Rev Panam Infectol 2007;9(3):20-25
artículo original/artigo original
Estudo de fatores socioambientais associados à
ocorrência de leishmaniose tegumentar americana
no município de Ubatuba, SP, Brasil
Study of social and environmental factors associated to the
ocurrence of american tegumentary leishmaniasis
in the municipality of Ubatuba, SP, Brazil
Antonio Carlos Vanzeli1
Hermínia Yohko Kanamura2
Mestre em Ciências Ambientais pelo Programa
de Pós-Graduação em Ciências Ambientais da
Universidade de Taubaté e Diretor do Grupo
XXVII de Vigilância Epidemiológica de São José
dos Campos - Secretaria de Estado da Saúde
do Estado de São Paulo.
2
Professora Visitante da Universidade de
Taubaté, Orientadora Credenciada no Programa
de Pós-Graduação em Ciências Ambientais da
Universidade de Taubaté, Taubaté, SP.
1
Rev Panam Infectol 2007;9(3):20-25
Conflicto de intereses: ninguno
Recibido en 13/3/2006.
Aceptado para publicación en 28/6/2007.
20
Resumo
O objetivo deste estudo foi avaliar a influência de alguns fatores ambientais, como pluviometria e temperatura, na incidência
de Leishmaniose Tegumentar Americana (LTA), no município de
Ubatuba, Estado de São Paulo, Brasil, em 2003, e identificar
condições socioeconômicas associadas à ocorrência da doença na
região. O município de Ubatuba está situado no litoral norte do
Estado de São Paulo, onde o clima é caracterizado como tropical
úmido. Com uma extensa área de vegetação natural, Lutzomyia
intermedia é a espécie predominante do flebotomíneo transmissor.
Em 2003, foram notificados em Ubatuba 60 casos de LTA, o que
caracterizou um pico epidêmico, quando comparado aos dados
de anos anteriores. Através de visitas domiciliares e aplicação de
um formulário, foram coletados de todos os 60 pacientes com
LTA, notificados em 2003, dados sobre aspectos socioambientais,
como: tipo, tamanho e local das residências, distância entre estas
e a borda da mata, escolaridade, atividade ocupacional, renda per
capita e grau de conhecimento sobre a doença. A ocorrência de
LTA não foi associada à história de ocupação recente ou a grupo
específico, seja quanto à faixa etária ou ao tipo de atividade laborativa, nem a variações anuais de temperatura e pluviometria. A ação
antrópica ao meio ambiente apresentou-se como fator importante
para aquisição da infecção, tendo sido identificada como um dos
fatores de risco a pequena distância entre as moradias e a borda
da mata, que era menor que 50 metros para a maioria (86,5%)
dos doentes entrevistados.
Palavras-chave: Leishmaniose, fatores socioambientais, pluviometria, temperatura.
Abstract
The objective of this study was to evaluate the influence of some
environmental parameters, such as rain fall and temperature, to
Vanzeli AC, et al • Estudo de fatores socioambientais associados à ocorrência de leishmaniose...
the incidence of American Tegumentary Leishmaniasis (ATL) in the municipality of Ubatuba, Sao Paulo
State, Brazil, in 2003, and to identify social and
economic conditions associated to the occurrence
of the illness in the region. The city of Ubatuba is
located in the north coastal area of the State, where
the climate can be characterized as tropical humid.
With an extensive area of natural vegetation, Lutzomyia intermedia is the predominant transmitting
phlebotomine species. In 2003, 60 cases of ATL had
been notified in Ubatuba, which was characterized
as an epidemic peak, when compared to the data of
previous years. After domiciliary visits and through
application of a form, they were collected from all the
60 patients with ATL, notified in 2003, informations
related to social and environmental aspects, such as:
type, size and place of the housings, distance between the house and the border of the forest, scholar
degree, labor activity, family income, and knowledge
about the illness. The occurrence of ATL was not
associated with the history of recent occupation or
to a specific group, as an age group or type of labor
activity, nor the rain fall and temperature variations.
The anthropic action to the environment showed to be
an important factor for acquisition of the infection,
and it was identified as one of the risk factors the
small distance between the housings and the edge
of the bush, lower than 50 meters for the majority
(86,5 %) of the interviewed people.
Key words: Leishmaniasis, social and environmental
factors, rain fall, temperature.
