invertebrados, alguns mesmo sem especialistas, e até a alguns grupos
de vertebrados (Marques & Lamas 2006, Migotto & Marques 2006,
Lewinsohn 2006, Lewinsohn & Prado 2004, Amorim et al. 2002).
Esta também é a realidade para plantas não vasculares (Giulietti
et al. 2005) e bactérias (Lambais et al. 2006). São eloqüentes os doze
séculos que, segundo estimativas de Lewinsohn & Prado (2006),
seriam necessários para descrever toda a biodiversidade brasileira,
se mantido o ritmo da atividade taxonômica do período 1978-1995
focalizado por eles.
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
6. Atividade taxonômica atual
193
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
Dentre as possíveis explicações para a escassez de taxonomistas
de macroturbelários podemos citar os hábitos crípticos desses animais,
sua relativa raridade e o trabalhoso e demorado processamento histológico exigido para seu estudo (Winsor 2001, Sluys & Kawakatsu
2005). Acrescente-se a isso, e de uma maneira geral para muitos outros
táxons, o lento recrutamento de novos sistematas, em parte devido
ao fascínio que outros ramos mais novos da Biologia têm exercido
sobre os iniciantes. Rieger (1998), no longo artigo em que expõe,
quase exaustivamente, a pesquisa multifacetada sobre os turbelários
desenvolvida durante os últimos 100 anos, considera jovem ainda o
estudo do grupo. E termina: “As phylogenetic studies show us how
important turbellarians are in the broad scheme of animal evolution,
they should be ever more interesting subjects for study”.
BARROS, G.S., ANGELIS, D.F., FURLAN, L.T. & CORRÊA-JUNIOR, B.
2006. Utilização de planárias da espécie Dugesia (Girardia) tigrina em
testes de toxicidade de efluente de refinaria de petróleo. J. Braz. Soc.
Ecotoxicol. 1(1):67-70
Agradecimentos
BORELLI, A. 1898. Viaggio del Dr. Enrico Festa nell’Ecuador e regione
vicine. IX. Planarie d’acqua dolce. Boll. Mus. Zool. Anat. Comp.
13(322):1-6.
Agradecemos a Fernando Portella de Luna Marques (USP) o
auxílio para a confecção do mapa; a Ramon Arthur Clark pela revisão
do inglês; a Adriano S. Melo (UFRGS), do corpo editorial, e a dois
assessores anônimos, pelas valiosas sugestões que muito contribuíram
para melhorar o artigo. FC tem o apoio da Fundación BBVA (Biocon
06/067) e da FAPESP (proc. 2007/03890-6).
Referências Bibliográficas
ALMEIDA, E.C.J.D., YAMADA, C.M. & FROEHLICH, E.M. 1988. Estudos
cromossômicos em duas espécies de planárias terrestres: Geoplana
abundans Graff e Issoca rezendei (Schirch) (Platyhelminthes, Tricladida,
Terricola). Ciênc. Cult. Supl. 40:764-765.
ALMEIDA, E.J.C.D., YAMADA, C.M. & FROEHLICH, E.M. 1991.
Cytogenetic studies of two land planarian species from Brazil: Geoplana
marginata and Issoca rezendei (Tricladida, Terricola). Hydrobiologia
227(1):169-173.
ALVAREZ, L. & ALMEIDA, E.J.C.D. 1999. Comparative karyotypic analysis
of two land planarian species from Brazil: Geoplana burmeisteri and
Geoplana carinata (Tricladida, Terricola). Hereditas 131(1):1-4.
ALVAREZ, L. & ALMEIDA, E.J.C.D. 2002. The first record of polyploidy
in a land planarian species (Geoplana burmeisteri). Caryologia
55(3):235‑239.
ALVAREZ, L. & ALMEIDA, E.J.C.D. 2007. Comparative karyotype analysis
in diploid and triploid Dolichoplana carvalhoi (Tricladida, Terricola,
Rhynchodemidae) from Brazil. Genet. Mol. Biol. 30(2):375-379.
AMORIM, D.S., SILVA, V.C. & BALBI, M.I.P.A. 2002. Estado do
conhecimento dos Diptera neotropicais. In Proyecto de Red Iberoamericana
de Biogeografia y Entomología Sistemática (C. Costa, S.A. Vanin, J.M.
Lobo, A. Melic, orgs.). Sociedad Entomológica Aragonesa y CYTED,
Zaragoza, p. 29-36.
ANÔNIMO. 1987. Uma nova planária na Antártica. Comissão Interministerial
para Recursos do Mar. Informativo 2(3):3.
ANTUNES, M.B., MARQUES, D.I.L. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2008.
Composição das comunidades de planárias terrestres (Platyhelminthes,
Tricladida, Terricola) em duas áreas de floresta estacional semidecidual
do sul do Brasil. Neotrop. Biol. Conserv. 3(1):34-38.
BALL, I. 1969. An annotated checklist of the freshwater Tricladida of the
Nearctic and Neotropical Regions. Can. J. Zool. 47:59-64.
BALL, I. 1971. Systematic and biogeographical relationships of some Dugesia
species (Tricladia, Paludicola) from Central and South America. Am.
Mus. Novitates 2472:1-25.
BAPTISTA, V.A., MATOS, L.B., FICK, I.A. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2006.
Composição das comunidades de planárias terrestres (Platyhelminthes,
Tricladida, Terricola) do Parque Nacional dos Aparados da Serra, Brasil.
Iheringia, Sér. Zool. 96(3):293-297.
BELL, F.J. 1900. Remarks on a collection of land planarians made by Dr.
Goeldi in Brazil. P. Zool. Soc. London 266-267.
BENYA, E., LEAL-ZANCHET, A.M., SANTOS, W.H., HAUSER, J. &
ERDTMANN, B. 2007. Chromosome polymorphism and complements in
populations of Girardia species (Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola)
from southern Brazil. Braz. J. Biol. = Rev. Bras. Biol. 67(4):951-955.
BLAINVILLE, D.D. 1826. Planaires. In Dictionnaire Des Sciences Naturelles.
Paris, p. 215-216.
BÖHMIG, L.V. 1887. Planaria iheringii, eine neue Triclade aus Brasilien.
Zool. Anz. 10:482-483.
BUENO-SILVA, M. & FISCHER, M.L. 2005A. Estudo da biologia de
Girardia tigrina (Girard, 1850) (Platyhelminthes: Tricladida: Paludicola):
análise do crescimento, reprodução e mortalidade em laboratório. Acta
Biol. Leopoldensia 27(1):11-17.
BUENO-SILVA, M. & FISCHER, M.L. 2005b. Dinâmica populacional e
fenologia de Girardia tigrina (Girard, 1850) (Platyhelminthes: Paludicola)
no Parque Barigüi, Curitiba - PR. Acta Biol. Leopoldensia 27(2):93-98.
BUENO-SILVA, M. & FISCHER, M.L. 2007. Ocelos supernumerários
espontâneos em Girardia tigrina (Platyhelminthes, Paludicola) no Estado
do Paraná. Biociências 14(2):168-173.
CAMPOS-VELHO, N.M.R.D., LOPES, K.A.R. & HAUSER, J. 2004.
Morphometry of the eyes in regenerant of genus Dugesia (Platyhelminthes,
Turbellaria, Dugesiidae). Braz. J. Biol. = Rev. Bras. Biol. 64(1): 1-9.
CARBAYO, F. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2001. A new species of terrestrial
planarian (Platyhelminthes: Tricladida: Terricola) from South Brazil.
Braz. J. Biol. = Rev. Bras. Biol. 61(3):437-447.
CARBAYO, F. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2003. Two new genera of
Geoplaninae (Terricola: Tricladida: Platyhelminthes) of Brazil in the light
of cephalic apomorphies. Invert. Syst. 17(3):449-468.
CARBAYO, F. 2005. Procedimentos de campo e laboratório para a
caracterização das planárias terrestres neotropicais (Platyhelminthes:
Tricladida). Caderno La Salle XI 2(1):131-144.
CARBAYO, F. 2006. Redescription of two land planarian species of
Notogynaphallia Ogren &. Kawakatsu (Platyhelminthes, Tricladida,
Geoplaninae) and confirmation of the heterogeneity of the genus. Braz.
J. Zool. 23(3):746-757.
CARBAYO, F., LEAL-ZANCHET, A.M. & VIEIRA, E.M. 2002. Terrestrial
flatworm (Platyhelminthes: Tricladida: Terricola) diversity vs. maninduced disturbance in a subtropical rainforest from Southern Brazil.
Biodiversity Conserv. 11:1091-1104.
CARBAYO, F., LEAL-ZANCHET, A.M., VIEIRA, E.M. 2001. Land
planarians (Platyhelminthes, Tricladida, Terricola) as indicators of
man-induced disturbance in a south Brazilian rainforest. Belg. J. Zool.
131(Suppl. 1):223-224.
CARBAYO, F., PEDRONI, J. & FROEHLICH, E.M. 2008. Colonization and
extinction of land planarians (Platyhelminthes, Tricladida) in a Brazilian
Atlantic Forest regrowth remnant. Biol Invasions 10(7):1131-1134.
CARLÉ, R. 1935. Beiträge zur Embriologie der Landplanarien. Ztschr.
Morphol. Ökol. Tiere 29(4):527-558.
CARRANZA, S., LITTLEWOOD, D.T.J., CLOUG, K.A., RUIZ-TRILLO, I.,
BAGUÑÀ, J. & RIUTORT, M. 1998. A robust molecular phylogeny of the
Tricladida (Platyhelminthes: Seriata) with a discussion on morphological
synapomorphies. Proc. R. Soc. Lond. B. 265: 631-640.
BAPTISTA, V.D.A., LEAL-ZANCHET, A.M. 2005. Nova espécie de
Geoplana Stimpson (Platyhelminthes, Tricladida, Terricola) do sul do
Brasil. Rev. Bras. Zool. 22(4):875-882.
CARVALHO, I.M.D., BRUNNER, JR.A. & VALENTE, M.M. 1984a.
Relationship between the dorsoventral muscle fibers and the epidermis of
Geoplana carinata Riester, 1938 (Platyhelminthes, Turbellaria, Tricladia).
Zool. Jb. Anat. 111:25-33.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
194
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
CARVALHO, I.M.D., HAUSER, J. & FRIEDRICH, M.G. 1975.
Lichtmikroskopische Präparationsmethoden zur Darstellung der
Basalmembran bei Geoplana carinata Riester (Turbellaria, Tricladida).
Mikroskopie 31:323-332.
CARVALHO, I.M.D., VALENTE, M.M. KÖHLER, F.W. 1984b. Die
Feinstruktur der Basalmembran bei Geoplana carinata Riester, 1938
(Platyhelminthes – Turbellaria). Z. Mikrosk. – Anat. 98(3):403-416.
CASTRO, R.D.C. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2005. Composição de
comunidades de planárias terrestres (Platyhelminthes) em áreas de floresta
estacional decidual e de campo na Região Central do Rio Grande do Sul,
Brasil. Acta Biol. Leopoldensia. 27(3):147-150.
CORRÊA, D.D. 1947. A primeira Dolichoplana (Tricladida, Terricola) do
Brasil. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 12:57-81.
CORRÊA, D.D. 1949. Sobre o gênero Zygantroplana. Bol. Fac. Fil. Ciênc.,
Sér. Zool. 99:173-218.
between Araucaria and Atlantic forest in southern Brazil. Invert. Biol.
125(4):306-313.
FIORENTIN, G.L. & FRIEDRICH, S.M.G. 1985. Contribuição para o estado
histológico do integumento auricular de Dugesia schubarti (Marcus,
1946). Acta Biol. Leopoldensia 7(1):119-130.
FORNERIS, L. 1999. Platelmintos turbelários. In Joly, C.A., Bicudo,
C.E.M., orgs. Biodiversidade do Estado de São Paulo, Brasil: síntese do
conhecimento ao final do século XX. 4: Invertebrados de Água Doce /
Deborah Ismael, Wagner Cotroni Valenti, Takako Matsumura-Tundisi,
Odete Rocha. FAPESP, São Paulo.
FROEHLICH, C.G. 1955a. Sôbre morfologia e taxonomia das Geoplanidae.
Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 19:195-279.
FROEHLICH, C.G. 1955b. Notas sôbre geoplanas brasileiras. Pap. Avul.
Dep. Zool. 12(7):189-198.
CORRÊA, D.D. 1958. A new polyclad from Brazil. Bol. Inst. Oceanogr. São
Paulo 7:81-86.
FROEHLICH, C.G. 1955c. On the biology of land planarians. Bol. Fac. Fil.
Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 20:263-271.
CORRÊA, D.D. 1964. Turbellaria marinhos. In História natural de organismos
aquáticos do Brasil. Fapesp, São Paulo, p. 101-102.
FROEHLICH, C.G. 1956a. Tricladida Terricola das regiões de Teresópolis e
Ubatuba. Pap. Avul. Dep. Zool. 12(16):313-344.
DARWIN, C. 1844. Brief descriptions of several terrestrial planariae, and of
some remarkable marine species, with an accopunt of their habits. Quart.
Jour. Micros. Soc. 91(2):209-214.
FROEHLICH, C.G. 1956b. Planárias terrestres do Paraná. Dusenia
7(4):173‑196.
DIESING, K.M. 1861. Revision der Turbellarien. Abtheilung: Dendrocoelen.
Sitzungsberichte d. mathemat.-Naturwiss. Classe der kaiserl. Akad. Wiss.
44 I Abt. 6-10:485-578.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. & MARCUS, E. 1968. Polycladida
from Curação and faunistically related regions. Stud. Fauna Curação
26:1-106.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1951a. Contributions to the natural
history of Brazilian Turbellaria. Comun. Zool. Mus. Hist. Nat. Montevideo
3(63):1-25.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1951b. On South American geoplanids.
Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 16:217-255.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1955a. Chave dos Polycladida do
litoral de São Paulo. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool.
19:281-288.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1955b. On Turbellaria and Polygordius
from the Brazilian coast. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool.
20:19-53.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1957. On Turbellaria. Acad. Brasil.
Ciênc. 29(1):153-191.
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1958. On South American Turbellaria.
Acad. Brasil. Ciênc. 30(3):391-417
DU BOIS-REYMOND MARCUS, E. 1965. Drei neotropische Turbellarien.
Sitz. - Ber. Ges. naturf. Freunde, Berlin 5:129-135.
EHLERS, U. 1985. Das Phylogenetische System der Plathelminthes. Gustav
Fischer, Stuttgart, New York, 317 p.
FALLENI, A., LUCCHESI, P., GHEZZANI, C., SILVEIRA, M. &
GREMIGNI, V. 2006. Ultrastructural and cytochemical aspects of the
female gonad of Geoplana burmeisteri (Platyhelminthes, Tricladida,
Terricola). Jour. Morphol. 267(3):318-332.
FAUBEL, A. 1983. The Polycladida, Turbellaria. Proposal and establishment
of a new system. Part I. The Acotylea. Mitt. Hamb. Zool. Mus. Inst.
80:17-121.
FAUBEL, A. 1984. The Polycladida, Turbellaria. Proposal and establishment
of a new system. Part II. The Cotylea. Mitt. Hamb. Zool. Mus. Inst.
80:189-259.
FERNANDES, M.C., ALVARES, E.P., GAMA, P. & SILVEIRA, M. 2003.
Serotonin in the nervous system of the head region of the land planarian
Bipalium kewense. Tissue Cell 35(6):479-486.
FROEHLICH, C.G. 1958. On a collection of brazilian land planarians. Bol.
Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 21:93-121.
FROEHLICH, C.G. 1959. On geoplanids from Brazil. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras,
Univ. São Paulo, Zool. 22:201-265.
FROEHLICH, C.G. 1964. Turbellaria límnicos. In História natural de
organismos aquáticos do Brasil. Fapesp, São Paulo, p. 99-100.
FROEHLICH, C.G. 1966. Notas sobre a ecologia de planárias terrestres. In
Progresos en biologia del suelo. Montevideo, Uruguay.
FROEHLICH, C.G. 1967. A contribution to the zoogeography of neotropical
land planarians. Acta Zool. Lilloana 23:153-162.
FROEHLICH, E.M. & FROEHLICH, C.G. 1972. Land planarians from the
Amazonian Region. Pap. Avul. Dep. Zool. 26(2):29-45.
FROEHLICH, E.M. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2003. A new species of
terrestrial planarian of the genus Notogynaphallia (Platyhelminthes,
Tricladida, Terricola) from south Brazil and some comments on the genus.
Rev. Bras. Zool. 20(4):745-753.
FROEHLICH, E.M. 1955a. Sôbre espécies brasileiras do gênero Geoplana.
Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São Paulo, Zool. 19:289-369.
FROEHLICH, E.M. 1955b. Chave para a classificação das Geoplanas
brasileiras. Pap. Av. Dep. Zool. 12(8):201-214.
FROEHLICH, E.M. 1985. Plathelminthes (Turbellaria). In Manual de
técnicas para a preparação de coleções zoológicas. Sociedade brasileira
de Zoologia, São Paulo.
GIULIETTI, A.M., HARLEY, R.M., QUEIROZ, L.P., WANDERLEY, M.G.L.
& VAN DEN BERG, C. 2005. Biodiversity and conservation of plants in
Brazil. Conserv. Biol. 19(3):632-639.
GOELDI, E.A. 1894. Breve notícia acerca de alguns vermes interessantes do
Brazil. Bol. Mus. Paraense Hist. Nat. Ethnogr. 1(1):39-44.
GRAFF, L.V. 1896. Über das System und die geographische Verbreitung der
Landplanarien. Verhandl. d. Deutsch. Zool. Ges. 6:61-75.
GRAFF, L.V. 1899. Monographie der Turbellarien: II. Tricladida Terricola.
Engelmann, Leipzig.
GUECHEVA, T., ERDTMANN, B., BENFATO, M.S. & HENRIQUES, J.A.
2003. Stress protein response and catalase activity in freshwater planarian
Dugesia (Girardia) schubarti exposed to copper. Ecotoxicol. Environ.
Safety 56(3):351-357.
FÉRUSSAC, A.E.D. 1821. Note sur une nouvelle Espèce de ver terrestre du
Brésil. Journ. de Physique 92:233-235.
GUECHEVA, T., HENRIQUES, J.A. & ERDTMANN, B. 2001. Genotoxic
effects of copper sulphate in freshwater planarian in vivo, studied with
single cell gel tt (comet assay). Mutat. Res. 497(1-2):19-27.
FICK, I.A., LEAL-ZANCHET, A.M. & VIEIRA, E.M. 2006. Community
structure of land flatworms (Platyhelminthes, Terricola): comparisons
GUIMARÃES, J.P. & HIRANO, K. 1971. The origin of regenerative cells in
planarian. Rev. Bras. Pesquisas Méd. e Biol. 4(3):199-202.
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
195
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
GUIMARÃES, J.P. & HIRANO, K. 1973. Teratomorfogênese espontânea
em colônia de planária (Dugesia tigrina). Rev. Bras. Pesquisas Méd. e
Biol. 6(1-2): 43-50.
KAWAKATSU, M. & FROEHLICH, E.M.1992. Freshwater planarians from
caves of Brazil: Dugesia paramensis (Fuhrmann, 1914) and Dugesia sp.
(Turbellaria, Tricladida, Paludicola). J. Speleol. Soc. Japan 17:1-19.
GUIMARÃES, J.P., KLACZKO, L.B., HIRANO, K., VAZ, E.M. & MIGUEL,
N.M.R. 1975. Re-expressão de antígenos embrionários em planárias em
regeneração. Rev. Bras. Pesquisas Méd. Biol. 8(3-4):255-259.
KAWAKATSU, M. 1989. Morphological, karyological and taxonomic studies
of freshwater planarians from south Brazil. IX. The final report. Occ. Pub.
Biol. Lab. Fuji Women’s College 21: 1-4.
HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1982. Morphogenesis of regenerating
fragments of Dugesia schubarti (Turbellaria Tricladida). Exp. Cell Biol.
50:61-71.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1976. The
freshwater planaria from South Brazil. Bull. Natnl. Sci. Mus. Ser. A
(Zoology) 2:205-223.
HAUSER, J. & HELLER, Z. 1983. Pigmentação de olhos regenerantes de
Dugesia schubarti (Marcus, 1946) (Tricladida Paludicola). Acta Biol.
Leopoldensia 8(2):305-312.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1980.
Morphological, karyological and taxonomic studies of freshwater
planarians from South Brazil. I. A history of those studies and a list of
localities in the vicinities of São Leopoldo. Bull. Fuji Women’s Coll.
­Ser 2, 18:129-151.
HAUSER, J. & SANTOS, W.H. 1985a. Studies on regeneration in the
Dugesia anderlani Kawakatsu et Hauser, 1983. Part I. Regeneration
of the amputated head. Morphological study. Acta Biol. Leopoldensia
7(2):163-174.
HAUSER, J. & SANTOS, W.H. 1985b. Studies on regeneration in the Dugesia
anderlani Kawakatsu et Hauser, 1983. Part II. Regeneration of different
parts. Acta Biol. Leopoldensia 7(2):197-216.
HAUSER, J. & SANTOS, W.H. 1985c. Janus head is really possible! Acta
Biol. Leopoldensia 7(2):225-244.
HAUSER, J. 1959a. Non-cellular regeneration process in the integument of
the flatworm Geoplana abundans. Oncology 25(3):258-268.
HAUSER, J. 1959b. Studien über die Bewegungen des Geoplana. Pesquisas
(Zoologia) 19:1-23.
HAUSER, J. 1979. Modificações morfológicas nos olhos de Dugesia
schubarti (Marcus, 1946) durante a formação da nova cabeça. Acta Biol.
Leopoldensia 1(2):237-262.
HAUSER, J. 1985. Self-division: suicide or reproduction? Acta Biol.
Leopoldensia 4(1):3-16.
HAUSER, J. 1987. Olhos irregulares em regenerantes autotomizados de
Dugesia anderlani Kawakatsu et Hauser, 1983. Acta Biol. Leopoldensia
9(2):319-334.
HAUSER, J., DIAS, M.I. & FRIEDRICH, S.M.G. 1980. Processos
histomórficos na regeneração em uma cauda de Dugesia schubarti
(Marcus, 1946). Acta Biol. Leopoldensia 2(2):183-196.
HAUSER, J., SILVEIRA, S.M.O.D. & PAULA, C.D. 1979a. Morphometrische
Arbeiten mit Hilfe der Lupenphotographie. Mikroskope 3:207-212.
HAUSER, J., SILVEIRA, S.M.O.D. & CARVALHO, I.M.D. 1979c.
Observations on the regeneration rhythm of a new head in different
regions of the body of Dugesia schubarti. Acta Biol. Leopoldensia
1(2):225-236.
HAUSER, J., SILVEIRA, S.M.O.D. & FRIEDRICH, S.M.G. 1979b. Études
preliminaires sur les modifications morphologiques des regenerants de
Dugesia schubarti (Marcus, 1946) (Turbellaria, Tricladida). Acta Biol.
Leopoldensia, 1(1):5-15.
HELLER, Z. 1985a. Study of the type and morphological characters of the
eyes of the Dugesia tigrina (Girard, 1850). Acta Biol. Leopoldensia
7(1):77-90.
HELLER, Z. 1985b. Study of the external morphology of the eyes of the
Dugesia anderlani (Kawakatsu et Hauser, 1983). Acta Biol. Leopoldensia
7(1):109-118.
HENSEL, M.L.D. 1980. Dados morfométricos de quatro populações
de Dugesia schubarti (Marcus, 1946). Acta Biol. Leopoldensia
2(2):167‑174.
HYMAN, L.H. 1955. Miscellaneous marine and terrestrial flatworms from
South America. Am. Mus. Novitates 1742:1-33.
HYMAN, L.H. 1951. The invertebrates. Vol. 2. Platyhelminthes and
Rhynchocoela: the Acoelomate Bilateria. McGraw Hill, New York.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1983b.
Morphological, karyological and taxonomic studies of freshwater
planarians from South Brazil. V. Dugesia tigrina (Girard, 1850) from
município Botucatu, Estado de São Paulo, and Dugesia schurbati
(Marcus, 1946) from the vicinity of São Paulo. Bull. Fuji Women’s Coll.
21:147-163.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1985.
Morphological, karyological and taxonomic studies of freshwater
planarians from south Brazil. VII. Supplementary notes on Dugesia
schubarti (Marcus, 1946) from the vicinity of São Leopoldo, Estado
de Rio Grande do Sul (Turbellaria, Tricladida, Paludicola). Bull. Fuji
Women’s Coll., Ser II, 23:101-109.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 1986.
Morphological, karyological and taxonomic studies of freshwater
planarians from South Brazil. VIII. Four Dugesia species (D. tigrina, D.
schubarti, D. anderlani, and D. ardnti) collected from several localities
in Estado do Rio Grande do Sul (Turbellaria, Tricladida, Paludicola).
