Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Influência do sexo e da idade no comportamento migratório da
Cagarra Calonectris diomedea: um estudo baseado
na assinatura isotópica das penas
Mariana Pereira de Sousa Marques
Dissertação
Mestrado em Biologia da Conservação
2012
Universidade de Lisboa
Faculdade de Ciências
Departamento de Biologia Animal
Influência do sexo e da idade no comportamento migratório da
Cagarra Calonectris diomedea: um estudo baseado
na assinatura isotópica das penas
Mariana Pereira de Sousa Marques
Dissertação
Mestrado em Biologia da Conservação
Orientadores: Doutora Maria Dias
Prof. Doutor Rui Rebelo
2012
A algumas semanas do início de longas jornadas migratórias, ou não…
AGRADECIMENTOS
Este trabalho encontra-se integrado no projecto “Variações da temperatura superficial do mar no
Atlântico e tendências no sucesso alimentar, migração e dinâmica populacional de cagarras”
(PTDC/MAR/71927/2006), financiado pela Fundação para a Ciência e a Tecnologia.
Ao longo de todas as fases que envolveram esta tese de Mestrado apercebi-me que não é
possível dissociá-la da vida profissional, pessoal e familiar. Sei que a realização desta dissertação
só foi possível pelo apoio de todos aqueles que contribuíram para que este trabalho se tornasse
numa realidade e a quem gostaria de expressar o meu agradecimento e apreço.
À Dra. Maria Dias, orientadora desta dissertação, por me ter integrado na sua equipa de
trabalho e por me ter orientado desde a entrevista até hoje. Por ter dado sempre o seu total apoio,
dedicação, clareza, franqueza, foco e entusiasmo. Agradeço todos os comentários, correcções,
sugestões e críticas que foram fundamentais para a concretização deste trabalho. Muito
Obrigado, Maria. “One of a kind”.
Ao Professor Rui Rebelo, orientador desta dissertação, por ter dado a conhecer a
possibilidade de realizar esta tese de Mestrado. Agradeço todos os comentários, sugestões e
análise, cruciais para a elaboração desta dissertação.
Ao Hany Alonso, colega de trabalho de campo, que me ensinou as técnicas de campo e
que sempre transmitiu vontade de ensinar, conhecimento e entusiasmo. Não vou esquecer a
chegada da noite à ilha e com ela a chegada de centenas de cagarras a ecoar pelo planalto da ilha
as suas vocalizações tão características. E nós, à espera, para começar a trabalhar.
À Vanessa (Amber Brown), colega e parceira da viagem à Selvagem Grande. Um apoio
mútuo e que sempre manteve uma atitude bem-disposta, mesmo nas longas horas de trabalho sob
um sol aterrador. És incrível.
Ao SIIAF, que permitiu que realizasse a componente laboratorial e um especial
agradecimento ao Rodrigo Maia, que esclareceu sempre todas as dúvidas que tive na análise
laboratorial dos isótopos.
i Aos meus colegas e amigos da FCUL, pela simpatia, entusiasmo e boa disposição. Em
especial à Patrícia Brás, Susana Leal e Ana Dias pela amizade e camaradagem.
Aos meus colegas de trabalho da Papa-Léguas: Artur, Luísa, Inês, Luís e Miguel, que são
excepcionais e sempre proporcionaram um excelente ambiente de trabalho e que permitiram que
eu conseguisse conciliar algumas fases desta dissertação com o meu trabalho.
Aos meus mais recentes colegas do Belcanto, em especial ao Chef David Jesus, que
permitiu as minhas saídas de trabalho mais cedo, para vir para casa a correr para terminar a tese.
Às minhas queridas amigas, Paty e Xicana, que sempre me apoiaram e ouviram os meus
desabafos naqueles momentos mais afogueados de trabalho.
À minha família, os meus mais que tudo, que são a minha âncora, a minha fortaleza, o
meu refúgio. Que me apoiam incondicionalmente na conquista dos meus sonhos.
À minha querida mãe, pelo seu carinho e amor. E em particular pela paciência que tem
tido comigo nesta última fase de escrita da dissertação. Obrigado Mãe.
À minha querida Avó Minda, uma força inigualável aos 90 anos. Sempre sorridente,
carinhosa e conversadora. Sempre pronta para nos acompanhar, para o passeio.
À minha mana, Olga, a minha melhor amiga. Obrigado por toda a confiança, paciência,
amor, carinho e amizade. Obrigado por estares sempre comigo em todos os momentos da minha
vida. Obrigado pelas palavras, por ouvires os meus desabafos, ontem, hoje e sei que sempre.
Obrigado por me manteres focada e concentrada.
Ao meu querido marido, Pedro, meu companheiro de vida. Obrigado por todo o carinho,
amor e amizade. Obrigado pela tua óptima disposição e atitude perante a vida. Sorrio todos os
dias. Sou FELIZ a teu lado! Obrigado por tudo.
ii RESUMO
Muitas aves marinhas, entre as quais as cagarras Calonectris diomedea, percorrem centenas de
quilómetros durante a migração entre os locais de invernada e de reprodução. O conhecimento
das suas rotas migratórias, da sua distribuição e abundância e da sua dinâmica populacional é
crucial para que possamos aplicar medidas de conservação que evitem ou que minimizem a sua
exposição aos impactos antropogénicos. Pretendeu-se com este trabalho contribuir para o
conhecimento do comportamento migratório da cagarra. Para tal, avaliou-se se a composição
isotópica das penas pode ser utilizada como indicador da localização das suas áreas de invernada,
e analisou-se se existem diferenças nos padrões migratórios relacionadas com a idade e o sexo.
