Programa de Pós-graduação em Diversidade Animal
Universidade Federal da Bahia
Tiago Jordão Porto
Avaliação de um modelo biogeográfico de refúgios
pleistocênicos para Mata Atlântica a partir da
modelagem de distribuição de fauna terrestre
Salvador
2011
Tiago Jordão Porto
Avaliação de um modelo biogeográfico de
refúgios pleistocênicos para Mata Atlântica a
partir da modelagem de distribuição de fauna
terrestre
Dissertação apresentada ao Instituto de
Biologia da Universidade Federal da Bahia
para a obtenção do Título de Mestre em
Zoologia pelo Programa de Pós-graduação
em Diversidade Animal.
Orientador: Pedro Luís Bernardo da Rocha
Salvador
2011
2
Ficha catalográfica
Porto, Tiago Jordão
Avaliação de um modelo biogeográfico de
refúgios pleistocênicos para Mata Atlântica a partir da
modelagem de distribuição de fauna terrestre
129 páginas.
Dissertação (Mestrado) - Instituto de Biologia da
Universidade Federal da Bahia. Departamento de
Zoologia. Programa de Pós-graduação em Diversidade
Animal.
1. Refúgios florestais 2. Maxent 3. Biogeografia
I. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia.
Departamento de Zoologia. Programa de Pós-graduação
em Diversidade Animal.
3
Dedicatória
Às instituições, pesquisadores e
ambientalistas que têm lutado em prol
da conservação da Mata Atlântica.
5
Epígrafe
“Biological diversity is the key to the maintenance
of the world as we know it”
Edward O. Wilson
(The Diversity of Life, 1992)
6
Agradecimentos
A formulação da ideia, a condução e a finalização deste trabalho só foram possíveis
graças ao apoio de muitas pessoas e instituições durante os dois últimos anos.
Agradeço à FAPESB (03/2009-04/2010) e CAPES (05/2010-02/2011) pelas bolsas
de mestrado. Aos pesquisadores que me auxiliaram na seleção das espécies utilizadas neste
estudo e na compilação dos registros de ocorrência: Agustín Camacho (USP), Antônio
Brescovit (Instituto Butantan), Daniele Polotow (Instituto Butantan), Deise Cruz (UFBA),
Denise Candido (Instituto Butantan), Guilherme Azevedo (UFMG), José Wellington
Santos (University of California), Laís Encarnação (UFBA), Marcelo Dias (ECOA),
Marcio Bernardino da Silva (UFPB), Marco Freitas (ICMBIO), Rafael Alves (UFBA),
Roberta Damasceno (University of California), Rogério Bertani (Instituto Butantan),
Thiago Filadelfo (UFBA) e Ubirajara de Oliveira (UFMG). Agradeço também às pessoas
que me ajudaram no entendimento dos softwares: Érica Hasui (UFAL) e Ana Carolina
Carnaval (City University of New York) - Maxent, Diogo Provete (UFG) - R, Daniel
Caetano (USP) e Hilton Japyassú (UFBA) - Mesquite, e Rodrigo Vasconcelos (UFBA) e
Milton César Ribeiro (USP) - ArcGIS. Agradeço a Paulo Enrique Cardoso Peixoto pela
ajuda com as análises estatísticas e a Eduardo Moreira pela ajuda indispensável com o
ArcGIS.
Agradeço aos colegas da minha turma do mestrado (2009), e das outras turmas que
convivi, PPG Diversidade Animal (2008 e 2010) e PPG Ecologia e Biomonitoramento
(2009), pela companhia nas disciplinas, discussões e atividades. Nossa convivência foi
prazerosa e deixará saudades. Agradeço aos professores dos Programas de Pós-graduação
do Instituo de Biologia da UFBA, especialmente a Adolfo Calor, Ângela Zanata, Blandina
Felipe Viana, Charbel El-Hani, Hilton Japyassú, Marcelo Napoli, Pedro Rocha, Rejâne
Lira e Wilfried Klein, por serem exemplos de excelência na docência e na condução dos
trabalhos na Universidade. Agradeço também aos membros do Departamento de Zoologia
da UFBA pelo apoio e ensinamentos desde o início da minha atuação como professor nesta
universidade.
Não poderia deixar de agradecer aos meus alunos da Zoologia III (2010.1),
Ecologia II e Fundamentos de Zoologia (2010.2), e Zoologia III, Ecologia II e Ecologia
Animal (2011.1) pela sinceridade, respeito e ensinamentos que me passaram. Não há como
pagar o que aprendi com vocês. Quero agradecer também às pessoas que me ajudaram
7
nestas disciplinas: aos monitores de Zoologia III (2010.1), Tácio Duarte, Tiago Pereira e
Maria Santana; a Maria Cunha, Clarissa Machado, Daniela Coelho e Júlio Fernandez pelo
auxílio nas disciplinas de 2010.2; a Blandina Viana, Orane Falcão, Luiz Augusto
Mazzarollo e Marlene Peso pelas dicas que me ajudaram na condução das disciplinas.
Agradeço àqueles que contribuíram indiretamente durante estes dois últimos anos,
que tornaram tudo mais divertido e estimulante. À Elane Alencar (Nana), pelo amor e
compreensão incondicionais, desde sempre! À minha família, e à família de Nana, pelo
apoio e inúmeros momentos alegres que passamos. Aos meus amigos, de todas as galeras
(universidade, infância, vôlei e colégio), pelos momentos de descontração, indispensáveis
nesta jornada quase enlouquecedora. Quero agradecer também aos coordenadores,
professores, monitores e colegas do curso de Ecologia da Floresta Amazônica (EFA 2009).
Esta foi uma experiência divisora de águas na minha vida e certamente nunca esquecerei o
que passei na Amazônia. Agreguei inestimáveis valores nesta aventura, e serei
eternamente grato as pessoas que me deram essa oportunidade.
Muito obrigado a todos os membros do Laboratório de Vertebrados Terrestres
(lvtetes), inclusive aos novatos, pelas discussões interessantes e por tornar nosso ambiente
de trabalho mais divertido. Estou certo que vocês sabotaram propositalmente minhas
tentativas de organização do nosso espaço, mas ainda assim essa vivência foi
enriquecedora. Agradeço especialmente a Clari, parceira da aracnologia, pela maravilhosa
e divertida amizade. Agradeço também aos membros do Núcleo de Ofiologia e Animais
Peçonhentos, pela amizade e apoio, principalmente à Tania Brazil, por me incentivar para
a pesquisa desde o início da graduação.
E por último, um muito obrigado especial a Peu pela maravilhosa orientação.
Obrigado pela ajuda na tomada de importantes decisões, não só relativas à dissertação,
mas também em outros aspectos profissionais e até pessoais. Sua forma de orientar,
sempre primando por nos “ensinar a pescar”, e seu profissionalismo na conduta do
trabalho na Universidade são duas das suas inúmeras características admiráveis.
Enfim, muito obrigado a todos que participaram desta etapa da minha vida.
8
Índice
Introdução geral
11
1. Megadiversidade da região tropical
11
2. A hipótese dos refúgios florestais
12
3. Utilização da modelagem de nicho na previsão dos refúgios
da Mata Atlântica
4. Objetivo e relevância desta dissertação
15
17
Capítulo: Avaliação de um modelo biogeográfico de refúgios
pleistocênicos para Mata Atlântica a partir da modelagem de
distribuição de fauna terrestre
19
Resumo
20
Introdução
21
Métodos
24
Espécies utilizadas
24
Registros de ocorrência
25
Algoritmo
25
Adição de variáveis topográficas e de solo a modelos
climáticos
27
Influência da identidade taxonômica e de características da
distribuição das espécies sobre o poder preditivo do modelo
Resultados
29
33
Avaliação da adição de variáveis topográficas e de solo a
modelos climáticos
33
Variação interespecífica do poder preditivo do modelo e
investigação da influência da identidade taxonômica e de
características de distribuição das espécies
Discussão
34
38
9
Adição de variáveis topográficas e de solo a modelos
climáticos
38
Localização dos refúgios na Mata Atlântica
39
Variação interespecífica do poder preditivo do modelo de
refúgios da Mata Atlântica
40
Agradecimentos
42
Referências
43
Lista de tabelas e figuras
53
Informações de suporte
55
Apêndice S1
56
Tabela S1
76
Figuras S1-S4
98
Considerações finais
102
Referências
104
Anexos
114
10
Introdução geral
1. Megadiversidade da região tropical
Existem aproximadamente dois milhões de espécies de plantas e animais descritos
para todos os ecossistemas, o que, segundo estimativas, representa apenas uma pequena
parcela da real diversidade biológica da Terra (ERWIN, 1982; LEWINSOHN & PRADO,
2005). A presença e distribuição destas espécies são determinadas por fatores históricos,
além dos diversos fatores bióticos e abióticos, que não ocorrem de maneira randômica ou
sistematizada pelo mundo (BROWN & LOMOLINO, 2006), pois claramente algumas
regiões concentram uma maior riqueza de espécies que outras (LOMOLINO et al., 2006;
MYERS et al., 2000). A região tropical, delimitada ao norte pelo trópico de Câncer e ao
sul pelo trópico de Capricórnio, apresenta os mais elevados índices de riqueza de espécies
para comunidades terrestres e aquáticas de invertebrados (PINTO-DA-ROCHA et al.,
2005; ROBERTS et al., 2002), vertebrados (BARLETTA et al., 2010; BENCKE et al.,
2006; BONVICINO et al., 2008; COSTA et al., 2000) e plantas (FINE et al., 2008;
GENTRY & DODSON, 1987). As florestas tropicais são os biomas de maior diversidade
desta região, com apenas 7% da área continental do planeta e mais da metade das espécies
até então descritas (WILSON, 1988a), o que caracteriza estes biomas como regiões
megadiversas.
Este fenômeno da megadiversidade das florestas tropicais vem sendo mencionado
desde as primeiras missões exploratórias dos séculos XVI e XVII (MONTAGNINI &
JORDAN, 2005), e foi bem exemplificado pelo naturalista britânico Alfred Russel
Wallace (1823-1913), em seu livro Tropical Nature and Other Essays (1878), quando
mencionou a dificuldade de encontrar dois indivíduos de uma mesma espécie neste
ambiente. Estudos mais recentes corroboraram estas observações naturalistas: a
diversidade de formigas coletadas em apenas uma árvore amazônica é comparável com
toda a diversidade de formigas das Ilhas Britânicas (WILSON, 1987); e a diversidade de
plantas coletadas em 10 hectares nas florestas de Bornéu é comparável com toda a
diversidade vegetal da América do Norte (WILSON, 1988a). Estes exemplos e muitos
outros estudos têm estimulado biogeógrafos e ecólogos há décadas na busca de respostas
para uma intrigante pergunta: por que a região tropical contém um maior número de
espécies do que outras regiões? Este questionamento impulsionou a criação de inúmeras
hipóteses, inclusive a hipótese de refúgios glaciais das florestas tropicais.
11
As explicações para o fenômeno da megadiversidade tropical diferem basicamente
na eleição do mecanismo causador dos processos de especiação (COX & MOORE, 2010;
PIANKA, 1966). Alguns apontam a estabilidade da região tropical como principal causa
da elevada diversidade: por ter sofrido perturbações mais amenas durante oscilações
climáticas da Terra (HEWITT, 2000) e menores variações de temperatura e precipitação
anuais (MONTAGNINI & JORDAN, 2005) e por ser uma região habitável mais antiga
(PIANKA, 1966), as espécies tropicais foram acumulando pequenas adaptações que
levaram aos inúmeros processos de especiação após determinado período. Outra corrente
defende que a instabilidade da região é a principal causa da megadiversidade: constantes
distúrbios locais nas comunidades e ecossistemas (CONNELL, 1978) e a ocorrência de
importantes eventos tectônicos (RIBEIRO, 2006; SAADI, 1993) levaram a separação de
populações e diferenciações de nicho ecológico, com consequentes especiações. Além
destas, muitas outras hipóteses não relacionadas à estabilidade ou instabilidade (hipótese
da produtividade primária, hipótese do tamanho da área, etc.) foram propostas, mas
certamente, um único processo não é capaz de explicar a origem da megadiversidade dos
trópicos, pois os organismos podem responder diferentemente aos eventos biogeográficos
(HUGGETT, 2004). Uma das hipóteses mais discutidas relacionada a este fenômeno, e
que tem retomado sua força recentemente, é a hipótese de formação de refúgios florestais
durante períodos glaciais (HAFFER & PRANCE, 2001), que propõe uma explicação,
baseada em processos de especiação vicariante, para a atual megadiversidade dos biomas
florestados tropicais (HAFFER, 1969).
2. A hipótese dos refúgios florestais
A hipótese de refúgios florestais tropicais, que defende a contração dos biomas
florestados dos trópicos, está relacionada a uma série de outras proposições sobre a
formação de refúgios em resposta às mudanças climáticas do Quaternário, genericamente
chamadas de “Teoria dos Refúgios” (BENNETT & PROVAN, 2008). Estas hipóteses
defendem que oscilações climáticas quaternárias, marcadas por ciclos de expansão e
retração das geleiras com alternância entre climas frios e secos (períodos glaciais) e
quentes e úmidos (períodos interglaciais) (BARNOSKY, 2005), alteraram a distribuição
pretérita de animais e plantas, com implicações sobre padrões atuais de diversidade
(FEDOROV & STENSETH, 2002; GRAHAM, 1986; PRANCE, 1982). A depender da
latitude, já que as regiões de altas latitudes sofrem mais fortemente os efeitos das
glaciações, e das características biológicas das espécies, que podem ser favorecida ou
12
prejudicada com a diminuição da temperatura e umidade, a intensidade e direção dos
efeitos das oscilações climáticas sobre os organismos podem ser diferentes (DALÉN et al.,
2007; LESSA et al., 2003).
Nos biomas florestados da zona temperada, por exemplo, a hipótese clássica de
refúgios glaciais defende a retração da floresta em direção ao equador devido ao
congelamento dos polos (ALDENHOVEN et al., 2010; HAFFER, 1982; WALKER et al.,
2009). Já nos biomas florestados da zona tropical, a hipótese de refúgios tropicais defende
a fragmentação da floresta em áreas menores (refúgios) durante os períodos glaciais, que
voltariam a se expandir nos períodos interglaciais (HAFFER, 2008). Assim, segundo essa
hipótese, as florestas tropicais são atualmente um mosaico de áreas que sempre foram
florestadas (refúgios) e áreas instáveis que voltaram a ser florestadas após perturbações
causadas durante um ou mais períodos glaciais, podendo ter sido totalmente desflorestadas
ou apenas sofrido alteração fitofisionômica (HAFFER & PRANCE, 2001). O isolamento
espacial entre os refúgios florestais age como uma barreira para dispersão de alguns
organismos, o que pode ter interrompido o fluxo gênico entre populações de espécies com
distribuição limitadas às áreas de refúgio, e, portanto, promover especiação por vicariância
(HAFFER, 1982; SIMPSON & HAFFER, 1978). Por conta desta importante decorrência
sobre o processo de especiação, esta hipótese de refúgios glaciais foi utilizada na
explicação da megadiversidade das florestas tropicais (BROWN & LOMOLINO, 2006).
Apesar desta hipótese de refúgios florestais tropicais ter sido largamente utilizada
na explicação de padrões de diversificação morfológica e genética de animais e plantas
(ALEXANDRINO et al., 2002; BROWN et al., 1974; FEDOROV & STENSETH, 2002;
HAFFER, 1969; MILOT et al., 2000; PRANCE, 1982; VANZOLINI & WILLIAMS,
1970), sua indicação como processo causador da megadiversidade da região tropical não é
consensual (COLINVAUX, 1987; COLINVAUX, 1998; COLINVAUX et al., 2000;
GLOR et al., 2001; HAFFER & PRANCE, 2001; MARROIG & CERQUEIRA, 1997). As
principais críticas a esta proposição estão embasadas na incongruência temporal entre a
formação dos refúgios e os processos de especiação de organismos do bioma
(GRAZZIOTIN et al., 2006; HOORN et al., 2010; RULL, 2006). No entanto, outras
importantes implicações evolutivas decorrentes da contração da distribuição de espécies
nos refúgios florestais permanecem sendo discutidas e vêm sendo cada vez mais
corroboradas: diferenciações genéticas e morfológicas e influência sobre padrões atuais de
distribuição das espécies (CARNAVAL et al., 2009; FITZPATRICK et al., 2009;
HEWITT, 1996; MARTINS et al., 2009).
13
Na região neotropical, onde ocorrem 6 dos 25 hotspots mundiais de diversidade
biológica (MYERS et al., 2000), muitas investigações sobre a validade e implicações
evolutivas desta hipótese de refúgios florestais foram conduzidas, especialmente
direcionadas ao bioma amazônico (BUSH & OLIVEIRA, 2006; HAFFER, 1992). Mesmo
após o acúmulo de informações paleoecológicas e genéticas, a existência de refúgios
florestais e suas decorrências para este bioma permanecem em debate (BUSH et al., 2007;
HAFFER, 2008; HAFFER & PRANCE, 2001). Somente a partir do final da década de
1970 esta hipótese de refúgios biogeográficos também foi levantada na explicação de
padrões de diversidade e endemismos para outro bioma florestado neotropical, a Mata
Atlântica (HAFFER, 1987; JACKSON, 1978).
A Mata Atlântica figura entre as cinco mais importantes áreas prioritárias para
conservação (hottest hotspots), devido a sua megadiversidade, endemismos e elevado
índice de ameaça (WILSON, 1988b). Antes da recente exploração humana, o bioma
estendia-se de forma contínua ao longo da costa brasileira e cobria mais de 1,5 milhão de
km2, com 92% desta área no território brasileiro (TABARELLI et al., 2005). A vegetação
remanescente está reduzida a menos de 100.000 km2 em vários arquipélagos de
fragmentos florestais pequenos, bastante separados entre si (GASCON et al. 2000;
RIBEIRO et al., 2009). Embora tenha sido em grande parte destruída, abriga mais de
8.000 espécies endêmicas de animais e plantas (COSTA et al., 2000; DA SILVA et al.,
2004; PRANCE, 1982; TYLER et al., 1994) e contém a maioria das espécies oficialmente
ameaçadas de extinção do Brasil (TABARELLI et al., 2003).
Diferente da disposição interiorana dos refúgios amazônicos, as áreas de refúgio na
Mata Atlântica geralmente aparecem na literatura dispostas próximo da costa
(AB’SÁBER, 1977; BEHLING & LICHTE, 1997; BROWN, 1982; CARNAVAL &
MORITZ, 2008; HAFFER, 1987; JACKSON, 1978; LOURENÇO, 1987; PRANCE,
1982), relacionadas às encostas das serras, que mantiveram melhores condições para a
permanência de florestas pelas massas de ar úmidas vindas do Oceano Atlântico. A
localização específica destas áreas de estabilidade na Mata Atlântica foi sugerida
inicialmente pela combinação de dados paleoclimatológicos e paleoecológicos da América
do Sul, datados do Último Máximo Glacial (UMG), há cerca de 20.000 anos (AB’SÁBER,
1977). Outra proposta de localização dos refúgios no bioma (JACKSON, 1978), baseada
na sobreposição de mapas da década de 1970 relativos à aridez e vegetação da porção leste
do Brasil, foi corroborada com dados morfológicos da herpetofauna (HEYER, 1973;
JACKSON, 1978). Após estas duas primeiras proposições, foram formulados outros
14
modelos de localização dos refúgios da Mata Atlântica, baseados em dados palinológicos e
de diversidade zoológica e botânica (BEHLING & LICHTE, 1997; BEHLING &
NEGRELLE, 2001; BROWN, 1982; LOURENÇO, 1987; PRANCE, 1982), que também
foram corroboradas com dados de distribuição de escorpiões, roedores, primatas, serpentes
e plantas (GRAZZIOTIN et al., 2006; KINZEY, 1982; LARA & PATTON, 2000;
LOURENÇO, 1987; PRANCE, 1982). Apesar de muitas evidências a favor, como as
mencionadas acima, a validade da hipótese de refúgios para a Mata Atlântica ficou
comprometida principalmente pela falta de consenso entre os autores na delimitação das
áreas de refúgio e pela circularidade de alguns estudos que indicaram áreas de refúgio com
base em informações de riqueza de espécies e endemismos para grupos zoológicos e
botânicos (e. g. LOURENÇO, 1987; PRANCE, 1982) e explicaram tais padrões de
diversidade com base na própria hipótese de refúgios.
3. Utilização da modelagem de nicho na previsão dos refúgios da Mata Atlântica
Uma metodologia alternativa, que já havia sido eficiente na previsão de áreas de
refúgios em florestas tropicais da Austrália e África (BARRABLE et al., 2002; GRAHAM
et al., 2006; HUGALL et al., 2002; HUGHES et al., 2005), foi utilizada para delimitação
dos refúgios florestais da Mata Atlântica (CARNAVAL & MORITZ, 2008). Carnaval e
Moritz (2008) propuseram a localização dos refúgios da Mata Atlântica modelando a
distribuição do bioma para cenários paleoclimáticos, utilizando ferramentas de modelagem
e projeção de nicho ecológico. Esta ferramenta utilizada pelos autores, a modelagem de
distribuição de espécies, combina registros de ocorrência com variáveis ambientais para
inferir e projetar espacialmente necessidades ecológicas de um organismo ou hábitat
(GUISAN & THUILLER, 2005; PEARSON, 2007), e vem sendo largamente utilizada na
resolução de questões biogeográficas (KOZAK & WIENS, 2006; GOTELLI et al., 2009).
O modelo de refúgios proposto por Carnaval & Moritz (2008) levou em
consideração duas definições da Mata Atlântica (ampla e restrita), três cenários climáticos
(atual, 6.000 e 21.000 anos atrás) e dois algoritmos para execução (MAXENT e
BIOCLIM). A sobreposição de 12 modelos, gerados por combinações de definições,
cenários e algoritmos, indicou a localização de quatro áreas de refúgio (áreas previstas
para a presença do bioma em todos os modelos): uma grande área na costa da Bahia e três
áreas menores na Chapada Diamantina, Pernambuco e São Paulo, regiões climaticamente
estáveis para permanência da Mata Atlântica desde o UMG; as demais áreas do bioma
atualmente florestadas provavelmente não mantiveram condições para permanência da
15
floresta durante o Quaternário superior (CARNAVAL & MORITZ, 2008). Este modelo foi
validado a partir de dados de distribuição atual do bioma, ou seja, dados de presença e
ausência da Mata Atlântica utilizados para testar o modelo foram eficientemente previstos,
e corroborado com dados paleopalinológicos de espécies características de áreas abertas e
florestadas (e.g. BEHLING, 1998; LEDRU et al., 2005). No entanto, estudos
populacionais que avaliaram as implicações genéticas da hipótese de refúgios, conduzidos
com insetos, aves, anfíbios, lagartos, mamíferos e plantas, foram apenas parcialmente
congruentes com a localização das áreas propostas pelo modelo de refúgios do bioma
(BRITO & ARIAS, 2010; CABANNE et al., 2008; CARNAVAL & MORITZ, 2008;
CARNAVAL et al., 2009; FITZPATRICK et al., 2009; MARTINS et al., 2009; MATA et
al., 2009; NOVAES et al., 2010; PALMA-SILVA et al., 2009; RAMOS et al., 2009;
RIBEIRO et al., 2010; THOMÉ et al., 2010). Assim, são necessárias novas investigações
empíricas sobre as decorrências da hipótese de refúgios e avaliações dos motivos pelos
quais alguns grupos taxonômicos são bem previstos pelo modelo de Carnaval & Moritz
(2008) e outros não.