Bull. Fuji Women’s Coll. 24:41-62.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J. & PONCE DE LEÓN, R. 1992. Freshwater
planarians from Uruguay and Rio Grande do Sul, Brazil: Dugesia
ururiograndeana sp. nov. and Dugesia tigrina (Girard, 1850) (Turbellaria,
Tricladida, Paludicola). Bull. Biogeogr. Soc. Japan 47:33-50.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J., FRIEDRICH, S.M.G. & SOUZA LIMA,
O.D. 1982. Morphological, karyological and taxonomic studies of
freshwater planarians from South Brazil. III. Dugesia tigrina (Girard,
1850) and Dugesia schubarti (Marcus, 1946) from the vicinities of São
Carlos, Estado de São Paulo (Turbellaria, Tricladida, Paludicola). Bull.
Fuji Women´s College, Ser. II, 20:73-90.
KAWAKATSU, M., HAUSER, J., FRIEDRICH, S.M.G. & YAMAYOSHI, T.
1983a. Morphological, karyological and taxonomic studies of freshwater
planarians from South Brazil. IV. Dugesia anderlani sp. nov. (Turbellaria,
Tricladida, Paludicola), a new species from São Leopoldo in Estado de
Rio Grande do Sul. Annot. Zool. Japoneses 56(3):96-208.
KAWAKATSU, M., OKI, I., TAMURA, S., YAMAYOSHI, T., HAUSER, J. &
FRIEDRICH, S.M.G. 1984. Morphological, karyological and taxonomic
studies of freshwater planarians from south Brazil. VI. Dugesia schubarti
(Marcus, 1946) from the vicinity of São Leopoldo, Estado de Rio Grande
do Sul. (Turbellaria, Tricladida, Paludicola). Bull. Fuji Women´s College
Ser. II, 22:45-62.
KAWAKATSU, M., OKI, I., TAMURA, S., YAMAYOSHI, T., HAUSER, J. &
FRIEDRICH, S.M.G. 1981. Morphological, karyological and taxonomic
studies of freshwater planarians from South Brazil. II. Dugesia tigrina
(Girard, 1850) (Turbellaria, Tricladida, Paludicola). Bull. Fuji Women´s
College Ser II, 19:113-136.
KENK, R. 1974. Index to the genera and species of the freshwater triclads
(Turbellaria) of the world. Smithsonian Contr. Zool. 183:1-90.
IBGE 2001. http://www.ibge.com.br/servidor_arquivos_est/ (último acesso
em 15/08/2008).
KNAKIEVICZ, T. & BUNSELMEYER, F.H. 2008. Evaluation of copper
effects upon Girardia tigrina freshwater planarians based on a set of
biomarkers. Chemosphere 71(3):419-428.
JUNG, Z.H., SILVA, I.C.D. & CARDOSO, L.T. 1981. Estudo morfológico
da transformação de cabeças amputadas em Dugesia schubarti (Marcus,
1946). Acta Biol. Leopoldensia 3(1):127-147.
KNAKIEVICZ, T., LAU, A.H., PRÁ, D. & ERDTMANN, B. 2007.
Biogeography and karyotypes of freshwater planarians (Platyhelminthes,
Tricladida, Paludicola) in southern Brazil. Zool. Sci. 24:123-129.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
196
Carbayo, F. & Froehlich, E.M.
KNAKIEVICZ, T., VIEIRA, S.M., ERDTMANN, B. & FERREIRA, H.B.
2006. Reproductive modes and life cycles of freshwater planarians
(Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola) from southern Brazil. Invert.
Biol. 125(3):212-221.
LACERDA, A.D.S., FREITAS, G.D.F.A., SOMMER-VINAGRE, A.P.,
FARIA, D.H., GÜNTZEL, J.B., SCHRÖDER, N.T. & WIILLAND,
E.D.F. 2005. Tolerância da planária de água doce Girardia schubarti
(Platyhelminthes, Turbellaria, Tricladida) ao fungicida Dithane (M-45).
Rev. Inic. Ci. Ulbra 4:55-65.
LAMBAIS, M.R., CROWLEY, D.E., CURY, J.C., BÜLL, R.C. &
RODRIGUES, R.R. 2006. Bacterial diversity in tree canopies of the
Atlantic Forest. Science 312:1917.
LAU, A.H., KNAKIEVICZ, T., PRÁ, D. & ERDTMANN, B. 2007. Freshwater
planarians as novel organisms for genotoxicity testing: analysis of
chromosome aberrations. Environ. Mol. Mutag. 48:475-482.
LEAL-ZANCHET, A.M. & BAPTISTA, V.A. 2008. Planárias terrestres
(Platyhelminthes: Tricladida: Terricola) em áreas de floresta com araucária
no Rio Grande do Sul. In Fonseca, C.R.S., Souza, A.F., Dutra, T.L.,
Leal-Zanchet, A.M., Backes, A. & Ganade, G.M.S. (eds.). Florestas com
Araucária: Ecologia, Conservação e Desenvolvimento Sustentável. Holos,
Ribeirão Preto. No prelo.
LEAL-ZANCHET, A.M. & CARBAYO, F. 2000. Fauna de planárias terrestres
da Floresta Nacional de São Francisco de Paula, RS: uma análise
preliminar. Acta Biol. Leopoldensia 22(1):19-25.
LEAL-ZANCHET, A.M. & CARBAYO, F. 2001. Two new species of
Geoplanidae (Platyhelminthes, Tricladida, Terricola) from Brazil. J.
Zool., Lond. 253:433-446.
LEAL-ZANCHET, A.M. & FROEHLICH, E.M. 2001. A species complex
in the genus Notogynaphallia (Tricladida: Terricola). Belg. J. Zool.
131(suppl. 1):225-226.
LEAL-ZANCHET, A.M. & FROEHLICH, E.M. 2006. A species complex
in the genus Notogynaphallia Ogren and Kawakatsu (Platyhelminthes:
Tricladida: Terricola) with a taxonomic revision of homonyms of Geoplana
marginata Schultze & Müller and a reinterpretation of Notogynaphallia
caissara (Froehlich) anatomy. Belg. J. Zool. 136(1):81-100.
LEAL-ZANCHET, A.M. & HAUSER, J. 1999. Penis glands of the dugesiid
planarian Girardia schubarti (Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola).
Invert. Biol. 118(1):35-41.
LEAL-ZANCHET, A.M. & SOUZA, S.A.D. 2003. Redescrição de
Choeradoplana iheringi Graff (Platyhelminthes, Tricladida, Terricola).
Rev. Bras. Zool. 20(3):523-530.
LEUCK, E. & LUZ, P.L. 1980. Vergleichende Studien der Geschwindigkeit
der Fortbewegung von Dugesia schubarti (Marcus, 1946) bei intakten
und amputierten Tieren. Acta Biol. Leopoldensia 2(2):197-204.
LEWINSOHN, T.M. & PRADO, P.I. 2004. Biodiversidade brasileira: síntese
do estado atual do conhecimento. Contexto, São Paulo.
LEWINSOHN, T.M. (Org.). 2006. Avaliação do estado do conhecimento da
diversidade biológica brasileira. Ministério do Meio Ambiente, Brasília,
269 p.
LIMA, O.D.S. 1981. Toxidez do inseticida endrin para Dugesia tigrina
(Turbellaria, Tricladida). Ciênc. Cultura 3(33):392-394.
LIMA, O.D.S. 1982. Efeitos do inseticida organoclorado Endrin sobre a
regeneração de planária (Dugesia tigrina). Nota preliminar. Ciênc.
Cultura 2(34):219-222.
LIMA, O.D.S. 1984. Ação do herbicida trifuralina sobre Dugesia tigrina
(Turbellaria Tricladida). Ciênc. Cultura 36(11):1940-1945.
MAIDA, M. & FERREIRA, B.P. 1997. Coral reefs of Brazil: an overview. In
Proceedings of the 8th International Coral Reef Symposium (H.A. Lessios
and I.G. Macintyre, eds.). Smithsonian Tropical Research Institute,
Panamá, p. 263-274.
MARCUS, E. 1946. Sobre Turbellaria brasileiros. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras,
Univ. São Paulo, Zool. 11:5-253.
MARCUS, E. 1947. Turbelários marinhos do Brasil. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras,
Univ. São Paulo, Zool. 12:99-215.
MARCUS, E. 1948. Turbellaria do Brasil. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São
Paulo, Zool. 13:113-243.
MARCUS, E. 1949. Turbellaria brasileiros (7). Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ.
São Paulo, Zool. 14:7-155.
MARCUS, E. 1950. Turbellaria brasileiros (8). Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ.
São Paulo, Zool. 15:5-191.
MARCUS, E. 1951. Turbellaria brasileiros (9). Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ.
São Paulo, Zool. 16:5-215.
MARCUS, E. 1952. Turbellaria brasileiros (10). Bol. Fac. Fil. Ci. Letras,
Univ. São Paulo, Zool. 17:5-187.
MARCUS, E. 1954. Turbellaria Brasileiros – XI. Pap. Avulsos Dep. Zool.
Secr. Agric. 24:419-489.
MARCUS, E. 1963. Eine neue Meerestriklade von Sao Paulo. Zool. Beitr.
(N.S.) 9:441-446.
MARQUES, A.C. & LAMAS, C.J.E. 2006. Taxonomia zoológica no Brasil:
estado da arte, expectativas e sugestões de ações futuras. Pap. Av. Zool.
46(13):139-174.
MARTINS, M.E.Q.P. 1970. Two new species of Dugesia (Tricladida
Paludicola) from the State of São Paulo, Brazil. An. Acad. Brasil. Ciênc.
42:113-118.
MELO, A.S. & ANDRADE, C.F. 2001. Differential predation of the planarian
Dugesia tigrina on two mosquito species under laboratory conditions. J.
Am. Mosquito Control Ass. 17(1):81-83.
MELO, A.S., MACEDO, C.C. & ANDRADE, C.F.S.D. 1995. Eficiência de
Dugesia tigrina (Girard) Turbellaria, Tricladida) como agente controlador
de imaturos do mosquito Aedes albopictus (Skuse) em pneus armadilha.
An. Soc. Entomol. Bras. 25(2):321-327.
MIGOTTO, A.E. & MARQUES, A.C. 2006. Invertebrados marinhos.
In Avaliação do estado do conhecimento biodiversidade brasileira
(Lewinsohn, org.). 1 ed. Ministério do Meio Ambiente, Brasília,
p. 149‑202.
MOSELEY, H.N. 1877. Notes on the Structure of several forms of Land
Planarians, with a description of two new genera, and several new species,
and a list of all species at present known. Q. J. Micr. Sci. 17:274-292.
OGREN, R.E & KAWAKATSU, M. 1998. American neartic and
neotropical land planarian (Tricladida: Terricola) faunas. Pedobiologia
42(5‑6):441‑451.
OGREN, R.E. & KAWAKATSU, M. 1990. Index to the species of the family
Geoplanidae (Turbellaria, Tricladida, Terricola) Part I: Geoplaninae. Bull.
Fuji Women’s College, Ser. I, 28:79-166.
OGREN, R.E., KAWAKATSU, M. & FROEHLICH, E.M. 1997. Additions and
corrections of the previous land planarian indices of the world (Turbellaria,
Seriata, Tricladida, Terricola) Addendum IV. Geographic locus index:
Bipaliidae, Rhynchodemidae (Rhynchodeminae, Microplaninae),
Geoplanidae (Geoplaninae, Caenoplaninae, Pelmatoplaninae). Bull. Fuji
Womens´College, Ser. I 35:63-103.
PALMA, I.A.D. 1984. Relações de comportamento de planárias Dugesia
tigrina Girard, 1850 (Turbellaria, Tricladida) a estimulações mecânicas
e à fragmentação. Ciênc. Cultura 36(3):460-464.
PEREIRA, M.E.Q. 1970. Método para estudo de cromossomos em planárias.
Ciênc. Cultura 22(3):211-212.
PRÁ, D., LAU, A.H., KNAKIEVICZ, T., CARNEIRO, F.R. & ERDTMANN,
B. 2005. Environmental genotoxicity assessment of an urban stream using
freshwater planarians. Mutat. Res. 585:79-85.
PREZA, D.D.L. & SMITH, D.H. 2001. Use of newborn Girardia tigrina
(Girard, 1850) in acute toxicity tests. Ecotoxicol. Environ. Saf.
50(1):1-3.
PRUDHOE, S. 1985. A monograph on Polyclad Turbellaria. Oxford University
Press, London.
RIEGER, R. 1998. 100 years of research of ‘Turbellaria’. Hydrobiologia
383(1-3):1-27.
RIESTER, A. 1938. Beiträge zur Geoplaniden-Fauna Brasiliens. Abhandl.
senkenberg. naturf. Ges. 441:1-88.
RODRIGUES, S.D.A. & FROEHLICH, E.M. 1998. Filo Platyhelminthes –
Classe Turbellaria. In Joly, C.A., Bicudo, C.E.M, orgs. Biodiversidade do
Estado de São Paulo, Brasil: síntese do conhecimento ao final do século
XX. 3: Invertebrados Marinhos. FAPESP, São Paulo.
SANTOS, W.H. & HAUSER, J. 1984. Irregular formations in the Dugesia
schubarti (Marcus, 1946) regenerating process. A contribution to the
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
197
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Macroturbellarians do Brazil
problem of the axial gradient theory. Acta Biol. Leopoldensia 6(2):231240.
SAWAYA, P. & UNGARETI, M.D. 1948. Influência da temperatura sobre o
consumo de oxigênio pelas planárias. Bol. Fac. Fil. Ci. Letras, Univ. São
Paulo, Zool. 13:329-334.
SCHIRCH, P. 1929. Sobre as planárias terrestres do Brasil. Bol. Mus. Nat.
Rio de Janeiro 5:27-38.
SCHULTZE, M. & MÜLLER, F. 1857. Beiträge zur Kenntnis der
Landplanarien, nach Mithheilungen des Dr. Fritz Müller in Brasilien
und nach eigenen Untersuchungen von Dr. Max Schultze. Ab. Natur.
Ges. Halle 4:61-74.
SCHULTZE, M. 1857. Contributions to the knowledge of the terrestrial
planariae, from communications from Dr. Fritz Müller of Brazil and
personal investigations. Am. Mag. Nat. Hist., Ser 2, 20:1-13.
SEITENFUS, A.L.R. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2004. Uma introdução
à morfologia e taxonomia. de planárias terrestres. (Platyhelminthes,
Tricladida, Terricola). Acta Biol. Leopoldensia 26(2):187-202.
SILVA, N.M.S., LEAL-ZANCHET, A.M. & HAUSER, J. 1997. Analysis
of the efficiency of different solutions for the fixation of Girardia
tigrina (Turbellaria, Tricladida, Paludicola). Braz. J. Morphol. Sci.
14(2):271‑274
SILVEIRA, M. & CORINNA, A. 1976. Fine structural observations on the
protonephridium of the terrestrial triclad Geoplana pasipha. Cell. Tiss.
Res. 168(4):455-463.
SILVEIRA, M. 1969. Ultrastructural studies on a “Nine plus one” flagellum,
1. J. Ultrastruct. Res. 26(3):274-288.
SILVEIRA, M. 1970. Characterization of an unusual nucleus by electron
microscopy. Jour. Submicr. Cytol. 2:13-24.
SILVEIRA, M. 1973. Intraaxonemal glycogen in “9+1”flagella of flatworms.
J. Ultrastr. Research 44(3):253-264.
SILVEIRA, M. 1974. The fine structure of 9+1 flagella in Turbellarian
flatworms. In The Funcional anatomy of the spermatozoa (Afzelius, B.A.,
ed.). Pergamon Press, Oxford.
SILVEIRA, M. 1998. Ultrastructure of muscle cells from a few selected
turbellarians: possible correlations between form and function.
Hydrobiologia 383(1-3):191-196.
SLUYS, R. & KAWAKATSU, M. 2005. Biodiversity of marine planarians
revisited (Platyhelminthes, Tricladida, Maricola). J. Nat. Hist.
39(6):445‑467.
SLUYS, R. 1989. A Monograph of the Marine Triclads. A.A. Balkema,
Rotterdam.
SLUYS, R. 1990. A monograph of the Dimarcusidae (Platyhelminthes, Seriata,
Tricladida). Zool. Scr. 19(1):13-29.
SLUYS, R. 1996. Reconsiderations of species status of some South American
planarians (Platyhelminthes: Tricladida: Paludicola). Proc. Biol. Soc.
Washington 109(2):229-235.
SLUYS, R. 1999. Global diversity of land planarians (Platyhelminthes,
Tricladida, Terricola): a new indicator-taxon in biodiversity and
conservation studies. Biodiversity Conserv. 8(12):1663-1681.
SLUYS, R., HAUSER, J. & WIRTH, Q.J. 1997. Deviation from the
groundplan: a unique new species of freshwater planarian from south
Brazil (Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola). J. Zool., Lond.
241(3):593-601.
SLUYS, R., KAWAKATSU, M. & PONCE DE LEÓN, R. 2005. Morphological
stasis in an old and widespread group of species: Contribution to the
taxonomy and biogeography of the genus Girardia (Platyhelminthes,
Tricladida, paludicola). Stud. Neotrop. Fauna Environ. 40(2):155-180.
SMITH, E.H. 1960. On a new Polyclad commensal of Prosobranchs. An.
Acad. Brasi. Ci. 32(3-4):1-4.
SOUZA, L.O.D. 1954. Preparação total de planárias e observações sobre a
digestão. Ciênc. Cultura 6:162-164.
SOUZA, S.A.D. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2004. Histological and
histochemical characterization of the secretory cells of Choeradoplana
iheringi Graff, 1899 (Platyhelminthes: Tricladida: Terricola). Braz. J.
Biol. = Rev. Bras. Biol. 64(3):511-522.
SOUZA, S.C., MUNIN, E., PROCOPIO ALVES, L., CASTILHO SALGADO,
M.A., TAVARES PACHECO, M.T. 2005. Low power laser radiation at
685 nm stimulates stem-cell proliferation rate in Dugesia tigrina during
regeneration. J. Photochem. Photobiol., B 80(3):203-207.
SOUZA, S.T. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2002. Histological and
histochemical aspects of the penial glands of Girardia biapertura Sluys,
1997 (Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola). Braz. J. Biol. = Rev. Bras.
Biol. 2(3):547-555.
SOUZA, T.M.D. & HAUSER, J. 1984. The growing of regenerating heads of
Dugesia schubarti. Acta Biol. Leopoldensia 6(1):97-113.
SPALDING, M.D., FOX, H.E., ALLEN, G.R., DAVIDSON, N., FERDAÑA,
Z.A., FINLAYSON, M., HALPERN, B.S., JORGE, M.A., LOMBANA,
A., LOURIE, S.A., MARTIN, K.D., MCMANUS, E., MOLNAR,
J., RECCHIA, C.A & ROBERTSON, J. 2007. Marine ecoregions of
the world: a bioregionalization of coastal and shelf areas. Bioscience
57(7):573-583.
STEIGLEDER, A.K. & HAUSER, J. 1984. Alimentação e crescimento
de regenerantes de Dugesia schubarti (Marcus, 1946). Acta Biol.
Leopoldensia 6(1):35-45.
TYLER, S., SCHILLING, S., HOOGE, M. & BUSH, L.F. 2006. Turbellarian
taxonomic database. Version 1.5 http://turbellaria.umaine.ed (último
acesso em 12/09/2007).
VALER, M.R. 2001. Observações sobre o crescimento populacional de
planárias em condições laboratoriais: Girardia tigrina, Girardia schubarti
e Girardia anderlani (Tricladida: Paludicola: Dugesiidae). Biociências
9(1):157-161.
VARA, D.C.D. & LEAL-ZANCHET, A.M. 2008. Histological and
histochemical characterization of secretory cells of the male copulatory
organs of Girardia anderlani (Platyhelminthes: Tricladida: Paludicola).
Braz. J. Zool. 25(2):263-268.
VARA, D.C.D., LEAL-ZANCHET, A.M. & LIZARDO-DAUT, H.M.
2001. Histological processing techniques for the study of Dugesiidae
development (Platyhelminthes, Tricladida, Paludicola). Rev. Bras. Biol.
= Bras. J. Biol. 61(2):341-345.
VEYL, F.B.Z., GUEDES, H.L.M. & SIMONE, S.G.D. 2002. Aspartic
proteinase in Dugesia tigrina (Girard) planaria. Z. Naturforsch. Sect. C
J. Biosci. 57(5-6):541-547.
WIILLAND, E.D.F., FRIEDRICH, S.M.G. & HAUSER, J. 1998. Histologia
do epitélio de Girardia schubarti (Marcus, 1946) (Platyhelminthes,
Tricladida). 1. Divisão anatômica corporal. Acta Biol. Leopoldensia
20(2):319-327.
WIILLAND, E.D.F., HAUSER, J. & FRIEDRICH, S.M.G. 2004. Histologia
do tegumento de Girardia schubarti (Turbellaria, Tricladida, Paludicola).
II. Tegumento. Biociências 12(2):89-98.
WINSOR, L. 2001. Confessions of a serial sectioner. Invertebrata: Tasmania’s
Inver. Newsletter, 20:12.
WIRTH, Q.J. & HELLER, Z. 1985a. A influência da alimentação, sangue de
galinha, sôbre o crescimento e o desenvolvimento de Dugesia schubarti
(Marcus, 1946) a partir da eclosão do casulo. Acta Biol. Leopoldensia
7(2):255-263.
WIRTH, Q.J. & HELLER, Z. 1985b. Influência da alimentação com gema de
ovo, cozida e crua, de galinha, no crescimento e desenvolvimento e na
manutenção da vida de exemplares recém eclodido de Dugesia schubarti
(Marcus, 1946). Acta Biol. Leopoldensia 7(2):265-274.
WIRTH, Q.J. & HELLER, Z. 1985c. Influência da alimentação, proteína
de soja e proteína de carne, no crescimento e desenvolvimento de
exemplares recém eclodidos de Dugesia schubarti (Marcus, 1946). Acta
Biol. Leopoldensia 7(2):275-284.
WIRTH, Q.J. & HELLER, Z. 1985d. A influência da alimentação, larva
de mosquito, sôbre o crescimento, desenvolvimento e manutenção
da vida e atingimento da maturidade sexual em exemplares recém
eclodidos de Dugesia schubarti (Marcus, 1946). Acta Biol. Leopoldensia
7(2):285‑291.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?thematic-review+bn01908042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Recebido em 15/06/08
Versão reformulada recebida em 04/11/08
Publicado em 26/11/08
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
199
Short communications
Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia, Trivinho‑Strixino & Michailova (Diptera, Chironomidae)
vivendo no casco do cágado Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae) na região Neotropical
Thiago Simon Marques, Bruno de Oliveira Ferronato, Isabela Guardia, Ana Luiza Bonfin Longo,
Susana Trivinho-Strixino, Jaime Bertoluci & Luciano Martins Verdade...........................................................................201
Deslocamentos do golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) no estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil
Liliane Lodi, Leonardo Liberali Wedekin, Marcos Roberto Rossi-Santos & Milton César Marcondes............................205
Novos registros de espécies de mosquitos (Diptera: Culicidae) em Santa Catarina e Paraná (Brasil)
Gerson Azulim Müller, Eduardo Fumio Kuwabara, Jonny Edward Duque, Mario Antônio Navarro-Silva & Carlos
Brisola Marcondes.............................................................................................................................................................211
Ontogenia e aspectos comportamentais da larva de Phasmahyla guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae)
Paulo Nogueira da Costa & Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva.....................................................................219
Notas sobre a distribuição, tamanho de grupo e comportamento do golfinho Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae)
na Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil
Leonardo Liberali Wedekin, Fábio Gonçalves Daura-Jorge, Marcos Roberto Rossi-Santos &
Paulo César Simões-Lopes.................................................................................................................................................225
Ocorrência de Atelocynus microtis (Sclater, 1882) na Floresta Nacional do Jamari, estado de Rondônia
Allyson Diaz Koester, Carlos Renato de Azevedo, Alexandre Vogliotti & José Maurício Barbanti Duarte......................231
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia,
Trivinho‑Strixino & Michailova (Diptera, Chironomidae) vivendo no casco do cágado
Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae) na região Neotropical
Thiago Simon Marques1,2,4, Bruno de Oliveira Ferronato1, Isabela Guardia1,2, Ana Luiza Bonfin Longo1,
Susana Trivinho-Strixino3, Jaime Bertoluci2 & Luciano Martins Verdade1
Laboratório de Ecologia Animal, Departamento de Ciências Biológicas,
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo – USP,
Av. Pádua Dias, 11, CP 09, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil
2
Departamento de Ciências Biológicas, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”,
Universidade de São Paulo – USP,
Av. Pádua Dias, 11, CP 09, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil
3
Laboratório de Entomologia Aquática, Universidade Federal de São Carlos – UFSCar,
Rod. Washington Luís, Km 235, CP 676, CEP 13565-905, São Carlos, SP, Brasil
4
Autor para correspondência: Thiago Simon Marques, e-mail: [email protected]
1
MARQUES, T.S., FERRONATO, B.O., GUARDIA, I., LONGO, A.L.B., TRIVINHO-STRIXINO, S., BERTOLUCI,
J. & VERDADE, L.M. 2008. First record of Chironomus inquinatus larvae Correia, Trivinho-Strixino &
Michailova (Diptera, Chironomidae) living on the shell of the side-necked turtle Phrynops geoffroanus
Schweigger (Testudines, Chelidae). Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?shortcommunication+bn00508042008.
