UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
REINTRODUÇÃO DA CUTIA-VERMELHA (Dasyprocta leporina) NO PARQUE
NACIONAL DA TIJUCA (RIO DE JANEIRO, RJ): AVALIAÇÃO DOS
PROCEDIMENTOS, DETERMINAÇÃO DO SUCESSO EM CURTO PRAZO E
CARACTERIZAÇÃO DOS PADRÕES ESPACIAIS
BRUNO CID
Dissertação apresentada ao programa de pós-graduação
em ecologia da universidade federal do rio de janeiro,
como parte dos requisitos necessários à obtenção do
grau de mestre em ciências biológicas (ecologia).
RIO DE JANEIRO, RJ – BRASIL
2011
BANCA EXAMINADORA
_________________________________________
Prof. Dr. Adriano Chiarello
(Universidade de São Paulo)
_________________________________________
Prof. Dr. Marcus Vinícius Vieira
(Universidade Federal do Rio de Janeiro)
_________________________________________
Prof. Dr. Fernando A. S. Fernandez
(Universidade Federal do Rio de Janeiro)
Suplentes
_________________________________________
Prof. Dr. Helena Godoy Bergallo
(Universidade Estadual do Rio de Janeiro)
_________________________________________
Prof. Dr. Carlos Ramon Ruiz-Miranda
(Universidade Federal do Norte Fluminense)
I
FICHA CATALOGRÁFICA
Cid, B.
Reintrodução da cutia-vermelha (Dasyprocta leporina) no Parque Nacional da Tijuca
(Rio de Janeiro, RJ): avaliação dos procedimentos, determinação do sucesso em curto
prazo e caracterização dos padrões espaciais.
Rio de Janeiro, 2011
XVII + 133 p.
Dissertação (Mestrado em Ecologia), Universidade Federal do Rio de Janeiro,
Departamento de Ecologia, 2011
1. Reintrodução
2. Roedores
3. Organização espacial
I. Fernandez, F. A. S. (Orientador)
II. Universidade Federal do Rio de Janeiro – Departamento de Ecologia
III. Título
II
AGRADECIMENTOS
À minha família por todo o amor que recebi desde criança, por me
proporcionarem uma infância rica e tranqüila. Especialmente ao meu pai por ser sempre
um exemplo de retidão e por transmitir a mim a paixão que sempre teve pelos animais.
À minha mãe por seu amor incondicional, sempre me defendendo, mesmo quando eu
não tinha razão. À minha irmã por estar ao meu lado todos esses anos, ser uma amiga e
ter sempre uma palavra de razão a oferecer. Por último à minha avó, Maria José, por
chamar minha atenção às maravilhas da natureza e por ser, provavelmente, a maior
razão por eu ter escolhido essa profissão especial. A ela dedico essa dissertação.
À Clarissa por dividir comigo todos os momentos desses últimos anos. Por ser
minha melhor amiga e luz quando tudo parecia escuro. Não tenho palavras para
descrever o que sinto por você e o quanto você é especial pra mim.
Ao meu orientador, Fernando Fernandez, por confiar a mim um projeto que
tinha muito para dar errado. Por ser um exemplo de amor à natureza e por mostrar que a
genialidade e as bobagens do dia a dia podem andar juntas.
À Alexandra Pires por sonhar esse sonho comigo, ser mais do que uma
companheira, mas quase uma orientadora e por dividir comigo as responsabilidades
sobre o projeto.
Também gostaria de agradecer, porque não tive outro espaço para fazer isso
devidamente, ao meu ex-orientador, Emiliano Calderon, por me mostrar que a vida de
cientista de faz com garra e muita vontade, por aturar a minha falta de maturidade em
certos momentos e por me perdoar por quase ter dado fim ao seu doutorado (estagiário
só faz m**da!).
III
Aos meus companheiros de laboratório que tanto me ensinaram esses anos, pelos
venenos que passamos juntos, por agüentarem as minhas paranóias e, muitas vezes,
fazerem piada disso. Adriana, Andreas, Bella, Bernardo, Camila, Carin, Carlos, Cissa,
Clarissa, Dani, Everton, Flora, Gabi, Hugo, Jorge, Leandro Macedo, Leandro Travassos,
Manuel, Maron, Melina, Pâmela, Patrícia, Patagônia, Paula, Pelotas, Renatinho, Thiago,
Verônica. À vocês meu muito obrigado! Um agradecimento em particular a Flora e
Bella, que agüentaram as pontas do projeto durante o mês que me ausentei para ir ao
curso de campo da Amazônia, uma das experiências mais espetaculares que tive na
minha vida.
Fica aqui um agradecimento especial a uma dupla que jamais esquecerei, ao
Gustavo, por me ensinar uma das lições mais importantes que um cientista pode
aprender: enxergar beleza na ciência e à Zucco que transforma essa beleza em números
e linhas de comando, que tantas vezes foram importantes para minhas análises. As
discussões ecológicas com vocês são como aulas.
À Fundação Parques e Jardins por ter cedido os animais e, especialmente ao
Isaias, por ser uma mão amiga, preparando o terreno para a captura das cutias, e estar
sempre disposto a ajudar, mesmo que em cima da hora.
À Henrique Zaluar, por ser grande entusiasta do projeto e fazer de tudo que
estava a seu alcance para me ajudar, muitas vezes saindo de baixo de chuva para colocar
a ceva dos animais. À Loreto, por ajudar a dar o pontapé inicial que talvez tenha sido
decisivo para a realização do projeto. À Henrique Guerreiro por sempre perguntar como
estavam os bichos e ter fornecido ajudas pontuais e essenciais em momentos de
dificuldade. À Katyucha por apoiar o projeto e ao Thiago por ajudar com as imagens.
Ao Celso pelo auxílio com a autorização para a captura das cutias. Ao Bernardo e
IV
Loscar por serem entusiastas da divulgação do projeto, importantíssima para mostrar às
pessoas no que acreditamos.
Ainda com a galera do Parque agradeço de coração a todos das equipes de trilhas
que abraçaram o projeto como se fossem deles mesmo. Sempre sorrindo ao executar
uma tarefa e as vezes me assustando quando estava sozinho mergulhado nos “bips” do
receptor em meio a floresta. Suas observações sobre a localização dos bichos e o que
estavam fazendo foi fundamental em várias etapas do projeto.
À Anderson Augusto, por ter apoiado o projeto desde o início e feito tudo que
estava a seu alcance para que ele se realizasse. Daniel Balthazar, por cuidar das cutias e
estar sempre de bom humor, mesmo quando eu ligava várias vezes por semana. Aqui
agradeço também a Alex e Fernando, por estarem sempre dispostos a “ver” os bichos
quando eu precisava. À Luis Paulo Fedullo, por me impulsionar nos momentos difíceis.
E, finalmente, à Rodrigo da Costa, por literalmente salvar esta dissertação quando eu já
me encontrava descrente de que ela poderia acontecer. Aos funcionários do RioZoo por
sempre me receberem com um largo sorriso no rosto e por tratar dos animais com amor.
A todos os meus amigos de verdade que dão o colorido da minha vida. Pelas
viagens, conversas, bebedeiras, conselhos e desvios de caminho que ajudaram a lapidar
a pessoa que sou hoje e os valores que carrego comigo.
Aos financiadores do projeto: Fundação O Boticário de Proteção à Natureza,
Parque Nacional da Tijuca, Fundação Parque Zoológica da Cidade do Rio de Janeiro e
Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro
por entenderem a importância do projeto em momentos decisivos.
V
RESUMO - A reintrodução de espécies é uma ferramenta de conservação cada vez
mais utilizada e necessária no cenário de devastação mundial. Para aumentar a eficácia
dos programas de reintrodução é necessária a aproximação da prática com a ciência,
desenvolvendo a biologia da reintrodução. O presente estudo, com cutias (Dasyprocta
leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca, Rio de Janeiro, teve os objetivos
de: (1) avaliar a importância dos procedimentos adotados durantes as fases da
reintrodução; (2) definir o estado da reintrodução a curto prazo e (3) entender os
padrões espaciais (áreas de vida e territorialidade) dos animais. Entre setembro de 2009
e dezembro de 2010 as cutias foram submetidas a um processo de soltura gradual e oito
delas foram monitoradas. Todos os indivíduos perderam peso durante a quarentena,
quando foi constatada deficiência imunológica nos animais. A aclimatação das cutias
em um cercado construído no local de soltura mostrou-se importante para acostumar os
animais ao novo ambiente e fazê-las ganhar peso antes da soltura. Apesar da maioria
das mortes ter acontecido durante a aclimatação, o cercado promoveu a coesão inicial
dos indivíduos e facilitou seu acesso à suplementação alimentar. Após a soltura, as
cutias adaptaram-se bem ao novo ambiente, consumindo constantemente os itens
alimentares encontrados na natureza. Um indivíduo morreu e três filhotes nasceram
durante o período de monitoramento. As áreas de vida foram semelhantes entre machos
e fêmeas (média = 7,9 ± 2,8 ha), corroborando a hipótese de um sistema de
acasalamento complexo com uma mistura de monogamia e poligamia. Foi evidenciado
um comportamento territorial dinâmico, com os machos defendendo temporariamente
manchas de recursos, que são provavelmente árvores de sementes grandes. A
reintrodução foi considerada bem sucedida a curto prazo e os procedimentos foram
reconhecidos como adequados para as demandas da espécie no local.
PALAVRAS-CHAVE: reintrodução, cutia, áreas de vida, Dasyprocta, Mata Atlântica.
VI
ABSTRACT – Species reintroduction has become ever more common and useful in the
World’s devastation scenario. To make reintroduction programs work, practice must
join science, developing reintroduction biology. The present study, with (Dasyprocta
leporina) reintroduced in Tijuca National Park, Rio de Janeiro, had the goals of: (1) to
evaluate the importance of the procedures adopted for the reintroduction; (2) to define
the short-term status of the reintroduction and (3) to understand the spatial patterns
(home ranges and territoriality) of the animals. From September 2009 to December
2010 the agoutis were released gradually and eight of them were monitored. All
individuals lost weight during the quarentine, when imunological defficiencies were
detected in the animals. The aclimatation of the agoutis in a fenced pen built in the place
of release was important to get the animals used to the new environment and to allow
them to increase their weights before the release. Although most deaths happened
during the aclimatation, the pen allowed the initial coesion among the individuals and
made easier their access to the food supplementation. After release, the agoutis adapted
well to the new environment, using often the food itens found in nature. An individual
died and three young were born during the monitoring period. Home range sizes were
similar for both sexes (mean = 7.9 ± 2.8 ha), corroborating the hypothesis of a complex
mating system with a mix of monogamy and polygamy. There was evidence of a
dynamic territorial behavior, with males defending temporarily resource patches, which
are probably large-seeded trees. The reintroduction was regarded as successful in the
short term and the procedures were recognized as suitable for the local demands of the
species.
KEY-WORDS: reintroduction, agouti, home range, Dasyprocta, Atlantic Forest.
VII
ÍNDICE GERAL
AGRADECIMENTOS
III
______________________________________________________________________
RESUMO
VI
______________________________________________________________________
ABSTRACT
VII
______________________________________________________________________
ÍNDICE DE TABELAS
X
______________________________________________________________________
ÍNDICE DE FIGURAS
XII
______________________________________________________________________
INTRODUÇÃO GERAL
1
______________________________________________________________________
ESPÉCIE ESTUDADA
5
______________________________________________________________________
ÁREA DE ESTUDO
7
______________________________________________________________________
HISTÓRICO DA CUTIA NO PARQUE NACIONAL DA TIJUCA
11
______________________________________________________________________
CAPÍTULO I - REINTRODUÇÃO DE CUTIAS VERMELHAS (DASYPROCTA
LEPORINA) NO PARQUE NACIONAL DA TIJUCA: PROCEDIMENTOS PRÉ
E PÓS-SOLTURA E AVALIAÇÃO DO SUCESSO EM CURTO PRAZO
1.1 – INTRODUÇÃO
14
______________________________________________________________________
1.2 – MATERIAIS E MÉTODOS
19
______________________________________________________________________
1.3 – RESULTADOS
28
______________________________________________________________________
1.4 – DISCUSSÃO
37
______________________________________________________________________
VIII
CAPÍTULO II - PADRÕES ESPACIAIS DE CUTIAS REINTRODUZIDAS:
FIDELIDADE AO CERCADO DE ACLIMATAÇÃO, DEPENDÊNCIA DA
SUPLEMENTAÇÃO
ALIMENTAR,
ÁREAS
DE
VIDA
E
TERRITORIALIDADE
2.1 – INTRODUÇÃO
51
______________________________________________________________________
2.2 – MATERIAIS E MÉTODOS
56
______________________________________________________________________
2.3 – RESULTADOS
65
______________________________________________________________________
2.4 – DISCUSSÃO
80
______________________________________________________________________
CONSIDERAÇÕES FINAIS
91
______________________________________________________________________
ANEXO A
94
_____________________________________________________________________
ANEXO B
99
______________________________________________________________________
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
102
______________________________________________________________________
IX
ÍNDICE DE TABELAS
HISTÓRICO DA CUTIA NO PARQUE NACIONAL DA TIJUCA
TABELA 1
______________________________________________________________________
Histórico de soltura de indivíduos de Dasyprocta leporina no Parque Nacional da
Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil), descrevendo o número de indivíduos introduzidos e o
local de soltura dos animais.
CAPÍTULO I
TABELA I.1
______________________________________________________________________
Indivíduos de cutia Dasyprocta leporina capturados no Campo de Santana (Rio de
Janeiro, Brasil) para futura reintrodução no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). F = fêmea e M = macho, colar = cor do colar, captura = data da captura no
Campo de Santana, triagem = primeira triagem realizada no RioZoo, transporte = data
do transporte dos animais do RioZoo para o cercado de aclimatação no Parque Nacional
da Tijuca, soltura = data da soltura e situação atual = condição do indivíduo ao fim do
estudo.
TABELA I.2
______________________________________________________________________
Itens alimentares consumidos na natureza por cutias Dasyprocta leporina reintroduzidas
no Parque Nacional da Tijuca, RJ. O número de localizações se refere à quantidade de
localizações nas quais foi possível identificar o item alimentar consumido.
CAPÍTULO II
TABELA II.1
______________________________________________________________________
X
Indivíduos de cutia (Dasyprocta leporina) monitorados após reintrodução no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). F = fêmea e M = macho; colar = cor do
colar; localizações = total de localizações durante o estudo; erro = erro médio do GPS;
dias de monitoramento = dias não consecutivos de monitoramento.
TABELA II.2
______________________________________________________________________
Estimativas (em hectares), por dois estimadores diferentes, das áreas de vida de cutias
(Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). F = fêmea e M = macho; colar = cor do colar; localizações = total de
localizações selecionadas para as estimativas das áreas de vida (apenas a estimativa por
MPC 100% levou todas em consideração); MPC 100% = área de vida estimada por
mínimo polígono convexo levando em consideração todas as localizações; kernel 80%
href = área de vida estimada por kernel fixo usando 80% de href como parâmetro de
suavização, excluindo 5% das localizações mais externas.
ANEXO A
TABELA A.1
______________________________________________________________________
Primeiro grupo de indivíduos da cutia vermelha Dasyprocya leporina levados à Floresta
da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) para o cercado de aclimatação. A data da chegada ao
cercado se refere ao dia em que os animais receberam os colares e foram transportados
do RioZoo para o Parque Nacional da Tijuca. M = macho e F = fêmea.
XI
ÍNDICE DE FIGURAS
ÁREA DE ESTUDO
FIGURA 1
______________________________________________________________________
Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e posição no município do Rio de
Janeiro (detalhe no canto direito superior). Fonte: Parque Nacional da Tijuca.
FIGURA 2
______________________________________________________________________
Diagrama ombrotérmico do Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) no ano
de 2010. A linha contínua indica a precipitação mensal e a linha tracejada representa a
temperatura média mensal.
CAPÍTULO I
FIGURA I.1
______________________________________________________________________
Captura das cutias Dasyprocta leporina no Campo de Santana (Rio de Janeiro, Brasil) a
serem reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). (A) cutia
capturada na armadilha Tomahawk grande e (B) caixa usada para o transporte dos
animais.
FIGURA I.2
______________________________________________________________________
Procedimentos pré-soltura de cutias Dasyprocta leporina reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). (A) sexagem (detalhe da genitália
feminina); (B) pesagem; (C) coleta de sangue e (D) cutias em cativeiro durante a
quarentena.
FIGURA I.3
______________________________________________________________________
XII
Figura esquemática do cercado de aclimatação construído no Parque Nacional da Tijuca
(Rio de Janeiro, Brasil) para a soltura gradual das cutias Dasyprocta leporina. (A)
detalhe do anexo e (B) detalhe da parte principal.
FIGURA I.4
______________________________________________________________________
Comparação entre os pesos de machos e fêmeas de cutias (Dasyprocta leporina)
capturados no Campo de Santana (Rio de Janeiro, Brasil). Os pesos usados nesta
comparação foram os obtidos na primeira triagem, tão logo os animais chegaram na
Fundação RioZoo.
FIGURA I.5
______________________________________________________________________
Comparação entre os pesos dos indivíduos na triagem 1 (logo após a captura no Campo
de Santana) e na triagem 2 (no último dia da quarentena) (151,9 ± 35,6 dias). As linhas
conectam as medidas retiradas para o mesmo indivíduo nas duas ocasiões.
FIGURA I.6
______________________________________________________________________
Comparação entre os pesos dos indivíduos na triagem 2 (logo após a captura no Campo
de Santana) e no retorno à Fundação RioZoo (no caso dos animais que precisaram de
tratamento após 15 dias no cercado de adaptação, ver anexo A) (15 dias). As linhas
conectam as medidas retiradas para o mesmo indivíduo nas duas ocasiões.
FIGURA I.7
______________________________________________________________________
Comparação entre o tempo em que cada grupo de cutias liberadas no Parque Nacional
da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) levou para atingir a independência alimentar.
CAPÍTULO II
FIGURA II.1
______________________________________________________________________
XIII
Localizações de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da
Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). Cada cor refere-se a um indivíduo monitorado cujas
identificações estão na legenda da figura. F=fêmea e M=macho. A cor entre parênteses
identifica o colar de cada animal. Cercado = posição do cercado de aclimatação (ver
capítulo I). As linhas azuis representam cursos d’água.
FIGURA II.2
______________________________________________________________________
Áreas utilizadas durante a fase de dependência da suplementação por cutias
(Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). As áreas foram estimadas ajustando-se um MPC 100% a todas as localizações
de cada indivíduo durante o tempo em que se alimentaram da suplementação.
FIGURA II.3
______________________________________________________________________
Análise das curvas de acumulação de área de vida (estimadas por mínimo polígono
convexo excluindo 5% das localizações mais externas) para cutias (Dasyprocta
leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). Cada
curva refere-se a um indivíduo monitorado cuja identificação está na legenda da figura.
F = fêmea e M = macho. A cor entre parênteses identifica o colar de cada animal. O
macho M6 é representado por duas curvas, pois apresentou duas áreas de vida durante o
período de estudo (ver métodos – área de vida).
FIGURA II.4
______________________________________________________________________
Relação entre o tamanho das áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina)
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e o número de
localizações usadas para estimá-las. As áreas de vida foram estimadas por kernel fixo
95% usando 80% de href como parâmetro de suavização. O número de localizações se
refere aos conjuntos de 95% das localizações usados para a estimativa das áreas de vida.
XIV
FIGURA II.5
______________________________________________________________________
Comparação entre as áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no
Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) com as descritas em outros trabalhos.
F=fêmeas (pontos pretos) e M=machos (pontos brancos). As áreas de vida estimadas em
Silvius & Fragoso (2003) e Jorge & Peres (2005) são para e mesma espécie estudada no
presente trabalho. As áreas de vida estimadas em Aliaga-Rossel et al. (2008) são para
Dasyprocta punctata na ilha de Barro Colorado.
FIGURA II.6
______________________________________________________________________
Áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina) dos dois sexos reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). As áreas de vida mostradas nesta figura
foram calculadas por kernel fixo usando 80% de href como parâmetro de suavização.
FIGURA II.7
______________________________________________________________________
Relação entre os tamanhos das áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina)
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e as distâncias
máximas percorridas por elas.
FIGURA II.8
______________________________________________________________________
Distâncias máximas percorridas por cutias (Dasyprocta leporina) dos dois sexos,
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). A distância
máxima percorrida foi calculada como a distância euclidiana entre o ponto de soltura
(cercado de aclimatação, ver capítulo I) e a localização mais distante deste ponto para
cada animal.
FIGURA II.9
______________________________________________________________________
Distribuição das localizações de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) durante o monitoramento intensivo. (A)
XV
fêmeas - a fêmea F3 não pode ser localizada no primeiro dia de monitoramento, mas
sabe-se que a mesma ficou a uma distância mínima de 300 m do cercado neste dia (ver
texto) e (B) machos. Cada cor refere-se a um indivíduo monitorado cujas identificações
estão na legenda da figura. F=fêmea e M=macho. Cercado = posição do cercado de
aclimatação (ver capítulo I). A cor entre parênteses identifica o colar de cada animal.
FIGURA II.10
______________________________________________________________________
Índices de agregação (método do vizinho mais próximo, nearest neighbor, Krebs 1989)
das localizações de cutias (Dasyprocta leporina) dos dois sexos durante o
monitoramento intensivo, reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil).
FIGURA II.11
______________________________________________________________________
Áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da
Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) durante o período do estudo (fevereiro – dezembro
2010). Cada cor refere-se a um indivíduo monitorado cujas identificações estão na
legenda da figura. Cercado=posição do cercado de aclimatação. F=fêmea e M=macho.
A cor entre parênteses identifica o colar de cada animal.
ANEXO A
FIGURA A.1
______________________________________________________________________
Testes realizados com os protótipos dos colares no RioZoo para avaliar a adaptação dos
animais ao equipamento modificado de 23 de Dezembro de 2009 a 18 de Janeiro de
2010. (A) protótipos dos colares e (B) cutia equipada com protótipo de colar.
FIGURA A.2
______________________________________________________________________
XVI
Colares usados em cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da
Tijuca, RJ. (A) Colar TXE 311C original (Telenax®; Playa del Carmen, México) e (B)
colar modificado para prevenir ferimentos: transmissor e antena da Telenax fixados a
um cabo de aço utilizando cola Araldite e massa de poliéster, sendo o cabo envolto por
uma mangueira de borracha.
ANEXO B
FIGURA B.1
______________________________________________________________________
Coelho nativo, tapiti (Sylvilagus brasiliensis, Lagomorpha) consumido pela cutia fêmea
F6 reintroduzida no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil).
XVII
INTRODUÇÃO GERAL
As diversas intervenções humanas (e.g. agricultura, pecuária e expansão urbana),
impulsionadas pelo avanço tecnológico, populacional e econômico fazem com que as
alterações causadas na natureza sejam cada vez mais catastróficas para a fauna (Hughes
et al. 1997; Terborgh 1999). Essas alterações muitas vezes levam à perda local de
populações (Hughes et al. 1997; Ceballos & Ehrlich 2002) e à extinção de espécies em
escala global (Ehrlich & Ehrlich 1981; Pimm et al. 1995). Para mitigar os efeitos da
ocupação humana sobre as espécies animais, diversas estratégias de conservação são
propostas. Neste contexto, uma ferramenta que vem ganhando espaço no cenário da
conservação mundial e sendo cada vez mais recomendada e usada é a reintrodução de
espécies (Sarrazin & Barbault 1996; Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong &
Seddon 2007; Seddon et al. 2007).
O objetivo final de qualquer projeto de reintrodução é o estabelecimento de uma
população selvagem, auto-sustentável (IUCN 1998). Alcançar este objetivo final é
complicado não só porque é difícil definir a partir de que momento uma população se
torna auto-sustentável, mas porque este estado pode ser momentâneo e um diagnóstico
de sucesso prematuro pode comprometer todo o projeto (Seddon 1999). Wolf et al.
(1996) mostraram que quatro dos 74 projetos de reintrodução considerados bem
sucedidos em 1987 apresentavam populações declinando em 1993. Estes fatos
evidenciam a importância do monitoramento dos indivíduos liberados na natureza,
procedimento muitas vezes negligenciado no passado e considerado essencial para
qualquer projeto de reintrodução atualmente (Sarrazin & Barbault 1996; Seddon 1999;
Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong & Seddon 2007; Ewen & Armstrong 2007;
Seddon et al. 2007).
1
A incerteza quanto ao estado final dos programas e as altas taxas de insucesso
das reintroduções realizadas no passado, juntamente com o aumento da quantidade de
programas de reintrodução com propósito de conservação de espécies, fizeram com que
surgisse a necessidade de aumentar o conhecimento sobre as causas das falhas
recorrentes (Long 1981; Griffith et al. 1989; Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong
& Seddon 2007; Seddon et al. 2007; Jule et al. 2008). Em resposta a essas demandas
surgiu a biologia da reintrodução, que tenta aliar os esforços práticos de conservação à
teoria, visando aumentar o sucesso dos programas de reintrodução (Armstrong &
Seddon 2007; Seddon et al. 2007). Peça fundamental da biologia da reintrodução, o
monitoramento começou a ser cada vez mais recomendado, sendo, hoje em dia,
obrigatório em qualquer programa de reintrodução (Sarrazin & Barbault 1996; Hein
1997; Seddon 1999; IUCN 1998; Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong & Seddon
2007; Ewen & Armstrong 2007; Seddon et al. 2007; IBAMA 2008).
O monitoramento traz informações importantes acerca da ecologia da espécie
em questão, como padrões de movimentação e estabelecimento das áreas de vida,
permitindo a avaliação dos procedimentos adotados na reintrodução (Sarrazin &
Barbault 1996). Valendo-se deste monitoramento é possível acompanhar os animais em
suas atividades diárias e, consequentemente, avaliar o sucesso da reintrodução (Fischer
& Lindenmayer 2000), o que é essencial para futuras decisões sobre o manejo da
população reintroduzida. Johnsingh et al. (2007) consideraram a falta de monitoramento
como uma das principais causas do insucesso na tentativa de reintrodução de uma
população de leões (Panthera leo persica) no santuário de Chandrprabha, Índia. Fischer
& Lindenmayer (2000), por sua vez, mostraram que 51% dos casos analisados por eles
nos anos 90 não chegaram a uma conclusão sobre o estado final do programa de
reintrodução, muitas vezes por falta de monitoramento.
2
Sendo a reintrodução uma prática cara (Kleiman 1989; IUCN 1998; Fischer &
Lindenmayer 2000), fica cada vez mais evidente a necessidade da aproximação entre os
projetos de reintrodução e a ciência para a obtenção de melhores resultados (Sarrazin &
Barbault 1996; IUCN 1998; Sanz & Grajal 1998; Ewen & Armstrong 2007).
Consequentemente é necessário planejar os programas de reintrodução como
experimentos e desenhar o monitoramento para responder perguntas estabelecidas a
priori (Armstrong & Seddon 2007; Ewen & Armstrong 2007).
A reintrodução de espécies é essencialmente uma ferramenta que visa aumentar
a persistência de uma espécie em escala global (IUCN 1998). No entanto, dentre as
metas principais encontram-se também o restabelecimento de espécies-chave e
restauração da biodiversidade natural (IUCN 1998), objetivos mais próximos à
restauração de ecossistemas. Esse enfoque, apesar de negligenciado no passado, tem
sido cada vez mais comum nos projetos de reintrodução (Armstrong & Seddon 2007;
Seddon et al. 2007) e o alcance desta meta tem aparecido como o objetivo de alguns
trabalhos de reintrodução recentemente (e.g. Belusova et al. 2005; Donlan et al. 2006;
Rubenstein et al. 2006; James & Eldridge 2007; Licht et al. 2010). A restauração de
ecossistemas pode ser realizada através da recuperação de interações animal-planta,
como a dispersão de sementes. Sendo assim, o objetivo geral deste trabalho é utilizar o
potencial da cutia Dasyprocta leporina como dispersora de sementes no Parque
Nacional da Tijuca. Apesar de a espécie aparecer como vulnerável na lista de espécies
ameaçadas do Município do Rio de Janeiro (Vera y Conde et al. 2000), é no contexto
geral de restauração de ecossistemas que o presente trabalho se foca.
A presente dissertação estrutura-se em dois capítulos. No primeiro serão
discutidos aspectos gerais do programa de reintrodução de cutias no Parque Nacional da
Tijuca com ênfase na avaliação dos procedimentos adotados e na determinação da
3
situação da reintrodução em curto prazo. O segundo capítulo aborda os padrões
espaciais dos indivíduos reintroduzidos. Por fim, encontram-se as conclusões gerais
sobre os aspectos abordados nos dois capítulos.