Outra importante decorrência da hipótese de refúgios é que, ao projetar a
distribuição de uma espécie para o mesmo período geológico utilizado na projeção dos
refúgios do bioma (e. g. projeção da distribuição de uma espécie endêmica da Mata
Atlântica para o UMG), deve haver uma alta coincidência entre as áreas propostas como
refúgios para a espécie e para o bioma. Apenas duas investigações a respeito desta
decorrência sobre o modelo mais atual de refúgios da Mata Atlântica foram conduzidas até
então, e apesar de não ter sido quantificado matematicamente, visualmente, as áreas de
refúgios propostas para as três espécies de anfíbios do gênero Hypsiboas (CARNAVAL et
al., 2009) foram bastante coincidentes com as áreas propostas como refúgios para a Mata
Atlântica (CARNAVAL & MORITZ, 2008), ao contrário da baixa coincidência entre os
refúgios do bioma e os refúgios propostos para anfíbios do gênero Rhinella (THOMÉ et
al., 2010). Esta capacidade diferencial de previsão do modelo sobre a distribuição dos
organismos pode estar relacionada, dentre outros fatores, ao fato de terem sido utilizadas
exclusivamente variáveis climáticas, o que pode comprometer a previsibilidade do modelo,
pois alguns organismos não têm sua distribuição relacionada a estas variáveis (e.g.
DUTRA & CARVALHO, 2008; HERNANDEZ et al., 2006). Variáveis topográficas e de
solo, já reconhecidas por exercerem influência em comunidades biológicas (FRANKLIN
et al., 2005; JOHN et al., 2007; KIRKHAM, 2005; VAZQUEZ & GIVNISH, 1998),
podem ser importantes adições aos modelos de refúgios, podendo aumentar seu poder
16
preditivo sobre a distribuição de alguns organismos. Inclusive os próprios autores do
modelo de refúgios da Mata Atlântica (CARNAVAL & MORITZ, 2008) chamam a
atenção para possíveis efeitos positivos da adição destas variáveis sobre o poder preditivo
do modelo. Além disso, a diferença interespecífica na capacidade de previsão do modelo
de refúgios do bioma sobre a localização dos refúgios das espécies pode estar relacionada
às diferenças nas características de distribuição dos organismos (BROWN &
LOMOLINO, 2006). Características como a amplitude de distribuição, tolerância aos
diferentes tipos de hábitat, capacidade de dispersão (relacionada ao grupo taxonômico ao
qual a espécie pertence) e região geográfica de ocorrência variam amplamente entre
espécies e são reconhecidas por exercerem influência sobre a acurácia de modelos
preditivos gerais (GRAHAM et al., 2006; HERNANDEZ et al., 2006; MCPHERSON &
JETZ, 2007; PAPES & GAUBERT, 2007), apesar de desconhecida a relação entre estas
características de distribuição e a capacidade preditiva de modelo de refúgios.
4. Objetivo e relevância desta dissertação
Após compreender o contexto teórico da criação da hipótese de refúgios, suas
decorrências evolutivas e a atual situação do modelo para a Mata Atlântica, julgamos
necessário a condução de novas investigações sobre a hipótese de refúgios florestais
tropicais. Este trabalho objetiva avançar na investigação da validade e capacidade preditiva
especificamente do modelo atual de refúgios pleistocênicos para a Mata Atlântica
(Carnaval & Moritz, 2008), embora os resultados possam contribuir também com a
avaliação crítica de outros modelos de refúgios florestais tropicais. A partir da modelagem
de distribuição de 14 espécies, incluindo aranhas, opiliões, escorpiões, anfíbios anuros,
aves, lagartos e mamíferos, testamos duas hipóteses. A primeira, relacionada à robustez do
modelo, e a segunda, relacionada à localização das áreas de refúgio do bioma:
 1ª A adição de variáveis ambientais topográficas e de solo às variáveis
climáticas utilizadas para prever a distribuição do bioma aumenta a acurácia de
modelos preditivos de espécies endêmicas da Mata Atlântica.
 2ª A capacidade explicativa do modelo de refúgios da Mata Atlântica sobre a
localização dos refúgios das espécies endêmicas do bioma é influenciada pela
identidade taxonômica ou por características de distribuição das espécies
(dimensão da área e região geográfica de ocorrência no bioma e número de
fitofisionomias ocupadas pela espécie).
17
Estudos como este, sobre processos biogeográficos, podem auxiliar na
compreensão e explicação de padrões atuais de endemismo e diversidade, tanto específica
quanto genética, na Mata Atlântica. A maior diversidade genética das populações que
habitam as áreas de refúgios, uma decorrência dos refúgios que vem sendo cada vez mais
corroborada, pode permitir a estas populações apresentarem melhores respostas
adaptativas a alterações ambientais (LEWONTIN, 1974), mesmo em escala de tempo
ecológico (CARROLL et al., 2007). Nesse sentido, é possível que as comunidades
biológicas presentes em regiões da Mata Atlântica fora das áreas de refúgio apresentem
menor resiliência, devido a sua menor capacidade de suportar alterações ambientais como
as derivadas dos processos de redução da cobertura vegetal e fragmentação dos habitats.
Assim, entendemos que investigações sobre o histórico biogeográfico da Mata Atlântica,
especialmente sobre a existência e localização de áreas de estabilidade neste bioma, podem
auxiliar na definição de estratégias de gestão de paisagens com vistas à conservação da
biodiversidade neste bioma.
Investigações recentes sobre a validade de modelos de refúgios demonstraram
coerência entre dados filogeográficos, populacionais e de modelagem de nicho ecológico
(CARNAVAL et al., 2009; WALKER et al., 2009), o que aumenta a confiabilidade em
avaliações das decorrências da hipótese de refúgios feitas com apenas uma abordagem,
como propomos aqui ao utilizar apenas a modelagem. As informações que geramos para as
14 espécies de animais endêmicos da Mata Atlântica, com previsões de distribuição para o
cenário atual e para cenários paleoecológicos, podem auxiliar na definição de estratégias
para sua conservação (e. g. preservação de áreas com maior probabilidade de ocorrência).
Adicionalmente, o entendimento da influência das oscilações climáticas pretéritas sobre a
distribuição dos animais pode antever efeitos das futuras mudanças climáticas sobre a
biota (STEWART et al., 2009), inclusive com previsão de áreas prováveis para a
permanência de populações em períodos de adversidades climáticas. Os resultados do
presente estudo auxiliarão na compreensão da robustez e limites de aplicabilidade dos
modelos de refúgios florestais atualmente propostos, e poderão ser úteis para formulações
futuras de modelos com maior poder de previsão. Esperamos auxiliar também na escolha
dos melhores modelos biológicos para futuros testes empíricos da validade e implicações
evolutivas da hipótese de existência de áreas de estabilidade neste bioma extremamente
ameaçado.
18
Capítulo
Esta dissertação é constituída de um único capítulo:
Título: Avaliação de um modelo biogeográfico de refúgios pleistocênicos
para Mata Atlântica a partir da modelagem de distribuição de fauna
terrestre
Autores: Tiago Jordão Porto, Ana Carolina Carnaval e Pedro Luís
Bernardo da Rocha.
A ser submetido para:
Periódico: Diversity and Distributions (ISSN: 1472-4642)
As normas do periódico são apresentadas nos Anexos 1 e 2.
19
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1
Avaliação de um modelo biogeográfico de refúgios pleistocênicos para Mata Atlântica
2
a partir da modelagem de distribuição de fauna terrestre
3
4
Tiago Jordão Porto1*, Ana Carolina Carnaval2 & Pedro Luís Bernardo da Rocha1
5
6
1
Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Bahia, Brasil.
7
2
City University of New York, New York, USA.
*
Correspondência: Tiago Jordão Porto, Instituto de Biologia, Universidade Federal da
8
9
10
Bahia, Rua Barão de Jeremoabo, 147, Campus Universitário de Ondina, 40170115,
11
Salvador, Bahia, Brasil. E-mail: [email protected]
12
13
14
RESUMO
15
Objetivo Objetivamos avançar na investigação do modelo mais atual de refúgios da Mata
16
Atlântica, testando duas hipóteses: a adição de variáveis topográficas e de solo às
17
climáticas aumenta a acurácia de modelos de distribuição de espécies endêmicas do bioma;
18
a capacidade explicativa do modelo de refúgios do bioma sobre a localização dos refúgios
19
das espécies é influenciada pela identidade taxonômica e/ou por características de
20
distribuição das espécies (região e área de ocorrência e número de fitofisionomias
21
ocupadas).
22
Local Mata Atlântica do Brasil.
23
Métodos Compilamos e filtramos registros de 14 espécies (aranhas, opiliões, escorpiões,
24
anfíbios, aves, lagartos e mamíferos), e geramos modelos de distribuição utilizando o
25
MAXENT. Para testar a primeira hipótese, comparamos a acurácia dos modelos produzidos
26
a partir de diferentes conjuntos de variáveis ambientais. Para avaliar a segunda,
27
mensuramos a inclusão do refúgio da espécie no refúgio do bioma e o preenchimento do
28
refúgio do bioma pelo refúgio da espécie, e analisamos a influência da distância
29
taxonômica entre as espécies e das características de distribuição sobre estas métricas.
30
Resultados Os modelos mais acurados, numericamente, foram gerados ao adicionar a
31
altitude às variáveis climáticas, embora a qualidade dos modelos com diferentes
32
combinações de variáveis tenha sido similar. As métricas de inclusão e preenchimento não
33
foram influenciadas pela identidade taxonômica das espécies, e as características de
34
distribuição influenciaram apenas o preenchimento, com valores mais altos para espécies
20
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
35
amplamente distribuídas e com ocorrência registradas para a região Nordeste-Sudeste do
36
Brasil.
37
Principais conclusões A capacidade preditiva do modelo de refúgios da Mata Atlântica
38
não é mais similar para espécies mais proximamente relacionadas, o que evidencia sua
39
aplicabilidade sem distinção do táxon. Para a inclusão, percebemos que o modelo do bioma
40
pode ser aplicado para espécies com diferentes características de distribuição, sem
41
alteração direcional da capacidade preditiva. Para o preenchimento, percebemos que o
42
modelo do bioma pode ser utilizado tanto para espécies especialistas quanto generalistas
43
com relação às fitofisionomias, e os melhores resultados foram obtidos para espécies mais
44
amplamente distribuídas e com ocorrência na faixa Nordeste-Sudeste da Mata Atlântica.
45
Palavras-chave Biodiversidade, floresta Atlântica, modelagem de nicho ecológico,
46
modelagem de distribuição de espécies, variáveis ambientais, refúgios florestais, Maxent,
47
Pleistoceno e Quaternário.
48
49
50
INTRODUÇÃO
51
52
Durante toda a era Cenozóica, iniciada há 66 milhões de anos, a Terra passou por
53
ciclos de expansão e retração das geleiras, com alternância entre climas frios e secos
54
(glaciais) e quentes e úmidos (interglaciais) (Barnosky, 2005). As implicações destas
55
oscilações climáticas sobre a biota mundial foram estudadas especialmente para o
56
Quaternário (Hewitt, 2000; 2004; Bennett, 2004), período iniciado há 2,6 milhões de anos
57
(Gibbard et al., 2005), e mais especificamente para a sua época Pleistocênica (Avise &
58
Walker, 1998; Klicka & Zink, 1999; Stuart et al., 2004; Ceballos et al., 2010), que se
59
estende desde 1,8 milhão até cerca de 10 mil anos atrás. Estas implicações das oscilações
60
climáticas variam com a latitude (Bennett & Provan, 2008): na zona temperada (para a
61
qual foi proposta a hipótese clássica dos refúgios), existem muitas evidências a favor da
62
retração dos biomas florestados em direção ao equador durante períodos glaciais (e.g. Petit
63
et al., 2002; Walker et al., 2009; Aldenhoven et al., 2010); na zona tropical (hipótese dos
64
refúgios florestais tropicais), tem havido um longo debate a respeito da suposta
65
fragmentação das florestas tropicais em áreas menores (refúgios) durante períodos glaciais
66
(Prance, 1982; Colinvaux et al., 1996; Haffer & Prance, 2001; Knapp & Mallet, 2003;
67
Bush et al., 2007).
21
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
68
Esta hipótese de refúgios florestais tropicais foi proposta para a Amazônia em 1969
69
(Haffer, 1969) e, passados mais de 40 anos de investigações paleoecológicas e genéticas
70
nesta região, não existe um consenso a respeito de sua validade e implicações evolutivas
71
(Haffer, 1992; Colinvaux et al., 2000; Haffer & Prance, 2001; Bush & Oliveira, 2006; Rull,
72
2006; Bush et al., 2007; Haffer, 2008). A partir do final da década de 1970, esta hipótese
73
foi também indicada como possível explicação para padrões de diversidade e endemismo
74
em outro bioma florestado neotropical, a Mata Atlântica (Ab‘Sáber, 1977; Jackson, 1978;
75
Prance, 1982). A localização específica das áreas de estabilidade na Mata Atlântica foi
76
sugerida inicialmente pela combinação de dados paleoclimatológicos e paleoecológicos da
77
América do Sul (Ab‘Sáber, 1977) e pela sobreposição de mapas da década de 1970
78
relativos à aridez e vegetação da porção leste do Brasil (Jackson, 1978). Após estas duas
79
primeiras proposições, outras hipóteses de localização dos refúgios da Mata Atlântica
80
foram sugeridas baseadas em dados palinológicos e de diversidade zoológica e botânica
81
(Brown, 1982; Prance, 1982; Lourenço, 1987; Behling & Lichte, 1997; Behling &
82
Negrelle, 2001), tendo sido corroboradas com dados de distribuição de escorpiões,
83
roedores, primatas, serpentes e plantas (Kinzey, 1982; Lourenço, 1987; Lara & Patton,
84
2000; Grazziotin et al., 2006; Prance, 1982). Apesar de muitas evidências a favor, a
85
validade da hipótese de refúgios para a Mata Atlântica ficou comprometida principalmente
86
pela falta de consenso entre os autores na delimitação das áreas, e pela circularidade de
87
alguns estudos em detectar refúgios com base na distribuição do próprio táxon analisado.
88
Uma metodologia alternativa, que já havia sido eficiente na previsão de áreas de
89
refúgios em florestas tropicais da Austrália e África (Barrable et al., 2002; Graham et al.,
90
2006), foi utilizada para delimitação dos refúgios florestais da Mata Atlântica (Carnaval &
91
Moritz, 2008). Carnaval & Moritz (2008) utilizaram ferramentas de modelagem e projeção
92
de nicho climático para identificar as regiões da Mata Atlântica que permaneceram
93
florestadas durante períodos paleoclimáticos, sugerindo estas áreas como refúgios
94
potenciais. Essa ferramenta combina registros de ocorrência com variáveis ambientais para
95
inferir e projetar espacialmente necessidades ecológicas de um organismo ou hábitat
96
(Guisan & Thuiller, 2005; Pearson, 2007), e vem sendo largamente utilizada na resolução
97
de questões biogeográficas (Graham et al., 2006; Kozak & Wiens, 2006; Gotelli et al.,
98
2009). Além de incorporar três cenários climáticos (atual, 6.000, e 21.000 anos atrás), o
99
modelo proposto por Carnaval & Moritz (2008) levou em consideração duas definições do
100
bioma (ampla e restrita) e dois algoritmos para execução (MAXENT e BIOCLIM). A
101
sobreposição destes modelos, gerados pelas combinações de definições, cenários e
22
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
102
algoritmos, indicou a localização dos refúgios da Mata Atlântica. Caso este modelo
103
represente bem a localização das áreas de refúgio deste bioma, ao projetar a distribuição de
104
um organismo endêmico da Mata Atlântica para 21.000 anos atrás, esta área deve estar
105
contida na área de refúgio proposta para o bioma. Outra importante decorrência deste
106
modelo é que amostragens populacionais feitas nestas áreas de refúgio devem revelar
107
maior diversidade genética para espécies endêmicas da Mata Atlântica, em oposição aos
108
traços genéticos de colonização recente para regiões fora dos refúgios florestais (Carnaval
109
et al., 2009; Fitzpatrick et al., 2009; Martins et al., 2009).
110
O modelo de Carnaval & Moritz (2008) foi validado a partir de dados de
111
distribuição atual do bioma (dados de presença e ausência da Mata Atlântica foram
112
eficientemente previstos) e corroborado com dados paleopalinológicos de espécies vegetais
113
características de áreas abertas e florestadas (e.g. Behling, 1998; Ledru et al., 2005). No
114
entanto, estudos populacionais que avaliaram as implicações genéticas da hipótese de
115
refúgios, conduzidos com insetos, aves, anfíbios, lagartos, mamíferos e plantas, foram
116
apenas parcialmente congruentes com a localização das áreas propostas pelo modelo de
117
refúgios do bioma (Cabanne et al., 2008; Carnaval & Moritz, 2008; Carnaval et al., 2009;
118
Fitzpatrick et al., 2009; Palma-Silva et al., 2009; Martins et al., 2009; Mata et al., 2009;
119
Ramos et al., 2009; Brito & Arias, 2010; Novaes et al., 2010; Thomé et al., 2010; Ribeiro
120
et al., 2011). Com relação à previsão da distribuição pretérita dos organismos, o modelo
121
previu bem a localização dos refúgios pleistocênicos de anfíbios do gênero Hypsiboas
122
(Carnaval et al., 2009), mas não previu bem a ocorrência de anfíbios do gênero Rhinella
123
(Thomé et al., 2010). Esta capacidade diferencial de previsão do modelo sobre a
124
localização dos refúgios das espécies pode estar relacionada, dentre outros fatores, ao fato
125
de terem sido utilizadas exclusivamente variáveis climáticas na geração deste modelo, pois
126
alguns organismos não têm sua distribuição relacionada a estas variáveis (e.g. Hernandez
127
et al., 2006; Dutra & Carvalho, 2008). A adição de variáveis topográficas e de solo, já
128
reconhecidas por exercerem influência em comunidades biológicas (Vazquez & Givnish,
129
1998; Franklin et al., 2005; Kirkham, 2005; John et al., 2007) e por serem potencialmente
130
importantes para previsão de áreas de estabilidade no bioma (Carnaval & Moritz, 2008),
131
poderia aumentar o poder preditivo do modelo de refúgios da Mata Atlântica, por diminuir
132
erros por extrapolação. Além disso, a diferença interespecífica na capacidade de previsão
133
do modelo de refúgios do bioma sobre a localização dos refúgios das espécies pode estar
134
relacionada às diferenças nas características de distribuição dos organismos (Brown &
135
Lomolino, 2006). Características como a amplitude de distribuição, tolerância a diferentes
23
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
136
tipos de hábitat, capacidade de dispersão (relacionada ao grupo taxonômico ao qual a
137
espécie pertence) e região geográfica de ocorrência, variam amplamente entre espécies e
138
são reconhecidas por exercerem influência sobre a acurácia de modelos preditivos gerais
139
(Graham et al., 2006; Hernandez et al., 2006; McPherson & Jetz, 2007; Papes & Gaubert,
140
2007), apesar de ser desconhecida a relação entre estas características e a capacidade
141
preditiva de modelo de refúgios. Assim, são necessárias novas investigações empíricas
142
sobre as decorrências da hipótese de refúgios e avaliações dos motivos pelos quais algumas
143
espécies são bem previstas pelo modelo de Carnaval & Moritz (2008) e outras não.
144
Este trabalho objetiva avançar na investigação da validade e capacidade preditiva
145
especificamente desse modelo atual de refúgios pleistocênicos para a Mata Atlântica
146
(Carnaval & Moritz, 2008), embora os resultados possam contribuir também com a
147
avaliação crítica de outros modelos de refúgios florestais tropicais. A partir da modelagem
148
da distribuição de animais endêmicos do bioma, testamos duas hipóteses: a primeira,
149
relacionada à robustez do modelo, é a de que a adição de outras variáveis ambientais às
150
climáticas utilizadas para prever a distribuição do bioma aumenta a acurácia dos modelos
151
preditivos de espécies endêmicas da Mata Atlântica. A segunda, relacionada à localização
152
das áreas de refúgio do bioma, é a de que a identidade taxonômica e/ou características da
153
distribuição das espécies influenciam a capacidade do modelo de refúgios do bioma de
154
prever a localização de áreas de refúgio das espécies. Estes modelos de refúgios florestais
155
tropicais têm importantes decorrências genéticas e evolutivas sobre a biota, e são
156
utilizados, por exemplo, na explicação de padrões atuais de diversidade (Carnaval et al.,
157
2009; Mata et al., 2009) e padrões biogeográficos de diferenciação de populações (Palma-
158
Silva et al., 2009). Os resultados do presente estudo auxiliarão na compreensão da robustez
159
e limites de aplicabilidade dos modelos de refúgios florestais atualmente propostos, e
160
poderão ser úteis para formulações futuras de modelos com maior poder de previsão.
161
162
163
MÉTODOS
164
165
Espécies utilizadas
166
Utilizamos apenas espécies de animais endêmicos da Mata Atlântica, pois o modelo
167
de refúgios se propõe a explicar padrões de diversidade e endemismo de organismos
168
restritos às áreas florestadas. Buscamos por grupos bem resolvidos taxonomicamente, com
169
boa representação em coleções científicas e/ou com dados de ocorrência disponíveis na
24
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
170
literatura (especialmente em revisões taxonômicas recentes). Selecionamos 14 espécies de
171
sete grupos zoológicos para representar a fauna terrestre que habita o bioma, sendo duas
172
espécies de cada grupo taxonômico (aranhas, opiliões, escorpiões, anfíbios, aves, lagartos e
173
mamíferos) (Tabela 1).
174
Selecionamos as 14 espécies de modo a representar: (1) diferentes padrões
175
regionais de ocorrência na Mata Atlântica; (2) diferentes dimensões de áreas de ocorrência
176
(amplitudes de distribuição); e (3) diferentes capacidades de ocupação das fitofisionomias
177
do bioma (Tabela 1). Esta amplitude de variação na identidade taxonômica e nas
178
características biológicas (relacionadas à distribuição) das espécies permite uma avaliação
179
de maior poder estatístico acerca da influência destes fatores sobre a capacidade preditiva
180
do modelo de refúgios da Mata Atlântica.
181
182
Registros de ocorrência
183
Após seleção das espécies adequadas para o presente estudo, obtivemos os registros
184
de ocorrência a partir da busca em 16 coleções científicas e 146 artigos de diversas áreas
185
do conhecimento (veja o Apêndice 1 nas Informações de Suporte). Para cada espécie,
186
filtramos os dados para manter apenas um registro por km2, eliminando possíveis efeitos de
187
agrupamento de ocorrências (Nelson et al., 1990; Hernandez et al., 2006). Nos casos em
188
que, mesmo após este procedimento, detectamos grande concentração de pontos em
189
alguma porção da distribuição da espécie, removemos por sorteio parte dos registros da
190
região adensada para obtermos uma distribuição mais homogênea, evitando vieses de
191
amostragem (Phillips et al., 2009; Elith et al., 2010). Conferimos os registros no software
192
DIVA-GIS (versão 7.3.0) (Hijmans et al., 2002) para checar possíveis erros na distribuição
193
dos pontos, principalmente devido às diferenças espaciais na fonte de informação das
194
coordenadas geográficas originais.
195
O número de registros para cada espécie após este processo de compilação e
196
tratamento dos dados variou entre 70 e 162. Para nivelar a influência que o número de
197
registros inseridos no modelo exerce sobre a acurácia (Stockwell & Peterson, 2002; Papes
198
& Gaubert, 2007), sorteamos 50 registros para cada espécie (veja a Tabela S1), o que torna
199
os resultados interespecíficos comparáveis. Esta quantidade de registros é considerada
200
adequada para geração de modelos acurados de distribuição de espécies na escala espacial
201
do presente estudo (Hernandez et al., 2006).