Introdução
A Leishmaniose Tegumentar Americana (LTA) é uma
doença infecciosa não contagiosa, causada por um
protozoário do gênero Leishmania, que acomete pele
e mucosas; é primariamente uma zoonose, afetando
outros animais que não o homem, o qual pode ser
envolvido secundariamente.(1) Os vetores transmissores da LTA são insetos (Lutzomyia spp.) que possuem
importância no contexto ambiental, pois seu ciclo
biológico depende de variações climáticas, tamanho
e tipo de vegetação.
No litoral norte do Estado de São Paulo a espécie de flebotomíneo predominante é Lutzomyia
intermedia, popularmente conhecida como mosquito
“caravela”, que é integrante habitual da fauna silvestre da mata atlântica e de área de peridomicílio,
onde tem seu hábitat constituído por vegetação
modificada e abrigo de animais.(2,3) De acordo com
os casos de LTA notificados entre os anos de 1994
a 2002, o comportamento da doença na região pode
ser considerado como de natureza endêmica, com
baixos coeficientes de incidência; porém, no ano
de 2003, houve um aumento substancial de casos
registrados, elevando o coeficiente e caracterizando
um pico epidêmico. Fatores socioambientais como:
tipo, tamanho e local das residências, distância entre estas e a borda da mata, escolaridade, atividade
ocupacional, renda per capita, grau de conhecimento
sobre a doença e sua relação com o meio ambiente,
foram considerados para avaliação do aumento de
casos no ano de 2003.
A LTA constitui-se em um agravo de importância
para saúde pública no Estado de São Paulo, sobretudo
na região do litoral norte, constatada como a segunda
região com maior número de casos notificados em
2003.(4) Por ser a LTA uma doença que possui estreita
relação com o meio ambiente, este trabalho teve como
propósito avaliar a influência de fatores ambientais,
principalmente temperatura e pluviometria, na incidência da doença no período de dez anos (1994 a 2003),
no município de Ubatuba.
Metodologia
O estudo foi desenvolvido no município de
Ubatuba, situado a leste do Estado de São Paulo,
(23°75’00” S, e 45°04’00” W), altitude 8:00 m, na
área urbana,(5) mas que possui elevações de 800 a
1.670 m nas partes mais altas.(6) O município pertence à região do litoral norte do Estado, possui uma
área territorial de 682 km², com recursos naturais
abundantes. Sua taxa de urbanização é de 97,8%,
com 22,8% da população atendida por esgotamento
sanitário e 76,2% com água tratada; a taxa oficial
de crescimento é de 3,18 ao ano.(7) Grande parte da
área do município é coberta por vegetação natural,
constituída por: vegetação de planície, que ocorre
logo após a formação das praias, dunas e mangues,
estendendo até a encosta; vegetação de encosta,
que se caracteriza por árvores altas, descontínuas
com grandes copas, possibilitando a formação de
vegetação rica em epífitas e vegetação de altitude,
que ocorre nas escarpas mais altas, com árvores mais
baixas que da encosta.(6)
A amostra para o estudo compreendeu o universo
de 60 pessoas, cujo critério para inclusão foi a notificação como paciente com LTA, no município de
Ubatuba, em 2003.
Os dados de identificação das pessoas foram extraídos do Sistema Nacional de Agravos de Notificação
(SINAN), através de fichas de investigação epidemiológicas (FIE) fornecidas pela Secretaria de Estado de
São Paulo.(4)
Os dados relacionados às variações climáticas de
temperatura e pluviometria foram fornecidos pelo
Instituto Nacional de Meteorologia - Sétimo Distrito de
Meteorologia (7º DISME), Estação de Ubatuba - SP.(5)
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Os dados socioeconômicos como escolaridade,
renda per capita, atividade de trabalho, tipo de moradia, distância desta até a borda da mata, grau de
conhecimento sobre a doença e sua relação com o
meio ambiente foram coletados através de um formulário com perguntas abertas e fechadas, aplicado
por meio de entrevistas pelo primeiro autor, em cada
residência.
A elaboração das figuras 2, 3, 4 e 5 foi realizada
através do programa GraphPad Prism Version 3.00.
Considerações éticas
O projeto de estudo obteve aprovação do Comitê
de Ética em Pesquisa da Universidade de Taubaté,
resguardado o sigilo de quaisquer informações que
pudessem identificar os sujeitos da pesquisa.