Abstract: In this study we report for the first time the occurrence of Chironomus inquinatus larvae Correia,
Trivinho-Strixino & Michailova living on the shell of the side-necked turtle, Phrynops geoffroanus Schweigger,
possibly by the intense accumulation of sediment, in a polluted river of the Neotropics.
Keywords: dispersal, polluted river, freshwater turtle, Diptera larvae.
MARQUES, T.S., FERRONATO, B.O., GUARDIA, I., LONGO, A.L.B., TRIVINHO-STRIXINO, S., BERTOLUCI,
J., & VERDADE, L.M. 2008. Primeiro registro de larvas de Chironomus inquinatus Correia, Trivinho-Strixino
& Michailova vivendo no casco do cágado Phrynops geoffroanus Schweigger (Testudines, Chelidae). Biota
Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn00508042008.
Resumo: Neste estudo reportamos pela primeira vez a ocorrência de larvas de Chironomus inquinatus Correia,
Trivinho-Strixino & Michailova vivendo no casco do cágado Phrynops geoffroanus Schweigger, possivelmente
em função da intensa acumulação de sedimento, em um rio poluído da região Neotropical.
Palavras-chave: dispersão, rio poluído, quelônio de água doce, larvas de Diptera.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn00508042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
202
Marques, T.S et al.
Introdução
Associações de larvas de Chironomidae com outros animais
aquáticos são freqüentes em diversas partes do mundo e os principais hospedeiros incluem Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera,
­Megaloptera, Hemiptera, Odonata, Diptera, Mollusca e algumas espécies de peixes (Tokeshi, 1993). Schärer & Epler (2007) registraram
a ocorrência de dois gêneros de Chironomidae marinhos vivendo nos
cascos de tartarugas marinhas em Porto Rico.
No Brasil, existem registros destas larvas vivendo sobre o corpo
de poríferos, hidrozoários, moluscos, insetos e peixes (Roque et al.
2004). Contudo, associações com outros vertebrados aquáticos, como
cágados e jacarés, permanecem ainda desconhecidas. Neste trabalho
é relatado o primeiro registro de larvas de Chironomidae vivendo no
casco de P. geoffroanus em um rio poluído na região Neotropical.
Estes dados foram obtidos durante a execução de um projeto voltado
para o estudo da ecologia desse quelônio.
Apesar do cágado Phrynops geoffroanus apresentar ampla distribuição geográfica na América do Sul, poucos estudos descrevem
aspectos de sua história natural (Medem 1960, Fachín-Terán et al.
1995, Souza & Abe 2000, Souza & Abe 2001). A espécie aparece
freqüentemente associada a cursos d’água poluídos, onde pode ocorrer
em grandes densidades populacionais (Souza & Abe 2001).
Figura 1. Larvas de Chironomus inquinatus vivendo no casco do cágado
Phrynops geoffroanus.
Figure 1. Chironomus inquinatus larvae living on the shell of the Phynops
geoffroanus turtle.
Material e Métodos
O Ribeirão Piracicamirim é um tributário do rio Piracicaba e sua
microbacia estende-se por uma área de 133 km2 (Ometto et al. 2000).
O clima da região é subtropical, e as características meteorológicas
definem uma estação chuvosa (outubro a março) e uma estação seca
(abril a setembro) (Ometto et al. 2000, Silveira et al. 2000). O ribeirão
possui uma extensão de 24,6 km desde suas cabeceiras até a foz, no
Rio Piracicaba, englobando três municípios: Piracicaba, Rio das Pedras e Saltinho (Ometto et al. 2000). Atualmente, este curso d’água é
considerado poluído (Ecoar 2007), mesmo após a construção de uma
estação de tratamento de esgoto em 1997, em função de lançamentos
de esgotos clandestinos e de insumos químicos das plantações de
cana-de-açúcar (Ometto et al. 2004).
Os cágados foram capturados no trecho do ribeirão localizado
no campus da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz da
Universidade de São Paulo (22° 42’ 51” S e 47° 37’ 36” W), por meio
de quatro redes de pesca (nylon; malha de 3 a 5 cm; 2 m de altura),
distantes cerca de 4 m uma da outra e estendidas transversalmente
durante o dia (Souza & Abe 2000) e vistoriadas a cada três horas.
Foram realizadas 39 saídas a campo, entre novembro de 2005 e agosto
de 2007. Os animais foram marcados individualmente por meio de
transponders subcutâneos (Buhlmann & Tuberville 1998, Dixon &
Yanosky 1999).
As larvas de Chironomidae encontradas sobre os cágados e em
seu conteúdo estomacal foram coletadas, fixadas em etanol 70%
e identificadas ao nível de espécie no laboratório de Entomologia
Aquática da Universidade Federal de São Carlos.
Resultados e Discussão
Durante a execução do trabalho supracitado, foram observadas
larvas de Chironomus inquinatus vivendo no casco e, em menor
escala, no corpo de Phrynops geoffroanus. Entretanto, a coleta de
dados não ocorreu de forma sistematizada, e somente atentou-se para
essa aparente associação quando foram capturados dois exemplares
de aproximadamente 30 cm de comprimento de carapaça que possuíam uma camada de lodo sobre seus cascos, onde foram observadas
muitas larvas de C. inquinatus (Figura 1). Exemplares de larvas e
pupas da mesma espécie de Chironomidae foram encontradas no
http://www.biotaneotropica.org.br
seu conteúdo estomacal, além de também terem sido visualizadas
em pedras e troncos no leito do rio.
O cágado P. geoffroanus, comum em muitos rios urbanos, aparentemente está se beneficiando das mudanças ambientais, proliferandose nesses ambientes altamente poluídos. Outras espécies de quelônios
aquáticos apresentam comportamentos semelhantes (Gibbons 1968,
Moll 1976, 1980). As larvas de Chironomus ­inquinatus também
são típicas de ambientes impactados, como rios que recebem resíduos agrícolas e efluentes domésticos ou industriais (Correia et al.
2006).
Muitas espécies de Chironomidae e seus potenciais hospedeiros
podem apresentar baixa tolerância a determinados impactos ambientais, e possivelmente a riqueza de associações pode ser menor
em áreas impactadas (Roque et al. 2004). No entanto, não é o caso
da associação entre as duas espécies aqui relatadas (P. geoffroanus e
C. inquinatus), pois ambas aparentemente beneficiam-se com esses
ambientes, proliferando-se em grande número, o que possivelmente
favorece este tipo de associação.
P. geoffroanus aparenta ter atividade predominantemente diurna. Observações no campo mostraram muitos indivíduos imóveis
sob galhos ou troncos submersos durante a noite (Medem 1960). A
permanência do cágado imóvel favorece o acúmulo de sedimentos
sobre seu corpo, principalmente em um curso d’água poluído como
é o Ribeirão Piracicamirim. Souza (1999) observou que o lodo se
deposita rapidamente na carapaça de P. geoffroanus em rios poluídos,
tal fato sugere que o casco dos cágados constitue-se em um ambiente
favorável à colonização de larvas de Chironomidae (Figura 1).
Estudos sobre a alimentação do cágado em locais degradados,
incluindo o presente trabalho , mostram que o principal item de sua
dieta são larvas de Chironomidae (Souza & Abe 2000). Apesar disso,
a morfologia do P. geoffroanus possivelmente impede que os animais
consigam capturar e ingerir as larvas de sua própria carapaça. Por
outro lado, os sedimentos ricos em detritos orgânicos desses locais
apresentam elevadas densidades populacionais de Chironomus.
Estabelecer qual o tipo de interação envolvendo as larvas de
­Chironomidae e seus hospedeiros é comumente difícil devido ao
pequeno conhecimento sobre sua biologia (Roque et al. 2004). Entretanto, as larvas podem estar se beneficiando da associação pela
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203
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Larvas de Chironomus inquinatus vivendo no casco do cágado Phrynops geoffroanus
diminuição do risco de predação, maior mobilidade, proteção contra
distúrbios e oportunidade para alimentação (Tokeshi 1993, Schärer
& Epler 2007). Tartarugas marinhas são capazes de dispersar larvas
de dois gêneros de Chironomidae (Schärer & Epler 2007).
Agradecimentos
O projeto sobre a ecologia de Phrynops geoffroanus em corpos
d’água antropizados foi financiado pela Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP- Auxílio à Pesquisa
Proc. Nº. 2005/00210-9). Esta fundação também concedeu bolsa de
iniciação científica a Thiago S. Marques e Ana L.B. Longo. Isabela
Guardia foi bolsista de iniciação científica do Conselho Nacional
do Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPQ) e Bruno
O. Ferronato recebeu bolsa de mestrado da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES). Luciano M.
Verdade e Jaime Bertoluci são bolsistas de produtividade do CNPQ.
Os animais foram capturados sob licença do IBAMA/RAN (Processo
02010.000005/05-61).
Referências Bibliográficas
BUHLMANN, K.A. & TUBERVILLE, T.D. 1998. Use of passive integrated
transponder (PIT) tags for marking small freshwater turtles. Chel.
Conserv. Biol. 3(1):102-104.
CORREIA, L.C.S., TRIVINHO-STRIXINO, S. & MICHAILOVA, P.
2006. A new species of Chironomus Meigen (Diptera: Chironomidae:
Chironominae) from polluted streams of southeastern Brazil. Zootaxa
1130:57-68.
DIXON, J.R. & YANOSKY, A. 1999. A microchip marking system for
identification of caiman hatchlings. Bull. Maryland Herpetol. Soc.
29(4):156-159.
ECOAR. 2007. Projeto Bacias Irmãs. Características Gerais da Bacia. http://
www.baciasirmas.org.br/conheca_pisca_historia.asp (último acesso em
10/01/07).
FACHÍN-TERÁN, A., VOGT, R.C. & GOMEZ, M.F.S. 1995. Food habits of
an assemblage of five species of turtles in the Rio Guaporé, Rondônia,
Brazil. J. Herpetol. 29(4):536-547.
GIBBONS, J.W. 1968. Growth rates of the common snapping turtle, Chelydra
serpentina, in a polluted river. Herpetologica 24(3):266-267.
MEDEM, F. 1960. Informes sobre reptiles colombianos (V): Observaciones
sobre la distribucion geografica y ecologia de la tortuga Phrynops
geoffroanus en Colombia. Novedades Colombianas 1(5):291-300.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn00508042008
MOLL, D. 1976. Environmental influence on growth rate in the Ouachita
map turtle, Graptemys pseudogeographica ouachitensis. Herpetologica
32(4):439-443.
MOLL, D. 1980. Dirty river turtle. Nat. Hist. 89(5):42-49.
OMETTO, J.P.H.B., MARTINELLI, L.A., BALLESTER, M.V., GESSNER,
A., KRUSCHE, A.V., VICTORIA, R.L. & WILLIAMS, M. 2000.
Effects of land use on water chemistry and macroinvertebrates in two
streams of the Piracicaba river basin, Southeast Brazil. Freshw. Biol.
44(2):327-337.
OMETTO, J.P.H.B., GESSNER, A., MARTINELLI, L.A., BERNARDES,
M.C., KRUSCHE, A.V & CAMARGO, P.B. 2004. Macroinvertebrates
community as indicator of land-use changes in tropical watersheds,
southern Brazil. Ecohydrology & Hydrobiology 4(1):35-47.
ROQUE, F.O., TRIVINHO-STRIXINO, S., JANCSO, M. & FRAGOSO, E.N.
2004. Records of Chironomidae larvae living on other aquatic animals
in Brazil. Biota Neotrop. 4(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v4n2/
pt/abstract?shortcommunication+bn03404022004 (ultimo acesso em
21/05/2008).
SCHÄRER, M.T. & EPLER, J.H. 2007. Long-range dispersal possibilities via
sea turtle – a case for Clunio and Pontomyia (Diptera: Chironomidae) in
Puerto Rico. Entomol. News 118(3):273-277.
SILVEIRA, A.M., VICTORIA R.L., BALLESTER, M.V., CAMARGO, P.B.,
MARTINELLI, L.A. & PICCOLO, M.C. 2000. Simulação dos efeitos
das mudanças do uso da terra na dinâmica de carbono no solo da bacia
do rio Piracicaba. Pesq. agropec. bras. 35(2):389-399.
SOUZA, F.L. 1999. Ecologia do cágado Phrynops geoffroanus (Schweigger,
1812) em ambiente urbano poluído (Reptilia, Testudines, Chelidae).
Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita
Filho”, Rio Claro.
SOUZA, F.L. & ABE, A.S. 2000. Feeding ecology, density and biomass of
the freshwater turtle, Phrynops geoffroanus, inhabiting a polluted urban
river in south-eastern Brazil. J. Zool. 252:437-446.
SOUZA, F.L. & ABE A.S. 2001. Population structure and reproductive aspects
of the freshwater turtle, Phrynops geoffroanus, inhabiting an urban river
in southeastern Brazil. Stud. Neotrop. Fauna & Environ. 36(1):57-62.
TOKESHI, M. 1993. On the evolution of commensalism in the Chironomidae.
Freshw. Biol. 29(3):481-489.
Recebido em 06/07/08
Versão reformulada recebida em 16/09/08
Publicado em 07/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Movements of the bottlenose Dolphin (Tursiops truncatus)
in the Rio de Janeiro State, Southeastern Brazil
Liliane Lodi1,3, Leonardo Liberali Wedekin², Marcos Roberto Rossi-Santos² & Milton César Marcondes²
¹Instituto de Estudos da Ecologia de Mamíferos Marinhos,
Rua Visconde do Rio Branco, 869, CEP 24020-006, Niterói, RJ, Brazil
²Instituto Baleia Jubarte,
Rua Barão do Rio Branco, 26, CEP 45900-000, Caravelas, BA, Brazil
3
Corresponding author: Liliane Lodi, e-mail: [email protected]
LODI, L, WEDEKIN, L.L., ROSSI-SANTOS, M.R. & MARCONDES, M.C. Movements of the Bottlenose
Dolphin (Tursiops truncatus) in the Rio de Janeiro State, Southeastern Brazil. Biota Neotrop., (8)4: ­http://
www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
Abstract: Aiming to verify the movements of the bottlenose dolphin (Tursiops truncatus) at Rio de Janeiro State
coast, southeastern Brazil, we performed a photoidentification comparison between the catalogued individuals
of the Cagarras Archipelago (23° 02’ S and 43° 12’ W) in 2004 and 2006 (n = 26) and the images obtained
(n = 179) during the Southeastern Cetaceans Expedition, conducted during months of June and November of 2005.
Eight individuals (three females and five dolphins of unknown gender) identified in the Cagarras Archipelago
were resighted in the Grande Island (23° 21’S and 44° 15’ W), about 100 km southwestwards from Cagarras
Archipelago. The observed movements include distances commonly recorded for the species elsewhere and are
probably related to search for prey.
Keywords: Tursiops truncatus, resigthings, Rio de Janeiro state, southeastern Brazil.
LODI, L, WEDEKIN, L.L., ROSSI-SANTOS, M.R. & MARCONDES, M.C. Deslocamentos do golfinho-narizde-garrafa (Tursiops truncatus) no estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 8(4): ­http://
www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn00808042008
Resumo: Com o objetivo de verificar os deslocamentos do golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) no
estado do Rio de Janeiro, sudeste do Brasil, foi feita uma análise entre os indivíduos catalogados no arquipélago
das Cagarras em 2004 e 2006 (n = 26) e as fotografias (n = 179) obtidas durante a Expedição Cetáceos do Sudeste,
realizada em junho e novembro de 2005. Oito indivíduos (três fêmeas e cinco golfinhos de sexo indeterminado)
identificados no arquipélago das Cagarras (23° 02’ S e 43° 12’ W) foram reavistados na Ilha Grande (23° 21’S e
44° 15’ W), aproximadamente 100 km a sudoeste do arquipélago. Os deslocamentos observados estão dentro
das distâncias comumente registradas para a espécie e, provavelmente, são relacionados com a busca de recursos
alimentares.
Palavras-chave: Tursiops truncatus, reavistagens, deslocamentos, Rio de Janeiro.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
206
Lodi, L. et al.
Introduction
Coastal populations of the bottlenose dolphin, Tursiops truncatus
(Montagu, 1821), may show a wide range of movements patterns,
which include seasonal migration, stable residency and temporary
residence with seasonal or yearly fidelity (e.g., Shane et al. 1986).
Once distribution, movements, habitat use and home range for the
species are influenced by the coastal habitat heterogeneity and its
biological requirements, the environmental conditions may influence
the prey distribution and consequently affect dolphins’ distribution,
abundance and seasonal variations of different bottlenose dolphin
populations worldwide (Shane 1980, Balance 1992, Felix 1997,
Bearzi et al. 1997, Harzen 1998, Defran & Weller 1999, Bristow &
Rees 2001, Bearzi 2005, Kerr et al. 2005).
Despite the fact that T. truncatus is considered the most studied
dolphin species, the information about movements and home ranges
in the Western South Atlantic Ocean are still scarce. Movements of
more than 300 km northwards were registered for six dolphins in the
Península Valdés, Argentina (Würsig 1978). In Brazil, movements of
five bottlenose dolphins were reported for the southern of Rio Grande
do Sul and Santa Catarina States (Möller et al. 1994, Simões-Lopes &
Fabián 1999) with distances ranging between 65 and 314 km.
Bottlenose dolphins have been studied through video-identification and behavior observations in the Cagarras Archipelago (CA) since
2004. Dolphins occur in the archipelago in winter and spring seasons,
and are typically observed foraging in groups of 15 individuals, but
also in groups as large as 30 dolphins (Lodi 2005, and unpublished
data). However, their movement patterns, site fidelity, residence and
home range remain poorly known.
Aiming to verify the movements of the T. truncatus at Rio de
Janeiro State coast, this paper reports onto a photoidentification comparison between the catalogued individuals of the CA and the pictures
obtained during the Southeastern Cetaceans Expedition (SCE).
Material and Methods
In the CA (23° 02’ S and 43° 12’ W) dolphins were observed
during 30 surveys between August and November from 2004 and
2006. These surveys were conducted using a 10 m boat with a 40 hp
diesel engine. Video-identification was made using the following
digital camcorders: HI-8 Handycam Sony DCR-TRV330 with optical
zoom 25x (2004); DVD Handycam Sony DCR-DVD101 (2005) and
mini-DV Handycam Sony DCR-HC26 with optical zoom 20x and
enlarger (2x) coupled with the lens (2006).
Dolphins were individually identified naturally through photographs and/or video captured images of their dorsal fin, which
generally lose tissue on the posterior edge. The pattern of scarification (number, shape and position of nicks and notches) on the back
edge distinguishes most part of the individuals within a population
permitting reliable identification of each individual (Hammond et al.
1990).
The degree of residency of different bottlenose dolphins of the
CA was established using a simple Residency Index (RI): number of
sightings of the dolphin / total number of surveys (Simões-Lopes &
Fábian 1999). The term residence was regarded here as the time spent
by an animal in a particular area (Wells & Scott 1990). Adult dolphins
accompanied by a calf (less than half the size of the adult) in at least
five surveys were considered to be a female. The other dolphins were
of unknown gender. The RI was calculated only for the dolphins from
CA, where systematic research effort was carried on.
The SCE comprised two phases, when during 56 days of effort
more than 2.000 nautical miles were sampled. The first phase occurred from June 6th to 26th of 2005, and the second phase started on
November 1st and lasted until December 5th of 2005. Photographs of
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dorsal fins were collected with a digital camera Nikon D70 equipped
with 70-300 mm lens. In the first phase a ship with 40 m was used,
while on the second phase it was used a wooden trawler (15,5 m).
The areas sampled during the SCE included mainly waters within
the continental shelf of the States of Rio de Janeiro, Espírito Santo
and Bahia, with occasional navigation in waters deeper than 200 m
(Engel et al. 2007).
Photographs obtained during SCE were enlarged to the largest
size possible without distorting details of the back edge of dorsal
fins. Functions of the software Adobe® Photoshop (such as overlap
of images, manipulation of color, size and position) were used to aid
in the comparison with the CA catalog.
Results
Twenty-six individuals were identified in the CA in 2004 (CA#
001 to CA#020) and 2006 (CA#021 to CA#026). The dolphins sighted
in the CA in 2005 could not be individually identified because the
poor quality of the images taken in this year.
During SCE, nine groups of bottlenose dolphins were sighted
(Figure 1), of which 134 photographs of apparent dorsal fins were
obtained in Campos Basin (four groups) and 45 photographs in
Grande Island (one group). These photographs were only analysed
in order to find resightins and not to compile a catalog of individual
dolphins.
One group of bottlenose dolphins was sighted near Grande
Island (23° 21’ S and 44° 15’ W) in November 24th of 2005 during
the second phase of SCE. This group had more than 20 individuals
including calves, and was observed foraging near fishing boats and
mariculture. From the dolphins identified in the CA (n = 26), eight
(seven in 2004 and one in 2006) were resighted in the group observed
near Grande Island. Of the resighted dolphins, three were females and
eight were of unknown gender. Distance between the two locations
was approximately 54 nautic miles (~100 km) (Figure 1).
From the 20 dolphins identified in 2004 in the CA, 12 (60%) were
resighted in 2006 in the archipelago. The RI of the dolphins #001,
#011, #012, #013, #017 and #018 in the CA varied from 0.3 to 1.0 in
the two years of study, all of them were also observed near Grande
Island in 2005. One dolphin (#15) was observed in the archipelago
only in 2004 (RI= 0.5). Another dolphin (#021) resighted in Grande
Island was observed in eleven surveys of the year 2006 in the CA
(RI = 0.9) (Table 1).
Despite the dolphins sighted in the CA in 2005 could not be
individually identified, the last sighting in the area was in September
21st, of a group with 15 dolphins, including three calves.
Discussion
Movements of coastal populations of T. truncatus may range
from short distances (25-65 km) (Ballance 1992) to long distances
of up to 670 km (Wells et al. 1990). Movements of 4,200 km were
reported for oceanic waters (Wells et al. 1999).
According to Möller et al. (1994) and Simões-Lopes & Fabián
(1999), the movements of T. truncatus in southern Brazil are probably
related to their foraging behaviour, because they occurred mostly
during the yearly mullet (Mugil sp.) migration, an important prey
for this species’ diet. However, Möller et al. (1994) do not reject the
possibility that these movements are also associated to dispersion
related to genetic exchange between groups of adjacent areas. Albeit
individual interchanges have been detected, Möller et al. (1994) and
Simões-Lopes & Fabián (1999) consider that bottlenose dolphins
from Imbé/Tramandaí (Rio Grande do Sul State) and Laguna (Santa
Catarina State) belong to distinct subsets of a metapopulation.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Movements of Tursiops truncatus in the southeastern Brazilian coast
Legend:
Tursiops truncatus sightings during SCE
Cagarras archipelago
22°
State of Rio de Janeiro
Campos basin
23°
Atlantic Ocean
T. truncatus resightings
Grande island
N
W
0
200 m
44°
43°
200 km
42°
41°
E
24°
S
40°
Figure 1. Sightings of Tursiops truncatus during the Southeastern Cetaceans Expedition and locality of resightings along the coast of the state of Rio de
Janeiro, Brazil.
Figura 1. Avistagens de Tursiops truncatus durante a Expedição Cetáceos do Sudeste e local das reavistagens ao longo da costa do estado do Rio de Janeiro,
Brasil.
The high RI (0.7 to 1.0) obtained for some individuals in the CA
suggests that many dolphins were resident in the winter and spring
in the archipelago, while others were more transient.
Though the majority of individuals could not have their gender
identified, the three identified females (#17, #18, #21) in the CA
presented a high level of residence in the archipelago in 2004 and
2006. This result agree with previously reported for other areas such
Sarasota, Florida (Wells 1991) and Laguna, southern Brazil (SimõesLopes & Fabián 1999). Wells (1991) states that adult males tend to
range farther than adult females and possibly when they leave the
community home range, they serve as a vector for genetic exchange
between populations or sub-populations.
In the present work, we identified movements of eight dolphins
along a 100 km stretch of coast in the southeastern Brazilian coast.