25
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
202
Tabela 1 Lista das espécies de animais endêmicos da Mata Atlântica utilizados na
203
investigação do modelo de refúgios pleistocênicos deste bioma, com informações sobre
204
características biológicas relacionadas à sua distribuição. Região de ocorrência baseada na
205
totalidade dos registros obtidos de coleções e da literatura. Área de ocorrência prevista
206
calculada sobre o modelo de distribuição da espécie para o cenário climático atual. Número
207
de fisionomias baseado na sobreposição dos registros em um mapa de vegetação do Brasil.
Táxon
Características de distribuição na Mata Atlântica
Regiões de
Área de ocorrência
Nº de
ocorrência
prevista (Km2)
fitofisionomias
1. Phoneutria keyserlingi
Sudeste-Sul
661.498
5
2. Vitalius wacketi
Sudeste-Sul
677.850
4
3. Ampheres leucopheus
Sudeste-Sul
246.162
5
4. Pristocnemis pustulatus
Sudeste-Sul
346.215
5
5. Tityus brazilae
Nordeste-Sudeste
181.934
6
6. Tityus costatus
Nordeste-Sudeste-Sul
1.380.287
9
7. Dendropsophus elegans Nordeste-Sudeste-Sul
1.618.279
11
8. Haddadus binotatus
Nordeste-Sudeste-Sul
1.205.178
7
Sudeste-Sul
171.955
5
1.005.030
10
Arthropoda
Araneae
Opiliones
Scorpiones
Chordata
Amphibia
Aves
9. Phylloscartes kronei
10. Ramphocelus bresilius Nordeste-Sudeste-Sul
Squamata
11. Enyalius catenatus
Nordeste-Sudeste
1.149.405
7
12. Leposoma scincoides
Nordeste-Sudeste
203.222
8
Sudeste-Sul
1.331.081
8
Nordeste-Sudeste
1.446.315
9
Mammalia
13. Euryoryzomys russatus
14. Marmosops incanus
208
26
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
209
Algoritmo
210
Utilizamos o MAXENT (Phillips et al. 2006, versão 3.3.3e) para modelar a
211
distribuição das espécies. Este algoritmo estima a distribuição mais uniforme (máxima
212
entropia) dentro da área de estudo, levando em consideração as informações ambientais
213
obtidas dos registros de presença das espécies e do entorno de sua distribuição (Phillips et
214
al., 2006). Apesar do modelo de refúgio da Mata Atlântica (Carnaval & Moritz, 2008) ter
215
sido gerado a partir da sobreposição dos resultados de dois algoritmos, BIOCLIM e
216
MAXENT, optamos por utilizar apenas o MAXENT no presente estudo, pois este algoritmo
217
resultou em modelos mais acurados da distribuição do bioma e foi conservativo na
218
proposição das áreas de refúgio do modelo, resultado em uma menor quantidade de erros
219
por extrapolação (Carnaval & Moritz, 2008). Além disso, o MAXENT tem sido indicado
220
como mais eficiente na modelagem preditiva da distribuição de espécies (Elith et al., 2006;
221
Hernandez et al., 2006; Mateo et al., 2010), inclusive de organismos endêmicos da Mata
222
Atlântica (Giovanelli et al., 2010), e sua utilização é facilitada por não serem necessárias
223
dados de ausência (Elith et al., 2010), informações de difícil obtenção e baixa
224
confiabilidade para a região tropical (Graham et al., 2004).
225
226
Adição de variáveis topográficas e de solo a modelos climáticos
227
Para avaliar a robustez das previsões de distribuição de espécies endêmicas da Mata
228
Atlântica feitas exclusivamente com variáveis climáticas, comparamos a acurácia de
229
modelos produzidos para o cenário atual sob diferentes conjuntos de variáveis ambientais.
230
231
Variáveis ambientais
232
Geramos quatro modelos de distribuição para cada uma das 14 espécies utilizando
233
diferentes conjuntos de variáveis: 1) apenas climáticas; 2) climáticas e altitude; 3)
234
climáticas e textura do solo; e 4) climáticas, altitude e textura do solo. As variáveis
235
climáticas utilizadas, obtidas no WorldClim (Global Climate Data, disponível em
236
http://www.worldclim.org), foram as mesmas empregadas por Carnaval & Moritz (2008)
237
na geração do modelo de refúgios do bioma: temperatura média anual, sazonalidade da
238
temperatura, temperatura média do trimestre mais quente, temperatura média do trimestre
239
mais frio, precipitação anual, precipitação do trimestre mais quente e precipitação do
240
trimestre mais frio (Hijmans et al., 2005). Estes dados são resultantes da interpolação de
241
informações climáticas derivadas de dados de temperatura e pluviosidade obtidos entre os
242
anos 1950-2000, através de estações meteorológicas localizadas em várias regiões da
27
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
243
América do Sul (Hijmans et al., 2005). Obtivemos a variável topográfica de altitude
244
através
245
http://www2.jpl.nasa.gov/srtm/) e a variável de solo (textura), única variável categórica do
246
estudo, através da fundação World Soil Information (disponível em http://www.isric.org/).
247
Todas as variáveis utilizadas possuíam resolução espacial de 30‖ (pixels de
248
aproximadamente 1 km2).
do
Shuttle
Radar
Topography
Mission
(disponível
em
249
Apesar de todas as espécies utilizadas serem endêmicas da Mata Atlântica, optamos
250
por fazer um recorte dos mapas ambientais com dimensões maiores do que aquele
251
contendo apenas os estados com ocorrência do bioma, e menor do que a dimensão da
252
América do Sul. O recorte dos mapas seguiu o limite do Brasil, o que pode aumentar os
253
acertos de pseudo-ausências obtidas do entorno pelo MAXENT e assim gerar modelos mais
254
acurados (Giovanelli et al., 2010; Mateo et al., 2010).
255
256
Avaliação dos modelos gerados
257
Avaliamos matematicamente os modelos gerados a partir da projeção de 20 novos
258
registros de presença (sorteados para cada espécie excluindo-se os dados que utilizamos
259
para gerar o modelo), e registros de pseudo-ausência gerados randomicamente pelo
260
MAXENT. Como os modelos preditivos gerados apresentam distribuição contínua de
261
probabilidades de presença da espécie, é necessária conversão em um modelo binário de
262
presença e ausência para cálculo do desempenho do modelo (Pearson, 2007). A partir dos
263
acertos e erros na previsão das novas presenças e pseudo-ausências, foram calculados, pelo
264
próprio algoritmo, índices descritivos da performance preditiva do modelo: sensibilidade
265
(probabilidade de uma amostra ser corretamente classificada como presença) e
266
especificidade (probabilidade de uma amostra ser corretamente classificada como
267
ausência) (Fielding & Bell, 1997; Guisan & Zimmermann, 2000). Para evitar a
268
arbitrariedade da escolha de um valor de conversão, estes índices de performance são
269
calculados para uma ampla variação de limiares de conversão (Pearce & Ferrier, 2000). Os
270
valores de sensibilidade (eixo y) e 1-especificidade (eixo x) são plotados em um gráfico,
271
sobre diferentes limiares de conversão, chegando-se assim à curva ROC (Receiver
272
Operating Characteristic). O cálculo da área abaixo desta curva, o AUC (area under the
273
curve), é uma medida que sumariza a qualidade do modelo por mensurar seu poder
274
preditivo para uma variedade de limiares de conversão em modelo binário (Pearson, 2007).
275
O AUC é uma medida de acurácia que varia entre 0,5, para os modelos totalmente
28
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
276
randômicos, e 1,0, para os modelos em que os dados utilizados para testar o modelo foram
277
perfeitamente previstos (Phillips et al., 2006).
278
279
Análise
280
Para comparar os quatro modelos gerados para cada espécie sobre diferentes
281
conjuntos de variáveis ambientais quanto a sua acurácia (AUC), fizemos uma Análise de
282
Variância para Medidas Repetidas (Repeated Mensures ANOVA), já que as informações de
283
acurácia dos diferentes modelos para uma mesma espécie não são independentes.
284
Posteriormente, para investigar de modo mais preciso a diferença na acurácia entre os
285
tratamentos da variável preditora, fizemos uma comparação planejada (contraste ortogonal
286
a priori) entre três diferentes pares de tratamentos: 1 vs. 2, 1 vs. 3, 2 vs. 4 (ver referência
287
destes números no subtópico ―Variáveis ambientais‖). Fizemos estas análises no software
288
STATISTICA (versão 7.0) e consideramos um nível de significância de 0,05.
289
290
Influência da identidade taxonômica e de características de distribuição das espécies
291
sobre o poder preditivo do modelo
292
Para avaliar a capacidade preditiva do modelo de refúgio da Mata Atlântica
293
(Carnaval & Moritz, 2008), analisamos a coincidência entre as áreas de refúgio previstas
294
para o bioma e áreas de refúgio previstas para as 14 espécies deste estudo. Calculamos
295
duas métricas (inclusão e preenchimento) que capturam informações a respeito do poder
296
preditivo do modelo de refúgio do bioma sobre a localização dos refúgios das espécies.
297
Investigamos a influência da identidade taxonômica e de características de distribuição das
298
espécies sobre estas métricas de capacidade preditiva do modelo de refúgios do bioma.
299
300
Modelos de distribuição e variáveis ambientais
301
Geramos três modelos de distribuição para cada espécie sob diferentes cenários
302
climáticos (atual, 6.000 e 21.000 anos atrás). Os modelos de distribuição no cenário atual
303
para cada espécie foram gerados com base em 50 registros de presença (os mesmos
304
utilizados no teste da primeira hipótese) e sete variáveis climáticas (as mesmas utilizadas
305
no teste da primeira hipótese). Estes modelos foram então projetados para dois cenários
306
paleoclimáticos: 6.000 anos atrás, período de suposta ampla ocorrência da Mata Atlântica;
307
e 21.000 anos atrás, período da suposta máxima retração do bioma durante o Último
308
Máximo Glacial (UMG) (Behling & Negrelle, 2001). Os dados para construção dos
309
cenários paleoclimáticos foram obtidos através do modelo de circulação atmosférica geral
29
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
310
ECHAM3 (Deutsches Klimarechenzentrum Modellbetreuungsgruppe, 1992), tendo sido
311
construído pelo Paleoclimate Modelling Intercomparison Project (PMIP, disponível em:
312
http://gcmd.nasa.gov/). Obtivemos as bases paleoclimáticas originalmente na resolução
313
2,8125º, mas transformamos através de interpolação bilinear em mapas com resolução de
314
30‖ (Carnaval & Moritz, 2008), a mesma resolução dos mapas do cenário atual.
315
Todos os modelos inicialmente gerados pelo MAXENT apresentavam valores
316
contínuos de probabilidade de ocorrência das espécies. Para indicar a localização de áreas
317
de refúgios é necessário converter estes mapas contínuos em mapas binários de presença e
318
ausência (Carnaval et al., 2009; Thomé et al., 2010). Utilizamos um limiar de presença
319
mínima - LPM (minimum training presence threshold), que diminui a chance de erros de
320
omissão (Pearson, 2007), para reclassificação dos modelos. O LPM faz com que os pixels
321
com valores de probabilidade de ocorrência iguais ou superiores ao encontrado para as
322
localidades de presença real da espécie (utilizadas na geração do modelo) sejam
323
classificados como ―presença da espécie‖ no modelo binário. Pixels com valores de
324
probabilidade de ocorrência abaixo deste limiar de conversão serão classificados como
325
―ausência da espécie‖ (Pearson et al., 2007). Assim, para cada espécie e cenário climático
326
modelado, produzimos um mapa binário de presença e ausência.
327
328
Áreas de refúgio das espécies e poder de previsão do modelo de refúgios da Mata Atlântica
329
Sobrepusemos os três modelos binários gerados para cada espécie (atual, 6.000 e
330
21.000 anos atrás) utilizando uma ferramenta de álgebra de mapas do software ArcGIS
331
(versão 9.3). Interpretamos as áreas para as quais a presença da espécie foi prevista nos três
332
cenários como áreas de estabilidade climática (refúgios), ou seja, regiões que têm mantido
333
condições adequadas para manutenção de populações desta espécie desde 21.000 anos
334
atrás (Waltari et al., 2007; Carnaval et al., 2009).
335
Para mensurar o poder preditivo do modelo de refúgios do bioma (Carnaval &
336
Moritz, 2008) sobre as áreas de refúgio das 14 espécies aqui estudadas, calculamos duas
337
métricas (Figura 1). A primeira, que representa a proporção da área de refúgio da espécie
338
que foi prevista pelo modelo de refúgios do bioma (chamada aqui de porcentagem de
339
inclusão), foi calculada pela razão entre a área de refúgio da espécie que foi prevista pelo
340
modelo do bioma e a área total de refúgio da espécie. A outra, que representa a proporção
341
da área de refúgio do bioma que foi preenchida pelo modelo de refúgio da espécie
342
(chamada aqui de porcentagem de preenchimento), foi calculada pela razão entre a área de
343
refúgio da espécie que foi prevista pelo modelo de refúgios do bioma e a área total de
30
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
344
refúgio do bioma (Figura 1). Em ambas as métricas de poder preditivo utilizamos o modelo
345
de refúgios do bioma segundo a definição mais ampla da Mata Atlântica (Carnaval &
346
Moritz, 2008).
347
348
349
Figura 1 Esquema explicativo das variáveis utilizadas para mensurar o poder preditivo do
350
modelo de refúgios do bioma sobre os refúgios da espécie: (a) cálculo da porcentagem de
351
inclusão, que representa o quanto do modelo de refúgios da espécie está contido no modelo
352
de refúgio do bioma, e porcentagem de preenchimento, que representa o quanto do modelo
353
de refúgios da espécie preenche o modelo de refúgio do bioma; (b) diferentes
354
possibilidades para caracterização do modelo de refúgios das espécies com relação à
355
porcentagem de inclusão e preenchimento no modelo de refúgios do bioma (ver texto).
356
357
Fatores que influenciam o poder de previsão do modelo de refúgios do bioma
358
Para avaliar possíveis causas da variação interespecífica na porcentagem de
359
inclusão e preenchimento, analisamos a influência da identidade taxonômica e de
360
características de distribuição dos organismos. Para analise da influência da identidade
361
taxonômica, construímos uma filogenia utilizando o MESQUITE (versão 2.74) com os
362
táxons terminais sendo as 14 espécies deste estudo (veja a Figura S1), respeitando-se o
363
posicionamento dos grupos taxonômicos propostos por análises morfológicas e
364
moleculares (Eernise & Peterson, 2004; Rowe, 2004; Wheeler et al., 2004). Pela ausência
365
de informações mais precisas, assumimos que os comprimentos dos ramos da filogenia são
366
iguais (Diniz-Filho, 2000) e calculamos a distância taxonômica mínima entre cada par de
31
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
367
espécies pelo número de nós que separam os táxons na filogenia. A partir destes valores
368
construímos uma matriz triangular de distâncias taxonômicas interespecíficas.
369
Três características de distribuição foram mensuradas para avaliar sua influência
370
sobre a porcentagem de inclusão e preenchimento: região de ocorrência no bioma, área de
371
ocorrência (que representa a amplitude de distribuição), e número de fitofisionomias da
372
floresta ocupadas pela espécie (Tabela 1). Para classificar as espécies quanto à região de
373
ocorrência no bioma, plotamos seus registros e observamos a distribuição geográfica de
374
cada espécie nas regiões geopolíticas do Brasil (Nordeste-Sudeste, Sudeste-Sul ou
375
Nordeste-Sudeste-Sul). Mensuramos a amplitude de distribuição a partir da área prevista
376
para presença da espécie no modelo climático binário para o cenário atual, calculada
377
através da extensão XTools do ArcGIS (versão 9.3). Contabilizamos o número de
378
fitofisionomias ocupadas pela espécie, uma métrica representativa da tolerância à variação
379
da cobertura vegetal, após projeção dos 50 registros sorteados para cada espécie (os
380
mesmos utilizados no teste da primeira hipótese) em um mapa das fitofisionomias
381
vegetacionais do Brasil.
382
383
Análises
384
Analisamos se as métricas de poder preditivo do modelo de refúgios do bioma
385
(porcentagem de inclusão e de preenchimento) capturam diferentes propriedades do
386
modelo avaliando a correlação entre elas através de um teste de correlação de Pearson.
387
Fizemos este teste através do software STATISTICA (versão 7.0), assumindo um nível de
388
significância de 0,05.
389
Para testar a hipótese de que a identidade taxonômica influencia o poder preditivo
390
do modelo de refúgio da Mata Atlântica quanto à localização dos refúgios dos animais
391
endêmicos do bioma, realizamos dois testes de correlação de Mantel (Diniz-Filho, 2000;
392
MCune & Grace, 2002). Construímos três matrizes de dissimilaridade: 1) distância
393
taxonômica; 2) diferenças na porcentagem de inclusão; 3) diferenças na porcentagem de
394
preenchimento. Fizemos os testes de correlação entre as matrizes (1 vs. 2 e 1 vs. 3) no
395
software R (versão R-2.12.1), e calculamos a significância estatística da correlação após
396
10.000 permutações. Devido ao fato de termos utilizado a mesma matriz de distância
397
taxonômica em ambos os testes, seguimos o procedimento de Bonferroni (Quinn &
398
Keough, 2002), reduzindo o nível de significância de cada teste para 0,025.
399
Para testar a hipótese de que a região de ocorrência da espécie (variável categórica
400
preditora), a amplitude de distribuição e o número de fitofisionomias ocupadas (variáveis
32
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
401
contínuas preditoras) influenciam o poder de previsão do modelo de refúgios do bioma,
402
realizamos duas Análises de Covariância (ANCOVA), uma para cada variável resposta
403
(porcentagem de inclusão e porcentagem de preenchimento). Como os dados das variáveis
404
preditoras são os mesmos, seguimos o procedimento de Bonferroni (Quinn & Keough,
405
2002), reduzindo o nível de significância de cada teste para 0,025. Posteriormente,
406
realizamos uma comparação planejada para investigar mais precisamente a existência de
407
diferença entre os tratamentos da variável categórica preditora (região de ocorrência da
408
espécie). O contraste ortogonal a priori foi planejado para comparar o poder preditivo das
409
espécies com ocorrência no Nordeste-Sudeste vs. Sudeste-Sul; e Nordeste-Sudeste-Sul vs.
410
Sudeste-Sul (Tabela 1). Estas análises foram realizadas através do software STATISTICA
411
(versão 7.0).
412
413
414
RESULTADOS
415
416
Avaliação da adição de variáveis topográficas e de solo a modelos climáticos
417
Os modelos gerados com as quatro diferentes combinações de variáveis ambientais
418
mostraram valores elevados de acurácia para as 14 espécies, variando entre 0,939 e 0,996,
419
sendo todos classificados como modelos altamente acurados (Swets, 1988). Apesar de
420
geralmente elevados, os valores de acurácia diferiram estatisticamente entre os modelos
421
com diferentes variáveis ambientais (Repeated Measures ANOVA, F3,39=7,98, P<0,001;
422
Figura 2). A acurácia dos modelos que utilizaram apenas variáveis climáticas foi inferior
423
àqueles aos quais, além das variáveis climáticas, foi adicionada altitude (Contraste, t=-
424
2,86, P=0,013), mas similar àqueles modelos climáticos adicionados de textura do solo
425
(Contraste, t=1,28, P=0,222). A acurácia dos modelos com todas as variáveis foi similar
426
àqueles que foram gerados utilizando-se variáveis climáticas adicionadas apenas de
427
altitude (Contraste, t=0,84, P=0,418). Assim, percebe-se que a adição da altitude às
428
variáveis climáticas pode aumentar a acurácia de modelos preditivos da distribuição de
429
espécies endêmicas da Mata Atlântica, e ao mesmo tempo fica evidente que a inclusão da
430
textura do solo não aumenta a acurácia dos modelos anteriormente gerados apenas com
431
variáveis climáticas.
33
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
432
433
434
Figura 2. Variação interespecífica e intraespecífica na acurácia de modelos preditivos
435
gerados com diferentes combinações de variáveis ambientais para 14 espécies de animais
436
endêmicos da Mata Atlântica. C= variáveis climáticas; A= altitude, S=textura do solo. A
437
legenda numérica associada a cada linha tracejada indica a espécie (ver Tabela 1).
438
439
Variação interespecífica do poder preditivo do modelo e investigação da influência da
440
identidade taxonômica e de características de distribuição das espécies
441
Os modelos binários de presença e ausência de cada espécie, para cada cenário
442
climático, são apresentados nas Figuras S2-S4. Os modelos para o cenário atual são
443
compatíveis com a distribuição real das espécies, exceto algumas áreas previstas para
444
Enyalius catenatus na região Amazônica e áreas previstas para a Região Centro-Oeste em
445
metade das espécies aqui estudadas (Tityus costatus, Dendropsophus elegans, Haddadus
446
binotatus, Ramphocelus bresilius, Enyalius catenatus, Euryoryzomys russatus, Marmosops
447
incanus). A sobreposição dos modelos preditivos dos três cenários climáticos para cada
448
espécie permitiu a delimitação de grandes áreas de estabilidade (áreas de refúgio),
449
claramente diferentes entre as espécies (Figura 3). As espécies podem ser agrupadas com
450
relação às regiões de concentração de suas áreas de refúgio: Nordeste do Brasil (Tityus
451
brazilae e Leposoma scincoides), Sudeste do Brasil (Phoneutria keyserlingi, Vitalius
452
wacketi, Ampheres leucopheus, Pristocnemis pustulatus e Phylloscartes kronei) e espécies
453
com refúgios em ambas as regiões (Tityus costatus, Dendropsophus elegans, Haddadus
34
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
454
binotatus, Ramphocelus bresilius, Enyalius catenatus, Euryoryzomys russatus e
455
Marmosops incanus).
456
A modelagem da distribuição destes animais endêmicos da Mata Atlântica resultou
457
na indicação de cinco áreas de refúgio na Mata Atlântica (Figura 3): duas grandes áreas,
458
uma do litoral norte da Bahia ao norte do Espírito Santo (Tityus brazilae, Tityus costatus,
459
Dendropsophus elegans, Haddadus binotatus, Ramphocelus bresilius, Enyalius catenatus,
460
Leposoma scincoides e Marmosops incanus), e outra na Região Sudeste, compreendendo o
461
sul do Rio de Janeiro, nordeste de São Paulo, sudeste de Minas Gerais (Ampheres
462
leucopheus, Pristocnemis pustulatus, Phoneutria keyserlingi, Vitalius wacketi, Tityus
463
costatus, Dendropsophus elegans, Haddadus binotatus, Phylloscartes kronei, Ramphocelus
464
bresilius, Euryoryzomys russatus e Marmosops incanus); e três pequenas áreas, uma no
465
litoral de Alagoas e Pernambuco (Dendropsophus elegans, Enyalius catenatus e
466
Marmosops incanus), outra na região da Chapada Diamantina, no interior da Bahia (Tityus
467
brazilae, Tityus costatus, Dendropsophus elegans, Haddadus binotatus, Ramphocelus
468
bresilius, Enyalius catenatus, Leposoma scincoides e Marmosops incanus) e uma última no
469
nordeste do Mato Grosso do Sul (Tityus costatus, Dendropsophus elegans, Haddadus
470
binotatus, Ramphocelus bresilius, Enyalius catenatus, Euryoryzomys russatus e
471
Marmosops incanus).
