UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA CELULAR
PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA MOLECULAR
Análise transcritômica de linfócitos T humanos tratados
com anticorpos anti-CD3
Kelly Cristina Rodrigues Simi
Orientador: Prof Dr. Marcelo de Macedo Brígido
Co-orientadora: Profª Dra. Andréa Queiroz Maranhão
Brasília – DF
2014
ii
UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA CELULAR
PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA MOLECULAR
Análise transcritômica de linfócitos T humanos tratados
com anticorpos anti-CD3
Kelly Cristina Rodrigues Simi
Tese apresentada ao Departamento
de Biologia Celular do Instituto de
Ciências Biológicas da Universidade
de Brasília como requisito parcial à
obtenção do grau de Doutor em
Biologia Molecular
Orientador: Prof. Dr. Marcelo de Macedo Brígido
Co-orientadora: Profª Dra. Andréa Queiroz Maranhão
Brasília – DF
2014
iii
Banca Examinadora:
Prof. Niels Olsen Saraiva Camara (USP – Banca Externa)
Dra. Priscila Grynberg (Embrapa – Banca Externa)
Prof. Dra. Ildinete Silva-Pereira (UnB – Banca Interna)
Prof. Dra. Kelly Grace Magalhães (UnB – Banca Interna)
Dra. Galina Gulis (UnB – Suplente)
Prof Dr. Marcelo de Macedo Brígido (UnB – Orientador)
Profa Dra. Andréa Queiroz Maranhão (UnB – Co-orientadora)
Trabalho desenvolvido no Laboratório
de Biologia Molecular da Universidade
de Brasília, sob a orientação do Prof.
Dr. Marcelo de Macedo Brigido.
iv
Dedico este trabalho ao meu marido, Gideone Nobre Bandeira e aos meus
pais, que sempre me apoiaram e acreditaram nos meus sonhos. E a minha
pequena, que está prestes a chegar e me concederá o maior título de todos!
v
“Um pouco de ciência nos afasta de Deus. Muito, nos aproxima”
(Louis Pasteur)
vi
AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus pela força concedida em todos os momentos difíceis,
determinação nos momentos de dúvidas e serenidade nos momentos de conflitos.
Agradeço de coração aos meus orientadores Marcelo e Andrea pela oportunidade
que me deram. Por terem acreditado em mim. Devo à vocês o meu crescimento
científico e profissional.
A todos da minha família por acreditar nos meus sonhos. Ao meu
marido, que sempre foi paciente e tanto me ajudou. Sem você, eu não teria
conseguido. Aos meus pais que sempre me apoiaram nos momentos difíceis. A
minha querida Melissa, que tem me dado uma gestação tranquila que permitiu a
finalização desse doutorado. Saiba que você pequena, me concederá o mais
nobre título, o de mãe!
Aos meus grandes amigos do grupo de Imunologia Molecular, pelos
momentos de alegrias e os de desesperos.
A Maryani e Isabel, minhas companheiras de experimentos. Sempre foi
fácil trabalhar com vocês. Agradeço pela paciência, amizade, carinho. Amo vocês!
A Manu, que embarcou em parte desse projeto. Sempre à disposição, com seu
jeitinho meigo.
Ao meu querido amigo Rafa, de longa data. Que sempre esteve
disposto a ajudar. Saiba que te amo como um irmão! A Galina, essa pessoa
simplesmente sensacional e atenciosa. Ao Thompson, que sempre foi prestativo
e gentil.
A querida professora Ildinete, que acompanhou minha evolução desde
o início. Saiba que tenho um carinho muito especial por você, conterrânea!
A todos os que participam desse grupo ou já participaram. A Bárbara,
Fernanda, Isabella, Luana, Janaína, Izabel, Flávia, Mariana, Victor e Yuri. Com
cada um, aprendi um pouquinho. Mesmo não estando mais no grupo, tornaramse pessoas especiais.
Agradeço a Fátima e Ivonildes, sem vocês, o laboratório pararia.