4
ESPÉCIE ESTUDADA
As espécies do gênero Dasyprocta apresentam patas longas e finas, dorso
posterior longo e fortemente curvado e cauda obsoleta nua. As patas anteriores têm
quatro dígitos e as posteriores, três, sendo estas últimas munidas de garras que se
assemelham a cascos. A pelagem do dorso é formada por pêlos hipertrofiados que se
eriçam em situações de alarme ou estresse, quando o animal pode emitir alguns sons
(Emmons & Feer 1997, Reis et al. 2006). Em Dasyprocta leporina esses pêlos
apresentam coloração amarelo-alaranjada, razão pela qual a espécie é chamada
vulgarmente de cutia-vermelha, cutia-laranja ou cutia-dourada. A espécie em questão, a
forma de D. leporina do sul da bacia Amazônica e leste do Brasil, foi reconhecida como
uma forma distinta do tipo de D. leporina, que ainda não foi formalmente descrita sendo
designada por Ximenes (1999) e Reis et al. (2006) como Dasyprocta aff. leporina. Na
ausência de uma descrição formal deste táxon, e por simplicidade, a espécie estudada
será denominada daqui para a frente apenas como Dasyprocta leporina.
A cutia vermelha está distribuída no sul da bacia amazônica, e no leste do Brasil
(Paraíba, Pernambuco, Bahia, Espírito Santo) até os estados de São Paulo e Rio de
Janeiro, onde é a única espécie do gênero (Reis et al. 2006). As cutias habitam florestas
pluviais (Amazônica e Floresta Atlântica), florestas semidecíduas, cerrados e caatingas
até 2000m de altitude, geralmente com distribuição associada a cursos d´água. São
diurnas e crepusculares, sendo mais ativas no início da manhã e no final da tarde
(Nowak 1991; Jorge & Peres 2005)
A espécie é monogâmica e territorialista, vivendo em pares ou em pequenos
grupos familiares formados pelos pais e seus filhotes. Apresenta reprodução ao longo de
todo o ano, com um período de gestação de 105 a 120 dias, produzindo geralmente duas
5
ninhadas por ano com um a três filhotes. O peso dos animais varia de 3 a 6 kg e o
comprimento corporal total de 49 a 64 cm, sendo as fêmeas maiores do que os machos e
apresentando quatro pares de mamas (Dubost 1988; Emmons & Feer 1997; Reis et al.
2006).
As áreas de vida estimadas para a espécie variam de 3 a 8,5 ha (Jorge & Peres
2005; Rodríguez & Vaughan 1985; Silvius & Fragoso 2003). As densidades
populacionais encontradas diferiram bastante entre os locais estudados, variando de
cinco a 40 indivíduos/km2 (Janson & Emmons 1990; Peres 1999; Silvius & Fragoso
2003; Jorge & Peres 2005).
As cutias se alimentam da polpa de frutos, sementes, raízes, cotilédones, folhas,
fungos e até mesmo invertebrados, mas tem preferência por frutos e sementes (Henry
1999a e 1999b; Silvius & Fragoso 2003). Esses animais apresentam comportamento de
estocagem, acumulando sementes enterradas em diversos locais dentro de sua área de
vida durante a estação de abundância de recursos para posterior consumo em períodos
de escassez (Henry 1999a e 1999b). Em cutias, esse comportamento é mais importante
para algumas espécies arbóreas de sementes grandes (Forget 1990; Peres & Baider
1997; Smythe 1989), sendo essencial na determinação do padrão espacial dos adultos
(Silvius & Fragoso 2003). Tal hábito é fundamental para a dispersão e recrutamento
destas espécies vegetais, sendo considerado uma das principais forças ecológicas que
atuam na estruturação e manutenção da biodiversidade em florestas tropicais (Janzen
1971; Howe & Smallwood 1982). Sendo assim, acredita-se que as cutias poderão ajudar
na dispersão de várias plantas nativas encontradas na Floresta da Tijuca que hoje se
encontram carentes de dispersores.
6
ÁREA DE ESTUDO
O Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, RJ, Brasil) é considerado a maior
floresta urbana do mundo, com uma área de 3.953 ha (ICMBIO 2008). O Parque situase no centro da cidade do Rio de Janeiro, nas montanhas do Maciço da Tijuca (22°55‟ –
23°00‟S e 43°11‟ – 43°19‟W, ICMBIO 2008) (Figura 1). Apresenta relevo acidentado
com altitude variando entre 80 e 1.021m.
Parque Nacional da Tijuca
Limites do Parque Nacional da Tijuca
Zona de amortecimento
Figura 1. Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e posição no município do
Rio de Janeiro (detalhe no canto direito superior). Fonte: Parque Nacional da Tijuca.
7
A vegetação do PNT é classificada como floresta ombrófila densa secundária em
estágio avançado de regeneração (Alto Montana, Montana e Submontana), típica de
Mata Atlântica. Há algumas espécies exóticas dentre as quais se destacam a jaqueira
(Artocarpus heterophilus), os eucaliptos (Eucalyptus sp.) e a dracena (Dracaena
fragrans), introduzidas durante um programa de reflorestamento conduzido no fim do
século XIX (ICMBIO 2008). O clima da região é tropical com verões chuvosos e
invernos secos. A precipitação anual normalmente excede os 2.000mm e as
temperaturas médias anuais variam entre 18° e 22°C (ICMBIO 2008). Durante o
período no estudo (Fevereiro a Dezembro de 2010) a precipitação total foi de 2601,8
mm e a temperatura média mensal 26,1 ± 1,9°C (Instituto Nacional de Meteorologia,
dados obtidos da estação automática do Alto da Boa Vista, RJ; Figura 2).
700
350
600
500
210
400
300
140
Temperatura (oC)
Precipitação (mm)
280
200
70
100
0
0
F
M
A
M
J
J
A
S
O
N
D
Figura 2. Diagrama ombrotérmico do Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil) no ano de 2010 (Instituto Naicional de Meteorologia). A linha contínua indica a
precipitação mensal e a linha tracejada representa a temperatura média mensal.
8
O histórico do PNT foi retirado do plano de manejo do Parque (ICMBIO 2008) e
é como se segue. As primeiras intervenções humanas consideráveis na área do futuro
Parque Nacional da Tijuca aconteceram a partir do século XVII, quando tiveram início
as atividades da indústria canavieira, com a extração de madeira para ser transformada
em lenha e carvão. As primeiras plantações de cana-de-açúcar ocuparam, a princípio,
grandes extensões de baixada, ganhando depois as encostas. Porém, a maior devastação
da área de floresta aconteceu por volta de 1760, quando o café começou a ser plantado
no Rio de Janeiro. Por quase todo o século XIX, a área da alta tijuca foi ocupada por
numerosas plantações de café, aproveitando o solo florestal rico em nutrientes, e
começou o histórico de introdução de espécies exóticas. Contudo, a ocupação parece
não ter atingido toda a área e alguns locais como a região mais elevada da Serra da
Carioca, situada entre as Paineiras e o Sumaré, permaneceram relativamente bem
preservadas. A vinda de D. João VI para o Brasil, o estabelecimento da corte na Quinta
de São Cristóvão e o rápido crescimento da cidade naquela área tornaram insuficiente o
abastecimento de água proveniente do Rio da Carioca. No decreto de 9 de Agosto de
1817, D. João mandou cercar todos os terrenos do alto da serra, onde se localizavam as
nascentes do Rio da Carioca. A necessidade de assegurar a manutenção dos sistemas de
abastecimento de água fez com que a atenção do governo se voltasse cada vez mais para
as áreas montanhosas. Destas, a mais importante – por sua proximidade com a área
urbana – era a do maciço da Tijuca, cuja exuberante vegetação original encontrava-se
devastada pelo plantio do café e pela extração de madeira. A solução encontrada e
urgentemente executada foi o reflorestamento. Em 1861, a Decisão n° 577 da nova
secretaria baixava "Instruções Provisórias para o Plantio e Conservação das Florestas da
Tijuca e Paineiras". Em 4 de Janeiro de 1862 sob a liderança do major Manuel Gomes
Archer, começou o reflorestamento que durou 13 anos. Durante este período foram
9
plantadas mais de 60 mil mudas de várias espécies, em uma área de cerca de 1600 ha.
Devido a este histórico de devastação, muitas interações e processos ecológicos ainda
não foram restabelecidos na área do atual Parque Nacional da Tijuca. A ausência de
muitas espécies animais, por exemplo, faz com que as teias tróficas sejam mais
empobrecidas (Oda 2000) e o recrutamento de algumas espécies de plantas
características de estágios avançados de sucessão seja reduzido (Montezuma et al.
2005).
Para tentar mitigar os problemas causados pelo histórico de devastação do
Parque Nacional da Tijuca, foram iniciados, em 1969, os primeiros repovoamentos
faunísticos (Coimbra-Filho & Aldrighi 1971). A restauração faunística, como foi
chamada, tinha como objetivo reintroduzir espécies já desaparecidas e também realizar
um reforço populacional (sensu IUCN 1998) das espécies existentes. Inicialmente foram
reintroduzidos 423 indivíduos de 15 espécies de aves e 15 indivíduos de cinco espécies
de mamíferos. Em 1971 foram soltas mais 436 aves (pertencentes a 16 espécies) e 17
mamíferos (Coimbra-Filho & Aldrighi 1971).
10
HISTÓRICO DA CUTIA NO PARQUE NACIONAL DA TIJUCA
Durante os repovoamentos faunísticos mencionados acima, as cutias foram
descritas por Coimbra-Filho & Aldrighi (1971) como extremamente escassas. Os
mesmos autores, por sua vez, já consideravam o repovoamento com indivíduos dessa
espécie como sendo de grande importância, existindo preocupação específica com a
dispersão de sementes no Parque (Coimbra-Filho et al. 1973). Em 1971 foi feita a
primeira soltura de cutias no Parque, sendo liberados sete indivíduos. Outras solturas de
D. leporina ocorreram entre 1972 e 1973, quando foram liberados mais 25 indivíduos,
incluindo uma fêmea prenhe (Tabela 1). Nessa época a espécie foi considerada
restabelecida no Parque de onde havia desaparecido havia aproximadamente duas
décadas (Coimbra-Filho et al. 1973). Apesar das cutias serem animais de fácil
visualização (Jorge & Peres 2005), nos últimos anos não há nenhum registro da espécie
no Parque tanto por pesquisadores como por funcionários. Esse fato leva a crer que a
repovoamento faunístico da cutia vermelha falhou e que a mesma estava extinta no
local, antes do início do presente trabalho.
11
Tabela 1. Histórico de soltura de indivíduos de Dasyprocta leporina no Parque Nacional
da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil), descrevendo o número de indivíduos introduzidos e o
local de soltura dos animais.
Data
08/12/1971
13/07/1972
20/07/1972
26/10/1972
22/12/1972
31/01/1973
03/03/1973
18/05/1973
Total de indivíduos
Número de indivíduos
7
2 adultos
3 adultos
2 jovens
4 adultos
3 adultos
1 fêmea grávida
3 adultos
25
Local
Estrada Dona Castorina
Vista Chinesa
Vista Chinesa
Vista Chinesa
Vista Chinesa
Vale do Rio dos Macacos
Vista Chinesa
Vale do Rio dos Macacos
Fonte: Coimbra-Filho & Aldrighi (1972) e Coimbra-Filho et al. (1973)
12
CAPÍTULO I
REINTRODUÇÃO DE CUTIAS VERMELHAS
(Dasyprocta leporina) NO PARQUE NACIONAL
DA TIJUCA: PROCEDIMENTOS PRÉ E PÓSSOLTURA E AVALIAÇÃO DO SUCESSO EM
CURTO PRAZO
13
INTRODUÇÃO
A reintrodução de espécies é definida como uma tentativa de estabelecer uma
espécie em uma área que foi parte de sua distribuição histórica, mas da qual ela foi
extinta localmente (IUCN 1998). Essa prática tem como objetivos principais: aumentar
a persistência de uma espécie em longo prazo, restabelecer uma espécie-chave
importante para o ecossistema, manter ou restaurar a biodiversidade natural, prover
benefícios econômicos em longo prazo e promover sensibilização para a conservação
(Kleiman 1989; IUCN 1998). Muitos trabalhos que se propuseram a realizar algum
desses objetivos através da reintrodução de animais na natureza falharam (Long 1981;
Griffith et al. 1989; Wolf et al. 1996; Fischer & Lindenmayer 2000; Seddon et al. 2007;
Jule et al. 2008). Entretanto, com o aumento da quantidade de trabalhos de reintrodução
de espécies nos últimos anos, muito foi aprendido e alguns fatores importantes que
podem contribuir para o sucesso dos programas foram identificados (Sarrazin &
Barbault 1996; Wolf et al. 1996; Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong & Seddon
2007; Seddon et al. 2007; Jule et al. 2008). Dentre estes fatores, que podem agir
sinergeticamente, podemos destacar: extirpação da causa da extinção da espécie,
qualidade do habitat, origem dos animais, escolha da técnica de soltura, estação
climática da soltura, suplementação pós-soltura e monitoramento dos animais
reintroduzidos (Kleiman 1989; Griffith et al. 1989; Wolf et al. 1996; IUCN 1998; Wolf
et al. 1998; Seddon 1999; Griffin et al. 2000; Ewen & Armstrong 2007; IBAMA 2008;
Jule et al. 2008; Morhouse et al. 2009).
Uma condição primária para que se realize a reintrodução de uma espécie é que
a causa que tinha levado a população ao declínio/extinção local não mais represente
uma ameaça à população reintroduzida (Sarrazin & Barbault 1996; IUCN 1998; Fischer
14
& Lindenmayer 2000; Ewen & Armstrong 2007; IBAMA 2008; Morhouse et al. 2009).
Entre as causas mais comuns descritas em trabalhos de reintrodução/translocação ou
enumeradas em revisões sobre o tema estão: perda de habitat, fragmentação, predação
ou competição com espécies exóticas, caça e conflito com humanos (e.g. Short et al.
1992; Jones et al. 1995; Wolf et al. 1996; Short & Turner 2000; Ostermann et al. 2001;
Chiarello et al. 2004; Faulhaber et al. 2006; Ausband & Foresman 2007; Garret et al.
2007; James & Eldridge 2007; Seddon et al. 2007; Hedrick & Frederickson 2008; Jule
et al. 2008; Rouco et al. 2010). Para extirpar ou reduzir essas causas antes da soltura,
muitos trabalhos tem recorrido a soluções como: soltar os animais em mata contínua ou
fragmentos maiores (no caso da perda de habitat e/ou fragmentação), realizar controle
de espécies exóticas (no caso de predação ou competição) e/ou reduzir a caça e
reintroduzir os animais em áreas cercadas (e.g. Beck et al. 1991; Jones et al. 1995;
Lovegrove 1996; Combreau & Smith 1998; Armstrong & Ewen 2002; Chiarello et al.
2004; Hardman & Moro 2006; Kidjo et al. 2007; James & Eldridge 2007; Gusset et al.
2008).
A garantia de que a causa de declínio/extinção da espécie esteja erradicada
implica na escolha de um local adequado para a soltura. Sendo assim, a qualidade do
habitat é de suma importância, sendo muitas vezes reconhecido como o fator mais
decisivo para o sucesso dos programas de reintrodução (Griffith et al. 1989; Wolf et al.
1996; Wolf et al. 1998; Armstrong et al. 2002; Ewen & Armstrong 2007; Jule et al.
2008).
Alguns
trabalhos
testaram
a
influência
desta
variável
na
sobrevivência/movimentação dos indivíduos ou persistência/crescimento da população
reintroduzida (e.g. Schadt et al. 2002; Bouzat et al. 2009; Mihoub et al. 2009;
Moorhouse et al. 2009; van Langeveld & Wynhoff 2009), mas poucos realizaram
modificações no habitat de soltura (Catalán et al. 2008). Muitos destes trabalhos
15
demonstraram ou inferiram a importância da qualidade do habitat para o sucesso da
reintrodução.
A maioria dos animais usados em programas de reintrodução provém de
estoques de cativeiro e o uso destes tem, freqüentemente, sido decisivo na recuperação
de espécies ameaçadas (Snyder et al. 1996; Fischer & Lidenmayer 2000; Jule et al.
2008). Porém, os animais de cativeiro quando comparados a indivíduos nascidos na
natureza, tem sobrevivência muito reduzida (Griffith et al. 1989; Wolf et al. 1996;
Fischer & Lindemmayer 2000; Jule et al. 2008). Essa dificuldade é, em grande parte,
decorrente de problemas associados com a longa estadia (muitas vezes por gerações)
dos animais a serem reintroduzidos em recintos de zoológicos ou centros de triagem
(Snyder et al. 1996; Griffin et al. 2000; McPhee 2003; Stoinsky et al. 2003; Mathews et
al. 2005; Jule et al. 2008). Antes da soltura, animais de cativeiro precisam passar por
um período de quarentena onde devem ser realizados exames de saúde que servem não
só para evitar que eles levem doenças para o local de soltura, como para evitar
reintroduzir animais debilitados (IUCN 1998; Munson et al. 2004; Mathews et al.
2006). Para esses animais, é recomendado o uso da soltura gradual (soft release), uma
técnica que consiste em mantê-los em um cercado construído no local de soltura para
liberá-los após um período de aclimatação (sensu Beck et al. 1991; Brigth & Morris
1994; Letty et al. 2000). Dentre as funções do cercado de aclimatação estão: acostumar
os animais ao novo ambiente, observar possíveis problemas, fazê-los ganhar peso e
realizar treinamentos pré-soltura (e.g. Beck et al. 1991; Bright & Morris 1994; Snyder
et al. 1996; Vargas & Anderson 1999; Letty et al. 2000; Wanless et al. 2002; Azevedo
& Young 2006; Shier & Owings 2006). Essa técnica tem aumentado a sobrevivência
pós-soltura dos animais de cativeiro e, consequentemente, aumentado as chances de
16
sucesso das reintroduções que os utilizam (e.g. Bright & Morris 1994; Biggins et al.
1998; Wanless et al. 2002; Hunter et al. 2007; Maran et al. 2009; Rouco et al. 2010).
Tendo em vista que a abundância de recursos pode flutuar durante o ano (Janzen
1973; Pearson & Derr 1986; Terborgh 1986; Wolda 1978), o sucesso da reintrodução
também inclui a escolha da estação mais favorável para a soltura. Alguns autores já
mostraram que animais soltos na estação de maior abundância têm melhor desempenho
(Hellstedt & Kallio 1999; Ostermann et al. 2001; Oakleaf et al. 2004; Gusset et al.
2008). Porém, o uso da suplementação alimentar pós-soltura pode ajudar a atenuar os
problemas trazidos pela liberação de indivíduos na estação de escassez de recursos
alimentares (Brigth & Morris 1994; Lovegrove 1996). A suplementação alimentar é
recomendada para qualquer programa de soltura que use animais provindos de cativeiro
(Seddon 1999; IUCN 1998). Muitas reintroduções reconheceram sua importância não só
para reduzir as chances de mortalidade pós-soltura dos animais como para mantê-los nas
proximidades do cercado neste período crítico (e.g. Bright & Morris 1994; Passamani et
al. 1997; Armstrong et al. 1999; Biggins et al. 1999; Pople et al. 2001; Armstrong et al.
2002; Banks et al. 2002; Wanless et al. 2002; Armstrong et al. 2007; Ewen &
Armstrong 2007; Garret et al. 2007; Hayward et al. 2007; Catalán et al. 2008; Peignot
et al. 2008; Marnewick et al. 2009). Esses dois efeitos aumentam as chances de sucesso
da reintrodução por aumentar as chances de sobrevivência dos indivíduos soltos e por
facilitar o monitoramento.
O monitoramento deve ajudar os pesquisadores a responder, entre outras
perguntas, aspectos referentes ao estabelecimento pós-soltura, sobrevivência, causas de
morte e reprodução dos animais soltos, além de possíveis benefícios trazidos por estes
ao ecossistema (Sarrazin & Barbault 1996; Hein 1997; IUCN 1998; Seddon 1999;
Armstrong & Seddon 2007; Seddon et al. 2007; Ewen & Armstrong 2007; Jule et al.
17
2008). As respostas a todas essas questões ajudam a determinar o status da
reintrodução, fornecendo as bases para definir se está sendo bem ou mal sucedida
(Sarrazin & Barbault 1996; Seddon 1999; Mathews et al. 2005; Armstrong & Seddon
2007; Ewen & Armstrong 2007; Seddon et al. 2007; Fischer & Lindenmayer 2000).
Dentre os critérios de avaliação do êxito da reintrodução em curto prazo estão: consumo
de alimentos na natureza (com conseqüente independência da suplementação alimentar),
sobrevivência dos animais soltos, estabelecimento pós-soltura destes animais e
nascimento da primeira prole selvagem (Sarrazin & Barbault 1996; Sanz & Grajal 1998;
Seddon 1999; Richard-Hansen et al. 2000; Ostermann et al. 2001; Richards & Short
2003; Hayward et al. 2007; Teixeira et al. 2007; Germano & Bishop 2008; Jule et al.
2008).
O objetivo deste capítulo foi descrever os procedimentos adotados durante o
processo de reintrodução da cutia vermelha Dasyprocta leporina no Parque Nacional da
Tijuca, avaliando a contribuição de cada um para a situação final da reintrodução em
curto prazo. Estas informações deverão servir de base para o manejo futuro desta
população e poderão ser úteis para novas reintroduções desta espécie em outros locais,
bem como para programas de reintrodução que tem como alvo outras espécies.
18
MATERIAIS E MÉTODOS
Origem e captura dos animais a serem reintroduzidos
Nos dias 24 de Setembro e 14 de Outubro de 2009 foram realizadas as capturas
dos animais na Praça da República, mais conhecida como Campo de Santana, localizado
no centro da cidade do Rio de Janeiro. O Campo de Santana, que possui cerca de 13 ha,
é um Parque Municipal onde vivem aproximadamente 600 cutias (estimativa feita pelos
funcionários da Fundação Parques e Jardins) que foram transferidos da Fundação
Parque Zoológico da Cidade do Rio de Janeiro (Fundação RioZoo) na década de 60
(L.P. Fedullo, comunicação pessoal). O Campo de Santana pode ser considerado como
um ambiente de semi-cativeiro para estes animais, que são alimentados diariamente e
recebem cuidados veterinários esporádicos. Para a captura, foi escolhido um pequeno
grupo de animais entre os que pareciam ser menos receptíveis à presença humana. Estes
animais não deixavam que nos aproximássemos tanto e apresentavam resquícios de
independência alimentar, comendo frutos do chão e os enterrando (Bruno Cid,
observação visual). A captura foi realizada com o uso de armadilhas para captura viva.
Para isso foram utilizadas 10 armadilhas grandes (100 x 80 x 80 cm) e seis médias (81 x
23 x 23cm), da marca Tomahawk (Tomahawk Live Trap Co., Tomahawk, Wisconsin,
EUA), iscadas com banana e doce de leite, além da ceva diária dos animais (Figura I.1,
A). Os indivíduos capturados foram transportados no mesmo dia para a Fundação
RioZoo em caixas de madeira com compartimentos individuais (Figura I.1, B).
19
A
B
Figura I.1. Captura das cutias Dasyprocta leporina no Campo de Santana (Rio de
Janeiro, Brasil) a serem reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). (A) cutia capturada na armadilha Tomahawk grande e (B) caixa usada para o
transporte dos animais.
Triagem e quarentena
Na Fundação RioZoo, a primeira triagem das cutias foi realizada em três
ocasiões (dias 01, 05 e 22 de Outubro de 2009). A triagem consistiu na contenção física
dos animais com a utilização de puçás de rede e posterior contenção química com
utilização da associação entre quetamina (20mg/Kg) e xilazina (2mg/Kg) sob a
supervisão dos veterinários da Fundação. Após a sedação dos animais foram realizados
exames físicos, sexagem, pesagem, coleta de sangue através da veia safena lateral e
coleta de fezes diretamente da ampola retal quando possível, para análises clínicas.
Além disso, cada indivíduo recebeu um brinco de identificação numerado (Figura I.2,
A, B e C). Para saber se houve diferença no peso entre os sexos foi feito um teste de
Mann-Whitney.
Durante a quarentena as cutias foram mantidas em um cativeiro coberto e com
chão de concreto (Figura I.2, D). A alimentação consistiu de duas porções diárias
20
compostas principalmente de batata doce, aipim, beterraba, milho, banana, maçã,
cenoura, repolho, abóbora e ração.
A
B
C
D
Figura I.2. Procedimentos pré-soltura de cutias Dasyprocta leporina reintroduzidas no
Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). (A) sexagem (detalhe da genitália
feminina); (B) pesagem; (C) coleta de sangue e (D) cutias em cativeiro durante a
quarentena.
A segunda triagem aconteceu sempre no mesmo dia em que os indivíduos
triados eram transportados da Fundação RioZoo para o cercado de adaptação no PNT.
Esta triagem consistia de uma nova pesagem, nova retirada de sangue, retirada de um
fragmento de orelha para futura análise genética e colocação dos colares de
radiotelemetria TXE-311C modificados (os colares usados inicialmente causaram
21
ferimentos aos animais que tiveram que voltar à Fundação RioZoo para troca dos
mesmos, ver anexo A), com sensor de mortalidade (Telenax®; Playa del Carmen,
México). O peso médio (± dp) dos colares foi de 22,7 ± 0,5 g, aproximadamente 1% do
peso dos animais (menos do que 5%, como recomendado por Jacob & Rudran 2003).
Para saber se houve alteração no peso dos indivíduos durante a quarentena, foi
feito um teste t pareado entre o peso dos animais na primeira triagem (logo após a
captura) e o peso do mesmo indivíduo na segunda triagem (no fim do período de
quarentena).
Construção do cercado e aclimatação dos animais
Entre agosto e setembro de 2009, foram feitas três incursões ao Parque para a
escolha do local mais adequado para a construção do cercado de aclimatação. O local
para a construção (22º57‟08” S; 43º51‟9” W) foi definido por um balanço entre o
aspecto estrutural da mata local e presença de riacho (quanto mais preservada a mata e
mais próximo do riacho melhor) e proximidade da sede administrativa do Parque
(quanto mais próximo melhor, para facilitar o transporte de materiais para a sua
construção e posterior manutenção e acompanhamento dos animais durante a
aclimatação). O cercado consistiu de uma base de alvenaria (tijolos e cimento), onde foi
fixada uma tela de arame (2m de altura) com o auxílio de quatro postes de eucalipto
tratado. O cercado, totalizando 10x10m, foi dividido em duas partes desiguais (parte
principal com 8x10m e anexo com 2x10m) com uma conexão entre elas, cada uma com
uma porta (Figura I.3).
22
8m
2m
A
10m
B
Figura I.3. Figura esquemática do cercado de aclimatação construído no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) para a soltura gradual das cutias Dasyprocta
leporina. (A) detalhe do anexo e (B) detalhe da parte principal.
Os animais retirados da Fundação RioZoo após a segunda triagem foram
transportados em compartimentos individuais em caixas de madeira para o cercado de
aclimatação no Parque da Tijuca como parte do procedimento de soltura gradual. No
momento do transporte, aproveitou-se que os animais encontravam-se sedados pela
contenção química; este procedimento facilitou o transporte das cutias, diminuindo o
estresse desta etapa da reintrodução.
Durante o tempo de aclimatação dos animais, foram disponibilizadas três caixas
de madeira que serviram como abrigo para a chuva, dois recipientes contendo água à
vontade e alimento (mistura de batata doce, aipim, beterraba, milho, banana, maçã,
cenoura, repolho e abóbora) uma vez por dia, contendo 500g de alimento para cada
indivíduo. Além disso, foram disponibilizados para os animais alimentos encontrados
23
na natureza (e.g. Beck 1991; Clark 2009), neste caso, frutos e sementes de espécies que
estavam frutificando no Parque no momento. Neste período os animais foram
vistoriados diariamente.
Para saber se houve alteração no peso de cada indivíduo durante a aclimatação,
foi feito um teste t pareado comparando o peso dos animais na segunda triagem (no fim
do período de quarentena) com o peso do mesmo indivíduo 15 dias depois (período
mínimo de aclimatação). Ainda, para saber se existe diferença no peso dos animais entre
os sexos foi realizado um teste de Mann-Whitney levando em consideração apenas o
peso na segunda triagem.