Foram recolhidas amostras da pena primária 8 em 188 cagarras das quais se conhecia o
sexo e a idade, pertencentes à colónia da Selvagem Grande, as quais foram posteriormente
analisadas em laboratório para determinar a sua assinatura isotópica (razões dos isótopos de
azoto e de carbono). A partir de uma sub-amostra de 45 aves para as quais era conhecida a área
de invernada (com base no seguimento por geolocalização) foi possível construir um modelo
discriminante com base nos valores de isótopos, o que permitiu saber, para cada uma das
restantes aves, se migrou ou não migrou. A maioria das aves estudadas migrou (89%), tendo o
restante permanecido nas imediações do local de nidificação (na corrente das Canárias) durante o
período de inverno. Foram encontradas diferenças significativas na tendência para migrar
relacionada com o sexo e a idade das aves: todas as fêmeas migraram, enquanto que alguns
machos, em particular os mais velhos, permaneceram junto da colónia durante a época de
invernada. Esta diferença pode estar relacionada com a vantagem que estes terão em chegar mais
cedo aos locais de nidificação na época seguinte, uma vez que os machos das cagarras são
altamente territoriais no que diz respeito à escolha do ninho. Este estudo permitiu também
confirmar que a análise isotópica das penas é um método fidedigno e alternativo à utilização de
sistemas de seguimento electrónico no estudo de questões particulares da migração.
Palavras-Chave: Migração, Calonectris diomedea, idade, sexo, isótopos estáveis
iii ABSTRACT
Some seabirds, including Cory’s shearwaters Calonectris diomedea, travel hundreds of
kilometres during migration between wintering and breeding grounds. The precise knowledge of
their migratory routes, distribution, abundance and population dynamics is crucial to apply
conservation measures to avoid or minimize their exposure to anthropogenic impacts. The aim of
this work was to contribute to the knowledge about the migratory behaviour of Cory’s
shearwater. Therefore we evaluated if the isotopic composition of the feathers can be used as an
indicator of the location of wintering areas, and we analyzed the existence of age- or sex- related
patterns in the migratory behaviour of this species.
Feather samples (primary 8,) were collected from 188 birds with known sex and age
belonging to a colony located in Selvagem Grande island, and analysed in laboratory in order to
evaluate their isotopic signature (nitrogen and carbon ratios). From a sub-sample of 45 birds for
which the wintering area was known (based on geolocation) a discriminant model was built,
what allowed to know, for each one of the remaining birds, whether they migrated or not. The
results showed that most birds migrated (89%), but some remained near their breeding area (in
the Canary Current) during winter time. There were significant differences in terms of gender
and age; all females have migrated, while males, especially the elders, stayed in the vicinity of
the colony during winter. This can be related with the potential advantage of the males in an
early arrival at the colony in the following breeding season. This study showed that isotopic
analysis of feathers is a reliable method and it is an alternative to the use of electronic tracking
systems when studying particular issues of migration.
Keywords: Migration, Calonectris diomedea, age, sex, stable Isotopes
iv ÍNDICE
Agradecimentos
i
Resumo e palavras-chave
iii
Abstract and keywords
iv
Introdução
1
Enquadramento Global
1
A cagarra Calonectris diomedea borealis
2
Assinatura Isotópica das Penas
3
A influência da idade e do sexo na actividade das aves marinhas
4
Objectivos
6
Metodologia
7
Área de Estudo
7
Recolha de penas
7
Sexagem e determinação da idade das aves
8
Seguimento de aves por geolocalização
9
Análise Laboratorial
9
Análise de dados
10
Resultados
12
Aplicação da análise discriminante aos vários cenários
12
Padrão de migração por grupo etário e sexo
16
Discussão
19
Conclusões
22
Referências
23
INTRODUÇÃO
Enquadramento Global
Duas vezes por ano, milhões de aves viajam milhares de quilómetros para chegarem aos seus
locais de invernada ou de reprodução (Martin et al. 2007). Muitas aves marinhas são migradoras
de longa distância, destacando-se alguns dos protagonistas das maiores migrações na Terra,
como a Andorinha-do-mar-ártica Sterna paradisea e muitas espécies de pardelas, as quais
chegam a viajar dezenas de milhares de quilómetros anualmente (Shaffer et al. 2006; Egevang et
al. 2010). Estes migradores estão vulneráveis aos diversos impactos antropogénicos no meio
marinho, como os sucessivos episódios de contaminação dos oceanos através de derrames de
petróleo, a sobrepesca e, mais recentemente, os efeitos das alterações climáticas (Croxall et al.
2012). A maioria das aves marinhas tem dietas especializadas, e estão por isso dependentes de
algumas espécies de presas cuja presença nos oceanos poderá estar comprometida devido às
alterações do clima (Grémillet & Boulinier 2009). Por outro lado, as características sociais das
aves marinhas podem limitar a sua adaptação. Uma colónia de aves marinhas pode demorar
décadas até se estabelecer e muitas aves são filopátricas, sendo fiéis ao local de reprodução
mesmo que este passe a ter condições desfavoráveis à viabilidade da população (Pichegru et al.
2010). De facto, o grupo das aves marinhas pelágicas é considerado como o mais ameaçado a um
nível global (Croxall et al. 2012).
É por estes motivos extremamente importante compreender as dinâmicas espaciais e
temporais das aves marinhas pelágicas, de forma a podermos determinar quando e onde essas
aves vão ficar expostas aos impactos humano (Ramos et al. 2012). O conhecimento preciso das
suas rotas migratórias e dos seus movimentos, da sua distribuição e abundância e da sua
dinâmica populacional é crucial para que possamos aplicar medidas de conservação que evitem
ou que minimizem a sua exposição aos impactos antropogénicos (González-Solís et al. 2007;
Ramos et al. 2009a).
1 A cagarra Calonectris diomedea borealis
A cagarra é uma ave da Ordem dos Procellariiformes que nidifica em várias ilhas do Atlântico
Nordeste e também do Mediterrâneo (Cramps & Simmons 2007). Actualmente podem ser
reconhecidas duas subespécies com distribuição de nidificação distinta: Calonectris diomedea
diomedea no Mediterrâneo, nomeadamente na Croácia, Espanha, França, Grécia (Ilha de Kos),
Itália (Sicília) e Malta (Cramps & Simmons 2007) e Calonectris diomedea borealis, de
constituição mais robusta, que se reproduz em Portugal (nos arquipélagos dos Açores, das
Berlengas, da Madeira e das Selvagens) e também nas Ilhas Canárias (Espanha) (Equipa Atlas
2008).
