UNIVERSIDADE FEDERAL DA BAHIA –UFBA Instituto de Biologia – IBIO Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento José Amorim Reis-Filho Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário tropical Salvador (Ba) 2011 2 UNIVERSIDADE FEDERAL DA BAHIA –UFBA Instituto de Biologia – IBIO Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento José Amorim Reis-Filho Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário tropical Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia, para a obtenção do Título de Mestre em Ecologia e Biomonitoramento. Orientador (a): Dr. Alexandre Clistenes de Alcântara Santos Universidade Estadual de Feira de Santana Salvador (Ba) 2011 3 Ficha Catalográfica Reis-Filho, Jose Amorim Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário tropical 73 páginas. Dissertação (Mestrado) - Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia. 1. Perda de habitat 2. Ictiofauna estuarina 3. Estuário Tropical I. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia. Comissão Julgadora ____________________________ Prof. Dr. Francisco Barros Universidade Federal da Bahia ____________________________ Prof. Dr. João Paes Vieira Fundação Universidade do Rio Grande _______________________________ Prof. Dr. Alexandre Clistenes de Ancântara Santos Universidade Estadual de Feira de Santana 4 Dedicatória Esse trabalho é integralmente dedicado aos peixes, ao manguezal e a seus pescadores que continuam a me surpreender, encantar e brindar os meus dias com verdadeira essência divina. 5 Agradecimentos Primeiro e fundamentalmente aos peixes! Pois estes cederam suas vidas sem autorização para que esse trabalho fosse realizado. Aqui deixo os meus sinceros agradecimentos e renovo meu compromisso com esses esplêndidos seres de Ghaia em transformar esse trabalho numa ferramenta que servirá para a conservação do habitat desses seres tão divinos quanto nós. Assim, firmo mais uma vez minha obrigação em justificar a morte desses animais. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de mestrado concedida. À ICHTUS soluções em meio ambiente Ltda., pelo custeio com as análises de matéria orgânica e granulometria no sedimento. À BMA (Biomonitoramento e Meio Ambiente Ltda.) pela fantástica oportunidade em conhecer mais a fundo a ictiofauna estuarina do Rio Paraguaçu. À Maria do Socorro Reis “Socorrinho” (Instituto Mamíferos Aquáticos) por lá atrás e em todo o percurso, ser a pessoa que primeiro acreditou em mim e me forneceu subsídios morais para uma vida como pesquisador sempre encantado com o que faz. Ao meu orientador Dr. Alexandre Clistenes de Alcântara Santos pela extrema confiança, liberdade e credulidade na realização deste trabalho. A Marconi Sena, Felipe e Joca pelo auxílio nos primeiros campos. À Dr. Angela Zanatta, M.Sc. Priscila Camelier e M.Sc. Rafael Burger por terem aberto não apenas as portas do laboratório de Ictiologia da Universidade Federal da Bahia mas também os corações. Ao Dr. Francisco Barros “Chico” por ter aberto as portas do Laboratório de Ecologia Bentônica – UFBA e principalmente pela confiança a mim creditada. Meus sinceros e eternos agradecimentos por ter me auxiliado tão generosamente em momentos confusos. 6 Aos mais que amigos e colegas de profissão, Buia (Dr. Cláudio Luis Santos Sampaio - UFAL), Capitão Anchieta (José de Anchieta C.C. Nunes), Barrão (M.Sc. Gabriel Barros – UFBA) pelos prazerosos momentos de muita discussão sobre métodos, história natural e tratamento de dados. Aos Professores Pedro Rocha (LVT – UFBA) e Blandina Vieira (UFBA) pelas maravilhosas aulas sobre Delineamento Experimental e Ecologia de Comunidades, respectivamente, onde fizeram mais do que apenas passar um belíssimo conteúdo. Mudaram o meu modo de ver e pensar ciência ecológica. Ao Professor Cássio Van den Berg (UEFS) por me mostrar com primazia o mundo analítico multivariado das ciências ecológicas. Aos amigos Lauro Diógenes e Heigon Henrique pelo fantástico auxílio nas coletas em campo e tratamento do material em laboratório. À Digo, Crispin e Carlinhos que ainda sustentam a cultura pesqueira do povo do “Velho Águas Grandes” (Rio Paraguaçu) por terem sido tão complacentes e prestativos nas campanhas de campo. À todos os colegas da turma 2009.1 do Mestrado em Ecologia e Biomonitoramento da Universidade Federal da Bahia pelos belíssimos momentos de comunhão e alegria. À Jussara, nossa querida secretária de curso sempre tão atenciosa, prestativa e benevolente com seu cuidado maternal a respeito dos nossos assuntos burocráticos. Por fim, agradeço a espiritualidade ascensionada que me permitistes reviver nessa época tão repleta de desdém com Ghaia e onde cada vez precisamos mais de seres realmente humanos do que humanos realmente brilhantes. Espero retornar diversas vezes enquanto Ghaia necessitar dos meus préstimos. Muito obrigado. 7 Índice Introdução Geral.........................................................................................8 Definições e Estado na Arte...........................................................10 Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário tropical....................................................13 Abstract/Resumo............................................................................13 Problema.........................................................................................14 MATERIAL E MÉTODOS......................................................................17 Área de Estudo ..............................................................................17 Delineamento experimental e tratamento das amostras............18 Categorias Tróficas........................................................................19 Análises Estatísticas.......................................................................19 RESULTADOS..........................................................................................22 Variação espacial dos parâmetros ambientais............................22 Indicativo de perda de habitat (Relação com fatores ambientais)........,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,,...24 Composição da ictiofauna.............................................................24 Estrutura espacial e riqueza de espécies .....................................26 Evidências reprodutivas................................................................28 Influência do gradiente estuarino e variáveis ambientais nas assembleias.................................................................................................29 DISCUSSÃO..............................................................................................30 Gradiente estuarino e efeitos da perda de habitat......................31 Alteração nas guildas tróficas e fases ontogenéticas..................33 Variáveis ambientais e Sucessão de espécies...............................36 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................40 8 Introdução Geral Estuários são constituídos por uma mistura de distintos tipos de habitats que não existem isoladamente (Pihl et al. 2002) e pode normalmente conter florestas de mangues, salinas, banco de fanerógamas, recifes de ostras, planícies de maré planícies de maré arenosas e lamosas. A perda desses habitats apresenta grande potencial em afetar a biota estuarina e a dinâmica pesqueira associada, onde vivem inúmeras espécies de peixes e invertebrados, muitas das quais são economicamente importantes (Connolly 1994; Jenkins et al. 1997). Muitos autores têm enfatizado a importância dos estuários para os peixes por demonstrar que grande parte das espécies completa seus ciclos de vida em águas estuarinas (Pauly & Yánez-Arancibia 1994; Barletta et al. 1998), sendo esses ambientes reconhecidos como berçários da diversidade íctica marinha (Beck et al. 2001). No ambiente estuarino, a seleção de um habitat específico para os peixes, pode estar relacionada com sua disponibilidade e complexidade estrutural, abundância de predadores e presas, processos físicos de transporte e locais com condições ambientais particulares (Blaber & Blaber 1980). Dada a sua própria complexidade, é difícil definir um único fator que regule a distribuição dos organismos dentro o ambiente estuarino (Elliot & Hemingway 2002). Contudo, no caso dos ambientes tropicais, considerando a baixa variabilidade sazonal da temperatura, as mudanças de salinidade na água parecem ser bastante determinantes para explicar boa parte da dinâmica espaço-temporal das comunidades bióticas (Blaber & Blaber 1980; Sheaves et al. 1999; Barletta et al. 2005). Especialmente específicas de salinidade, constituem um dos fatores determinantes na biomassa e densidade dos peixes nesse ambiente (Blaber et al. 1989; Barletta et al. 2005). Assim, devido a esses fatores, nos estuários existe uma alta diversidade de processos ecológicos como, por exemplo, migrações de espécies marinhas, dulcícolas e estuarinas, regulação de nutrientes e conectividade terra-mar (Barletta et al. 2008). Investigações recentes encontraram diferenças nas abundâncias de peixes nos diferentes tipos de habitat do sistema estuarino (Khalaf & Kochzius 2002; Elliot & Hemingway 2002; Martino & Able 2003). Porém, muitos estudos têm voltado sua atenção apenas para ecologia íctica de áreas vegetadas nos ambientes estuarinos (Sogard 9 & Abel 1991; Sheridan 1992; Paiva et al. 2008) e canais de maré (Oliveira-Neto et al. 2008; Giarrizzo & Krumme 2007; Giarrizzo et al. 2010). Análises em outros fatores que conferem condições favoráveis a manutenção das populações dos peixes relacionado ao habitat não foram bem elucidados (i.e. sedimento lamoso íntegro e vegetação marginal) (Gray et al. 1996; Nagelkerken 2000), bem como a perda desses em função de atividades humanas (Gray et al. 1996; Barletta & Costa 2009). Nesse sentido, habitats com sedimento lamoso rico em matéria orgânica que apresentam baixa complexidade estrutural (Gratwicke & Speight 2005; Kanouse et al. 2006) são caracteristicamente dominantes em muitos estuários e podem constituir um elemento importante para os peixes, principalmente como locais de refúgio e elevada fonte de oferta alimentar (Morrison et al. 2002; Ribeiro et al. 2006). Habitats estruturalmente ideais para a biota são cada vez mais raros em ambientes marinhos numa escala local, regional e global (Suchanek 1994; Duarte 2002; Thrush & Dayton 2002; Reise 2005; Lotze et al. 2006). Apesar deste reconhecimento, a perda de habitat não tem sido grande foco das ciências marinhas como em ambientes terrestres (Airoldi et al. 2008). A perda de habitat está em grande parte relacionada com o limitado conhecimento e percepção da extensão – espacial e temporal – da importância desses danos, em particular para sistemas costeiros (Arioldi & Beck 2007). Práticas destrutivas de uso e ocupação do solo próximo aos estuários (e.g. desmatamento e corte raso da vegetação) reduz a capacidade do solo em absorver a precipitação e pode aumentar a quantidade de sedimento carreado aos estuários (Komar et al. 2004; Moring 1982). Aqui argumentamos que o foco limitado sobre a perda de habitat natural em áreas rasas do sistema estuarino também está relacionado ao fato de que as conseqüências dessas perdas não são totalmente exploradas. A perda de habitat tem sido apontada como uma das principais ameaças á biodiversidade marinha (Beatley 1991; Gray 1997). No entanto, o foco tende a ser a riqueza de espécies (Wolff 2000; Dulvy et al. 2003), enquanto que outras propriedades relacionadas ao habitat como tipo de sedimento, constituintes físico-químicos e demais descritores da comunidades (densidade, biomassa e categoria trófica) parecem até agora não ter recebido tanta atenção. 