Open coastal habitats present a patchy and fragmented prey distribution when compared to estuarine systems, which provide enough
nutrient resources to maintain a resident population. Distribution
patterns inside a certain geographical area may reflect the oceanographic differences which directly or indirectly may affect the prey
abundance and movement and, consequently, dolphin’s habitat use
and movements. The fact that dolphins were observed foraging in
both areas (CA and Grande Island) suggests that movements of
T. truncatus in the study area may be linked to the distribution and
abundance of feeding resources, offering new foraging areas to the
dolphins to search for food.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
We did not find any resighting of dolphins sighted far from the
coast (e.g., Campos Basin), suggesting that oceanic and coastal
populations of T. truncatus may exist, with distinct ecological characteristics (Connor et al. 2000). However, a larger sampling effort is
needed to study this matter.
Due to the complex social structure and behavioral flexibility,
more information about occurrence, movements, home range and
residence would represent important tools for conservation purposes, besides providing important data about population structure/
interchange.
Acknowledgements
The present work is a result of the partnership between Instituto
Baleia Jubarte/Humpback Whale Institute - Brazil and Centro de
Pesquisas e Desenvolvimento Leopoldo M. de Mello (CENPES –
PETROBRAS) through the “Marine Mammal and Sea Turtle Project”
developed along the years 2004-2006. The Instituto de Estudos da
Ecologia de Mamíferos Marinhos Project thanks AWARE Foundation and Tempo de Fundo Atividades Subaquáticas for the financial
and logistic support in the CA field work. The support of Norsul
Cia. de Navegação in the maintenance of the trawler “Tomara” was
of fundamental importance to obtaining these results. Fábio DauraJorge and Paulo César Simões-Lopes provided important comments
to the original manuscript.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
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Lodi, L. et al.
Table 1. Residence Index (RI) for photo-identified bottlenose dolphins in the Cagarras Archipelago in the years of 2004 and 2006. Numbers indicate how many
surveys the dolphins were sighted. * Dolphins resighted near Grande Island in November 24th, 2005.
Tabela 1. Indice de Residência (IR) de golfinhos-nariz-de-garrafa no arquipélago Cagarras nos anos de 2004 e 2006. Os números indicam os levantamentos
que os golfinhos foram avistados. * Golfinhos reavistados próximo a Ilha Grande em 24 de novembro de 2005.
ID
CA#001*
CA#002
CA#003
CA#004
CA#005
CA#006
CA#007
CA#008
CA#009
CA#010
CA#011*
CA#012*
CA#013*
CA#014
CA#015*
CA#016
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CA#024
CA#025
CA#026
Aug.
(n = 1)
1
1
-
2004 (n = 11 surveys)
Sep.
Oct.
(n = 5)
(n = 2)
5
1
3
1
2
5
2
3
3
3
5
1
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1
2
2
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1
5
3
1
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2
5
4
1
4
1
3
-
Nov.
(n = 3)
3
2
3
3
3
1
1
1
2
3
3
1
2
3
2
3
1
-
RI
2004
References
BALLANCE, L.T. 1992. Habitat use patterns and ranges of the bottlenose
dolphin in the Gulf of California, México. Mar. Mamm. Sci.
8(3):262‑274.
BEARZI, G., NOTARBARTOLO-DI-SCIARA, G. & POLITI, E. 1997. Social
ecology of bottlenose dolphins in Kvarneric (Northern Adriatic Sea). Mar.
Mamm. Sci. 13(4):650-668.
BEARZI, M. 2005. Aspects of the ecology and behaviour of the bottlenose
dolphins (Tursiops truncatus) in Santa Monica Bay, California. J.
Cetacean Res. Manage. 7(1):75-83.
BRISTOW, T. & REES, E.I.S. 2001. Site fidelity and behaviour of bottlenose
dolphins (Tursiops truncatus) in Cardigan Bay, Wales. Aq. Mamm.
27(1):1-10.
CONNOR, R.C., WELLS, R.S., MANN, J. & READ, A.J. 2000. The
Bottlenose Dolphin: Social Relationships in a Fission-Fusion Society.
In Cetacean Societies: Field Studies of Dolphins and Whales (Mann,
J., Connor, R.C., Tyack, P.L. & Whitehead, H., eds.). The University of
Chicago Press, Chicago, p. 91-126.
DEFRAN, R.H. & WELLER, D.W. 1999. Occurrence, distribution, site
fidelity, and school size of bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) of
San Diego, California. Mar. Mamm. Sci. 15:366-380.
http://www.biotaneotropica.org.br
0.7
0.2
0.2
0.5
0.9
0.5
0.3
0.2
0.6
0.3
0.3
0.4
0.9
0.5
0.5
1.0
0.6
0.7
0.5
0.2
-
Aug.
(n = 3)
3
1
2
3
2
3
3
1
2
3
1
3
3
3
2
2
2
2006 (n = 12 surveys)
Sep.
Oct.
(n = 2)
(n = 2)
1
2
2
2
1
2
1
1
2
2
2
2
1
2
2
2
1
2
2
1
1
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1
1
1
1
-
Nov.
(n = 5)
3
1
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3
5
5
5
1
5
5
3
5
5
2
2
1
RI
2006
0.7
0.08
0.0
0.0
0.08
0.0
0.0
0.7
0.7
0.0
0.7
1.0
1.0
0.4
0.0
0.0
0.7
1.0
0.0
0.5
0.9
0.9
0.5
0.4
0.2
0.2
ENGEL, M.H., MARCOVALDI, E. & MARCONDES, M.C.C. 2007. Brasil
Mar das Baleias. Editora Bambu, São Paulo.
FÉLIX, F. 1997. Organization and social structure of coastal bottlenose
dolphin Tursiops truncatus in the Gulf of Guayaquil, Ecuador. Aq.
Mamm. 23(1):1-16.
HAMMOND, P.S., MIZROCH, S.A. & DONOVAN, G.P. 1990. Individual
recognition of cetaceans: use of photo-identification and other techniques
to estimate population parameters. Report of the Internation Whaling
Comission (Special Issue) 12, Cambridge.
HARZEN, S. 1998. Habitat use by bottlenose dolphin (Tursiops truncatus)
in the Sado estuary, Portugal. Aq. Mamm. 24(3):117-128.
KERR, K.A., DEFRAN, R.H. & CAMPBELL, G.S. 2005. Bottlenose dolphins
Tursiops truncatus in the Drowned Cayes, Belize: group size, site fidelity
and abundance. Caribbean J. Sci. 41(1):172-177
LODI, L. 2005. Santuário no mar de Ipanema. Ciência Hoje 37(219):60-63.
MÖLLER, L.M., SIMÕES-LOPES, P.C., SECCHI, E.R. & ZERBINI, A.N.
1994. Uso de fotoidentificação no estudo do deslocamento de botos
Tursiops truncatus (Cetacea, Delphinidae) na costa sul do Brasil. In
Anais da 6ª Reunião Trabalho de Especialistas em Mamíferos Aquáticos
da América do Sul, Florianópolis, p. 5-8.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
209
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Movements of Tursiops truncatus in the southeastern Brazilian coast
SIMÕES-LOPES, P.C. & FABIÁN, M.E. 1999. Residence patterns and site
fidelity in bottlenose dolphins, Tursiops truncatus (Montagu) (Cetacea,
Delphinidae) off Southern Brazil. Rev. Bras. Zool. 16(4):1017-1024.
SHANE, S.H. 1980. Occurrence, movements, and distribution of
bottlenose dolphin, Tursiops truncatus, in Southern Texas. Fish. Bull.
78(3):593‑601.
SHANE, S.H., WELLS, R.S. & WURSIG, B. 1986. Ecology, behavior and
social organization of the bottlenose dolphin: a review. Mar. Mamm.
Sci. 2(1):34-63.
WELLS, R.S., HANSEN, L.J., BALDRIDGE, A., DHOL, T.P., KELLY,
D.L. & DEFRAN, R.H. 1990. Northward extension of the range of
bottlenose dolphins along the California coast. In The Bottlenose Dolphin
(Leatherwood, S. & Reeves, R.R., eds.). Academic Press, San Diego,
p. 421-431.
WELLS, R.S., RHINEHART, H.L., CUNNINGHAM, P., WHALEY, J.,
BARAN, M., KOBERNA, C. & COSTA, D.P. 1999. Long distance
offshore movements of bottlenose dolphins. Mar. Mamm. Sci.
15(4):1058‑1114.
WELLS, R.S. 1991. The role of long-term study in understanding the social
structure of a bottlenose community. In Dolphin Societies: Discoveries
and Puzzles (Pryor, K. & Norris, K.S., eds.). University of California
Press, Los Angeles, p. 199-225.
WURSIG, B. 1978. Occurrence and group organization of Atlantic bottlenose
porpoises (Tursiops truncatus) in an Argentine Bay. The Biol. Bull.
154(2):348-359.
WELLS, R.S. & SCOTT, M.D. 1990. Estimating bottlenose dolphin population
parameters from individual identification and capture-release techniques.
Rep. Int. Whal. Comm. (Special Issue) 12:407-416.
Data Received 31/01/08
Revised 25/09/08
Accepted 20/10/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn00808042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
New records of mosquito species (Diptera: Culicidae)
for Santa Catarina and Paraná (Brazil)
Gerson Azulim Müller1,3, Eduardo Fumio Kuwabara1, Jonny Edward Duque1,
Mario Antônio Navarro-Silva1 & Carlos Brisola Marcondes2
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná – UFPR,
CP 19020, CEP 81531-980, Curitiba, PR, Brazil, www.ufpr.br
2
Departamento de Microbiologia e Parasitologia, Centro de Ciências Biológicas,
Universidade Federal de Santa Catarina – UFSC,
CEP 88040-900, Florianópolis, SC, Brazil, www.ufsc.br
3
Corresponding author: Gerson Azulim Müller, e-mail: [email protected]
1
MÜLLER, G.A., KUWABARA, E.F., DUQUE., J.E., NAVARRO-SILVA, M.A. & MARCONDES, C.B. 2008.
New records of mosquito species (Diptera: Culicidae) for Santa Catarina and Paraná (Brazil). Biota Neotrop.
8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008.
Abstract: We provide eight new mosquito species records for Santa Catarina (Limatus flavisetosus Oliveira Castro
1935, Mansonia flaveola (Coquillett 1906), Ma. titillans (Walker 1848), Psorophora forceps Cerqueira 1939,
Sabethes xyphydes Harbach 1994, Toxorhynchites bambusicolus (Lutz & Neiva 1913), Tx. theobaldi (Dyar & Knab
1906) and Wyeomyia lassalli Bonne-Wepster & Bonne 1921) and three for Paraná (Ochlerotatus argyrothorax
Bonne-Wepster & Bonne 1920, Uranotaenia pallidoventer Theobald 1903 and Wyeomyia pilicauda Root 1928).
Additionally, we list all species in these eight genera recorded previously in the two states. The known distribution
and possible epidemiological implications of the new species records are discussed.
Keywords: Ochlerotatus, Psorophora, Sabethes, Toxorhynchites, Wyeomyia, Mansonia.
MÜLLER, G.A., KUWABARA, E.F., DUQUE, J.E., NAVARRO-SILVA, M.A. & MARCONDES, C.B. 2008.
Novos registros de espécies de mosquitos (Diptera: Culicidae) em Santa Catarina e Paraná (Brasil). Biota
Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01208042008.
Resumo: Relatamos o primeiro encontro de oito espécies de mosquitos para Santa Catarina (Limatus flavisetosus
Oliveira Castro 1935, Mansonia flaveola (Coquillett 1906), Ma. titillans (Walker 1848), Psorophora fórceps
Cerqueira 1939, Sabethes xyphydes Harbach 1994, Toxorhynchites bambusicolus (Lutz & Neiva 1913),
Tx. theobaldi (Dyar & Knab 1906) e Wyeomyia lassalli Bonne-Wepster & Bonne 1921) e três para o Paraná
(Ochlerotatus argyrothorax Bonne-Wepster & Bonne 1920, Uranotaenia pallidoventer Theobald 1903 e Wyeomyia
pilicauda Root 1928). Adicionalmente, apresentamos lista de todas as espécies destes oito gêneros com registro nos
dois estados. A distribuição conhecida das espécies e sua possível importância epidemiológica são discutidas.
Palavras-chave: Ochlerotatus, Psorophora, Sabethes, Toxorhynchites, Wyeomyia, Mansonia.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
212
Müller, G.A. et al.
Introduction
The dipteran family Culicidae includes several epidemiologically
important insects, mostly related to the transmission of arboviruses
and malaria parasites, but also to the annoyance caused by their
bites (Consoli & Oliveira 1994). The Brazilian southern states of
Santa Catarina and Paraná are included in the geographical distribution of several arboviruses (Forattini 2002), but information on
the mosquito fauna is mostly restricted to those species related to
malaria transmission, such as Anopheles (Kerteszia) spp. in Santa
Catarina (e.g. ­Rachou & Ferraz 1951, Ferreira 1965) and ­Anopheles
(­Nyssorhynchus) spp. in Paraná (e.g. Guimarães et al. 1997).
­Knowledge of the distribution of mosquito species is essential for
understanding the risks to human and animal health and the development of future control measures. The objective of the present paper
is to present new records of several mosquito species of eight genera
and list species in these genera previously recorded for Paraná and
Santa Catarina states.
Methods
Mosquitoes were collected in nine different localities of Santa
Catarina and Paraná States between 1999 and 2008 (Table 1). All
localities belong to the Atlantic Forest biome, and are constituted
by dense ombrophilous forest. The climate is tropical, with high
temperatures (means higher than 22 °C) and high rain precipitation,
well distributed thorough the year (Veloso et al. 1991). Except for
Unidade de Conservação Ambiental Desterro (Florianópolis, SC),
Floresta Nacional (Ibirama, SC) and Floresta do Palmito (Paranaguá,
PR), all the studied localities are constituted by forest fragments
smaller than 10 ha, highly influenced by human activities, either by
agriculture or by the proximity of urban areas. All the forest fragments
had several breeding places for mosquitoes, mostly phytotelmata
(e.g. bromeliads), shallow pools on rocks and, in Ascurra, Indaial
and Ibirama, marshes with aquatic plants.
Five different methodologies were utilized for the daylight collections: Shannon trap without light, CDC-like trap baited by a hen,
artificially drilled bamboo internodes, attracted by humans and collected by suction tubes and aspiration from the vegetation. Mosquitoes were identified using descriptions and keys of Lane (1953a, b),
Correa & Ramalho (1956), Consoli & Oliveira (1994) and Forattini
(2002). When necessary, specimens were compared with those of
the Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo (São
Paulo, Brazil). All specimens were glued to card triangles on entomological pins and are located in the Departamento de Microbiologia
e Parasitologia da Universidade Federal de Santa Catarina and in the
Entomological Collection Padre Jesus Santiago Moure, Departamento
de Zoologia, Universidade Federal do Paraná (DZUP). Genera and
subgenera of Culicidae are abbreviated according to Reinert (1975),
and Ochlerotatus was considered a valid genus (Reinert 2000), as
recommended by Marcondes (2007). The subgenus Ochlerotatus is
abbreviated as Och. according to Reinert et al. (2004).
Results and Discussion
Eleven species were recorded for the first time for the states of
Santa Catarina and Paraná (Table 2). These new records are distributed
in eight genera. A review of the literature indicated that 89 species
included in these eight genera have been previously recorded in Paraná
and Santa Catarina states (Table 3).
Mansonia includes two subgenera: Mansonia, not recorded in
the Neotropical Region, and Mansonioides, which had 15 ­species
recorded from this region (Barbosa et al. 2007). From these,
­Ma. ­titillans (Walker, 1848) and Ma. flaveola (Coquillett, 1906) are
widely distributed, from southern United States (Florida and Texas)
to extreme south of Brazil, Argentina and Uruguay (Heinemann &
Belkin 1977, Cardoso et al. 2005). Mansonia titillans (Walker 1848)
was previously reported as vector of Venezuelan Encephalitiditis
Virus (Méndez et al. 2001).
Ochlerotatus includes 58 species in Central and South America (Reinert et al. 2005). The larvae of Oc. argyrothorax Bonne­Wepster & Bonne 1920 develop in tree holes and shallow ponds on
rocks (Pereira et al. 2005). Psorophora forceps Cerqueira, 1939 had
been recorded in Mato Grosso do Sul, Espírito Santo and Rio de
Janeiro states (Guedes et al. 1965). The present report from Santa
Catarina considerably extends its known distribution. Uranotaenia
­pallidoventer Theobald, 1903 was reported in Amazonian Forest
(Hutchings et al. 2005). It should be emphasized the absence of previous reports of Uranotaenia from Santa Catarina (Table 3).
Among species developing in phytotelmata, Sa. xhyphides
­Harbach, 1994 had been reported for two municipalities of Rio
Grande do Sul, the most southern state of Brazil (Cardoso et al.
2005). Since the mosquitoes referred by Prado (1935) in bamboos
at São Paulo state as Sa. intermedius (Lutz, 1904) were considered
as Sa. xhyphydes (Harbach 1994), Santa Catarina would be the third
state to have this species reported.
The distribution of Toxorhynchites (Lynchiella) includes, besides
tropical regions, also other subtropical and temperate ones, differently from the other two subgenera (Collins & Blackwell 2000).
­Toxorhynchites theobaldi (Dyar & Knab 1906), besides occurring
in bamboo internodes, can also be found in tree holes (Silva &
Lozovei 1999).
The present report adds to the recent reports by Paterno &
Marcondes (2004), Marcondes et al. (2003, 2006) and Müller &
Table 1. Localities of Santa Catarina and Paraná states where mosquitoes were collected.
Tabela 1. Localidades dos Estados de Santa Catarina e Paraná onde os mosquitos foram coletados.
Locality
Ascurra, SC
Floresta Nacional, Ibirama, SC
Floresta do Palmito, Paranaguá, PR
Governador Celso Ramos, SC
Guabiruba, SC
Indaial, SC
Nova Trento, SC
Unidade de Conservação Ambiental Desterro, Florianópolis, SC
http://www.biotaneotropica.org.br
Coordinate
26° 57’ 07” S and 49° 22’ 14” W
27° 02’ 23” S and 49° 27’ 29” W
25° 31’ 13” S and 48° 30’ 34” W
27° 18’ 53” S and 48° 33’ 33” W
27° 05’ 09” S and 48° 58’ 52” W
26° 53’ 39” S and 49° 13’ 34” W
27° 15’ 49” S and 48° 55’ 22” W
27° 31’ 51” S and 48° 30’ 44” W
Altitude (a.s.l.)
86 m
330 m
2m
40 m
60 m
82 m
379 m
50-150 m
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
213
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mosquitos of Santa Catarina and Paraná
Table 2. New records of Culicidae species from the Brazilian southern states of Santa Catarina and Paraná.
Tabela 2. Novos registros de espécies de Culicidae para os Estados do sul brasileiro de Santa Catarina e Paraná.
Species
Aedini
Ochlerotatus argyrothorax
Bonne-Wepster & Bonne, 1920
Psorophora forceps Cerqueira, 1939
Mansoniini
Mansonia flaveola (Coquillett, 1906)
Ma. titillans (Walker, 1848)
Sabethini
Limatus flavisetosus Oliveira Castro, 1935
Sabethes xyphydes Harbach, 1994
Wyeomyia lassalli
Bonne-Wepster & Bonne, 1921
Wy. pilicauda (Root, 1928)
Locality
Date
Paranaguá, PR, (FEP)
1♀
29.VI.2005
Guabiruba, SC
1♀
13.X.1998
Ascurra, SC
Indaial, SC
Rio do Sul, SC
1♀
3♀
2♀
14.XI.1999
10.V.1999
20.X.1999
Ibirama, SC, (FLONA)
Florianópolis,SC, (UCAD)
Florianópolis,SC, (UCAD)
1♀
1♂, from immature forms
1♀
02.IV.2008
22.V.2005
12.IV.2007
Paranaguá, PR, (FEP)
17♀
90♀
13♀
2♀
2♀
2♀
2♀
5♀
2♀
12♀
26.I.2005
16.II.2005
30.III.2005
27.IV.2005
23.V.2005
24.VIII.2005
23.IX.2005
31.X.2005
23.XI.2005
29.XII.2005
3♀
1♀
30.X.2005
23.XI.2005
Florianópolis, SC, (UCAD)
2♂, from immature forms
25.II.2006
Florianópolis, SC, (UCAD)
1♂, from immature forms
14.II.2006
Uranotaeniini
Uranotaenia pallidoventer Theobald, 1903 Paranaguá, PR, (FEP)
Toxorhynchitini
Toxorhynchites bambusicolus
(Lutz & Neiva, 1913)
Tx. theobaldi (Dyar & Knab, 1906)
Quantity/sex
Table 3. Species of Ochlerotatus, Psorophora, Mansonia, Limatus, Sabethes, Wyeomyia, Uranotaenia and Toxorhynchites reported in Santa Catarina and/or
Paraná states.
Tabela 3. Espécies de Ochlerotatus, Psorophora, Mansonia, Limatus, Sabethes, Wyeomyia, Uranotaenia e Toxorhynchites registrados para os Estados de Santa
Catarina e/ou Paraná.
Species
Santa Catarina Paraná
References
Aedini
x
marcondes et al. (2003)
Ochlerotatus (Ochlerotatus) albifasciatus
(Macquart 1838)
x
Barbosa et al. (2003), Consolim et al. (1993), Lopes & Lozovei
Oc. (Och.)crinifer (Theobald 1903)
(1995), Lopes (2002a), Tissot & Silva (2008)
x
x
Barbosa et al. (1993), Bona & Navarro-Silva (2008), ­Consolim
Oc. (Och.) fluviatilis (Lutz 1904)
et al. (1993), Guimarães et al. (2003), Lopes et al. (1993,
1995b), Lopes & Lozovei (1996), Lopes (1997b, c, 2002a, b),
Marcondes et al. (2006), Silva (2002), Tissot & Silva (2008)
x
x
Consolim et al. (1993), Guimarães et al. (2003), Marcondes
Oc. (Och.) fulvus (Wiedemann 1828)
et al. (2003), Tissot & Silva (2008)
x
Tissot & Silva (2008)
Oc. (Och.) hastatus Dyar 1922
x
Bona & Navarro-Silva (2008)
Oc. (Och.) hortator (Dyar & Knab 1907)
x
Tissot & Silva (2008)
Oc. (Och.) nubilus Theobald 1903
x
Tissot & Silva (2008)
Oc. (Och.) oligopistus Dyar 1918
x
Guimarães et al. (2003)
Oc. (Och.) pennai (Antunes & Lane 1938)
x
x
Marcondes et al. (2003), Santos-Neto & Lozovei (2008),
Oc. (Och.) rhyacophilus Costa Lima 1933
Tissot & Silva (2008)
x
x
Barbosa et al. (2003), Bona & Navarro-Silva (2008), ­Guimarães
Oc. (Och.) scapularis (Rondani 1848)
et al. (2003), Lopes et al. (1995b), Lopes & Lozovei (1996),
Marcondes & Paterno (2005), Paterno & Marcondes (2004),
Sant’Ana & Lozovei (2001), Silva & Menezes (1996), Silva
(2002), Tissot & Navarro-Silva (2004)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
214
Müller, G.A. et al.
Table 3. Continued...
Species
Oc. (Och.) serratus (Theobald 1901)
Oc. (Och.) stigmaticus (Edwards 1922)
Oc. (Och.) terrens (Walker 1856)
Psorophora (Grabhamia) cingulata
(Fabricius 1805)
Ps.( Gra.) confinnis (Fabricius 1805)
Ps. (Janthinosoma) albipes (Theobald 1907)
Ps. (Jan.) albigenu (Lutz 1908)
Ps. (Jan.) circumflava Cerqueira 1943
Ps. (Jan.) discrucians (Walker 1956)
Ps. (Jan.) ferox (Humboldt 1819)
Ps. (Jan.) johnstonii (Grabham 1905)
Ps. (Jan.) lanei Shannon & Cerqueira 1943
Ps. (Jan.) lutzii (Theobald 1901)
Ps. (Jan.) pseudomelanota
Barata & Cotrim 1971
Ps. (Jan.) varipes (Coquillett 1904)
Ps. (Psorophora) ciliata (Fabricius 1794)
Santa Catarina Paraná
References
x
x
Barbosa et al. (1993, 2003), Bona & Navarro-Silva (2008),
Consolim et al. (1993), Guimarães et al. (2003), Marcondes
et al. (2006), Paterno & Marcondes (2004), Santos-Neto &
Lozovei (2008), Tissot & Navarro-Silva (2004)
x
Barbosa et al. (1993)
x
x
Barbosa et al. (1993), Consolim et al. (1993), Guimarães
et al. (2003), Lopes (1997a, 2002a, b), Lopes et al. (2002),
­Marcondes et al. (2003), Santos-Neto & Lozovei (2008), Silva
& Lozovei (1999), Tissot & Silva (2008)
x
Barbosa et al. (1993), Consolim et al. (1993), Lopes et al.