Obrigada pelo carinho!
vii
SUMÁRIO
Índice de Figuras
x
Índice de Tabelas
xi
Lista de Abreviaturas
xii
Resumo
xiv
Abstract
xv
Introdução
1
1. Sistema imune e tolerância imunológica
2
2. Diferenciação e funções dos Linfócitos T CD4+
4
2.1 Linfócitos Th1
5
2.2 Linfócitos Th2
6
2.3 Linfócitos Th17
7
2.4 Família de Linfócitos T com fenótipo supressor
9
2.4.1 Linfócitos T reguladores de ocorrência natural (nTregs)
10
2.4.2 Linfócitos T reguladores induzidos (iTregs)
12
2.5 Mecanismos de supressão
13
2.5.1 Supressão por meio de citocinas
13
2.5.2 Supressão pela modulação das células dendríticas (DCs)
14
3. Anticorpos recombinantes
15
4. Anticorpos anti-CD3
23
5. Tecnologia de RNA-Seq
27
Justificativa e Objetivos
30
Material e Métodos
33
Material
34
1. Células
34
2. Soluções, meios e regentes
34
3. Soluções e material para ensaios imunológicos
38
4. Soluções e material para citometria de fluxo
39
5. Anticorpos utilizados nos imunoensaios
40
6. Reagentes e Kits de isolamento de PBMC e linfócitos T
42
7. Reagentes e Kits para RNA
42
viii
8. Kits e placas para validação de genes por PCR Array
42
Métodos
43
1. Cultura de células de mamíferos
43
2. Congelamento de células de mamíferos
43
3. Descongelamento de células de mamíferos
43
4. Tripsinização, passagem das células e formação de monocamada celular
44
5. Estimativa do número de células
44
6. Acúmulo de sobrenadante de cultura
45
7. ELISA (Enzyme-linked immunosorbent assay)
45
8. Purificação das proteínas recombinantes por cromatografia de afinidade
46
9. Análise de proteínas por Dot Blot
47
10. Análise de proteínas em gel de SDS-PAGE
47
11. Coloração de gel de SDS-PAGE
48
12. Análise de proteínas por Western Blot
48
13. Ensaio de ligação direta utilizando citometria de fluxo
48
14. Separação de PBMC por gradiente de Ficoll
50
15. Estimulação de PBMC com os anticorpos anti-CD3
50
16. Isolamento dos Linfócitos T por meio de beads magnéticas
50
17. Extração de RNA total de Linfócitos T
51
18. Tratamento de RNA total com DNAse
51
19. Quantificação de RNA e análise de qualidade por Bioanalyzer
51
20. Preparo das amostras de RNA e sequencimaneto
52
21. Análises por bioinformática
52
22. Ferramentas de bioinformática
53
22.1 FastQC
54
22.2 Segemehl.x
54
22.3 HTSeq-count
55
22.4 DESeq2
56
22.5 g:GOSt
56
23. Validação por PCR Array
57
Desenho Experimental
59
Resultados e Discussão
61
1. Produção e purificação dos FvFc anti-CD3
62
2. Ensaio de ligação direta dos FvFc à molécula CD3 por citometria de fluxo
65
ix
3. Estimulação de PBMC humano e isolamento de Linfócitos T
66
4. Análise da qualidade do RNA total
67
5. Análise da qualidade dos dados de RNA-Seq
69
6. Análise da expressão gênica global de Linfócitos T após estimulação
70
7. Expressão diferencial de genes envolvidos com a regulação do sistema imune
78
7.1 Expressão de genes envolvidos com anergia ou morte celular
78
7.2 Regulação de genes codificadores de citocinas e fatores de transcrição
81
7.3 Expressão de genes envolvidos com imunorregulação
85
7.4. Regulação da expressão do VDR e da enzima CYP27B1
94
7.4 Dualidade das respostas induzidas pelos anti-CD3
97
Conclusões e perspectivas
101
Referências Bibliográficas
104
Anexos
119
Anexo I
120
Anexo II
123
x
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1 – Diferenciação de Linfócitos T CD4+