Soltura
A soltura dos animais aconteceu de forma sistemática, sempre no primeiro dia da
semana no início da manhã, respeitando o horário de atividade das cutias (Aliaga-Rossel
2004; Jorge & Peres 2005; Kays et al. 2009). Nesse dia, de um a três animais foram
liberados para permitir que o monitoramento intensivo acontecesse no decorrer da
semana (ver capítulo II). Nessas solturas, um indivíduo por vez era encaminhado para o
anexo. Uma vez lá e com a divisória entre as duas partes do cercado fechada, a porta do
anexo era aberta e o animal podia sair quando e se quisesse. Após a saída, os indivíduos
não eram perturbados (o observador se ausentava) para que não fosse induzido um
movimento forçado, no qual eles poderiam se perder e não conseguir retornar ao
cercado. O monitoramento começava na tarde do mesmo dia.
Durante um mês após cada soltura, suplementação alimentar (500g de alimento
para cada indivíduo), água à vontade e um abrigo eram disponibilizados diariamente no
anexo que era deixado com a porta aberta, de forma que os indivíduos recém-soltos
24
podiam se alimentar e se abrigar quando quisessem. A ceva era retirada se os indivíduos
não dependessem mais dela ou era reduzida gradualmente se estes demorassem muito a
abandoná-la, forçando-os a buscar alimento na natureza gradualmente (e.g. Kleiman
1989; Beck et al. 1991; Peignot et al. 2008).
Monitoramento
Uma vez soltos, todos os animais eram monitorados com o uso de um receptor
VHF TR-4 e uma antena RA-14k (Telonics®, Arizona, EUA). As localizações eram
obtidas utilizando a técnica de homing-in on the animal. Esta técnica consiste em seguir
o sinal do transmissor até que o animal monitorado seja avistado (White & Garrot
1990), ou quando é possível ouvir o sinal do rádiocolar com a antena desconectada do
receptor (Lira et al. 2007). Testes realizados a priori no local do estudo mostraram que,
desta última forma, o animal monitorado estaria a uma distância máxima de cinco
metros do receptor. Para diminuir problemas de autocorrelação dos dados, localizações
consecutivas do mesmo indivíduo foram obtidas com, no mínimo, uma hora de
intervalo (Linders et al. 2004; Endries & Adler 2005), tempo suficiente para que um
indivíduo atravesse toda a extensão de sua área de vida (Doncaster & MacDonald
1997). As localizações foram registradas com o uso de um aparelho de sistema de
posicionamento global portátil (GPS Garmim e Trex H), com base em referências
geográficas (coordenadas na projeção Universal Transverse Mercartor – UTM, South
American Datum 69). A cada localização, era registrado o horário, erro do GPS
(posteriormente incorporado às estimativas das áreas de vida, ver capitulo II), se o
animal estava ativo ou inativo e, quando possível, se ele estava comendo e o que estava
comendo, sempre com o auxílio de um binóculo.
25
Esse protocolo foi útil para avaliar os padrões espaciais dos animais (ver
capítulo II), sua independência (em que momento abandonaram a suplementação
alimentar), identificar os itens alimentares consumidos na natureza, estimar a
sobrevivência anual, identificar as causas de morte e registrar nascimentos. A
dependência em relação a suplementação foi avaliada calculando-se os dias entre a data
da soltura e a data da última localização onde o indivíduo foi visto alimentando-se da
ceva. As diferenças neste número de dias entre os animais do primeiro e do segundo
grupo foram avaliadas pelo teste de Mann-Whitney. A sobrevivência anual foi estimada
baseada no calendário de captura das cutias, com correção para intervalos de tempo
diferentes de um ano seguindo Fernandez (1995). Todas essas informações foram
usadas para determinar o status da reintrodução em curto prazo, utlizando os seguintes
critérios: (1) independência da suplementação alimentar e, conseqüente, consumo de
alimentos encontrados na natureza, (2) sobrevivência dos animais soltos, (3)
estabelecimento de uma área de vida e (4) nascimento da primeira prole selvagem.
Análise de dados
Todos os testes seguiram Zar (1999) e foram executados utilizando os
programas Systat 11.0 e R 2.8.1. A normalidade foi averiguada pela análise gráfica da
distribuição dos resíduos segundo Gotelli & Ellison (2004) e pelo teste de ShapiroWilk. A homogeneidade das variâncias foi verificada pelo teste de Levene. No caso
onde essas premissas foram atendidas, foram realizados testes paramétricos. Se as
premissas não foram atendidas, testes não paramétricos foram realizados. Os resultado
dos testes são sempre apresentados como média ± desvio-padrão. Os valores de p
26
apresentados são bicaudais, exceto quando houve predição direcional a priori para a
comparação dos grupos.
27
RESULTADOS
Captura
O esforço de total de captura realizado no campo de Santana resultou na
obtenção de 12 indivíduos (seis machos e seis fêmeas; tabela I.1). Após a abertura das
caixas de transporte dentro do cativeiro na Fundação RioZoo, a maioria dos animais foi
imediatamente em direção à ceva.
Tabela I.1. Indivíduos de cutia Dasyprocta leporina capturados no Campo de Santana
(Rio de Janeiro, Brasil) para futura reintrodução no Parque Nacional da Tijuca (Rio de
Janeiro, Brasil). F = fêmea e M = macho; colar = cor do colar, captura = data da captura
no Campo de Santana; triagem = primeira triagem realizada no RioZoo, transporte =
data do transporte dos animais do RioZoo para o cercado de aclimatação no Parque
Nacional da Tijuca; soltura = data da soltura e situação atual = condição do indivíduo ao
fim do estudo.
Indivíduo
F1
F2
F3
Colar
negra
azul
branca
Captura
24/09/2009
24/09/2009
24/09/2009
Triagem
01/10/2009
01/10/2009
01/10/2009
Transporte
23/03/2010
18/01/2010
18/01/2010
Soltura
07/06/2010
08/02/2010
08/02/2010
Situação atual
vivo
vivo
vivo
F4
-
24/09/2009
01/10/2009
30/11/2009
-
morto1
F5
-
24/09/2009
05/10/2009
23/03/2010
-
morto2
F6
M1
cinza
prata
24/09/2009
24/09/2009
05/10/2009
01/10/2009
18/01/2010
23/03/2010
01/02/2010
26/04/2010
morto3
vivo
M2
M3
amarelo
24/09/2009
24/09/2009
01/10/2009
05/10/2009
23/03/2010
23/03/2010
26/04/2010
morto4
vivo
M4
M5
M6
verde
laranja
24/09/2009
14/10/2009
14/10/2009
05/10/2009
22/10/2009
22/10/2009
18/01/2010
18/01/2010
01/02/2010
08/02/2010
morto5
vivo
vivo
1
morte por miíase em decorrência de problemas com o primeiro modelo de colar utilizado no cercado (ver Anexo 1)
2
morto por interações agressivas com cachorros domésticos que invadiram o cercado
3
morto na natureza com grande ferimento na região anal
4
morto por hipotermia no cercado
5
animal debilitado devido a idade, morto por interações agressivas com outras cutias no RioZoo
28
Triagem e quarentena
A inspeção visual indicou que 11 dos animais estavam em bom estado de saúde,
apresentando pequenas escoriações na pele oriundas de brigas ou traumas durante a
contenção, sem relevância clínica. Um dos animais avaliados (M4) tinha lesões
profundas na pele, causadas por interações agressivas com outras cutias e úlcera de
córnea no olho esquerdo. Este indivíduo foi encaminhado ao hospital veterinário da
Fundação RioZoo, onde veio a óbito poucos dias depois do início do tratamento.
Algumas características observadas (como a condição dos dentes) indicaram que o
animal possuía idade avançada. A primeira triagem revelou que as fêmeas (2898,6 ±
193,2 g; n=7) foram mais pesadas do que os machos (2261,7 ± 276,2 g; n=6) (gl=1;
U=42; p=0,003; Figura I.4).
4000
Peso (g)
3000
2000
1000
Fêmea
Macho
Sexo
Figura I.4. Comparação entre os pesos de machos e fêmeas de cutias (Dasyprocta
leporina) capturados no Campo de Santana (Rio de Janeiro, Brasil). Os pesos usados
nesta comparação foram os obtidos na primeira triagem, tão logo os animais chegaram
na Fundação RioZoo.
29
Os veterinários da Fundação RioZoo consideraram 15 dias um período adequado
para a quarentena. Mesmo assim, os animais permaneceram no RioZoo por um período
mínimo de 96 dias (151,9 ± 35,6 dias; mais do que os 35 dias recomendados para a
manutenção de roedores em quarentena; IBAMA 2008). O peso médio dos animais na
primeira triagem foi de 2569 ± 445,7 g e o peso médio na segunda triagem foi de 2284,5
± 413,3 g. Todos os indivíduos perderam peso durante a quarentena (gl = 9; t = 4,75; p
= 0,001; Figura I.5).
3500
Peso (g)
3000
2500
2000
1500
Triagem 1
Triagem 2
Figura I.5. Comparação entre os pesos dos indivíduos de Dasyprocta leporina na
triagem 1 (logo após a captura no Campo de Santana, RJ) e na triagem 2 (no último dia
da quarentena) (151,9 ± 35,6 dias). As linhas conectam as medidas retiradas para o
mesmo indivíduo nas duas ocasiões.
Os exames de fezes revelaram a ocorrência de ovos dos helmintos Strongyloides
sp. e Trichuris sp., assim como oocistos de protozoários. De acordo com os veterinários,
os oocistos e os ovos de helmintos encontrados após os exames de fezes estavam em
30
baixas concentrações e são comuns no trato digestório das cutias, onde atuam como
comensais. De qualquer forma, os animais não apresentaram alterações clínicas ou
hematológicas que evidenciassem uma parasitose, de modo que eles foram considerados
aptos para a soltura.
Os exames de sangue mostraram que, de forma geral, as cutias apresentaram
leucopenia leve a acentuada (3273 ± 1400 leucócitos/mm³, n = 12; valores de referência
para roedores em cativeiro = 9545 ± 3906 leucócitos/mm³; Lange & Schmidt 2006).
Aclimatação
Após a modificação dos colares (ver anexo A), foram transportados dois grupos
de animais da Fundação RioZoo para o cercado de aclimatação na Floresta da Tijuca. O
primeiro grupo foi no dia 18 de janeiro de 2010 (dois machos e três fêmeas) e o segundo
no dia 23 de março de 2010 (três machos e duas fêmeas), totalizando 10 indivíduos
(Tabela I.1). Dos animais do primeiro grupo, a fêmea F5 foi encontrada morta por
hipotermia no dia 07 de abril de 2010, logo após a ocorrência de uma forte chuva no
Rio de Janeiro (295,2mm em 06 de Abril de 2010). No mesmo dia, o macho M2, que
apresentava quadro de hipotermia, foi levado de volta ao RioZoo para que tivesse o
tratamento adequado para sua recuperação. Depois de 12 dias em tratamento, o animal
voltou ao cercado de adaptação e veio a óbito pelo ataque de dois cachorros domésticos
(Canis familiaris) que conseguiram entrar no cercado no dia 21 de abril de 2010.
Para os animais que ficaram no cercado de adaptação até a soltura (n = 8), o
tempo mínimo de permanência foi de 15 dias e o tempo de permanência máximo foi de
77 dias (30,37 ± 20,35 dias, Tabela I.1). O mais longo tempo de permanência foi de
31
uma fêmea que estava prenhe e que perdeu os filhotes, provavelmente, durante o ataque
dos cachorros ao cercado.
O retorno ao RioZoo dos animais feridos pelo problema com os colares (ver
anexo A) permitiu que uma nova pesagem fosse realizada. A comparação dos pesos da
segunda triagem e no dia em que retornaram à Fundação RioZoo mostrou que os
animais ganharam peso durante a aclimatação (peso antes do cercado = 2070 ± 387,2 g
e peso depois de 15 dias no cercado = 2242 ± 355,9 g) (gl = 4; t = 7,461; p = 0,002;
Figura I.6).
3000
Peso (g)
2500
2000
1500
Triagem 2
Pesagem no RioZoo
Figura I.6. Comparação entre os pesos dos indivíduos de Dasyprocta leporina na
triagem 2 (logo após a captura no Campo de Santana, RJ) e no retorno à Fundação
RioZoo (no caso dos animais que precisaram de tratamento após 15 dias no cercado de
adaptação, ver anexo A) (15 dias). As linhas conectam as medidas retiradas para o
mesmo indivíduo nas duas ocasiões.
Durante a permanência no cercado de aclimatação, 15 espécies vegetais que
estavam em frutificação no Parque foram oferecidas e consumidas pelas cutias. As
32
espécies consumidas foram Astrocaryum aculeatissimum (Arecaceae), Caesalpinia
ferrea (Fabaceae), Cassia grandis (Fabaceae), Cecropia sp (Urticaceae), Centrolobium
sp. (Fabaceae), Clusia lanceolata (Clusiaceae), Cupania oblongifolia (Sapindaceae),
Euterpe edulis (Arecaceae), Erythroxylum pulchrum (Erythroxylaceae), Ficus sp.
(Moraceae), Guarea guidonia (Meliaceae), Joannesia princeps (Euphorbiaceae), Plinia
edulis (Myrtaceae), Raphia taedigera (Arecaceae) e Swartzia simplex (Fabaceae).
Soltura
Seguindo os procedimentos descritos acima, oito indivíduos foram soltos no
primeiro semestre de 2010 (Tabela I.1). A maioria dos animais saiu rapidamente do
cercado de aclimatação depois da abertura (17 ± 17,14 minutos). O macho M6 foi uma
exceção a essa regra. Depois de encaminhado para o anexo, que teve sua porta para o
exterior aberta, este indivíduo ficou tentando retornar à parte principal do cercado,
roendo a tela de arame e cavando por baixo dela. Por essa razão, o animal não foi solto,
sendo encaminhado novamente para a parte maior do cercado e liberado uma semana
depois.
Monitoramento
A partir da soltura, os animais foram rastreados de duas a três vezes por semana,
por um período de 247,2 ± 60,9 dias, totalizando 115 dias não consecutivos de
monitoramento (fevereiro a dezembro de 2010) (Tabela II.1, capítulo II). Neste período,
foram obtidas 724 localizações dos oito indivíduos reintroduzidos (90,5 ± 19,2
localizações por indivíduo; Tabela II.1, capítulo II).
33
Os animais permaneceram em torno do cercado nos primeiros dias após a soltura
e, neste período, voltavam regularmente para se alimentar da suplementação fornecida
(ver capítulo II). As cutias demoraram 33,7 ± 28,2 dias para abandonar a ceva. No
entanto pode-se perceber uma clara diferença neste tempo entre os indivíduos do
primeiro grupo (15 ± 2,9 dias), que abandonaram a ceva rápida e voluntariamente, e os
do segundo grupo (65,7 ± 20,7 dias), para os quais a quantidade de ceva teve que ser
reduzida gradativamente até que os animais ficassem independentes (U=0,00; p=0,024;
Figura I.7).
Dias para a independência alimentar
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Grupo 1
Grupo 2
Figura I.7. Comparação entre o tempo em que cada grupo de cutias (Dasyprocta
leporina) liberadas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) levou para
atingir a independência alimentar.
Dentre as 724 localizações foi possível visualizar os animais em 563
oportunidades (77,8%). Foram obtidos 114 registros (20,2% das localizações visuais)
destes comendo alimentos encontrados na natureza, que puderam ser identificados em
31 ocasiões (27,2% das localizações onde foram avistados comendo) (Tabela I.2).
34
Durante o monitoramento, no dia 26 de Março de 2010, foi observado o consumo da
carniça de um tapiti (Sylvilagus brasiliensis, Lagomorpha) pela fêmea F6 (Anexo B).
Tabela I.2. Itens alimentares consumidos na natureza por cutias Dasyprocta leporina
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca, RJ. O número de localizações se refere à
quantidade de localizações nas quais foi possível identificar o item alimentar
consumido.
N° de localizações
13
6
5
3
1
1
1
1
Item identificado
Cutieira
Jaca
Jaboticaba
Semente de Palmito
Cambucá
Chichá
Côco de Attalea
Jerivá
Espécie
Joannesia princeps
Artocarpus heterophyllus
Myrciaria cauliflora
Euterpe edulis
Plinia edulis
Sterculia chicha
Attalea humilis
Syagrus romanzoffiana
Família taxonômica
Euphorbiaceae
Moraceae
Myrtaceae
Arecaceae
Myrtaceae
Malvaceae
Arecaceae
Arecaceae
Origem
Nativa
Exótica
Nativa
Nativa
Nativa
Nativa
Nativa
Nativa
Sete das oito cutias liberadas no Parque estão vivas até o momento (dezembro de
2010) e a estimativa da taxa de sobrevivência anual foi de 0,86. A fêmea F6 foi
encontrada morta no dia 11 de julho de 2010, 161 dias após a soltura. O animal foi
encontrado sobre a serrapilheira e aparentava não ter mais do que dois dias de óbito.
Apresentava um grande ferimento na região anal que estava infestado por larvas de
mosca das bicheiras (Cochliomyia hominivorax). Não foi possível identificar a causa do
ferimento.
Todos os animais, inclusive o que veio a óbito, estabeleceram uma área de vida,
onde realizavam suas atividades diárias, depois do abandono da suplementação
alimentar fornecida (ver capítulo II).
35
Durante o período de estudo, foi registrado o nascimento de três filhotes. Devido
à proximidade com as fêmeas adultas, acredita-se que dois destes sejam prole da fêmea
F3 e um da fêmea F1, todos nascidos na natureza. Como não foi possível capturá-los e,
conseqüentemente, equipá-los com colares radiotransmissores, não existem informações
quanto à sobrevivência ou os padrões espaciais dos filhotes.
36
DISCUSSÃO
Devido ao ambiente onde foram criados, os animais de cativeiro podem
apresentar uma série de problemas que, muitas vezes, dificultam o seu retorno à
natureza. Dentre as principais dificuldades apontadas neste contexto estão: inabilidade
para conseguir alimentos, incapacidade em reconhecer predadores, perda de condições
físicas por falta de exercício, perda de interações sociais e seleção artificial por
indivíduos acostumados à reprodução em cativeiro (Snyder et al. 1996; Griffin et al.
2000; McPhee 2003; Stoinsky et al. 2003; Mathews et al. 2005; Jule et al. 2008). Por
esses motivos, muitos programas de reintrodução que usam animais de cativeiro não
conseguem ser bem sucedidos e tais animais, quando comparados a indivíduos nascidos
na natureza, tem sobrevivência muito reduzida (Griffith et al. 1989; Wolf et al. 1996;
Fischer & Lindemmayer 2000; Jule et al. 2008).
O Campo de Santana pode ser considerado um ambiente semi-cativo, pois
apesar de serem alimentadas diariamente, as cutias comem frutos e sementes caídos.
Esse hábito pode ser importante na medida em que as cutias não perdem o costume de
procurar alimento na natureza, evitando problemas de subnutrição após a soltura (e.g.
Passamani et al. 1997; Banks et al. 2002; Peignot et al. 2008). As cutias também foram
vistas enterrando alimentos no Campo de Santana (Bruno Cid, observação pessoal)
mesmo sem necessidade, já que não é preciso estocá-los para a estação seca, como é de
costume para esses animais (Henry 1999a e 1999b; Silvius 2002; Silvius & Fragoso
2003). Este hábito, porém, é importante para os objetivos desta reintrodução, já que o
comportamento de estocagem é essencial para a dispersão e o recrutamento de muitas
espécies vegetais (Forget 1996; Peres et al. 1997; Asquith et al. 1999).
37
Outra característica importante do ambiente semi-cativo do Campo de Santana, é
o convívio das cutias com outras espécies. No Campo de Santana residem muitos gatos
(Felis catus) e cachorros domésticos (Canis familiaris) que atuam como predadores de
filhotes e também de cutias adultas no local. Uma vez que a predação sobre os animais é
um dos grandes problemas enfrentados pelos programas de reintrodução (Beck et al.
1991; Short et al. 1992; Combreau & Smith 1998; Griffin et al. 2000; Rouco et al.
2010), soltar animais acostumados a evitar predadores é de suma importância (McLean
et al. 1996; Griffin et al. 2000). Além disso, não falta espaço para exercícios físicos no
Campo de Santana, onde as cutias correm e se reproduzem livremente, afastando
também problemas relacionados à falta de interações sociais com seus co-específicos.
Por outro lado, o convívio com pessoas pode fazer com que as cutias sejam
dóceis demais, não tendo o instinto necessário para evitar caçadores. Isso já foi o
motivo de dificuldades em programas de reintrodução (e.g. Beck et al. 1991; Paquet et
al. 2001; Vandel et al. 2006) e foi apontado como um dos problemas para a fauna no
Parque Nacional da Tijuca (Coimbra-Filho et al. 1973).
A proximidade também com gatos e cachorros domésticos pode aumentar as
chances de as cutias adquirirem doenças, o que enfatiza a necessidade de exames de
saúde pré-soltura (Cunningham 1996; Mathews et al. 2006), que apesar de muito
recomendados nem sempre são realizados (Griffith et al. 1993; Beck et al. 1994; IUCN
1998). Animais contaminados com patógenos que podem ser nocivos à fauna e à
população humana no local da reintrodução não devem ser soltos (e.g. Munson et al.
2004; Mathews et al. 2006). De forma análoga, é possível identificar através destes
exames indivíduos que tem pouca chance de contribuir para o estabelecimento de uma
nova população e, consequentemente, para o sucesso da reintrodução (Mathews et al.
2006). Esses exames devem ser feitos durante um período de quarentena.
38
A diferença encontrada entre o peso de machos e fêmeas está de acordo com a
literatura que diz existir dimorfismo sexual em cutias onde as fêmeas são maiores do
que os machos (Dubost 1988; Emmons & Feer 1997; Henry 1999a). Mesmo sendo
alimentadas duas vezes por dia, a perda de peso dos animais durante a quarentena
mostrou que esta representou um período de estresse (e.g. Rich & Romero 2005;
Dickens et al. 2008). Além disso, um animal morreu por interações agressivas com os
outros neste período. Por esses e outros motivos, a duração da quarentena é controversa.
Enquanto alguns autores consideram que ela deve ser a mais curta possível, para evitar
o risco de contaminação, estresse e problemas relacionados a interações agressivas
(Cunningham 1996; Teixeira et al. 2007), outros recomendam um período mínimo de
30 a 60 dias, para garantir que possíveis doenças não se manifestem depois da soltura
(Snyder et al. 1996, IBAMA 2008).
Os exames de sangue revelaram que os animais apresentavam baixa
concentração de glóbulos brancos quando comparados a roedores de cativeiro. Essa
leucopenia pode ser devida à depressão de endocruzamento (Caughley & Gunn 1996),
comum em animais de cativeiro (Ebenhard 1995), o que é, provavelmente, o estado das
cutias no Campo de Santana, onde estão confinadas em uma área de 13 ha. A causa da
imunodeficiência pode ser também atribuída à série de procedimentos estressantes aos
quais estes indivíduos são submetidos durante as várias etapas da reintrodução (Teixeira
et al. 2007; Dickens et al. 2008), o que tem sido apontado como influência negativa na
sobrevivência de animais reintroduzidos (Haque & Smith 1996; Letty et al. 2003;
Adams et al. 2004). Sua origem e os procedimentos estressantes aos quais são
submetidos desde a captura até o monitoramento, fazem dos animais reintroduzidos
particularmente suscetíveis a doenças e infestações (Mathews et al. 2006), o que pode
dificultar o sucesso da reintrodução.
39
Para que uma reintrodução seja bem sucedida é necessário que o fator que levou
a espécies ao declínio ou extinção local inicialmente não mais represente uma ameaça
aos indivíduos soltos (IUCN 1998). Acredita-se que a fragmentação causada pela
devastação da Floresta ocorrida, principalmente, no século XIX (ICMBIO 2008) e a
caça foram responsáveis pela extinção local das cutias no Parque Nacional da Tijuca.
Parte desse problema foi mitigado com o reflorestamento realizado a partir de 1862.
Além disso, atualmente, se espera que a caça esteja bastante reduzida no Parque como
um todo e principalmente na área que foi planejada para a soltura das cutias, onde existe
intenso controle pelos guardas florestais. Sendo assim, confia-se que as causas que
levaram as cutias à extinção no passado estejam extirpadas ou bastante reduzidas
atualmente.
Outro fator que pode contribuir para o sucesso da reintrodução é a escolha da
técnica de soltura. A escolha da soltura gradual (soft release) implica em submeter os
animais a um tempo de aclimatação antes da soltura (sensu Beck et al. 1994; Brigth &
Morris 1994; Letty et al. 2000). A duração deste período é de suma importância para a
reintrodução de algumas espécies, uma vez que mortes podem acontecer dentro do
cercado. Na maioria das vezes, essas mortes são atribuídas ao estresse nas etapas
anteriores e a interações agressivas entre os animais (e.g. Teixeira et al. 2007; Rouco et
al. 2010). Neste caso, três cutias morreram dentro do cercado de aclimatação por razões
diversas: problemas com os colares (ver anexo A), hipotermia e agressão. Os dois
primeiros problemas poderiam ter acontecido com os animais já soltos, já que dentro do
cercado eram disponibilizados abrigos para que estes se protegessem da chuva e do frio.
Problemas com colares que retinham umidade foram causa da morte de dois bugios
(Allouata seniculus) reintroduzidos na Guina Francesa (Richard-Hansen et al. 2000, ver
anexo A) e hipotermia foi apontada como causa de morte de alguns micos-leões-
40
dourados (Leontopithecus rosalia; Beck et al. 1991). A agressão por cachorros
domésticos (Canis familiaris) mostra que o cercado pode atuar como uma armadilha. O
odor acumulado pela aglomeração dos animais pode atrair predadores (Banks et al.
2000; Banks et al. 2002) e, se estes conseguirem entrar no cercado, os animais que lá
estão se tornam presas fáceis. Por estes motivos, o tempo de manutenção dos animais no
cercado de aclimatação é muito importante e pequenas alterações neste tempo podem
ser determinantes para a sobrevivência pós-soltura dos animais (e.g. Rouco et al. 2010).
Provavelmente pela procedência dos animais, que vieram de um ambiente ao ar
livre (Campo de Santana), as cutias não demonstraram qualquer estranhamento quando
transportadas para o cercado de aclimatação. Durante o tempo em que ficaram lá, eram
diariamente observadas e pareceram agir sempre com naturalidade. O período de
aclimatação mostrou-se muito importante para avaliar a adaptação dos animais ao
equipamento (sensu Bright & Morris 1994; Banks et al. 2002) já que houve problemas
com o primeiro modelo de colar utilizado (anexo A). Se o período de aclimatação não
tivesse sido usado para observar a adaptação das cutias ao equipamento, é provável que
todas tivessem morrido por conseqüência da infestação depois de soltas na natureza.
Isso faria com que tempo, dinheiro e, o mais importante, animais fossem desperdiçados
trazendo prejuízo para o programa de reintrodução, como aconteceu, pelo mesmo
motivo, com bugios (Allouata seniculus) na Guiana Francesa durante a estação chuvosa
(Richard-Hansen et al. 2000).
Mesmo feridos pelo problema ocorrido com os colares, os animais ganharam
peso durante o período de aclimatação como já observado em outros trabalhos que
usaram a soltura gradual (Bright & Morris 1994; Pople et al. 2001; Wanless et al.
2002). Esse ganho de peso é importante porque os animais provindos de cativeiro
41
podem ter dificuldade para encontrar alimento logo após a soltura, muitos emagrecem,
podendo morrer de subnutrição (Banks et al. 2002; Peignot et al. 2008). Sendo assim,
esse período é de suma importância para pequenos mamíferos com autonomia
energética limitada (Kleiman 1989; Stanley-Price 1989) como as cutias. Alguns
trabalhos, especialmente os que tratam da reintrodução de pequenos mamíferos,
mostram que o peso no momento da soltura pode ser um importante preditivo da
sobrevivência pós-soltura (Mathews et al. 2006; Hamilton et al. 2010).
Outra forma de aumentar a sobrevivência pós-soltura e prevenir a subnutrição é
realizar treinamento para reconhecimento e obtenção de alimentos que estarão
disponíveis na natureza com os animais ainda dentro do cercado de aclimatação (Dietz
1987; Kleiman 1989; Beck et al. 1991; Macdonald 2009). As cutias mostraram-se bem
receptivas a quase todos os alimentos encontrados na natureza e postos no cercado para
consumo. Neste caso, não houve necessidade de esconder os alimentos como para os
micos-leões-dourados (Leontopithecus rosalia; Beck et al. 1991) pois existem muitos
frutos caídos no chão da Floresta e os animais não teriam problemas em encontrá-los. O
treinamento aconteceu em função da preocupação de que os animais pudessem
encontrar os alimentos, mas não os reconhecer como tal. Este procedimento ajudou a
prepará-los para a soltura, uma vez que no Campo de Santana existem poucas espécies
frutíferas que serviam de alimento para os indivíduos quando lá residiam.