Resultados
Os casos selecionados estão distribuídos em
13 bairros, a maioria localizada na região norte do
município (figura 1), onde as moradias são em geral
pequenas, construídas de forma desordenada e em
locais não reconhecidos pelo poder público, tendo
sido observada grande ação antrópica. Não se detectou história de ocupação recente. Para 44,9%
dos casos, a distância entre as moradias e a borda
da mata é menor que dez metros e para 86,5% essa
distância não ultrapassa 50 metros (tabela 1). A pequena distância observada entre a borda da mata e
a maioria das residências dos infectados, associada
ou não a uma ação antrópica ao meio ambiente, foi
identificada como um dos fatores importantes para
infecção de LTA em humanos.
De acordo com análise das informações coletadas
através das entrevistas, o problema econômico foi
Figura 1. Localização da área de estudo e bairros
onde ocorreram os 60 casos de leishmaniose, no
município de Ubatuba, SP, no ano de 2003.
Tabela 1. Número e percentagem (%) de moradias dos
pacientes com LTA de acordo com a distância (metros)
entre a área construída e a borda da mata, no município
de Ubatuba, São Paulo
Distância
<2m
2,1 a 5 m
5,1 a 10 m
10,1 a 20 m
20,1 a 30 m
30,1 a 50 m
50,1 a 100 m
100,1 a 200 m
200,1 a 300 m
300,1 a 500 m
Total
22
Número
de moradias
2
11
14
9
4
12
5
1
1
1
60
Percentagem (%)
Isolado
Acumulado
3,3
3,3
18,3
21,6
23,3
44,9
15,0
59,9
6,6
66,5
20,0
86,5
8,4
94,9
1,7
96,6
1,7
98,3
1,7
100,0
-x-x-
Figura 2. Número de casos de leishmaniose
tegumentar americana, de acordo com o mês de
notificação, no município de Ubatuba, em 2003.
o motivo que levou 34,0% das pessoas a escolher
esses locais para morar. Os casos de LTA foram notificados em todos os meses do ano, com incidência
maior no mês de junho (figura 2), comprometendo
todas as faixas etárias, de dois a 80 anos, e a in-
Vanzeli AC, et al • Estudo de fatores socioambientais associados à ocorrência de leishmaniose...
Figura 3. Variação dos níveis de temperatura (ºC)
nos 12 meses, de acordo com o ano, no município
de Ubatuba, no período de 1994 a 2003.
Figura 4. Variações dos índices pluviométricos (mm)
médios nos 12 meses, de acordo com o ano,
no município de Ubatuba, no período de 1994
a 2003.
Figura 5. Coeficientes de incidência de LTA
por 100.000 habitantes (nº) e médias anuais
dos índices pluviométricos (mm) e de temperatura (ºC),
de acordo com o ano, no município de Ubatuba,
no período de 1994 a 2003.
fecção não está associada a determinada atividade
laborativa, o que é sugestivo de transmissão da
doença em ambiente domiciliar ou peridomiciliar.
O desemprego atinge 11,0% das pessoas em idade
produtiva e 59,7% do universo estudado não tem
atividade remunerada regular. A água é canalizada
de fontes naturais que brotam da serra e é armazenada em caixas comuns, para uso diverso nos
domicílios, sem receber qualquer tipo de tratamento
prévio. Aspectos como relação da doença com o
meio ambiente, mecanismos de infecção e evolução
da doença são pouco conhecidos pela população
entrevistada. Como medidas de proteção, algumas
pessoas usam fechar portas e janelas ao entardecer,
outras aspergem inseticida de uso doméstico no
interior das casas. Medidas individuais de proteção
não foram relatadas por qualquer dos entrevistados.
A variação das médias anuais de temperatura, durante o período estudado, manteve-se entre 21,7°C
a 22,9°C, sem grandes alterações de 1994 a 2001,
com temperatura média máxima observada no ano
de 2002 (figura 3). A variação das médias anuais de
precipitação pluvial no período não foi significativa,
com máxima de 267,2 mm e mínima 147,5 mm em
1996 e 2001, respectivamente (figura 4).
Os coeficientes de incidência (número de casos
por 100.000 habitantes) estão apresentados na figura 5, associados às médias anuais de temperatura e
pluviosidade.
Discussão
A proposta deste trabalho foi identificar as condições socioeconômicas e ambientais que envolvem os
60 casos de LTA notificados em 2003, no município
de Ubatuba, avaliar a distribuição espacial dos mesmos e verificar possíveis associações entre fatores
climáticos, como pluviometria e temperatura, e ocorrência de LTA, na tentativa de averiguar indicadores
socioambientais que possam subsidiar o programa de
controle da LTA.