8
Figura 2 – Desenvolvimento de Tregs
9
Figura 3 – Estrutura de anticorpo inteiro e seus fragmentos
17
Figura 4 – Mecanismos efetores mediados por anticorpos
18
Figura 5 – Representação esquemática das diferentes versões de anticorpos 20
Figura 6 – Desenho esquemático das diferentes versões dos anti-CD3
26
Figura 7 – Experimento típico de RNA-Seq
28
Figura 8 – Pipeline de análise empregado para os dados de RNA-Seq
53
Figura 9 – Gráfico comparativo de eficiência de purificação
63
Figura 10 – Análise dos anticorpos anti-CD3 por SDS-PAGE
64
Figura 11 – Análise da separação de Linfócitos T da cultura de PBMC
67
Figura 12 – Análise da pureza do RNA por Bioanalyzer
68
Figura 13 – Representação gráfica da qualidade dos dados Illumina
70
Figura 14 – Análise da expressão gênica global
73
Figura 15 – Diagrama de Venn
74
Figura 16 – Representação gráfica das ontologias gênicas (GO)
77
Figura 17 – Regulação dos genes envolvidos com anergia e morte celular
81
Figura 18 – Expressão de Foxp3 e seus alvos
87
Figura 19 – Expressão de IRF4 e seus alvos
88
Figura 20 – Regulação de Foxp3 e IRF4
88
Figura 21 – Expressão de MIR155HG
89
Figura 22 – Comparação de genes obtidos por RNA-Seq e dados de Birzele et al
(2011)
92
Figura 23 – Expressão do gene codificador de granzima B (GZMB)
94
Figura 24 – Expressão dos genes codificadores de Vitamina D (VDR) e a enzima
1-alfa-hidroxilase (CYP27B1)
86
Figura 25 – Sequencimento do tipo paired-end
120
Figura 26 – Representação gráfica da qualidade dos dados Illumina
122
xi
ÍNDICE DE TABELAS
Tabela 1 – Citocinas e fatores de transcrição que regulam o programa de
diferenciação de Linfócitos T CD4+
5
Tabela 2 – Principais marcadores de Tregs
10
Tabela 3 – Anticorpos monoclonais aprovados pelo FDA até 2013
21
Tabela 4 – Produtividade específica dos anticorpos anti-CD3
62
Tabela 5 – Concentração dos FvFc após purificação e diálise em PBC
64
Tabela 6 – Medianas de intensidade de fluorescência (MIF) de FITC e
porcentagem de linfócitos T marcados com os FvFc recombinantes
66
Tabela 7 – Estatística do mapeamento
71
Tabela 8 – Genes diferencialmente expressos em cada tratamento
72
Tabela 9 – Ontologias gênicas (GO)
75
Tabela 10 – Genes envolvidos com anergia e morte celular (RNA-Seq)
80
Tabela 11 – Expressão de fatores de transcrição, citocinas e receptores
84
Tabela 12 – Genes específicos de Tregs ativadas
90
Tabela 13 – Lista de genes codificadores de interleucinas
98
xii
LISTA DE ABREVIATURAS
ADCC
AICD
APC
APS
BCIP
CD
CDR
CH
CHO
Cκ
CL
EDTA
ELISA
Fab
FACS
Fc
FDA
FL
FR
Fv
IL
kDa
M
mAb
mg
MHC
μg
mL
μL
mM
μm
μM
mRNA
NBT
ng
OKT3
ori
pb
PBMC
PBS
PCR
FITC
pH
ρmol
PMSF
Citotoxicidade Celular Dependente de Anticorpos
Morte Celular Induzida por Ativação
Allophycocyanin
Persulfato de amônio
5-Bromo-4Cloro-indolil fosfato
Cluster of diferentiation (Marcador de diferenciação)
Região Determinante de Complementariedade
Cadeia constante pesada de anticorpo
Células de ovário de hamster chinês
Porção constante kappa da cadeia leve
Cadeia constante leve de anticorpo
Ácido etilenodiaminotetracético
Ensaio de ligação imunoenzimático
Fragmento de ligação ao antígeno de um anticorpo
Fluorescence Activated Cell Sorter
Fragmento cristalizável de anticorpo (porção constante)
Food and Drug Administration (EUA)
Fluorescência
Arcabouço (Framework)