As cagarras que nidificam no território português executam longas migrações
transoceânicas (Dias et al. 2011) viajando anualmente desde as áreas de reprodução até às áreas
de invernada, distribuídas pelo Atlântico Norte, Corrente das Canárias, Corrente do Brasil,
Atlântico Sul Central, Corrente de Agulhas e Corrente de Benguela (Fig. 1) (González-Solís et
al. 2007; Dias et al. 2010, 2012).
Tal como as restantes aves desta Ordem, as cagarras vêm a terra apenas para se
reproduzir, passando o restante tempo em alto-mar. A sua época de reprodução estende-se de
inícios de Março a finais de Outubro (Granadeiro 1991). Os primeiros anos de vida das cagarras
são passados quase exclusivamente no alto-mar; apenas ao final de cerca de 3-4 anos após o
nascimento é que voltam pela primeira vez à colónia onde nasceram (Mougin et al. 2000), mas
apenas se começam a reproduzir com 9 anos, em média (Mougin et al. 1992; Mougin et al.
2000). A sua longevidade é cerca de 30 anos (Navarro & González-Solís 2009). As cagarras são
predadores generalistas (Granadeiro et al. 1998) e alimentam-se sobretudo de peixes e lulas
(Hartog & Clarke 1996; Granadeiro et al. 1998; Neves et al. in press), os quais capturam à
superfície da água ou através de mergulhos pouco profundos (Mougin & Jouanin 1997;
Granadeiro et al. 1998). São capazes de percorrer enormes distâncias em busca de alimento,
podendo viajar mais de 1000 km em relação ao seu local de nidificação (Mougin & Jouanin
1997; Navarro & González-Solís 2009).
Ao entardecer as cagarras reúnem-se em grande número na superfície do mar nas zonas
adjacentes às colónias, formando bandos compactos (jangadas). Quando se encontram em terra,
2 nas imediações do ninho, desenvolvem então uma intensa actividade vocal e aérea (Cramp &
Simmons 1977). Sendo uma espécie gregária, as zonas onde nidifica são ocupadas por colónias
densamente povoadas, com os ninhos muito próximos uns dos outros, sendo bastante elevada a
competição para a escolha dos melhores locais (Ramos et al. 1997; Mougin 1999). São
frequentes as lutas entre os machos durante toda a época da reprodução, podendo mesmo ocorrer
mortes (Ramos et al. 1997; Mougin 1999). A localização do ninho é bastante característica desta
espécie, encontrando-se normalmente debaixo de rochas, fendas de falésias e grutas ou até
mesmo em cavidades do solo (Granadeiro 1991; Ramos et al. 1997).
Cada fêmea adulta põe um único ovo, aparentemente sem capacidade de reposição nos
casos de perda acidental (Cramp & Simmons 1977), que irá eclodir passados 54 dias em média
(Mougin & Jouanin 1997), por norma na segunda quinzena de Julho (Granadeiro 1991;
Granadeiro et al. 2000). O período de crescimento da cria tem uma duração de cerca de 90 dias
(Navarro & González-Solís 2009). Ambos os progenitores participam, alternadamente, na
incubação dos ovos e na alimentação das crias (Mougin & Jouanin 1997).
A ilha da Selvagem Grande alberga a maior colónia de cagarras do mundo. Existem
relatos históricos que indicam que esta ilha chegou a albergar cerca de 100 000 casais de
cagarras (Granadeiro et al. 2006). Infelizmente, em 1975 e 1976, uma sucessão de massacres
reduziram esta população a cerca de 10% do efectivo anterior (Mougin & Stahl 1982; Zino
1985). Em 1977, devido à implementação de uma legislação que protege as cagarras destes
massacres, a população começou a recuperar, sobretudo devido ao regresso à ilha de inúmeros
indivíduos não reprodutores que estiveram ausentes durante as épocas de massacre (Granadeiro
et al. 2006). Actualmente nidificam na ilha cerca de 30 000 casais (Granadeiro et al. 2006).
Assinatura Isotópica das Penas
A utilização de técnicas de seguimento remoto de aves tem contribuído em larga escala para a
compreensão dos movimentos que os animais realizam, nomeadamente das suas rotas de
migração (Burger & Shaffer 2008). Os geolocators, conhecidos como unidades de sensores de
localização global, podem recolher dados que permitem estimar a posição das aves duas vezes
por dia durante vários anos (Phillips et al. 2004a). No entanto, e apesar das inúmeras vantagens
3 desta técnica para o estudo dos movimentos das aves, a sua aplicação a larga escala (i.e., num
número muito elevado de indivíduos) está obviamente limitada pelo seu custo. Outras técnicas de
estudo dos movimentos migratórios têm vindo a ser desenvolvidas nos últimos anos, das quais se
destaca a utilização de marcadores biogeoquímicos, como a análise isotópica das penas ou a
análise da concentração de elementos (Ramos et al. 2009b).
A análise da composição isotópica das penas tem vindo já a ser utilizada em diversos
estudos acerca da ecologia das aves aquáticas e marinhas (Ramos & González-Solís 2012),
nomeadamente da localização das áreas de reprodução, stopover ou invernada de indivíduos em
migração (Phillips et al. 2009; Ramos et al. 2009a; Catry et al. 2012), selecção de habitat (Cherel
et al. 2000; Cherel et al. 2006; Inger & Bearhop 2008) ou mesmo dieta (Catry et al. 2008;
Phillips et al. 2011; Alonso et al. 2012).