Ao analisar os coeficientes de incidência de
LTA em Ubatuba nos últimos dez anos (figura 5),
pode-se verificar no ano de 1994 um índice de
incidência aumentado em relação aos anos que se
seguem; entre 1995 e 2002, observam-se índices
bastante baixos, até atingir o ano de 2003, com
novo aumento do número de casos, distribuídos
em todos os meses do ano (figura 2). Os dados
sugerem tendência a picos epidêmicos temporais,
semelhante ao observado por outros pesquisadores
que, ao estudarem os padrões de ocorrência de LTA,
numa região endêmica de Minas Gerais, por um
período de 30 anos, observaram picos epidêmicos
em três diferentes momentos.(8) Vários são os fatores
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ambientais que poderiam influenciar a ocorrência
de LTA em humanos, incluindo-se a baixa ou alta
exposição a picadas de flebotomíneos, uma vez que
a distribuição dos últimos, vetores da leishmaniose,
numa determinada época e região, está intimamente relacionada a fatores ambientais como clima,
declividade, fonte de alimento, tipo de vegetação,
entre outros.(9,10) O risco de infecção por leishmânia
sofre influência da variação sazonal dos vetores,
que por sua vez guardam relações diretas com as
condições climáticas regionais de pluviometria e
temperatura.(11,12)
Os dados relativos a volume de chuvas durante o
período estudado, coletados para a região de Ubatuba,
não permitiram estabelecer associações concretas
entre variações nos índices pluviométricos e ocorrência de LTA. Quanto ao fator temperatura, a partir
da análise dos dados referentes a médias mensais e
anuais de temperatura, registradas entre os anos de
1994 e 2001, no município de Ubatuba, também
não foi possível identificar associação entre estes
parâmetros e ocorrência de LTA. A temperatura pode
influenciar a dispersão dos insetos, e o ponto ideal
para desenvolvimento de maior número de descendentes é por volta de 25°C.(13) Entretanto, tendo em
vista a constatação de que mais de 90% dos casos
de LTA ocorreram na zona rural da região norte do
município, atingindo pessoas que residem na periferia
da mata ou dentro desta, e que esta região se apresenta como um complexo de ecossistemas e vários
microclimas em toda sua extensão, a associação entre
temperatura e ocorrência de casos da doença precisa
ser mais bem avaliada, considerando a necessidade
de novas pesquisas voltadas às varáveis climáticas
por nichos ecológicos.
Não foi observada associação entre infecção
e tipo de atividade de trabalho, sendo, portanto,
hipótese provável a associação positiva entre risco
de contrair LTA e o fato das pessoas que compõem
a amostra desta pesquisa terem suas moradias
construídas nas proximidades ou dentro da mata;
a doença foi constatada em todas as faixas etárias
(dois a 80 anos) e para 96,6% dos infectados, a
distância entre sua moradia e a borda da mata era
menor que 200 metros; medidas recomendadas de
proteção individual eram raramente citadas pelos
entrevistados. Pesquisas realizadas por diferentes
autores(2,14,15) têm demonstrado que as infecções por
LTA podem ocorrer no peridomicílio e estão associadas à existência de moradias próximas a florestas. De
acordo com a recomendação do Manual de Controle
da Leishmaniose Tegumentar Americana, publicado
pelo Ministério da Saúde,(1) em regiões onde existe
vetor transmissor de LTA, uma faixa de segurança de
24
200 a 300 metros deve ser mantida entre a moradia
e a mata. Esta observação é reforçada por pesquisa
realizada por De Brito et al.,(2) no litoral norte do
Estado de São Paulo, que capturaram espécimes
do vetor da LTA, em armadilhas montadas a 100
metros de distância das residências. Constatação
semelhante foi descrita por Aparício et al.,(15) que
demonstraram que 50% dos casos de infecção por
LTA estavam associados a residências com distância
menor que 200 metros da mata. Para King et al.,(16)
as mudanças ambientais têm favorecido a invasão
de vetores que transmitem a leishmaniose para área
de domicílio e peridomicílio.
O encontro freqüente de lesões características
de LTA, em cães, por médico veterinário do município de Ubatuba, associadas à presença do vetor
transmissor no peridomicílio, sugere o possível
papel desses animais como reservatório importante
para o parasito nesta região, como sugerido por
diferentes pesquisadores em estudos realizados no
Paraná,(17,18) Rio de Janeiro,(19-22) Minas Gerais(23) e
Espírito Santo.(24)
Outros autores(25,26) descrevem a importância da
umidade e das variações paisagísticas na ecologia do
vetor transmissor de LTA. Na região de Ubatuba, a
Serra do Mar apresenta-se como barreira aos ventos
quentes que sopram do mar e que, ao encontrarem a
serra, estacionam, esfriam e condensam, formando
nevoeiro ou precipitando-se como chuvas,(27) o que
proporcionaria à região em estudo a manutenção
de uma umidade constante, necessária para o bom
desenvolvimento do ciclo biológico do vetor transmissor.