Fragmento variável de anticorpo
Interleucina
Kilodalton
Molar
Anticorpo monoclonal
Miligrama
Complexo principal de histocompatibilidade
Micrograma
Mililitro
Microlitro
Milimolar
Micrômetro
Micromolar
Ácido ribonucléico mensageiro
Nitro Blue Tetrazole
Nanograma
Anticorpo monoclonal anti-CD3 clone OKT3
Origem de replicação
Par de base
Células mononucleares de sangue periférico
Tampão salina fosfato
Reação em cadeia de polimerização
Fluoresceína isotiocianato
Potencial hidrogeniônico
Picomol
Fluoreto de fenilmetilsulfonato
xiii
rpm
RNA
RNAse
RNAse Free
scFv
SDS
SDS-PAGE
SFB
TCR
TEMED
VH
VL
Rotações por minuto
Ácido ribonucléico
Ribonuclease
Livre de Ribonuclease
Fragmento variável de anticorpo de cadeia única
Sódio Duodecil Sulfato
Eletroforese em gel de poliacrilamida/SDS
Soro fetal bovino
Receptor de célula T
N,N,N’,N’-tetrametil etilenodimetilamina
Domínio variável da cadeia pesada de um anticorpo
Domínio variável da cadeia leve de um anticorpo
xiv
RESUMO
O sistema imune é constituído de uma complexa rede de células, tecidos e órgãos
que trabalham em conjunto para a proteção do organismo. Um importante
componente do sistema imunológico é o linfócito T. Há dois tipos principais de
linfócitos T: T CD4+ (T auxiliares) e T CD8+ (T citotóxicos). Os linfócitos T
auxiliares podem estar envolvidos com a proteção do organismo contra
microorganismos ou no desenvolvimento de algumas doenças. O receptor de
linfócitos T está associado ao complexo da molécula CD3. Estimulação dessa
complexo com anticorpos anti-CD3 induz a ativação dos linfócitos T. Depois da
ativação, o linfócito T pode se diferenciar em subpopulações envolvidas com
respostas inflamatórias para eliminação de patógenos (Th1, Th2 e Th17) ou antiinflamatórias (Tregs) para a manutenção da homeostase do organismo.
Anticorpos anti-CD3 pode induzir a diferenciação dos linfócitos T nos subgrupos
de Tregs e pode ser usado como moléculas terapêuticas para tratar doenças
autoimunes e processos de rejeição a transplantes. No presente estudo foi
analisado o efeito imunomodulatório in vitro de versões humanizadas de anti-CD3
(FvFc R, T e M) comparando com o anticorpo murino anti-CD3 (OKT3) usando
sequenciamento de alto desempenho (RNA-Seq). RNA-Seq foi realizado em
linfócitos T não estimulados e estimulados com as diferentes versões de anti-CD3.
Diversos genes envolvidos com imunorregulação foram regulados positivamente
após o tratamento com os anti-CD3. Alguns desses genes codificam marcadores
exclusivos de Tregs, tais como, CD25, FOXP3, CTLA4 e GITR. Outros genes
codificavam importantes proteínas envolvidas com a função supressora das
células Tregs (Ex. GZMB). Por outro lado, alguns marcadores de células Th17
também foram regulados positivamente. Citocinas de perfil Th17, tais como, IL17
e IL17F foram induzidas por todos os tratamentos. Porém, IL21 e IL22 foram
regulados positivamente somente em OKT3. Embora os anticorpos anti-Cd3
humanizados apresentaram um efeito imunomodulatório, mais estudos são
necessários
para
compreender
os
mecanismos
envolvidos
imunomodulação.
Palavras-chaves: Linfócitos T, anti-CD3, OKT3, Treg, Th17, RNA-Seq
nessa
xv
ABSTRACT
The imune system is made up of network of cells, tissues and organs that work
together to protect the body. An important component of immune system is T cell.