(1993), Lopes & Lozovei (1996), Lopes (1997b, c, 2002a),
Santos-Neto & Lozovei (2008), Tissot & Silva (2008)
x
Consolim et al. (1993), Lopes & Lozovei (1996), Lopes
(2002a), Silva (2002), Tissot & Silva (2008)
x
Bona & Navarro-Silva (2008), Guimarães et al. (2003), Tissot
& Silva (2008)
x
Consolim et al. (1993)
x
Lopes (2002a)
x
x
Consolim et al. (1993), Lopes & Lozovei (1996), Lopes
(2002a), Marcondes et al. (2006)
x
x
Barbosa et al. (1993, 2003), Bona & Navarro-Silva (2008),
Consolim et al. (1993), Guimarães et al. (2003), ­Marcondes
et al. (2006), Paterno & Marcondes (2004), Tissot &
­Navarro-Silva (2004), Tissot & Silva (2008)
x
Consolim et al. (1993)
x
x
Consolim et al. (1993), Marcondes et al. (2006)
x
x
Marcondes et al. (2003), Tissot & Silva (2008)
x
Santos-Neto & Lozovei (2008)
Ps. (Ps.) saeva Dyar & Knab 1906
Mansoniini
Mansonia (Mansonia) amazonensis
(Theobald 1901)
Ma. (Man.) cerqueirai
(Barreto & Coutinho 1932)
Ma. (Man.) flaveola (Coquillett 1906)
Ma. (Man.) fonsecai (Pinto 1932)
x
Barbosa et al. (1993), Guimarães et al. (2003)
Consolim et al. (1993), Marcondes et al. (2006), Tissot &
Silva (2008)
Lopes (2002a)
x
Lopes (2002a), Teodoro et al. (1995)
x
Tissot & Silva (2008)
x
x
Ma. (Man.) humeralis Dyar & Knab 1916
Ma. (Man.) iguassuensis
Barbosa, Navarro-Silva & Sallum 2007
Ma. (Man.) indubitans Dyar & Shannon 1925
x
x
Teodoro et al. (1995)
Bona & Navarro-Silva (2008), Tissot & Navarro-Silva (2004),
Tissot & Silva (2008)
consolim et al. (1993), Lopes (2002a), Teodoro et al. (1995)
Tissot & Silva (2008)
Ma. (Man.) pessoai
(Barreto & Coutinho 1944)
Ma. (Man.) pseudotitillans (Theobald 1901)
Ma (Man.) titillans (Walker 1848)
x
Ma. (Man.) wilsoni
(Barreto & Coutinho 1944)
Sabethini
http://www.biotaneotropica.org.br
x
x
x
x
x
x
x
x
Barbosa et al. (2003), Consolim et al. (1993), Lopes (2002a),
Teodoro et al. (1995)
Barbosa et al. (2003), Tissot & Navarro-Silva (2004), Tissot
& Silva (2008)
Consolim et al. (1993), Lopes (2002a), Teodoro et al. (1995)
barbosa et al. (2003), Consolim et al. (1993), Guimarães et al.
(2003), Lopes et al. (1995b, c), Lopes & Lozovei (1996),
Lopes (2002a), Teodoro et al. (1995), Tissot & Navarro-Silva
(2004)
Barbosa et al. (2003), Lopes (2002a), Marcondes et al. (2006),
Teodoro et al. (1995), Tissot & Navarro-Silva (2004)
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
215
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mosquitos of Santa Catarina and Paraná
Table 3. Continued...
Species
Limatus durhamii Theobald 1901
Li. flavisetosus Oliveira Castro 1935
Sabethes (Peytonulus) aurescens (Lutz 1905)
Sa. (Pey.) undosus (Coquillett 1906)
Sa. (Sabethes) albiprivus Lutz 1903
Sa. (Sab.) batesi Lane & Cerqueira 1942
Sa. (Sab.) belisarioi Neiva 1908
Sa. (Sab.) purpureus (Theobald 1907)
Sa. (Sabethoides) chloropterus
(Humbold 1820)
Sa. (Sabethinus) identicus Dyar & Knab 1907
Sa. (Sbn) indiogenes (Harbach 1994)
Sa. (Sbn) intermedius (Lutz 1904)
Sa. (Sbn) melanonymphe (Dyar 1924)
Santa Catarina Paraná
References
x
x
Consolim et al. (1993), Guimarães et al. (2003), Lopes et al.
(1987, 1993, 1995a), Lopes (1997a, b, c, 1999, 2002a),
Marcondes et al. (2006), Paterno & Marcondes (2004),
Silva (2002), Tissot & Navarro-Silva (2004), Tissot & Silva
(2008)
x
Tissot & Silva (2008)
x
x
Lozovei (1998, 2001), Marcondes & Mafra (2003), Marcondes
et al. (2006), Paterno & Marcondes (2004), Tissot & Silva
(2008), Zequi & Lopes (2001)
x
Tissot & Silva (2008)
x
x
Guimarães et al. (2003), Paterno & Marcondes (2004)
x
Lozovei (1998, 2001)
x
x
Consolim et al. (1993), Marcondes et al. (2006)
x
Barbosa et al. (2003), Guimarães et al. (2003), Tissot & Silva
(2008)
x
Guimarães et al. (2003)
x
x
x
x
x
x
x
x
Sa. (Sbn) xhyphydes Harbach 1994
Wyeomyia (Dendromyia) personata
(Lutz 1904)
Wy. (Exallomyia) tarsata
Lane & Cerqueira 1942
Wy. (Phoniomyia) antunesi
Lane & Guimarães 1937
Wy. (Pho.) bourrouli Lutz 1905
Wy. (Pho.) davisi (Lane & Cerqueira 1942)
x
x
x
Wy. (Pho.) edwardsi Lane & Cerqueira 1942
x
x
Wy. (Pho.) fuscipes Edwards 1922
Wy. (Pho.) galvaoi (Correa & Ramalho 1956)
x
x
x
Wy. (Pho.) incaudata Root 1928
x
x
Wy. (Pho.) lopesi (Correa & Ramalho 1956)
Wy. (Pho.) mystes Dyar 1924
x
x
x
Wy. (Pho.) pallidoventer (Theobald 1907)
x
x
Wy. (Pho.) palmata (Lane & Cerqueira 1942)
Wy. (Pho.) pilicauda (Root 1928)
Wy. (Pho.) quasilongirostris (Theobald 1907)
x
x
x
x
Wy. (Pho.) splendida
Bonne-Wepster & Bonne 1919
Wy. (Pho.) theobaldi (Lane & Cerqueira 1942)
Wy. (Pho.) tripartita
(Bonne-Webster & Bonne 1921)
Wy. (Prosopolepis) confusa (Lutz, 1905)
Wy. (Wyeomyia) abebela Dyar & Knab 1908
x
x
marcondes et al. (2003)
x
x
x
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
Guimarães et al. (2003), Lopes (2002a), Marcondes et al.
(2006), Zequi & Lopes (2001)
Lopes (2002a)
Tissot & Silva (2008)
Lozovei (1998, 2001), Lopes (2002a), Marcondes et al. (2003,
2006), Zequi & Lopes (2001)
Tissot & Silva (2008)
Lozovei (1998, 2001)
Tissot & Silva (2008)
marcondes et al. (2003), Paterno & Marcondes (2004)
Bona & Navarro-Silva (2008), Muller & Marcondes (2006),
Paterno & Marcondes (2004)
Marcondes et al. (2003), Muller & Marcondes (2006), Tissot
& Silva (2008)
paterno & Marcondes (2004)
Bona & Navarro-Silva (2008), Paterno & Marcondes (2004),
Tissot & Silva (2008)
Bona & Navarro-Silva (2008), Marcondes & Paterno (2005),
Muller & Marcondes (2006), Paterno & Marcondes (2004)
Bona & Navarro-Silva (2008)
Guimarães et al. (2003), Paterno & Marcondes (2004), Tissot
& Silva (2008)
Muller & Marcondes (2006); Paterno & Marcondes (2004);
Tissot & Silva (2008)
paterno & Marcondes (2004)
Muller & Marcondes (2006), Paterno & Marcondes (2004)
Barbosa et al. (2003), Guimarães et al. (2003), Marcondes
et al. (2003), Tissot & Navarro-Silva (2004), Tissot & Silva
(2008)
paterno & Marcondes (2004)
x
Bona & Navarro-Silva (2008), Paterno & Marcondes (2004)
marcondes et al. (2003), Muller & Marcondes (2007)
x
x
Guimarães et al. (2003)
Bona & Navarro-Silva (2008)
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
216
Müller, G.A. et al.
Table 3. Continued...
Species
Wy. (Wyo) limai Lane & Cerqueira 1942
Santa Catarina Paraná
References
x
x
Lozovei (1998, 2001), Lopes (2002a), Marcondes & Mafra
(2003, 2006), Tissot & Silva (2008), Zequi & Lopes (2001)
x
x
Lozovei (1998, 2001), Marcondes et al. (2003)
Wy. (Wyo) lutzi (Costa Lima 1930)
x
Guimarães et al. (2003)
Wy. aporonoma Dyar & Knab 1906
x
marcondes et al. (2003)
Wy. argenteorostris (Bonne-Wepster & Bonne
1920)
x
marcondes et al. (2003)
Wy. cesari Del Ponte & Cerqueira 1938
x
Lopes (2002a), Zequi & Lopes (2001)
Wy. rooti (Del Ponte 1939)
Uranotaeniini
x
Lopes (2002)
Uranotaenia (Uranotaenia) apicalis Theobald
1903
x
Santos-Neto & Lozovei (2008)
Ur. (Ura.) calosomata Dyar & Knab 1907
x
Lopes (2002a), Lopes et al. (2002)
Ur. (Ura.) geométrica Lutz 1901
x
Silva (2002), Tissot & Silva (2008)
Ur. (Ura.) lowii Theobald 1901
x
Santos-Neto & Lozovei (2008), Silva (2002);
Ur. (Ura.) nataliae Lynch-Arribalzaga 1891
x
Lopes & Lozovei (1995), Lopes (2002a)
Ur. (Ura.) pulcherrima Lynch-Arribalzaga
1891
Toxorhynchitini
x
Marchon-Silva et al. (1996)
Toxorhynchites (Ankylorhynchus) catharinensis
(Costa Lima, Guitton, & Ferreira 1962)
x
Lozovei (1998, 2001)
To. (Linchiella) bambusicolus (Lutz & Neiva
1913)
x
Lozovei (2001)
To. (Lyn.) pusillus (Costa Lima 1931)
x
Silva & Lozovei (1996, 1999)
To. (Lin.) theobaldi (Dyar & Knab 1906)
Marcondes (2006) eight species new for Santa Catarina, besides
three others for Paraná, which has been better studied, showing that
the fauna of these southern Brazilian states is diversified and poorly
known. This is specially marked for Wyeomyia (Phoniomyia), since 14
of the 21 known species were already reported from Santa Catarina.
This group, which had only one new species (Wy. deanei Lourenço
de Oliveira, 1983) described since 1956, certainly deserves a more
thoroughly study. For instance, Anhembi arbovirus was isolated from
Wy. pilicauda (Root 1928) in the littoral of São Paulo state (Souza
Lopes et al. 1975).
Acknowledgements
CNPq granted a Ph. D. scholarship for GAM. Dr. Regiane Maria
Tirone Menezes, of SUCEN/SES/SP, for checking some of the identifications and donation of related material (one female of Oc. hastatus/
oligopistus). Mr. Aristides Fernandes (Faculdade de Saúde Pública,
Universidade de São Paulo), for checking some identifications.
This study is part of the Project “Internal dynamics of rain forest:
specificity of animal-plant interaction” within the Brazilian-German
program “Mata Atlântica”, and we acknowledge the financial support
by BMBF (01LB0205) and CNPq (690143/01-0).
BARBOSA, A.A., NAVARRO-SILVA, M.A. & SALLUM, M.A. 2007.
Mansonia (Mansonia) iguassuensis sp. nov. (Diptera: Culicidae) from
Brasil. Zootaxa, 1527:1-8.
BONA, A.C.D. & NAVARRO-SILVA, M.A. 2008. Diversidade de Culicidae
durante os períodos crepusculares em bioma de Floresta Atlântica e
paridade de Anopheles cruzii (Diptera: Culicidae). Rev. Bras. Zool.,
25(1):40-48.
CARDOSO, J.C., CORSEUIL, E. & BARATA, J.M.S. 2005. Culicinae
(Diptera, Culicidae) ocorrentes no Estado do Rio Grande do Sul, Brasil.
Rev. Bras. Entomol., 49(2):275-287.
COLLINS, L.E. & BLACKWELL, A. 2000. The biology of Toxorhynchites
mosquitoes and their potential as biocontrol agents. Biocontrol,
21(4):105‑116.
CONSOLIM, J., PELLEGRINI, N.J.M. & LUZ, E. 1993. Culicídeos (Diptera,
Culicidae) do lago de Itaipú, Paraná, Brasil. Acta Biol. Par., 22:83-90.
CONSOLI, R.A.G.B. & OLIVEIRA, R.L. 1994. Principais mosquitos de
importância sanitária no Brasil. Fiocruz, Rio de Janeiro.
CORREA, R.R. & RAMALHO, G.R. 1956. Revisão de Phoniomyia Theobald,
1903 (Diptera, Culicidae, Sabethini). Fol. Clin. Biol., 25:1-176.
FERREIRA, E. 1965. Distribuição geográfica dos anofelinos no Brasil e sua
relação com o estado atual da erradicação da malária. Revta. Bras. Malar.
Doen. Trop., 17:329-348.
References
FORATTINI, O.P. 2002. Culicidologia Médica. EDSP, São Paulo.
BARBOSA, O.C., TEODORO, U., LOZOVEI, A.L., SALVIA FILHO, V.,
SPINOSA, R.P., LIMA, E.M. & FERREIRA, M.E.M.C. 1993. Nota
sobre culicídeos adultos coletados na região sul do Brasil. Rev. Saúde
Públ., 27(3):214-216.
GUEDES, A.S., SOUZA, M.A., MACIEL, C.S. & XAVIER, S.H. 1965.
Catálogo ilustrado de mosquitos na Coleção do Instituto Nacional de
Endemias Rurais. I. O gênero Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827.
Revta. Bras. Malariol. Doencas Trop., 17:3-24.
BARBOSA, A.A., SILVA, M.A.N. & CALADO, D. 2003. Atividade de
Culicidae em remanescente florestal na região urbana de Curitiba (ParanáBrasil). Rev. Bras. Zool., 20(1):59-63.
GUIMARÃES, A.E., MELLO, R.P., LOPES, C.M., ALENCAR, J. &
GENTILE, C. 1997. Prevalência de Anofelinos (Diptera: Culicidae)
no Crepúsculo Vespertino em Áreas da Usina Hidrelétrica de Itaipu, no
http://www.biotaneotropica.org.br
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
217
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Mosquitos of Santa Catarina and Paraná
Município de Guaíra, Estado do Paraná, Brasil. Mem. Inst. Oswaldo
Cruz, 92:745-754.
GUIMARÃES, A.E., LOPES, C.M., MELLO, R.P. & ALENCAR, J. 2003.
Ecologia de mosquitos (Diptera, Culicidae) em áreas do Parque Nacional
do Iguaçu, Brasil. 1 – Distribuição por hábitat. Cad. Saúde Públ.,
19(4):1107-1116.
HARBACH, R.E. 1994. The subgenus Sabethinus of Sabethes. (Diptera:
Culicidae). Syst. Entomol., 19(3):207-234.
LOPES, J. 2002b. The occurrence of Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus)
and Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) in a rural área in Northern
Paraná, Brazil and the associated Culicidae fauna. Rev. Bras. Zool.,
19(4):1075-1079.
LOPES, J., ZEQUI, J.A.C., NUNES, V., OLIVEIRA, O., NETO, O.B.P.O. &
RODRIGUES, W. 2002. Immature Culicidae (Diptera) Collected from
the Igapó Lake Located in the Urban area of Londrina, Paraná, Brazil.
Braz. Arch. Biol. Technol., 45(4):565-471.
HEINEMANN, S.J., BELKIN, J.N. 1977. Collection records of the project
“Mosquitoes of Middle America“. 9. Mexico (MEX, MF, MT, MX).
Mosquito Syst. 9:483-535.
LOZOVEI, A.L. 1998. Mosquitos dendrícolas (Diptera, Culicidae) em
internódios de taquara da floresta atlântica, serra do mar e do primeiro
planalto, Paraná, Brasil. Braz. Arch. Biol. Technol., 41(4):501-508.
HUTCHINGS, R.S.G., SALLUM, M.A.M., FERREIRA, R.L.M. &
HUTCHINGS R.W. 2005. Mosquitoes of the Jaú National Park
and their potential importance in Brazilian Amazonia. Med. Vet.
Entomol.,19(4):428-441
LOZOVEI, A.L. 2001. Microhabitats de mosquitos (Diptera, Culicidae) em
internódios de taquara na Mata Atlântica, Paraná, Brasil. Iheringia, Sér.
Zool., 90:3-13.
LANE, J. 1953a. Neotropical Culicidae. Vol. 1. EDUSP, São Paulo.
LANE, J. 1953b. Neotropical Culicidae. Vol. 2. EDUSP, São Paulo.
LOPES, J., BORSATO, A.M. & PIRES, M.A. 1987. Entomofauna da Mata
Godoy. I. Culicidae (Dipetra) procriando-se em criadouros artificiais
indroduzido na mata. Semina Ci. Biol./Saúde, 8(2):67-69.
LOPES, J., SILVA, M.A.N., BORSATO, A.M., OLIVEIRA, V.D.R.B. &
OLIVEIRA, F.J.A. 1993. Aedes (Stegomyia) aegypti L. e a culicideofauna
associada em área urbana da região sul, Brasil. Rev. Saúde Públ.,
27(5):326-333.
LOPES, J. & LOZOVEI, A.L. 1995. Ecologia de mosquitos (Diptera:
Culicidae) em criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte do
Estado do Paraná, Brasil. I - Coletas ao longo do leito de ribeirão. Rev.
Saúde Públ., 29(3):183-191.
LOPES, J., SILVA, M.A.N., OLIVEIRA, V.D.R.B., BORSATO, A.M. &
BRAGA, M.C.P. 1995a. Ecologia de mosquitos (Diptera:Culicidae)
em criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do
Paraná, Brasil. III. Viabilização de recipientes como criadouro. Semina
Ci. Biol./Saúde, 16(2):244-253.
LOPES, J., OLIVEIRA, F.J.A., OLIVEIRA, V.D.R.B. & TONON, M.A.P.
1995b. Alterações na densidade populacional e diversidade de Culicidae
(Diptera) na área urbana do município de Londrina, Estado do Paraná,
Sul do Brasil em conseqüência de modificações ambientais. Semina Ci.
Biol./Saúde, 16(2):238-243.
MARCHON-SILVA, V., LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, R., ALMEIDA, M.D.,
SILVA-VASCONCELOS, A. & COSTA, J. 1996. The Type Specimens
of Mosquitoes (Diptera, Culicidae) Deposited in the Entomological
Collection of the Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Brazil. Mem.
Inst. Oswaldo Cruz, 91(4):471-478.
MARCONDES, C.B. & MAFRA, H. 2003. Nova técnica para o estudo da
fauna de mosquitos (Diptera: Culicidae) em internódios de bambus,
com resultados preliminares. Rev. Bras. Soc. Bra. Med. Trop.,
36(6):763‑764.
MARCONDES, C.B., FERNANDES, A., PATERNO, U., MÜLLER, G.A.,
PINHO, L.C. & STRUFFALDI, D.V. 2003. New records of mosquitoes
from the southern Brazilian states of Santa Catarina and Rio Grande do
Sul, with 18 species new for the States (Diptera: Culicidae). Zootaxa,
347:1-6.
MARCONDES, C.B. & PATERNO, U. 2005. Preliminary evidence of
association between species of mosquitoes in Atlantic forest of Santa
Catarina State, (Diptera: Culicidae). Rev. Bras. Soc. Bra. Med. Trop.,
38(1):75-76.
MARCONDES, C.B., FERNANDES, A. & MÜLLER, G.A. 2006. Mosquitoes
(Diptera: Culicidae) near a reservoir in the Western part of the Brazilian
State of Santa Catarina. Biota Neotrop., 6(3): http://www.biotaneotropica.
org.br/v6n3/pt/abstract?inventory+bn02606032006 (ultimo acesso em
05/05/2008).
MARCONDES, C.B. 2007. Taxonomic changes: disprove or accept them.
Trends Parasitol., 23:302-303.
LOPES, J., OLIVEIRA, V.D.R.B. & OLIVEIRA, F.J.A. 1995c. Predominância
de Mansonia titillans (Walker, 1848) (Diptera: Culicidae) na área urbana
do município de Londrina-PR, Sul do Brasil. Semnia Ci. Biol./Saúde,
16(2):254-259.
MÉNDEZ, W., LIRIA, J., NAVARRO, J.C., GARCIÁ, C.Z., FREIER, J.E.,
SALAS, R., WEAVER, S.C. & BARRERA, R. 2001. Spatial Dispersion of
Adult Mosquitoes (Diptera: Culicidae) in a Sylvatic Focus of Venezuelan
Equine Encephalitis Virus. J. Med. Entomol., 38(6):813-819.
LOPES, J. & LOZOVEI, A.L. 1996. Ecologia de mosquitos (Diptera,
Culicidae) em criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte
do Paraná, Brasil. II. Coletas com isca humana. Rev. Bras. Zool.,
13(3):585-596.
MÜLLER, G.A. & MARCONDES, C.B. 2006. Bromeliad-associated
mosquitoes from Atlantic forest in Santa Catarina Island, southern Brazil
(Diptera, Culicidae), with new records for the State of Santa Catarina.
Iheringia, Sér. Zool., 96:315-319.
LOPES, J. 1997a. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros
naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do Paraná, Brasil.
V. Coleta de larvas em recipientes artificiais instalados em mata ciliar.
Rev. Saúde Públ., 31(4):370-377.
PATERNO, U. & MARCONDES, C.B. 2004. Mosquitos antropofílicos de
atividade matutina em Mata Atlântica em Florianópolis, Santa Catarina,
Brasil (Diptera, Culicidae). Rev. Saúde Públ., 38(1):133-135.
LOPES, J. 1997b. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros
naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do Paraná, Brasil. VI.
Coletas de Larvas no Peridomicílio. Rev. Bras. Zool., 14(3):571-578.
LOPES, J. 1997c. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros
naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do Paraná, Brasil.
VII. Coexistência das espécies. Iheringia, Ser. Zool., 83:91-97.
LOPES, J. 1999. Ecologia de mosquitos (Diptera, Culicidae) em criadouros
naturais e artificiais de área rural do norte do Paraná, Brasil. VIII.
Influência das larvas predadoras (Toxorhynchites sp., Limatus durhamii
e Culex bigoti) sobre a população de larvas de Culex quinquefasciatus e
Culex eduardoi. Rev. Bras. Zool., 16(3):821-826.
LOPES, J. 2002a. Mosquitos (Diptera: Culicidae) da Região do Baixo Tibagi
e suas adaptações a ambientes antropogênicos: causas e conseqüências.
In A Bacia do Rio Tibagi. (M.E. Medri, E. Bianchini, O.A. Shibatta &
J.A. Pimenta, eds). Londrina, p. 327-351. http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
PEREIRA, E.S., FERREIRA, R.L.M., HAMADA, N. & LICHTWARDT,
R.W. 2005. Trichomycete Fungi (Zygomycota) Associated with Mosquito
Larvae (Diptera: Culicidae) in Natural and Artificial Habitats in Manaus,
AM Brazil. Notrop. Entomol., 34(2):325-329.
PRADO, A. 1935. Contribuições ao conhecimento dos culicídeos de São
Paulo. VI. Notas sobre os mosquitos originários das taquaras: Sabethoides
intermedius (Lutz) e Megarhynus bambusicola Lutz & Neiva. Mem.
Instit. Butantan, 9:195-199.
RACHOU, R.G. & FERRAZ, D.M. 1951. Contribuição ao conhecimento da
distribuição geográfica dos anofelinos no Brasil: Estado de Santa Catarina.
Rev. Bras. Malariol. Doen. Trop., 3(3):540-554.
REINERT, J.F. 1975. Mosquito generic and subgeneric abbreviations (Diptera:
Culicidae). Mosquito System., 7:105-110.
REINERT, J.F. 2000. New classification for the composite genus Aedes
(Diptera: Culicidae: Aedini), elevation of subgenus Ochlerotatus
to generic rank, reclassification of the other subgenera, and notes
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
218
Müller, G.A. et al.
on certain subgenera and species. J. Am. Mosquito Control Assoc.,
16(3):175‑188.