472
A porcentagem de inclusão do refúgio da espécie no refúgio do bioma variou de 0%
473
(Phylloscartes kronei) a 83,1% (Leposoma scincoides) e a porcentagem de preenchimento
474
variou de 0% (Phylloscartes kronei) a 80,6% (Dendropsophus elegans). Estas duas
475
variáveis representam diferentes propriedades preditivas do modelo de refúgios do bioma,
476
pois não são correlacionadas (Correlação de Pearson, r=0,44, p=0,11).
477
A porcentagem de inclusão não foi influenciada pela identidade taxonômica
478
(Mantel, r=0,084, P= 0,151), nem por características de distribuição das espécies
479
(ANCOVA, F1,9=1,27, P=0,29, Figura 4). Já a porcentagem de preenchimento não foi
480
influenciada pela identidade taxonômica (Mantel, r=0,133, P=0,094), mas sim por suas
481
características de distribuição das espécies (ANCOVA, F1,9=45,06, P<0,001, Figura 4). Ao
482
detalhar a influência das características, percebemos que a porcentagem de preenchimento
483
não foi influenciada pelo número de fitofisionomias ocupadas pela espécie (ANCOVA,
484
F1,9=0,27, P=0,613), mas foi influenciada pela área de ocorrência prevista para a espécie
485
(ANCOVA, F1,9=19,65, P=0,002), sendo maior para as espécies mais amplamente
486
distribuídas. A região de ocorrência também influenciou a porcentagem de preenchimento
487
(ANCOVA, F2,9=13,81, P= 0,002), tendo sido maior para as espécies do Nordeste-Sudeste
35
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
488
quando comparadas com as espécies do Sudeste-Sul (Contraste, t=3,71, P=0,003); não foi
489
observada diferença no preenchimento das espécies do Nordeste-Sudeste-Sul e Sudeste-Sul
490
(Contraste, t=-0,92, P=0,38) (Tabela 1, Figura 4).
491
492
493
Figura 3. Localização das áreas de refúgios para 14 animais endêmicos da Mata Atlântica.
494
O quadrado no canto superior esquerdo indica a localização da área de estudo na América
495
do Sul e a localização das áreas de refúgio do bioma proposto por Carnaval e Moritz
496
(2008). As figuras de a-o indicam a localizadas áreas de refúgio para as 14 espécies do
497
presente estudo: (a) Phoneutria keyserlingi, (b) Vitalius wacketi, (c) Ampheres leucopheus,
498
(d) Pristocnemis pustulatus, (e) Tityus brazilae, (f) Tityus costatus, (g) Dendropsophus
499
elegans, (h) Haddadus binotatus, (i) Phylloscartes kronei, (j) Ramphocelus bresilius, (l)
500
Enyalius catenatus, (m) Leposoma scincoides, (n) Euryoryzomys russatus, (o) Marmosops
501
incanus. As cores representam a sobreposição dos modelos gerados para os três cenários
502
(atual, 6.000 e 21.000 anos atrás), seguindo a legenda indicativa na figura.
36
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
503
504
Figura 4 Gráficos parciais representativos das relações entre a porcentagem de inclusão
505
(coluna da esquerda) e porcentagem de preenchimento (coluna da direita) com três
506
variáveis preditoras: (a) e (b) área de ocorrência da espécie; (c) e (d) número de
507
fitofisionomias de registro da espécie; (e) e (f) região de ocorrência da espécie na Mata
508
Atlântica. N-SE=Nordeste-Sudeste; SE-S=Sudeste-Sul; e N-SE-S=Nordeste-Sudeste-Sul
509
(Tabela 1).
37
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
510
DISCUSSÃO
511
512
Adição de variáveis topográficas e de solo a modelos climáticos
513
No presente estudo, através da modelagem de organismos endêmicos da Mata
514
Atlântica, percebemos que a adição da altitude às variáveis climáticas aumenta a acurácia
515
dos modelos preditivos das espécies, efeito não percebido após a adição da textura do solo.
516
No entanto, a maior diferença média entre modelos produzidos com diferentes variáveis foi
517
de apenas 0,005, entre os modelos que utilizaram variáveis climáticas adicionadas de
518
altitude (AUC médio = 0,982) e os modelos que utilizaram variáveis climáticas
519
adicionadas de textura do solo (AUC médio = 0,977). Todos os modelos produzidos, para
520
todas as espécies e combinações de variáveis ambientais, foram classificados como
521
altamente acurados (valores de AUC acima de 0,9), e essa pequena diferença média entre
522
eles, perceptível apenas na terceira casa após a vírgula, é desconsiderada nas
523
categorizações da qualidade de modelos preditivos baseadas nos valores de acurácia
524
(Swets, 1988; Metz, 1986). Desta maneira, percebemos que a adição da altitude às
525
variáveis climáticas utilizadas na geração de modelos preditivos de espécies endêmicas da
526
Mata Atlântica aumenta numericamente a acurácia, mas não altera a qualidade dos
527
modelos segundo as classificações mais usualmente utilizadas.
528
A diferença entre o resultado da adição da altitude e da adição da textura do solo
529
sobre a acurácia dos modelos preditivos dos animais endêmicos da Mata Atlântica pode
530
estar relacionada à forma de influência destas variáveis sobre estes organismos. A altitude é
531
uma condição ambiental que geralmente influencia diretamente e indiretamente a fauna:
532
diretamente por modular características do clima que afetam processos fisiológicos dos
533
organismos, com consequentes alterações a nível populacional e de comunidade (Wettstein
534
& Schmid, 1999; Bühler & Schmid, 2001); e indiretamente, por afetar características da
535
flora que consequentemente afetam a fauna (Smith et al., 2008; Vasconcelos et al., 2008).
536
Já as variáveis de solo, a exemplo da textura, geralmente exercem uma influência apenas
537
indireta sobre a fauna, devido a sua influência sobre a flora (Scholes, 1990; Douville et al.,
538
2001). Assim, supostamente, a presença e distribuição da fauna na Mata Atlântica são
539
influenciadas diretamente e indiretamente pela altitude, e apenas indiretamente pela textura
540
do solo. Os resultados que encontramos, onde apenas a adição da altitude aumentou
541
numericamente a acurácia, são desta maneira congruentes com o que é preconizado pela
542
literatura teórica da modelagem de nicho ecológico: a adição de variáveis que influenciem
543
mais diretamente a presença das espécies aumenta o poder de previsão dos modelos,
38
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
544
enquanto que a adição de variáveis não relacionadas ou apenas indiretamente relacionadas
545
ao organismos ou hábitat que está sendo modelado pode não aumentar ou até diminuir o
546
poder de previsão dos modelos (Pearson, 2007).
547
Na geração do modelo de refúgios pleistocênicos da Mata Atlântica (Carnaval &
548
Moritz, 2008), foram utilizadas apenas variáveis climáticas, e os próprios autores citam
549
que a adição de variáveis topográficas e de solo poderia ter efeito positivo sobre a acurácia
550
do modelo. A utilização exclusiva de variáveis climáticas é um procedimento comum na
551
modelagem de refúgios florestais tropicais (Barrable et al., 2002; Graham et al., 2006) e na
552
modelagem de distribuição de animais (Broennimann et al., 2007; Carnaval et al., 2009;
553
Pineda & Lobo, 2009). A precisão das informações climáticas para a região tropical é
554
menor quando comparada à região temperada, devido a uma menor quantidade de estações
555
meteorológicas nos trópicos. Por isso, esperávamos que, ao adicionar uma variável
556
topográfica de altitude, por conter informações ambientais mais precisas e exercer
557
influência direta sobre o clima, obteríamos modelos preditivos de melhor qualidade.
558
Nossos resultados concordam apenas em parte com nossa previsão anterior, pois a adição
559
da altitude aumentou numericamente a acurácia (de maneira bastante sutil), mas não
560
alterou a qualidade do modelo (Swets, 1988; Metz, 1986), o que significa que adicionar
561
esta variável não traz diferenças significativas do ponto de vista biológico. Apesar de
562
termos encontrado que a adição da textura do solo não aumenta a acurácia dos modelos
563
preditivos de animais, talvez seja relevante a adição de variáveis de solo na geração de
564
modelos de refúgios dos biomas devido à influência direta destas variáveis sobre espécies
565
vegetais, visto que a adição de variáveis com influência direta promove o aumento da
566
acurácia dos modelos (Pearson, 2007).
567
568
Localização dos refúgios na Mata Atlântica
569
A partir da modelagem de distribuição das 14 espécies endêmicas da Mata
570
Atlântica, indicamos a localização de cinco áreas de refúgio, três delas altamente
571
coincidentes com áreas propostas pelo modelo mais atual de refúgios do bioma (Carnaval
572
& Moritz, 2008): o grande refúgio do litoral da Bahia ao norte do Espírito Santo e os
573
pequenos da Chapada Diamantina e do litoral de Alagoas e Pernambuco. No entanto,
574
nossos modelos recorrentemente indicaram dois refúgios adicionais aos que haviam sido
575
apontados pela previsão de Carnaval & Moritz (2008): o grande refúgio da Região Sudeste
576
e o pequeno refúgio do nordeste do Mato Grosso do Sul. O refúgio da Região Sudeste já
577
havia sido indicado em modelos anteriores baseados em dados climáticos e vegetacionais
39
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
578
(Ab‘Sáber, 1977, Jackson, 1978), e dados de diversidade de borboletas (Brown, 1982),
579
escorpiões (Lourenço, 1987) e plantas (Prance, 1982). O refúgio da região nordeste do
580
Mato Grosso do Sul também já havia sido indicado em modelos anteriores, a partir de
581
dados de diversidade de escorpiões (Lourenço, 1987) e borboletas (Brown, 1982). Estas
582
áreas, especialmente o litoral da Região Sudeste, são reconhecidas por apresentarem
583
elevados índices de riqueza de espécies e endemismo para diversos grupos taxonômicos
584
(Soderstrom et al., 1988; Costa et al., 2000; da Silva, et al., 2004; Pinto-da-Rocha et al.,
585
2005), além dos registros de maior diversidade genética para populações de animais e
586
plantas endêmicos do bioma (Mustrangi & Patton, 1997; Leite, 2003; Carnaval & Moritz,
587
2008), clássicas decorrências biogeográficos da formação de refúgios florestais. A elevada
588
biodiversidade destas regiões, aliada ao fato de já terem sido indicadas como refúgios em
589
modelos propostos a partir de diferentes abordagens metodológicas, são boas evidências
590
para a indicação destas áreas como refúgios florestais da Mata Atlântica.
591
O fato destas duas áreas não terem sido indicadas como refúgios no modelo de
592
Carnaval & Moritz (2008) pode estar relacionado à limitação de um procedimento
593
metodológico adotado por estes autores. Na previsão das áreas de refúgios da Mata
594
Atlântica, os autores utilizaram dois algoritmos, MAXENT e BIOCLIM, duas definições do
595
bioma e três cenários climáticos, e as áreas de refúgio seriam aquelas indicadas para
596
presença do bioma em todos os modelos. Portanto, as áreas de refúgio, de fato, seriam
597
delimitadas basicamente pelos modelos mais restritivos. As projeções da distribuição do
598
bioma para 21.000 anos atrás utilizando o BIOCLIM (para a definição ampla e restrita do
599
bioma) foram bastante restritivas, as únicas em que as áreas de refúgios do nordeste do
600
Mato Grosso do Sul e da Região Sudeste não foram previstas (Figura 2 de Carnaval &
601
Moritz, 2008). O BIOCLIM tem sido indicado como o algoritmo de rendimento mais baixo
602
nas comparações recentes entre a qualidade de modelos produzidos para um mesmo
603
conjunto de dados (Elith et al., 2006; Hernandez et al., 2006), especialmente pelos
604
exageros de restrição ou extrapolação. Assim, talvez estas áreas tenham sido de fato
605
refúgios pleistocênicos do bioma, mas que foram mascaradas por limitações de um dos
606
algoritmos utilizados pelos autores, o que pode ser testado futuramente pela geração de
607
modelos de refúgio do bioma utilizando apenas algoritmos de melhor rendimento.
608
609
Variação interespecífica do poder preditivo do modelo de refúgios da Mata Atlântica
610
No presente estudo, percebemos que a capacidade do modelo mais atual de refúgios
611
da Mata Atlântica (Carnaval & Moritz, 2008) em prever a localização dos refúgios
40
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
612
pleistocênicos dos animais endêmicos do bioma variou amplamente entre as espécies.
613
Estas variações nas porcentagens de inclusão e preenchimento, métricas que capturam o
614
poder preditivo do modelo de refúgios do bioma, não foram influenciadas pela identidade
615
taxonômica da espécie modelada. Esse efeito era esperado devido à relação entre a
616
identidade taxonômica e características de reconhecida influência sobre a acurácia de
617
modelos preditivos (McPhearson & Jetz, 2007), como a capacidade de dispersão e nível
618
trófico das espécies (Fielding & Bell, 1997; Huntley et al., 2004). No entanto, o resultado
619
negativo obtido pode estar relacionado ao fato do modelo de refúgios do bioma ter sido
620
formulado com base em variáveis climáticas que influenciam amplamente sua biota
621
endêmica (Carnaval & Moritz, 2008), mas de maneira diferencial e sem relação com o
622
grupo taxonômico do organismo (em processos fisiológicos, por exemplo).
623
Analisamos também se as métricas do poder preditivo do modelo de refúgios do
624
bioma, porcentagem de inclusão e preenchimento, são influenciadas por características de
625
distribuição das espécies. Esperávamos encontrar alguma relação do poder de previsão do
626
modelo de refúgios do bioma com características da distribuição das espécies devido ao
627
fato deste modelo ter apresentado, em estudos prévios, diferentes capacidades preditivas
628
para organismos do mesmo grupo taxonômico, como anfíbios anuros (Carnaval et al.,
629
2009; Thomé et al., 2010) e aves (Cabanne et al., 2008; Mata et al., 2009). A porcentagem
630
de inclusão da distribuição prevista pelo modelo de refúgios da espécie naquela prevista
631
pelo modelo de refúgios do bioma não foi influenciada por características da distribuição
632
das espécies. Isso significa que o modelo de refúgios da Mata Atlântica pode ser aplicado
633
para espécies endêmicas do bioma com diferentes características de distribuição, sem
634
alteração direcional da capacidade preditiva informada pela inclusão. Adicionalmente,
635
sugerimos novas investigações da influência de características biológicas sobre a
636
porcentagem de inclusão, levando em considerações outras características biológicas com
637
influencia reconhecidas sobre a qualidade de modelos preditivos, como limites fisiológicos
638
das espécies (McPhearson & Jetz, 2007).
639
A porcentagem de preenchimento do refúgio do bioma pelo refúgio da espécie foi
640
influenciada por suas características da distribuição. Percebemos que esta métrica não é
641
influenciada pelo número de fitofisionomias ocupadas pelas espécies, ou seja, a fidelidade
642
ao hábitat não influenciou o poder de previsão do modelo de refúgios do bioma. Como o
643
modelo do bioma que utilizamos para os cálculos de poder preditivo foi gerado a partir de
644
dados do bioma de todas as fitofisionomias (Carnaval & Moritz, 2008), esperávamos que a
645
porcentagem de preenchimento fosse maior para espécies que utilizassem mais
41
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
646
fitofisionomias, padrão que não encontramos em nossos resultados. Assim, este modelo
647
preditivo de refúgios da Mata Atlântica pode ser utilizado tanto para espécies especialistas
648
quanto generalistas com relação às fitofisionomias, sem efeito direcional na qualidade. Ao
649
analisar a influência da dimensão da área de ocorrência sobre a porcentagem de
650
preenchimento, percebemos que o poder preditivo do modelo de refúgios do bioma é maior
651
para as espécies mais amplamente distribuídas. Isso significa que quanto maior a amplitude
652
de distribuição da espécie, maior será a área de refúgio do bioma preenchida pelo refúgio
653
da espécie, o que era esperado por uma questão de amostragem.
654
Nossos resultados revelaram também que a porcentagem de preenchimento é maior
655
para espécies com ocorrência nas regiões Nordeste-Sudeste, quando comparado com os
656
organismos com ocorrência nas regiões Sudeste-Sul e Nordeste-Sudeste-Sul. Este resultado
657
confirma uma especulação presente na literatura de que o poder preditivo do modelo de
658
refúgios da Mata Atlântica é menor para espécies com ocorrência restrita a porção Sudeste-
659
Sul do bioma (Costa et al., 2000; Grazziotin et al., 2006; Cabanne et al., 2008; Thomé et
660
al., 2010). Este resultado provavelmente está relacionado à falta de previsão de uma área
661
de refúgio maior na Região Sudeste, o que é fortemente contrariado por dados
662
paleoecológicos e de diversidade (e. g. Ab´Sáber, 1977; Bronw, 1982; Lourenço, 1987).
663
Assim, percebemos que a capacidade preditiva do modelo de refúgios da Mata Atlântica
664
não é mais similar para espécies mais proximamente relacionadas, o que evidencia a
665
aplicabilidade deste modelo de refúgios sem distinção do táxon. A inclusão dos refúgios
666
das espécies no modelo de refúgios do bioma não é determinada por características da
667
distribuição destes organismos, mas o preenchimento do refúgio do bioma pelo refúgio da
668
espécie sim, sendo maior para espécies mais amplamente distribuídas e com ocorrência na
669
faixa Nordeste-Sudeste do bioma.
670
671
672
AGRADECIMENTOS
673
Agradecemos à FAPESB (03/2009-04/2010) e CAPES (05/2010-02/2011) pelas
674
bolsas de mestrado concedidas ao primeiro autor. Aos pesquisadores que nos auxiliaram na
675
seleção das espécies utilizadas e na compilação dos registros de ocorrência: Agustín
676
Camacho, Antônio Brescovit, Daniele Polotow, Deise Cruz, Denise Candido, Guilherme
677
Azevedo, José Wellington Santos, Laís Encarnação, Marcelo Dias, Marcio Bernardino da
678
Silva, Marco Freitas, Rafael Alves, Roberta Damasceno, Rogério Bertani, Thiago Filadelfo
679
e Ubirajara de Oliveira. Aos pesquisadores que nos auxiliaram com os softwares utilizados:
42
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
680
Érica Hasui, Diogo Provete, Rodrigo Vasconcelos, Milton César Ribeiro, Paulo Enrique
681
Cardoso Peixoto e Eduardo Moreira.
682
683
684
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52
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
969
Lista de tabelas e figuras
970
971
Lista das Tabelas e Figuras utilizadas no artigo.
972
973
Tabela 1 Lista das espécies de animais endêmicos da Mata Atlântica utilizados na
974
investigação do modelo de refúgios pleistocênicos deste bioma, com informações sobre
975
características biológicas relacionadas à sua distribuição. Região de ocorrência baseada na
976
totalidade dos registros obtidos de coleções e da literatura. Área de ocorrência prevista
977
calculada sobre o modelo de distribuição da espécie para o cenário climático atual. Número
978
de fisionomias baseado na sobreposição dos registros em um mapa de vegetação do Brasil.
979
980
Figura 1 Esquema explicativo das variáveis utilizadas para mensurar o poder preditivo do
981
modelo de refúgios do bioma sobre os refúgios da espécie: (a) cálculo da porcentagem de
982
inclusão, que representa o quanto do modelo de refúgios da espécie está contido no modelo
983
de refúgio do bioma, e porcentagem de preenchimento, que representa o quanto do modelo
984
de refúgios da espécie preenche o modelo de refúgio do bioma; (b) diferentes
985
possibilidades para caracterização do modelo de refúgios das espécies com relação à
986
porcentagem de inclusão e preenchimento no modelo de refúgios do bioma (ver texto).
987
988
Figura 2 Variação interespecífica e intraespecífica na acurácia de modelos preditivos
989
gerados com diferentes combinações de variáveis ambientais para 14 espécies de animais
990
endêmicos da Mata Atlântica. C= variáveis climáticas; A= altitude, S=textura do solo. A
991
legenda numérica associada a cada linha tracejada indica a espécie (ver Tabela 1).
992
993
Figura 3 Localização das áreas de refúgios para 14 animais endêmicos da Mata Atlântica.
994
O quadrado no canto superior esquerdo indica a localização da área de estudo na América
995
do Sul e a localização das áreas de refúgio do bioma proposto por Carnaval e Moritz
996
(2008). As figuras de a-o indicam a localizadas áreas de refúgio para as 14 espécies do
997
presente estudo: (a) Phoneutria keyserlingi, (b) Vitalius wacketi, (c) Ampheres leucopheus,
998
(d) Pristocnemis pustulatus, (e) Tityus brazilae, (f) Tityus costatus, (g) Dendropsophus
999
elegans, (h) Haddadus binotatus, (i) Phylloscartes kronei, (j) Ramphocelus bresilius, (l)
1000
Enyalius catenatus, (m) Leposoma scincoides, (n) Euryoryzomys russatus, (o) Marmosops
1001
incanus. As cores representam a sobreposição dos modelos gerados para os três cenários
1002
(atual, 6.000 e 21.000 anos atrás), seguindo a legenda indicativa na figura.
53
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1003
Figura 4 Gráficos parciais representativos das relações entre a porcentagem de inclusão
1004
(coluna da esquerda) e porcentagem de preenchimento (coluna da direita) com três
1005
variáveis preditoras: (a) e (b) área de ocorrência da espécie; (c) e (d) número de
1006
fitofisionomias de registro da espécie; (e) e (f) região de ocorrência da espécie na Mata
1007
Atlântica. N-S=Nordeste-Sudeste; S-S=Sudeste-Sul; e N-S-S=Nordeste-Sudeste-Sul
1008
(Tabela 1).
54
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
1009
Informações de Suporte
1010
1011
Informações adicionais de suporte ao artigo são listadas abaixo e apresentadas a seguir.
1012
1013
Apêndice S1 {Número e fonte de registro de ocorrência das espécies}
1014
Tabela S1 {Registros utilizados para geração dos modelos de distribuição das espécies}
1015
Figura S1 {Filogenia utilizada para cálculo das distâncias taxonômicas}
1016
Figura S2 {Previsão da área de ocorrência das espécies para cenário atual}
1017
Figura S3 {Previsão da área de ocorrência das espécies para 6.000 anos atrás}
1018
Figura S4 {Previsão da área de ocorrência das espécies para 21.000 anos atrás}
1019
55
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1020
Apêndice S1 Número de registros obtidos para cada espécie, com respectivas fontes de
1021
informações.
Táxon
Phoneutria keyserlingi
(Araneae)
Nº de
registros
70
Fonte de informação dos registros
Coleções
Bibliografia
científicas
IBSP;
MNRJ;
Martins & Bertani, 2007.
UFMG.
IBSP;
Vitalius wacketi
(Araneae)
98
MNRJ;
MZSP
Bertani, 2001.
Sinbiota.
IBSP;
Pristocnemis pustulatus
(Opiliones)
MNRJ;
70
MZSP
Sinbiota.
Machado et al., 1997; Pinto-daRocha, 2002; Kury, 2003;
Bragagnolo et al., 2007; Leivas &
Fischer, 2008.
Pinto-da-Rocha, 2002; Hara et al.,
Ampheres leucopheus
(Opiliones)
70
MNRJ;
2003, Hara & Gnaspini, 2003; Kury,
MZSP
2003; Machado et al., 2004; Hara et
Sinbiota.
al., 2005; Gnaspini & Lerche, 2010.
IBSP;
Tityus brazilae
(Scorpiones)
Tityus costatus
(Scorpiones)
94
133
MZSP;
MZUFBA.
Bertani et al., 2008; Porto et al.,
2010.
IBSP;
Lourenço & Eickstedt, 1988; Armas
MNRJ;
& Antun, 2004; Diego-García et al.,
MZSP;
2005; Porto et al., 2010.