O princípio da técnica de utilização de análise isotópica das penas no estudo da ecologia
de aves baseia-se no facto da pena ser uma estrutura metabolicamente inerte, e por isso a sua
composição isótópica reflecte o ambiente isotópico vivido pela ave durante o período de
crescimento da pena (Inger & Bearhop 2008). No ambiente marinho, o valor da razão dos
isótopos de carbono 13C/12C (d13C) é geralmente indicador da localização geográfica das áreas
de alimentação, enquanto que o valor da razão dos isótopos de azoto 15N/14N (d15N) é
indicador dos níveis tróficos dos consumidores (Ramos et al. 2009b; Ramos & González-Solis
2012). Desta forma, e uma vez que as aves efectuam uma muda completa das penas uma vez por
ano, ao recolher uma amostra de uma pena que se saiba ter crescido durante uma determinada
fase do ciclo anual da ave (por exemplo, durante o período de Inverno), é possível inferir acerca
da localização das áreas de alimentação e do nível trófico das aves durante esse período (Inger &
Bearhop 2008; Ramos et al. 2009b). A enorme utilidade desta técnica é assim óbvia, sobretudo
no estudo de aves altamente pelágicas e durante as fases menos conhecidas do seu ciclo anual
(como o período de invernada).
A influência da idade e do sexo na actividade das aves marinhas
A senescência é o processo gradual de envelhecimento dos seres vivos (McCleery et al. 2008;
Catry et al. 2011), e está relacionada com a diminuição da capacidade de resposta auto imune
4 (Cichon et al. 2003), com o aumento do stress oxidativo das células (Bize et al. 2008), com
alterações hormonais (Angelier et al. 2007) e com a diminuição da taxa metabólica basal (Broggi
et al. 2007).
As aves, e em particular as marinhas, constituem um bom modelo para o estudo da
senescência, uma vez que apresentam, por regra, longevidade elevada, sobretudo quando
comparadas com mamíferos com a mesma massa corporal (Holmes et al. 2001; Nisbet 2001).
Alguns estudos mostraram já que as aves alteram o seu comportamento, a performance
reprodutiva e a sobrevivência à medida que se tornam adultas e envelhecem (Mougin 2000;
Catry et al. 2006, 2011; Lecomte et al. 2010). No entanto, a maioria dos estudos relacionados
com o efeito da idade nos padrões de actividade das aves foca-se sobretudo no contraste entre os
jovens e os adultos (e.g. Marchetti & Price 1989; Forslund & Pärt 1995; Mougin et al. 2002;
Marques et al. 2009a). Sabe-se que nos primeiros anos de vida as aves tendem a aumentar a sua
eficiência na procura de alimento (Wunderle 1991), na performance migratória (Thorup et al.
2003; Marques et al. 2009a), no sucesso reprodutor e na taxa de sobrevivência (Newton 1989).
Estas melhorias de performance estão relacionadas com a selecção e consequente
desaparecimento de alguns fenótipos, mas também com a aquisição de experiências que são
fulcrais na sua percepção e aprendizagem (Forslund & Pärt 1995). Em algumas espécies de aves
marinhas, como as gaivotas Larus fuscus, os jovens tendem a voar para áreas de invernada mais
distantes devido a um efeito de exclusão competitiva causada pelos adultos, os quais ocupam as
zonas de invernada mais próximas das colónias a fim de conseguirem chegar mais cedo aos
locais de nidificação na época reprodutora seguinte (Marques et al. 2009a).
No que diz respeito ao efeito da senescência na actividade das cagarras, um estudo
realizado por Catry et al. (2011) mostrou que as aves mais velhas (mais de 26 anos) são menos
activas quando estão a prospectar alimento, passando mais tempo a descansar no mar e
realizando menos voos durante a noite quando comparadas com as cagarras de meia-idade (1320 anos). Estes resultados estão de acordo com estudos realizados em outros taxa, que sugerem
que animais mais velhos possuem uma menor capacidade física em relação aos mais jovens
(Emborg et al. 1998; Fernández et al. 1999; Ingram 2000). Por outro lado, as aves mais velhas
podem ser menos activas em algumas situações devido a um maior conhecimento adquirido ao
5 longo dos anos, o qual lhes permite optar pela melhor estratégia no que diz respeito ao
investimento de energia nas diferentes actividades (Catry et al. 2011).
Em relação ao efeito do sexo na actividade das aves, alguns estudos apontam para que
nas aves marinhas, para as quais existe dimorfismo sexual, exista uma tendência para que os
machos (que geralmente são de maiores dimensões do que as fêmeas), dominem as relações
intraespecíficas nas áreas de alimentação junto das colónias, impelindo as fêmeas a viajar
maiores distâncias para obter alimento (González-Solís et al. 2000). No entanto, a divergência
nos locais de alimentação entre machos e fêmeas poderá estar também relacionada com o facto
das fêmeas serem mais pequenas, o que lhes permite ter uma maior eficácia de vôo quando os
ventos não são fortes (Phillips et al. 2004b).
As cagarras possuem dimorfismo sexual ao nível do tamanho e forma do bico, da
envergadura das asas e do tamanho corporal, sendo o macho aquele que é mais pesado, com
maior envergadura de asas e bico de maior tamanho (Granadeiro 1993; Navarro & GonzálezSolís 2009). Assim, é expectável que existam diferenças entre os dois géneros nos padrões de
procura de alimento e de actividade em geral, diferenças essas que se poderão fazer sentir
também no período não reprodutor (e, portanto, influenciar os padrões migratórios). Os estudos
que existem acerca da actividade de machos e fêmeas de cagarras não corroboram esta hipótese,
pois sugerem que não parecem existir diferenças ao nível da actividade alimentar (Ramos et al.
2009c). No entanto, estes estudos foram realizados apenas durante o período reprodutor, não se
sabendo actualmente se existem diferenças entre machos e fêmeas no que diz respeito aos
padrões migratórios.
OBJECTIVOS
Os principais objectivos do presente trabalho foram 1) avaliar em que medida a composição
isotópica das penas pode ser utilizada como indicador da localização das áreas de invernada das
cagarras e 2) recorrendo aos resultados do objectivo anterior, analisar a influência da idade e do
sexo no comportamento migratório das cagarras.