Assim, o presente trabalho descreve a ocorrência
de LTA no município de Ubatuba, de forma endêmica, entre os anos de 1994 a 2002, e o aumento de
casos notificados em 2003, caracterizando um pico
epidêmico. Não foi possível associar a ocorrência de
LTA na região de Ubatuba a um grupo específico de
pessoas, seja quanto à faixa etária, atividade laborativa, história de ocupação recente de moradias e índice
de pluviometria; embora tenha ocorrido aumento de
temperatura no ano de 2002, há necessidade de outras
pesquisas que correlacionem esta variável ao aumento
da incidência da doença no ano de 2003. Constatouse que a situação econômica foi o fator que levou as
pessoas a construírem suas residências próximas ou
dentro da floresta, gerando intensa ação antrópica ao
meio ambiente.
Referências
1. Ministério da Saúde. Fundação Nacional de Saúde. Manual
de Controle da Leishmaniose Tegumentar Americana, 5ª
ed., 2000.
2. De Brito M, Casanova C, Mascarine LM, Vanderley DMV,
Vanzeli AC, et al • Estudo de fatores socioambientais associados à ocorrência de leishmaniose...
Corrêa FMA. Phlebotominae (Díptera: Psychodidae) em área
de transmissão de leishmaniose tegumentar americana no
litoral norte do Estado de São Paulo, Brasil. Rev Soc Bras
Med Trop. 2002;35:431-437.
3. Camargo-Neves VLF, Ussuai CA. Texto para Profissionais
de Saúde. Superintendência de Controle de Endemias, do
Estado de São Paulo: 2004. Disponível em: http://www.
sucen.sp.gov.br/doencas/leish_teg/texto_leishmaniose_tegumentar.htm.
4. Secretaria de Estado da Saúde do Estado de São Paulo.
Centro de Vigilância Epidemiológica. Disponível em: http://
www.cve.saude.sp.gov.br/htm/cve_dnc.htm.
5. Instituto Nacional de Meteorologia (INMET). 7º Distrito
de Meteorologia (7º DISME). Estação de Ubatuba–SP,
Relatório sobre variação média mensal de temperatura e
pluviometria entre 1994 e 2003, no município de Ubatuba, 2005.
6. Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo.
Coordenadoria de Planejamento Ambiental Estratégico
e Educação Ambiental. Litoral Norte. São Paulo: SMA/
CPLEA,2005.
7. Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados. Disponível
em http://www.seade.gov.br/produtos/perfil/perfil.php
8. Machado-Coelho GLL, Assunção R, Mayrink W, Caiaffa
WT. American cutaneous leishmaniasis in Southeast Brazil: space-time clustering. Int J Epidemiol.
1999;28:982-989.
9. Miranda C, Massa L, Marques CCA. Análises da ocorrência
de leishmaniose tegumentar americana através de imagem
obtida por sensoriamento remoto orbital em localidade
urbana da região Sudeste do Brasil. Rev Saúde Pública.
1996;30:433-437.
10. Camargo-Neves VLF, Gomes AC, Antunes JL. Correlação da
presença de espécie de flebotomíneo (Diptera: Psychodidae) com registros de casos de leishmaniose tegumentar
americana no Estado de São Paulo, Brasil. Rev Soc Bras
Med Trop. 2002;35:299-304.
11. Boussaa S, Guernaoui S, Pesson B, Boumezzough A. Seasonal fluctuation of phlebotomine sand fly populatios (Diptera:
Psychodidae) in urban area of Marrakech, Marocco. Acta
Trop. 2005;95:86-91.
12. Guerra J, Talhari S, Paes MG, Garrido M, Talhari JM.
Aspectos clínicos e diagnóstico de leishmaniose tegumentar americana em militares simultaneamente
expostos a infecção no Amazonas. Rev Soc Bras Med
Trop. 2003;30:587-595.
13. Silveira-Neto S, Nacano O, Barbin D, Vila-Nova NA. Manual
de Ecologia dos Insetos. Piracicaba SP. Brasil: Ed. Agronômica Ceres. 1976.