Sinbiota.
56
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Apêndice S1 Continuação.
Táxon
Nº de
registros
Fonte de informação dos registros
Coleções
Bibliografia
científicas
Prado & Pombal, 2005; Juncá,
2006; Canelas & Bertoluci, 2007;
Carvalho-e-Silva et al., 2008;
Serafim et al., 2008; Lacerda et al.,
Dendropsophus elegans
(Anura)
167
CFBH;
2009; Salles et al., 2009; Santana et
DZSJRP;
al., 2009; Santos, 2009; Silva et al.,
MBML;
2009; Araújo et al., 2010;
Sinbiota;
Armstrong & Conte, 2010;
ZUEC.
Camurugi et al., 2010; Cunha et al.,
2010; Encarnação, 2010; Hartmann
et al., 2010; Pedro & Feio, 2010;
Silva-Soares et al., 2010.
Colombo et al., 2008; Cruz, 2008;
Giasson, 2008; Gonsales, 2008;
Silva et al., 2008; Cicchi et al.,
2009; Condez et al., 2009; Costa,
2009; Hartmann et al., 2009;
Haddadus binotatus
(Anura)
DZSJRP;
150
MBML;
ZUEC.
Narvaes et al., 2009; Palmuti et al.,
2009; Salles et al., 2009; Siqueira et
al., 2009; Almeida-Gomes et al.,
2010; Araújo et al., 2010; Brassaloti
et al., 2010; Camurugi et al., 2010;
Dixo & Metzger, 2010; Hartmann et
al., 2010; Lopes, 2010; Ramos,
2010; Silva-Soares et al., 2010.
57
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Apêndice S1 Continuação.
Táxon
Nº de
registros
Fonte de informação dos registros
Coleções
Bibliografia
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et al., 1996; Castiglioni, 1998;
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2003; Ribon et al. 2003; Gussoni &
Campos, 2004; Lyra-Neves et al.,
2004; Ribon et al. 2004; MaiaGouvêa et al., 2005; Silveira, 2005;
Straube & Urben-Filho, 2005;
Ramphocelus bresilius
(Aves)
203
IAL; FNJV;
MBML;
MVZ;
Sinbiota,
ZUEC.
Telino-Junior et al., 2005; Bencke et
al., 2006; Marenzi & Zimmermann,
2006; Antonini, 2007; Guix, 2007;
Mestre et al., 2007; Alves, 2008;
Berto et al., 2008; Cazetta et al.,
2008; Dias & Rodrigues, 2008;
Garske & Ferreira, 2008; Gomes et
al., 2008; Mallet-Rodrigues et al.,
2008; Nogueira & Alves, 2008;
Alves & Vecchi, 2009; Cestari,
2009; Vasconcellos-Neto et al.,
2009; Barroso et al., 2010; Gussoni,
2010; Dario & Vincenzo, 2011.
Enyalius catenatus
(Squamata)
295
CHUNB;
CTUSP;
MBML;
MNRJ;
MZSP;
MZUFBA.
Dixo, 2001; Feio & Caramaschi,
2002; Arzabe et al. 2005; ViñaBertolotto, 2006; Camacho &
Rocha, 2010.
58
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Apêndice S1 Continuação.
Táxon
Nº de
registros
Fonte de informação dos registros
Coleções
Bibliografia
científicas
CHUNB;
CTUSP;
Leposoma scincoides
(Squamata)
MBML;
335
MNRJ;
MZSP;
Dixo, 2001; Almeida-Gomes, 2008;
Tonini et al., 2010.
MZUFBA;
ZUEC.
Musser et al., 1998; Abel et al.,
2000; Graipel et al., 2001; Silva,
2001; Bonvicino et al., 2002; Bossi
et al., 2002; Bittencourt & Rocha,
2003; Graipel et al., 2003;
IAL;
Euryoryzomys russatus
(Mammalia)
MBML;
100
MVZ;
Sinbiota;
UFES.
Marinho, 2003; Vieira et al., 2003;
Nieri-Bastos et al., 2004; Cherem,
2005; Olifiers et al., 2005; Pedó,
2005; Vaz, 2005a; Graipel et al.,
2006; Pardini & Umetsu, 2006;
Cobra et al., 2007; Miranda et al.,
2007; Pereira et al., 2008; Püttker et
al., 2008; Antunes et al., 2009;
Gonçalves et al., 2009; Passamani
& Ribeiro, 2009; Pessôa et al.,
2009; Tortato, 2009; Galiano, 2010;
Peters et al., 2010;
59
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Apêndice S1 Continuação.
Táxon
Nº de
registros
Fonte de informação dos registros
Coleções
Bibliografia
científicas
Lessa et al., 1999; Barros-Battesti et
al., 2000; Silva, 2001; Cunha &
Vieira, 2002; Bittencourt & Rocha,
2003; Moraes et al., 2003; Paglia et
al., 2005; Vaz, 2005b; Carlos, 2006;
Macedo et al., 2006; Pardini &
MBML;
Marmosops incanus
(Mammalia)
MVZ;
162
Sinbiota;
UFES;
ZUEC.
Umetsu, 2006; Loretto & Vieira,
2007; Olifiers et al., 2007; Oliveira
et al., 2007; Pereira & Geise, 2007;
Silva et al., 2007; Umetsu &
Pardini, 2007; Modesto et al., 2008;
Pereira et al., 2008; Prevedello et
al., 2008; Passamani & Ribeiro,
2009; Pessôa et al., 2009; Pinto et
al., 2009; Oliveira et al., 2010;
Pereira et al., 2010.
1022
1023
1024
Coleções científicas consultadas:
1025
CFBH: Coleção Célio F. B. Haddad (Rio Claro, Brasil).
1026
CHUNB: Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília (Brasília, Brasil).
1027
CTUSP: Coleção de Tecidos do Departamento de Zoologia do Instituto de Biociências da
1028
Universidade de São Paulo (São Paulo, Brasil).
1029
DZSJRP: Coleção de Anfíbios da Universidade Estadual Paulista (São José do Rio Preto,
1030
Brasil).
1031
FNJV: Fonoteca Neotropical "Jacques Vielliard", da Universidade Estadual de Campinas
1032
(Campinas, São Paulo).
1033
IAL: Coleção Zoológica do Instituto Adolfo Lutz (São Paulo, Brasil).
60
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
1034
IBSP: Coleção de Aracnídeos do Instituto Butantan (São Paulo, Brasil).
1035
MBML: Museu de Biologia Professor Mello Leitão (Espírito Santo, Brasil).
1036
MNRJ: Museu Nacional do Rio de Janeiro (Rio de Janeiro, Brasil).
1037
MVZ: Coleção de Vertebrados Terrestres do Museum of Vertebrate Zoology, University of
1038
California (Berkeley, Estados Unidos).
1039
MZSP: Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (São Paulo, Brasil).
1040
MZUFBA: Museu de Zoologia da Universidade Federal da Bahia (Bahia, Brasil).
1041
Sinbiota: Sistema de Informação do Programa de Pesquisas em Caracterização,
1042
Conservação e Uso Sustentável da Biodiversidade do Estado de São Paulo, da Fundação de
1043
Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Biota/Fapesp).
1044
UFES: Coleção zoológica da Universidade Federal do Espírito Santo
1045
UFMG: Coleção de Aracnídeos das Coleções Taxonômicas da Universidade Federal de
1046
Minas Gerais (Minas Gerais, Brasil).
1047
ZUEC: Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas (Campinas, São Paulo).
1048
1049
Material bibliográfico consultado:
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Almeida-Gomes, M., Almeida-Santos, M., Goyannes-Araújo, P., Borges-Júnior, V. N. T.,
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Vrcibradic, D., Siqueira, C. C., Ariani, C. V., Dias, A. S., Souza, V. V., Pinto, R. R., Van
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Almeida-Gomes, M., Vrcibradic, D., Siqueira, C. C., Kiefer, M. C., Klaion, T., Almeida-
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Santos, P., Nascimento, D., Ariani, C. V., Borges-Junior, V. N. T., Freitas-Filho, R. F., Van
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Solanum thomasiifolium Sendtner (Solanaceae) in the Linhares Forest, Espírito Santo state,
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Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 22, 1164-1169.
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75
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1486
Tabela S1 Registros de ocorrência das espécies utilizados para geração dos modelos de
1487
distribuição.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Phoneutria keyserlingi
ES
Santa Tereza
-40,533333 -19,966667
Phoneutria keyserlingi
PR
Morretes
-48,833333 -25,466667
Phoneutria keyserlingi
PR
Paranaguá
-48,526000 -25,516667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Angra dos Reis
-44,316667 -23,000000
Phoneutria keyserlingi
RJ
Araruama
-42,333333 -22,866667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Barra Mansa
-44,183300 -22,533300
Phoneutria keyserlingi
RJ
Itatiaia
-44,550000 -22,483333
Phoneutria keyserlingi
RJ
Mangaratiba
-43,966667 -23,066667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Mendes
-43,716667 -22,516667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Nova Friburgo
-42,516667 -22,266667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Parati
-44,700000 -23,228667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Piraí
-43,883333 -22,616667
Phoneutria keyserlingi
RJ
Rio de Janeiro
-43,233333 -22,883333
Phoneutria keyserlingi
RJ
Rio de Janeiro
-43,200000 -22,900000
Phoneutria keyserlingi
RJ
Rio de Janeiro
-42,207500 -22,902778
Phoneutria keyserlingi
RJ
São Pedro da Aldeia
-42,100000 -22,833333
Phoneutria keyserlingi
RJ
Teresópolis
-42,994833 -22,456500
Phoneutria keyserlingi
SC
Balneário Barra do Sul
-48,604000 -26,450000
Phoneutria keyserlingi
SC
Blumenau
-49,066111 -26,919444
Phoneutria keyserlingi
SC
Corupá
-49,233333 -26,416667
Phoneutria keyserlingi
SC
Florianópolis
-48,505333 -27,583333
Phoneutria keyserlingi
SC
Porto Belo
-48,550000 -27,161000
Phoneutria keyserlingi
SP
Ana Dias
-47,066667 -24,300000
Phoneutria keyserlingi
SP
Bertioga
-46,133333 -23,850000
Phoneutria keyserlingi
SP
Biritiba-Mirim
-46,033333 -23,566667
Phoneutria keyserlingi
SP
Boracéia
-48,766667 -22,183333
Phoneutria keyserlingi
SP
Cananéia
-47,916667 -25,000000
Phoneutria keyserlingi
SP
Caraguatatuba
-45,400000 -23,598667
Phoneutria keyserlingi
SP
Guarujá
-46,250000 -23,983333
Arthropoda
Araneae
76
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Phoneutria keyserlingi
SP
Iguape
-47,550000 -24,700000
Phoneutria keyserlingi
SP
Ilha Comprida
-47,533333 -24,733333
Phoneutria keyserlingi
SP
Ilhabela
-45,350000 -23,776667
Phoneutria keyserlingi
SP
Itanhaém
-47,138333 -24,483333
Phoneutria keyserlingi
SP
Itariri
-47,166667 -24,283333
Phoneutria keyserlingi
SP
Itatinga
-48,600000 -23,100000
Phoneutria keyserlingi
SP
Juquiá
-47,633333 -24,316667
Phoneutria keyserlingi
SP
Miracatu
-47,450000 -24,266667
Phoneutria keyserlingi
SP
Mongaguá
-47,616667 -24,083333
Phoneutria keyserlingi
SP
Pedro de Toledo
-47,216667 -24,266667
Phoneutria keyserlingi
SP
Peruíbe
-46,988333 -24,316667
Phoneutria keyserlingi
SP
Praia Grande
-46,400000 -24,000000
Phoneutria keyserlingi
SP
Santos
-46,333333 -23,950000
Phoneutria keyserlingi
SP
São Sebastião
-45,417000 -23,750000
Phoneutria keyserlingi
SP
São Vicente
-46,366667 -23,966667
Phoneutria keyserlingi
SP
Sete Barras
-47,916667 -24,383333
Phoneutria keyserlingi
SP
Ubatuba
-45,350000 -23,350000
Vitalius wacketi
PR
Curitiba
-49,273056 -25,427778
Vitalius wacketi
PR
Morretes
-48,834444 -25,476944
Vitalius wacketi
PR
Paranaguá
-48,509167 -25,520000
Vitalius wacketi
RJ
Angra dos Reis
-44,318056 -23,000000
Vitalius wacketi
RJ
Angra dos Reis
-44,308056 -23,006667
Vitalius wacketi
RJ
Parati
-44,713056 -23,217778
Vitalius wacketi
SC
Joinvile
-48,845556 -26,304444
Vitalius wacketi
SC
Joinvile
-48,611667 -26,455833
Vitalius wacketi
SC
Massaranduba
-49,008333 -26,610556
Vitalius wacketi
SP
Atibaia
-46,550300 -23,116900
Vitalius wacketi
SP
Bertioga
-46,138611 -23,854444
Vitalius wacketi
SP
Cananéia
-47,926700 -25,014700
Vitalius wacketi
SP
Cananéia
-47,926667 -25,014722
Vitalius wacketi
SP
Caraguatatuba
-45,713056 -23,765778
Vitalius wacketi
SP
Cubatão
-46,425300 -23,895000
Vitalius wacketi
SP
Guarujá
-46,256389 -23,993056
77
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Vitalius wacketi
SP
Guarujá
-46,256400 -23,993100
Vitalius wacketi
SP
Ibiúna
-47,222500 -23,656389
Vitalius wacketi
SP
Iguape
-47,555278 -24,708056
Vitalius wacketi
SP
Iguape
-47,555300 -24,708100
Vitalius wacketi
SP
Iporanga
-48,593056 -24,585556
Vitalius wacketi
SP
Itanhaém
-46,788900 -24,183100
Vitalius wacketi
SP
Itariri
-47,174444 -24,289167
Vitalius wacketi
SP
Itu
-47,299200 -23,264200
Vitalius wacketi
SP
Jacupiranga
-48,002222 -24,692500
Vitalius wacketi
SP
Juquitiba
-47,068333 -23,931667
Vitalius wacketi
SP
Juquitiba
-47,068300 -23,931700
Vitalius wacketi
SP
Mongaguá
-46,620833 -24,093056
Vitalius wacketi
SP
Osasco
-46,791667 -23,532500
Vitalius wacketi
SP
Osasco
-46,791700 -23,532500
Vitalius wacketi
SP
Paraibuna
-45,662222 -23,386111
Vitalius wacketi
SP
Peruibe
-46,998300 -24,315000
Vitalius wacketi
SP
Peruibe
-47,036111 -24,342778
Vitalius wacketi
SP
Piracicaba
-47,649167 -22,725278
Vitalius wacketi
SP
Praia Grande
-46,402778 -24,005833
Vitalius wacketi
SP
Praia Grande
-46,592222 -24,075500
Vitalius wacketi
SP
Santo André
-46,304444 -23,778056
Vitalius wacketi
SP
Santo Antônio do Pinhal
-45,662500 -22,827222
Vitalius wacketi
SP
Santos
-46,217500 -23,888056
Vitalius wacketi
SP
Santos
-46,366667 -23,966667
Vitalius wacketi
SP
São José dos Campos
-45,886900 -23,179400
Vitalius wacketi
SP
São José dos Campos
-45,886944 -23,179444
Vitalius wacketi
SP
São Lourenço da Serra
-46,942500 -23,852500
Vitalius wacketi
SP
São Paulo
-46,636111 -23,547500
Vitalius wacketi
SP
São Sebastião
-45,653889 -23,771667
Vitalius wacketi
SP
São Sebastião
-45,350000 -23,776667
Vitalius wacketi
SP
São Sebastião
-45,433300 -23,800000
Vitalius wacketi
SP
Sete Barras
-47,925556 -24,387778
Vitalius wacketi
SP
Ubatuba
-45,071100 -23,433900
78
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
SP
Vale do Ribeira
-48,991111 -24,657500
Ampheres leucopheus
PR
Almirante Tamandaré
-49,313611 -25,268611
Ampheres leucopheus
PR
Antonina
-48,712611 -25,402556
Ampheres leucopheus
PR
Antonina
-48,415556 -25,592500
Ampheres leucopheus
PR
Campina Grande do Sul
-48,696667 -24,942222
Ampheres leucopheus
PR
Piraquara
-48,969444 -25,432778
Ampheres leucopheus
PR
Piraquara
-48,980000 -25,450000
Ampheres leucopheus
PR
São José dos Pinhais
-48,970000 -25,720000
Ampheres leucopheus
RJ
Angra dos Reis
-44,500000 -22,900000
Ampheres leucopheus
RJ
Angra dos Reis
-44,256944 -22,907222
Ampheres leucopheus
RJ
Duque de Caxias
-43,211667 -22,586389
Ampheres leucopheus
RJ
Duque de Caxias
-43,300000 -22,600000
Ampheres leucopheus
RJ
Nova Iguaçu
-43,420000 -22,580000
Ampheres leucopheus
RJ
Petrópolis
-43,200000 -22,400000
Ampheres leucopheus
RJ
Teresópolis
-42,901389 -22,376944
Ampheres leucopheus
RJ
Teresópolis
-42,930000 -22,430000
Ampheres leucopheus
RJ
Teresópolis
-42,941667 -22,445556
Ampheres leucopheus
RJ
Teresópolis
-43,030000 -22,450000
Ampheres leucopheus
RJ
Tinguá
-43,430556 -22,582778
Ampheres leucopheus
SP
Bananal
-44,330833 -22,653333
Ampheres leucopheus
SP
Bananal
-45,500000 -22,700000
Ampheres leucopheus
SP
Campos do Jordão
-44,300000 -22,700000
Ampheres leucopheus
SP
Campos do Jordão
-45,608889 -22,793056
Ampheres leucopheus
SP
Capão Bonito
-48,066667 -24,233333
Ampheres leucopheus
SP
Eldorado
-48,427500 -24,278889
Ampheres leucopheus
SP
Ilha de São Sebastião
-45,409700 -23,760000
Ampheres leucopheus
SP
Ilhabela
-45,434444 -23,758611
Ampheres leucopheus
SP
Ilhabela
-45,300000 -23,900000
Ampheres leucopheus
SP
Iporanga
-48,300000 -24,300000
Ampheres leucopheus
SP
Iporanga
-48,600000 -24,500000
Ampheres leucopheus
SP
Iporanga
-48,683300 -24,533300
Ampheres leucopheus
SP
Juquiá
-48,400000 -24,200000
Vitalius wacketi
Longitude
Latitude
Opiliones
79
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Ampheres leucopheus
SP
Miracatu
-47,489722 -24,187222
Ampheres leucopheus
SP
Miracatu
-47,700000 -24,200000
Ampheres leucopheus
SP
Peruíbe
-47,130000 -24,420000
Ampheres leucopheus
SP
Pindamonhangaba
-45,618333 -22,824167
Ampheres leucopheus
SP
Ribeirão Grande
-47,400000 -24,200000
Ampheres leucopheus
SP
Ribeirão Grande
-48,312778 -24,240833
Ampheres leucopheus
SP
Salesópolis
-45,880000 -23,650000
Ampheres leucopheus
SP
Salesópolis
-45,755000 -23,652778
Ampheres leucopheus
SP
São Francisco Xavier
-45,991667 -22,891111
Ampheres leucopheus
SP
São José do Barreiro
-44,500000 -22,700000
Ampheres leucopheus
SP
São José do Barreiro
-44,430278 -22,735278
Ampheres leucopheus
SP
São José dos Campos
-45,970000 -22,890000
Ampheres leucopheus
SP
São Paulo
-46,643333 -23,430833
Ampheres leucopheus
SP
São Sebastião
-46,588056 -23,853056
Ampheres leucopheus
SP
Sete Barras
-48,085278 -24,245000
Ampheres leucopheus
SP
Sete Barras
-47,930000 -24,310000
Ampheres leucopheus
SP
Ubatuba
-44,800000 -23,330000
Ampheres leucopheus
SP
Ubatuba
-44,806944 -23,341111
Ampheres leucopheus
SP
Ubatuba
-45,070000 -23,380000
Pristocnemis pustulatus
MG
Rio Preto
-43,791944 -21,956389
Pristocnemis pustulatus
PR
Campina Grande do Sul
-49,850000 -25,316667
Pristocnemis pustulatus
PR
Ipiranga
-50,506111 -25,163333
Pristocnemis pustulatus
PR
Morretes
-48,920000 -25,430000
Pristocnemis pustulatus
PR
Morretes
-48,908333 -25,482222
Pristocnemis pustulatus
PR
Paranaguá
-49,100000 -25,500000
Pristocnemis pustulatus
PR
Piraquara
-48,980000 -25,450000
Pristocnemis pustulatus
PR
Piraquara
-48,330000 -25,511000
Pristocnemis pustulatus
PR
Pontal do Paraná
-48,485000 -25,685000
Pristocnemis pustulatus
PR
Quatro Barras
-48,911944 -25,346944
Pristocnemis pustulatus
PR
Quatro Barras
-48,900000 -25,400000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Itatiaia
-44,620000 -22,430000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Itatiaia
-44,624444 -22,436111
Pristocnemis pustulatus
RJ
Magé
-43,098056 -22,557500
80
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Pristocnemis pustulatus
RJ
Mangaratiba
-44,080000 -22,900000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Nova Friburgo
-42,500000 -22,400000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Petrópolis
-43,200000 -22,400000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Rio de Janeiro
-43,470000 -22,930000
Pristocnemis pustulatus
RJ
Rio de Janeiro
-44,800000 -23,330000
Pristocnemis pustulatus
SP
Adrianópolis
-48,718889 -24,573056
Pristocnemis pustulatus
SP
Cananéia
-47,887778 -24,933056
Pristocnemis pustulatus
SP
Cananéia
-47,910000 -24,980000
Pristocnemis pustulatus
SP
Capão Bonito
-48,066667 -24,233333
Pristocnemis pustulatus
SP
Caraguatatuba
-45,400000 -23,600000
Pristocnemis pustulatus
SP
Cotia
-47,119444 -23,746111
Pristocnemis pustulatus
SP
Guapiara
-46,800000 -24,189000
Pristocnemis pustulatus
SP
Iguape
-47,700000 -24,700000
Pristocnemis pustulatus
SP
Iguape
-47,553889 -24,710556
Pristocnemis pustulatus
SP
Ilhabela
-45,300000 -23,900000
Pristocnemis pustulatus
SP
Iporanga
-48,300000 -24,300000
Pristocnemis pustulatus
SP
Iporanga
-48,600000 -24,500000
Pristocnemis pustulatus
SP
Itanhaém
-48,400000 -24,200000
Pristocnemis pustulatus
SP
Itapecirica da Serra
-46,800000 -23,700000
Pristocnemis pustulatus
SP
Miracatu
-47,489722 -24,187222
Pristocnemis pustulatus
SP
Miracatu
-47,354167 -24,260000
Pristocnemis pustulatus
SP
Miracatu
-47,510000 -24,360000
Pristocnemis pustulatus
SP
Miracatu
-47,518889 -24,375000
Pristocnemis pustulatus
SP
Pilar do Sul
-47,622222 -23,875000
Pristocnemis pustulatus
SP
Ribeirão Grande
-48,600000 -24,200000
Pristocnemis pustulatus
SP
Santo Amaro
-46,754444 -23,702222
Pristocnemis pustulatus
SP
Santo André
-46,300000 -23,770000
Pristocnemis pustulatus
SP
Santo André
-46,310556 -23,778889
Pristocnemis pustulatus
SP
São José do Barreiro
-44,500000 -22,700000
Pristocnemis pustulatus
SP
São José do Barreiro
-44,430278 -22,735278
Pristocnemis pustulatus
SP
São Miguel Arcanjo
-47,980000 -24,090000
Pristocnemis pustulatus
SP
São Paulo
-46,663333 -23,742500