A reintrodução de animais de cativeiro por soltura gradual muitas vezes acontece
pela abertura da porta do cercado de adaptação para que os indivíduos saiam se
quiserem (e.g. Haque & Smith 1996; Van Heezik et al. 1999; Wanless et al. 2002;
Hardman & Moro 2006; Rouco et al. 2010). A saída rápida das cutias no dia da soltura
mostra que o cercado de adaptação foi eficaz em acostumar os animais ao ambiente, que
42
não estranharam ou apresentaram receio algum ao sair. Esse procedimento também foi
importante pelo comportamento apresentado pelo macho M6, que não queria deixar o
cercado. Este foi identificado como “dominante” durante o período de aclimatação, pois
constantemente perseguia o macho M5, não permitindo que este chegasse à ceva. As
cutias são animais que apresentam comportamento territorialista (Smythe 1978; Dubost
1988; Reis et al. 2006). Sendo assim, a relutância mostrada pelo macho M6 em deixar o
cercado pode ser atribuída a este reconhecer o cercado como território. Acredita-se que
o comportamento territorial é regido por um balanço entre a disponibilidade de recursos
no território e o custo energético se sua defesa. O comportamento territorial é portanto
desenvolvido em áreas onde os recursos são limitantes e o custo de defesa é
relativamente baixo (Brown 1969; Brown & Orians 1970; Carpenter & MacMillen
1976; Ostfeld 1985, 1990). Como dentro do cercado comida, água e abrigo foram
disponibilizados à vontade, o recurso que pode ter feito com que o indivíduo ficasse
atrelado ao território foram as fêmeas. Este padrão é similar ao descrito no modelo de
Ostfeld (1990), muito popular para pequenos mamíferos no qual o comportamento
territorial em machos é dependente da distribuição espacial das fêmeas.
A escolha da soltura no início da manhã pode ter colaborado para a redução do
estresse dos animais, uma vez que este horário é considerado um dos picos de atividade
das cutias (Aliaga-Rossel 2004; Jorge & Peres 2005; Kays et al. 2009). Essa técnica já
foi utilizada para outro roedor (o esquilo europeu Spermophilus citellus), e mostrou que
a soltura no pico de atividade da espécie contribui para o sucesso da translocação por
aumentar a probabilidade de estabelecimento dos animais no local de soltura (Gedeon et
al. 2011). As cutias iniciam suas atividades no início da manhã, descansam na sombra
por volta do meio dia e voltam a ficar ativas até o fim da tarde (Aliaga-Rossel 2004;
Jorge & Peres 2005; Kays et al. 2009). Sendo assim, a soltura no início da manhã é
43
recomendada para as cutias porque elas têm o dia todo para explorar a área em volta e
podem voltar para dormir em segurança dentro do anexo do cercado, que fica aberto.
A suplementação parece ter cumprido seus objetivos neste estudo, uma vez que
os animais apareceram regularmente para se alimentar dela nos primeiros dias após a
soltura. O fato dos indivíduos do primeiro grupo terem abandonado a ceva
voluntariamente, e os do segundo não, corrobora essa hipótese. O primeiro grupo foi
liberado auge da estação chuvosa, onde a abundância de frutos e insetos é maior (Janzen
1973; Pearson & Derr 1986; Terborgh 1986; Wolda 1978). Ambos são itens alimentares
comumente consumidos pelas cutias (Henry 1999a e 1999b; Silvius 2002; Silvius &
Fragoso 2003; Dubost & Henry 2006). Sendo assim, os animais não devem ter tido
problemas para encontrar alimentos na natureza, tendo a ceva sido necessária apenas em
um período curto. Por outro lado, o segundo grupo foi solto no início da estação seca. É
provável que, por este motivo, estes indivíduos tenham tido mais dificuldades de
encontrar alimentos na natureza, ficando dependentes da suplementação por mais
tempo. Outros estudos também já apontaram a relevância da suplementação em solturas
conduzidas na estação de escassez de recursos (Brigth & Morris 1994; Lovegrove
1996). Neste caso, foi necessário que a suplementação fosse reduzida gradualmente para
que as cutias fossem, aos poucos, se acostumando a conseguir alimentos sozinhas
(sensu Kleiman 1989; Beck et al. 1991; Peignot et al. 2008; Marnewick et al. 2009). A
decisão de cessar com a suplementação é importante porque os animais podem não estar
prontos para alimentarem-se por si próprios(Kleiman 1989). Porém, a decisão parece ter
sido acertada uma vez que os indivíduos deste grupo foram vistos muitas vezes se
alimentando de itens encontrados na natureza e encontram-se todos vivos até o
momento (ver monitoramento).
44
Não foi feito um estudo prévio da disponibilidade de recursos alimentares no
local, porém, foi realizado, com base na literatura, um levantamento das espécies
arbóreas existentes no Parque que poderiam ser consumidas pelas cutias (e.g. Smythe
1970; Forget & Milleron 1991; Asquith et al. 1999; Brewer & Rejmanek 1999; Pires
2006). Além disso, a presença de pacas (Cuniculus paca) na Floresta da Tijuca pode ser
um bom indicativo de que esta possui um habitat, no mínimo, razoavelmente adequado
para a existência de roedores frugívoros de médio porte como as cutias. Estes fatos,
atrelados ao conhecimento de que as cutias possuem uma dieta abrangente (Dubost
1988; Henry 1999b, Silvius 2002, Dubost & Henry 2006), fazem com que a Floresta da
Tijuca possa ser considerada um habitat de qualidade para a reintrodução da espécie.
A independência dos animais em relação da suplementação alimentar e
conseqüente uso de itens alimentares encontrados na natureza corroboram a hipótese da
adequabilidade do habitat e são fortes indicativos do estabelecimento pós-soltura bem
sucedido (Sanz & Grajal 1998). As cutias parecem não ter tido qualquer dificuldade em
encontrar alimentos na natureza. Isso é, provavelmente, devido à sua origem em semicativeiro (onde não dependiam exclusivamente da ceva) e ao treinamento realizado no
cercado de aclimatação (que apresentou a elas os itens alimentares disponíveis), além da
sua dieta abrangente (Dubost 1988; Henry 1999b, Silvius 2002, Dubost & Henry 2006).
Durante o monitoramento, os animais foram muitas vezes vistos enterrando itens
alimentares, apesar de não ter sido possível identificá-los.
As cutias cumprem importante papel na dispersão de diversas espécies arbóreas,
especialmente as de sementes grandes, por seu comportamento de estocagem (Smythe
1989; Forget 1990; Peres & Baider 1997; Henry 1999a e 1999b; Silvius & Fragoso
2003). Este é o caso de algumas das espécies nativas as quais foram identificadas como
45
consumidas pelas cutias durante o estudo (e.g. Joannesia princeps, Plinia edulis e
Sterculia chicha). Um fato previsto foi o consumo de jacas (Artocarpus heterophyllus)
pelas cutias. A jaqueira é uma espécie exótica invasora, que coloniza densamente o
Parque Nacional da Tijuca e representa uma das maiores preocupações em termos de
manejo florestal no Parque (ICMBIO 2008; Abreu & Rodrigues 2010). Por apresentar
distribuição agregada e dispersão barocórica, esta espécie tem alto sucesso de
colonização e dominância (Cunha et al. 2006; Abreu & Rodrigues 2010). Sendo assim,
não necessita de dispersores animais para o seu recrutamento, já tendo sido encontradas
mais de 100 de suas plântulas/m² no Parque Nacional da Tijuca (Abreu & Rodrigues
2010), uma floresta essencialmente defaunada. Por este motivo, acredita-se o papel de
dispersão de sementes que as cutias exercem não será importante para a jaqueira, mas
poderá ser essencial para várias espécies nativas de sementes grandes. Além disso, as
cutias exercem o papel de predadoras das sementes (Forget 1996, Peres et al. 1997,
Asquith et al. 1999). Isso pode contribuir para o manejo de A. heterophyllus no Parque,
pela redução de seu recrutamento como observado na Ilha Anchieta, São Paulo (Mauro
Galetti, comunicação pessoal).
Muitos programas de reintrodução/translocação enfrentam problemas com alta
mortalidade dos indivíduos soltos (e.g. Jones & Witham 1990; McCullough et al. 1997;
Armstrong et al. 1999; Short & Turner 2000; Letty et al. 2003; Adams et al. 2004;
Maran et al. 2009). Consequentemente, poucos obtêm sobrevivências anuais de adultos
superiores ou semelhantes às aqui encontradas (0,86). Além disso, é necessário salientar
que existe um viés na literatura, onde a maioria dos trabalhos publicados refere-se a
reintroduções consideradas bem sucedidas, por relutância dos autores ou dos periódicos
em publicar as falhas (Sarrazin & Barbault 1996; Mathews et al. 2005). Mesmo assim,
esses trabalhos trataram da reintrodução/translocação de animais com longevidades
46
muito maiores do que a das cutias, sendo já esperado que apresentassem taxas anuais de
sobrevivência superiores (e.g. urubus (Gyps fulvus) (0,858 ± 0,039) – Sarrazin et al.
(1994); cavalos (Equus emionus) (0,85) – Saltz et al. (2000); ovelhas (Ovis canadensis)
(0,8 ± 0,11) – Ostermann et al. (2001); wallabies (Onychogalea fraenata) (0,85) –
Pople et al. (2001); veados (Dama mesopotamica) (0,86) – Bar-David et al. (2005);
gazelas (Oryx leucorix) (0,915) – Harding et al. (2007). Essas comparações mostram
que as cutias reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca apresentaram alta
sobrevivência anual, sendo este um dos principais objetivos das reintroduções e um dos
mais importantes indicadores de sucesso em curto prazo (Sarrazin & Barbault 1996;
Sanz & Grajal 1998; Seddon 1999; Richard-Hansen et al. 2000; Ostermann et al. 2001;
Richards & Short 2003; Teixeira et al. 2007).
Mesmo se tratando de animais reintroduzidos, a sobrevivência anual aqui
encontrada é superior à de populações naturais de cutias. Smythe (1978) e AliagaRossel (2004) encontraram taxas de sobrevivência de 0,34 a 0,37 e 0,3,
respectivamente, para Dasyprocta punctata na ilha de Barro Colorado (Panamá). A
principal causa de morte das cutias é a predação, principalmente por jaguatiricas
(Leopardus pardalis) e pumas (Puma concolor), mas também por gatos mouriscos
(Puma yagouaroundi), onças pintadas (Panthera onca), iraras (Eira barbara) e quatis
(Nasua narica) (Galef et al. 1976; Smythe 1978; Aliaga-Rossel 2004; Aliaga-Rossel et
al. 2006; Moreno et al. 2006). Sendo assim, a alta sobrevivência das cutias no Parque
Nacional da Tijuca pode ser explicada pela ausência da maioria destes predadores
(ICMBIO 2008). No caso, o único presente no Parque é o quati (Nasua nasua) que
ocorre em grande abundância, inclusive na área de soltura das cutias (Bruno Cid,
observação pessoal). Porém, acredita-se que a predação pelos quatis aconteça mais
47
freqüentemente sobre cutias jovens (Smythe 1978), o que pode ser um problema para os
animais nascidos na natureza.
Apesar de não ter sido possível identificar a razão do ferimento que levou ao
óbito a fêmea F6, é possível que tenha sido causado por interações agressivas com
quatis (Nasua nasua) ou cachorros domésticos (Canis familiaris), duas espécies que
ocorrem dentro do Parque. Interações agressivas com cachorros domésticos já foram
relatadas como causa de morte de micos-leões-dourados (Leontopithecus rosalia)
reintroduzidos (Beck et al. 1991). Os cachorros foram vistos perseguindo as cutias
(Bruno Cid, observação pessoal), além de terem sido responsáveis pela morte de outro
indivíduo, ainda no período de aclimatação (ver seção sobre aclimatação). Além da
predação por quatis e de interações agressivas com cachorros domésticos, outra ameaça
às cutias no Parque é o risco de atropelamento por carros de visitantes, já que os animais
realizam suas atividades diárias próximos a uma estrada (ver capítulo II). A predação e
as causas antrópicas (atropelamento, caça e conflitos com humanos) são relatadas como
os motivos de morte mais comuns em muitos programas de reintrodução (e.g. Beck et
al. 1991; Mosillo et al. 1999; Ostermann et al. 2001; Harding et al. 2007; Hunter et al.
2007; Jule et al. 2008; Aaltonen et al. 2009; Maran et al. 2009; Zidon et al. 2009;
Hamilton et al. 2010; Rantanen et al. 2010).
A falha na reprodução já foi apontada como um dos principais motivos para o
insucesso dos programas de reintrodução (Richard-Hansen et al. 2000), sendo o
nascimento da primeira prole selvagem tido como um indicador de sucesso muito
importante em curto prazo (Sarrazin & Barbault 1996; Seddon 1999; Richard-Hansen et
al. 2000; Ostermann et al. 2001; Richards & Short 2003; Hayward et al. 2007; Teixeira
et al. 2007; Germano & Bishop 2008; Jule et al. 2008). Foram registrados os
48
nascimentos de três filhotes de cutias durante o estudo, pertencentes a duas fêmeas. Este
número está de acordo com o tamanho da prole de um a três filhotes como descrito na
literatura para cutias (Emmons & Feer 1997; Dubost et al. 2005; Reis et al. 2006). De
acordo com Dubost et al. (2005), os filhotes de cutias nascem precocemente com apenas
3,2% do peso da mãe. Levando isso em consideração, acredita-se que os nascimentos
tenham ocorrido entre outubro e novembro, coincidindo com o início da estação de
abundância de recursos, como reportado por Dubost et al. (2005). Porém, os mesmo
autores dizem que, pelo comportamento de estocagem de sementes, a reprodução das
cutias pode acontecer durante todo o ano como descrito em Emmons & Feer (1997) e
Reis et al. (2006). Apesar do nascimento de prole na natureza ser considerado um bom
indicativo de sucesso em curto prazo para reintroduções, a juventude é um período
crítico para cutias, quando já foi observada mortalidade de 70% (Smythe 1978) e 77,6%
de desaparecimentos (Dubost et al. 2005).
Sendo assim, a independência em relação a suplementação alimentar, a alta
sobrevivência anual encontrada e o estabelecimento de uma área de vida junto com o
registro dos nascimentos na natureza, não apenas indicam que a reintrodução foi bem
sucedida em curto prazo, como abriu caminho para que o crescimento populacional
aconteça, o que é considerado um ótimo indicador de sucesso em médio prazo
(Ostermann et al 2001; Ausband & Foresman 2007; Hayward et al. 2007; Armstrong &
Seddon 2007; Jule et al. 2008). Essa conclusão final mostra que os procedimentos
adotados no programa de reintrodução foram adequados para as exigências da espécie
no local de soltura.
49
Capítulo II
PADRÕES ESPACIAIS DE CUTIAS
(Dasyprocta leporina) REINTRODUZIDAS:
FIDELIDADE AO CERCADO DE
ACLIMATAÇÃO, DEPENDÊNCIA DA
SUPLEMENTAÇÃO ALIMENTAR, ÁREAS DE
VIDA E TERRITORIALIDADE
50
INTRODUÇÃO
A reintrodução de espécies é uma ferramenta de conservação que vem ganhando
espaço como alternativa de manejo (Sarrazin & Barbault 1996; Fischer & Lindenmayer
2000; Armstrong & Seddon 2007; Seddon et al. 2007) e junto com esse crescimento
vem o progresso da biologia da reintrodução como ciência (Armstrong & Seddon 2007;
Seddon 2007). Esse desenvolvimento da reintrodução mostrou que sem monitoramento
dos animais, as chances de falha do programa são muito grandes (Sarrazin & Barbault
1996; Hein 1997; Seddon 1999; IUCN 1998; Fischer & Lindenmayer 2000; Armstrong
& Seddon 2007; Ewen & Armstrong 2007; Seddon et al. 2007; IBAMA 2008). O
monitoramento de todos os indivíduos ou de uma grande proporção da população
reintroduzida é recomendado (IUCN 1998) e a não realização deste procedimento pode
trazer prejuízos ao programa (e.g. Diefenbach et al. 2006). Para que isso seja possível, é
recomendável o uso de radiotelemetria (Kleiman 1989; Teixeira et al. 2006). Através
dessa técnica é possível encontrar qualquer indivíduo marcado a qualquer momento
(Harris et al. 1990; Powell 2000; Jacob & Rudran 2003; Laver 2005) e realizar
intervenções que podem ser importantes para o sucesso da reintrodução (e.g. Passamani
et al. 1997; IUCN 1998; Banks et al. 2002; Peignot et al. 2008; Teixeira et al. 2006). O
uso da radiotelemetria permite acompanhar os animais no período crítico pós-soltura,
trazendo informações importantes sobre o estabelecimento e características das áreas de
vida dos indivíduos e sua distribuição no espaço (Brown & Orians 1970; Harris et al.
1990; Powell 2000; Jacob & Rudran 2003; Laver 2005).
A fase pós-soltura é de grande importância para o programa de reintrodução
como um todo, já tendo sido reconhecida como chave para avaliar o sucesso da
reintrodução (Seddon 1999). Os primeiros dias após a soltura são considerados críticos
51
por serem acompanhados de altas taxas de mortalidade e eventos de dispersão
exagerada (e.g. Bright & Morris 1994; Haque & Smith 1996; Biggins et al. 1999; Banks
2002; Wanless et al. 2002; Castro et al. 2004; Tuberville et al. 2005; Hardman & Moro
2006; Teixeira et al. 2006; Armstrong & Seddon 2007; Catalán et al. 2008; Morrel
2008; Maran et al. 2009; Hamilton et al. 2010; Rantanen et al. 2010). A soltura gradual
(com uso de cercado de aclimatação) e a suplementação alimentar fornecida nos
primeiros dias após a soltura podem ajudar a contornar esses problemas, aumentando a
sobrevivência e coibindo dispersões a grandes distâncias logo após a soltura (e.g.;
Bright & Morris 1994; Passamani et al. 1997; Armstrong et al. 1999; Biggins et al.
1999; Pople et al. 2001; Armstrong et al. 2002; Banks et al. 2002; Wanless et al. 2002;
Armstrong et al. 2007; Hunter et al. 2007; Ewen & Armstrong 2007; Garret et al. 2007;
Hayward et al. 2007; Catalán et al. 2008; Peignot et al. 2008; Maran et al. 2009;
Marnewick et al. 2009; Rouco et al. 2010). Por ser um momento relacionado à
exploração do ambiente, a movimentação dos animais pode sofrer alterações em poucos
dias neste período inicial (Bright & Morris 1994; Maran et al. 2009). Sendo assim, fazse necessária a realização de um monitoramento pós-soltura específico, mais intenso e,
muitas vezes, diferente do monitoramento subsequente (Armstrong et al. 2002; Gedeon
et al. 2011). Esse monitoramento específico tem funções importantes de acompanhar de
perto os indivíduos soltos e avaliar a fidelidade deles ao local de soltura, evidenciando a
importância da suplementação alimentar em seus movimentos iniciais e o
estabelecimento pós-soltura.
Em qualquer programa de reintrodução, espera-se que os movimentos
exploratórios iniciais dêem lugar ao estabelecimento em uma área, com a formação de
uma área de vida. A formação da área de vida é importante porque os animais tornam-se
familiares aos elementos do ambiente nela contidos, o que facilita o encontro de
52
alimento e abrigos e o escape de predadores (Bergallo 1990; Powell 2000). Essas
facilidades ajudam os animais a sobreviver por mais tempo, o que pode ser crucial para
o programa de reintrodução. Conhecer a área de vida de um animal também traz
informações importantes sobre o sistema de acasalamento, organização social,
interações entre os indivíduos, forrageamento, escolhas alimentares e componentes
importantes do habitat (Powell 2000). Todas essas são informações valiosas para guiar
ações de manejo na população, auxiliando o bom andamento da reintrodução.
A definição mais usada de área de vida vem de Burt (1943) (e.g. Hayne 1949;
Sanderson 1966; Brown & Orians 1970; Harestad & Bunnel 1979; Worton 1995). O
autor define área de vida como sendo a “área percorrida por um indivíduo em suas
atividades normais de obtenção de alimento, reprodução e cuidado com os jovens.
Saídas ocasionais fora dessa área, possivelmente de natureza exploratória, não devem
ser consideradas como parte da área de vida”. O tamanho da área de vida está
relacionado com vários fatores como: taxas metabólicas do animal, tamanho corporal,
disponibilidade e distribuição de recursos, dieta, estrutura social e densidade
populacional (McNab 1963; Harestad & Bunnell 1979; Damuth 1981; Mares & Lacher
1987; Swihart et al. 1988; Bergallo 1990; Kelt & Van Vuren 1999, 2001). Em pequenos
mamíferos, acredita-se que a disposição dos animais no espaço seja um reflexo de seu
sistema de acasalamento que, por sua vez, é muito influenciado pela organização social
dos animais (Ostfeld 1985; Hixon 1987; Ims 1987; Ostfeld 1990). Neste contexto, em
um sistema monogâmico é esperado que as áreas de vida de machos e fêmeas possuam
tamanhos semelhantes e sejam muito sobrepostas em cada casal (Ostfeld 1990). Ostfeld
(1990) também diz que quando as fêmeas não apresentam comportamento territorial, os
machos podem fazê-lo, defendendo territórios contra outros machos. Portanto, a
53
existência ou não de territorialidade intrassexual pode permitir entender os sistemas de
organização social e, consequentemente, o sistema de acasalamento.
O comportamento territorial exerce grande influência na distribuição espacial de
indivíduos da mesma espécie (Howard 1920). Sua definição mais simples vem de Noble
(1939), onde território é “qualquer área defendida” (Burt 1943). As características
essenciais de um território são: (1) área fixa que pode mudar no tempo, (2) atos de
defesa de território e (3) exclusividade sobre uma área em respeito aos rivais (Brown &
Orians 1970). A existência do comportamento territorial é regida por um balanço entre a
disponibilidade de recursos e o custo de defesa deste território (Brown 1969; Brown &
Orians 1970; Carpenter & MacMillen 1976; Ostfeld 1985; Mares & Lacher 1987;
Ostfeld 1990; Powell 2000; Kelt & Van Vuren 2001). A forma mais comum de
inferência do comportamento territorial em mamíferos é a constatação da existência de
uma área de uso exclusiva dentro da área de vida de um indivíduo, baseada na análise
da sobreposição das áreas de vida entre todos (Brown & Orians 1970; Ostfeld 1990;
Powell 2000). Essa forma de inferência traz problemas porque a sobreposição das áreas
de vida entre os indivíduos pode variar em um contínuo (Ostfeld 1990) e já foram
encontradas evidências de defesa dinâmica de território, onde o ocupante defende a área
onde está no momento (Smith 1968; Mares & Lacher 1987).
O objetivo deste capítulo foi descrever os padrões espaciais dos animais
reintroduzidos desde os primeiros dias de exploração pós-soltura até o estabelecimento
das áreas de vida e a organização social dos indivíduos no espaço, através da utilização
de técnicas de radiotelemetria. Neste período avaliou-se a fidelidade das cutias ao local
de soltura e a influência da suplementação alimentar nas áreas usadas pelos animais
durante a fase em que dependiam da ceva. Depois, com o estabelecimento pós-soltura e
a formação das áreas de vida, foram feitas comparações entre as áreas encontradas neste
54
trabalho e as descritas para cutias em outros estudos. Inferências quanto ao sistema de
acasalamento foram realizadas através de comparações internas nos tamanhos das áreas
de vida entre machos e fêmeas. Por fim, foi testada a presença do comportamento
territorial de duas formas: estática, com a existência de territórios fixos, e dinâmica,
com a existência de territórios temporários.
55
MATERIAIS E MÉTODOS
Os animais foram equipados com colares de radiotelemetria TXE-311C
modificados (os colares usados inicialmente causaram ferimentos aos animais que
tiveram que voltar à Fundação RioZoo para troca dos mesmos, ver anexo A), com
sensor de mortalidade (Telenax®; Playa del Carmen, México). O peso médio (± dp) dos
colares foi de 22,7 ± 0,5 g, aproximadamente 1% do peso dos animais (menos do que
5%, como recomendado por Jacob & Rudran 2003) (ver capítulo 1).
Uma vez soltos, todos os animais foram monitorados com o uso de um receptor
VHF TR-4 e uma antena RA-14k (Telonics®, Arizona, EUA). As localizações foram
obtidas utilizando a técnica homing-in on the animal. Esta técnica consiste em seguir o
sinal do transmissor até que o animal monitorado seja avistado (White & Garrot 1990),
ou quando é possível ouvir o sinal do radiocolar com a antena desconectada do receptor
(Lira et al. 2007). Testes realizados a priori no local do estudo mostraram que, desta
última forma, o animal monitorado estaria a uma distância máxima de cinco metros do
receptor. Para diminuir problemas de autocorrelação dos dados, localizações
consecutivas do mesmo indivíduo foram obtidas com, no mínimo, uma hora de
intervalo (Linders et al. 2004; Endries & Adler 2005), tempo suficiente para que um
indivíduo atravesse toda a extensão de sua área de vida (Doncaster & MacDonald
1997). As localizações foram registradas com o uso de um aparelho de sistema de
posicionamento global portátil (GPS Garmim eTrex H), com base em referências
geográficas (coordenadas na projeção Universal Transverse Mercartor – UTM, South
American Datum 69). A cada localização, era registrado o horário, erro do GPS
(posteriormente incorporado ao erro das estimativas das áreas de vida) e se o animal
estava ativo ou inativo.
56
Em termos metodológicos, o presente trabalho incluiu dois tipos distintos de
monitoramento dos animais: o monitoramento intensivo e o monitoramento regular. O
monitoramento intensivo teve o intuito de registrar a movimentação das cutias no
período crítico que são os primeiro dias na natureza. Ele consistiu na obtenção de cinco
localizações por dia de cada animal, sempre durante os picos de atividade da espécie
(início da manhã e fim da tarde, Aliaga-Rossel 2004; Jorge & Peres 2005; Kays et al.
2009). As localizações foram adquiridas nos três dias subsequentes ao dia da soltura,
totalizando 15 localizações por indivíduo. Após o monitoramento intensivo todos os
animais soltos foram monitorados regularmente até o fim do período de estudo
(dezembro de 2010) ou até a morte do indivíduo. Animais que perderam os colares
(caso da fêmea F2) continuaram a ser monitorados quando eram ocasionalmente
avistados e sua identidade verificada sem equívocos.
Fidelidade ao cercado de aclimatação e dependência da suplementação alimentar
Os primeiros dias após a soltura são críticos para os animais, que podem se
perder e não conseguir voltar ao cercado de aclimatação para valerem-se da
suplementação alimentar, e para os pesquisadores que podem perder os indivíduos por
eventos de dispersão exagerada (e.g. Bright & Morris 1994; Biggins et al. 1999; Banks
et al. 2002; Tuberville et al. 2005; Hardman & Moro 2006; Morrel 2008). Sendo assim,
o monitoramento intensivo foi desenhado para evitar que esses problemas
acontecessem. Para saber quão longe do cercado os indivíduos foram nos primeiros dias
após a soltura foi feita uma média das distâncias euclidianas de cada localização obtida
durante o monitoramento intensivo para o ponto de soltura (cercado de aclimatação).
57
Alguns indivíduos abandonaram a suplementação voluntariamente, ficando
dependentes dela durante menos tempo (grupo 1, ver capítulo I). Para outros a ceva teve
que ser reduzida gradualmente, já que os mesmos ficaram dependentes dela por mais
tempo (grupo 2, ver capítulo I). Para elucidar a importância da redução gradual da
suplementação no uso do espaço pelas cutias foi ajustado um mínimo polígono convexo
(MPC) 100% (ver área de vida) às localizações compreendidas entre o momento da
soltura e a última localização em que cada uma foi vista se alimentando dos recursos
fornecidos (chamada fase de dependência da suplementação). As áreas resultantes
foram comparadas entre os dois grupos pelo teste de Mann-Whitney.