10 Definições e Estado da Arte Perda de habitat e diversidade são termos que são cada vez mais comuns ao descrever a crise moderna dos sistemas marinhos (Gray 1997), especialmente os estuarinos. Ao mesmo tempo, estes termos são muitas vezes definidos de forma inconsistente (Gray 2000; Beck et al. 2001). Uma definição aceita para “habitat” no ambiente marinho seria: um foco sobre as características predominantes que criam complexidade estrutural do ambiente, tais como plantas e animais (no presente estudo: vegetação de mangue característica, fanerógamas marinhas, zoobentos associados ao sedimento) ou substrato (no presente estudo: predomínio de sedimento lamoso de origem biogênica), e “perda” indica um foco na redução mensurável em abundância e distribuição dessas características (Airoldi & Beck 2007). A perda claramente ocorre quando, por exemplo, habitats naturais, como salinas naturais são preenchidas com sedimento e bloqueado a partir do mar para formar campos agrícolas. Freqüentemente, porém, a perda inicia a transição de uma forma mais complexa para um habitat menos complexo, por exemplo, os recifes de coral e algas marinhas são dragados e lama ou areia são disponibilizados. De outro lado, áreas raramente são convertidas de modo natural em habitat menos complexos para ambientes de maior complexidade a menos que haja recuperação ativa (Airoldi et al., 2008). Uma revisão da literatura ISI (usando uma variedade de termos e sinônimos relacionados com “habitat”, “habitat lost”, “estuarine diversity lost” e “estuarine habitat”) revelou que alguns desses estudos se concentram na tentativa de documentar diretamente como ocorrem às mudanças na diversidade biológica após a perda destes habitats complexos, e as conseqüências funcionais dessas alterações. Na verdade, só recentemente é que a prova dramática da perda de habitats marinhos tem sido chamada a atenção (Short & Wyllie-Echeverria 1996; Jackson et al. 2001; Coleman & Williams 2002; Thrush & Dayton 2002; Lotze et al. 2006; Airoldi & Beck 2007) e mesmo assim pouco destaque é dado a perda de habitat em ambiente estuarino (Shervette et al. 2007). Apesar da crescente preocupação com a perda de habitat, esta não parece estar muito direcionada as análises empíricas dos efeitos da perda de habitat sobre a evolução da diversidade no reino marinho, especialmente na ambiente estuarino. Modificações nessas paisagens podem prejudicar a integridade destas zonas úmidas e reduzir a sua 11 capacidade de funcionar como centros de diversidade biológica além de comprometer a pesca de subsistência como método generalizado de abastecimento mangue-dependente, onde a perda de tais zonas úmidas e dos seus habitats associados pode impactar grande fonte de subsistência e tradição cultural para as pessoas que habitam zonas costeiras (Shervette et al. 2007). Além disso, a falta de linhas históricas dificulta a análise destas relações de forma conclusiva (Dayton et al. 1998; Jackson et al. 2001) bem como análises da variabilidade espacial da ictiofauna dentro dos sistemas estuarinos deveriam primariamente ser entendidas a fim de prover informações comparativas para outros estuários (Giarrizzo & Krumme 2008). Nesse sentido, alterações estruturais no ecossistema estuarino, incluindo a perda de habitat, afetam direta e indiretamente a biodiversidade, incluindo os peixes (Twilley et al. 1996), onde o ambiente naturalmente estuarino estressante pode também alterar sua habilidade em prover função de berçário para juvenis e espécies marinhas (Harrison & Whitfield 2004). Por último, a estrutura trófica das comunidades de peixes pode ser alterada em virtude dessas mudanças ambientais (Lorenz 1999; Khalaf & Kochzius 2002; Whitfield &Elliot 2002). Embora a ictiofauna tropical e subtropical de estuários Australianos e SulAfricanos sejam bem estudados (Whitfield 1999; Harrison & Whitfield 2004; Sheaves 2006) pouco é conhecido sobre comunidades de peixes estuarinos no Atlântico Sul Ocidental (Fause & Serafy 2005). Apesar do elevado esforço em definir padrões da organização espaço-temporal para peixes estuarinos no sudeste-sul (Araújo et al. 1997; Chaves & Otto 1998; Garcia & Vieira 2001; Araújo et al. 2002; Godefroid et al. 2003; Chaves & Bouchereau 2004; Godefroid et al. 2004; Loebman & Vieira 2005; Araújo et al. 2006; Fávaro et al. 2009; Spach et al. 2010; Neves et al. 2010) na região norte do Brasil (Barletta et al. 2000; Barletta-Bergan et al. 2002; Barletta et al. 2003; Barletta et al. 2005; Barletta et al. 2008; Giarrizzo & Krumme 2007, 2008, 2009; Barletta et al. 2010; Viana et al. 2010) e mais recentemente na região central-nordeste da costa brasileira (Paiva et al. 2008; Reis-Filho et al. 2010a; Reis-Filho et al. 2010b; Reis-Filho et al. 2010c), estudos que avaliem a perda de habitat e suas implicações na estruturação e funcionamento das comunidades de peixes ainda são escassos. Características das comunidades de peixes dentro do ecossistema estuarino, como por exemplo áreas rasas, incluem medidas de diversidade, riqueza, abundância relativa, biomassa e integridade 12 trófica podendo assim ser úteis na avaliação da integridade relativa de um sistema estuarino (Whitfield & Elliott 2002; Harrison & Whitfield 2004). Compreender as comunidades e como estas diferem entre si ou entre os habitats é um importante modo para predizer conseqüências da perda de habitat e degradação ambiental na biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas (Connolly et al. 2005). Assim, a principal questão abordada no presente estudo foi: Como à assembléia de peixes (estrutura trófica, número de espécies, número de indivíduos e biomassa) é influenciada pela mudança das características naturais nas áreas rasas de um estuário tropical. 