Pristocnemis pustulatus
SP
São Paulo
-46,721389 -23,892222
81
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Pristocnemis pustulatus
SP
São Paulo
-46,620000 -23,920000
Pristocnemis pustulatus
SP
Ubatuba
-45,081667 -23,355000
Pristocnemis pustulatus
SP
Ubatuba
-45,069722 -23,430278
Tityus brazilae
AL
Maceió
-35,600000 -9,524722
Tityus brazilae
AL
Murici
-35,844167 -9,271667
Tityus brazilae
BA
Acaraí
-39,116111 -13,952222
Tityus brazilae
BA
Alagoinhas
-38,362222 -12,140000
Tityus brazilae
BA
Amargosa
-39,641944 -13,125833
Tityus brazilae
BA
Aratuípe
-38,990278 -13,074167
Tityus brazilae
BA
Barra do Choça
-40,508014 -14,907500
Tityus brazilae
BA
Cairu
-38,913333 -13,393250
Tityus brazilae
BA
Camacan
-39,494128 -15,442335
Tityus brazilae
BA
Camamu
-39,127222 -12,935833
Tityus brazilae
BA
Canavieiras
-38,948056 -15,648444
Tityus brazilae
BA
Candeias
-38,553571 -12,666534
Tityus brazilae
BA
Caravelas
-39,254132 -17,721754
Tityus brazilae
BA
Elísio Medrado
-39,480556 -12,875556
Tityus brazilae
BA
Ibicuí
-39,978015 -14,836785
Tityus brazilae
BA
Igrapiúna
-39,129682 -13,830131
Tityus brazilae
BA
Ilhéus
-39,078333 -14,759167
Tityus brazilae
BA
Ilhéus
-39,035517 -14,855676
Tityus brazilae
BA
Itabuna
-39,255833 -14,800556
Tityus brazilae
BA
Itacaré
-39,002500 -14,282778
Tityus brazilae
BA
Itamaraju
-39,532222 -17,077500
Tityus brazilae
BA
Itanagra
-37,980000 -12,374167
Tityus brazilae
BA
Itapetinga
-40,221111 -15,371111
Tityus brazilae
BA
Jaguaripe
-38,878056 -13,129722
Tityus brazilae
BA
Lauro de Freitas
-38,326628 -12,867088
Tityus brazilae
BA
Mata de São João
-38,037222 -12,516111
Tityus brazilae
BA
Mata de São João
-38,005833 -12,573056
Tityus brazilae
BA
Nova Viçosa
-39,379167 -12,883333
Tityus brazilae
BA
Potinaguã
-39,837222 -15,604722
Scorpiones
82
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Tityus brazilae
BA
Rui Barbosa
-40,484167 -12,302222
Tityus brazilae
BA
Salvador
-38,467500 -12,864167
Tityus brazilae
BA
Salvador
-38,332461 -12,909310
Tityus brazilae
BA
Salvador
-38,397739 -12,913476
Tityus brazilae
BA
Salvador
-38,469961 -12,940420
Tityus brazilae
BA
Salvador
-38,449167 -12,971667
Tityus brazilae
BA
Santa Cruz Cabrália
-39,038333 -16,305278
Tityus brazilae
BA
Saubara
-38,787182 -12,754311
Tityus brazilae
BA
Simões Filho
-38,406944 -12,790278
Tityus brazilae
BA
Teixeira de Freitas
-39,723889 -17,591667
Tityus brazilae
BA
Terra Nova
-38,610556 -12,394444
Tityus brazilae
BA
Trancoso
-39,104167 -16,582222
Tityus brazilae
BA
Una
-39,085240 -15,279004
Tityus brazilae
BA
Valença
-39,056071 -13,387081
Tityus brazilae
BA
Vera Cruz
-38,685496 -13,002919
Tityus brazilae
ES
Nova Guaraparí
-40,532778 -20,666944
Tityus brazilae
ES
São Mateus
-40,056944 -19,150278
Tityus brazilae
ES
Vila Velha
-40,307500 -20,331111
Tityus brazilae
ES
Vitória
-40,326111 -20,330833
Tityus brazilae
PE
Tamandaré
-35,188611 -8,727500
Tityus brazilae
SE
Santa Luzia do Itanhy
-37,458611 -11,341111
Tityus costatus
BA
Porto Seguro
-39,083300 -16,433300
Tityus costatus
BA
Teixeira de Freitas
-39,697500 -17,614167
Tityus costatus
ES
Aparecidinha
-40,595833 -19,981667
Tityus costatus
ES
Apiacá
-41,566700 -21,133300
Tityus costatus
ES
Colatina
-40,630600 -19,539400
Tityus costatus
ES
Conceição da Barra
-39,666700 -18,333300
Tityus costatus
ES
São Mateus
-40,137778 -19,002500
Tityus costatus
MG
Itanhomi
-43,500000 -20,383300
Tityus costatus
MG
Juiz de Fora
-43,352800 -21,751700
Tityus costatus
MG
Ouro Preto
-42,533300 -20,616700
Tityus costatus
MG
Rio Preto
-43,827500 -22,086400
Tityus costatus
MG
Viçosa
-42,866700 -20,750000
83
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Tityus costatus
PR
Araucária
-49,416700 -25,583300
Tityus costatus
PR
Campo do Tenente
-49,681900 -25,979400
Tityus costatus
PR
Iratí
-50,651100 -25,475800
Tityus costatus
PR
Jaguariaíva
-49,750000 -24,250000
Tityus costatus
PR
Mangueirinha
-52,166667 -25,750000
Tityus costatus
PR
Palmeira
-50,783300 -23,483300
Tityus costatus
PR
Paranavaí
-44,716700 -23,216700
Tityus costatus
PR
Ponta Grossa
-50,150000 -25,083300
Tityus costatus
RJ
Cabo Frio
-41,997867 -22,866070
Tityus costatus
RJ
Itatiaia
-44,583300 -22,333300
Tityus costatus
RJ
Mangaratiba
-43,970833 -23,065278
Tityus costatus
RJ
Mendes
-43,724700 -22,526100
Tityus costatus
RJ
Nova Friburgo
-42,533300 -22,266700
Tityus costatus
RJ
Rio de Janeiro
-43,217222 -22,950833
Tityus costatus
RJ
Serrinha
-41,672222 -22,035278
Tityus costatus
RS
Derrubadas
-53,865000 -27,204444
Tityus costatus
RS
Santo Cristo
-54,666700 -27,833300
Tityus costatus
RS
Vacaria
-50,933300 -28,500000
Tityus costatus
SC
Caçador
-50,212200 -26,734700
Tityus costatus
SC
Celso Ramos
-51,341944 -27,642222
Tityus costatus
SC
Lages
-50,300000 -27,800000
Tityus costatus
SC
Pomerode
-49,183300 -26,750000
Tityus costatus
SC
Videira
-51,116700 -27,000000
Tityus costatus
SC
Xaxim
-52,516700 -26,933300
Tityus costatus
SP
Amparo
-46,783300 -22,700000
Tityus costatus
SP
Boiçucanga
-45,409400 -23,760300
Tityus costatus
SP
Cananéia
-47,930000 -24,912500
Tityus costatus
SP
Chavantes
-49,716700 -23,033300
Tityus costatus
SP
Guarujá
-46,256400 -23,993100
Tityus costatus
SP
Iguape
-47,649722 -24,713056
Tityus costatus
SP
Juquiá
-46,998300 -24,316000
84
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Tityus costatus
SP
Osasco
-47,400000 -23,716700
Tityus costatus
SP
Registro
-47,843600 -24,487500
Tityus costatus
SP
São Lourenço da Serra
-46,968333 -23,795000
Tityus costatus
SP
São Paulo
-46,635278 -23,440278
Tityus costatus
SP
São Vicente
-46,383300 -23,966700
Tityus costatus
SP
Tapiraí
-47,507200 -23,963600
Tityus costatus
SP
Ubatuba
-45,071100 -23,433900
Dendropsophus elegans
BA
Amargosa
-39,604722 -13,030278
Dendropsophus elegans
BA
Boa Nova
-40,207500 -14,362500
Dendropsophus elegans
BA
Caravelas
-39,265833 -17,731944
Dendropsophus elegans
BA
Igrapiúna
-39,166667 -13,833333
Dendropsophus elegans
BA
Ilhéus
-39,072444 -14,788889
Dendropsophus elegans
BA
Itapetinga
-40,247778 -15,248889
Dendropsophus elegans
BA
Mairi
-40,148889 -11,711389
Dendropsophus elegans
BA
Mascote
-39,302500 -15,563056
Dendropsophus elegans
BA
Mata de São João
-38,045833 -12,561111
Dendropsophus elegans
BA
Porto Seguro
-39,076722 -16,449722
Dendropsophus elegans
BA
Teixeira de Freitas
-39,741944 -17,535000
Dendropsophus elegans
BA
Valença
-39,073056 -13,370278
Dendropsophus elegans
ES
Conceição da Barra
-39,732222 -18,593333
Dendropsophus elegans
ES
Fundão
-40,406667 -19,932500
Dendropsophus elegans
ES
Itapemirim
-40,833889 -21,011111
Dendropsophus elegans
ES
Itarana
-40,875278 -19,873889
Dendropsophus elegans
ES
Muniz Freire
-41,413056 -20,464167
Dendropsophus elegans
ES
São Mateus
-40,071944 -19,391111
Dendropsophus elegans
ES
Vitória
-40,337778 -20,319444
Dendropsophus elegans
MG
Barão dos Cocais
-43,487222 -19,937222
Dendropsophus elegans
MG
Fervedouro
-42,466667 -20,733333
Dendropsophus elegans
MG
Marliéria
-42,732222 -19,711944
Dendropsophus elegans
MG
Nanuque
-40,278056 -17,836944
Dendropsophus elegans
MG
Ouro Branco
-43,593056 -20,479722
Chordata
Amphibia
85
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Dendropsophus elegans
MG
Peçanha
-42,556944 -18,548611
Dendropsophus elegans
MG
Roça Grande
-42,966667 -21,566667
Dendropsophus elegans
MG
São José Delmiro Braga
-43,205000 -22,028611
Dendropsophus elegans
PB
Mamanguape
Dendropsophus elegans
PE
Jaqueira
Dendropsophus elegans
PE
Recife
Dendropsophus elegans
PR
Morretes
-48,834444 -25,476944
Dendropsophus elegans
RJ
Angra dos Reis
-44,318056 -23,000000
Dendropsophus elegans
RJ
Campos dos Goytacazes
-41,459722 -21,203889
Dendropsophus elegans
RJ
Campos dos Goytacazes
-41,324444 -21,754167
Dendropsophus elegans
RJ
Itaperuna
-41,887778 -21,205000
Dendropsophus elegans
RJ
Mangaratiba
-44,040556 -22,947722
Dendropsophus elegans
RJ
Nova Iguaçu
-43,451111 -22,759167
Dendropsophus elegans
RJ
Parna Itatiaia
-44,563333 -22,496111
Dendropsophus elegans
RJ
Rio das Ostras
-41,943000 -22,526944
Dendropsophus elegans
RJ
Tanguá
-42,714167 -22,730278
Dendropsophus elegans
RJ
Teresópolis
-42,965556 -22,412222
Dendropsophus elegans
SC
Timbó
-49,271667 -26,823333
Dendropsophus elegans
SE
Areia Branca
-37,315278 -10,757778
Dendropsophus elegans
SP
Iporanga
-48,600000 -24,500000
Dendropsophus elegans
SP
Itanhaém
-46,788889 -24,183056
Dendropsophus elegans
SP
Miracatu
-47,459722 -24,281389
Dendropsophus elegans
SP
São Luis do Paraitinga
-45,310000 -23,220000
Dendropsophus elegans
SP
São Miguel Arcanjo
-47,997222 -23,878333
Dendropsophus elegans
SP
São Paulo
-46,630000 -23,540000
Haddadus binotatus
BA
Amargosa
-39,600000 -13,033333
Haddadus binotatus
BA
Igrapiúna
-39,166667 -13,833333
Haddadus binotatus
BA
Ilhéus
-39,039300 -14,819700
Haddadus binotatus
BA
Ipiaú
-39,734167 -14,138056
Haddadus binotatus
BA
Mascote
-39,283333 -15,550000
Haddadus binotatus
ES
Aracruz
-40,273333 -19,820278
Haddadus binotatus
ES
Cariacica
-40,416667 -20,266667
Haddadus binotatus
ES
Conceição da Barra
-39,732222 -18,593333
-35,126111
Latitude
-6,838611
-35,838611 -8,722778
-34,881111
-8,053889
86
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Haddadus binotatus
ES
Goitacazes
-41,266667 -21,816667
Haddadus binotatus
ES
Guaçuí
-41,683333 -20,766667
Haddadus binotatus
ES
Pedro Canário
-40,150556 -18,030278
Haddadus binotatus
ES
Santa Teresa
-40,600278 -19,936389
Haddadus binotatus
ES
São Mateus
-39,858889 -18,716111
Haddadus binotatus
ES
Vargem Alta
-41,000000 -20,666667
Haddadus binotatus
MG
Belmiro Braga
-43,415833 -21,949722
Haddadus binotatus
MG
Catas Altas
-43,400000 -20,066667
Haddadus binotatus
MG
Faria Lemos
-42,016667 -20,800000
Haddadus binotatus
MG
Ibitipoca
-43,916667 -21,550000
Haddadus binotatus
MG
Simonésia
-42,016667 -20,116667
Haddadus binotatus
PR
Guaraqueçaba
-48,317833 -25,298333
Haddadus binotatus
RJ
Cachoeiras de Macacu
-42,650000 -22,466667
Haddadus binotatus
RJ
Cambuci
-41,866667 -21,483333
Haddadus binotatus
RJ
Duque de Caxias
-43,233333 -22,583333
Haddadus binotatus
RJ
Itatiaia
-44,566667 -22,500000
Haddadus binotatus
RJ
Parati
-44,716667 -23,216667
Haddadus binotatus
RJ
Paulo de Frontin
-43,683889 -22,549444
Haddadus binotatus
RJ
Rio de Janeiro
-43,207500 -22,902800
Haddadus binotatus
RS
Torres
-49,755278 -29,355556
Haddadus binotatus
SC
Botuverá
-49,083300 -27,216700
Haddadus binotatus
SC
Brusque
-49,383333 -28,250000
Haddadus binotatus
SC
Florianópolis
-48,509670 -27,583300
Haddadus binotatus
SC
Ilhota
-48,950000 -26,800000
Haddadus binotatus
SC
Rio dos Cedros
-49,350000 -26,666700
Haddadus binotatus
SC
Haddadus binotatus
SC
São Francisco do Sul
-48,590000 -26,233300
Haddadus binotatus
SC
Siderópolis
-49,433300 -28,583300
Haddadus binotatus
SP
Butantan
-46,616667 -23,533333
Haddadus binotatus
SP
Campinas
-47,060000 -22,900000
Haddadus binotatus
SP
Cananéia
-47,966700 -25,133300
Haddadus binotatus
SP
Guaruja
-46,266700 -24,000000
Haddadus binotatus
SP
Iguape
-47,531111 -24,687222
Santo Amaro da Imperatriz -48,766700 -27,683300
87
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Haddadus binotatus
SP
Iporanga
-48,300000 -24,300000
Haddadus binotatus
SP
Iporanga
-48,600000 -24,500000
Haddadus binotatus
SP
Mogi das Cruzes
-46,188056 -23,523056
Haddadus binotatus
SP
Pedro Toledo
-47,233333 -24,283333
Haddadus binotatus
SP
Salesópolis
-45,840000 -23,530278
Haddadus binotatus
SP
Santo André
-46,529722 -23,660000
Haddadus binotatus
SP
Sete Barras
-47,919722 -24,380000
Haddadus binotatus
SP
Ubatuba
-45,039333 -23,452000
Haddadus binotatus
SP
Ubatuba
-45,166667 -23,495333
Phylloscartes kronei
PR
Antonina
-48,711944 -25,428611
Phylloscartes kronei
PR
Estrada da Graciosa
-48,856667 -25,383333
Phylloscartes kronei
PR
Guaraqueçaba
-48,316667 -25,300000
Phylloscartes kronei
PR
Guaraqueçaba
-48,311667 -25,465778
Phylloscartes kronei
PR
Guaratuba
-48,716028 -25,743500
Phylloscartes kronei
PR
Guaratuba
-48,586172 -25,766706
Phylloscartes kronei
PR
Guaratuba
-48,595150 -25,801383
Phylloscartes kronei
PR
Guaratuba
-48,656103 -25,894075
Phylloscartes kronei
PR
Guaratuba
-48,766667 -25,916667
Phylloscartes kronei
PR
Matinhos
-48,542778 -25,817500
Phylloscartes kronei
PR
Paranaguá
-48,626389 -25,556389
Phylloscartes kronei
PR
Paranaguá
-48,521925 -25,584817
Phylloscartes kronei
PR
Pontal do Paraná
-48,510000 -25,670000
Phylloscartes kronei
PR
Pontal do Sul
-48,371669 -25,568019
Phylloscartes kronei
RS
Dom Pedro de Alcântara
-49,840000 -29,360000
Phylloscartes kronei
RS
Itati
-50,083333 -29,500000
Phylloscartes kronei
RS
Osório
-50,270000 -29,880000
Phylloscartes kronei
SC
Apiúna
-49,253056 -27,024167
Phylloscartes kronei
SC
Araquari
-48,722222 -26,370000
Phylloscartes kronei
SC
Bombinhas
-48,527778 -27,146317
Phylloscartes kronei
SC
Garuva
-48,855000 -26,026667
Phylloscartes kronei
SC
Phylloscartes kronei
SC
Aves
Governador Celso Ramos -48,559167 -27,314722
Guabiruba
-49,050000 -27,100000
88
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Phylloscartes kronei
SC
Imbituba
-48,670278 -28,240000
Phylloscartes kronei
SC
Itajaí
-48,661944 -26,907778
Phylloscartes kronei
SC
Itapema
-48,606598 -27,085278
Phylloscartes kronei
SC
Itapoá
-48,638328 -25,968586
Phylloscartes kronei
SC
Itapoá
-48,707147 -26,009406
Phylloscartes kronei
SC
Itapoá
-48,633333 -26,083333
Phylloscartes kronei
SC
Luiz Alves
-48,747222 -26,679167
Phylloscartes kronei
SC
Nova Trento
-48,900000 -27,200000
Phylloscartes kronei
SC
Palhoça
-48,562500 -27,829167
Phylloscartes kronei
SC
Pomerode
-49,146389 -26,767222
Phylloscartes kronei
SC
Phylloscartes kronei
SC
São Francisco do Sul
-48,655564 -26,191367
Phylloscartes kronei
SC
São João do Sul
-49,810000 -29,220000
Phylloscartes kronei
SC
Tijucas
-48,596111 -27,206667
Phylloscartes kronei
SC
Urussanga
-49,533333 -28,850000
Phylloscartes kronei
SP
Cananéia
-47,950000 -25,016667
Phylloscartes kronei
SP
Cananéia
-47,900000 -24,966667
Phylloscartes kronei
SP
Costão dos Engenhos
-47,500000 -24,633333
Phylloscartes kronei
SP
Iguape
-47,383333 -24,650000
Phylloscartes kronei
SP
Iguape
-47,566667 -24,683333
Phylloscartes kronei
SP
Ilha Comprida
-47,933333 -25,047667
Phylloscartes kronei
SP
Mongaguá
-46,616667 -24,083333
Phylloscartes kronei
SP
Onça-Parda
-47,800000 -24,283333
Phylloscartes kronei
SP
Peruíbe
-47,021086 -24,387222
Phylloscartes kronei
SP
Porto Estrada
-47,800000 -24,333333
Phylloscartes kronei
SP
Registro
-47,833333 -24,516667
Phylloscartes kronei
SP
Tamanduá
-47,800000 -24,250000
Ramphocelus bresilius
AL
Ibateguara
-35,883333 -8,983333
Ramphocelus bresilius
AL
Maceió
-35,733300 -9,666700
Ramphocelus bresilius
BA
Arataca
-39,383333 -15,183333
Ramphocelus bresilius
BA
Boa Nova
-40,200000 -14,350000
Ramphocelus bresilius
BA
Cairu
-39,043500 -13,503000
Ramphocelus bresilius
BA
Conde
-37,583333 -11,683333
Santo Amaro da Imperatriz -48,770000 -27,680000
89
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Ramphocelus bresilius
BA
Ituberá
-39,250000 -13,833333
Ramphocelus bresilius
BA
Lençóis
-41,400000 -12,833333
Ramphocelus bresilius
BA
Prado
-39,222167 -17,350000
Ramphocelus bresilius
BA
Santa Cruz Cabrália
-39,033300 -16,283300
Ramphocelus bresilius
BA
São Francisco do Conde
-38,731833 -12,650000
Ramphocelus bresilius
ES
Conceição da Barra
-39,750000 -18,583300
Ramphocelus bresilius
ES
Guarapari
-40,505000 -20,666700
Ramphocelus bresilius
ES
Santa Teresa
-40,600278 -19,935556
Ramphocelus bresilius
ES
Sooretama
-40,097778 -19,196944
Ramphocelus bresilius
MG
Baependi
-44,883300 -21,950000
Ramphocelus bresilius
MG
Coronel Xavier Chaves
-44,146944 -21,063333
Ramphocelus bresilius
MG
Juiz de Fora
-43,385278 -21,685278
Ramphocelus bresilius
MG
Ouro Branco
-43,593056 -20,479722
Ramphocelus bresilius
MG
Rosaria da Limeira
-42,538611 -20,928056
Ramphocelus bresilius
PB
Mamanguape
-35,150000 -6,750000
Ramphocelus bresilius
PE
Igarassú
-34,933333 -7,800000
Ramphocelus bresilius
PE
Lagoa dos Gatos
-35,900000 -8,650000
Ramphocelus bresilius
PE
São Lourenço da Mata
-35,183333 -8,050000
Ramphocelus bresilius
PR
Guaraqueçaba
-48,318889 -25,306667
Ramphocelus bresilius
PR
Matinhos
-48,546000 -25,850000
Ramphocelus bresilius
PR
Morretes
-48,834444 -25,476944
Ramphocelus bresilius
RJ
Ariró
-44,333333 -22,900000
Ramphocelus bresilius
RJ
Arraial do Cabo
-42,048986 -22,937092
Ramphocelus bresilius
RJ
Barra do Piraí
-43,827800 -22,466100
Ramphocelus bresilius
RJ
Campos dos Goytacazes
-41,324444 -21,754167
Ramphocelus bresilius
RJ
Itatiaia
-44,500000 -22,500000
Ramphocelus bresilius
RJ
Massambaba
-43,371944 -22,938583
Ramphocelus bresilius
RJ
Nova Friburgo
-42,533300 -22,266700
Ramphocelus bresilius
SC
Florianópolis
-48,507667 -27,583300
Ramphocelus bresilius
SC
Joinville
-48,833333 -26,300000
Ramphocelus bresilius
SC
Penha
-48,645833 -26,769444
Ramphocelus bresilius
SP
Atibaia
-46,562200 -23,124200
Ramphocelus bresilius
SP
Barra do Turvo
-48,500000 -24,750000
90
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Ramphocelus bresilius
SP
Barueri
-46,868889 -23,526944
Ramphocelus bresilius
SP
Bertioga
-46,130000 -23,850278
Ramphocelus bresilius
SP
Cajati
-48,110300 -24,729700
Ramphocelus bresilius
SP
Campinas
-47,060556 -22,905833
Ramphocelus bresilius
SP
Ilha de São Sebastião
-45,333333 -23,833333
Ramphocelus bresilius
SP
Ilha Grande
-44,166667 -23,150000
Ramphocelus bresilius
SP
Itapetininga
-48,052800 -23,591900
Ramphocelus bresilius
SP
Juquitiba
-47,242800 -23,957400
Ramphocelus bresilius
SP
Peruíbe
-47,266667 -24,516667
Ramphocelus bresilius
SP
Salesópolis
-45,850000 -23,533300
Ramphocelus bresilius
SP
São Luís do Paraitinga
-45,071100 -23,433900
Enyalius catenatus
AL
Ibateguara
-35,846667 -8,999167
Enyalius catenatus
AL
Murici
-35,838889 -9,239167
Enyalius catenatus
BA
Amargosa
-39,641944 -13,125833
Enyalius catenatus
BA
Arataca
-39,348361 -15,196167
Enyalius catenatus
BA
Camacan
-39,549167 -15,380833
Enyalius catenatus
BA
Camacan
-39,562972 -15,390083
Enyalius catenatus
BA
Camacan
-39,550250 -15,422889
Enyalius catenatus
BA
Camamu
-39,158056 -13,956944
Enyalius catenatus
BA
Catu
-38,383028 -12,370417
Enyalius catenatus
BA
Catu
-38,564417 -12,448333
Enyalius catenatus
BA
Ilhéus
-39,258000 -14,472000
Enyalius catenatus
BA
Ilhéus
-39,049333 -14,772083
Enyalius catenatus
BA
Ilhéus
-39,116667 -14,800000
Enyalius catenatus
BA
Itacaré
-38,999333 -14,271667
Enyalius catenatus
BA
Itacaré
-39,070393 -14,415224
Enyalius catenatus
BA
Jussari
-39,523333 -15,154722
Enyalius catenatus
BA
Lençois
-41,359667 -12,601861
Enyalius catenatus
BA
Mascote
-39,283333 -15,550000
Enyalius catenatus
BA
Mata de São João
-38,175700 -12,314900
Enyalius catenatus
BA
Mata de São João
-38,037540 -12,503460
Enyalius catenatus
BA
Miguel Calmon
-40,515000 -11,365000