REINERT, J.F., HARBACH, R. & KITCHING, I.J. 2004. Phylogeny and
classification of Aedini (Diptera: Culicidae), based on morphological
characters of all life stages. Zool. J. Linn. Soc., 142:289-368.
REINERT, J.F., HARBACH, R. & SALLUM, M.A.M. 2005. Checklist of
aedine mosquito species (Diptera, Culicidae, Aedini) occurring in Middle
and South America (south of the United States) reflecting current generic
and subgeneric status. Rev. Bras. Entomol., 49(2):249-252.
SANT’ANA, A.L. & LOZOVEI, A.L. 2001. Influência do ciclo lunar na
captura de Aedes scapularis (Diptera, Culicidae) na mata Atlântica do
Parana. Iheringia, Ser. Zool., 90:175-182.
SILVA, A.M. 2002. Imaturos de mosquito (Diptera, Culicidae) de áreas
urbana e rural no norte do Estado do Paraná, Brasil. Iheringia, Sér. Zool.,
92(4):31-36.
SOUZA LOPES, O., SACCHETTA, L.A., FONSECA, I.E. & LACERDA,
J.P. 1975 Bertioga (Guama group) and Anhembi (Bunyamwera group),
two new arboviruses isolated in São Paulo, Brazil. Am. J. Trop. Med.
Hyg., 4(1):131-134.
TEODORO, U., GUILHERME, A.L.F., LOZOVEI, V., FILHO, V.L.S.,
FUKUSHIGUE, Y., SPINOSA, R.P., FERREIRA, M.E.M.C., BARBOSA,
O.C. & LIMA, E.M. 1995. Culicídeos do Lago de Itaipu, no Rio Paraná,
Sul do Brasil. Rev. Saúde Públ., 29(1):6-14.
SANTOS-NETO, L.G. & LOZOVEI, A.L. 2008. Aspectos ecológicos de
Anopheles cruzii e Culex ribeirensis (Diptera, Culicidae) da Mata Atlântica
de Morretes, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Entomol., 52(1):105‑111.
TISSOT, A.C. & NAVARRO-SILVA, M.A. 2004. Preferência por hospedeiro
e estratificação de Culicidae (Diptera) em área de remanescente florestal
do Parque Regional do Iguaçu, Curitiba, Paraná, Brasil. Rev. Brás. Zool.,
21(4):877-886.
SILVA, A.M. & LOZOVEI, A.L. 1996. Criadouros de imaturos de mosquitos
(Diptera, Culicidae) introduzidos em mata preservada na área urbana de
Curitiba, Paraná, Brasil. Revta. Bras. Zool., 13(4):1023-1042.
TISSOT, A.C. & SILVA, M.A.N. 2008. Lista das espécies de Culicidae
(Diptera) depositadas na Coleção de Entomologia Pe. J. S. Moure. Rev.
Bras. Entomol., 52(2):263-268.
SILVA, M.A.N. & LOZOVEI, A.L.1999. Ocorrência de Haemagogus
(Conopostegus) leucocelaenus (Dyar & Shannon) e Toxorhynchites
(Lynchiella) theobaldi (Dyar & Knab) em ocos de árvore em capão de
mata, Curitiba, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool., 16 (1):257-267.
VELOSO, H.P., Rangel Filho, A.L. & Lima, J.C.A. 1991. Classificação da
vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. IBGE, Rio de
Janeiro.
SILVA, A.M. & MENEZES, R.M.T. 1996. Encontro de Aedes scapularis
(Diptera: Culicidae) em criadouro artificial em localidade da região Sul
do Brasil. Rev. Saúde Públ., 30(1):103-104.
ZEQUI, J.A.C. & LOPES, J. 2001. Culicideofauna (Diptera) encontrada em
entrenós de taquara de uma mata residual na área urbana de Londrina,
Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool., 18:429-438.
SILVA, M.A.N. & LOZOVEI, A.L. 1999. Ocorrência de Haemagogus
(Conopostegus) leucocelaenus (Dyar & Shannon) e Toxorhynchites
(Lynchiella) theobaldi (Dyar & Knab) em oco de árvore em capão de
mata, Curitiba, Paraná, Brasil. Rev. Bras. Zool., 16(1):257-267.
Data Received 07/07/08
Revised 31/10/08
Accepted 04/11/08
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http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01208042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ontogenia e aspectos comportamentais da larva de
Phasmahyla guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae)
Paulo Nogueira da Costa1,3 & Ana Maria Paulino Telles de Carvalho e Silva2
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ,
Cidade Universitária, CP 68.044, CEP 21944-970, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
2
Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro – UFRJ,
CEP 22290-240, Rio de Janeiro, RJ, Brasil, e-mail: [email protected]
3
Autor para correspondência: Paulo Nogueira da Costa,
e-mail: [email protected], http://www.ipub.ufrj.br
1
COSTA, P.N. & CARVALHO-E-SILVA, A.M.T. Ontogeny and behavioral aspects of the larva of Phasmahyla
guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae). Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/
v8n4/en/abstract?short-communication+bn01508042008
Abstract: The genus Phasmahyla Cruz, 1990 is composed of small anurans, whose spawns are deposited on
leaves above forested streams. Their tadpoles are neustonic and presents dorsal buccal funnel. In the city of Rio
de Janeiro the genus is represented by P.guttata (Lutz 1924). Tadpoles of this species were collected in the Rio
dos Macacos, Horto Florestal, Rio de Janeiro and their ontogenetical development were studied. Larvae hatch in
the stage 25 (ca 16.5 mm), remaining in this stage until an average length of 18.4 mm. The buccal funnel grows
from 1.9 mm (stage 25) to 7.1 mm (stage 40), been completely absorbed in the end of stage 42. The tail grows
gradually until stage 41, when the tadpoles reach theirs biggest size (average length of 55.1 mm). In stage 41,
tail start to be absorbed, disappearing completely in the stage 46. In the streams, the tadpoles are distributed in
schools, constituted by tadpoles of several development stages. The composition of schools changed throughout
the year. In the months of June and July the occurrence of newly hatched tadpoles was not observed, with the
appearance of the first newly hatched in the month of August. A greater number of newly hatched tadpoles were
observed in March, April and May. Five spawns were collected, all deposited in nests of leaves rolled into funnel
shape. To make up the nests, the pair used only fresh leaves, which are longer than wide.
Keyworks: Phyllomedusinae, spawning, tadpole, development.
COSTA, P.N. & CARVALHO-E-SILVA, A.M.T. Ontogenia e aspectos comportamentais da larva de Phasmahyla
guttata (Lutz, 1924) (Amphibia, Anura, Hylidae). Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/
pt/abstract?short-communication+bn01508042008
Resumo: O gênero Phasmahyla Cruz, 1990 é composto por pequenos anuros, cujas desovas são depositadas
em folhas acima de córregos na mata. Seus girinos são neustônicos e apresentam funil bucal dorsal. Na cidade
do Rio de Janeiro o gênero está representado por P.guttata (Lutz 1924). Girinos desta espécie foram coletados
no Rio dos Macacos, Horto Florestal, Rio de Janeiro e sua ontogenia foi estudada. A larva eclode no estágio 25
(com cerca de 16,5 mm), permanecendo neste estágio até um comprimento médio de 18,4 mm. O funil bucal
cresce de 1,9 mm (estágio 25) a 7,1 mm (estádio 40), sendo completamente absorvido no final do estágio 42. A
cauda cresce gradualmente até o estágio 41, quando os girinos alcançam as maiores dimensões (comprimento
médio de 55,1 mm). No estágio 41, a cauda começa a ser absorvida, desaparecendo completamente no estágio 46.
Nos córregos, os girinos são distribuídos em cardumes, compostos por indivíduos de diferentes estágios de
desenvolvimento. A composição dos cardumes variou ao longo do ano. Nos meses de junho e julho a ocorrência
de girinos recém-eclodidos não foi observada, com o aparecimento dos primeiros recém-eclodidos em agosto. Um
maior número de girinos recém-eclodidos foi observado em março, abril e maio. Cinco desovas foram coletadas,
todas depositadas em ninhos de folhas enroladas em forma de funil. Para a confecção dos ninhos, o casal usou
apenas folhas vivas, mais longas do que largas.
Palavras-chave: Phyllomedusinae, desova, girino, desenvolvimento.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
220
Costa, P.N. & Carvalho-e-Silva, A.M.T.
Introdução
Material e Métodos
As espécies da subfamília Phyllomedusinae Günther, 1858,
distinguem-se dos demais hilídeos por apresentarem pupila vertical,
locomoção em marcha, coloração verde, desova acima da superfície da água e girinos com espiráculo ventral (Cruz 1982). Esta
subfamília distribui-se na América latina, do México à Argentina,
e encontra-se dividida atualmente em sete gêneros: Agalychnis
Cope, 1864, ­Cruziohyla Faivovich et al. 2005, Hylomantis Peters
1873, ­Pachymedusa Duellman 1968, Phasmahyla Cruz 1991,
­Phrynomedusa Miranda-Ribeiro 1923 e Phyllomedusa Wagler 1830.
No Brasil são encontradas 36 espécies distribuídas em cinco gêneros
(Frost 2008).
O gênero Phasmahyla Cruz, 1990, é composto por animais de
pequeno porte (comprimento rostro-anal de 29,0 a 45,5 mm) com saco
vocal e fendas vocais ausentes, que desovam em ninhos de folhas enroladas e possuem girinos com funil bucal dorsal (Cruz 1990). Este gênero
encontra-se distribuído na região da Mata Atlântica do sul da Bahia
ao norte do Paraná e possui quatro espécies descritas: P. guttata (Lutz
1924), encontrada no litoral dos Estados do Rio de Janeiro, São Paulo
e norte do Paraná; P. jandaia (Bokermann & ­Sazima 1978), encontrada
em Minas Gerais; P. cochranae (Bokermann 1966), que ocorre no norte
do Estado de São Paulo, sul do Estado de Minas ­Gerais e sudoeste do
Estado do Rio de Janeiro e P. exilis (Cruz 1980), que ocorre no sul do
Estado da Bahia e no Estado do Espírito Santo (IUCN 2008).
Izecksohn & Carvalho-e-Silva (2001) abordam alguns aspectos
do comportamento do girino, da vocalização e da reprodução de
Phasmahyla guttata. Citam também, que essa espécie ocorre na
Mata Atlântica da Serra do Mar e sofreu um declínio populacional
nas últimas décadas. Como a maioria dos anfíbios possui forma
larval aquática e adultos terrestres os processos seletivos que agem
sobre as larvas e adultos podem agir isoladamente causando a divergência entre larvas de espécies afins e a convergência entre larvas de
espécies afastadas (Dunn 1924). Estudos ontogenéticos em anuros
podem contribuir para o esclarecimento das relações filogenéticas
destes animais, constituindo uma importante ferramenta para elucidar
questões taxonômicas entre os grupos. No presente trabalho é descrito
o desenvolvimento do girino, aspectos da formação de cardume e a
desova de Phasmahyla guttata.
Excursões mensais para a Cachoeira dos Primatas (43° 14’ 35” W e
22° 58’ 01” S) no Município do Rio de Janeiro, foram realizadas de
julho de 2004 a dezembro de 2005, para coleta (Licença IBAMA
n. 13987) de girinos e procura de desovas. A altura em que as desovas
estavam depositadas foi determinada e assim como em que região
(adaxial ou abaxial) da folha foi depositada. Os girinos foram coletados com um puçá de plástico e acondicionados em sacos plásticos
com água do local de coleta.
No laboratório, os girinos foram anestesiados com cloretona a
0,25% e separados, sob microscópio estereoscópico, em diferentes
estágios de desenvolvimento segundo Gosner (1960). As medições
foram realizadas com um paquímetro (precisão de 0,1 mm) em cinco
girinos de cada estágio, coletados no ambiente e fixados logo após
a chegada ao laboratório.
O desenvolvimento dos girinos, entre os estágios 25 a 39, foi
analisado pela determinação dos seguintes caracteres morfométricos:
comprimento total (Comp-tot), comprimento do corpo (Comp-Cor),
comprimento da cauda (Comp-Cau), largura do corpo (L-C), altura do
corpo (A-CO), altura da cauda (A-CAU), distância do espiráculo ao
focinho (E-F), distância do espiráculo ao ânus (E-A), distância entre o
olho e o focinho (O-F), distância interocular (O-O), distância entre o
olho e a narina (O-N), distância internasal (N-N), distância da narina a
extremidade do focinho (N-F), largura do funil bucal (L-FB) e diâmetro do olho (DO). Para girinos nos estágios 40 e 41 foram adicionadas
as medidas do comprimento do fêmur (C-FE), comprimento da tíbia
(C-TI), comprimento do tarso (C-TA) e comprimento do pé (C-PE),
e para girinos nos estágios 42 a 46 foram adicionados as medidas do
comprimento rostro-cloacal (CRC), o comprimento da cabeça (C-CA),
a largura da cabeça (L-CA) comprimento do úmero (C-UM), comprimento do antebraço (C-AN), comprimento da mão (C-MA). A partir
do estágio 43 não foram medidas a altura do corpo (A-CO), a altura da
cauda (A-CAU), e a distância da narina ao focinho (N-F), e foi adotada
a largura da boca (L-B) no lugar da largura do funil bucal (Figura 1).
As medidas foram adaptadas de Duellman (1970).
Três desovas encontradas foram fixadas e tiveram o número de
ovos contados. Todo o material fixado (girinos, desovas e adultos) foi
42
41
10 mm
10 mm
43
44
10 mm
10 mm
45
46
10 mm
10 mm
Figura 1. Vista lateral dos girinos de Phasmahyla guttata nos estágios 41, 42, 44, 45 e 46.
Figure 1. Lateral view of the Phasmahyla guttata tadpoles in the stages 41, 42, 44, 45 and 46.
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ontogenia e comportamento da larva de Phasmahyla gutatata
depositado na coleção do Laboratório de Biossistemática de Anfíbios
(LABAN) da Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro
(UNIRIO) (lotes 3191, 3192, 3193, 3194, 2731).
Os esquemas do desenvolvimento dos girinos e dos recém metamorfoseados foram realizados sob microscópio estereoscópico
acoplado a uma câmara clara, no Laboratório Integrado de Microscopia e Análise de Imagens (LIMAI) da UNIRIO. A descrição da
coloração dos animais foi realizada através do catálogo de cores para
naturalistas de Smithe (1975).
Os cardumes foram observados em horários variados do dia, entre
julho de 2004 e dezembro de 2005, por períodos de tempo de 30 minutos a duas horas. Durante as observações foi anotado o número de
indivíduos nos cardumes, a composição dos cardumes, a direção de
deslocamento dos girinos e a distância entre eles. A distância entre os
girinos nos cardumes foi medida no ambiente de coleta com o auxílio
de uma régua. Todos os indivíduos dos cardumes foram capturados
com um puçá e contados. Indivíduos de tamanhos muito diferentes
foram coletados e levados ao laboratório para a determinação do
estágio de desenvolvimento.
Resultados
Os girinos eclodem no estágio 25 com cerca de 16,5 mm e permanecem neste estágio até um comprimento médio de 18,4 mm. O
maior girino no estágio 25 tinha 24,2 mm de comprimento total.
O funil bucal cresce de um comprimento médio de 1,9 mm, no
estágio 25, até alcançar um tamanho máximo médio de 7,1 mm, no
estágio 40. A partir deste estágio o funil bucal começa a ser absorvido
desaparecendo por completo no final do estágio 42. Neste estágio
foram observadas as maiores variações no comprimento do funil
bucal, de um comprimento máximo de 5,9 mm até seu desaparecimento, dando origem a uma boca de 3,9 mm (Figura 1). A cauda
cresce de forma progressiva até o estágio 41, quando o girino alcança
seu maior tamanho com um comprimento médio de 55,1 mm. A
partir do estágio 41 a cauda começa a regredir, desaparecendo por
completo no estágio 46 (Figura 1). No estágio 43 ocorre a maior
variação do comprimento total com um comprimento máximo de
48,9 mm e mínimo de 32,7 mm, refletindo as variações sofridas no
comprimento da cauda (Figuras 1 e 2). O corpo cresce rapidamente
do estágio 25 ao 27, dobrando seu tamanho. A partir do estágio 27
o crescimento corpóreo é mais lento e contínuo, o corpo continua
crescendo até a idade adulta (Figura 2).
À medida que se aproxima da metamorfose (estágio 41), a
região rostral do girino começa a tomar as características do adulto
­(Figuras 3 a 5). A distância interorbital cresce do estágio 25 ao estágio 39 e após este estágio começa a diminuir. A distância internasal
cresce até o estágio 38, decrescendo de acordo com a proximidade da
metamorfose. A distância entre o olho e a narina cresce até o estágio
30 e permanece quase que constante após este estágio (Figuras 4 e
5). No animal adulto as narinas e os olhos ficam mais próximos do
focinho. A distância entre o olho e o focinho diminui acentuadamente
assim que o animal sai da água, no estágio 42 (Figura 3). O comprimento da mão é maior que do antebraço no estágio 42. A partir
do estágio 44 a mão passa a crescer de forma menos acelerada, com
suas medidas igualando-se as do antebraço no estágio 45. No estágio
46 o comprimento do antebraço já é maior que o comprimento da
mão (Figura 1).
O recém metamorfoseado mede em média 19,3 mm de CRC.
Os cardumes de P. guttata são compostos por indivíduos de estágios variados, sendo muitas vezes observados cardumes com girinos
nos estágios 26 e 42. Os girinos são neustônicos e permanecem na
superfície da água movimentando a ponta da cauda em um movimento
flagelar, geralmente com o funil bucal em contato com a superfície da
60
comp-tot
comp-cor
comp-cau
50
Comprimento (mm)
40
30
20
10
0
25
26
27
28
29
30
31
32
34
35
36
37
38
Estágios de desenvolvimento
39
40
41
42
43
44
45
46
Figura 2. Valores médios de Comprimento total (Comp-tot), Comprimento do corpo (Comp- cor) e Comprimento da cauda (Comp-cau) dos girinos de P. ­guttata
nos estágios 25 ao 46.
Figure 2. Mean values for total length (Comp-tot), body length (Comp-cor) and tail length (Comp-cau) of tadpoles of P. guttata in stages 25 to 46.
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http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
222
Costa, P.N. & Carvalho-e-Silva, A.M.T.
água. Nos meses de junho e julho não foi observada a ocorrência de
girinos recém eclodidos (com 16,5 mm), os quais foram registrados
de março a maio e em agosto. Girinos de estágios mais avançados
foram observados o ano todo.
Os cardumes são bem organizados e podem variar de 15 a 30 indivíduos, com os girinos nadando sempre voltados para a mesma
direção. Os girinos mantêm uma distância regular entre si, de cerca
de 30 a 40 mm. Muitas vezes foram observados cardumes isolados
formados apenas por girinos no estágio 25. Esses cardumes não se
misturavam e devido ao pequeno número de girinos, homogeneidade
de tamanho e de estágio de desenvolvimento entre eles, tais cardumes
possivelmente são formados por indivíduos de uma mesma desova.
Foram coletadas cinco desovas (Tabela 1), todas depositadas em
ninhos de folhas enroladas em formato de funil, quatro delas pendentes sobre a água e uma pendente sobre uma rocha na margem do
riacho. Duas desovas estavam depositadas na face adaxial e três na
face abaxial das folhas. Para a confecção dos ninhos (Figura 6), o casal
usou apenas folhas vivas (mais compridas do que largas), localizadas
a uma altura de até 163 cm da superfície da água. Duas desovas foram
encontradas abertas e não se desenvolveram, as desovas encontradas
m folhas enroladas se desenvolveram normalmente.
Uma desova foi mantida em cativeiro até sua eclosão. O último girino eclodiu 12 horas após a eclosão do primeiro. Os girinos eclodiram
com cerca de 16,5 mm (Figura 6). Os ovos apresentavam coloração
creme e estavam dispostos de forma aleatória formando uma massa
compacta no interior da folha, sendo que em algumas desovas foram
encontrados ovos em diferentes estágios de desenvolvimento. Os
primeiros girinos a eclodirem saíram pelo fundo do funil. A eclosão
da cápsula gelatinosa pelos girinos libera água, que vai aos poucos
abrindo a desova, facilitando a saída dos demais girinos.
Discussão
Em alguns anuros o membro anterior esquerdo sai pela abertura
do espiráculo (Duellman & Trueb 1996), mas isso não é possível para
os Phyllomedusinae devido a seu espiráculo ventral. Os membros
anteriores de P. guttata só aparecem quando a membrana opercular
se rompe.
10
N-N
O-N
9
O-O
O-F
8
Distância (mm)
7
6
5
4
3
2
1
0
25
26
27
28
29
30
31
32
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
Estágios de desenvolvimento
Figura 3. Valores médios de Distância internasal (N-N), Distância interorbital (O-O), Distância entre o olho e a narina (O-N) e entre olho e o focinho (O-F),
nos estágios 25 a 46 dos girinos de P.guttata.
Figure 3. Median of Internasal distance (N-N), Interorbital distance (O-O), Distance between eye and nostril (O-N) and between eye and snout (O-F), in stages
25 to 46 of P. guttata tadpoles.
Tabela 1. Número de ovos e altura do sítio de desova de P. guttata no Rio dos Macacos, Rio de Janeiro.
Table 1. Egg number and high of egg clutch site of P. guttata in Rio dos Macacos, Rio de Janeiro.
Desovas egg clutch
Data de coleta date of collection
Nº de ovos number of eggs
Distância da água em cm distance from the water in cm
http://www.biotaneotropica.org.br
1
10/2004
68
155
2
05/2005
25
103
3
05/2005
21
163
4
09/2005
51
98
5
05/2006
47
110
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01508042008
223
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ontogenia e comportamento da larva de Phasmahyla gutatata
40
7,18 mm
41
7,18 mm
42
42
43
44
45
42
46
7,18 mm
7,18 mm
43
Figura 5. Vista lateral do desenvolvimento da região rostral, entre os estágios 42 a 46.
Figure 5. Lateral view of the rostral portion development, between stages 42 to
46.
7,18 mm
Figura 4. Vista dorsal das várias etapas de regressão do funil bucal nos
estágios 40 a 43.
Figure 4. Dorsal view of the various stages of regression of the buccal funnel
in the stages 40 to 43.
O único girino de P. guttata no estágio 37 observado por Cruz
(1982), apresenta dimensões menores do que a média e igual ao
menor tamanho registrado nos exemplares presentemente estudados.
O girino de P. guttata apresenta o maior comprimento total entre
os girinos de Phasmahyla conhecidos: P. cochranae, comprimento
total de 43,0 mm e comprimento do corpo de 16 mm no estágio 36;
P. jandaia comprimento total de 42,5 mm e comprimento do corpo
de 14 mm no estágio 37; P. exilis comprimento total de 39,5 mm e
comprimento do corpo de 13 mm no estágio 37 (Cruz 1982). O menor
girino encontrado por nós no estágio 36 possuía 47,6 mm de comprimento total, com 13 mm de comprimento do corpo. Já no estágio
37, o menor tamanho encontrado foi 47,5 mm de comprimento total,
com 13 mm de comprimento do corpo. Assim, os girinos de P. guttata
são os maiores do gênero, sendo que sua cauda longa proporciona
seu maior comprimento, pois o comprimento corpo é menor que o
de P. jandaia e de P. cochranae e igual ao de P. exilis.
Os girinos criados em laboratório cresceram menos do que os
encontrados no riacho, por isso seu desenvolvimento não foi estudahttp://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01508042008
do. Fatores como temperatura da água, disponibilidade e qualidade
do alimento podem estar relacionados a este fato. De acordo com
­Caramaschi & Jim (1983) variações nas dimensões corporais dos
girinos ocorrem mesmo dentro de cada estágio e podem estar relacionadas ao crescimento do girino antes que mude de estágio ou a maior
eficiência individual na tomada e na conversão de alimento.
Os girinos são classificados como neustônicos (Altig &
­Mcdiarmid, 1999) e, segundo Lutz (1954), os girinos de P. guttata
são gregários.
Todos os Phyllomedusinae depositam seus ovos fora do ambiente
aquático, entretanto nem todas as espécies usam folhas como ninho.
Phrynomedusa fimbriata Miranda-Ribeiro 1923 e Phrynomedusa
marginata (Izecksohn & Cruz, 1976), por exemplo, desovam em
rochas ou troncos caídos sobre a superfície da água (Cruz 1990).
Foram encontradas desovas depositadas tanto na face abaxial quanto na adaxial das folhas, diferente do observado por Bokermann &
­Sazima (1978) para P. jandaia, que deposita seus ovos na face abaxial
das folhas, e por nós para a população de P. guttata em Mangaratiba,
que desova na face adaxial das folhas. De acordo com Prado et al.
(2000) o tamanho das fêmeas pode estar positivamente relacionado
com o número de ovos produzidos, o que pode explicar a diferença
na quantidade de ovos nas desovas observadas de P. guttata.