Áreas de vida
Segundo a definição mais aceita de área de vida (Burt 1943), “as saídas
ocasionais fora da área de vida, possivelmente de natureza exploratória, não devem ser
consideradas como parte da área de vida”. Consequentemente, estimar as áreas de vida
de cada indivíduo usando como base todas as localizações obtidas desde o momento da
soltura constituiria um equívoco. Isso acontece porque, logo após a soltura, animais
reintroduzidos encontram-se dependentes da suplementação alimentar fornecida (ver
capítulo I) e ainda estão em uma fase de exploração do habitat, não tendo definido ainda
onde vão se estabelecer e realizar suas atividades diárias normais.
Para a definição das áreas de vida das cutias neste estudo foram realizadas
análises gráficas visuais da distribuição das localizações de cada indivíduo. Análises
visuais subjetivas são, muitas vezes, mais apropriadas na determinação da fidelidade de
alguns animais a um local do que análises estatísticas (Powell 2000). As localizações
utilizadas para a estimativa das áreas de vida foram todas aquelas obtidas após a
58
primeira situada dentro da área onde cada indivíduo se estabeleceu definitivamente
depois de solto, já que fidelidade a um local pode ser um indicativo da formação de uma
área de vida (Powell 2000). Porém, este critério foi utilizado apenas a partir do
momento em que cada indivíduo abandonou a suplementação (ver capítulo I), tornandose independente em termos alimentares.
Os tamanhos das áreas de vida são fortemente dependentes da quantidade de
localizações consideradas (Seaman & Powell 1996; Seaman et al. 1999; Gitzen &
Millspaugh 2003; Kie et al. 2010) e, de forma geral, as áreas crescem com o aumento
do número de localizações, até o alcance de uma assíntota (Harris et al. 1990; Gautestad
& Mysterud 1995). Sendo assim, a confiabilidade das áreas de vida estimadas foi
analisada através da construção de curvas entre o número de localizações e o tamanho
estimado das áreas de vida (por MPC 95%) para cada indivíduo. As localizações foram
incluídas em sua ordem cronológica. Os resultados plotados em um gráfico foram
analisados visualmente para verificar se houve suficiência amostral para cada indivíduo.
Também com o intuito de verificar a influência do número de localizações no tamanho
das áreas de vida foi realizada uma correlação de Pearson (com aleatorização com 1000
repetições) entre essas duas variáveis.
Dois métodos foram usados para estimar as áreas de vida das cutias. O primeiro
deles foi o mínimo polígono convexo (MPC, Mohr 1947), um estimador simples, que
consiste em conectar as localizações mais externas formando o menor polígono
possível, sem concavidades. Neste caso, foi usado o MPC valendo-se de 100% (MPC
100%) das localizações para possibilitar a comparação do tamanho das áreas de vida
aqui encontradas com as estimadas para cutias da mesma espécie (e.g. Silvius &
Fragoso 2003; Jorge 2000; Jorge & Peres 2005) e também de outra espécie do mesmo
gênero (Dasyprocta punctata) em outros estudos (Aliaga-Rossel 2004; Aliaga-Rossel et
59
al. 2008). O outro estimador usado foi o kernel fixo (Kernel, Worton 1989), sendo este
um estimador mais complexo, no qual a área de vida de um animal é descrita como um
modelo probabilístico com base na distribuição das localizações (Silverman 1986;
Seaman & Powell 1996). Aqui, foram usadas 95% das localizações para a estimativa
das áreas de vida por kernel. Essa é uma forma de excluir as localizações mais externas,
evitando contar na área de vida com as saídas ocasionais a que Burt (1943) se refere.
Pela mesma razão, foram excluídos os contornos produzidos pelo kernel que contavam
com apenas uma localização. Este método foi escolhido por ser mais confiável do que o
MPC (Powell 2000; Kernohan et al. 2001). Para este estimador é necessário escolher
um parâmetro de suavização (h) que define a área a ser considerada em torno de cada
localização, influenciando diretamente o tamanho das áreas de vida (Silverman 1986;
Worton 1989, 1995; Seaman & Powell 1996; Gitzen & Millspaugh 2003; Hemson et al.
2005).
Conhecendo os animais e a área onde eles vivem, a escolha visual do parâmetro
de suavização é uma forma poderosa de analisar os dados (Wand & Jones 1995; Jones
et al. 1996). No presente estudo foram realizadas inspeções visuais da adequação de
dois dos parâmetros de suavização mais utilizados, o h calculado por validação-cruzada
dos quadrados mínimos (LSCV, do inglês least squares cross-validation) e o h de
referência (href) (Hemson et al. 2005). O primeiro mostrou-se muito variável e pouco
adequado aos dados, formando um contorno fragmentado sub-suavizado, como
apontado em outros estudos que o aplicaram a dados reais (Hall & Marron 1991; Jones
et al. 1992; Sheather 1992; Jones et al. 1996; Hemson et al. 2005). O segundo, de forma
inversa, pareceu superestimar as áreas de vida dos animais, como evidenciado em outros
trabalhos (Wand & Jones 1995; Worton 1995; Seaman & Powell 1996; Kernohan et al.
2001; Gitzen & Millspaugh 2003). Segundo Hemson et al. (2005), uma forma de lidar
60
com esses problemas seria usar um múltiplo menor de href como parâmetro de
suavização, evitando enviesar as estimativas das áreas de vida. Sendo assim, foi
utilizado 80% do valor de href como parâmetro de suavização. Esta adaptação da largura
de banda já mostrou produzir estimativas de áreas de vida pouco enviesadas (Worton
1995) e tem sido usada em outros estudos (e.g. Kie & Boroski 1996; Kie et al. 2002).
As comparações das áreas de vida estimadas no presente trabalho com aquelas
encontradas em outros estudos foram feitas pelo teste de Mann-Whitney, quando houve
tamanho amostral suficiente para tal. Quando não foram possíveis comparações por
testes, os valores brutos foram comparados. Se o estudo em questão evidenciou
diferença nos tamanhos das áreas de vida entre sexos, as comparações foram realizadas
separadamente. A comparação do tamanho das áreas de vida (estimadas por kernel fixo
95% com 80% de href) entre os sexos dos indivíduos foi realizada pelo teste de MannWhitney.
O tamanho da área de vida é relacionado com as necessidades energéticas diárias
dos animais e, muitas vezes, um reflexo de seu sistema de acasalamento (McNab 1963;
Ostfeld 1990). Já as distâncias máximas percorridas podem ser mais relacionadas à
capacidade exploratória dos indivíduos (e.g. Spencer et al. 1990). As distâncias
máximas percorridas foram calculadas medindo a distância euclidiana entre o ponto de
soltura (cercado de aclimatação) e a localização mais distante dele para cada indivíduo.
Para descrever a relação entre as duas variáveis foi realizada uma correlação de Pearson
(com aleatorização com 1000 repetições) entre o tamanho da área de vida e a distância
máxima percorrida. Quando não foi encontrada relação entre o tamanho das áreas de
vida dos animais e a distância máxima percorrida por eles, estas distâncias foram
comparadas entre os sexos dos indivíduos pelo teste de Mann-Whitney.
61
Comportamento territorial
Monitoramento intensivo
Durante o período de aclimatação (ver capítulo I), foram constatadas interações
agressivas entre machos, mas não entre fêmeas ou entre machos e fêmeas dentro do
cercado (dados não publicados). Sendo assim, foi testada ocorrência de comportamento
territorial por machos durante o monitoramente intensivo. Para isso foi testada a
fidelidade dos indivíduos a um território nos primeiros três dias após a soltura. Para
avaliação desta fidelidade, foi calculado o índice de agregação das localizações baseado
na técnica do vizinho mais próximo (nearest neighbor, como descrito em Krebs 1989).
A comparação dos valores de agregação entre os sexos dos indivíduos foi realizada pelo
teste de Mann-Whitney.
As sobreposições entre as áreas utilizadas durante o monitoramento intensivo
também foram usadas para inferir o comportamento territorial por machos. Para isso foi
ajustado um MPC 100% às localizações realizadas neste período e suas sobreposições
calculadas. Para esta análise foram comparadas apenas as sobreposições entre
indivíduos que estavam no entorno do cercado simultaneamente. A relação das
sobreposições das áreas utilizadas (em porcentagens) com o sexo dos indivíduos foi
avaliada pelo teste de Mann-Whitney.
Monitoramento regular
Interações agressivas entre machos também foram presenciadas durante o
monitoramento regular, com os animais já soltos na natureza. Sendo assim, foram
levantadas duas hipóteses quanto à presença do comportamento territorial. A primeira
62
foi de que este comportamento seria estático e as cutias defenderiam o mesmo trecho de
sua área de vida durante todo o tempo do estudo. Para testar essa hipótese foram
calculadas as sobreposições das áreas de vida (estimadas por kernel fixo 95% com 80%
de href) entre machos e machos e entre fêmeas e fêmeas, em porcentagens. Sob a
hipótese de que essas sobreposições seriam menores entre machos do que entre fêmeas,
a influência do sexo nelas foi testada por um teste t.
A segunda hipótese foi de que o comportamento territorial dos machos seria
dinâmico, com os machos defendendo a área onde estavam no momento. Para testar
essa hipótese foram selecionadas todas as localizações de diferentes animais que
tivessem menos de 30 minutos entre si (portanto em espaço curto de tempo). Este
intervalo de tempo foi escolhido por ser curto o suficiente para permitir que o indivíduo
localizado permanecesse nas proximidades da localização marcada e assegurar que se
pudesse acessar qualquer outro que vivesse na mesma área. De posse dos pares de
localizações, seguindo esse critério, foram calculadas as distâncias (euclidiana) entre
elas. A diferença entre a média dessas distâncias para localizações entre machos e a
média dessas distâncias para o conjunto todo foi usada como estatística. Para saber se a
média das distâncias entre as localizações entre machos era maior do que a esperada ao
acaso foi realizada uma aleatorização com 1000 repetições. A hipótese nula foi de que a
distâncias entre as localizações de pares de machos não difeririam das distâncias do
conjunto como um todo. A hipótese alternativa foi de que esta distância seria maior nas
localizações de pares de machos quando comparadas ao conjunto todo. A confirmação
da hipótese alternativa seria um indício de que a evitação entre machos e machos em
curto espaço de tempo é maior do que entre machos e fêmeas e fêmeas e fêmeas, sendo
um indício de proteção de território de machos contra outros machos. Para a realização
desta análise foram incluídas apenas as localizações dos indivíduos que viviam na
63
mesma região ao mesmo tempo e foram retiradas as cutias que se sabia que formavam
um casal; este foi um procedimento conservador, uma vez que a questão se referia às
distâncias entre indivíduos não obviamente pareados. O mesmo procedimento foi
realizado para testar a territorialidade por fêmeas.
Análise de dados
Todos os testes seguiram Zar (1999) e foram executados utilizando os
programas Systat 11.0 e R 2.8.1. A normalidade foi averiguada pela análise gráfica da
distribuição dos resíduos segundo Gotelli & Ellison (2004) e pelo teste de ShapiroWilk. A homogeneidade das variâncias foi verificada pelo teste de Levene. No caso
onde essas premissas foram atendidas, foram realizados testes paramétricos. Se as
premissas não foram atendidas, testes não paramétricos foram realizados. Os resultados
dos testes são sempre apresentados como média ± desvio-padrão. Os valores de p
apresentados são bicaudais, exceto quando houve predição direcional a priori para a
comparação dos grupos.
RESULTADOS
64
A partir da soltura, os animais foram rastreados duas a três vezes por semana,
por um período de 247,2 ± 60,9 dias não consecutivos, totalizando 115 dias de
monitoramento (fevereiro a dezembro de 2010). Neste período, foram obtidas 724
localizações dos oito indivíduos soltos (90,5 ± 19,2 localizações; Figura II.1; Tabela
II.1).
Tabela II.1. Indivíduos de cutia (Dasyprocta leporina) monitorados após reintrodução
no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). F = fêmea e M = macho; colar =
cor do colar; localizações = total de localizações durante o estudo; erro = erro médio do
GPS; dias de monitoramento = dias não consecutivos de monitoramento.
Indivíduo Colar
F1
negra
F2
azul
F3
branca
F6
cinza
M1
prata
M3
amarelo
M5
verde
M6
laranja
Localizações Erro (m)
83
8
70
8,1
120
8,3
74
8,3
92
8,1
87
8
119
8
79
8,7
Dias de monitoramento
170
264
305
162
209
250
313
305
Período
Jul - Dez 2010
Fev - Out 2010
Fev - Dez 2010
Fev - Jul 2010
Abr - Out 2010
Abr - Dez 2010
Fev - Dez 2010
Fev - Dez 2010
Com algumas exceções temporais, os animais estabeleceram-se todos na mesma
área, onde se encontravam regularmente uns com os outros. A distribuição das
localizações mostra que eles permaneceram durante a maior parte do tempo ao longo do
curso dos rios presentes na área de estudo (Figura II.1).
65
Cercado
F1 (negra)
F2 (azul)
F3 (branca)
F6 (cinza)
M1 (prata)
M3 (amarelo)
M5 (verde)
M6 (laranja)
100m
Figura II.1. Localizações de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). Cada cor refere-se a um indivíduo
monitorado cujas identificações estão na legenda da figura. F=fêmea e M=macho. A cor
entre parênteses identifica o colar de cada animal. Cercado = posição do cercado de
aclimatação (ver capítulo I). As linhas azuis representam cursos d‟água.
66
Durante o monitoramento intensivo foram obtidas 115 localizações de oito
indivíduos (14,4 ± 1,7 localizações por indivíduo). O valor previsto de 15 localizações
por indivíduo (total de 120 localizações) não pode ser alcançado porque a fêmea F3 não
pode ser localizada no primeiro dia de monitoramento. Ela foi procurada o dia todo e,
por testes previamente realizados com o equipamento no local de estudo, sabe-se que
ela ficou a uma distância mínima de 300 m do cercado neste dia (alcance do receptor na
área). Nas análises subseqüentes que tratam da distribuição de suas localizações foi
usado o conjunto de dez localizações (obtidas no segundo e terceiro dias após a soltura)
e acrescentada uma localização distante 300 m destas. Para as análises que dependiam
da estimativa de uma área com base nas localizações o animal foi excluído.
Dependência da suplementação/cercado
Os animais mantiveram-se a menos de 100 m, em média, em relação ao cercado
de aclimatação nos primeiros três dias após a soltura (93,9 ± 142,2 m). Em metade das
localizações mais próximas eles não passaram de 40 m (21,3 ± 8 m). Além disso, todos
voltaram regularmente para se alimentar da suplementação durante esse período. As
áreas totais utilizadas durante a fase de dependência da suplementação foram menores
para os indivíduos do primeiro grupo (1,25 ± 0,75 ha) do que para os do segundo grupo
(10,7 ± 5,2) (U=0; p=0,034; Figura II.2).
67
Área utilizada (ha)
15
10
5
0
Grupo 1
Grupo 2
Figura II.2. Áreas utilizadas durante a fase de dependência da suplementação por cutias
(Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). As áreas foram estimadas ajustando-se um MPC 100% a todas as localizações
de cada indivíduo durante o tempo em que se alimentaram da suplementação.
Áreas de vida
Seguindo o critério estabelecido para formação das áreas de vida (ver material e
métodos) foi selecionado um subconjunto das localizações totais de cada indivíduo para
a realização das estimativas. Para isso, foram obtidas 473 localizações dos oito animais
soltos (59,1 ± 19,5 localizações; tabela II.2). No caso do macho M6, o indivíduo
permaneceu inicialmente na área ocupada por todos os outros animais. Posteriormente
estabeleceu-se em uma área mais distante (sem contato aparente com os outros) durante
um período mínimo de 121 dias, retornando a área inicial no fim do estudo. Sendo
assim, essas foram tratadas como áreas de vida distintas e suas áreas somadas para as
estimativas para este animal.
68
É mais difícil atingir uma assíntota com áreas estimadas por MPC do que usando
outros estimadores como o kernel (Gautestad & Mysterud 1995). Mesmo assim, a
análise gráfica visual da relação entre o número de localizações e o tamanho cumulativo
das áreas de vida revelou que, de forma geral, as curvas tenderam a uma estabilização.
Isso mostra que os animais mantiveram uma fidelidade às áreas onde escolheram viver
ao longo do período de estudo (Figura II.3). Outro indício de que os animais atingiram a
suficiência amostral é que não houve correlação entre o número de localizações e o
tamanho das áreas de vida (r=-0,212; p=0,636; Figura II.4).
Mínimo polígono convexo (95%)
10
9
F1 (negra)
8
F2 (azul)
7
F3 (branca)
6
F6 (cinza)
5
M1 (prata)
4
M3 (amarelo)
3
M5 (verde)
2
M6 (laranja AV1)
1
M6 (laranja AV2)
0
0
10 20 30 40 50 60 70 80 90
Número de localizações
Figura II.3. Análise das curvas de acumulação de área de vida (estimadas por mínimo
polígono convexo excluindo 5% das localizações mais externas) para cutias
(Dasyprocya leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil). Cada curva refere-se a um indivíduo monitorado cuja identificação está na
legenda da figura. F = fêmea e M = macho. A cor entre parênteses identifica o colar de
69
cada animal. O macho M6 é representado por duas curvas, pois apresentou duas áreas
de vida durante o período de estudo (ver métodos – área de vida).
Área de vida (ha)
15
10
5
0
30
40
50
60
70
80
90
Número de localizações
Figura II.4. Relação entre o tamanho das áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina)
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e o número de
localizações usadas para estimá-las. As áreas de vida foram estimadas por kernel fixo
95% usando 80% de href como parâmetro de suavização. O número de localizações se
refere aos conjuntos de 95% das localizações usados para a estimativa das áreas de vida.
As estimativas das áreas de vida por MPC 100% variaram de 4 a 16,4 ha para os
oito animais liberados (8,3 ± 4 ha; Tabela II.2). Essas estimativas foram comparadas
com as encontradas por Silvius & Fragoso (2003), Jorge & Peres (2005) e AliagaRossel et al. (2008) (Figura II.5).
Nas comparações com Silvius & Fragoso (2003), em relação aos machos,
acredita-se que não houve diferença entre os tamanhos médios da área de vida por eles
70
encontrada (8,5 ha; n=1) e as aqui descritas (10,9 ± 4,1 ha; mínima=7,1 ha e
máxima=16,4 ha; n=4). Para as fêmeas, também não houve diferença nos tamanhos das
áreas de vida no presente estudo (5,6 ± 1,5 ha; n=4) e em Silvius & Fragoso (2003)
(4,95 ± 1,38 ha; n=4) (gl=1; U=10; p=0,564).
A comparação com Jorge & Peres (2005) mostrou que as áreas de vida aqui
encontradas para machos (10,9 ± 4,1 ha; mínima=7,1 ha e máxima=16,4 ha; n=4) são
provavelmente maiores do que a estimada por eles (4 ha; n=1). Em relação às fêmeas
não houve diferença nos tamanhos médios das áreas de vida entre as estimadas no
presente estudo (5,6 ± 1,5 ha; n=4) e em Jorge & Peres (2005) (4,7 ± 1,5 ha; n=3) (gl=1;
U=9; p=0,289).
Para as comparações com Aliaga-Rossel et al. (2008) foram usadas apenas as
estimativas realizadas a partir de localizações obtidas por radiotelemetria, com mais de
30 localizações. Estas mostram que as áreas de vida aqui estimadas para machos (10,9 ±
4,1 ha) são maiores do que as áreas de vida descritas por eles para o mesmo sexo (3,1 ±
0,85; n=5) (gl=1; U=20; p=0,014). Padrão semelhante foi encontrado para as
comparações entre fêmeas neste estudo (5,6 ± 1,5 ha; n=4) e em Aliaga-Rossel et al.
(2008) (1,82 ± 0,52 ha; n=3) (gl=1; U=12; p=0,034).
71
Área de vida MPC 100% (ha)
20
15
10
5
0
F
M
Presente
trabalho
F
M
Silvius &
Fragoso (2003)
F
M
Jorge &
Peres (2005)
F
M
Aliaga-Rossel
et al. (2008)
Figura II.5. Comparação entre as áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina)
reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) com as descritas
em outros trabalhos. F=fêmeas (pontos pretos) e M=machos (pontos brancos). As áreas
de vida estimadas em Silvius & Fragoso (2003) e Jorge & Peres (2005) são para e
mesma espécie estudada no presente trabalho. As áreas de vida estimadas em AliagaRossel et al. (2008) são para Dasyprocta punctata na ilha de Barro Colorado.
As estimativas das áreas de vida realizadas por kernel fixo usando 80% do href
como parâmetro de suavização foram usadas para inferir de forma mais acurada os
tamanhos das áreas de vida das cutias neste estudo, pois foram as que mostraram melhor
adequação aos dados. Essas estimativas variaram de 4,5 a 13,4 ha para os oito animais
soltos (7,9 ± 2,8 ha; Tabela II.2). Não houve diferença entre os sexos quanto ao
tamanho das áreas de vida (U=2; p=0,083; Figura II.6).
72
Tabela II.2. Estimativas (em hectares), por dois estimadores diferentes, das áreas de
vida de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio
de Janeiro, Brasil). F = fêmea e M = macho; colar = cor do colar; localizações = total de
localizações selecionadas para as estimativas das áreas de vida (apenas a estimativa por
MPC 100% levou todas em consideração); MPC 100% = área de vida estimada por
mínimo polígono convexo levando em consideração todas as localizações; kernel 80%
href = área de vida estimada por kernel fixo usando 80% de href como parâmetro de
suavização, excluindo 5% das localizações mais externas.
Indivíduo Colar
F1
negra
F2
azul
F3
branca
F6
cinza
M1
prata
M3
amarelo
M5
verde
M6
laranja
Localizações
49
52
85
47
40
46
93
61
MPC 100% (ha)
6,7
7,1
4,7
4
7,1
11,6
16,4
8,5
Kernel 80%href (ha)
7,9
7,5
4,6
4,5
8,7
13,4
9,3
7
73
Área de vida (ha)
15
10
5
0
Fêmeas
Machos
Sexo
Figura II.6. Áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina) dos dois sexos reintroduzidas
no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). As áreas de vida mostradas nesta
figura foram calculadas por kernel fixo usando 80% de href como parâmetro de
suavização.
Não houve correlação entre o tamanho das áreas de vida e as distâncias máximas
percorridas por cada animal (r=0,357; p=0,546; Figura II.7). As distâncias máximas
percorridas por machos (686,7 ± 109 m) foram maiores do que a das fêmeas (483,6 ±
105,4 m) (U=1; p=0,043; Figura II.8).
74
Área de vida (ha)
15
10
5
0
300
400
500
600
700
800
900
Distância máxima percorrida (m)
Figura II.7. Relação entre os tamanhos das áreas de vida de cutias (Dasyprocta
leporina) reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) e as
distâncias máximas percorridas por elas.
Distância máxima percorrida (m)
900
800
700
600
500
400
300
Fêmea
Macho
Sexo
Figura II.8. Distâncias máximas percorridas por cutias (Dasyprocta leporina) dos dois
sexos, reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil). A distância
máxima percorrida foi calculada como a distância euclidiana entre o ponto de soltura
75
(cercado de aclimatação, ver capítulo I) e a localização mais distante deste ponto para
cada animal.
Comportamento territorial
Monitoramento intensivo
A análise visual da distribuição das localizações durante o monitoramento
intensivo revelou que os machos guardam fidelidade a uma área, sendo esta próxima ou
distante ao cercado, sempre retornando à suplementação para se alimentar (Figura II.9,
A). As fêmeas mostraram-se menos fiéis a qualquer área e também retornaram
regularmente ao cercado para se alimentar da ceva (Figura II.9, B). Esse padrão foi
corroborado pelos índices de agregação, que mostraram que as localizações dos machos
durante o monitoramento intensivo foram mais agregadas (36,8 ± 17,5) do que as das
fêmeas (86,2 ± 35,4) (U=15; p=0,043; Figura II.10). Não houve diferença entre sexos
nas sobreposições das áreas utilizadas pelas cutias durante o monitoramento intensivo:
machos (16 ± 26%) e fêmeas (25 ± 23%) (U=10; p=0,561).
76
A
Cercado
F1 (negra)
F2 (azul)
F3 (branca)
F6 (cinza)
100m
B
Cercado
M1 (prata)
M3 (amarelo)
M5 (verde)
M6 (laranja)
100m
Figura II.9. Distribuição das localizações de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas
no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) durante o monitoramento
intensivo. (A) fêmeas - a fêmea F3 não pode ser localizada no primeiro dia de
monitoramento, mas sabe-se que a mesma ficou a uma distância mínima de 300 m do
cercado neste dia (ver texto) e (B) machos. Cada cor refere-se a um indivíduo
monitorado cujas identificações estão na legenda da figura. F=fêmea e M=macho.
Cercado = posição do cercado de aclimatação (ver capítulo I). A cor entre parênteses
identifica o colar de cada animal.
77
Índice de agregação
150
100
50
0
Fêmeas
Machos
Sexo
Figura II.10. Índices de agregação (método do vizinho mais próximo, nearest neighbor,
Krebs 1989) das localizações de cutias (Dasyprocta leporina) dos dois sexos durante o
monitoramento intensivo, reintroduzidas no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro,
Brasil).
Monitoramento regular
As cutias estabeleceram áreas de vida próximas ou até sobrepostas ao cercado de
aclimatação. Nenhum indivíduo (macho ou fêmea) apresentou uma área de uso
intensamente utilizada que fosse exclusiva, o que significaria a presença de um
território. As áreas de vida de todos os indivíduos apresentaram alguma sobreposição
com as de outros (Figura II.11). Não houve diferença na sobreposição das áreas de vida
entre machos (49 ± 2%) e fêmeas (41 ± 2%) (gl=22; t=0,838; p=0,411).
78
Cercado
F1 (negra)
F2 (azul)
F3 (branca)
F6 (cinza)
M1 (prata)
M3 (amarelo)
M5 (verde)
M6 (laranja)
100m
Figura II.11. Áreas de vida de cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) durante o período do estudo (fevereiro –
dezembro 2010). Cada cor refere-se a um indivíduo monitorado cujas identificações
estão na legenda da figura. Cercado=posição do cercado de aclimatação. F=fêmea e
M=macho. A cor entre parênteses identifica o colar de cada animal.
Foram encontrados 216 pares de localizações entre cutias com menos de 30
minutos de diferença entre elas (37 entre machos, 42 entre fêmeas e 137 entre machos e
fêmeas). Todas as localizações da segunda área de vida (AV2) do macho M6 (Figura
II.11, canto inferior esquerdo) foram excluídas. A fêmea F1 e o macho M1 não foram
considerados para esta análise por formarem um casal. As distâncias entre as
localizações de machos foram maiores do que o esperado ao acaso levando-se em
consideração localizações em curto espaço de tempo (diferença da média entre as
79
localizações entre machos e o conjunto todo=44,5 m; p=0,028). As distâncias entre as
localizações entre fêmeas não foram maiores do que o esperado ao acaso (diferença da
média entre as localizações entre fêmeas e o conjunto todo=21,5 m; p=0,279)
80
DISCUSSÃO
O cercado de aclimatação é fundamental durante o processo de soltura gradual,
exercendo uma série de funções (sensu Beck et al. 1994; Brigth & Morris 1994; Letty et
al. 2000). Uma dessas funções é a de manter os animais na região de seu entorno nos
primeiros dias após a soltura, evitando dispersões a longas distãncias (e.g. Bright &
Morris 1994; Biggins et al. 1999; Banks et al. 2002; Tuberville et al. 2005; Hardman &
Moro 2006; Morrel 2008). Essa função evita que os animais se percam quando ainda
não estão acostumados com a área onde foram soltos, auxilia a formação de uma
população coesa, permite o acesso dos animais à suplementação e facilita o
monitoramento por parte dos pesquisadores (Diefenbach et al. 1993; Bright & Morris
1994; Biggins et al. 1999; Carrie et al. 1999; Tweed et al. 2003; Hardman & Moro
2006). Eventos de dispersão longa pós-soltura já foram motivos de perda de animais e
dissolução de grupos sociais em programas de reintrodução (e.g. Diefenbach et al.
1993; Passamani et al. 1997; Biggins et al. 1999; Moehrenschlager et al. 2003;
Tuberville et al. 2005; Peignot et al. 2008), o que pode trazer dificuldades para o bom
andamento do projeto (e.g. Tweed et al. 2003; Peignot et al. 2008).