There are two kinds of T cell: T CD4+ (T helper) and T CD8+ (T cytotoxic). T helper
cells can be involved with organism protection against microorganism or in the
development of some diseases. The receptor of T cells is associated with the CD3
molecule complex. Stimulation of this complex with anti-CD3 antibodies induces T
cell activation. After activation antigen-dependent T cell drives the differentiation
into subpopulation involved with inflammatory response to eliminate patogens
(Th1, Th2 and Th17) or antiinflamatory reponse (Tregs) to maintain organism
hemeostasis. Antibodies anti-CD3 can induce differentiation of T cell into Treg
subsets and can be used as terapeutic molecules to treat autoimune diseases and
allograft rejection. We studied immunomodulatory effect in vitro of humanized
version of anti-CD3 (FvFc R, T and M) comparing with comercial murine anti-CD3
antibody (OKT3) using deeping sequencing (RNA-Seq). RNA-Seq was performed
in T cells not stimulated or stimulated with anti-CD3. We found several genes
involved with immunorregulation that were upregulated after treatment with antiCD3 antibodies. Some of genes encodes exclusive markers of Tregs, such as,
CD25, FOXP3, CTLA4 and GITR. Some others encodes important proteins
involved with supressive function of Tregs (eg. GZMB). Otherwise, some markers
of Th17 cells were also upregulated. Th17 cytokines profile, such as IL17 and
IL17F were upregulated in all treatment. But, IL21 and IL22 were upregulated only
with OKT3. Despite of the humanized anti-CD3 presented an immunomodulatory
effect further studies are necessary in order to understand the mechanisms of this
effect.
Key words: T cells, anti-CD3, OKT3, Treg, Th17, RNA-Seq
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122
ANEXO II
Lista de genes comuns entre os tratamentos
(p<0,01) organizados em ordem alfabética.
1) Genes regulados comumente entre os
tratamentos
OKT3
Gene
A2M
AC002314,4
AC004381,6
AC005077,14
AC005932,1
AC006465,4
AC007620,3
AC011893,3
AC011899,9
AC017002,1
AC018693,5
AC024560,2
AC064834,3
AC068580,6
AC069213,1
AC083899,1
AC087645,1
AC104297,1
AC104809,4
AC112721,2
ACBD7
ACOT7
ACPP
ACTG2
AD000684,2
ADAM19
ADAP2
ADORA2B
ADORA3
AGMAT
AHNAK
AHNAK2
AIF1
AIM2
AKAP5
AL591704,5
ALDH18A1
ALDH3A2
ANKRD13B
ANKRD18DP
ANKRD22
ANLN
ANP32E
ANXA2
ANXA2P2
ANXA9
AP001007,1
AP001055,6
APBA1
APLP1
APOBEC3C
APOBEC3F
APOBEC3H
APOC1
APOC1P1
APOC2
APOD
ARHGAP11A
ARHGAP11B
ARHGEF34P
ARHGEF39
ARHGEF40
ARHGEF6
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1,19E-03
2,93
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-3,62
1,35E-14
3,13
2,74E-10
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1,17E-04
1,95
8,27E-04
-1,74
2,47E-03
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5,41E-05
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3,06E-03
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2,52E-05
2,18
5,64E-05
2,01
5,85E-04
1,55
1,80E-04
-2,25
4,25E-06
1,65
4,58E-03
-1,26
2,24E-03
2,04
1,55E-09
-1,64
2,57E-03
-2,48
1,07E-06
-3,26
2,60E-10
1,13
9,73E-03
-1,21
3,45E-03
-2,45
3,11E-08
-1,67
7,26E-05
2,09
2,93E-06
1,45
1,56E-03
2,86
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1,11
5,18E-03
-1,46
1,20E-03
1,53
1,09E-03
1,81
1,83E-03
3,01
2,50E-11
3,84
5,02E-13
1,39
2,01E-03
-2,30
1,80E-07
-2,23
1,29E-06
-1,41
1,61E-03
-2,85
3,38E-09
-2,24
2,25E-06
-2,75
1,06E-09
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129
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AFMID
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FBXL19
FBXL19-AS1
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-2,20
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HEXDC
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HHAT
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HIN1L
HIST1H1A
HIST1H1C
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-2,01
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149
HIST1H1D
HIST1H1E
HIST1H2AE
HIST1H2AG
HIST1H2AK
HIST1H2APS4
HIST1H2BB
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HIST1H4A
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HIST1H4F
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HIST2H3D
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