14.Campbel-Lendum D, Dujardin JP, Martinez E, Filiciangeli MD, Perez JE, Dilans LN et al. Domestic and
peridomestic transmission of american cutaneous
leishmanisis. changing epidemiological patterns present
new control opportunities. Mem Inst Oswaldo Cruz.
2001;96:159-162.
15. Aparício C, Bitencourt MD. Modelagem espacial de zona
de risco da leishmaniose tegumentar americana. Rev Saúde
Pública. 2004;38:511-516.
16. King JR, Campbell-Lendum DH, Davis CR. Predicting geographic variation in cutaneous leishmaniases, Colômbia.
Emerg Infect Dis. 2004;10:598-607.
17. Castro EA, Luz E, Telles FQ, Pandy A, Biseto A, Dinaisk
M et al. Ecoepidemilogial survey of Leishmania (Viannia)
braziliensis American cutaneous and mucocutaneous leishmaniasis in Ribeira Valey River, Paraná State, Brazil. Acta
Trop. 2005;93:141-149.
18. Zanzarini, PD, Santos DR, Santos AR, Oliveira O, Poiani
LP, Lonardoni MVC. Leishmaniose tegumentar americana
canina em municípios do norte do Estado do Paraná, Brasil.
Cad Saúde Pública. 2005;21:1957-1961.
19. Santos GPL, Sanavria A, Marzochi MCA, Santos EGB, Silva
VL, Pacheco RS et al. Prvalência da infecção canina em
áreas endêmicas de leishmaniose tegumentar americana,
no município de Paracambi, Estado do Rio de Janeiro,
no período entre 1992 a 1993. Rev Soc Bras Med Trop.
2005;38:161-166.
20. Afonso MMS, Gomes AC, Meneses CRV, Rangel EF. Studies
on the feeding habits of Lutzomyia (N.) intermedia (Diptera,
Psychodidae), vector of cutaneous leishmaniasis in Brazil.
Cad Saúde Pública. 2005;21:1816-1820.
21. Serra CMB, Leal CAFF, Schubach TMR, Uchoa CMA, Magno
M, Madeira MF. Leishmaniose tegumentar canina em Morada das Águias (Serra da Tiririca), Maricã, Rio de Janeiro,
Brasil. Cad Saúde Pública. 2003;19:1877-80.
22. Barbosa GMS, Marzochi MCA, Massard CL, Lima GPS,
Confort EM. Aspectos epidemiológicos da leishmaniose
tegumentar americana em cães, município de Paraty,
Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Cad Saúde Pública.
1999;15:641-646.
23. Mywald PG, Machado MI, Cruz J.MC, Oliveira MG de,
Pires M do R de FG. Leishmaniose tegumentar canina:
Inquérito sorológico em área rural e urbana no município de Uberlândia, Minas Gerais. J Vet Anim Sci.
1993;30:25-29.
24.Falqueto A, Sessa PA, Ferreira AL, Vieira VP, Varejão
JBM, Cupolillo E et al. Epidemiological and clinical
features of Leishmania (Viannia) brasiliensis american
cutaneous and mucocutaneous leshmaniasis in the
state of Espirito Santo, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz.
2003;98:103-110.
25. Aguiar GM, Schuback PD, Vilela ML, Azevedo ACR. Aspectos da ecologia dos flebótomos no Parque Nacional da
Serra dos Órgãos, Rio de Janeiro: II. Distribuição vertical
(Díptera: Psychodidae: Phlebotominae). Mem Inst Oswaldo
Cruz. 1985;80:187-194.
26. Taniguchi HH, Tolezano SE, Larosa R, Elias CR, Galatti
EAB, Observações ecológicas de flebotomíneos em área
endêmica de leishmaniose tegumentar americana (LTA)
no município de Eldorado, Vale do Ribeira, Estado de São
Paulo, Brasil, 1996-1997. I. Sazonalidade e freqüência
de L. ayrozai em diferentes ecótopos com animais sentinelas em ambientes florestados. Rev Inst Adolfo Lutz.
2002;61:103-112.
27. Rizzini CT. Tratado de Fitogeografia do Brasil, Aspectos
Ecológicos. São Paulo: Editora Hucitec; 1976.
Correspondência:
Antonio Carlos Vanzeli
Av. Yedo Martins, 200 (Esplanada do Sol)
CEP 12244-820 - São José dos Campos - SP - Brasil.
Telefone: (12) 3922-4750
e-mail: [email protected]
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