O uso do cercado no presente estudo parece ter cumprido sua função de manter
as cutias em seu entorno nos primeiros dias após a soltura. Duas exceções confirmam
esta regra. A fêmea F3 não pode ser encontrada no primeiro dia de monitoramento,
sabendo-se que foi a uma distância de pelo menos 300 m do cercado. Já o macho M3
percorreu uma distância de 665 m no próprio dia em que foi solto. Apesar disso, ambos,
assim como os outros animais que ficaram mais próximos ao cercado nos primeiros
dias, estabeleceram-se em seu entorno posteriormente. Este é um padrão recorrente em
indivíduos reintroduzidos por soltura gradual (e.g. Armstrong et al. 1999; Banks et al.
81
2002; Tweed et al. 2003; Hardman & Moro 2006; Vandel et al. 2006), demonstrado
aqui pelo fato de as cutias terem estabelecido áreas de vida próximas ou até sobrepostas
ao cercado (ver áreas de vida). Esse benefício trazido pelo uso do cercado de
aclimatação pode ter sido determinante para o sucesso em curto prazo da reintrodução
(ver capítulo I). A manutenção dos animais próximos uns aos outros fez com que a
população reintroduzida ficasse coesa, permitindo a reprodução e facilitando o
monitoramento de todos os animais durante o período do estudo (ver capítulo I).
Outra função do cercado de aclimatação que trouxe benefício para os indivíduos
recém reintroduzidos foi a facilitação do acesso deles à suplementação alimentar. Todos
os animais, mesmo os que se moveram a grandes distâncias do cercado nos primeiros
dias, voltaram regularmente para alimentarem-se da ceva, fato comum em programas de
reintrodução que usam a soltura gradual (e.g. Bright & Morris 1994; Passamani et al.
1997; Biggins et al. 1999; Pople et al. 2001; Armstrong et al. 2002; Banks et al. 2002;
Wanless et al. 2002; Armstrong et al. 2007; Garret et al. 2007; Hayward et al. 2007;
Catalán et al. 2008; Peignot et al. 2008; Marnewick et al. 2009). Como discutido no
primeiro capítulo, a suplementação parece ter sido muito importante para todos, mas
especialmente para aqueles soltos na estação seca. Para estes, a suplementação teve que
ser reduzida gradualmente, pois não abandonaram a ceva voluntariamente (ver capítulo
I). A importância da suplementação é mais uma vez evidenciada por sua influência nos
padrões espaciais. Enquanto alimentavam-se da ceva, os animais que a abandonaram
voluntariamente apresentaram áreas utilizadas pequenas. Isso mostra que, durante este
período, não precisavam ficar percorrendo grandes distâncias à procura de alimento. Os
animais para os quais a suplementação teve que ser reduzida gradualmente
apresentaram áreas utilizadas maiores no período em que ficaram dependentes da ceva.
Isso provavelmente reflete o fato de que eles tiveram que andar mais à procura de
82
alimentos à medida em que a suplementação ia sendo reduzida, até atingirem sua
independência alimentar. Esse padrão também foi evidenciado por Peignot et al. (2008),
em cujo estudo os comprimentos das jornadas diárias de mandris reintroduzidos
(Mandrillus sphinx) eram maiores na ausência de suplementação do que quando ela era
disponibilizada.
Após atingirem a independência alimentar, todas as cutias estabeleceram-se em
uma área definida, formando uma área de vida. O critério escolhido para a seleção das
localizações que seriam usadas para a realização das estimativas das áreas de vida
parece ter sido correto. Isso pode ser afirmado porque as estimativas aqui realizadas
foram semelhantes a quase todas as estimativas de área de vida descritas para cutias
selvagens da mesma espécie em condições semelhantes (Silvius & Fragoso 2003; Jorge
2000; Jorge & Peres 2005).
A discrepância encontrada entre as áreas de vida de machos estimadas no
presente trabalho e a descrita para um macho em Jorge & Peres (2005) foi baseada na
comparação direta dos valores, já que não foi possível a realização de teste estatístico.
Apesar da ausência de teste e do número amostral insuficiente para esta comparação, era
esperado que as áreas de vida estimadas por Jorge & Peres (2005) fossem menores do
que as aqui encontradas. Isso acontece porque, no local de estudo de Jorge & Peres
(2005) (Pinkaiti, Amazônia, Brasil), a densidade de cutias (37 indivíduos/Km²) é
substancialmente maior do que a densidade encontrada em outras florestas neotropicais
sem caça (Jorge & Peres 2005). A alta densidade de cutias é um reflexo da característica
da área de estudo. Esta área contém alta densidade de árvores de castanha-do-pará
(Bertholletia excelsa) (densidade dos adultos=2 árvores/ha; Baider 2000), que possuem
distribuição agregada e fornecem uma grande quantidade de sementes (39 – 101 Kg de
83
sementes/ha/ano) na área onde o macho se encontrava (Jorge et al. 2000; Jorge & Peres
2005). Se compararmos apenas as áreas de vida de fêmeas que viviam no castanhal (4,1
e 3,5 ha) com as aqui encontradas (4; 4,7; 6,7 e 7,1 ha), o padrão é semelhante.
Podemos ver que as duas área de vida são menores do que a maioria das aqui descritas.
Isso acontece pelos mesmos motivos acima discutidos para o macho. As áreas de vida
dos animais são profundamente afetadas pela disponibilidade de recursos alimentares.
Onde a abundância de alimentos é maior, suas áreas de vida são menores, pois eles não
precisam se deslocar tanto para obter a mesma energia (McNab 1963; Brown & Orians
1970; Mares & Lacher 1987; Rolstad & Rolstad 1995).
Apesar de ter sido comparada a outra espécie, as diferenças entre as áreas de
vida encontradas no presente trabalho e as reportadas para D. punctata na ilha de Barro
Colorado, eram esperadas. Em ilhas, de forma geral, as densidades de pequenos
herbívoros (como os roedores) são maiores do que nos continentes (Adler & Levins
1994). Isso acontece porque os grandes predadores estão ausentes por falta de espaço
onde encaixar suas grandes áreas de vida (McNab 1963; Harestad & Bunnel 1979; Kelt
& Van Vuren 1999, 2001). Assim, as populações de herbívoros não tem regulação de
cima para baixo (top-down), atingindo grandes densidades (Terborgh et al. 2001). Em
Barro Colorado, como o esperado, as densidades de cutias (100 ind/Km², Aliaga-Rossel
2004; 84 ind/Km², Wright et al. 1994) são muito maiores do que todas as reportadas
para florestas neotropicais sem caça (5 ind/Km² no Brasil (Urucu, Amazônia), Peres
1999; 5 ind/Km² no Peru (Parque Nacional de Cocha Cachu), Janson & Emmons 1990;
8 ind/Km² no Brasil (Lago Uauaçú, Amazônia); Haugaasen & Peres 2005; 8 ind/Km² na
Guatemala (Tikal), Cant 1977; 31 ind/Km² no Brasil (Pinkaiti, Amazônia), Jorge &
Peres 2005; 40 ind/Km² no Brasil (Ilha de Maracá, Roraima), Silvius & Fragoso 2003).
No entanto, predadores de cutias – jaguatiricas (Leopardus pardalis), pumas (Puma
84
concolor), gatos mouriscos (Puma yagouaroundi), onças pintadas (Panthera onca),
iraras (Eira barbara) e quatis (Nasua narica) – estão presentes em Barro Colorado e
eventos de predação sobre elas são frequentes (Galef et al. 1976; Smythe 1978; AliagaRossel 2004; Aliaga-Rossel et al. 2006; Moreno et al. 2006). Sendo assim, a ausência
de predadores não parece ser uma justificativa plausível para as altas densidades de
cutias na ilha. A disponibilidade de alimento, ausência de pressão de caça, baixa
abundância de grandes predadores (como a onça pintada e o puma) e ausência de
competidores (como o queixada, Tayassu pecari) já foram levantadas como hipóteses
para explicar a alta densidade de cutias em Barro Colorado (Smythe 1978; Glanz 1990;
Glanz 1996 apud Aliaga-Rossel 2004).
As diferenças de tamanho e grau de sobreposição entre as áreas de vida de
machos e fêmeas de roedores da mesma espécie estão intimamente relacionadas com
seu sistema de acasalamento (Ostfeld 1985; Hixon 1987; Ims 1987; Ostfeld 1990). A
semelhança no tamanho das áreas de vida entre os sexos encontradas no presente
trabalho está de acordo com o sistema de acasalamento monogâmico proposto para
cutias (Smythe 1978; Nowak 1991). Nowak (1991) chega a afirmar que cutias são
animais monogâmicos onde o casal pode se juntar até o fim da vida. Dos animais
reintroduzidos (quatro machos e quatro fêmeas), um casal se formou tão logo os
animais foram liberados na natureza. Desde a soltura, o macho M1 e a fêmea F1 foram
sempre vistos juntos, mostrando alto grau de sobreposição de suas áreas de vida (86%
da área de vida do macho sobreposta pela da fêmea e 95% da área de vida da fêmea
sobreposta pela do macho). No fim do período de estudo, a fêmea F1 pariu um filhote
(ver capítulo I), o que confirma o sistema de acasalamento monogâmico proposto para o
gênero (Smythe 1978; Nowak 1991). Contudo, essa estreita relação entre machos e
fêmeas não foi observada para nenhum outro casal. Apesar da fêmea F3 também ter tido
85
dois filhotes durante o período do estudo (ver capítulo I), não foi possível estabelecer
relação dela com qualquer outro macho em particular. Essas descobertas confirmam as
encontradas por Aliaga-Rossel (2004) para D. punctata, pois o autor sugere um sistema
de acasalamento complexo, com a existência de alguns pares monogâmicos e, em outros
casos, um sistema poligâmico de acasalamento.
Diversos fatores são responsáveis pela determinação dos tamanhos das áreas de
vida em mamíferos (Harestad & Bunnell 1979; Damuth 1981; Bergallo 1990; Kelt &
Van Vuren 1999, 2001). Porém, todos eles apresentam relação com as necessidades
energéticas, sendo o tamanho da área de vida uma função do metabolismo basal dos
animais (McNab 1963). A ausência de correlação entre os tamanhos das áreas de vida e
as distâncias máximas percorridas mostra que essas duas métricas não têm relação
direta. Enquanto a primeira tem mais a ver com as necessidades energéticas dos animais
(McNab 1963), a segunda pode ser mais relacionada à capacidade/motivação
exploratória de cada individuo (e.g. Spencer et al. 1990).
A capacidade exploratória está relacionada com a capacidade perceptiva dos
animais ao ambiente em sua volta. Por sua vez, em pequenos mamíferos, essa percepção
é maior quanto maior é a massa corporal (Mech & Zollner 2002; Forero-Medina et al.
2009). As maiores distâncias máximas movidas pelos machos quando comparados às
fêmeas mostram que aqueles podem ter maior capacidade/motivação exploratória.
Como as fêmeas são mais pesadas do que os machos (ver capitulo I), acredita-se que o
que rege a maior exploração do ambiente pelos machos, neste caso, não é a capacidade
exploratória, mas sim a motivação. Uma motivação possível para a maior exploração da
ambiente pelos machos seria encontrar bons territórios, que lhes pudessem garantir
recursos e, consequentemente, acesso às fêmeas (Brown & Orians 1970; Ostfeld 1990).
86
A procura de um território parece ter sido realizada pelos machos desde o
momento da soltura. Dos quatro animais soltos, dois (M1 e M5, soltos em momentos
distintos) estabeleceram-se bem próximos ao cercado logo após a liberação. Os outros
dois (M6, solto uma semana depois de M5, e M3, solto concomitantemente a M1), por
causa da presença dos outros nas proximidades do cercado, procuraram estabelecer-se
em áreas mais distantes (M3 andou 660 m no próprio dia da soltura e M6 andou 101 m
também no dia em que foi solto). Seja próxima ou mais distante do cercado de
aclimatação, a distribuição das localizações mostra que os machos guardaram fidelidade
a alguma área nos primeiros dias após a soltura, de forma diferente das fêmeas.
A ausência de diferença nas sobreposições das áreas utilizadas durante o
monitoramento intensivo entre machos e entre fêmeas pode ter acontecido pelo uso da
suplementação.
Apesar
dos
machos
que
viveram
no
entorno
do
cercado
concomitantemente terem mostrado fidelidade a áreas distintas, todos voltaram para se
alimentarem da suplementação, assim como as fêmeas. Isso fez com que todas as áreas
utilizadas apresentassem algum grau de sobreposição no local onde a ceva era
disponibilizada, podendo confundir o padrão de disjunção das áreas. Outro fator que
pode ter contribuído para a ausência de diferença nas sobreposições seria um
comportamento dinâmico de defesa da área. Neste, cada indivíduo defenderia uma área
distinta a cada momento; num período tão curto quanto três dias é difícil elucidar tal
padrão.
Existem algumas evidências de que cutias apresentam comportamento territorial
(e.g. Dubost 1988; Aliaga-Rossel 2004) e são comumente descritas como animais que
defendem territórios (Smythe 1978; Dubost 1988; Emmons & Feer 1997; Silvius &
Fragoso 2003; Reis et al. 2006). Apesar disso, existem dúvidas quanto a existência
87
deste comportamento em cutias (Clark & Galef 1977). De forma geral, o
comportamento territorial é inferido quando existem evidências de que uma área está
sendo defendida (como ataque e perseguição) e/ou de que o defensor torna sua presença
conspícua para qualquer invasor (como vocalização e marcas) (Noble 1939; Burt 1943;
Brown & Orians 1970; Powell 2000). Porém, uma condição quase indispensável para
que seja atribuído o comportamento territorial para qualquer espécie é que os indivíduos
apresentem uma área de uso exclusivo dentro de sua área de vida (Brown & Orians
1970; Ostfeld 1990; Powell 2000). Essa condição deve ser evidenciada pela análise da
sobreposição de áreas de vida de animais que vivam na mesma área ao mesmo tempo.
Mesmo assim, um problema na definição de território baseada na exclusividade é que a
sobreposição das áreas de vida pode variar em um contínuo, fazendo que a dicotomia
territorial-não territorial seja artificial (Ostfeld 1990).
No presente estudo, todos os animais foram monitorados concomitantemente e
nenhum indivíduo (macho ou fêmea) apresentou uma área de uso intensamente utilizada
que fosse exclusiva, o que significaria a presença de um território fixo. Além disso, as
sobreposições das áreas de vida entre machos e entre fêmeas foram semelhantes. Essas
duas informações em conjunto mostram que as cutias não mantêm uma área exclusiva,
independentemente do sexo. A existência do comportamento territorial é regida por um
balanço entre a disponibilidade de recursos (quanto mais escassos, mais seria vantajoso
defender uma área que contenha esses recursos) e o custo de defesa deste território
(Brown 1969; Brown & Orians 1970; Carpenter & MacMillen 1976; Ostfeld 1985;
Mares & Lacher 1987; Ostfeld 1990; Powell 2000; Kelt & Van Vuren 2001). Uma das
formas que os animais têm de defender recursos importantes com menor gasto de
energia é defender áreas menores e, portanto, mais fáceis patrulhar ou marcar. Estas
áreas seriam manchas onde os referidos recursos são localmente abudantes. Pelo alto
88
gasto de energia com a defesa, essa é uma estratégia prevista para mamíferos (Brown &
Orians 1970) e existem algumas evidências de que isso acontece em roedores (Smith
1968; Mares & Lacher 1987). Por sua lenta renovação e distribuição esparsa em
pequenas manchas, os frutos e sementes são do tipo de recurso que pode desencadear o
comportamento territorial (Ostfeld 1990).
A dieta das cutias é composta principalmente por frutos e sementes (Henry
1999a e 1999b, Silvius 2002, Dubost & Henry 2006) e já foi mostrado que seus
movimentos estão intimamente relacionados com a produtividade de frutos, tanto na
escala de um dia (Lambert et al. 2009) como entre estações (Slivius & Fragoso 2003;
Aliaga-Rossel 2004; Jorge & Peres 2005; Aliaga-Rossel et al. 2008). O mapa cognitivo
de um animal deve mudar na medida em que o indivíduo aprende coisas novas sobre o
ambiente. Com o aparecimento de novos recursos e o esgotamento dos antigos,
mudanças apropriadas devem ser feitas neste mapa (Powell 2000). Silvius & Fragoso
(2003) e Aliaga-Rossel (2004) mostraram que o que mais influenciava o movimento das
cutias era a localização de árvores que estavam frutificando no momento. Jorge & Peres
(2005) relataram que uma palmeira (Attalea sp.) perto dos limites da área de vida de
uma fêmea tornou-se foco de sua atividade de forrageamento durante o pico da estação
seca. Fato semelhante foi evidenciado no presente estudo. O macho M6 saiu da área
onde tinha se estabelecido inicialmente, sendo encontrado depois em um local onde era
constantemente visto forrageando em volta de uma jaqueira (Artocarpus heterophilus),
onde permaneceu por, no mínimo 121 dias. Sendo assim, acredita-se que as cutias
centram suas áreas de vida em árvores que estão frutificando no momento, criando um
mosaico de uso do espaço no tempo (Jorge 2000; Silvius & Fragoso 2003; AliagaRossel 2004; Jorge & Peres 2005; Aliaga-Rossel et al. 2008).
89
O comportamento territorial é um fenômeno que tem como causa principal a
distribuição espacial e temporal de recursos (Brown & Orians 1970). Foi mostrado neste
estudo que os machos mantêm uma distância maior entre si do que a esperada ao acaso
em intervalos curtos de tempo (menos de 30 minutos). Esse fato, juntamente com a
existência de comportamento agressivo entre eles, indica que os machos podem estar
defendendo territórios de forma dinâmica, padrão já relatado para esquilos terrestres
(Mares & Lacher 1987). Neste caso, as cutias defenderiam locais onde existem árvores
frutificando no momento, que seriam manchas com abundância de recursos alimentares
e de fácil defesa. As vantagens não se limitam às trazidas pelo acesso exclusivo a estas
manchas de alimento. Os machos podem estar aumentando as chances de ter acesso às
fêmeas já que fidelidade a uma área associada à hostilidade pode aumentar a
probabilidade de um macho atrair fêmeas para a cópula, aumentando sua aptidão
(Brown & Orians 1970; Ostfeld 1990). Essas manchas de recursos defendidas são,
provavelmente, aquelas formadas por árvores como a cutieira (Joannesia princeps),
principal item alimentar consumido pelos animais neste estudo, que possuem sementes
grandes com alto conteúdo energético (Carvalho 2003). Essa preferência das cutias por
sementes grandes foi mostrada em outros estudos (Smythe 1978; Forget et al. 2001;
Silvius & Fragoso 2003; Jorge & Peres 2005) e a grande importância desses animais na
dispersão de árvores com este tipo de semente já foi discutida (Hallwachs 1986; Smythe
1989; Forget 1990; Forget & Milleron 1991; Peres & Baider 1997; Peres et al. 1997;
Asquith et al. 1999). Consequentemente, apesar das cutias serem consideradas
predadoras generalistas de sementes, os machos devem estar procurando ativamente por
árvores de sementes grandes e defendendo esses locais. Sendo assim, essa relação se
configura como benefício mútuo entre as árvores de sementes grandes, que tem seus
frutos dispersados, e as cutias, que por sua vez se valem das manchas de recursos
90
alimentares. A defesa dessas áreas evidencia a importância dos recursos nelas
encontrados para as cutias e sua densidade pode estar sendo regulada de baixo para cima
(bottom-up) pela abundância local de árvores de sementes grandes, como já havia sido
reconhecido por Jorge & Peres (2005).
91
CONSIDERAÇÕES FINAIS
As demandas da população humana por recursos naturais trazem devastação
para o meio ambiente (Terborgh 1999). Essa devastação faz com que as extinções
causadas pelo homem aconteçam a taxas de 100 a 1000 vezes maiores do que as taxas
naturais de extinção, reveladas pelo registro fóssil (Myers 1989; Caughley & Gunn
1996; Pimm et al. 2006). O processo de extinção global vem acontecendo pela perda
cada vez mais acelerada de populações em escala local (Hughes et al. 1997; Ceballos &
Ehrlich 2002). Existem muitas estratégias de conservação que ajudam a desacelerar esse
processo, porém a única capaz de revertê-lo é a reintrodução de espécies.
O desenvolvimento da biologia da reintrodução acontece pela experiência
acumulada em estudos de caso como a atual dissertação (Armstrong & Seddon 2007;
Seddon 2007). Sendo assim, esta colabora para aumentar a eficácia dos programas de
reintrodução através da avaliação dos procedimentos adotados. A colaboração do
presente trabalho é mais evidente para futuras reintroduções em florestas tropicais e,
mais especificamente na Floresta da Tijuca que é um remanescente da riquíssima e
muito devastada Mata Atlântica, um dos mais importantes hotspots do mundo (Myers
2000; Pimm 2009; Jenkins et al. 2010; Pimm et al. 2010). A presente dissertação
também tem o potencial de colaborar com o manejo futuro dessa população de cutias
reintroduzidas no Parque, orientando futuras ações.
O reconhecimento de que a quarentena foi uma fase estressante para os animais
leva a repensar a duração deste período, que pode ser encurtado. O estresse trazido por
essa etapa, juntamente com a origem dos animais, provavelmente levou essas cutias a
apresentarem deficiências imunológicas (Caughley & Gunn 1996; Teixeira et al. 2007;
Dickens et al. 2008). Esse fato evidencia a importância de reforçar a população
92
reintroduzida com indivíduos de outras populações, aumentando a variabilidade
genética local, o que aumentaria as chances de sobrevivência dos indivíduos (IUCN
1996; Stockwell et al. 1996; Armstrong & Seddon 2007; Bouzat et al. 2009).
A aclimatação foi considerada benéfica para os animais, o que foi evidenciado
pelo seu ganho de peso no período. Apesar disso, a maior parte das mortes aconteceu
dentro do cercado de aclimatação, que foi reconhecido como uma possível armadilha e
parece aumentar as chances de interações agressivas entre os animais. O tempo em que
as cutias permaneceram no cercado foi adequado, porém, a quantidade de indivíduos do
mesmo sexo - principalmente machos - alocados no cercado simultaneamente deve ser
repensada.
Essa agressão entre os machos deve-se à defesa de território, comportamento
muitas vezes notado durante o acompanhamento dos animais nas fases da reintrodução.
O comportamento territorial dinâmico aqui evidenciado dificulta o conhecimento das
reais porções da área de vida defendidas. Sendo assim, é difícil fazer inferências quanto
ao número de cutias que podem conviver em uma determinada área. Conclusões mais
refinadas quanto ao padrão devem ser alcançadas para que o manejo da população seja
efetivo. O comportamento agressivo entre machos pode levar a exclusão reprodutiva de
alguns deles quando a espécie é monogâmica e a razão sexual está desviada para
machos (Brown & Orians 1970). Esse fato deve ser levado em consideração na hora de
planejar novas solturas que possam desviar a razão sexual neste sentido. Além disso,
avaliação da abundância de recursos-chave como as árvores de sementes grandes deve
ser considerada na hora de inferir a capacidade suporte do ambiente para as cutias.
Todos os indicadores escolhidos para a avaliação do sucesso da reintrodução
mostram que essa pode ser considerada bem sucedida em curto prazo e sugerem que
está caminhando para o sucesso em médio prazo. Existem evidências de que populações
93
reintroduzidas com as características aqui encontradas (como baixas taxas de
mortalidade e dispersão) podem persistir com pequeno número de fundadores (Taylor et
al. 2005). Apesar disso, deve-se tomar cuidado, pois populações pequenas são muito
frágeis por serem extremamente suscetíveis a eventos de aleatoriedade demográfica,
genética e ambiental (Brown & Kodric-Brown 1977; Nunney & Campbell 1993;
Fernandez 2004), podendo não persistir (Armstrong & Seddon 2007). Sendo assim,
novas solturas são recomendadas para reforçar a população vigente, visando o sucesso
em longo prazo da reintrodução.
O sucesso em longo prazo significaria não apenas mais uma população de cutias
no mundo como a possibilidade da restauração de interações de dispersão de sementes
na Floresta da Tijuca. Espera-se assim, que o sucesso do trabalho chame a atenção para
o uso da reintrodução como ferramenta de restauração de ecossistemas. Esse
reconhecimento seria importante na medida em que a síndrome da floresta vazia é cada
vez mais comum, inclusive dentro de unidades de conservação, onde a caça é de difícil
controle (Redford 1992; Joppa et al. 2008; Adeney et al. 2009). A caça representa uma
das maiores ameaças à manutenção das interações animal-planta (Galetti et al. 2006;
Roldán & Simonetti 2001; Stoner et al. 2007; Wright & Duber 2001; Wright 2003) e a
extinção dessas interações ecológicas uma grande ameaça à manutenção da
biodiversidade em escala global (Janzen 1974; Bond 1994; Jordano et al. 2006).
94
ANEXO A
O primeiro grupo de animais foi levado no dia 30 de novembro de 2009 para o
cercado de aclimatação na Floresta da tijuca. Esse grupo foi constituído por seis animais
(três fêmeas e três machos; Tabela A.1). Os animais passaram pelos procedimentos
normais de triagem pré-aclimatação (ver triagem), quando foram equipados com os
colares de radiotelemetria TXE-311C, modelo recomendado para monitoramento de
coelhos e lebres (Telenax®; Playa del Carmen, México). Os colares tinham o peso
médio = 33g, aproximadamente 1,5% do peso dos animais, abaixo de 5%, como
recomendado por Jacob & Rudran (2003).
Os três casais permaneceram no cercado até o dia 15 de dezembro de 2009,
quando, após 11 dias de chuvas intensas na região (275,6 mm de 4 a 15 de dezembro de
2009), percebemos que os animais haviam desenvolvido lesões no pescoço, na região
em contato com o colar radiotransmissor. A fêmea F4 apresentava lesões mais
profundas, e foi imediatamente retirada do cercado e levada à Fundação RioZoo para
tratamento. Durante o transporte o animal veio a óbito, sendo a causa mortis
identificada como miíase (infestação por larvas da mosca das bicheiras Cochliomyia
hominivorax) seguida de infecção generalizada. No dia seguinte (16 de dezembro de
2009) os outros cinco indivíduos foram retirados do cercado e transportados para o
RioZoo, onde foram retirados os colares radiotransmissores e onde os animais
permaneceram até o dia 18 de janeiro de 2010 para o tratamento das lesões (Tabela
A.1).
Tabela A.1. Primeiro grupo de indivíduos da cutia vermelha Dasyprocya leporina
levados à Floresta da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil) para o cercado de aclimatação. A
95
data da chegada ao cercado se refere ao dia em que os animais receberam os colares e
foram transportados do RioZoo para o Parque Nacional da Tijuca. M = macho e F =
fêmea.
Indivíduo
M1
M3
M6
F2
F3
F4
Captura
24/09/2009
24/09/2009
14/10/2009
24/09/2009
24/09/2009
24/09/2009
Chegada ao cercado Retorno ao RioZoo
Situação
30/11/2009
16/12/2009
ferimentos leves
30/11/2009
16/12/2009
início de miíase
30/11/2009
16/12/2009
irritação no pescoço
30/11/2009
16/12/2009
ferimentos leves
30/11/2009
16/12/2009
ferimentos leves
30/11/2009
15/12/2009
morto
Durante o tratamento das feridas, no dia 23 de dezembro de 2009, duas cutias
(fêmea F1 e macho M6) receberam no RioZoo um protótipo do novo colar, composto
por uma mangueira de borracha e um peso, para avaliar a adaptação dos animais ao
novo equipamento e averiguar se este material causaria algum tipo de irritação (Figura
A.1). Até o dia 18 de janeiro de 2010 os dois indivíduos não apresentaram nenhuma
lesão, apenas a perda de pelos na região do pescoço.
A
B
Figura A.1. Testes realizados com os protótipos dos colares no RioZoo para avaliar a
adaptação dos animais ao equipamento modificado de 23 de Dezembro de 2009 a 18 de
Janeiro de 2010. (A) protótipos dos colares e (B) cutia equipada com protótipo de colar.
96
Depois destes testes e seu resultado promissor o modelo antigo (TXE-311C;
(Telenax®; Playa del Carmen, México) foi modificado para obter outro modelo que não
causasse irritações na pele das cutias. Para tal, foram utilizados os transmissores e
antenas dos colares comprados da Telenax, fixados a um cabo de aço utilizando cola
Araldite e massa de poliéster, sendo o cabo envolto por uma mangueira de borracha.
Para o fechamento do cabo de aço em torno do pescoço das cutias foi utilizada uma
braçadeira de aço (Figura A.2).