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
224
Costa, P.N. & Carvalho-e-Silva, A.M.T.
a
Referências Bibliográficas
ALTIG, R. & MCDIARMID, R.W. 1999. Body plan: development and
morphology. In Tadpoles: The Biology of Anuran Larvae (McDiarmid,
R.W. & Altig, R. eds.). The University of Chicago Press, Chicago and
London, p. 24-51.
BOKERMANN, W.C.A & SAZIMA, I. 1978. Anfíbios da Serra do Cipó,
Minas Gerais, Brasil. 4: Descrição de Phyllomedusa jandaia sp. n. Rev.
Brasil. Biol. = Braz. J. Biol. 38(4):927-930.
CARAMASCHI, U. & JIM, J. 1983. Observações sobre hábitos e
desenvolvimento dos girinos de Phyllomedusa vaillanti Boulernger
(Amphibia, Anura, Hylidae). Rev. Bras. Biol. = Braz. J. Biol.
43(3):261‑268.
b
CRUZ, C.A.G. 1980. Descrição de uma nova espécie de Phyllomedusinae
do Estado do Espírito Santo, Brasil. Rev. Bras. Biol. = Braz. J. Biol.
40(4):683-687.
CRUZ, C.A.G. 1982. Conceituação de grupos de espécies de Phyllomedusinae
brasileiras com base em caracteres larvários (Amphibia, Anura, Hylidae).
Arq. Univ. Fed. Rur. Rio de Janeiro 5(2):149- 171.
CRUZ, C.A.G. 1990. Sobre as relações intergenéricas de Phyllomedusinae na
Floresta Atlântica (Amphibia, Anura, Hylidae). Rev. Bras. Biol. = Braz.
J. Biol. 50(3):709-726.
DUELLMAN, W.E. 1970. The Hylid Frog of Middle America. Vol. 1.
Monograph Museum of Natural History, University of Kansas, Kansas,
p. 1-427.
DUELLMAN, W.E. & TRUEB, L. 1996. Biology of amphibians. MacGrawKill Publishing Company, New York.
DUNN, E.R. 1924. Some Panamanian frogs. Occ. Pap. Mus. Zool. Univ.
Mich. 151:1-12.
FROST, D.R. 2008. Aphibian Species of the World: an online reference. http://
research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html (último acesso em
15 julho 2002)
IUCN. Conservation International, and NatureServe. 2006. Global Amphibian
Assessment (GAA). <www.globalamphibians.org>. (último acesso em
17 maio 2008).
Figura 6. a) Desova de P.guttata com girino recém eclodido e b) A seta indica
uma folha enrolada, onde a desova de P.guttata é depositada.
Figure 6. a) Egg clutch of P.guttata with newly hatched tadpoles and b) The
arrow indicates coiled leaves, rolled into funnel shape, where the egg clutch
of P.guttata is deposited.
Pyburn (1980) mostrou que as folhas enroladas fornecem proteção
contra dessecação para os embriões de Phyllomedusa hypocondrialis
(Daudin, 1800) durante o desenvolvimento fora da água, o que pode
explicar a perda das desovas encontradas em folhas abertas.
Phasmahyla guttata, como as outras espécies do gênero, desova
em folhas pendentes sobre a água. Produzem cerca de 20 a 70 ovos
de cor creme, tanto na face abaxial quanto na adaxial, de folhas vivas
mais compridas do que largas, localizadas a até cerca de 160 cm de
altura da superfície da água. Os girinos são neustonicos (Altig &
Mcdiarmid, 1999) e vivem em cardumes com girinos de diferentes
tamanhos e estágios de desenvolvimento.
http://www.biotaneotropica.org.br
GOSNER, K.L. 1960. A simplified table for estaging anuram embryos and
larvae with notes on identification. Herpetologica 16:183-190.
IZECKSOHN, E. & CARVALHO E SILVA, S.P. 2001 Anfíbios do Município
do Rio de Janeiro. Ed. UFRJ, Rio de Janeiro.
LUTZ, A. 1924. Sur les Rainettes des environs de Rio de Janeiro. C. R. Soc.
Biol. Paris 90:241.
LUTZ, B. 1954. Anfíbios anuros do Distrito Federal. Mem. Inst. Oswaldo
Cruz 52:155-197.
PRADO, C.P.A., UETANABARO, M. & LOPES, F.S. 2000. Reproductive
strategies of Leptodactylus chaquensis and Leptodactylus podicipinus in
the Pantanal, Brazil. J. Herpetol. 34(1):135-139.
PYBURN, W.F. 1980. The function of eggless capsules and leaf in the nests
of the frog Phyllomedusa hypocondrialis (Anura, Hylidae). Proc. Biol.
Soc. Wash. 93(1):153-167.
SMITHE, F.B. 1975. Naturalist’s Color Guide. American Museum of Natural
History, New York.
Recebido em 22/09/08
Versão reformulada recebida em 11/11/08
Publicado em 12/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01508042008
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Notas sobre a distribuição, tamanho de grupo e comportamento do golfinho
Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae) na Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil
Leonardo Liberali Wedekin1,2,4, Fábio Gonçalves Daura-Jorge1,2,
Marcos Roberto Rossi-Santos2,3 & Paulo César Simões-Lopes1
Laboratório de Mamíferos Aquáticos – LAMAQ, Departamento de Ecologia e Zoologia,
Universidade Federal de Santa Catarina – UFSC,
Campus Universitário, s/n, CEP 88040-970, Florianópolis, SC, Brasil
2
Pós-graduação em Zoologia, Universidade Federal do Paraná – UFPR, Curitiba, PR, Brasil
3
Instituto Baleia Jubarte,
Rua Barão do Rio Branco, 26, CEP 45900-000, Caravelas, BA, Brasil
4
Autor para correspondência: Leonardo Wedekin, e-mail: [email protected]
1
WEDEKIN, L.L., DAURA-JORGE, F.G., ROSSI-SANTOS, M.R. & SIMÕES-LOPES, P.C. 2008. Notes on the
distribution, group size and behavior of the bottlenose dolphin, Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae)
in the coast of the Island of Santa Catarina, southern Brazil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn01708042008.
Abstract: The ecology of the bottlenose dolphin (Tursiops truncatus) is scarcely documented in Brazil. The
objective of this article is to present information about the distribution, group size and behavior of T. truncatus
collected oportunistically around the Island of Santa Catarina. Locality, date and time, group size and behavior
were registered after each opportunistic sighting. Seventy-one groups were observed between 1989 and 2005, in
all months of the year. The species was sighted along all the coast of the island, using a great variety of habitats
including protected bays and exposed beaches. Group size varied from 1 to 200 individuals, with a mean group
size of approximately 8 individuals (mode = 2). Interactions with three species of sea birds were also documented.
Data presented here suggest that the species is common around the Island of Santa Catarina, has a great plasticity
in habitat use, and a varied behavior repertoire.
Keywords: bottlenose dolphin, Tursiops truncatus, behavior, group size, seabirds.
WEDEKIN, L.L., DAURA-JORGE, F.G., ROSSI-SANTOS, M.R. & SIMÕES-LOPES, P.C. 2008. Notas sobre
a distribuição, tamanho de grupo e comportamento do golfinho Tursiops truncatus (Cetacea: Delphinidae)
na Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil. Biota Neotrop. 8(4): http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/
abstract?short-communication+bn01708042008.
Resumo: A ecologia do golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) é pouco documentada no Brasil. O objetivo
deste trabalho é fornecer dados sobre a distribuição, tamanho de grupo e comportamento de T. truncatus a partir
de avistagens oportunistas realizadas nas adjacências da Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil. Em cada observação
de grupos da espécie foram registrados: localidade, data e hora, tamanho de grupo e comportamento. Foram
observados 71 grupos entre 1989 e 2005, em todos os meses do ano. A espécie foi observada em toda região
costeira da Ilha de Santa Catarina, utilizando uma grande variedade de hábitats. O tamanho de grupo variou entre
1 e 200 indivíduos, com uma média de aproximadamente 8 indivíduos (moda = 2). Interações com pelo menos
três espécies de aves marinhas também foram observadas, além de outros comportamentos. Os dados obtidos
sugerem que a espécie é comum ao longo da costa da Ilha de Santa Catarina, possui uma grande plasticidade no
uso de hábitats, além de um conjunto variado de comportamentos.
Palavras-chave: golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, comportamento, tamanho de grupo, aves
marinhas.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01708042008
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Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
226
Wedekin, L.L. et al.
Introdução
O golfinho-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) (Montagu)
ocorre tanto em águas costeiras quanto oceânicas, em todas as regiões
tropicais e temperadas (Leatherwood & Reeves 1990). No Brasil a
espécie está presente ao longo de toda a costa (Pinedo et al. 1992) e sua
aparente ausência na região norte pode estar relacionada ao reduzido
esforço amostral. O conhecimento a respeito das populações oceânicas desta espécie em águas brasileiras é praticamente inexistente,
constando de observações pontuais (e.g., Baracho et al. 2007).
No litoral do Estado de Santa Catarina a espécie pode ser
frequentemente avistada em águas costeiras, penetrando na foz de
rios, lagunas e manguezais (Simões-Lopes 1991, Simões-Lopes &
Ximenez 1993). Com base em registros de encalhes ao longo da costa
do Estado (Cherem et al. 2004), sua distribuição é aparentemente
contínua. No entanto, a maior parte das informações sobre a espécie
provém de estudos no litoral sul, direcionados à investigação da interação entre T. truncatus e pescadores artesanais (Simões-Lopes 1991,
1998, Simões-Lopes & Fabián 1999, Simões-Lopes et al. 1998). Uma
população residente de T. truncatus pode ser avistada o ano inteiro
na entrada do maior complexo lagunar da costa do Estado de Santa
Catarina, adjacente à cidade de Laguna (Simões-Lopes & Fabián
1999). Indivíduos desta população interagem cooperativamente com
pescadores artesanais durante, principalmente, a captura da tainha
(Mugil sp.), um importante recurso alimentar para a espécie (SimõesLopes et al. 1998). Alguns indivíduos foram observados realizando
deslocamentos de até 300 km de extensão ao longo da costa da região
Sul do Brasil (Simões-Lopes & Fabián 1999), indicando a utilização
de extensas áreas por alguns indivíduos da espécie.
Nas imediações da Ilha de Santa Catarina e litoral central do
estado, existe a descrição de um evento de interação agressiva
entre T. truncatus e o boto-cinza-Sotalia guianensis (van Bénéden)
(­Wedekin et al. 2004). Excetuando-se este registro pontual, pouco foi
relatado sobre a ocorrência e comportamento da espécie nas porções
central e norte do Estado de Santa Catarina.
O objetivo deste trabalho é fornecer dados sobre a distribuição,
tamanho de grupo e comportamento de T. truncatus a partir de observações oportunistas realizadas nas adjacências da Ilha de Santa
Catarina, sul do Brasil.
neste estudo foram realizadas. Imediatamente ao sul da Ilha de Santa
Catarina foi constatada uma área de possível ressurgência costeira
em meses quentes do ano (Matsuura 1986).
2. Coleta e análise dos dados
Os dados apresentados aqui foram obtidos a partir de esforço
de observação oportunista, sem caráter sistemático direcionado à
espécie. Na Baía Norte da Ilha de Santa Catarina as observações de
T. truncatus foram realizadas a partir de uma embarcação de 5 m de
comprimento durante um estudo sobre a ecologia de S. guianensis,
entre os anos de 2000 e 2005 (Daura-Jorge et al. 2004, 2005, Wedekin
et al. 2007). As outras avistagens foram realizadas por observadores
familiarizados com observação de mamíferos marinhos na natureza,
entre os anos de 1989 e 2005, geralmente a partir de pontos em terra.
Foram registrados dados como localidade, data e tamanho de grupo.
Para as observações de comportamento adotamos o método ad libitum
(conforme Lehner 1996).
Cada observação foi plotada em uma carta náutica digitalizada da
Ilha de Santa Catarina utilizando o programa ESRI ArcView 3.1.
Um grupo de botos foi definido como sendo qualquer conjunto de
indivíduos observados próximos um do outro em aparente associação,
geralmente engajados na mesma atividade e se movendo na mesma
direção (adaptado de Shane 1990a). Foi considerada uma interação
entre botos e aves quando as aves foram observadas voando e/ou
mergulhando próximos a um grupo de botos.
Ilha das Galés
Baía de Tijucas
Ilha do Arvoredo
27° 20'
Material e Métodos
Baía
Norte
1. Área de estudo
A Ilha de Santa Catarina está localizada no litoral central do
­Estado de Santa Catarina, sul do Brasil, entre as latitudes 26° e 30° S,
e longitudes 48° 30’ e 50° W (Figura 1). O litoral na qual a Ilha de
Santa Catarina está inserida encontra-se dentro da classificação “Costa
Granítica do Sudeste” (Ekau & Knoppers 1999), composto por rochas
graníticas do Embasamento Cristalino que formam morros e costões
rochosos, intercalados por praias arenosas da Planície ­Costeira.
Assim, o litoral apresenta-se recortado e contendo inúmeras ilhas
próximas da costa, sendo a maior delas a Ilha de Santa Catarina, com
mais de 400 km2 de área e aproximadamente 170 km de perímetro de
costa. Duas baías de águas protegidas (Baías Sul e Norte) separam
a Ilha de Santa Catarina e o continente, e nestas baías é possível
encontrar marismas e manguezais.
A costa da Ilha de Santa Catarina é caracterizada por possuir um
regime de micromarés (Ekau & Knoppers 1999) e um ciclo sazonal
de temperatura variando entre valores inferiores a 18° C no inverno
e em torno de 24° C no verão (Absy & Zavialov 1999). A massa de
água denominada “Água Costeira” (cf. Matsuura 1986) banha as áreas
próximas da Ilha de Santa Catarina, onde as avistagens compiladas
http://www.biotaneotropica.org.br
Oceano
Atlântico
Ilha de
Santa
Catarina
27° 40'
N
Baía
Sul
O
L
S
0
0
48° 40'
20 km
48° 20'
Figura 1. Registros de Tursiops truncatus nas adjacências da Ilha de Santa
Catarina entre 1989 e 2005 (n = 71).
Figure 1. Records of Tursiops truncatus in the surroundings of the Island of
Santa Catarina between 1989 and 2005 (n = 71).
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227
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Distribuição e comportamento de Tursiops truncatus no sul do Brasil
Resultados
3. Interações com aves
1. Ocorrência e uso de hábitat
Foram observados 71 grupos de Tursiops truncatus em toda
região costeira da Ilha de Santa Catarina (Figura 1). A espécie foi
observada tanto em águas protegidas das Baías Norte e Sul quanto
em mar aberto de toda a porção leste da Ilha de Santa Catarina e
nas suas porções continentais ao norte e ao sul. A espécie também
foi observada nos canais das baías e em áreas mais internas e rasas,
como as baías de sedimentação adjacentes aos manguezais do Saco
Grande, Ratones e Itacorubi. Alguns registros (n = 5) foram realizados próximos de ilhas como Arvoredo e Galés, ao norte da Ilha de
Santa Catarina. Outros registros foram realizados próximos a costões
rochosos (n = 23), manguezais e marismas (n = 3), ou perto de zonas
de arrebentação de praias arenosas (n = 17), na parte leste da ilha.
Em pelo menos quatro ocasiões diferentes, a espécie foi observada
no meio de cultivos de moluscos, próximo a poitas de embarcações
e no cais municipal (trapiche) da Baía Norte. A espécie foi observada
em todos os meses do ano (Figura 2).
2. Comportamento e tamanho de grupo
Tursiops truncatus foi observado em praticamente todos os
ambientes costeiros da Ilha de Santa Catarina, que são equivalentes
aos ambientes costeiros de grande parte do litoral catarinense, do
extremo norte, na divisa com o Estado do Paraná, até o Cabo de Santa
Marta, no sul do Estado (Ekau & Knoppers 1999). As observações
da espécie não estiveram associadas ou concentradas em entradas
de rios ou canais das baías conforme se observa na Barra de Laguna
(Simões-Lopes & Fabian 1999) ou na foz do Rio Itajaí-Açú (Lopes
et al. 2002). Uma das populações de T. truncatus mais estudadas, da
Baía de Sarasota na Flórida, também utiliza uma grande variedade de
hábitats, incluindo águas rasas estuarinas e mais afastadas da costa
(ver Connor et al. 2000). No Golfo da Califórnia a espécie também
foi avistada em diferentes hábitats, incluindo ambientes estuarinos e
não estuarinos, apesar de se concentrarem nos primeiros, em locais
com fundo de areia e águas mais rasas (Ballance 1992). Para a região
do Banco dos Abrolhos, na plataforma continental da costa leste do
Brasil, Rossi-Santos et al. (2006) reportaram a ocorrência da espécie
como um dos pequenos cetáceos mais abundantes e de distribuição
mais ampla na região, freqüentando desde águas costeiras (mas geralmente além dos 12 km da linha de costa) até pontos mais distantes da
costa, de maior profundidade. Sabe-se que T. truncatus é uma espécie
generalista em relação ao uso de hábitat, e as avistagens apresentadas
aqui também demonstram este aspecto ecológico.
Tursiops truncatus é tido com uma espécie plástica com relação às
estratégias de caça e forrageamento (Shane 1990b). O comportamento
alimentar de T. truncatus pode ser direcionado a peixes solitários ou
que andam em cardumes, e as atividades de caça e captura podem
ser executadas por botos solitários ou em grupos, em toda a coluna
d’água, com variabilidade intra e inter-populacional nas técnicas
16
9
8
7
6
5
4
3
2
1
0
Discussão
Número de observações
Número de observações
Frequentemente (n = 7) foi possível observar T. truncatus em
comportamento de alimentação visível da superfície, com saltos,
exposição ou batidas de nadadeira caudal, deslocamentos rápidos,
perseguições e captura de presas na superfície. Em pelo menos três
ocasiões indivíduos de T. truncatus foram observados na superfície no
momento da captura, com o peixe na boca. A espécie foi observada
pescando tanto solitariamente quanto em grupo. Foram observados
eventos de captura de presas que variaram de perseguições na zona
de arrebentação, próximo de costões rochosos, utilizando a barreira
física para arrebanhar cardumes, ou em áreas abertas com até 30 m
de profundidade, sem barreiras ou obstáculos físicos.
O tamanho de grupo variou entre 1 e 200 indivíduos (moda = 2;
média = 8,04; DP = 24,35; Figura 3). O maior grupo, de 200 indivíduos foi observado entre a Ilha do Arvoredo e Deserta. Os maiores
grupos avistados em áreas abrigadas foram de 12 indivíduos, na Baía
Norte. Grupos menores e indivíduos solitários foram observados em
toda a região costeira da Ilha de Santa Catarina. Em apenas quatro
registros (7%) foram avistados grupos contendo pelo menos um
filhote.
Em cinco ocasiões foi possível observar grupos de T. ­truncatus
interagindo com aves marinhas como o atobá-marrom (Sula
­leucogaster) (Boddaert), fragata (Fregata magnificens) Mathews,
e a gaivota (Larus dominicanus) Lichtenstein (Tabela 1). A espécie
mais frequentemente avistada interagindo com T. truncatus foi
S. ­leucogaster, presente em mais de 80% dos registros de interação.
Na maioria dos registros de interação (n = 4; 67%), os grupos de
T. truncatus estavam em comportamento de pesca.
Jan Fev Mar Abr
Mai Jun Jul Ago
Meses
Set Out Nov Dez
14
12
10
8
6
4
2
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
Tamanho de grupo
10
11
12
>12
Figura 2. Freqüência absoluta das observações de grupos de Tursiops
­truncatus nos diferentes meses do ano nas adjacências da Ilha de Santa
Catarina entre 1989 e 2005 (n = 70).
Figura 3. Freqüência absoluta dos tamanhos de grupo registrados nas observações de Tursiops truncatus nas adjacências da Ilha de Santa Catarina
entre 1989 e 2005 (n = 68).
Figure 2. Records of Tursiops truncatus groups in the surroundings of the
Island of Santa Catarina by months of the year between 1989 and 2005
(n = 70).
Figure 3. Absolute frequency of group sizes recorded for Tursiops truncates
in the surroundings of the Island of Santa Catarina between 1989 and 2005
(n = 68).
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228
Wedekin, L.L. et al.
Tabela 1. Interações entre Tursiops truncatus e aves marinhas registradas nas adjacências da Ilha de Santa Catarina.
Table 1. Interactions between Tursiops truncatus and seabirds observed near the Island of Santa Catarina.
Data
Número de botos
Comportamento dos botos
23/05/2001
3 adultos
pesca
3 Fregata magnificens
13/01/2002
1 adulto
deslocamento
3 Sula leucogaster
27/12/2002
12 adultos
pesca
4 F. magnificens e 1 S. leucogaster
09/02/2003
4 adultos
pesca
2 S. leucogaster
27/12/2003
1 adulto
deslocamento
4 S. leucogaster e 1 Larus dominicanus
07/01/2005
10 adultos
pesca
6 S. leucogaster
empregadas pelos animais (Connor et al. 2000). A grande variedade
de hábitats que a espécie ocupa em águas adjacentes à costa da Ilha
de Santa Catarina, a variação observada no tamanho de grupo, e os
eventos de pesca observados, incluindo interações com aves, sugerem
que este rico repertório comportamental de alimentação também
ocorre no litoral de Santa Catarina.
T. truncatus foi avistado ao longo de todo o ano na costa da Ilha de
Santa Catarina. Isto também ocorre na Barra de Laguna, onde se observou que parte da população da espécie é residente (­Simões-Lopes
& Fabián 1999). Além das taxas de residência variarem entre diferentes indivíduos, sendo alguns mais residentes que outros, indivíduos
foram observados realizando grandes deslocamentos (até 300 km)
ao longo da costa do Estado de Santa Catarina e do Estado do Rio
Grande do Sul (Simões-Lopes & Fabián 1999). Na costa da Austrália,
Corkeron & Martin (2004) registraram movimentos de até 146 km
para a espécie através de telemetria por satélite. O grau de residência dos grupos observados ao largo da Ilha de Santa Catarina e sua
conexão com populações mais austrais ou setentrionais permanecem
questões abertas para futuras investigações.
O tamanho de grupo de T. truncatus pode variar bastante entre
diferentes localidades, sendo que os encontrados na Ilha de Santa
Catarina são próximos das menores médias de tamanho de grupo
registradas para a espécie (Connor et al. 2000). Grupos maiores
também foram observados em águas abertas e provavelmente trata-se
de agregações ocasionais de caráter alimentar, ou ainda, no caso dos
grandes grupos avistados próximos da Ilha do Arvoredo (de 200 indivíduos), agregações de uma possível população oceânica da espécie
devido a sua distinta coloração (Paulo C. Simões-Lopes, obs. pess.).
Isto concorda com a proposta de simpatria de duas subespécies de
Tursiops no litoral do Estado de Santa Catarina (Barreto 2000) que
têm nichos espaciais diferentes (Barreto & Beaumord 2002).
A interação de T. truncatus com aves marinhas foi previamente
relatada na literatura (e.g. Evans 1982). A ocorrência desta associação
durante atividades de alimentação sugere um evento oportunista,
porém com considerável importância como estratégia alimentar
dentro do repertório comportamental das espécies envolvidas. As
mesmas espécies de aves foram observadas interagindo com outra
espécie de pequeno cetáceo na área, o boto-cinza, Sotalia guianensis
(­Rossi-Santos 1997, Piacentini 2003). Esta interação com o boto-cinza
está sendo considerada, com base em nossas observações sistemáticas,
como uma relação comensal, com benefícios para as aves e neutra
para os botos. O mesmo padrão pode ser proposto para T. truncatus
na área, apesar dos dados existentes não permitirem uma discussão
mais profunda sobre a natureza desta relação.
Os dados apresentados neste trabalho sugerem que a espécie é
comum ao longo da região costeira da Ilha de Santa Catarina, possui
uma grande plasticidade no uso de hábitats, além de um conjunto
variado de comportamentos.
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Número de indivíduos e espécie(s) de ave(s)
Agradecimentos
Agradecemos às seguintes pessoas: Alexandre Paro, Daniel
dos Santos Lewis, Daniel Rossi Santos, Renato Schultz e Rodrigo
Mohedano por gentilmente coletar e ceder dados sobre avistagens da
espécie nas praias da Ilha de Santa Catarina. Paulo C. Simões-Lopes
agradece a bolsa do CNPq/PQ (processo 304698/2006-7). Dois revisores anônimos fizeram valiosas contribuições ao manuscrito.
Referências Bibliográficas
ABSY, J.M. & ZAVIALOV, P.O. 1999. Seasonal cycle of air temperature
above the Southwestern Atlantic Ocean. Atlântica 21:11-18.
BALANCE, L.T. 1992. Habitat use patterns and ranges of the bottlenose
dolphin in the Gulf of California, Mexico. Mar. Mamm. Sci.