13 Efeito da perda de habitat natural sobre a ictiofauna de áreas rasas em um estuário tropical José Amorim Reis-Filho¹, Alexandre Clistenes de Alcântara Santos² ¹Instituto de Biologia - Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento –Universidade Federal da Bahia. Rua Barão de Geremoabo, s/n. Ondina, CEP. 40.170-000, Salvador, BA, Brazil. ²Laboratório de Ictiologia – Universidade Estadual de Feira de Santana. Av. Transnordestina, s/n, CEP 44036-900, Feira de Santana, BA, Brazil ABSTRATC Public awareness regarding environmental issues has increased in recent decades. The increasing number of impact assessment studies, management and conservation plans, as well as ecological monitoring studies, demand new and more efficient techniques. We collected fishes and environmental variables in three zones (upper, middle and lower) of a tropical estuary during ebb tide. The aim was to test for differences in fish assemblages along a gradient from freshwater to marine waters and to detect effects of habitat loss in the marginal areas of the estuary. Analyses in the sediment (granulometry, organic matter, dissolved oxygen) and water (dissolved oxygen, temperature, salinity and pH) in samples with different levels of habitat loss. We identified three categories of habitats and correlated with parameters of fish assemblages (density, biomass, richness, length and trophic guilds). A total of 77 species were recorded, forming two distinct fish assemblages, with family Eleotridae dominating in the upper, Gerreidae, Gobiidae and Tetraodontidae in the middle and lower estuary. Changes in the structure of fish assemblages as a reduction in density, biomass and richness were associated with habitat loss of natural features (muddy sediment replaced by sandy sediment, organic matter reduction). Dormitatus maculatus in upper estuary and Atherinella brasiliensis in the middle and lower estuary were the species that showed preference for the impacted areas and can serve as indicators of habitat loss due to silting marginal. Key-words: estuarine fish, habitat loss, tropical estuary. Correspondence: José Amorim Reis-Filho, Instituto de Biologia - Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Biomonitoramento –Universidade Federal da Bahia. Rua Barão de Geremoabo, s/n. Ondina, CEP. 40.170-000, Salvador, BA, Brazil. E-mail: [email protected] 14 Problema Estuários são constituídos por uma mistura de distintos tipos de habitats que não existem isoladamente (Pihl et al. 2002) e pode normalmente conter florestas de mangues, salinas, banco de fanerógamas, recifes de ostras, planícies de maré arenosas e lamosas. A perda desses habitats apresenta grande potencial em afetar a biota estuarina e a dinâmica pesqueira associada, onde vivem inúmeras espécies de peixes e invertebrados, muitas das quais são economicamente importantes (Connolly 1994; Jenkins et al. 1997). No entanto, poucos trabalhos sobre esse assunto tem sido conduzidos em habitats costeiros de interface, tal como os estuários e manguezais (Kelaher et al. 1998; Walters 2005; Granek & Frasier 2007; Whitcraft & Levin 2007; Alongi & de Carvalho 2008). Muitos autores têm enfatizado a importância dos estuários para os peixes por demonstrar que grande parte das espécies completa seus ciclos de vida em águas estuarinas (Pauly & Yánez-Arancibia 1994; Barletta et al. 1998; Musick et al. 2000; Blaber 2000; Elliot et al. 2007; Giarrizzo et al. 2010), sendo esses ambientes reconhecidos como berçários da diversidade íctica marinha (Beck et al. 2001; Harrison & Whitfield 2004). Apesar dessa importância, os estuários continuam a ser degradados e a maioria enfrenta ameaças à sua viabilidade a partir de ambos os caminhos, terra e mar (Kennish 2002; Lotze et al. 2006; Worn et al, 2006). No ambiente estuarino, a seleção de um habitat específico para os peixes, pode estar relacionada com sua disponibilidade e complexidade estrutural, abundância de predadores e presas, processos físicos de transporte e locais com condições ambientais particulares (Blaber & Blaber 1980). Dada a sua própria complexidade, é difícil definir um único fator que regule a distribuição dos organismos dentro o ambiente estuarino (Elliot & Hemingway 2002). Contudo, no caso dos ambientes tropicais, considerando a baixa variabilidade sazonal da temperatura, as mudanças de salinidade na água parecem ser bastante determinantes para explicar boa parte da dinâmica espaço-temporal das comunidades bióticas (Blaber & Blaber 1980; Sheaves et al. 1999; Barletta et al. 2005 ). Especialmente zonas de salinidade, constituem um dos fatores determinantes na biomassa e densidade dos peixes nesse ambiente (Blaber et al. 1989; Barletta et al., 2005; Selleslagh & Amara 2008). Assim, devido a esses fatores, nos estuários existe uma alta diversidade de processos ecológicos como, por exemplo, migrações de 15 espécies marinhas, dulcícolas e estuarinas, regulação de nutrientes e conectividade terramar (Elliot et al. 2007; Barletta et al. 2008). Investigações recentes encontraram diferenças nas abundâncias de peixes nos diferentes tipos de habitat do sistema estuarino (Khalaf & Kochzius 2002; Elliot & Hemingway 2002; Martino & Able 2003). Porém, muitos estudos têm voltado sua atenção apenas para ecologia íctica de áreas vegetadas nos ambientes estuarinos (Sogard & Abel 1991; Sheridan 1992), canais de maré (Oliveira-Neto et al. 2008; Giarrizzo & Krumme 2007, 2009; Giarrizzo et al. 2010). Análises em outros fatores que conferem condições favoráveis a manutenção das populações dos peixes relacionado ao habitat não foram bem elucidados (i.e. sedimento lamoso íntegro e vegetação marginal) (Gray et al. 1996; Nagelkerken 2000), bem como a perda desses em função atividades humanas (Gray et al. 1996; Barletta & Costa, 2009). Nesse sentido, habitats com sedimento lamoso rico em matéria orgânica que apresentam baixa complexidade estrutural (Gratwicke & Speight 2005; Kanouse et al. 2006) são caracteristicamente dominantes em muitos estuários e podem constituir um elemento importante para os peixes, principalmente como locais de refúgio e elevada fonte de oferta alimentar (Morrison et al. 2002; Ribeiro et al. 2006). Habitats estruturalmente ideais para a biota são cada vez mais raros em ambientes marinhos numa escala local, regional e global (Suchanek 1994; Duarte 2002; Thrush & Dayton 2002; Reise 2005; Lotze et al. 2006). Apesar deste reconhecimento, a perda de habitat não tem sido grande foco das ciências marinhas como em ambientes terrestres (Airoldi et al. 2008). A perda de habitat está em grande parte relacionada com o limitado