Squamata
91
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Enyalius catenatus
BA
Morro do Chapéu
-40,885833 -11,595278
Enyalius catenatus
BA
Mulungu do Morro
-41,370545 -12,097318
Enyalius catenatus
BA
Piritiba
-40,582500 -11,761667
Enyalius catenatus
BA
Porto Seguro
-39,139722 -16,381667
Enyalius catenatus
BA
Porto Seguro
-39,086111 -16,511389
Enyalius catenatus
BA
São José da Vitória
-39,350000 -15,083333
Enyalius catenatus
BA
São Sebastião
-38,453139 -12,513694
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,096439 -14,969433
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,140656 -15,006778
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,181168 -15,132668
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,141251 -15,137987
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,158945 -15,149341
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,074975 -15,150569
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,057153 -15,164697
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,031825 -15,174278
Enyalius catenatus
BA
Una
-39,067263 -15,183927
Enyalius catenatus
BA
Uruçuca
-39,283333 -14,583333
Enyalius catenatus
BA
Wenceslau Guimarães
-39,724444 -13,559278
Enyalius catenatus
BA
Wenceslau Guimarães
-39,712111 -13,578472
Enyalius catenatus
ES
Domingos Martins
-40,674444 -20,357500
Enyalius catenatus
ES
Marilândia
-40,485000 -19,423333
Enyalius catenatus
ES
Santa Leopoldina
-40,532778 -20,043889
Enyalius catenatus
MG
Jequitinhonha
-41,012876 -16,333409
Enyalius catenatus
MG
Joaíma
-40,816667 -16,700000
Enyalius catenatus
MG
Lambari
-45,324722 -21,935278
Enyalius catenatus
PE
Água Preta
-35,522500 -8,696389
Enyalius catenatus
PE
Santo Agostinho
-34,938333 -8,350000
Enyalius catenatus
PE
Vicência
-35,331944 -7,574722
Enyalius catenatus
RN
Natal
-35,200000 -5,783333
Leposoma scincoides
BA
Barra do Choça
-40,477517 -14,838730
Leposoma scincoides
BA
Camacan
-39,569361 -15,381500
Leposoma scincoides
BA
Camacan
-39,653472 -15,386472
Leposoma scincoides
BA
Candeias
-38,598056 -12,708044
92
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Leposoma scincoides
BA
Catu
-38,421000 -12,532444
Leposoma scincoides
BA
Cumuruxatiba
-39,260833 -17,091667
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,293333 -14,665833
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,078333 -14,759167
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,166667 -14,793611
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,038580 -14,826919
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,030278 -14,939167
Leposoma scincoides
BA
Ilhéus
-39,233056 -14,762500
Leposoma scincoides
BA
Itabuna
-39,280278 -14,785833
Leposoma scincoides
BA
Itapebi
-39,533333 -15,933333
Leposoma scincoides
BA
Jussarí
-39,523333 -15,154722
Leposoma scincoides
BA
Mata de São João
-38,175700 -12,314900
Leposoma scincoides
BA
Mata de São João
-38,037540 -12,503460
Leposoma scincoides
BA
Miguel Calmon
-40,518777 -11,374150
Leposoma scincoides
BA
Porto Seguro
-39,139722 -16,381667
Leposoma scincoides
BA
Porto Seguro
-39,175278 -16,490556
Leposoma scincoides
BA
Porto Seguro
-39,086111 -16,511389
Leposoma scincoides
BA
Porto Seguro
-39,125472 -16,536389
Leposoma scincoides
BA
Salvador
-38,504444 -13,005556
Leposoma scincoides
BA
São José da Vitória
-39,350000 -15,083333
Leposoma scincoides
BA
São José do Macuco
-39,294444 -14,938611
Leposoma scincoides
BA
Trancoso
-39,118528 -16,530750
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,138946 -15,114840
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,181168 -15,132668
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,077655 -15,145852
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,158945 -15,149341
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,034910 -15,178816
Leposoma scincoides
BA
Una
-39,050427 -15,189793
Leposoma scincoides
BA
Uruçuca
-39,221143 -14,648412
Leposoma scincoides
ES
Alfredo Chaves
-40,749722 -20,635000
Leposoma scincoides
ES
Anchieta
-40,645556 -20,805833
Leposoma scincoides
ES
Aracruz
-40,273333 -19,820278
Leposoma scincoides
ES
Cariacica
-40,521944 -20,281111
93
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Leposoma scincoides
ES
Guarapari
-40,505498 -20,666667
Leposoma scincoides
ES
Linhares
-40,064444 -19,151667
Leposoma scincoides
ES
Linhares
-40,082500 -19,458056
Leposoma scincoides
ES
Regência
-39,880278 -19,631944
Leposoma scincoides
ES
Santa Leopoldina
-40,503611 -20,095833
Leposoma scincoides
ES
Santa Maria de Jetibá
-40,746111 -20,040556
Leposoma scincoides
ES
Santa Teresa
-40,601389 -20,021667
Leposoma scincoides
ES
São Mateus
-39,858889 -18,716111
Leposoma scincoides
MG
Jequitinhonha
-41,012057 -16,333213
Leposoma scincoides
MG
Jequitinhonha
-41,008638 -16,333733
Leposoma scincoides
MG
Jequitinhonha
-40,997810 -16,341546
Leposoma scincoides
RJ
Casimiro de Abreu
-42,016667 -22,550000
Leposoma scincoides
RJ
Teresópolis
-42,921111 -22,402222
Euryoryzomys russatus
ES
Iúna
-41,833333 -20,500000
Euryoryzomys russatus
ES
Linhares
-39,950000 -19,133330
Euryoryzomys russatus
ES
Rive
-41,466667 -20,766667
Euryoryzomys russatus
ES
Santa Teresa
-40,533333 -19,833333
Euryoryzomys russatus
ES
Santa Teresa
-40,366667 -19,833333
Euryoryzomys russatus
ES
Santa Teresa
-40,933333 -19,916667
Euryoryzomys russatus
ES
Santa Teresa
-40,600278 -19,935556
Euryoryzomys russatus
ES
Santa Teresa
-40,526667 -19,969444
Euryoryzomys russatus
MG
São Francisco
-45,300000 -22,600000
Euryoryzomys russatus
MG
Serra do Caparaó
-41,800000 -20,366667
Euryoryzomys russatus
MG
Volta Grande
-42,533333 -21,766667
Euryoryzomys russatus
PR
Salto Grande
-52,716667 -25,983333
Euryoryzomys russatus
PR
São José dos Pinhais
-48,916667 -25,666667
Euryoryzomys russatus
RJ
Angra dos Reis
-44,383333 -22,883333
Euryoryzomys russatus
RJ
Cachoeiras de Macacu
-42,690000 -22,481111
Euryoryzomys russatus
RJ
Ilha Grande
-44,200000 -23,174833
Euryoryzomys russatus
RJ
Magé
-43,033333 -22,650000
Euryoryzomys russatus
RJ
Santa Maria Madalena
-42,000000 -21,950000
Euryoryzomys russatus
RJ
Teresópolis
-42,983333 -22,433333
Mammalia
94
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Euryoryzomys russatus
RS
Itati
-50,205556 -29,484167
Euryoryzomys russatus
RS
Osório
-50,266667 -29,900000
Euryoryzomys russatus
RS
Passo Fundo
-52,193611 -28,292778
Euryoryzomys russatus
RS
Ronda Alta
-53,083333 -27,750000
Euryoryzomys russatus
RS
Tainhas
-50,300000 -29,266667
Euryoryzomys russatus
RS
Taquara
-50,783333 -29,650000
Euryoryzomys russatus
RS
Terra de Areia
-50,200000 -29,316667
Euryoryzomys russatus
SC
Angelina
-48,630000 -27,614200
Euryoryzomys russatus
SC
Corupá
-49,233333 -26,433333
Euryoryzomys russatus
SC
Ilha de Santa Catarina
-48,533333 -27,716667
Euryoryzomys russatus
SC
Laguna
-48,850000 -28,583333
Euryoryzomys russatus
SC
Palhoça
-48,616389 -27,827500
Euryoryzomys russatus
SC
São Paulo
-46,600000 -23,366667
Euryoryzomys russatus
SP
Alambari
-47,883333 -23,550000
Euryoryzomys russatus
SP
Cananéia
-47,916667 -25,000000
Euryoryzomys russatus
SP
Capão Bonito
-48,416667 -24,333333
Euryoryzomys russatus
SP
Cotia
-46,950000 -23,666667
Euryoryzomys russatus
SP
Cotia
-47,006900 -23,776700
Euryoryzomys russatus
SP
Cruzeiro
-44,750000 -22,583333
Euryoryzomys russatus
SP
Ibiúna
-47,076000 -23,692800
Euryoryzomys russatus
SP
Ibiúna
-47,058100 -23,734800
Euryoryzomys russatus
SP
Ilha de São Sebastião
-45,350000 -23,816667
Euryoryzomys russatus
SP
Ipanema
-47,600000 -23,433333
Euryoryzomys russatus
SP
Iporanga
-47,250000 -24,533333
Euryoryzomys russatus
SP
Pilar do Sul
-47,683333 -23,900000
Euryoryzomys russatus
SP
Piquete
-45,183333 -22,600000
Euryoryzomys russatus
SP
Primeiro Morro
-47,633333 -24,316667
Euryoryzomys russatus
SP
Ribeirão Fundo
-47,750000 -24,250000
Euryoryzomys russatus
SP
Salesópolis
-45,900000 -23,650000
Euryoryzomys russatus
SP
Sete Barras
-48,083333 -24,216667
Euryoryzomys russatus
SP
Ubatuba
-45,071667 -23,433333
Marmosops incanus
BA
Andaraí
-41,261389 -12,801667
Marmosops incanus
BA
Ilhéus
-39,116667 -14,650000
95
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Marmosops incanus
BA
Itabuna
-39,283333 -14,916667
Marmosops incanus
BA
Lençóis
-41,346667 -12,660833
Marmosops incanus
BA
Porto Seguro
-39,183333 -16,383333
Marmosops incanus
BA
Una
-39,000000 -15,350000
Marmosops incanus
ES
Águia Branca
-40,826667 -18,889722
Marmosops incanus
ES
Águia Branca
-40,746389 -18,977778
Marmosops incanus
ES
Aracruz
-40,120000 -19,808000
Marmosops incanus
ES
Cariacica
-40,468333 -20,301389
Marmosops incanus
ES
Castelo
-41,184722 -20,603611
Marmosops incanus
ES
Conceição da Barra
-39,844167 -18,355278
Marmosops incanus
ES
Domingos Martins
-40,666000 -20,366600
Marmosops incanus
ES
Domingos Martins
-41,023060 -20,401940
Marmosops incanus
ES
Ibiraçu
-40,369722 -19,831944
Marmosops incanus
ES
Ibitirama
-41,731667 -20,396389
Marmosops incanus
ES
Linhares
-39,950000 -19,133333
Marmosops incanus
ES
Linhares
-40,042000 -19,232800
Marmosops incanus
ES
Linhares
-40,070000 -19,416600
Marmosops incanus
ES
Mimoso do Sul
-41,366389 -21,064167
Marmosops incanus
ES
Muniz Freire
-41,420000 -20,466600
Marmosops incanus
ES
Pancas
-40,796944 -19,237500
Marmosops incanus
ES
Santa Teresa
-40,555560 -19,855560
Marmosops incanus
ES
Santa Teresa
-40,533330 -19,983330
Marmosops incanus
ES
Serra
-40,288280 -20,233300
Marmosops incanus
ES
Sooretama
-40,166670 -19,000000
Marmosops incanus
ES
Viana
-40,465000 -20,379167
Marmosops incanus
MG
Belo Horizonte
-43,883333 -19,933333
Marmosops incanus
MG
Congonhas
-43,857500 -20,499722
Marmosops incanus
MG
Fervedouro
-42,483333 -20,716667
Marmosops incanus
MG
Marliéria
-42,650000 -19,716667
Marmosops incanus
MG
Ritápolis
-44,318056 -21,021944
Marmosops incanus
MG
Santa Bárbara
-43,500000 -20,083333
Marmosops incanus
RJ
Angra dos Reis
-44,383333 -22,883333
Marmosops incanus
RJ
Barra do Piraí
-43,766389 -22,371111
96
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
Tabela S1 Continuação.
Táxon
Estado
Município
Longitude
Latitude
Marmosops incanus
RJ
Guapimirim
-43,001944 -22,493056
Marmosops incanus
RJ
Ilha Grande
-44,200000 -23,171833
Marmosops incanus
RJ
Itatiaia
-44,633333 -22,433333
Marmosops incanus
RJ
Mangaratiba
-44,029167 -22,945389
Marmosops incanus
RJ
Rio de Janeiro
-43,441111 -22,940556
Marmosops incanus
RJ
Silva Jardim
-42,349340 -22,529584
Marmosops incanus
RJ
Sumidouro
-42,733333 -22,200000
Marmosops incanus
SP
Capão Bonito
-48,416667 -24,333333
Marmosops incanus
SP
Cotia
-46,996900 -23,796300
Marmosops incanus
SP
Ibiúna
-47,092400 -23,689800
Marmosops incanus
SP
Ibiúna
-47,072200 -23,724500
Marmosops incanus
SP
Ilha de São Sebastião
-45,350000 -23,816667
Marmosops incanus
SP
Ilhabela
-46,355600 -23,774400
Marmosops incanus
SP
Pilar do Sul
-47,683333 -23,900000
Marmosops incanus
SP
Salesópolis
-45,900000 -23,650000
1488
97
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1489
1490
1491
Figura S1 Esquema da relação filogenética entre as espécies deste estudo utilizada para
1492
estimar a distância taxonômica através da contagem no número de nós entre cada par de
1493
espécies. Esta topologia foi baseada em filogenias morfológicas e moleculares das
1494
categorias taxonômicas superiores.
98
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
1495
1496
Figura S2 Área de ocorrência prevista para as 14 espécies deste estudo no cenário
1497
climático atual. No canto superior esquerdo, mapa da América do Sul indicando o Brasil
1498
(cinza) e a distribuição original Mata Atlântica (preto). De a-o, indicação das áreas de
1499
presença e ausência das espécies: (a) Phoneutria keyserlingi, (b) Vitalius wacketi, (c)
1500
Ampheres leucopheus, (d) Pristocnemis pustulatus, (e) Tityus brazilae, (f) Tityus costatus,
1501
(g) Dendropsophus elegans, (h) Haddadus binotatus, (i) Phylloscartes kronei, (j)
1502
Ramphocelus bresilius, (l) Enyalius catenatus, (m) Leposoma scincoides, (n)
1503
Euryoryzomys russatus, (o) Marmosops incanus. A linha pontilhada horizontal presente em
1504
cada mapa do Brasil representa a linha do Equador.
99
T. J. PORTO, A. C. CARNAVAL & P. L. B. ROCHA
1505
1506
Figura S3 Área de ocorrência prevista para as 14 espécies deste estudo no cenário
1507
paleoclimático de 6.000 anos atrás. No canto superior esquerdo, mapa da América do Sul
1508
indicando o Brasil (cinza) e a distribuição original Mata Atlântica (preto). De a-o,
1509
indicação das áreas de presença e ausência das espécies: (a) Phoneutria keyserlingi, (b)
1510
Vitalius wacketi, (c) Ampheres leucopheus, (d) Pristocnemis pustulatus, (e) Tityus brazilae,
1511
(f) Tityus costatus, (g) Dendropsophus elegans, (h) Haddadus binotatus, (i) Phylloscartes
1512
kronei, (j) Ramphocelus bresilius, (l) Enyalius catenatus, (m) Leposoma scincoides, (n)
1513
Euryoryzomys russatus, (o) Marmosops incanus. A linha pontilhada horizontal presente em
1514
cada mapa do Brasil representa a linha do Equador.
100
Avaliação do modelo de refúgios da Mata Atlântica
1515
1516
Figura S4 Área de ocorrência prevista para as 14 espécies deste estudo no cenário
1517
paleoclimático de 21.000 anos atrás. No canto superior esquerdo, mapa da América do Sul
1518
indicando o Brasil (cinza) e a distribuição original Mata Atlântica (preto). De a-o,
1519
indicação das áreas de presença e ausência das espécies: (a) Phoneutria keyserlingi, (b)
1520
Vitalius wacketi, (c) Ampheres leucopheus, (d) Pristocnemis pustulatus, (e) Tityus brazilae,
1521
(f) Tityus costatus, (g) Dendropsophus elegans, (h) Haddadus binotatus, (i) Phylloscartes
1522
kronei, (j) Ramphocelus bresilius, (l) Enyalius catenatus, (m) Leposoma scincoides, (n)
1523
Euryoryzomys russatus, (o) Marmosops incanus. A linha pontilhada horizontal presente em
1524
cada mapa do Brasil representa a linha do Equador.
101
Considerações finais
Neste estudo, objetivamos avançar na investigação da validade e capacidade
preditiva especificamente do modelo atual de refúgios pleistocênicos para a Mata Atlântica
(Carnaval & Moritz, 2008), embora os resultados possam contribuir também com a
avaliação crítica de outros modelos de refúgios florestais tropicais. Os modelos gerados
para as 14 espécies de animais endêmicos da Mata Atlântica (aranhas, opiliões, escorpiões,
anfíbios anuros, aves, lagartos e mamíferos), sob diferentes conjuntos de variáveis
ambientais, foram altamente acurados (valores de AUC acima de 0,9). Percebemos que a
adição da altitude às variáveis climáticas, e não da textura do solo, aumenta
numericamente a acurácia dos modelos preditivos das espécies. Apesar da diferença
numérica, os modelos gerados sob diferentes conjuntos de variáveis ambientais são
bastante similares com relação à sua qualidade segundo as classificações mais usualmente
utilizadas. Como implicações futuras para modelos de refúgios de biomas florestados,
acreditamos que seja desnecessária a adição de variáveis de altitude e de textura do solo, já
que o ganho em acurácia é mínimo.
A sobreposição de modelos preditivos de três cenários climáticos (atual, 6.000 e
21.000 anos atrás) para cada espécie permitiu a delimitação de grandes áreas de
estabilidade (áreas de refúgio), claramente diferentes entre as espécies. Foram
reconhecidas cinco áreas de refúgio, três delas altamente coincidentes com áreas propostas
pelo modelo mais atual de refúgios da Mata Atlântica (Carnaval & Moritz, 2008), e duas
áreas adicionais, uma no litoral da Região Sudeste e outra no nordeste do Mato Grosso do
Sul. Possivelmente, estas áreas não foram propostas no modelo de Carnaval & Moritz
(2008), pois o BIOCLIM, um dos algoritmos utilizados por estes autores, foi
exageradamente restritivo na projeção do bioma para 21.000 anos atrás. Assim, talvez
estas áreas tenham sido de fato refúgios pleistocênicos do bioma, mas que foram
mascaradas por limitações de um dos algoritmos, o que pode ser testado futuramente pela
geração de modelos de refúgio do bioma utilizando apenas algoritmos de melhor
rendimento. Ainda, a elevada biodiversidade destas regiões aliada ao fato de já terem sido
indicadas como refúgios em modelos anteriores propostos a partir de diferentes
abordagens metodológicas são evidências adicionais para a indicação destas áreas como
refúgios florestais da Mata Atlântica.
102
A capacidade do modelo de refúgios da Mata Atlântica em prever a localização dos
refúgios propostos para os animais endêmicos do bioma variou amplamente entre as
espécies. Mensuramos esta capacidade preditiva através de duas métricas não
correlacionadas, uma que informa quanto do modelo de refúgios da espécie está contido no
modelo de refúgios do bioma (porcentagem de inclusão) e a outra que informa o quanto do
modelo de refúgios do bioma é ocupado pelo modelo de refúgio da espécie (porcentagem
de preenchimento). Ao avaliar a influência da identidade taxonômica e das características
de distribuição sobre estas métricas, percebemos que não há influência da identidade
taxonômica em ambas, e que apenas a porcentagem de preenchimento é influenciada por
características de distribuição das espécies. Com relação à inclusão, percebemos então que
o modelo de refúgios do bioma pode ser aplicado para espécies de diferentes grupos
taxonômicos e com diferentes características de distribuição, sem alteração direcional da
capacidade preditiva informada pela inclusão. Com relação ao preenchimento, percebemos
que o modelo de refúgios do bioma pode ser utilizado tanto para espécies especialistas
quanto generalistas com relação às fitofisionomias, sem efeito direcional na qualidade. Os
valores mais altos de preenchimento foram obtidos para as espécies mais amplamente
distribuídas e com ocorrência na faixa Sudeste e Nordeste da Mata Atlântica.
Assim, percebemos que a capacidade preditiva do modelo de refúgios da Mata
Atlântica não é mais similar para espécies mais proximamente relacionadas, o que
evidencia a aplicabilidade deste modelo de refúgios sem distinção do táxon. A inclusão
dos refúgios das espécies no modelo de refúgios do bioma não é determinada por
características da distribuição destes organismos, mas o preenchimento do refúgio do
bioma pelo refúgio da espécie sim, sendo maior para espécies mais amplamente
distribuídas e com ocorrência na faixa Nordeste-Sudeste do bioma. Esperamos ter
contribuído para um melhor entendimento dos limites de aplicabilidade do atual modelo de
refúgios para a Mata Atlântica. Nossos resultados podem auxiliar em formulações futuras
de modelos de refúgio para biomas florestados tropicais e em avaliações empíricas da
validade e implicações evolutivas dos modelos de refúgio atualmente propostos.