A
B
Figura A.2. Colares usados em cutias (Dasyprocta leporina) reintroduzidas no Parque
Nacional da Tijuca, RJ. (A) Colar TXE 311C original (Telenax®; Playa del Carmen,
México) e (B) colar modificado para prevenir ferimentos: transmissor e antena da
Telenax fixados a um cabo de aço utilizando cola Araldite e massa de poliéster, sendo o
cabo envolto por uma mangueira de borracha.
97
Durante o período em que foram observadas no cercado de aclimatação, todas as
cutias que foram equipadas com os colares modificados apresentaram perda de pelos
mas nenhum ferimentos por baixo dos colares. O monitoramento destes animais depois
da soltura revelou que todas continuaram vivas até o final do estudo ou morreram de
causas não relacionadas. Neste período aconteceram muitas ocasiões de chuvas intensas
(e.g. 99,8 mm em 15 de janeiro de 2010; 87,4 mm em 25 de fevereiro de 2010; 295,2
mm em 6 de abril de 2010).
A modificação dos colares evitou o desenvolvimento de novos ferimentos,
aumentando a sobrevivência dos animais e as chances de sucesso da reintrodução. Uma
vez que a reintrodução é uma estratégia de conservação cara (Kleiman 1989; Fischer &
Lindenmayer 2000), qualquer melhoramento que aumente as chances de sucesso é
importante. Como o monitoramento tem sido cada vez mais recomendado para os
programas de reintrodução (Sarrazin & Barbault 1996; Seddon 1999; Armstrong &
Seddon 2007; Ewen & Armstrong 2007; Jule et al. 2008) o uso de colares transmissores
será cada vez mais comum. Pesquisadores que usam esta ferramenta têm que estar
atentos para minimizar ferimentos causados por este equipamento (White & Garrot
1990) que já mostrou poder causar lesões sérias em várias espécies (Krasman et al.
2004).
Infestações causadas pela mosca das bicheiras foram responsáveis pela morte de
dois bugios (Allouata seniculus) reintroduzidos na Guina Francesa. Como no presente
estudo, a infestação apareceu na estação chuvosa (Richard-Hansen et al. 2000). A chuva
e umidade parecem ter relação com o aparecimento da infestação. Provavelmente, a
umidade retida de baixo dos colares favorece o aparecimento de irritações na pele e cria
um ambiente favorável ao desenvolvimento de fungos e bactérias. A irritação faz com
98
que o animal coce o pescoço e a mosca usa as entradas das feridas para depositar seus
ovos.
As modificações nos colares aqui realizadas ajudaram a prevenir as lesões de
duas formas: reduzindo a largura do colar e reduzindo a retenção da umidade, fazendo o
equipamento impermeável. O colar original tinha 1,8 cm de largura. As alterações
reduziram esta largura em três vezes (0,6 cm), sem acréscimo de peso (~35 g). Esse
procedimento permitiu que os colares tivessem mais mobilidade, reduzindo as chances
de ferir um ponto específico do pescoço dos animais. A redução da retenção de umidade
fez com que as chances do desenvolvimento de fungos também fossem reduzidas.
As empresas que trabalham com fabricação de equipamento de radiotelemetria
(como a Telenax®) possuem muitos modelos de colares – alguns similares ao aqui
modificado – e cada pesquisador deve escolher o mais apropriado para seu estudo.
Portanto, é recomendado aos pesquisadores que fiquem atentos à largura e,
principalmente, capacidade de retenção de umidade dos colares que pretendem colocar
nos animais. Essa recomendação é mais forte quando aplicada a animais de cativeiro
reintroduzidos que podem apresentar baixa imunidade por motivos de estresse nos
procedimentos a que são submetidos e de endocruzamento (Caughley & Gunn 1996;
Ebenhard 1995; Mathews et al. 2006; Teixeira et al. 2007; Dickens et al. 2008).
99
ANEXO B
Durante o monitoramento, no dia 26 de março de 2010, foi observado o
consumo da carniça de um tapiti (Sylvilagus brasiliensis, Lagomorpha) pela fêmea F6.
A observação foi iniciada por volta das 13:30h e durou cerca de 1 hora. Quando nos
aproximávamos a cutia se afastava, voltando em seguida a consumir a carniça,
permitindo um acompanhamento detalhado de seu comportamento alimentar. No início
da observação o tapiti encontrava-se praticamente intacto, exceto por uma abertura no
abdômen e a cabeça ensanguentada. Quando nos aproximamos pela segunda vez a cutia
já havia consumido os órgãos internos e parte das patas traseiras (Figura B.1). A cutia
carregou o tapiti morto por cerca de 20m, parando algumas vezes ao longo de seu trajeto
para comê-lo, sentando-se sobre as patas traseiras e segurando o animal com as patas
dianteiras. Assim que nos afastávamos, quase que imediatamente a cutia voltava e
carregava a carniça para outro ponto. Na terceira vez em que nos afastamos, a cutia
pegou o que restava do animal e saiu para um ponto em que não conseguimos mais
observá-la. Não foi possível afirmar se a cutia matou o tapiti, mas a presença de larvas
de mosca na carniça indicou que o mesmo já estava morto havia algum tempo quando
as observações foram iniciadas.
100
Figura B.1. Coelho nativo, tapiti (Sylvilagus brasiliensis, Lagomorpha) consumido pela
cutia fêmea F6 reintroduzida no Parque Nacional da Tijuca (Rio de Janeiro, Brasil).
Esse fato confirma a dieta versátil das cutias que se alimentam de frutos,
sementes, fungos, insetos e material animal (Dubost 1988; Henry 1999b, Silvius 2002,
Dubost & Henry 2006), o que pode favorecer o sucesso da reintrodução. Landry (1970),
em uma revisão sobre os hábitos alimentares de roedores, sugere que as espécies desse
grupo sejam consideradas onívoras devido aos diversos registros de zoofagia. O
consumo de carne, no entanto, ainda é pouco documentado para cutias. Nos três estudos
que reportaram o consumo de carne por Dasyprocta spp. as presas foram mortas pelas
cutias. Em cativeiro Smythe (1978) descreveu o consumo do roedor Liomys pictus
(Heteromyidae) por D. punctata, enquanto Monteiro-filho e colaboradores (1999)
registraram indivíduos de D. azarae matando e consumindo filhotes de galinha (Gallus
gallus) e codorna (Cothurnix japonica). Na natureza Chávez & Duran (2003)
descreveram o consumo de um pequeno vertebrado, provavelmente um roedor, por D.
punctata na Costa Rica.
101
Landry (1970) já havia sugerido que a zoofagia em roedores não é apenas um
comportamento anômalo. Apesar da dieta das cutias ser composta basicamente por
frutos e sementes, durante períodos de escassez esses animais fazem uso de outros itens
alimentares, incluindo invertebrados (Henry 1999). O consumo de carniça pela cutia
reintroduzida no PNT pode ser reflexo dos seus hábitos alimentares no Campo de
Santana, onde os animais têm acesso a restos de comida e lixo. No entanto, a existência
de outros registros de consumo de carne por cutias nos leva a concluir que o consumo
de material animal não seja apenas um evento pontual e sim um reflexo do hábito
onívoro desses animais.
102
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Aaltonen, K; Bryant, AA; Hostetler, JA & Oli, MK. 2009. Reintroducing endangered
Vancouver Island marmots: survival and cause-specific mortality rates of captiveborn versus wild-born individuals. Biological Conservation 142: 2181-2190.
Abreu, RC & Rodrigues, PJ. 2010. Exotic tree Artocarpus heterophyllus (Moraceae)
invades the Brazilian Atlantic Rainforest. Rodriguesia 61: 677-688.
Adams, LW; Hadidian, J & Flyger, V. 2004. Movement and mortality of translocated
urban e suburban grey squirrels. Animal Welfare 13: 45-50.
Adeney, JM; Christensen, NL & Pimm SL. 2009. Reserves protect against deforestation
fires in the Amazon. PlosOne 4: 1-12.
Adler, GH & Levins, R. 1994. The island syndrome in rodent populations. The
Quarterly Review of Biology 69: 473-490.
Aliaga-rossel, ER. 2004. Landscape use, ecology and home range of the agouti
(Dasyprocta punctata). Msc. Thesis. State University of New York College of
Environmental Science end Forestry.
Aliaga-Rossel, E; Kays, RW & Fragoso, JM. 2008. Home-range use by the Central
American agouti (Dasyprocta punctata) on Barro Colorado Island, Panama.
Journal of Tropical Ecology 24: 367-374.
Aliaga-Rossel, E; Moreno, RS; Kays, RW & Giacalone, J. 2006. Ocelot (Leopardus
pardalis) predation on agouti (Dasyprocta punctata). Biotropica 38: 691-694.
Armstrong, DP; Castro, I; Alley, JC; Feenstra, B & Perrott JK. 1999. Mortality and
behaviour of hihi, an endangered New Zealand honeyeater, in the establishment
phase following translocation. Biological Conservation 89: 329-339.
103
Armstrong, DP; Castro, I & Griffiths, R. 2007. Using adaptive management to
determine requirements of re-introduced populations: the case of the New Zealand
hihi. Journal of Applied Ecology 44: 953-962.
Armstrong DP; Davidson, RS; Dimond, WJ; Perrott, JK; Ewen, JG; Griffiths, R &
Taylor, J. 2002. Population dynamics of reintroduced forest birds on New Zealand
islands. Journal of Biogeography 29: 609-621.
Armstrong, DP & Ewen, JG. 2002. Dynamics and viability of a New Zealand robin
population reintroduced to regenerating fragmented habitat. Conservation Biology
16: 1074-1085.
Armstrong, DP & Seddon, PJ. 2007. Directions in reintroduction biology. Trends in
Ecology and Evolution 23: 20-25.
Asquith, N; Terborgh, J; Arnold, E & Maileân, R. 1999. The fruits the agouti ate:
Hymenaea courbaril seed fate when its disperser is absent. Journal of Tropical
Ecology15: 229-235.
Ausband, D & Foresman, K. 2007. Swift fox reintroductions on the Blackfeet Indian
Reservation, Montana, USA. Biological Conservation 136: 423-430.
Azevedo, CS & Young, RJ. 2006. Do captive-born greater rheas (Rhea americana)
remember anti-predator trainning? Revista Brasileira de Zoologia 23: 194-201.
Baider, C. 2000. Demografia e ecologia de dispersão de frutos de Bertholletia excelsa,
Humb. & Bonpl. (Lecythidaceae) em castanhais silvestres da Amazônia Oriental.
Tese de Douorado. Universidade de São Paulo, São Paulo.
104
Banks, PB; Norrdahl, K & Korpimaki, E. 2002. Mobility decisions and the predation
risks of reintroduction. Biological Conservation 103: 133-138.
Banks, PB; Norrdahl, K & Korpimaki, E. 2000. Nonlinearity in the predation risk of
prey mobility. Proceedings of the Royal Society of London B 267: 1621-1625.
Bar-David, S; Perelberg, A & Dolev, A. 2005. Demographic models and reality in
reintroductions: persian fallow deer in Israel. Conservation Biology 19: 131-138.
Beck, BB; Kleiman, DG; Dietz, JM; Castro, I; Carvalho, C; Martins, A & RettbergBeck, B. 1991. Losses and reproduction in reintroduced golden lion tamarins
Leontopithecus rosalia. Dodo, Journal of Jersey Wildlife Preservation Trust 27:
50-61.
Beck, BB; Rapaport, LG; Price, MS & Wilson, A. 1994. Reintroduction of captive-born
animals. In: Olney, PJS; Mace, GM & Feistner, ATC (Eds.). Creative
conservation: interactive management of wild and captive animals. Chapman and
Hall, London.
Belusova, IP; Smirnov, KA; Kaz‟min, VD & Kudrjavtsev, IV. 2005. Reintroduction of
the European Bison into the forest ecosystem of the Orlovskoe Poles‟e National
Park. Russian Journal of Ecology 36: 115-119.
Bergallo, H. 1990. Fatores determinantes do tamanho da área de vida em mamíferos.
Ciência e Cultura 42: 1067-1072.
Biggins, E; Godbey, JL; Hanebury, LR; Luce, B; Marinari, PE; Matchett, MR &
Vargas, A. 1998. The effect of rearing methods on survival of reintroduced blackfooted ferrets. Journal of Wildlife Management 62: 643-653.
105
Bond, WJ. 1994. Do mutualisms matter? Assessing the impact of pollinator and
disperser disruption on plant extinction. Philosofical Transactions of the Royal
Society of London 344 (B): 83-90.
Bouzat, JL; Johnson, JA; Toepfer, JE; Simpson, SA; Esker, TL & Westemeier, RL.
2009. Beyond the beneficial effects of translocations as an effective tool for the
genetic restoration of isolated populations. Conservation Genetics 10: 191-201.
Bright, PW & Morris, PA. 1994. Animal translocation for conservation: performance of
dormice in relation to release methods, origin and season. Journal of Applied
Ecology 31: 699-708.
Brewer, SW & Rejmánek, M. 1999. Small rodents as significant dispersers of tree seeds
in a Neotropical Forest. Journal of Vegetation Science 10: 165-174.
Brown, JH & Kodric-Brown, A. 1977. Turnover rates in insular biogeography: the
effect of immigration on extinction. Ecology 58: 445-449.
Brown, JI. 1969. Territorial behavior and population regulation in birds: a review and
reevaluation. The Wilson Bulletin 81: 293-329.
Brown, JL & Orians, GH. 1970. Spacing Patterns in Mobile Animals. Annual Review
of Ecology and Systematics 1: 239-262.
Burt, WH. 1943. Territoriality and home range concept as applied to mammals. Journal
of Mammalogy 24: 346-352.
Cant, J. 1977. A census of the agouti (Dasyprocta punctata) in a seasonally dry forest of
Tikal, Guatemala. Journal of Mammalogy 58: 686-690.
Carpenter, L & MacMillen, RE. 1976. Threshold model of feeding territoriality and test
with a hawaiian honeycreeper. Science 194: 639-642.
106
Carrie, NR; Conner, RN; Rudolph, DC & Carrie, DK. 1999. Reintroduction and
postrelease movements of red-cockaded woodpecker groups in Eastern Texas.
Journal of Wildlife Management 63: 824-832.
Carvalho, PER. 2003. Espécies Arbóreas Brasileiras (Volume 1). Embrapa Informação
Tecnológica, Colombo, PR.
Castro, I; Mason, KM; Armstrong, DP & Lambert, DM. 2004. Effect of extra-pair
paternity on effective population size in a reintroduced population of the
edangered hihi, and potential for behavioural management. Conservation Genetics
5: 381–393.
Catalán, I; Rodríguez-Hidalgo, P & Tortosa, FS. 2008. Is habitat management an
effective tool for wild rabbit (Oryctolagus cuniculus) population reinforcement?
European Journal of Wildlife Research 54: 449-453.
Caughley, G & Gunn, A. 1996. Conservation biology in theory and practice. Blackwell
Science, Cambridge, England.
Ceballlos, G. & Ehrlich, PR. 2002. Mammal population losses and extinction crises.
Science 296: 904-907.
Cháves, L & Durán, FJ. 2003. Consumo de carne por Dasyprocta punctata (Rodentia:
Dasyproctidae) en estado silvestre. Brenesia 50: 87-88.
Chiarello, AG. 2004. A translocation experiment for the conservation of maned sloths,
Bradypus torquatus (Xenarthra, Bradypodidae). Biological Conservation 118:
421-430.
107
Clark, MM & Galef, BG. 1977. Patterns of agonistic interaction and space utilization by
agoutis (Dasyprocta punctata). Behavior Biology 20: 135-140.
Clark, JD. 2009. Aspects and implications of bear reintroduction. In : Hayward, MW &
Sommers, MJ. (Eds.). Reintroduction of top order predators. Blackwell
Plublishing Ltd, London.
Coimbra-Filho, AF & Aldrighi, AD. 1971. A restauração da fauna do Parque Nacional
da Tijuca. Publicações Avulsas do Museu Nacional 57: 1-30.
Coimbra-Filho, AF. & Aldrighi, AD. 1972. Restabelecimento da fauna no Parque
Nacional da Tijuca (segunda contribuição). Brasil Florestal 3: 19-33.
Coimbra-Filho, AF; Aldrighi, AD & Matins, HF. 1973. Nova contribuição ao
restabelecimento da fauna do Parque Nacional da Tijuca, GB, Brasil. Brasil
Florestal 4: 7-25.
Combreau, O & Smith, TR. 1998. Release techniques and predation in the introduction
of houbara bustards in Saudi Arabia. Biological Conservation 84: 147-155.
Cunha, AA; Vieira, MV & Grelle, CE. 2006. Preliminary observations on habitat,
support use and diet in two non-native primates in an urban Atlantic forest
fragment: The capuchin monkey (Cebus sp.) and the common marmoset
(Callithrix jacchus) in the Tijuca Forest, Rio de Janeiro. Urban Ecosystems 9:
351-359.
Cunningham, AA. 1996. Disease Risks of Wildlife Translocations. Conservation
Biology 10: 349-353.
108
Damuth, J. 1981. Home range, home range overlap, and species energy use among
herbivorous mammals. Biological Journal of the Linnean Society 15: 185-193.
Dickens, MJ; Delehanty, DJ & Romero, LM. 2008. Stress and translocation: alterations
in the stress physiology of translocated birds. Proceedings of the Royal Society B
276: 2051-2056.
Diefenbach, DR; Hansen, LA; Warren, RJ & Conroy, MJ. 2006. Spatial organization of
a reintroduced population of bobcats. Journal of Mammalogy 87: 394-401.
Dietz, JM; Castro, MI; Beck, BB & Kleiman, DG. 1987. The effects of training on the
behaviour of captive born golden lion tamarins reintroduced in to natural habitat.
International Journal of Primatology 8: 425.
Doncaster, CP & MacDonald, DW. 1997. Activity patterns and interactions of red foxes
(Vulpes vulpes) in Oxford city. Journal of Zoology, London 241: 73–87.
Donlan, CJ; Berger, J; Bock, CE; Bock, JH; Burney DA; Estes, JA; Foreman, D;
Martin, PS; Roemer, GW; Smith, FA; Soulé,
ME & Greene, HW. 2006.
Pleistocene rewilding: an optimistic agenda for twenty-first century conservation.
The American Naturalist 168: 660-681.
Dubost, G. 1988. Ecology and social life of the red acouchy, Myoprocta acouchy;
comparison with the orange-rumped agouti, Dasyprocta leporina. Journal of
Zoology 214: 107-123.
Dubost, G; Comizzoli, O & Henry, P. 2005. Seasonality of reproduction in the three
largest terrestrial rodents of French Guiana forest. Mammalian Biology70: 93-109.
109
Dubost, G & Henry, O. 2006. Comparison of diets of the acouchy, agouti and paca, the
three largest terrestrial rodents of French Guianan forests. Journal of Tropical
Ecology 22: 641-651.
Ebenhard, T. 1995. Conservation breeding as a tool for saving animal species from
extinction. Trends in Ecology & Evolution 10: 438-443.
Ehrlich, PR & Ehrilch, AH. 1981. Extinction: the causes and consequences of the
disappearance of species. Random House. New York.
Emmons, LH & Feer, F. 1997. Neotropical rainforest mammals: a field guide (Second
edition). The University of Chicago Press, Chicago.
Endries, MJ & Adler, GH. 2005. Spacing patterns of a tropical Forest rodent, the spiny
rat (Proechimys semispinosus), in Panama. Journal of Zoology, London 265: 147155.
Ewen, JG & Armstrong, DP. 2007. Strategic monitoring of reintroductions in ecological
restoration programmes. Ecoscience 14: 401-409.
Faulhaber, CA; Perry, ND; Silvy, NJ; Lopez, RR; Frank, PA; Peterson, MJ. 2006.
Reintroduction of Lower Keys marsh rabbits. Wildlife Society Bulletin 34: 1198–
1202.
Fernandez, FAS. 1995. Métodos para a estimativa de parâmetros populacionais por
captura, marcação e recaptura. Oecologia Brasiliensis 2: 1-26.
Fernandez, FAS. 2004. O poema imperfeito: crônicas de biologia, conservação da
natureza e seus heróis. Editora UFPR, Curitiba.
110
Fischer, J & Lindenmayer, DB. 2000. An assessment of the published results of animal
relocations. Biological conservation 96: 1-11.
Forero-Medina, G & Vieira MV. 2009. Perception of a fragmented landscape by
neotropical marsupials: effects of body mass and environmental variables. Journal
of Tropical Ecology 25: 53-62.
Forget, PM. 1990. Seed dispersal of Vouacapoua americana (Caesalpiniaceae) by
caviomorph rodents in French Guiana. Journal of Tropical Ecology 6: 459-468.
Forget, PM. 1996. Removal of seeds of Carapa procera (Meliaceae) by rodents and
their fate in rainforest in French Guiana. Journal of Tropical Ecology 12: 751-761.
Forget, PM & Milleron, T. 1991. Evidence for secondary seed dispersal by rodents in
Panama. Oecologia 87: 596-599.
Forget, PM; Rankin-de Merona, JM & Julliot, C. 2001. The effects of forest type,
harvesting and stand refinement on early seedling recruitment in a tropical rain
forest. Journal of Tropical Ecology 17: 593-609.
Galef, BG; Mittermeier, RA & Bailey, RC. 1976. Predation by the tayra (Eira barbara).
Journal of Mammalogy 57: 760-761.
Galetti, M; Donatti, CI; Pires, AS; Guimarães, PR & Jordano, P. 2006. Seed survival
and dispersal of an endemic Atlantic forest palm: the combined effects of
defaunation and forest fragmentation. Botanical Journal of The Linnean Society
151: 141-150.
111
Garrett, L; Jones, C; Cristinacce, A & Bell, D. 2007. Competition or co-existence of
reintroduced, critically endangered Mauritius fodies and invasive Madagascar
fodies in lowland Mauritius? Biological Conservation 140: 19-28.
Gautestad, AO & Mysterud, I. 1995. The home range ghost. Oikos 74: 195-204.
Gedeon, CI; Váczi, O; Koósz, B & Altbäcker, V. 2011. Morning release into artificial
burrows with retention caps facilitates success of European ground squirrel
(Spermophilus citellus) translocations. European Journal of Wildlife Research.
DOI: 10.1007/s10344-011-0504-3.
Germano, JM & Bishop, PJ. 2008. Suitability of amphibians and reptiles for
translocation. Conservation biology 23: 7-15.
Gitzen, RA & Millspaugh, JJ. 2003. Comparison of least-squares cross-validation
bandwidth options for kernel home-range estimation. Wildlife Society Bulletin 31:
823-831.
Glanz, W. 1990. Neotropical mammal densities: how usual is the community on Barro
Colorado Island, Panama? In: Gentry, A (Ed.). Four Neotropical rainforest. Yale
University Press, London.
Glanz, W. 1996. The terrestrial mammal fauna of Barro Colorado Isaland: censuses and
long-term changes. In: Leigh, E; Rand, S & Windsor, D (Eds.). The ecology of a
tropical forest – seasonal rhythms and long-term changes (Second edition).
Smithsonian Tropical Research Institute, USA.
Gotelli, NJ & Ellison, AM. 2004. A primer of ecological statistics. Sinauer Associates,
Massachusetts, EUA.
112
Griffin, AS; Blumstein, DT & Evans, CS. 2000. Training captive-bred or translocated
animals to avoid predators. Conservation Biology 14: 1317-1326.
Griffith, B; Scott, JM; Carpenter, JW & Reed, C. 1989. Translocation as a species
conservation tool: status and strategy. Science 245: 477-480.
Gusset, M; Ryan, SJ; Hofmeyr. M; van Dyk, G; Davies-Mostert, HT; Graf, JA; Owen,
C; Szykman, M; Macdonald, DW; Monfort, SL; Wildt, DE; Maddock, AH; Mills,
MGL; Slotow, R & Somers, MJ. 2008. Efforts going to the dogs? Evaluating
attempts to re-introduce endangered wild dogs in South Africa. Journal of Applied
Ecology 45: 100-108.
Hall, P & Marron JS. 1991. Local minina in cross-validation functions. Journal of the
Royal Statistical Society, series B 53: 245-252.
Hallwachs, W. 1986. Agoutis (Dasyprocta punctata): the inheritors of guapinol
(Hymenaea courbaril: Leguminosae). In: Estrada, A. & Fleming, TH (Eds.).
Frugivores and seed dispersal. W. Junk Publishers, Dordrecht, Netherlands.
Hamilton, LP; Kelly, PA; Williams, DF; Kelt, DA & Wittmer, HU. 2010. Factors
associated with survival of reintroduced riparian brush rabbits in Califórnia.
Biological Conservation 143: 999-1007.
Haque, MN & Smith, TR. 1996.
Reintroduction of arabian sand gazelle Gazella
subgutturosa marica in Saudi Arabia. Wildlife Research 76: 203-207.
Harding, LE; Abu-Eid, OF; Hamidan, N & al Sha'lan, A. Reintroduction of the Arabian
oryx Oryx leucoryx in Jordan: war and redemption. Oryx 41: 478-487.
Hardman, B & Moro, D. 2006. Optimising reintroduction success by delayed dispersal:
is the release protocol important for hare-wallabies? Biological Conservation 128:
403-411.
113
Harestad, AS & Bunnel, FL. 1979. Home range and body weight - a reevaluation.
Ecology 60: 389-402.
Harris, W; Cresswell, WJ; Forde, PG; Trewhella, WJ; Woollard, T & Wray, S. 1990.
Home-range analisys using radio-tracking data-a review of problems and
techniques particularly as applied to the study of mammals. Mammal Review 60:
97-123.
Haugaasen, T & Peres, CA. 2005. Mammal assemblage structure in Amazonian flooded
and unflooded forests. Journal of Tropical Ecology 21: 133–145.
Hayne, DW. 1949. Calculation of size of home range. Journal of Mammalogy 30: 1-18.
Hayward, MW; Kerley, GI; Adendorff, J; Moolman, LC; O'Brien, J; Sholto-Douglas, A;
Bissett, C; Bean, P; Fogarty, A; Howarth, D & Slater, R. 2007. The reintroduction
of large carnivores to the Eastern Cape, South Africa: an assessment. Oryx 41:
205-214.
Hedrick, PW & Fredrickson, RJ. 2008. Captive breeding and the reintroduction of
Mexican and red wolves. Molecular ecology 17: 344-50.
Hein, EW. 1997. Improving translocation programs. Conservation Biology 11: 12701274.
Hellstedt, P & Kallio, ER. 1999. Survival and behaviour of captive-born weasels
(Mustela nivalis nivalis) released in nature. Journal of Zoology 266: 37-44.
Hemson, G; Johnson, P; South, A; Robert, K; Ruth, R & Macdonald, D. 2005. Are
kernels the mustard? Data from global positioning system (GPS) collars suggests
problems for kernel home- range analyses with least-squares cross-validation.
Journal of Animal Ecology 74: 455- 463.
114
Henry, O. 1999a. Dietary choice of the orange-rumped agouti (Dasyprocta leporina) in
French Guiana. Journal of Tropical Ecology 13: 291-300.
Henry, O. 1999b. Frugivory and the importance of seeds in the diet of the orangerumped agouti (Dasyprocta leporina). Journal of Tropical Ecology 15: 291-300.
Hixon, MA. 1987. Territory area as determinant of mating system. American Zoologist
27: 229-247.
Howard, HE. 1920. Territory in birdlife. Arno Press, New York.
Howe, HF & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of
Ecology and Systematics 13: 201-228.
Hughes, JB; Daily, GC & Ehrlich, PR. 1997. Population diversity: its extent and
extinction. Science 278: 689-692.
Hunter, L; Pretorius, K; Carlisle, LC; Rickelton, M; Walker, C; Slotow, R & Skinner,
JD. 2007. Restoring lions Panthera leo to northern KwaZulu-Natal, South Africa:
short-term biological and technical success but equivocal long-term conservation.
Oryx 41: 196-204.
IBAMA. 2008. Instrução normativa n° 179, de 25 de junho de 2008.
ICMBio. 2008. Plano de Manejo: Parque Nacional da Tijuca. Instituto Brasileiro de
Desenvolvimento Florestal, Brasília, Brasil.
Ims, RA. 1987. Male spacing systems in microtine rodents. American Naturalist 130:
475-484.
115
IUCN. 1996. IUCN/SSC guidelines for re-introductions. In: Proceedings of the 41st
Meeting of the IUCN Council, Gland, Switzerland.