conhecimento e percepção da extensão – espacial e temporal – da importância desses danos, em particular para sistemas costeiros (Arioldi & Beck 2007). Práticas destrutivas de uso e ocupação do solo próximo aos estuários (e.g. desmatamento e corte raso da vegetação) reduz a capacidade do solo em absorver a precipitação e pode aumentar a quantidade de sedimento carreado aos estuários (Komar et al. 2004; Moring 1982). Aqui argumentamos que o foco limitado sobre a perda de habitat natural em áreas rasas do sistema estuarino também está relacionado ao fato de que as conseqüências dessas perdas não são totalmente exploradas. A perda de habitat tem sido 16 apontada como uma das principais ameaças á biodiversidade marinha (Beatley 1991; Gray 1997). No entanto, o foco tende a ser a riqueza de espécies (Wolff 2000; Dulvy et al. 2003), enquanto que outras propriedades relacionadas ao habitat como tipo de sedimento, constituintes físico-químicos e demais descritores da comunidades (densidade, biomassa e categoria trófica) parecem até agora não ter recebido tanta atenção. Nesse sentido, alterações estruturais no ecossistema estuarino, incluindo a perda de habitat, afetam direta e indiretamente a biodiversidade, incluindo os peixes (Twilley et al. 1996), assim ambiente estuarino estressante pode também alterar sua habilidade em prover função de berçário para juvenis e espécies marinhas (Harrison & Whitfield 2004). Por último, a estrutura trófica das comunidades de peixes pode ser alterada em virtude de mudanças ambientais (Lorenz 1999; Khalaf & Kochzius 2002; Whitfield & Elliot 2002). Embora a ictiofauna tropical e subtropical de estuários Australianos, NorteAmericanos e Sul-Africanos sejam bem estudados (Robertson & Duke 1990; Blaber & Milton 1990; Blaber et al. 1989; Whitfield 1996; Rozas & Minello 1998; Nagelkerken et al. 2001; Serafy et al. 2003; Faunce et al. 2004; Amadi et al. 1990; Whitfield 1999; Harrison & Whitfield 2004; Sheaves 2005; Whitfield & Cowley 2010), pouco é conhecido sobre comunidades de peixes estuarinos no Atlântico Sul Ocidental (Faunce & Serafy 2006), especialmente na costa central do Brasil. Apesar do elevado esforço em definir padrões da organização espaço-temporal para peixes estuarinos no sudeste-sul (Araújo et al. 1997; Chaves & Otto 1998; Garcia & Vieira 2001; Araújo et al. 2002; Godefroid et al. 2003; Chaves & Bouchereau 2004; Godefroid et al. 2004; Loebman & Vieira 2005; Araújo et al. 2006; Fávaro et al. 2009; Spach et al. 2010; Neves et al. 2010) na região norte do Brasil (Barletta et al. 2000; Barletta-Bergan et al. 2002; Barletta et al. 2003; Barletta et al. 2005; Barletta et al. 2008; Giarrizzo & Krumme 2007, 2008, 2009; Barletta et al. 2010; Viana et al. 2010) e mais recentemente na região central-nordeste da costa brasileira (Paiva et al. 2008; Reis-Filho et al. 2010a; ReisFilho et al. 2010b; Reis-Filho et al. 2010c), estudos que avaliem a perda de habitat e suas implicações na estruturação e funcionamento das comunidades de peixes ainda são escassos. Características das comunidades de peixes dentro do ecossistema estuarino, tal como nas áreas rasas, incluem medidas de diversidade, riqueza, abundância relativa, 17 biomassa e integridade trófica podendo assim ser úteis na avaliação da integridade relativa de um sistema estuarino (Whitfield & Elliott 2002; Harrison & Whitfield 2004). Compreender as comunidades e como diferem entre si ou entre os habitats é um importante modo para predizer conseqüências da perda de habitat e degradação ambiental na biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas (Connolly et al. 2005). Assim, a principal questão abordada no presente estudo foi: Como à assembléia de peixes (composição, estrutura trófica, número de espécies, densidade e biomassa) é influenciada pela mudança das características naturais nas áreas rasas de um estuário tropical. A hipótese nula a ser testada foi que a ictiofauna de áreas rasas no ambiente estuarino pouco ou não altera a sua organização frente à perda de habitat natural. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo A bacia do Rio Paraguaçu, com mais de 50.000 km², engloba por volta de 60 cidades, totalizando mais de 1 milhão de habitantes (IBGE 2000). Várias atividades antrópicas potencialmente influenciam a qualidade ambiental do sistema, incluindo efluentes domésticos, resíduos sólidos, agricultura, atividades de indústrias e mineração (CRA 2004). O estuário do Rio Paraguaçu se localiza no extremo oeste da Baía de Todos os Santos (BTS) – Bahia, englobando o baixo curso do rio, a Baía de Iguape e o Canal do Paraguaçu (Fig. 1). Este rio é o principal tributário da Baía de Todos os Santos e um dos mais importantes sistemas aquáticos do estado da Bahia. Esse sistema possui alto valor para a conservação da vida selvagem e fornece a principal fonte de proteína e renda (consumo e comercialização de peixes e mariscos) para comunidades locais (Barros et al. 2008). Fig. 1. Localização do estuário do Rio Paraguaçu com os pontos amostrais delimitados em cada setor salino do estuário. Estrelas pretas = Pontos impactados, Estrelas brancas – Pontos naturais (Adaptado de Cirano & Lessa 2007). Especialmente, as atividades agro-pastoris e ocupação urbana que se desenvolvem historicamente nas margens do estuário, retiram a cobertura vegetal natural favorecendo processos erosivos (Fig. 2). Dessa maneira, um aporte de sedimento oriundo das 18 encostas é carreado para as margens estuarinas onde há uma substituição gradual do sedimento lamoso pelo arenoso, bem como o soterramento de vegetação de mangue característica. Fig. 02. Assoreamento das margens devido ocupação urbana e erosão das encostas devido a pastagens. Delineamento experimental e tratamento das amostras Inicialmente, houve uma extensa verificação das áreas rasas do estuário a fim de determinar os locais onde existiam indícios de perda de habitat (i.e. substrato arenoso proveniente das encostas e redução da cobertura de mangue devido a esse assoreamento). Com