103
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113
Anexos
Anexo 1 Normas gerais para publicação no periódico Diversity and Distributions.
Author Guidelines
Average time between receipt of manuscript and first editorial decision is now 43
days!
Diversity and Distributions has five main categories of articles:
1. Biodiversions. These are editorial items solicited directly by the Editor. Unsolicited
material will not normally be considered. If you have an idea for such a contribution (up to
2000 words), please contact the Editor, who will provide you with the necessary guidance
for submission.
2. Biodiversity Viewpoints. This section contains short essays (usually up to 3000 words)
considering biodiversity from a particular disciplinary, regional, political, or other
standpoint. If you would like to contribute such an essay, please contact the Editor
outlining the distinctive character of your proposed essay, its length, the number of
references, and the character of any illustrations to be used.
3. Biodiversity Research and Reviews This is the core section of the journal and
presents research or review articles up to 5000 words in length, but preferably shorter (the
word limit refers to text from the start of the introduction to the end of the
acknowledgements - i.e. excluding the title, abstract, references, figure captions, and
tables). Tables should not be overlong and complicated. The Editor reserves the right to
publish long tables and appendices on the journal‟s website, rather than in the printed
version. Such a decision will only be taken after consultation with the author. A short
running title should be provided. The manuscript must include an abstract of no more than
300 words structured under the headings: Aim, Location, Methods, Results, Main
conclusions, and ending with a list of 6-10 keywords or phrases, arranged in alphabetical
order. Three different weights of headings are available: authors should indicate the
relative importance of a heading by the use of ringed capital letters. i.e. (A) for main
headings; (B) for secondary headings; and, (C) for tertiary headings. The correct
nomenclatural authorities for all taxa must be given on the first appearance in the text, in
Tables, and in the captions to Figures, unless a general reference to a standard source is
114
provided at an appropriate place in the manuscript. A biosketch entry should be included
after the references section (see below).
4. Biodiversity Letters. This section presents short items (normally less than 1000 words)
of general news interest with respect to biodiversity, conferences or events, computer
hardware and software developments, films and videos, the law, and political debates.
Brief letters to the editor are also most welcome. Lively titles are encouraged, and material
should be as topical as possible. Longer letters (up to 2500 words in total) prompted by
papers previously published in this or occasionally other journals are also encouraged.
Such longer communications should include a one-paragraph abstract (150 word
maximum), and a list of 6-10 keywords.
Manuscript preparation and submission
Diversity
and
Distributions requires
online
submission
of
manuscripts
at
http://mc.manuscriptcentral.com/ddi.
Submission online is an intuitive, step-by-step process. By submitting online, you will
benefit from quicker peer-review, web-based manuscript tracking, online reviewing and
faster response. You will need your manuscript and figures in a digital format. When
submitting, authors should upload a single file that contains all text (including a short
running title, references, tables, figure captions and appendices) and figures, which should
be embedded into the document. A PDF file will then automatically be created for
reviewing purposes. Full instructions and support for authors can be found at the Site. To
use the Site you will need a user ID and password. Go to the Journal's submission
homepage (http://mc.manuscriptcentral.com/ddi) and click 'Create a new account' if you
have not registered before, or click 'Check for existing account' if you have submitted
online or reviewed online before for the Journal (or if you have forgotten your details). If
you at any time experience difficulty with your online submission, please contact the
Editorial Assistant at [email protected].
Contributing authors are requested to submit, at the time of submission of their
manuscripts, a list of at least five persons that they consider well qualified to review the
submitted work (e-mail addresses should be included). The list should NOT include any
current or recent collaborators in work that is closely related to the topic of the submitted
paper, or any persons within the same organization as any of the authors of the submitted
work.
All enquiries should be directed to:
115
Prof. David M. Richardson
Centre for Invasion Biology (CIB)
Science Faculty
University of Stellenbosch
Private Bag X1
Matieland 7602
South Africa
Tel: +2782 902-9024
Fax: +2721 808-2995
E-mail: [email protected]
CIB website: www.sun.ac.za/cib
Pages and lines should be numbered to aid cross-referencing (in MSWord, go to “Page
Setup” then “Layout”; select “Line numbers”; click on “Add line numbers” and select
“continuous”).
Only papers written in English will be accepted. The journal cannot provide detailed
editing of manuscripts to correct English. Where necessary, authors should have their
manuscripts checked by a native English speaker before submitting their work.
Abbreviations and units
SI units (metre, kilogram, etc.) are essential. Statistics and measurements should be given
in figures, i.e. 10†mm, except where the number begins the paragraph. When the number
does not refer to a unit of measurement, it is spelt out, except where the number is greater
than 10. A list of preferred abbreviations and naming conventions is available here.
Tables
Tables must be positioned on separate sheets and numbered consecutively (Table 1, Table
2, etc.). Column headings should be brief: with units of measurement in parentheses.
Tables should be typed as text, using 'tabs' (not spaces) to align columns. The use of table
editors should be avoided. Do not use graphics software to create tables.
Methods
Please ensure that this section is entitled 'METHODS', and not 'MATERIALS AND
METHODS'.
116
Figures, Illustrations and Maps
All illustrations (including photographs) are classified as figures and should be numbered
consecutively (Fig. 1, Fig. 2, etc.). When submitting a manuscript to Manuscript Central,
authors should upload a single text file with embedded figures. Upon your manuscript
being accepted for publication, please supply separate files containing electronic
versions of your figures (see File Formats, below). Please note that your paper will go
through production more quickly if instructions on content and format are followed
carefully. Each figure must have a legend that makes the material completely
understandable. Legends should be presented separately from the figures, in a list at the
end of the manuscript. Label multi-panel figures (a), (b), (c), etc., preferably in the upper
left corner, and refer to them in the text as, for example, Fig. 1(a). Please ensure that
electronic artwork is prepared such that, after reduction to fit across one or two columns or
two-thirds width (80 mm, 169 mm or 110 mm, respectively) as required, all lettering and
symbols will be clear and easy to read, i.e. no labels should be too large or too small.
Avoid using tints if possible; if they are essential to the understanding of the figure, try to
make them coarse.
Maps that display area data and organism distribution at a continental, hemispheric, or
world scale must always use an equal-area map projection (e.g. Mollweide or Aitoff's).
Note especially that Mercator's projection is not acceptable for such data. Please indicate
the precise projection employed in the caption. On these maps, the equatorial scale should
be indicated, while scale information should be provided, preferably as a scale bar within
the figure, for all maps of whatever size and area.
File Formats: After acceptance of your manuscript for publication, figure files should be
supplied as follows. Photographic figures should be saved in tif format at 300 d.p.i. (or
failing that in jpg format with low compression). Line figures should be saved as vector
graphics (i.e. composed of lines, curves, points and fonts; not pixels) in eps or pdf format,
or embedded as such in Word, as this enhances their display when published online.
Combination figures (those composed of vector and pixel/raster elements) should also be
saved in eps or pdf format where possible (or embedded as such in Word). If line figures
and combination figures cannot be saved in vector graphics format, they should be saved
in tif format at high resolution (i.e. 600 d.p.i.) (do not save them in jpg format). If you are
unsure about the resolution of your tif files, please zoom in and check that fonts, curves
117
and diagonal lines are smooth-edged and do not appear blocky when viewed at high
magnification. Note that line and combination figures supplied in tif format are
downsampled for online publication and so authors should preferentially opt for
vector graphic formats for these figure types (full resolution tif files are used for print
publication).
If there is colour artwork in your manuscript when it is accepted for publication, WileyBlackwell require you to complete and return a Colourwork Agreement Form before your
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E-mail: [email protected]
Any article received by Wiley-Blackwell with colour work will not be published until
the form has been returned
Under exceptional circumstances, authors may request the above charges to be waived.
This must be done, in writing, at the time of submission of the manuscript, and authors
must justify to the Editor that inclusion of the figure(s) in colour is essential for
interpretation of the results presented. If authors wish to apply for funds to cover the costs
of colour printing, the Editor will provide relevant support letters to funding bodies,
indicating acceptance of the paper. Note that we offer a free Colour on the Web option
whereby authors can have figures printed in black and white in the journal but in colour in
the online version, free of charge.
Appendices and Supporting Information
Appendices may be provided for important primary data, which needs to be included in the
paper. If, however, these data are very extensive, or if they are of only indirect relevance to
the paper, they will normally be made available in an electronic form through the Journal‟s
web pages. Mention of the first supporting appendix, table or figure ,etc., in the text should
118
be in the form 'see Appendix S1 in Supporting Information' [where 'S' indicates
Supporting], subsequent mention should be in the form 'see Appendix S2'. Authors should
then include a Supporting Information section after the References section, which should
be in the following form (text in curly brackets is for completion by the author, see
instructions below):
-------------------------------------------Supporting Information
Additional Supporting Information may be found in the online version of this article:
Appendix S1 {Insert short legend to online Appendix S1}
Figure S1 {Insert short legend to online Figure S1}
Table S1 {Insert short legend to online Table S1}
As a service to our authors and readers, this journal provides supporting information
supplied by the authors. Such materials are peer-reviewed and may be re-organized for
online delivery, but are not copy-edited or typeset. Technical support issues arising from
supporting information (other than missing files) should be addressed to the authors.
------------------------------------------For reasons of space, only short titles to Supporting Information should be given in this
section; full titles (if different) can be given with the Supporting Information itself; full
titles can include a fuller description of content, definition of abbreviations, etc.
Supporting Information files are hosted by the Publisher in the format supplied by the
author and are not copy-edited by the Publisher. It is the responsibility of the author to
supply Supporting Information in an appropriate file format and to ensure that it is
accurate and correct. Authors should therefore prepare Supporting Information with
the same rigour as their main paper, including adhesion to journal style (e.g.
formatting of references). Supporting Information can be provided as separate files or as
one combined file. Authors are discouraged from supplying very large files or files in nonstandard file formats, both of which may reduce their use to the readership. Files should be
prepared without line numbers or wide line spacing, and with all track-change edits
accepted. Further information on Supporting Information is available here.
At proof correction stage authors will be given access to their Supporting Information (via
the web) and should check it for accuracy and updates. If changes are required corrected
versions of the files received with the proof must be emailed to the Production Editor, with
119
a brief description of the changes made. Supporting Information must be checked
alongside the main proof and corrections for both returned to the Production Editor at the
same time.
Biosketch/Biosketches
A short Biosketch/Biosketches entry (30-100 words for one author/150 words for the first
three authors, respectively) describing the research interests of the author(s) should be
provided. For papers with 4 or more authors, biosketch details should be supplied for the
first author only; alternatively, a general statement of the focus of the research team (a link
to a group web page is encouraged) should be provided, together with a statement of
author roles, e.g. Author contributions: A.S. and K.J. conceived the ideas; K.J. and R.L.M.
collected the data; R.L.M. and P.A.K. analysed the data; and A.S. and K.J. led the writing.
References
We recommend the use of a tool such as EndNote for reference management and
formatting. Click here to download the most up to date EndNote reference style for
Diversity and Distributions. References should be made by giving the author‟s name with
the year of publication in parentheses. When reference is made to a work by three authors
or more, only the first name and et al. should be given in the citation. All authors‟ names
should be listed in the reference itself. If several papers by the same author and from the
same year are cited, a, b, c, etc., should be inserted after the year of publication.
References must be listed in alphabetical order at the end of the paper in the following
standard form:
Cox, C. B. & Moore, P. D. (1999) Biogeography: an ecological and evolutionary
approach, 6th edn. Blackwell Science Ltd, Oxford.
May, R.M. (1994) The effects of spatial scale on ecological questions and answers. Largescale ecology and conservation biology (ed. by P.J. Edwards, R.M. May and N.R. Webb),
pp. 1-17. Blackwell Scientific Publications, Oxford.
Prentice, I.C., Guiot, J., Huntley, B., Jolly, D. & Cheddadi, R. (1996) Reconstructing
biomes from palaeoecological data: a general method and its application to European
pollen data at 0 and 6 ka. Climate Dynamics, 12, 185-194.
Please note that titles of journals should be written in full. Unpublished data, works in
preparation and papers submitted but not yet accepted may be cited in the text, giving the
author‟s initials and surname, but should not be included in the reference list.
120
Copyright Transfer Agreement
Authors will be required to sign an Copyright Transfer Agreement (CTA) for all papers
accepted for publication. Signature of the CTA is a condition of publication and papers
will not be passed to the publisher for production unless a signed form has been received.
Please note that signature of the CTA does not affect ownership of copyright in the
material. (Government employees need to complete the Author Warranty sections,
although copyright in such cases does not need to be assigned). After submission authors
will retain the right to publish their paper in various medium/circumstances (please see the
form for further details). To assist authors an appropriate form will be supplied by the
editorial office. Alternatively, authors may like to download a copy of the form
www.wiley.com/go/ctaaglobal. The form should be returned by post, fax or e-mail
attachment to: Production Editor, Diversity and Distributions, Wiley-Blackwell, 600 North
Bridge Road #05-01, Parkview Square, Singapore 188778. Fax: +65 6295 6202. E-mail:
[email protected]
Online Open
OnlineOpen is a pay-to-publish service from Wiley-Blackwell that offers authors whose
papers are accepted for publication the opportunity to pay up-front for their manuscript to
become open access (i.e. free for all to view and download) via Wiley InterScience. Each
Online Open article will be subject to a one-off fee of US$3000 to be met by or on behalf
of the Author in advance of publication. Upon online publication, the article (both full-text
and PDF versions) will be available to all for viewing and download free of charge. For
the full list of terms and conditions, see
http://wileyonlinelibrary.com/onlineopen#OnlineOpen_Terms.
Any authors wishing to send their paper OnlineOpen will be required to complete the
payment
form
available
from
our
website
at:
https://onlinelibrary.wiley.com/onlineOpenOrder
(Please note this form is for use with OnlineOpen material ONLY.)
Prior to acceptance there is no requirement to inform an Editorial Office that you intend to
publish your paper OnlineOpen if you do not wish to. All OnlineOpen articles are treated
121
in the same way as any other article. They go through the journal's standard peer-review
process and will be accepted or rejected based on their own merit.
Proofs
The corresponding author will receive an email alert to download an PDF file of the
proof. Acrobat Reader will be required in order to read this file. This software can be
downloaded (free of charge) from the following Web site:
http://www.adobe.com/products/acrobat/readstep2.html
This will enable the file to be opened, read on screen, and printed out in order for any
corrections to be added. Further instructions will be sent with the proof. Proofs will be
posted if no e-mail address is available. The proofs should be returned to the
Production Editor within two weeks of receipt. Major alterations to the text and
illustrations are only accepted when absolutely necessary; the additional costs may be
charged to the author.
Offprints
Free access to the final PDF offprint of your article will be available via Author Services
only. Please therefore sign up for Author Services if you would like to access your article
PDF offprint and enjoy the many other benefits the service offers. This free access
replaces any free paper copies, and you will not be sent a PDF. You may also nominate up
to 10 colleagues for free access. All accesses from Author Services count towards the
usage of your article. Additional paper copies may be purchased and should be ordered
when proofs are returned. Offprints are normally sent out about 3 weeks after publication.
Policy on the use of RAPD markers
The appropriateness of RAPD markers for population genetic inference is increasingly
questioned by our reviewers and editors because of concerns about reproducibility,
dominance, and homology. Given these worries, and the ready availability of other kinds
of markers that do not suffer from all of these problems, studies based primarily on
RAPDs only rarely pass the scrutiny of peer review in Diversity and Distributions. Of
course, there may be situations in which RAPDs are appropriate, such as in genetic
mapping studies or in searches for diagnostic markers for a given species or trait. These
latter kinds of studies will continue to be reviewed by the journal.
Policy on molecular sequences
122
It is a condition of publication that papers using new molecular sequences must place the
sequences in an appropriate database (e.g. GenBank). Relevant accession numbers should
be provided in the final manuscript. Accession numbers are required for all sequences used
in analyses, including existing sequences in databases.
Online production tracking is available for your article through Wiley-Blackwell's
Author Services
Author Services enables authors to track their article – once it has been accepted – through
the production process to publication online and in print. Authors can check the status of
their articles online and choose to receive automated e-mails at key stages of production.
The author will receive an e-mail with a unique link that enables them to register and have
their article automatically added to the system. Please ensure that a complete e-mail
address
is
provided
when
submitting
the
manuscript.
Visit http://authorservices.wiley.com/bauthor/ for more details on online production
tracking and for a wealth of resources including FAQs and tips on article preparation,
submission and more.
123
Anexo 2 Normas para abreviaturas e convenções de nomenclatura do periódico Diversity
and Distributions.
• Define all abbreviations in list B below (term in full followed by abbreviation in
parentheses) on first mention in the Abstract and text, and also in each figure and table
legend, including the footnotes, unless another source is referred to, e.g. See Table 1 for
definitions of variables. The same applies to common/Latin names of principal species.
• There is no need to use capital letters in the full term (unless it is a proper name), even
though the abbreviation might be in capital letters.
• Agencies and organizations can be abbreviated in full caps with no full stops (e.g.
NOAA, USDA) but they should be defined at first mention as usual.
NB Institutions cited as authors should be given in abbreviated form where referred to in
the text (e.g. WHO, 1989) and in full (for the publisher) in the reference list: e.g.
WHO (1989) Fisheries handbook. World Health Organization, Geneva.
(A) Expansion not needed (but may be provided if deemed necessary)
a.s.l. - above sea level
ADP - adenosine diphosphate
ANCOVA - analysis of covariance
ANOVA - analysis of variance
ATP - adenosine triphosphate
bp - base pairs
BP - before present (where „present‟ is defined as AD 1950) [BP in small caps]
C4, C3 - carbon-4 pathway, carbon-3 pathway [with 3 and 4 in subscript]
14C yr BP - radiocarbon years before present [with 14 in superscript]
cal. yr BP - calibrated/calendar years before present, e.g. 5,000–2,000 cal. yr BP
d.f. - degrees of freedom
DNA - deoxyribonucleic acid
F - e.g. F-test, F-distribution, F-statistic
g - gees/gravity
GIS geographical information system
GPS - global positioning system
124
h - hour(s)
H0 - null hypothesis [zero in subscript]
H1 - alternative hypothesis [one in subscript]
ka - thousand years ago/kilo-annum [use for dates/ages]
kyr - thousand years [use for durations of time]
kyr - BP thousand years before present
ln - natural logarithm
log - logarithm
M - molar [M in small caps]
Ma - million years ago/mega-annum [use for dates/ages]
MANOVA - multivariate analysis of variance
max. - maximum
min. - minimum
min - minute(s)
mtDNA - mitochondrial DNA
Myr - million years [use for durations of time]
Myr BP - million years before present
n (not N) - sample size (number)
N, E, S, W - north, east, south, west
P - probability value
p.p.m. - parts per million
r - simple correlation coefficient
R - multiple correlation coefficient
r2
R2
rs - Spearman‟s rank correlation coefficient
s - second(s)
SD - standard deviation
SE - standard error
yr - year; „yr‟ is an allowed contraction of „year‟ only: (1) where indicated in this list (14C
yr, cal. yr BP, kyr, Myr, yr BP), otherwise it should be expanded to „year‟ throughout (e.g.
15-year study, not 15-yr study), and (2) in tables/figures where space is limited.
yr BP - years before present
125
Note: H2O, CO2 and most common chemicals/compounds do not need to be defined.
(B) Expansion needed on first mention
AET - actual evapotranspiration
AIC - Akaike‟s (or the Akaike) information criterion
AFLP - amplified fragment length polymorphism
AMOVA - analysis of molecular variance
ANOSIM - analysis of similarity
AUC - area under the curve
CAR - conditional autoregressive
CCA - canonical correspondence analysis
CI - confidence interval/consistency index
COI - cytochrome c oxidase subunit I
CTAB - cetyl trimethyl ammonium bromide
CV - coefficient of variation
cyt b - cytochrome b [only hyphenated as an adjective, e.g., the cyt-b sequence]
d.b.h. - diameter at breast height
DCA - detrended correspondence analysis
DCCA - detrended canonical correspondence analysis
ENSO - El Niño–Southern Oscillation [en rule, not hyphen]
GAM - generalized additive model
GCM - general circulation model
GDD - growing degree-days
GLM - general/generalized linear model
GPP - gross primary productivity
HCA - hierarchical cluster analysis
HSD - honestly significant difference [as in Tukey‟s (or the Tukey) HSD test]
HPD - highest posterior density
IBD - isolation by distance
ITS - internal transcribed spacer
JD - Julian Day
LAI - leaf area index
LGM - Last Glacial Maximum
MAT - mean annual temperature
126
MCMC - Markov chain Monte Carlo
ML - maximum likelihood
MMP - mean monthly precipitation
MP - maximum parsimony
MPT(s) - most parsimonious tree(s)
n.a. - not applicable
n.s. - not significant
NAO - North Atlantic Oscillation
NCA - nested clade analysis
NCPA - nested clade phylogeographic analysis
ND2 NADH - dehydrogenase subunit 2
NDVI - normalized difference vegetation index
NMDS - non-metric multidimensional scaling
NPP - net primary productivity
OLS - ordinary least squares
PAE - parsimony analysis of endemism/parsimony analysis of endemicity
PCA - principal components analysis
PCoA - principal coordinates analysis
PCR - polymerase chain reaction
PET - potential evapotranspiration
PFT - plant functional type
PP - posterior probability
RAPD - random amplified polymorphic DNA
RFLP - restriction fragment length polymorphism
ROC - receiver operating characteristic
SEM - structural equation modelling
SIE - small island effect/single-island endemic
SS - sum of squares
TBR - tree bisection–reconnection
UPGMA - unweighted pair group method with arithmetic mean
UTM - Universal Transverse Mercator
(C) Computer programs/software/languages
127
Computer programs/software should be given in small caps following the Blackwell
House Style Guide (http://www.blackwellpublishing.com/pdf/House-style-2.pdf) (e.g.
PAUP*, SPSS, BEAST, NTSYS, TREECON, STRUCTURE, BAPS, ARLEQUIN, TRACER,
SEQUENCHER, MODELTEST, MRMODELTEST, MRBAYES, R8S, DNASP, BLASTX,
CLUSTALX, CLUSTALW).
Programming languages should be given in full caps (e.g. R, PASCAL, FORTRAN).
(D) Common statistical techniques and other common terms
Bray–Curtis index of similarity [with en rule]
Hardy–Weinberg equilibrium [with en rule]
Mann–Whitney U-test [with en rule, U in italics followed by a hyphen]
Moran‟s I [with I in italics]
the Pearson (or Pearson‟s) product–moment correlation coefficient
Shannon–Wiener diversity index [with en rule]
Sørensen‟s index of similarity/the Sørensen similarity index
altitude – use when referring to the height of points above the ground
elevation – use when referring to the height of points on the ground
alpha diversity, beta diversity and gamma diversity can be used interchangeably with αdiversity, β-diversity and γ-diversity, respectively
base pairs not basepairs
palae- not pale- (except in original references, web sites and departments)
post-glacial [with a hyphen]
tree line - not treeline
Use an en-rule to replace ‘to’ or ‘and’ between words of equal importance only when the
prefix can stand alone, e.g.:
dispersal–vicariance
east–west
mark–recapture
north–south
plant–insect associations
presence–absence
species–area relationships
128
water–energy dynamics
En rules in chemicals: use hyphens in long chemical names. Use an en rule in chemical
mixtures/bonds that have retained their individual properties and have not become a new
compound (e.g. DEAE–cellulose).
Use en rules in intergenic spacers, e.g. trnL–trnF, trnH–psbA, trnL–F.
(E) Exponential notation
Computer notation such as 4.1E-4 should not be used. Rather, exponential notation should
be expressed in the form: 4.1 × 10– 4.
129