Jacob, AA & Rudran, R. 2003. Radiotelemetria em estudos populacionais. In:
Valladares-Padua, CB; Bodmer, RE & Cullen Jr, L (Eds.). Manejo e conservação
da vida silvestre no Brasil. Sociedade Civil Mamirauá e CNPq/MCT, Tefé e
Brasília.
James, AI & Eldridge, DJ. 2007. Reintroduction of fossorial native mammals and
potential impacts on ecosystem processes in an Australian desert landscape.
Biological Conservation 138: 351-359.
Janson, CH & Emmons, LH. 1990. Ecological structure of the non-flying mammal
community at Cocha Cashu Biological Station, Manu National Park, Peru. In:
Gentry, A. (Ed.). Four Neotropical Rainforests. Yale University Press, New
Haven, Connecticut.
Janzen, DH. 1971. The fate of Scheelea rostrata fruits beneath the parent tree:
predispersal attack by bruchids. Principes 15: 89-101.
Janzen, DH. 1973. Sweep samples of tropical foliage insects: effects of seasons,
vegetation types, elevation, time of day, and insularity. Ecology 54: 687-708.
Janzen, DH. 1974. The deflowering of Central America. Natural History 83: 49-53.
Jenkins, CN; Alves, MA & Pimm, SL. Avian conservation priorities in a top-ranked
biodiversity hotspot. Biological Conservation 143: 992-998.
Johnsingh, AJT; Goyal, SP & Qureshi, Q. 2007. Preparations for the reintroduction of
Asiatic lion Panthera leo persica into Kuno Wildlife Sanctuary, Madhya Pradesh,
India. Oryx 41: 93-96.
116
Jones, CG; Heck, W; Lewis, RE; Mungroo, Y; Slade, G & Cade, T. 1995. The
restoration of the Mauritius Kestrel Falco punctatus population. Ibis 137: 173180.
Jones, JM & Witham, JH. 1990. Post-translocation survival and movements of
metropolitan white-tailed deer. Wildlife Society Bulletin 18: 434-441.
Jones, MC; Marron, JS & Sheather, SJ. 1992. Progress in data-based bandwidth
selection for kernel density estimation. Department of Statistics, University of
North Carolina at Chapel Hill, USA.
Jones, MC; Marron, JS & Sheather, SJ. 1996. A brief survey of bandwidth selection for
density estimation. Journal of the American Statistical Association 91: 401-407.
Joppa, LN; Loarie, SR & Pimm, SL. 2008. On the protection of „„protected areas‟‟.
PNAS 105: 6673-6678.
Jordano, P; Galetti, M; Pizo, MA & Silva, WR. 2006. Ligando frugivoria e dispersão de
sementes à biologia da conservação. In: Duarte, CF; Bergallo, HG; Alves, MAS &
Van Sluys, M. (Eds.). Biologia da Conservação: Essências. Editora Rima, São
Paulo.
Jorge, ML. 2000. Área de vida, atividade diária e densidade populacional de cotias na
estação de pesquisa de Pinkaiti – Amazônia oriental (SE – Pará). Tese de
mestrado. Universidade de São Paulo, São Paulo.
Jorge, ML & Peres, CA. 2005. Population density and home range size of red-rumped
agoutis (Dasyprocta leporina) within and outside a natural Brazil nut stand in
southeastern Amazonia. Biotropica 37: 317-321.
117
Jule, KR; Leaver, LA & Lea, SEG. 2008. The effects of captive experience on
reintroduction survival in carnivores: a review and analysis. Biological
Conservation 141: 355-363.
Kays, R; Kranstauber, B; Jansen, PA; Carbone, C; Rowcliffe, M; Fountain, T & Tilak,
S. 2009. Camera traps as sensor networks for monitoring animal communities. In:
34th IEEE Conference of local computers network. New York.
Kelt, D & Van Vuren, D. 1999. Energetic constraints and the relationship between body
size and home range area in mammals. Ecology 80: 337–340.
Kelt, D & Van Vuren, D. 2001. The ecology and macroecology of mammalian home
range area. American Naturalist 157: 637–645.
Kernohan BJ; Gitzen, RA & Millspaugh, JJ. 2001. Analysis of animal space use and
movement. In: Millspaugh, JJ & Marzuluff JM (Eds.). Radiotracking and Animal
Population. Academic Press, San Diego.
Kidjo, N; Feracci, G; Bideau, E; Gonzalez, G; Mettéi, C; Marchand, B & Aulagnier, S.
2007. Extirpation and reintroduction of the Corsican red deer Cervus elaphus
corsicanus in Corsica. Oryx 41: 488-494.
Kie, JG. & Boroski, BB. 1996. Cattle distribution, habitats, and diets in the Sierra
Nevada of California. Journal of Range Management 49: 482–488.
Kie, JG; Bowyer, RT; Boroski, BB; Nicholson, MC & Loft, ER. 2002 Landscape
heterogeneity at differing scales: effects on spatial distribution of mule deer.
Ecology 83: 530–544.
118
Kie, JG; Matthiopoulos, J; Fieberg, J; Powell, RA; Cagnacci, F; Mitchell, MS; Gaillard,
JM & Moorcroft, PR. 2010. The home-range concept: are traditional estimators
still relevant with modern telemetry technology? Philosophical Transactions of the
Royal Society B: Biological Sciences 365: 2221-2231.
Kleiman, D. 1989. Reintroduction of captive mammals for conservation. BioScience 39:
152-161.
Krausman, PR; Bleich, VC; Cain III, JW; Stephenson, TR; DeYoung, DW; McGrath,
PW; Swift, PK; Pierce, BM & Jansen, BD. 2004. From the field: neck lesions in
ungulates from collars incorporating satellite technology. Wildlife Society
Bulletin 32: 987-991
Krebs, CJ. 1989. Ecological Methodology. Harper Collins, New York.
Lambert, TD; Kays, RW; Jansen, PA; Aliaga-Rossel, E & Wikelski, M. 2009.
Nocturnal activity by the primarily diurnal Central American agouti (Dasyprocta
punctata) in relation to environmental conditions, resource abundance and
predation risk. Journal of Tropical Ecology 25: 211-215.
Landry, SO. 1970. The rodentia as omnivores. The Quarterly Review of Biology 45:
351-372.
Lange, RR & Schmidt, EMS. 2006. Rodentia – Roedores Silvestres (Capivara, Cutia,
Paca, Ouriço). In: Cubas, ZS; Silva, JCR & Catão-Dias, JR. (Eds.). Tratado de
Animais Selvagens – Medicina Veterinária. Ed. Roca, São Paulo.
Laver, PN. 2005. Abode: Kernel home range estimation for ArcGIS, using VBA and
ArcObjects. User Manual, Beta Version 2.
119
Letty, J; Aubineau, J; Marchandeau, S & Clobert, J. 2003. Effect of translocation on
survival in wild rabbit (Oryctolagus cuniculus). Mammalian Biology 68: 250-255.
Letty, J; Marchandeau, S; Clobert, J & Aubineau, J. 2000. Improving translocation
success: an experimental study of anti- stress treatment and release method for
wild rabbits. Animal Conservation 3: 211-219.
Licht, DS; Millspaugh, JJ; Kunkel, KE; Kochanny, CO & Peterson, RO. 2010. Using
small populations of wolves for ecosystem restoration and stewardship.
BioScience 60: 147-153.
Linders, MJ; West, SD & Haegen, WMV. 2004. Seasonal variability in the use of space
by western gray squirrels in southcentral Washington. Journal of Mammalogy 85:
511-516.
Lira, PK; Fernandez, FAS; Carlos, HSA & Curzio, PL. 2007. Use of a fragmented
landscape by three species of opossum in south-eastern Brazil. Journal of Tropical
Ecology 23: 427–435.
Long, JL. 1981. Introduced birds of the world: the worldwide history, distribution and
influence of birds introduced to new environments. Universe Books, New York.
Lovegrove, TG. 1996. Island releases of saddlebacks Philesturnus carunculatus in New
Zealand. Biological Conservation 77: 151-157.
Macdonald, DW. 2009. Lessons learnt and plans laid: seven awkward questions for the
future of reintroductions. In: Hayward, MW & Sommers, MJ. (Eds.).
Reintroduction of top order predators. Blackwell Plublishing Ltd, London.
120
Maran, T; Põdra, M; Põlma, M & Macdonald DW. 2009. The survival of captive-born
animals in restoration programmes – Case study of the endangered European mink
Mustela lutreola. Biological Conservation 142: 1685-1692.
Mares, M & Lacher, T. 1987. Social spacing in small mammals: patterns of individual
variation. American Zoologist 27: 293-306.
Marnewick, K; Hayward, MW; Cilliers, D & Somers, MJ. 2009. Survival of cheetahs
relocated from ranchlands to fenced protected areas in South Africa. In: Hayward,
MW & Sommers, MJ. (Eds.). Reintroduction of top order predators. Blackwell
Plublishing Ltd, London.
Mathews, F; Moro, D; Strachan, R; Gelling, M & Buller, N. 2006. Health surveillance
in wildlife reintroductions. Biological Conservation 131: 338-347.
Mathews, F; Orros, M; Mclaren, G; Gelling, M & Foster, R. 2005. Keeping fit on the
ark: assessing the suitability of captive-bred animals for release. Biological
Conservation 121: 569-577.
McCullough, DR; Jennings, KW; Gates, NB; Elliott, BG & DiDonato, JE. 1997. Overabundant deer populations in California. Wildlife Society Bulletin 25: 478-483.
McLean, IG; Lundie-Jenkins, G & Jarman, P. 1996. Teaching an endangered mammal
to recognise predators. Biological Conservation 75: 51-62.
McNab, BK. 1963. Bioenergetics and the determination of home range size. The
American Naturalist 97: 133-140.
121
McPhee, ME. 2003. Generations in captivity increases behavioral variance:
considerations for captive breeding and reintroduction programs. Biological
Conservation 115: 71-77.
Mech, SG & Zollner, PA. 2002. Using body size to predict perceptual range. Oikos 98:
47-52.
Mihoub, J; Gouar; P & Sarrazin, F. 2009. Breeding habitat selection behaviors in
heterogeneous environments: implications for modeling reintroduction. Oikos
118: 663-674.
Moehrenschlager, A; Macdonald, DW & Moehrenschlager, C. 2003. Reducing capturerelated injuries and radio-collaring effects on swift foxes. In: Carbyn, LN &
Sovada, MA (Eds.). The Swift Fox: Ecology and Conservation of Swift Foxes in a
Changing World. Canadian Plains Research Center, University of Regina, Canada.
Mohr, CO. 1947. Table of equivalent populations of North American small mammals.
The American Midland Naturalist 37: 223-249.
Montezuma, RCM; Oliveira, CMR; Barros, FA; Ribas, LA; Galvão Neto, M; Schneider,
S & Imbroisi, E. 2005. Urban Atlantic Forest remnants diagnosis for implantation
of the Frei Vellozo ecological corridor FEEMA/PDBG. In: Proceedings of the
Annual Meeting of the Association for Tropical Biology and Conservation,
Uberlândia.
Moorhouse, TP; Gelling, M & MacDonald, DW. 2009. Effects of habitat quality upon
reintroduction success in water voles: Evidence from a replicated experiment.
Biological Conservation 142: 53-60.
122
Morell, V. 2008. Into the wild: reintroduced animals face daunting odds. Science 320:
742-743.
Moreno RS; Kays, RW & Samudio, JR. 2006. Competitive release in diets of ocelot
(Leopardus pardalis) and puma (Puma concolor) after jaguar (Panthera onca)
decline. Journal of Mammalogy 87: 808-816.
Mosillo, M; Heske, EJ & Thompson, JD. Survival and movements of translocated
raccoons in northcentral Illinois. Journal of Wildlife Management 63: 278-286.
Munson, L; Marker, L; Dubovi, E; Spencer, JA; Evermann, JF & O‟Brien, SJ. 2004.
Serosurvey of viral infections in free ranging Namibian cheetahs (Acinonyx
jubatus). Journal of Wildlife Diseases 40: 23-31.
Myers, N. 1989. Extinction rates past and present. BioScience 39: 39-41.
Myers, N; Mittermeier, RA; Mittermeier, CG; Fonseca, GAB & Kent, J. 2000.
Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853-858.
Noble, GK. 1939. The role of dominance in the life of birds. Auk 56: 263-273.
Nowak, RM. 1991. Walker‟s mammals of the world (5th edition). Johns Hopkins
University Press, Baltimore, Maryland.
Nunney, L & Campbell, KA. 1993. Assessing minimum viable population size:
demography meets population genetics. Trends in Ecology and Evolution 8: 234239.
123
Oakleaf JK, Stark, D; Overy, P & Smith, N. 2004. Mexican wolf recovery: technical
component of the five-year program review and assessment. Oakleaf US Fish and
Wildlife Service: 1-103.
Oda, RAM. 2000. Estrutura e biodiversidade de insetos associados a galhas de Mikania
glomerata Spreng. (Asteraceae) em diferentes áreas de Mata Atlântica.
Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.
Ostfeld, RS. 1985. Limiting resource and territoriality in microtine rodents. American
Naturalist 126: 1-15.
Ostfeld, RS. 1990. The ecology of territoriality in small mammals. Trends in Ecology
and Evolution 5: 411-415.
Ostermann, SD; Deforge, JR & Edge, WD. 2001. Captive Breeding and Reintroduction
Evaluation Criteria: a Case Study of Peninsular Bighorn Sheep. Conservation
Biology 15: 749-760.
Paquet P; Vucetich, J; Michael, P & Vucetich, L. 2001. Mexican wolf recovery: threeyear program review and assessment. Conservation Breeding Specialist Group.
Passamani, M; Mendes, SL; Chiarello, AG; Passamani, JA & Laps, RR. 1997.
Reintrodução do sagüi-da-cara-branca (Callithrix geoffroyi) em fragmentos de
Mata Atlântica no sudeste do Brasil. In: Ferrari, SF & Schneider, H. A
primatologia no Brasil. Universitária UFPA, Pará.
Pearson DL & Derr, JA. 1986. Seasonal patterns of lowland forest floor: arthropod
abundance in southeastern Peru. Biotropica 18: 244-256.
124
Peignot, P; Charpentier, MJ; Bout, N; Bourry, O; Massima, U; Dosimont, O;
Terramorsi, R & Wickings, EJ. 2008. Learning from the first release project of
captive-bred mandrills Mandrillus sphinx in Gabon. Oryx 42: 122-131.
Peres, CA. 1999. Nonvolant mammal community structure in different Amazonian
forest types. In: Eisenberg, JF & Redford, KH (Eds.). Mammals of the Neotropics:
the Central Neotropics. University of Chicago Press, Chicago.
Peres, CA & Baider, C. 1997. Seed dispersal, spatial distribution and population
structure of Brazil nut tree (Bertholletia excelsa) in southeastern Amazonia.
Journal of Tropical Ecology 13: 595-616.
Peres, CA; Schiesari, LC & Dias-Leme, CL. 1997. Vertebrate predation of brazil-nuts
(Bertholletia excelsa, Lecythidaceae), an agouti-dispersed Amazonian seed crop: a
test of the escape hypothesis. Journal of Tropical Ecology 13: 69-79.
Pimm, SL 2009. The world according to Pimm. McGraw-Hill, New York.
Pimm, SL; Jenkins, CN; Joppa, LN; Roberts, DL & Russell, GJ. 2010. How many
endangered species remain to be discovered in Brazil? Natureza & Consevação 8:
71-77.
Pimm, SL; Russek, GJ; Gittleman, JL & Brooks, TM. 1995. The future of biodiversity.
Science 269: 347-350.
Pimm, SL; Raven, P; Peterson, A; Sekercioglu, CH & Ehrlich, PR. 2006. Forest losses
predict bird extinctions in eastern North America. PNAS 103: 10941–10946.
Pires, AS. Perda de diversidade de palmeiras em fragmentos de Mata Atlântica: padrões
e processos. Tese de doutorado. Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
125
Pople, AR; Lowry, J; Lundie-Jenkins, G; Clancy, TF; Mccallum, HI; Sigg, D; Hoolihan,
D & Hamilton, S. 2001. Demography of bridled nailtail wallabies translocated to
the edge of their former range from captive and wild stock. Biological
Conservation 102: 285-299.
Powell, RA. 2000. Animal home ranges and territories and home range estimators. In:
Boitani, L & Fuller, TK (Eds.). Research Techniques in Animal Ecology:
Controversies and Consequences. Columbia University Press, New York.
Rantanen, EM; Buner, F; Riordan, P; Sotherton, N & Macdonald, DW. 2010. Habitat
preferences and survival in wildlife reintroductions: an ecological trap in
reintroduced grey partridges. Journal of Applied Ecology 47: 1357-1364.
Redford, KH. 1992. The empty forest. BioScience 412: 1-12.
Reis, NR; Peracchi, AL; Pedro, WA & Lima, IP. 2006. Mamíferos do Brasil.
Universidade Estadual de Londrina, Londrina.
Rich, EL & Romero, LM. 2005. Exposure to chronic stress downregulates
corticosterone responses to acute stressors. American Journal of Physiology 288:
628-636.
Richard-Hansen, C; Vié, J & De Thoisy, B. 2000. Translocation of red howler monkeys
(Alouatta seniculus) in French Guiana. Biological Conservation 93: 247-253.
Richards, JD & Short, J. 2003. Reintroduction and establishment of the western barred
bandicoot Perameles bougainville (Marsupialia: Peramelidae) at Shark Bay,
Western Australia. Biological Conservation 109: 181-195.
Roldán, AI & Simonetti, JA. 2001. Plant-mammal interactions in tropical Bolivian
forests with different hunting pressures. Conservation Biology 15: 617-623.
126
Rolstad, J & Rolstad, E. 1995. Seasonal patterns in-home range and habitat use of the
grey-headed woodpecker picus-canus as influenced by the availability of food.
Ornis Fennica 72: 1-13.
Rouco, C; Ferreras, P; Castro, F & Villafuerte, R. 2010. A longer confinement period
favors European wild rabbit (Oryctolagus cuniculus) survival during soft releases
in low-cover habitats. Journal of Zoology 56: 215-219.
Rodríguez, JM & Vaughan, C. 1985. Notas sobre la ecologia de la gatuza (Dasyprocta
punctata Gray) en el bosque seco tropical de Costa Rica. Brenesia 24: 353–360.
Rubenstein, DR; Rubenstein, DI; Sherman, PW & Gavin, TA. 2006. Pleistocene park:
does re-wilding North America represents sound conservation for de 21st century?
Biological Conservation 132: 232-238.
Saltz, D; Rowen, M & Rubenstein, DI. 2000. The effect of space-use patterns of
reintroduced Asiatic wild ass on effective population size. Conservation Biology
14: 1852-1861.
Sanderson, GC. 1966. The study of mammal movements: a review. Journal of Wildlife
Management 30: 215-235.
Sanz, V & Grajal, A. 1998. Successful reintroduction of captive-raised YellowShouldered amazon parrots on Margarita Island, Venezuela. Conservation Biology
12: 430-441.
Sarrazin, F; Bagnolini, C; Pinna, JL; Danchin, E & Clobert, J. 1994. High survival
estimates of griffon vultures (Gyps fulvus fulvus) in a reintroduced population. The
Auk 111: 853-862.
127
Sarrazin, F & Barbault, R. 1996. Reintroduction: challenges and lessons for basic
ecology. Trends in Ecology and Evolution 11: 474-478.
Schadt, S; Revilla, E; Wiegand, T; Knauer, F; Kaczensky, P; Breitenmoser, U; Bufka,
L; Cerveny, J; Koubek, P; Huber, T; Stanisa, C & Trepl, L. 2002. Assessing the
suitability of central European landscapes for the reintroduction of Eurasian lynx.
Journal of Applied Ecology 39: 189-203.
Seaman, DE; Millspaugh, JJ; Kernohan, BJ & Brundige, GC. 1999. Effects of sample
size on kernel home range estimates. Journal of Wildlife Management 63: 739747.
Seaman, DE & Powell, RA. 1996. An evaluation of the accuracy of kernel density
estimators for home range analysis. Ecology 77: 2075-2085.
Seddon, PJ. 1999. Persistence without intervention: assessing success in wildlife
reintroductions. Trends in Ecology and Evolution 14: 503.
Seddon, PJ; Armstrong, DP & Maloney, RF. 2007. Developing the science of
reintroduction biology. Conservation Biology 21: 303-312.
Sheather, SJ. 1992. The performance of six popular bandwidth selection methods on
some real data sets. Computational Statistics 7: 225-250.
Shier, D & Owings, D. 2006. Effects of predator training on behavior and post-release
survival of captive prairie dogs (Cynomys ludovicianus). Biological Conservation
132: 126-135.
128
Short, J; Bradshaw, SD; Giles, J; Prince, RIT & Wilson, GR. 1992. Reintroduction of
macropods (Marsupialia, Macropoidoidea) in Australia: a review. Biological
Conservation 62: 189-204.
Short, J & Turner, B. 2000. Reintroduction of the burrowing bettong Bettongia lesueur
(Marsupialia: Potoroidae) to mainland Australia. Biological Conservation 96: 185196.
Silverman, BW. 1986. Density estimation for statistics and data analysis. Chapman and
Hall, London, United Kingdom.
Silvius, KM. 2002. Spatio-temporal patterns of palm endocarp use by three Amazonian
forest mammals: granivory or „grubivory‟? Journal of Tropical Ecology 18: 707723.
Silvius, K & Fragoso, JV. 2003. Red-rumped agouti (Dasyprocta leporina) home range
use in an Amazonian Forest: implications for the aggregated distribution of forest
trees. Biotropica 35: 74-83.
Smith, CC. 1968. The adaptive nature of social organization in the genus of tree
squirrels Tamiasciurus. Ecological Monographs 38: 31-63.
Smythe, N. 1970. Relationships between fruiting seasons and seed dispersal methods in
a Neotropical Forest. The American Naturalist 104: 25-35.
Smythe, N. 1978. The natural history of the Central American agouti (Dasyprocta
punctata). Smithsonian Contributions to Zoology 257: 1-52.
Smythe, N. 1989. Seed survival in the palm Astrocaryum standleyanum: evidence for
dependence upon its seed dispersers. Biotropica 21: 50-56.
129
Snyder, NF; Derrickson, SR; Beissinger, SR; Wiley, JW & Smith, TB; Toone, WD &
Miller, B. 1996. Limitations of captive breeding in endangered species recovery.
Conservation Biology 10: 338-348.
Spencer, S; Cameron, G & Swihart, R. 1990. Operationally defining home range:
temporal dependence exhibited by hispid cotton rats. Ecology 71: 1817–1822.
Stanley-Price, MR. 1989. Animal reintroductions: the Arabian oryx in Oman.
Cambridge University Press, Cambridge.
Stockwell, CA; Mulvey, M & Vinyardi, GL. 1996. Translocations and the preservation
of allelic diversity. Conservation Biology 10: 1133-1141.
Stoner, KE; Vulinec, K; Wright, SJ & Peres, CA. 2007. Hunting and plant community
dynamics in tropical forests: a synthesis and future directions. Biotropica 39: 385392.
Stoinski, TS; Beck, BB; Bloomsmith, MA & Maple, TL. 2003. A behavioral
comparison of captive-born, reintroduced golden lion tamarins and their wild born offspring. Behaviour 140: 137-160.
Swihart, R; Slade, N & Bergstrom, B. 1988. Relating body size to the rate of home
range use in mammals. Ecology 69: 393–399.
Taylor, SS; Jamieson, IG & Armstrong, DP. Successful island reintroductions of New
Zealand robins and saddlebacks with small numbers of founders. Animal
Conservation 8: 415-420.
130
Teixeira, C; Azevedo, C; Mendl, M; Cipreste, C & Young, R. 2006. Revisiting
translocation and reintroduction programmes: the importance of considering
stress. Animal Behaviour 73: 1-13.
Terborgh, J. 1986. Keystone plant resources in the tropical forest. In Soulé, ME. (Ed.).
Conservation Biology. Sinauer, Sunderland, Massachusetts.
Terborgh, J. 1999. Requiem for Nature. Island press. Washington D.C., Covelo,
California.
Terborgh, J; Lopez, L; Percy Nunez PV; Rao, M; Shahabuddin, G; Orihuela, G;
Riveros, M; Ascanio, R; Adler, GH; Lambert, TD & Balbas, L. 2001. Ecological
meltdown in predator-free forest fragments. Science 294: 1923-1926.
Tuberville, TD; Clark, EE; Buhlmann, KA & Gibbons, JW. 2005. Translocation as a
conservation tool: site fidelity and movement of repatriated gopher tortoises
(Gopherus polyphemus). Animal Conservation 8: 349-358.
Tweed, EJ; Foster, JT; Woodworth, BL; Woodworth, BL; Oesterle, P; Kuehler, C;
Lieberman, AA; Powers, AT; Whitaker, K; Monahan, WB; Kellerman, J & Telfer,
T. 2003. Survival, dispersal, and home-range establishment of reintroduced
captive-bred puaiohi, Myadestes palmeri. Journal of Wildlife Management 111: 19.
Van Heezik, Y; Seddon, PJ & Maloney, RF. 1999. Helping reintroduced houbara
bustards avoid predation: effective anti-predator training and the predictive value
of pre-release behaviour. Animal Conservation 2: 155-163.
131
Van Langevelde, F & Wynhoff, I. 2009. What limits the spread of two congeneric
butterfly species after their reintroduction: quality or spatial arrangement of
habitat? Animal Conservation 12: 540-548.
Vandel, J; Stahl, P; Herrenschmidt, V & Marboutin, E. 2006. Reintroduction of the lynx
into the Vosges mountain massif: from animal survival and movements to
population development. Biological Conservation 131: 370-385.
Vargas, A & Anderson, SH. 1999. Effects of experience and cage enrichment on
predatory skills of black-footed ferrets (Mustela nigripes). Journal of Mammalogy
80: 263-269.
Vera y Conde, CF; Bueno, C; Bonvicino, CR; Esberard, C.E.L; Maia-Vaz, S &
Siciliano, S. 2000. Mamíferos. In: Maio, FR (Org.). As espécies ameaçadas do
município do Rio de Janeiro: fauna e flora.
Wand, MP & Jones, MC. 1993. Comparison of smoothing parameterizations in
bivariate kernel density estimation. Journal of the American Statistical Association
88: 520-528.
Wanless, RM; Cunningham, J; Hockey, PA; Wanless, J; White; RW & Wiseman, R.
2002. The success of a soft-release reintroduction of the flightless Aldabra rail
(Dryolimnas [cuvieri] aldabranus) on Aldabra Atoll, Seychelles. Biological
Conservation 107: 203-210.
White, GC & Garrot, RA. 1990. Analysis of wildlife radiotracking data. Academic
Press, San Diego, California.
132
Wolda, H. 1978. Seasonal fluctuations in rainfall, food and abundance of tropical
insects. Journal of Animal Ecology 47: 369-381.
Wolf, CM; Griffith, B; Reed, C & Temple, SA. 1996. Avian and mammalian
translocations: update and reanalysis of 1987 survey data. Conservation Biology
10: 1142-1154.
Wolf, CM; Garland, T & Griffith, B. 1998. Predictors of avian and mammalian
translocation success: reanalysis with phylogenetically independent contrasts.
Biological Conservation 86: 243-255.
Worton, BJ. 1989. Kernel methods for estimating the utilization distribution in homerange studies. Ecology 70: 164-168.
Worton, B. 1995. Using Monte Carlo simulation to evaluate kernel-based home range
estimators. The Journal of Wildlife Management 59: 794–800.
Wright, J; Gompper, M & De Leon, B. 1994. Are large predators keystone species in
Neotropical forest? The evidence form Barro Colorado Island. Oikos 71: 279-294.
Wright, SJ. 2003. The myriad consequences of hunting for vertebrates and plants in
tropical forests. Perspectives in Plant Ecology, Evotution and Systematics 6: 7386.
Wright, SJ & Duber, HC. 2001. Poachers and forest fragmentation alter seed dispersal,
seed survival, and seedling recruitment in the palm Attalea butyraceae, with
implications for tropical tree diversity. Biotropica 33: 583-595.
133
Ximenes, GEI. 1999. Sistemática da família Dasyproctidae Bonaparte, 1838 (Rodentia,
Hystricognathi) no Brasil. Dissertação de mestrado. Universidade de São Paulo,
São Paulo.
Zar, JH. 1999. Bioestatistical Analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River, New Jersey.
Zidon, R; Saltz, D; Shore, LS & Motro, U. 2009. Behavioral changes, stress, and
survival following reintroduction of Persian fallow deer from two breeding
facilities. Conservation Biology 23: 1026-35.
134