6 METODOLOGIA
Área de Estudo
O trabalho de campo foi efectuado durante duas épocas de nidificação (2006 e 2009) na
Selvagem Grande (30° 07′ N, 15° 56′ W). Geograficamente a Selvagem Grande é composta por
um extenso planalto (16,1 ha) rodeado por falésias (Granadeiro et al. 2006). Esta é a maior ilha
das três que fazem parte do arquipélago das Selvagens, o qual se localiza a 300 km a sul da ilha
da Madeira e a 160 km a norte das ilhas Canárias (Granadeiro et al. 2006). Estas ilhas oceânicas
são de origem vulcânica e terão sido as primeiras ilhas da actual região Autónoma da Madeira a
formarem-se (SPNM 2004). O arquipélago das Selvagens tem um clima extremamente seco e
com temperaturas mais elevadas que a ilha da Madeira (SPNM 2004). A sua localização
geográfica, o isolamento e as condições de colonização muito difíceis tornam este arquipélago
um local com um elevado interesse de conservação (SPNM 2004).
Em termos faunísticos a Selvagem Grande é considerada um santuário de nidificação de
aves marinhas devido às condições singulares e únicas que possui (SPNM 2004). Da avifauna
nidificante conhecem-se as seguintes espécies: a cagarra Calonectris diomedea borealis, o
calcamar Pelagodroma marina hypoleuca, a alma-negra Bulweria bulwerii, o roque-decastro Oceanodroma castro, o pintainho Puffinus assimilis baroli e a gaivota-de-patas-amarelas
Larus michahellis atlantis. Esta ilha não possui nenhuma espécie de mamíferos terrestres nativos
(SPNM 2004). Na ilha pode-se ainda encontrar um apreciável número de endemismos de plantas
e animais, quer invertebrados quer vertebrados. A presença, no passado, de espécies exóticas
(ratos e coelhos) levou ao declínio de muitas espécies vegetais (SPNM 2004). Actualmente a
recuperação da flora é notória, o que se conseguiu através da eliminação, em 2002, das espécies
animais exóticas (SPNM 2004).
Recolha de penas
Foram recolhidas amostras de penas (primária 8, ou P8) em cagarras pertencentes a uma subcolónia da Selvagem Grande localizada na zona do planalto, a qual tem vindo a ser alvo de um
estudo de longo prazo (Dias et al. 2012; Ramos et al. 2012). Todos os indivíduos aos quais se
7 recolheram amostras estavam identificados por anilhas colocadas no âmbito desse estudo. As
amostras foram recolhidas durante o início da fase da incubação das cagarras (Junho de 2006 e
Junho de 2009), num total de 188 indivíduos. As aves foram retiradas do ninho (mas mantidas na
sua proximidade), tendo a sua manipulação durado sempre menos de 10 minutos; todas as aves
manipuladas voltaram posteriormente ao ninho e continuaram a incubação sem manifestar
qualquer intenção de abandono deste. A cada ave capturada foi recolhida uma pequena secção da
pena P8 de uma das asas, pena esta que se sabe ser mudada nas zonas de invernada (Monteiro &
Furness 1996; Ramos et al. 2009d). As cagarras efectuam a muda das penas primárias uma vez
por ano (Monteiro & Furness 1996; Alonso et al. 2008; Ramos et al. 2009d) e de uma forma
descendente (ou seja, a muda tem início na pena mais proximal - P1- a qual é trocada ainda perto
das áreas de reprodução – e termina na pena mais distal - P10). Ao recolher uma amostra da P8
garante-se assim que a sua informação isotópica estará intrinsecamente relacionada com o nível
trófico e a área geográfica onde passou o inverno anterior (Alonso et al. 2008; Ramos et al.
2009a). Os fragmentos das penas recolhidos foram armazenados individualmente em pequenos
sacos de amostragem, devidamente etiquetados com o código da anilha do indivíduo e a data da
recolha.
Sexagem e determinação da idade das aves
A sexagem das cagarras baseou-se principalmente na vocalização emitida pelas aves aquando da
sua captura uma vez que esta é bastante distinta nos machos e nas fêmeas. No entanto, em
situações de dúvida (ou na ausência de vocalizações), procedeu-se à sexagem através de medidas
biométricas do bico (culmen, gonys e altura do bico), as quais permitem a distinção dos sexos
após a aplicação de uma função discriminante (Granadeiro 1993). A precisão destes dois
métodos é bastante elevada, rondando os 99% (Ramos et al. 2009c).
A determinação da idade das aves foi efectuada por recurso aos registos da anilhagem dos
indivíduos. Sabendo o ano em que o indivíduo foi anilhado, e se se tratava de uma cria ou de um
adulto aquando da anilhagem, foi possível determinar a idade (exacta, no caso das aves anilhadas
quando crias) ou mínima (no caso das aves anilhadas como adulto reprodutor, e sabendo que a
idade mínima de reprodução dos indivíduos desta população é de 7 anos) (Mougin et al. 2000).
8 Partindo desta informação, foi possível categorizar uma parte dos indivíduos em duas classes:
aves de meia-idade (82 indivíduos) e aves velhas (44 indivíduos). Consideraram-se como
indivíduos de meia-idade aqueles com uma idade compreendida entre os 13 e os 20 anos (neste
caso, apenas se consideraram aves de idade exacta conhecida), e como velhos os indivíduos com
uma idade superior a 26 anos (considerando-se neste caso também aves cuja idade exacta era
desconhecida, mas que se sabiam ter de idade mínima pelo menos 26 anos). Estas duas
categorias foram definidas com base em estudos anteriores de senescência realizadas com esta
mesma colónia (Catry et al. 2011).