intuito de conseguir o máximo de independência entre as réplicas, o processo de aleatorização foi usado na escolha dessas (Hurlbert 1984). Assim, foram definidas três zonas de amostragem em função das faixas de salinidade dentro do sistema estuarino (Fig. 1), seguindo o modelo de delineamento em blocos casualizados (Hurlbert 1984) e de acordo com estudos onde o gradiente salino foi verificado como importante para estruturação das assembléias de peixes (Barletta et al. 2005, Barleta et al. 2008, Barletta & Blaber 2007, Fávaro et al. 2009; Barletta & Costa 2009; Reis-Filho et al. 2010c) as réplicas foram dispostas. As coletas de peixes dentro de cada setor salino foram realizadas trimestralmente entre Agosto/2009 e Julho/2010 com auxílio de uma rede de arrasto manual de 15 m de comprimento, 2.0 m de altura, 12 mm de malha nas asas laterais e 9 mm de malha no saco coletor. Um transecto marginal de 100 m foi percorrido, sempre em períodos de baixa-mar da lua cheia. Em cada faixa de salinidade vinte réplicas foram realizadas em habitat natural e vinte em habitat com evidências de assoreamento proveniente das encostas, totalizando cento e vinte amostras (Figura 01). A abertura entre as extremidades da rede no momento de coleta foi em média 7 m, assim, com base na distância entre os coletores e da distância percorrida, obtida usando o registro de coordenadas do começo e do fim de cada arrasto com o sistema de posicionamento global (GPS, Garmin III). Calculamos a área (A) amostrada onde: A = D × h × X2, sendo “D” é o comprimento do transecto, “h” a abertura entre os coletores e “X2” é a fração da curvatura da rede que compreende a largura varrida pela rede ( adaptado de Sparre & Venema 1995). Nesse estudo, as amostras foram realizadas com velocidade entre 0.5 a 1 m/s e foi assumido que X2 = 0.3, com área percorrida de aproximadamente 210 m², totalizando 25.200 m² para todo o estuário. Depois de 19 capturados, os peixes foram imediatamente colocados em solução de formol 4% a fim de preservar características diagnósticas. Em laboratório, os peixes foram pesados e identificados até o máximo nível taxonômico possível. Das espécies mais abundantes e freqüentes o estágio de maturação gonadal foi determinado de acordo com Vazzoler (1996). Em cada amostra, parâmetros ambientais como temperatura da água (ºC), temperatura do sedimento (ºC) (termômetro digital), salinidade (refratômetro ótico), pH da água (phmetro digital portátil), oxigênio dissolvido da água (mg/L) e oxigênio dissolvido da água intertiscial no sedimento (mg/L) (oximétro digital portátil Digimed com resolução de 0,01 mg/L) foram mensurados. Vinte amostras de sedimento (dez de habitat natural e dez de habitat modificado) de cada setor salino, totalizando sessenta amostras foram encaminhadas a laboratório para análise da matriz granulométrica através do método de múltiplas peneiras e por meio de pipetagem para frações finas (>0.0063 mm). O teor de matéria orgânica foi determinado pelo método de WalkleyBlack modificado (Jackson 1982), inserido no protocolo de análise de solo (Embrapa, 1997), que consiste na oxidação do carbono orgânico do solo pelo Cr 6+ na presença de H2SO4 concentrado, na qual o excesso de Cr 6+ é titulado com Fe2+. Categorias Tróficas O hábito alimentar das espécies foi descrito através de informações obtidas na literatura, sendo a classificação das categorias tróficas adaptada de Bouchon-Navaro et al. (1992): Herbívoros (H), peixes que consome desde algas até fanerógamas marinhas; planctívoros (P); onívoros (O), que ingerem invertebrados e algas; carnívoros de segunda ordem (CII) consomem principalmente invertebrados e peixes; e carnívoros de terceira ordem (CIII), cuja alimentação é constituída em mais de 80% por peixes e por fim, iliófago-detritívoro (ID) creditada a Zavala-Camin (1996). Análises Estatísticas Padrões espaciais dos peixes foram investigados usando um plano de amostragem aninhado com dois fatores. Análises de variância foram realizadas para determinar se existiram diferenças entre densidade de peixes, biomassa, comprimento e número de espécies entre as áreas avaliadas. ANOVA bifatorial foi utilizada para as áreas naturais/impactadas (fator randômico) e fator fixo nas zonas salinas do estuário 20 (baixo, médio e alto estuário). Os dados foram transformados por log(x+1) afim de encontrar normalidade das distribuições. O teste de Cochran foi usado para checar a homocedasticidade das variâncias e comparações múltiplas foram feitas usando o Student-Newman-Keuls’ (SNK) teste. O valor de alpha foi corrigido pelo método de Bonferroni (0,012) para evitar o Erro do Tipo I (Underwood 1981). Estimativas de variância negativas foram aproximadas para zero e todos os valores restantes foram recalculados de acordo o procedimento descrito por Fletcher & Underwood (2002). O programa Statistica 8.0 foi utilizado para as análises acima. PERMANOVA bifatorial com o modelo resumido, utilizando 9999 permutações e dissimilaridade de Bray-Curtis foi calculada com base nos resíduos sem transformação e distância Euclidiana para dados de presença/ausência a fim de avaliar diferenças entre áreas naturais/ impactadas e zonas estuarinas bem como suas interações, na composição de espécies de peixes, através do programa PERMANOVA v.1.6 (Anderson 2001; Anderson 2005). Componentes da pseudo-variância, os quais podem ser considerados análogos aos estimadores univariados da ANOVA (Searle et al. 1992) foram calculados para cada termo do modelo. Esses componentes foram expressos como variância atual, mas também como porcentagens para determinar suas contribuições relativas do padrão de distribuição observado. Para obter informações sobre como diferentes elementos das assembleias (ou seja, espécies abundantes vs raras) poderiam influenciar os componentes estimados da pseudo-variância, essas estimativas foram também calculadas em dados de presença/ausência. O procedimento BIO-ENV foi usado para estimar a influência da matéria orgânica, oxigênio dissolvido