8(3):262‑274.
BARACHO, C., CIPOLOTTI, S., MARCOVALDI, E. APOLINÁRIO, M.
& SILVA, M.B. 2007. The occurrence of bottlenose dolphins (Tursiops
truncatus) in the biological reserve of Atol das Rocas in north-eastern
Brazil. J. Mar. Biol. A. U.K. 2 - Biodiversity Records (Published
online).
BARRETO, A.S. 2000. Variação craniana e genética de Tursiops truncatus
na costa Atlântica da América do Sul. Tese de Doutorado, Fundação
Universidade do Rio Grande, Rio Grande.
BARRETO, A.S. & BEAUMORD, A.C. 2002. Sobreposição de nicho em
subespécies de Tursiops no litoral Atlântico da América do Sul. Notas
Téc. FACIMAR 6:121-125.
CHEREM, J.J., SIMÕES-LOPES, P.C., ALTHOFF, S.L. & GRAIPEL, M.E.
2004. Lista dos mamíferos do estado de Santa Catarina, sul do Brasil.
Mastozool. Neotrop. 11(2):151-184.
CONNOR, R.C., WELLS, R.S., MANN, J. & READ, A.J. 2000. The
Bottlenose Dolphin: Social Relationships in a Fission-Fusion Society. In
Cetacean Societies: Field Studies of Dolphins and Whales (J. Mann, R.C.
Connor, P.L. Tyack & H. Whitehead, eds.). The University of Chicago
Press, Chicago, p. 91-126.
CORKERON, P.J. & MARTIN, A.R. 2004. Ranging and diving behaviour of
two ‘offshore’ bottlenose dolphins, Tursiops sp., off eastern Australia. J.
Mar. Biol. A. U.K. 84(2):465-468.
DAURA-JORGE, F.G., WEDEKIN, L.L. & SIMÕES-LOPES, P.C. 2004.
Variação sazonal da intensidade dos deslocamentos do boto-cinza,
Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae), na Baía Norte da Ilha de Santa
Catarina. Biotemas 17(1):203-216.
DAURA-JORGE, F.G., WEDEKIN, L.L., PIACENTINI, V.Q. & SIMÕESLOPES, P.C. 2005. Seasonal and daily patterns of group size, cohesion
and activity of the estuarine dolphin, Sotalia guianensis (P. J. Van
Bénéden) (Cetacea, Delphinidae), in southern Brazil. Rev. Bras. Zool.
22(4):1014-1020.
EKAU, W. & KNOPPERS, B. 1999. An introduction to the pelagic system
of the North-East and East Brazilian shelf. Arch. Fish. Mar. Res.
47(2/3):113-132.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01708042008
229
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Distribuição e comportamento de Tursiops truncatus no sul do Brasil
EVANS, P.G.H. 1982. Associations between seabirds and cetaceans: a review.
Mamm. Rev. 12(1):187-206.
LEATHERWOOD, S. & REEVES, R.R. (Eds.). 2000. The Bottlenose Dolphin.
Academic Press, San Diego.
LEHNER, P.N. 1996. Handbook of ethological methods. 2nd edition.
Cambridge University Press, Cambridge.
LOPES, J.P., ALVES, M., BRITTO, M., DEL GOBBO, P., MARCHI, C.,
RUTHES, A.P., SCHMITZ, A.V., DA SILVA, A.F., BORGES, V., VIERO,
S. & BARRETO, A.S. 2002. Monitoramento de cetáceos no Estuário
do Rio Itajaí-Açú (SC, Brasil). In Libro de Resúmenes de la 10ª RT y
4° Congreso SOLAMAC, Valdívia, p. 99.
SHANE, S.H. 1990b. Comparison of bottlenose dolphin behavior in Texas
and Florida, with a critique of methods for studying dolphin behavior. In
The Bottlenose Dolphin (S. Leatherwood & R.R. Reeves, eds.). Academic
Press, San Diego, p.541-558.
SHANE, S.H., REEVES, R.S. & WÜRSIG, B. 1986. Ecology, behavior and
social organization of the bottlenose dolphin: a review. Mar. Mamm.
Sci. 2(1):34-63.
SIMÕES-LOPES, P.C. 1991. Interaction of coastal populations of Tursiops
truncatus (Cetacea, Delphinidae) with the artisanal fisheries in southern
Brazil. Biotemas 4(2):83-94.
SIMÕES-LOPES, P.C. 1998. Intraspecific agonistic behavior of Tursiops
truncatus (Cetacea, Delphinidae) during dolphin-human cooperative
fishing in southern Brazil. Biotemas 11(2):165-171.
PIACENTINI, V.Q. 2003. Associação de pesca entre aves marinhas e o botocinza Sotalia guianensis (Cetacea: Delphinidae) na Baía Norte de Santa
Catarina, sul do Brasil. Monografia de Bacharelado, Universidade Federal
de Santa Catarina, Florianópolis.
SIMÕES-LOPES, P.C. & FABIÁN, M.E. 1999. Residence patterns and site
fidelity in bottlenose dolphins, Tusiops truncatus (Montagu) (Cetacea,
Delphinidae) off Southern Brazil. Rev. Bras. Zool. 16(4):1017-1024.
MATSUURA, Y. 1986. Contribuição ao estudo da estrutura oceanográfica da
região sudeste entre Cabo Frio (RJ) e Cabo de Santa Marta Grande (SC).
Ciênc. Cult. 38(8):1439-1450.
SIMÕES-LOPES, P.C., FABIÁN, M.E. & MENEGUETI, J.O. 1998. Dolphin
interactions with the mullet artisanal fishing on southern Brazil: a
qualitative and quantitative approach. Rev. Bras. Zool. 15(3):709-726.
PINEDO, M.C., ROSAS, F.C. & MARMONTEL, M. 1992. Cetáceos e
pinnípedes do Brasil: uma revisão dos registros e guia para identificação
das espécies. UNEP/FUA, Manaus.
SIMÕES-LOPES, P.C. & XIMENEZ, A. 1993. Annotated list of the cetaceans
of Santa Catarina coastal waters, southern Brazil. Biotemas 6(1):67-92.
ROSSI-SANTOS, M.R. 1997. Estudo quali-quantitativo do comportamento
de alimentação do golfinho ou boto-cinza Sotalia fluviatilis Gervais, 1853
(Cetacea, Delphinidae) na Área de Proteção Ambiental do Anhatomirim e
Baía Norte de Santa Catarina. Monografia de Bacharelado, Universidade
Federal de Santa Catarina, Florianópolis.
ROSSI-SANTOS, M., WEDEKIN, L.L. & SOUSA-LIMA, R.S. 2006.
Distribution and habitat use of small cetaceans off Abrolhos Bank, eastern
Brazil. LAJAM 5(1):23-28.
SHANE, S.H. 1990a. Behavior and ecology of the bottlenose dolphins at
Sanibel Island, Florida. In The Bottlenose Dolphin (S. Leatherwood &
R.R. Reeves, eds.). Academic Press, San Diego, p.245-265.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn01708042008
WEDEKIN, L.L., DAURA-JORGE, F.G. & SIMÕES-LOPES, P.C. 2004. An
aggressive interaction between bottlenose dolphins (Tursiops truncatus)
and estuarine dolphins (Sotalia guianensis) in southern Brazil. Aq.
Mamm. 30(3):391-397.
WEDEKIN, L.L., DAURA-JORGE, F.G., PIACENTINI, V.Q. & SIMÕESLOPES, P.C. 2007. Seasonal variations in spatial usage by the estuarine
dolphin, Sotalia guianensis (van Bénéden, 1864) (Cetacea; Delphinidae)
at its southern limit of distribution. Braz. J. Biol. 67(1):1-8.
Recebido em 14/11/07
Versão reformulada recebida em 31/10/08
Publicado em 21/11/08
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Ocorrência de Atelocynus microtis (Sclater, 1882) na
Floresta Nacional do Jamari, estado de Rondônia
Allyson Diaz Koester1,3, Carlos Renato de Azevedo2,
Alexandre Vogliotti1,3 & José Maurício Barbanti Duarte3,4
1
Programa de Pós-graduação em Ecologia Aplicada,
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”– USP,
Av. Pádua Dias, 11, CP 9, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil
2
Floresta Nacional do Jamari, ICMBio /MMA,
RO 452, km 7.5, Zona Rural, CEP 78937-000, Itapuã do Oeste, RO, Brasil
3
Núcleo de Pesquisa e Conservação de Cervídeos,
Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias – UNESP,
Via de acesso Prof. Paulo Donato Castellane, s/n, CEP 14884-900, Jaboticabal, SP, Brasil
4
Autor para correspondência: José Maurício Barbanti Duarte, email: [email protected]
KOESTER, A.D., AZEVEDO, C.R., VOGLIOTTI, A., & DUARTE, J.M.B. Occurrence of Atelocynus microtis
(Sclater, 1882) in the Jamari National Forest, Rondonia state. Biota Neotrop., 8(4): http://www.biotaneotropica.
org.br/v8n4/en/abstract?short-communication+bn03108042008
Abstract: The Short-eared dog Atelocynus microtis is one of the most rare species of South America Canids.
It is rarely reported in inventories or faunal surveys and the absence of captive animals also suggest a restrict
distribution and low densities. Between August 16th 2006 and October 12th 2006, a photographic monitoring
using camera traps (infrared-triggered), was carried out at the Jamari National Forest. This is a sustainable use
conservation unity and has a management plan with its defined environmental zones. The Atelocynus microtis
photos were captured in the Central-west and North-west areas of the Jamari National Forest, areas constituted
by Dense Evergreen Forest with Open Evergreen Forest spots. The areas where the images of A. microtis were
captured are in forest management zone and in mining zone, which still not exploited. Based on these facts, we
suggest the management plan of this Conservation Unity took this finding into consideration and altered it, so
this species could be better studied in the region, before its exploitation. As there are hardly any studies related
to this species, this note becomes important, contributing to data about the A. microtis ecology.
Keywords: Atelocynus microtis (short-eared dog), photographic monitoring, Jamari National Forest.
KOESTER, A.D., AZEVEDO, C.R., VOGLIOTTI, A., & DUARTE, J.M.B. Ocorrência de Atelocynus microtis
(Sclater, 1882) na Floresta Nacional do Jamari, estado de Rondônia. Biota Neotrop., 8(4): http://www.
biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn0310808042008
Resumo: O cachorro-de-orelhas-curtas Atelocynus microtis é uma das espécies mais raras de Canídeos Sulamericanos. Os relatos são muito raros e a inexistência de animais cativos também sugere distribuição limitada
e densidades baixas. No período de 16 de agosto a 12 de outubro de 2006, foi realizado um monitoramento
fotográfico na Floresta Nacional do Jamari, que é uma Unidade de Conservação de Uso Sustentável e possui
plano de manejo com seu zoneamento ambiental definido. Os registros fotográficos de Atelocynus microtis foram
obtidos nas regiões centro-oeste e noroeste da unidade, áreas formadas por Floresta Ombrófila Densa, com pontos
de Floresta Ombrófila Aberta. As áreas onde foram capturadas as imagens fotográficas de Atelocynus microtis,
estão em Zona de Manejo Florestal e em Zona de Mineração, por enquanto sem exploração. A partir destes fatos, a
sugestão seria que o zoneamento ambiental desta Unidade de Conservação levasse em consideração este achado e
fosse alterado para que a espécie fosse mais bem estudada na região antes da exploração das áreas. Como estudos
relacionados a esta espécie são praticamente inexistentes, esta nota se torna importante, contribuindo com dados
sobre a ecologia do A. microtis.
Palavras-chave: Atelocynus microtis (cachorro-do-mato-de-orelhas-curtas), monitoramento fotográfico, Floresta
Nacional do Jamari.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn03108042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
232
Koester, A.D. et al.
Introdução
Pertencente a Ordem Carnívora, o cachorro-de-orelhas-curtas,
Atelocynus microtis, Sclater (1882), é a única espécie do seu
gênero (Berta, 1986). Sua área de ocorrência se estende desde a
Colombia, Bolívia, Equador, Peru e Brasil, até o norte do MatoGrosso (­Nowak & Paradiso 1983, Berta 1986, Emmons & Feer 1997,
­Eisenberg & Redford 1999, Cheida et al. 2003). Berta (1986) cita a
ocorrência da espécie na Venezuela, mas de acordo com Leite-Pitman
& Willians (2004) essa informação não foi comprovada. O A. ­microtis
está disperso, por grande parte da bacia amazônica, chegando à bacia do rio Paraguai, através do rio Araguaia-Tocantins (Emmons &
Feer 1997, Paiva 1999), em regiões com até 1.000 m de altitude em
relação ao nível do mar (Berta 1986, Peres 1991, Cheida et al. 2003,
Leite‑Pitman & Willians 2004).
Segundo Sillero-Zubiri & Hoffmann (2004) a espécie tem sido
registrada em uma ampla variedade de habitats das terras baixas,
incluindo floresta de terra firme, floresta inundada, bambuzal e mata
ciliar ao longo dos rios. Os autores ainda relatam que em Cocha
Cashu, visualizações e rastros da espécie estão principalmente associados aos rios e as enseadas dos mesmos. No Estado de Rondônia,
M. Messias (com. pes.) informou a visualização de um indivíduo em
floresta das terras baixas beirando a savana, na Estação Ecológica
de Samuel. Além desta, no ano de 2007, A. R. D’ Amico (com pes.)
visualizou a espécie em floresta primária das terras baixas e com
influência hídrica marcante na Reserva Biológica Jaru.
De acordo com Cabrera & Yepes (1960), Peres (1991) e
­Eisenberg & Redford (1999) a espécie possui dieta onívora e hábitos
solitários, e foi apontada por estes autores como o menos gregário
dos canídeos sul-americanos. Esta espécie ainda sofre ameaças por
doenças transmitidas por animais domésticos e pela perda de habitat em decorrência da degradação das florestas (Cheida et al. 2003,
­Sillero-Zubiri & Hoffmann 2004).
Estudos relacionados ao A. microtis são praticamente inexistentes
(Peres 1991, Leite-Pitman & Willians 2004). Peres (1991) cita que a
espécie é raramente relatada em inventários de fauna, e sua ocorrência
é freqüentemente classificada como hipotética ou a confirmar. Por
essas razões, a espécie encontra-se categorizada como DD (Data
Deficient) pela IUCN (Sillero-Zubiri & Hoffmann 2004). Frente à escassez de dados sobre a espécie, o presente relato
pretende contribuir para o conhecimento da espécie, adicionando
mais uma localidade com ocorrência confirmada à distribuição
geográfica da espécie.
Material e Métodos
1. Área de estudo
A Floresta Nacional do Jamari (FLONA do Jamari) situada no
município de Itapuã do Oeste, no estado de Rondônia, é uma Unidade
de Conservação Federal de Uso Sustentável (Sistema Nacional de
Unidades de Conservação/SNUC, 2000). Possui 220.000 ha e sua
situação fundiária está regularizada. Localizada no norte do estado de
Rondônia (09° 00’ 00’’ a 09° 30’ 00’’ S / 62° 44’ 05’’ a 63° 16’ 54’’ W)
é banhada pelas bacias dos rios Jacundá, Jamari e Preto do Crespo.
Esta Unidade resguarda amostras da flora características da Amazônia
sul-ocidental, região submetida a altas taxas de desmatamento. Juntamente com a Floresta Nacional do Jacundá (220.644 ha), a Estação
Ecológica de Samuel (72.000 ha) e o Imóvel Manoa (73.079 ha), a
Floresta Nacional do Jamari faz parte de uma área contínua bastante
significativa de Floresta Amazônica (Floresta Tropical) no estado de
Rondônia, Brasil.
A área específica de estudo foram as regiões centro-oeste e
noroeste da unidade. A formação vegetal que prevalece nestas áreas
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é a Floresta Ombrófila Densa/Aberta das terras baixas, com fascinações de Floresta de Baixio. Esta formação vegetal recobre áreas
de 70 a 160 m de altitude (Plano de Manejo da Floresta Nacional
do Jamari, 2005).
De acordo com a classificação de Koppen esta região possui
clima do tipo Aw – Tropical chuvoso, com período seco bem definido durante o inverno. A média anual de precipitação pluvial varia
de 2.200 e 2.600 mm por ano. A temperatura média anual fica entre
24 e 26 °C.
2. Monitoramento fotográfico
No período de 16 de agosto a 12 de outubro de 2006, foi realizado um monitoramento fotográfico na Floresta Nacional do Jamari/
Ibama, inicialmente com o objetivo de estudar espécies da Família
Cervidae.
Para este estudo foram utilizadas 15 armadilhas fotográficas da
marca Tigrinus® (modelo 4.0C, Timbó, SC, BRA.) e 05 da marca Cam
Trak (South Inc., Watkinsville, GA, EUA.). Os pontos de instalação
foram escolhidos dentre um conjunto de rotas previamente identificadas, em função dos indícios da presença de veados (pegadas, fezes,
fruteiras reviradas). Todos os pontos foram georreferenciados com o
auxílio de um GPS Garmin Plus III.
Os equipamentos foram instalados a uma altura de 40 cm do solo
e programados para registrar o dia e o horário de cada fotografia,
funcionando em período integral, com um intervalo mínimo de 20 segundos entre fotografias subseqüentes. A verificação e manutenção
do equipamento ocorreram semanalmente.
Resultados
Apenas duas ocorrências de A. microtis, foram registradas após
um esforço amostral de 21.709,4 horas de monitoramento. As fotos
foram obtidas nas coordenadas 09° 04’ 58.7’’ S / 063° 06’ 41.3’’ W
e 09° 11’ 34.8’’ S / 063° 06’ 11.3’’ W, distantes 12 km uma da outra
(Figura 1).
Os registros ocorreram em área de floresta de terras baixas com
forte influência hídrica, sob exemplares de Parkia multijuga (paricá)
e Bellucia grossularioides (goiaba-de-anta) localizadas em zonas de
Manejo Florestal e de Mineração ainda não exploradas na FLONA. As
imagens (Figura 2) foram capturadas em dias e horários diferentes,
sendo a primeira imagem registrada no dia 13/09/2006 as 15:29 h e
a segunda registrada dia 20/09/2006 as 06:49 h.
Outros mamíferos raros e ameaçados registrados nesse monitoramento fotográfico foram: Priodontes maximus, Myrmecophaga
tridactyla, Panthera onca, Puma concolor e Leopardus pardalis.
Discussão
A Floresta Nacional do Jamari é uma Unidade de Conservação
de Uso Sustentável (Sistema Nacional de Unidades de Conservação/
SNUC, 2000) e possui plano de manejo com seu zoneamento ambiental definido (Plano de Manejo da Floresta Nacional do Jamari,
2005). As áreas onde foram capturadas as imagens fotográficas de
A. microtis, de acordo com o Plano de Manejo da Floresta Nacional
do Jamari (2005), estão na Zona de Manejo Florestal (105.475 ha) e
na Zona de Mineração (16.446 ha), por enquanto sem exploração.
De acordo com Primack & Rodrigues (2001), a partir do momento
em que uma área de proteção é legalmente estabelecida, ela deve
ser eficazmente manejada se quisermos que a diversidade biológica
seja mantida. Segundo os autores o ponto crucial é que as unidades
de conservação, às vezes, precisam ser ativamente manejadas para
evitar sua deterioração. Porém, deixam claro que as decisões sobre
o manejo de uma unidade de conservação podem ser tomadas mais
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn03108042008
233
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
Atelocynus na Flona do Jamari
eficazmente quando as informações são fornecidas por um programa
de pesquisas.
O fato da Floresta Nacional do Jamari, bem como as demais Unidades de Conservação e o Imóvel ao seu redor serem áreas bastante
irrigadas por igarapés, corroboram as informações de Berta (1986)
e Sillero-Zubiri & Hoffmann (2004), que sugerem que A. microtis
a
b
1:12.500.000
Floresta Nacional
do Jamari
c
N
W
E
está freqüentemente relacionado à ambientes aquáticos ou de florestas
tropicais de grande umidade.
Nowak & Paradiso (1983) acredita que A. microtis apresenta
hábitos noturnos, enquanto Emmons & Feer (1997) sugerem hábitos
diurnos e crepusculares. Para Cheida et al. (2003) e Leite-Pitman &
Willians (2004), a espécie apresenta hábitos tanto diurnos como
noturnos. Apesar do pequeno número de registros aqui apresentados,
foi registrada apenas atividade diurna para a espécie.
As informações sobre a biologia básica dos organismos têm
um papel essencial na conservação (Primack & Rodrigues, 2001).
Portanto, o desconhecimento sobre aspectos biológicos básicos de
A. microtis pode comprometer o desenvolvimento de programas de
conservação consistentes para a espécie. O presente trabalho contribui com essa lacuna de conhecimento, adicionando uma localidade
importante à distribuição geográfica de A. microtis.
Agradecimentos
O trabalho de campo foi desenvolvido com o apoio financeiro da
Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP),
CNPq e FUNEP. Em especial agradecemos ao Sr. Dejesus Aparecido
Ramos, pelo apoio no campo sem o qual o trabalho se tornaria mais
lento e difícil.
Referências Bibliográficas
S
BERTA, A. 1986. Atelocynus microtis. Mammal. Spec. 256:1-3.
1:50.000.000
1:800.000
Registros do Atelocynus microtis na Floresta Nacional do Jamari
Floresta Nacional do Jamari
Rondônia
América do Sul
Distribuição do Atelocynus microtis na América do Sul
Figura 1. a) Distribuição do Atelocynus microtis na América do Sul (Berta,
1986), b) Localização da Floresta Nacional do Jamari no Estado de ­Rondônia,
e c) Localização dos pontos onde Atelocynus microtis foi fotografado na
Floresta Nacional do Jamari.
Figure 1. a) Distribution of Atelocynus microtis in South America (Berta,
1986), b) Position of Jamari National Forest on Rondonia State, and c) Sampling sites of Atelocynus microtis on the Jamari National Forest.
CABRERA, A. & YEPES, J. 1960. Mamíferos Sudamericanos. 2 ed. Editora
Ediar, Buenos Aires.
CHEIDA, C.C., NAKARO, E.O., QUADROS, J., COSTA, R.F. & ROCHA,
F.M. 2003. Ordem Carnivora. In Mamíferos do Brasil. (N.R. Reis, A.L.
Peracchi, W.A. Pedro & I.P. Lima, eds.). Londrina, p. 242-275.
EISENBERG, J. & REDFORD, K.H. 1999. Mammals of the Neotropics. The
Central Neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. v. 3. The University
of Chicago Press, Chicago, p. 279-281.
EMMONS, L.H. & FEER, F. 1997. Neotropical rainforest mammals: A field
guide. 2 ed. The University of Chicago Press, Chicago.
LEITE-PITMAN, M.R.P. & WILLIANS, R.S.R. 2004. The short-eared dog
(Atelocynus microtis: Sclater 1883). In Canids: Foxes, Wolves, Jackals and
Dogs. Status Survey and Conservation Action Plan. (C. Sillero-Zubiri, M.
Hoffmann, D.W. MacDonald & the IUCN/SSC Canid specialist Group,
eds.). IUCN, Gland e Cambrigde, p. 26-31.
Figura 2. Registros fotográficos de Atelocynus microtis na Floresta Nacional do Jamari/RO.
Figure 2. Photographic records of Atelocynus microtis in Jamari National Forest/RO.
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn03108042008
http://www.biotaneotropica.org.br
Biota Neotrop., vol. 8, no. 4, Out./Dez. 2008
234
Koester, A.D. et al.
NOWAK, R.M & PARADISO, J.L. 1983. Walker’s mammals of the World.
4 ed. The Johns Hopkins University Press, Baltimore.
PAIVA, M.P. 1999. Conservação da fauna brasileira. Editora Interciência,
Rio de Janeiro.
PERES, C.A. 1991. Observations on hunting by small-eared (Atelocynus
microtis) and bush dogs (Speothos venaticus) in central-western
Amazonia. Mammalia. 55(4):635-639.
PLANO DE MANEJO DA FLORESTA NACIONAL DO JAMARI. 2005.
Edições Ibama/MMA, Brasília.
PRIMACK, R.B. & RODRIGUES, E. 2001. Biologia da Conservação. Editora
Midiograf, Londrina.
http://www.biotaneotropica.org.br
SILLERO-ZUBIRI, C. & HOFFMANN, M. 2004. Atelocynus microtis. In
2007 IUCN Red List of Threatened Species: http://www.iucnredlist.org.
(último acesso em: 30/11/2007).
SISTEMA NACIONAL DE UNIDADES DE CONSERVAÇÃO/SNUC. 2000.
Lei 9.985. Edições Ibama/MMA, Brasília.
Recebido em 06/04/08
Versão Reformulada recebida em 19/11/08
Publicado em 29/12/08
http://www.biotaneotropica.org.br/v8n4/pt/abstract?short-communication+bn03108042008