Seguimento de aves por geolocalização
Uma sub-amostra das aves das quais foi recolhida uma amostra da pena P8 (ver secção anterior)
foi seguida através de geolocalização a fim de identificar com exactidão os seus destinos
migratórios (25 aves em 2006/07, e 20 aves em 2009/10). A geolocalização é um método de
seguimento remoto de animais que permite, através da colocação e posterior recolha de dataloggers (geolocators), obter a posição geográfica dos indivíduos duas vezes por dia, com base
nos níveis de luz (Phillips et al. 2004a). Os geolocators (modelo mk 7, peso 3.6 g, desenvolvidos
pelo British Antarctic Survey, Cambridge, UK) foram colocados na anilha dos indivíduos no
final de cada época de nidificação no ano de 2006 e 2009 (Agosto e Setembro) e foram
recuperados no ano seguinte, no início da época de nidificação (Abril/Junho). Todo o processo
de colocação/recolha de geolocators nas aves, assim como de análise dos dados a fim de se obter
informação acerca da localização das áreas de invernada dos indivíduos seguidos, foi efectuado
no âmbito de um estudo paralelo ao aqui apresentado (Dias et al. 2011, 2012).
Análise Laboratorial
Todas as amostras recolhidas durante o trabalho de campo foram devidamente armazenadas e
preparadas para se proceder à análise da assinatura isotópica de δ15N e δ13C. Estas amostras
possuíam alguma sujidade (poeiras e outras impurezas) e foi por isso necessário submetê-las a
uma limpeza para remover possíveis contaminações. As amostras foram lavadas com água,
9 inseridas individualmente num envelope de papel para serem devidamente identificadas e
colocadas numa estufa a uma temperatura de 42ºC, durante um período de 24 h, para garantir que
estariam completamente secas. Das penas já lavadas foram posteriormente cortadas sub-amostras
de 1.0+/-0.1 mg (usando para tal uma microbalança de precisão M2P – Sartorius) inseridas em
finas cápsulas de estanho (espessura 8x5 mm; marca Thermo scientific) para posteriormente
serem submetidas à análise da razão de isótopos estáveis. Esta análise foi realizada no
laboratório Stable Isotopes and Instrumental Analysis Facility (SIIAF), no Centro de Biologia
Ambiental, na Universidade de Lisboa. As razões 13C/12C e 15N/14N das amostras foram
determinadas por espectrometria de massas de isótopos estáveis, modo de fluxo contínuo (CFIRMS) (Preston & Owens 1983), num espectómetro de massas Isoprime (GV, UK), acoplado a
um EuroEA (EuroVector, Italy) para a preparação de amostras através da combustão pelo
método de Dumas. Para a razão do isótopo de azoto foram utilizados os padrões IAEA-N1 e
IAEA-600, enquanto que para a razão de carbono foram utilizados os padrões IAEA-CH6 e
IAEA-CH7, ou em detrimento deste o IAEA-600. Os resultados de δ15N são referenciados em
relação ao Ar e os resultados de δ13C relacionados com o padrão inorgânico PeeDee Belemnite
(PDB). A precisão de análise da razão dos isótopos, calculada utilizando valores entre 6 a 9
replicados de padrões de laboratório intercalados entre as amostras em cada segmento de análise,
foi ≤ 0,2 ‰.
Análise de dados
Com o objectivo de avaliar a possibilidade de utilizar a composição isotópica das penas como
indicador das áreas de invernada das cagarras foram aplicadas análises discriminantes aos
valores de δ15N e δ13C das penas das aves para as quais era conhecida a área de invernada (com
base no seguimento por geolocalização, efectuado no âmbito de um estudo paralelo; n=45).
Assim, e sabendo à partida que cada uma destas aves tinha passado o inverno numa das seis
áreas de invernada possíveis das cagarras (Dias et al. 2011; Figura 1) – corrente de Benguela,
corrente de Agulhas, Atlântico Sul Central, corrente do Brasil, Atlântico Nordeste e corrente das
Canárias (tratando-se neste último caso de aves que não migraram), foram estabelecidos vários
“cenários” de invernada aos quais foram aplicadas funções discriminantes e avaliada a sua
eficácia a identificar correctamente a área de invernada com base na composição isotópica da P8.
10 Estes cenários basearam-se na junção das áreas de invernada de acordo com a proximidade
geográfica (Tabela1).
Figura 1: Locais de invernada das cagarras da colónia da ilha Selvagem (assinalada com uma
estrela vermelha). Adaptado de Dias et al. 2011.
As funções discriminantes obtidas foram então aplicadas aos dados isotópicos dos
indivíduos que não tinham sido seguidos por geolocalização (n=143). Foi considerada apenas
uma função discriminante para os dados referentes aos dois anos de seguimento, uma vez que
não se detectaram diferenças significativas nas assinaturas isotópicas nos dois anos estudados
(δ15N: U = 2082.00, P = 0,143 e δ13C: U =2351, P=0,725).
A partir de uma amostra de indivíduos para os quais o comportamento migratório foi
identificado (n=188) - uns com base na geolocalização (n=45), outros com base na assinatura
isotópica das penas, e após a aplicação da função discriminante (n=143; ver acima), foi então
comparada a proporção de machos/fêmeas e de aves de meia idade/aves velhas que apresentou
determinado padrão de migração, utilizando testes Qui-quadrado.
Todos os procedimentos estatísticos foram realizados no programa SPSS Statistics 17.0.
11 RESULTADOS
Aplicação da análise discriminante aos vários cenários
Dos vários cenários projectados (Tabela 1), foi obtida uma análise discriminante com uma
elevada probabilidade de classificar correctamente a área de invernada com base na assinatura
isotópica das penas: a que foi aplicada ao cenário que distingue as aves que migraram e as que
não migraram (i.e., as que passam o inverno na corrente das Canárias, na qual se localiza a ilha
da Selvagem Grande). Desta análise foi possível obter a seguinte função descriminante:
Y=23.109+1.122*δ13C-0.499*δ15N (sendo que, após aplicação da função, os valores positivos
de Y dizem respeito a aves que não migraram e os negativos a aves que migraram).
Tabela 1- Percentagem de classificações correctas obtidas através de análises discriminantes
aplicadas às assinaturas isotópicas das penas.
Cenário
1
Áreas de invernada
% classificações
correctas
Atlântico Norte, Canárias, Brasil, Atlântico Sul
64,4%
Central, Agulhas, Benguela;
2
Atlântico Norte, Canárias, Brasil, Atlântico Sul
73,3%
Central, Atlântico Sul Oriental (correntes de Agulhas e
de Benguela);
3
Atlântico Norte, Canárias, Atlântico Sul Ocidental
73,3%
(Brasil e Atlântico sul central), Atlântico sul oriental;
4
Atlântico Norte, Canárias, Atlântico Sul (ocidental e
91,1%
oriental);
5
Aves que não migraram (Canárias) e aves que
97,8%
migraram (tudo o resto).
Esta discriminação é feita sobretudo com base na proporção do isótopo de carbono (Figura 2), a
qual é significativamente maior nas aves que não migraram (Tabela 2).
12 Tabela 2 – valores médios ± desvio padrão dos isótopos de carbono e azoto para as aves que
migraram e não migraram
Carbono
Migraram
Não migraram
Mann-Whitney
-15.617±0.797
-13.117±0.301
Z = -7.286
p< 0.00001
Azoto
13.759±1.44
13.544±0,681
Z = -1.669
p = .095
13 14 Figura 2 - Comparação das assinaturas isotópicas observadas e previstas segundo cada um dos
modelos discriminantes aplicados (cada um correspondente aos vários cenários da áreas de
invernada de cagarras considerados).
15 A função discriminante obtida foi então aplicada aos dados isotópicos dos restantes
indivíduos (ver métodos), tendo apenas sido considerados os indivíduos para os quais a função
discriminante apresentou uma probabilidade maior que 95 % de precisão na classificação. Na
Figura 3 encontra-se ilustrado o padrão isotópico dos indivíduos para os quais foi aplicada a
função discriminante.
Figura 3 – Assinatura isotópica (δ15N e δ13C) das penas P8 dos indivíduos para os quais se
aplicou a função discriminante com probabilidade maior que 95% de precisão de classificação, e
respetiva classificação.
Padrão de migração por grupo etário e sexo
A maioria das aves estudadas migrou (89%; n=188), tendo o restante permanecido nas
imediações do local de nidificação (na corrente das Canárias) durante o período de inverno.
16 Na análise dos padrões de migração em relação ao sexo verificou-se que todas as fêmeas
migraram, enquanto que 18% dos machos permaneceram na corrente das Canárias (Figura 4),
sendo a diferença nas proporções de aves que migraram e não migraram entre sexos altamente
significativa (χ2=14.757; d.f.=1; p<0.00001).
Figura 4 - Número de machos e fêmeas que migrou e não migrou
Mais de 90% das cagarras de meia-idade migraram, enquanto que de entre as cagarras
velhas a percentagem de aves que migraram foi de 84% (Figura 5) diferença esta não
significativa (χ2=1.576; d.f.=1; p=0.209).
17 Figura 5 – Número de aves que migrou e não migrou em cada uma das categorias etárias
Ao analisar a influência da idade no padrão de migração apenas dos machos, os
resultados mostraram que os machos mais velhos têm uma maior tendência para não migrar
(35% invernaram na corrente das Canárias), quando comparados com os machos de meia-idade
(apenas 12% não migraram; Figura 6), sendo esta diferença significativa (χ2=4.301; d.f.=1;
p=0.038).
18 Figura 6 – Comparação entre machos de meia-idade e machos velhos em relação ao
comportamento migratório (migrou ou não migrou).
DISCUSSÃO
Neste trabalho verificou-se que a análise isotópica das penas é uma técnica que permite
diferenciar as cagarras que migram durante o período não-reprodutor das que ficam nas
imediações da sua colónia, neste caso localizada na ilha da Selvagem Grande. Através desta
técnica laboratorial e da aplicação de análises discriminantes foi possível identificar padrões de
actividade migratória num número muito elevado de indivíduos o que, por sua vez, permitiu
analisar questões como a influência da idade e do sexo dos indivíduos nestes padrões. O elevado
potencial discriminatório da análise isotópica deveu-se, neste caso, ao valor da razão dos
isótopos de carbono. Tal resultado era de alguma forma expectável, uma vez que este valor
isotópico é apontado como bom indicador de variação geográfica (Ramos et al. 2009b; Ramos &
González-Solís 2012), e tendo em conta a grande distância entre as várias zonas estudadas. É
também interessante notar a semelhança nos valores da razão de isótopos de azoto encontrados, o
19 que pode denotar que o nível trófico das cagarras que invernam nos vários locais é semelhante
(Phillips et al. 2011).
Em muitas espécies de aves migradoras é possível encontrar diferenças nos padrões de
migração entre machos e fêmeas ou entre indivíduos de diferentes idades (revisto por Cristol et
al. 1999; Newton 2008). Estas diferenças podem ser devidas ao facto de uma determinada classe
de sexo (ou de idade) migrar uma distância superior do que outra (resultando assim num
fenómeno chamado de migração diferencial; Newton 2008), ou de uma parte da população
migrar e outra não (o que é considerado como migração parcial; Newton 2008). No presente
estudo foi encontrado um padrão muito óbvio de migração parcial nas cagarras, o qual está
claramente associado ao sexo e à idade das aves.
Os resultados indicaram que são essencialmente os machos que tendem a não migrar
durante o período não-reprodutor. Este padrão pode estar associado a uma maior necessidade dos
machos de permanecerem perto das áreas de reprodução, conseguindo assim chegar à colónia
mais cedo na época reprodutora seguinte, e com isso aumentar as hipóteses de acasalarem
(Marques et al. 2009a). De facto, os machos das cagarras são extremamente territoriais em
relação ao ninho e à fêmea (Monteiro et al. 1996); ao permanecer perto dos seus territórios de
nidificação no inverno poderão controlar melhor o timing da chegada ao ninho, uma vez que não
estarão tão dependentes das condições meteorológicas que poderiam influenciar (e
eventualmente atrasar) a sua chegada à colónia (Alerstam & Högstedt 1982). No entanto, é
interessante notar que os machos das cagarras possuem uma envergadura de asa superior à das
fêmeas (Ramos et al. 2009c), pelo que seria de esperar que estes voassem para locais mais
distantes. O facto de se ter verificado o padrão precisamente inverso realça que, de facto, este
poderá estar relacionado com questões territoriais e reprodutivas, como referido acima (Catry et
al. 2011; Marques et al. 2009b).
Um outro factor que poderá influenciar o padrão de migração parcial verificado neste
estudo é o da dominância social (Newton 2008). Tendo em conta que a migração é uma
actividade dispendiosa em termos energéticos, as aves têm vantagem em permanecer o mais
perto possível das áreas de reprodução, desde que estas mantenham as condições necessárias à
sua sobrevivência durante o período de inverno (Newton 2008). No entanto, não sendo possível
toda a população permanecer (pelas condições ecológicas não o permitirem, geralmente pela
escassez de alimento; Newton 2008), apenas os indivíduos com maior vantagem competitiva
20 (geralmente os machos e os adultos) o conseguem fazer, impelindo os restantes a migrar
(Adriaensen & Dhondt 1990; Newton 2008). Não existem estudos acerca da disponibilidade de
alimento para as cagarras na zona da corrente das Canárias durante o período não reprodutor. No
entanto, sabe-se que um grande número de indivíduos da subespécie C. diomedea diomedea,
provenientes do Mediterrâneo, inverna nesta área (Mougin et al. 2000; Ristow et al. 2010), pelo
que é previsível uma elevada competição intraespecífica durante este período.
Os resultados do presente estudo mostraram também que a idade pode influenciar os
padrões migratórios das cagarras: os machos mais velhos têm uma tendência maior para invernar
na corrente das Canárias do que os de meia-idade. Estes resultados vão de encontro a outros
estudos com aves marinhas que sugerem que as aves marinhas velhas exibem uma redução de
actividade comportamental (Lecomte et al. 2010; Catry et al. 2011), à semelhança do que
acontece com outra taxa (Emborg et al. 1998; Fernández et al. 1999; Ingram 2000; Siwak et al.
2002). Tal redução pode estar associada, uma vez mais, ao facto da migração ser uma actividade
energeticamente dispendiosa. Embora o voo planado dinâmico típico das aves marinhas tenha
um dispêndio energético relativamente baixo (Shaffer et al. 2001; Lecomte et al. 2010), o
levantar e o poisar na água exigem um dispêndio energético elevado devido ao bater das asas
(Shaffer et al. 2001; Catry et al. 2011). As cagarras, durante a migração, efectuam paragens
frequentes e aumentam consideravelmente o tempo de voo nocturno (Dias et al. 2012),
precisamente dois tipos de actividade que as aves mais velhas tendem a fazer com menos
frequência (Catry et al. 2011). Por outro lado, as cagarras mais velhas poderão, devido à
experiência adquirida, ser mais eficientes na procura de alimento (Catry et al. 2006, 2011) e
conseguirem assim competir com outros conspecíficos, Neste caso, e tal como se verificou para o
efeito do sexo, neste caso também os indivíduos mais velhos estariam em vantagem competitiva
relativamente aos mais novos, e também dessa forma conseguiriam chegar mais cedo aos seus
territórios na época reprodutora seguinte (Marques et al. 2009a, b). É interessante também
verificar que a influência da idade se fez notar apenas nos machos, o que pode estar relacionado
com o facto dos machos das aves marinhas tenderem a envelhecer mais precocemente que as
fêmeas (Lecomte et al. 2010), o que é suportado também pelo facto de na maior parte dos taxa a
sobrevivência dos machos ser menor do que das fêmeas (Bonduriansky et al. 2008; Møller et al.
2009).
21 As cagarras podem invernar em vários locais diferentes (González-Solís et al. 2007; Dias
et al. 2011), mas existe uma tendência para que os mesmos indivíduos tendam a escolher as
mesmas áreas ano após ano (Dias et al. 2011). No entanto, alguns indivíduos mudam de áreas de
invernada em anos sucessivos, tendência esta que pode estar relacionada com uma fase de
aprendizagem e “reconhecimento” dos diferentes sectores do oceano (Dias et al. 2011). É
possível que, à medida que ficam mais velhas (particularmente se forem machos), as cagarras
tendam a explorar cada vez menos os vários locais e tendam a manterem-se mais fiéis às áreas de
invernada, sobretudo as que se localizam mais perto das zonas de nidificação (Coulson 1961;
Birkhead 1974; Macdonald 1977; Coulson & Butterfield 1985).
CONCLUSÕES
Este estudo permitiu averiguar que a análise isotópica das penas é um método fidedigno e
alternativo à utilização de sistemas de seguimento electrónico no estudo de questões particulares
da migração. De notar, no entanto, que a aplicabilidade deste método depende, em larga medida,
da sua aferição prévia para cada situação, uma vez que a capacidade discriminatória da análise
isotópica poderá variar em função da espécie, da distância geográfica das suas possíveis áreas de
invernada, e dos próprios isótopos analisados (Inger & Bearhop 2008).
No presente caso foi possível perceber que o padrão de migração parcial das cagarras está
fortemente relacionado com o sexo, e também com a idade, o que pode ter consequências a nível
da conservação da espécie, uma vez que as condições enfrentadas pelos vários indivíduos
durante o inverno (nomeadamente a nível da mortalidade de adultos associada a padrões
climáticos de larga escala e à captura acidental de aves nas pescarias), têm uma influência muito
grande a nível da dinâmica das suas populações (Ramos et al. 2012).
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