na água/sedimento e salinidade na distribuição espacial das assembléias de peixes. Esse processo seleciona variáveis abióticas que maximiza o rank de correlação (ρ) entre o biótico e abiótico e matrizes de similaridade (Bray Curtis para biota, e distância Euclidiana para variáveis ambientais). Esse rank foi comparado através do coeficiente de Spearman (ρ), o qual está situado no intervalo (-1 a 1) com o extremo ρ = -1 a +1 correspondendo aos casos em que dois conjuntos de ranks estão em completa oposição ou completa concordância (Clarke 1993; Clarke & Warwick 1994). O procedimento amostral sistemático usado no presente estudo foi apropriado para inferir potenciais interações bióticas e abióticas pelo teste de saturação, definida quando a assembléia atinge seu limite de riqueza de espécies independente da abundância total (Cornell 1999). A saturação de espécies em cada setor 21 foi testada plotando a densidade total contra número de espécies, usando progressão não linear (algorítimo Newtoniano). A análise de componentes principais (PCA) usando as variáveis ambientais (temperatura da água/sedimento, oxigênio dissolvido da água/sedimento, pH, salinidade e matéria orgânica) foi realizada através da matriz de correlação (desvios estandardizados) para equilibrar as contribuições relativas de todas as variáveis na mesma escala e preservar a distância euclidiana (Legendre & Legendre 2003). O método de estandardização seguiu o proposto por Gotelli & Ellison (2011); Ƶ=(i-ȳ)/s, onde i representa cada observação, ȳ é a média amostral da variável e s corresponde ao desvio padrão. A distribuição aleatória broken-stick foi utilizada para extrair os eixos que mais contribuíram na ordenação. O pressuposto de normalidade das variáveis foi avaliado pelo teste de Shapiro-Wilk (Legendre & Legendre 2003). Apenas a variável temperatura da água necessitou sofrer transformação de log (x+1) para assumir distribuição normal. Adicionalmente, uma ANOVA bifatorial foi realizada para encontrar diferenças entre as áreas naturais/impactadas e setores do estuário, usando os três primeiros eixos extraídos da PCA em cada zona salina (alto, médio e baixo estuário), já que as novas variáveis geradas são ortogonais e assumem independência (Gotelli & Ellison, 2011). Por fim, a independência linear dos descritores matéria orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento foi testada através da correlação de Pearson a fim de atestar ausência de covariância (Legendre & Legendre 2003). Finalmente, aplicamos uma análise de correspondência (CCA) na matriz de densidade dos peixes (dados dependentes) e na matriz de dados ambientais (dados independentes) a fim de investigar relações entre assembléia das espécies e variáveis ambientais. As ordenações foram realizadas separadamente em cada setor (alto, médio e baixo estuário) para diminuir a influência da salinidade nas associações das assembleias com as outras variáveis preditoras. Por fim, foi realizada uma ordenação com todas as amostras no gradiente estuarino a fim de observar a influência da salinidade no modelo explicado pelas demais variáveis. Esse método avalia diferentes preferências de habitat (nichos) no diagrama de ordenação (ter Braak & Verdonschot 1995). Devido a CCA ser sensível a espécies raras (ter Braak 1987), espécies que ocorreram em <20% das amostras foram redimensionadas, multiplicando sua freqüência relativa pela freqüência 22 de ocorrência (Orlóci 1978; Orlóci & Kendel 1985). Correlações intra-conjuntos foram utilizadas para avaliar importância relativa das variáveis ambientais na determinação da ordenação das abundâncias das espécies (McCarrigal et al. 2000; Kovach 2005). A simulação de permutação de Monte Carlo foi utilizada para testar a significância (p > 0,05) de cada variável na contribuição de cada eixo da CCA. Todas as análises multivariadas de ordenação foram realizadas no R Project 2.12.0 free. RESULTADOS Variação espacial dos parâmetros ambientais O estuário apresentou três seções salinas distintas com maiores valores registrados no baixo estuário (canal do Paraguaçu) entre 29 e 34. No médio estuário (baía de Iguape) a salinidade variou de 6 a 27 e no alto estuário oscilou entre 0 e 4. Observando as áreas marginais naturais e impactadas dentro de cada setor quanto à salinidade, não houve distinção entre elas. A temperatura da água foi ligeiramente maior que a temperatura do sedimento e não diferiu entre os setores do estuário, bem como o pH que mostrou pequena aumento do alto estuário para o baixo estuário (Fig. 3). Já o oxigênio dissolvido e a matéria orgânica apresentaram valores distintos em relação às áreas naturais e impactadas. O oxigênio dissolvido da água intertiscial no sedimento foi expressivamente menor que os valores encontrados na água, próximo a zero e nas áreas impactadas os valores foram ligeiramente maiores que nas áreas naturais. Os valores de matéria orgânica foram bem maiores nas margens naturais lamosas do que nas margens com processo de assoreamento acentuado (Fig. 3). Como matéria orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento mostraram diferenças acentuadas entre áreas naturais e impactadas, a análise de correlação de Pearson mostrou que esses descritores não co-variam, atestando assim independência linear de ambos (Tabela 1). Essa análise foi conduzida no sentido de mostrar que os descritores são bons preditores da distribuição dos peixes nas áreas marginais analisadas. A ANOVA bifatorial dos PC’s gerados pela ordenação mostram diferenças entre as áreas naturais e áreas impactadas (Tabela 1). A diferença encontrada deve-se aos valores elevados de matéria orgânica nas áreas marginais lamosas e ao oxigênio dissolvido (água e sedimento), onde os valores foram maiores nas áreas impactadas (Fig. 3). Essa análise foi conduzida usando os escores gerados pelos componentes 23 principais a fim de maximizar as diferenças entre as variáveis originais, já que a distância euclidiana é preservada no procedimento de rotação (Legendre & Legendre 2003). Na análise de componentes principais (PCA), os três primeiros eixos explicam 61,97% da variação (Tabela 1) e no eixo I mostra que a variável matéria orgânica esteve correlacionada positivamente com grande maioria das áreas marginais lamosas nos três setores do estuário (Fig. 4b). Para as demais variáveis, observa-se ainda para o eixo I, que oxigênio dissolvido (água/sedimento) esteve mais associado às zonas impactadas dos setores, alto e médio estuário devido aos maiores valores encontrado nessa zona (Fig. 4c). As áreas impactadas do alto estuário parecem não responder ao ordenamento das variáveis analisadas (Fig. 4a). O eixo II mostra que a variável salinidade esteve positivamente correlacionada com as amostras realizadas no médio e baixo estuário devido a maior variabilidade salina nesses dois setores. Fig. 3. Variáveis ambientais mensuradas nas áreas naturais/impactadas e setores do estuário (alto, médio e baixo). Os valores de quartis de 25 a 75% e mínimo e máximo são mostrados. Fig. 4. Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as variáveis ambientais ordenadas em função dos pontos amostrais. Up = alto estuário; Mi = médio estuário e Lo = baixo estuário. Tabela 1: Eigenvalues dos dois eixos principais da Análise de Componentes Principais para variáveis ambientais. Resultado da ANOVA bifatorial dos escores dos três PC´s para as variáveis ambientais nos setores e tipos de habitat e Correlação de Pearson entre os Oxigênio dissolvido no sedimento e Matéria orgânica a fim de testar co-variância entre elas. 24 Indicativo de perda de habitat (Relação com fatores ambientais) Pode-se distinguir em relação ao tipo de sedimento, matéria orgânica e oxigênio dissolvido água/sedimento, três categorias de habitat marginal, aqui chamados de: (I) – habitat natural com elevado teor de matéria orgânica (2 a 6%), sedimento majoritariamente lamoso (silte e argila) e oxigênio dissolvido no sedimento próximo a 0; (II) – habitat moderadamente impactado com teores de matéria orgânica entre 1% e 1.9%, sedimento heterogêneo com predominância de areia fina, média e grossa, e oxigênio no sedimento entre 0.5 e 1.5 mg/L e por fim (III) – habitat altamente impactado com teores de matéria orgânica abaixo de 1%, sedimento quase que homogêneo composto em sua maioria por areia muito grossa e cascalho e oxigênio dissolvido no sedimento > 1.5 mg/L (Fig. 5). O procedimento BIO-ENV identificou a matéria orgânica, oxigênio dissolvido no sedimento e na água como fatores de maior influência na distribuição das assembléias de peixes baseado na densidade, riqueza e biomassa (Tabela 2). Obtendo uma média dos três setores, matéria orgânica apresentou maior influência para densidade de peixes (ρ = 0.802) e salinidade para riqueza de espécies e biomassa (ρ = 0.785 e ρ = 0.812, respectivamente). De um modo geral, elevados teores de matéria orgânica e baixos de oxigênio na água e sedimento estiveram associados às regiões marginais com predominância de sedimento lamoso (Figs. 5 a,b,c). Tabela 2. Combinação das variáveis ambientais que produzem a melhor consistência entre as matrizes de similaridade biótica (densidade, biomassa e riqueza) e abiótica medida pela correlação de Spearman mediada pelo procedimento BIO-ENV. Valores em destaque mostram as maiores correlações entre variáveis bióticas e abióticas. Fig. 5. Setores estuarinos mostrando as variáveis abióticas utilizadas para classificação das áreas em função do grau de degradação. Composição da ictiofauna Foi coletado um total de 7897 peixes, pesando 33,782 g correspondendo a 77 espécies (45 famílias) (Tabela 3). A família Gobiidae teve o maior número de espécies (n = 7), seguido de Gerreidae (6), Carangidae (6) e Engraulidae (5). As famílias com 25 maior densidade no alto estuário foram Eleotridae (43,7% do número total de indivíduos), Gerreidae (19,1%) e Tetraodontidae (15,2%). No médio estuário, Gerreidae (45,4% do número total), Gobiidae (23,8%), Tetraodontidae (16,7%), e Parachthidae (11,5%) foram as famílias mais abundantes. Gerreidae (41,6%), Gobiidae (22,9%), Paralichthidae (12,5%) e Atherinopsidae (11,3%) foram as famílias mais abundantes no baixo estuário. No geral, as espécies que representaram a maioria (>70%) do número total de indivíduos em cada zona estuarina foram: Eleotris pisonis, Microphis brachyurus, Sphoeroides testudineus, Dormitatus maculatus e Euncinostomus argenteus, correspondendo a 87,6% do número total de indivíduos; Diapterus rhombeus, Sphoeroides tetsudineus, Eucinostomus argenteus, Citharichthys spilopterus e Ctenogobius stomatus no médio estuário (83,2%); e Diapterus rhombeus, Ctenogobius stigmaticus, Sphoeroides greeleyi, C.spilopterus e Ctenogobius stomatus no baixo estuário (78,8%) (Fig. 6a, b e c). As espécies com maior densidade comum às três zonas foram Diapterus rhombeus [alto (1,3%), médio estuário (15,9%) e baixo (12,5%)] e Eucinostomus argenteus [alto (6,7%), médio (8,1%) e baixo estuário (6,2%)]. A Fig. 7 mostra a distribuição do número de espécies e biomassa das guildas tróficas nos setores estuarinos e nos habitats avaliados. No geral, os onívoros (36 espécies) seguidos dos carnívoros (28) dominaram em número de espécies e biomassa. As mudanças na estrutura trófica são mais evidentes quando observamos a biomassa das guildas tróficas (Fig. 07). Em geral, observa-se redução dos carnívoros das áreas naturais para impactadas. Para o médio estuário, a equivalência entre onívoros e carnívoros nas áreas naturais foi substituída pelo predomínio dos carnívoros nas áreas moderadamente impactadas e dos onívoros nas áreas altamente impactadas. Ainda no médio, e agora no baixo estuário, é clara a diminuição dos detritívoros das áreas naturais em direção às áreas altamente impactadas, onde não houve ocorrência dessa guilda trófica. Os onívoros dominaram em número de espécies e biomassa no baixo estuário e apesar dos carnívoros serem mais diversos nas áreas naturais, os detritívoros tiveram maior biomassa. Valores elevados de biomassa dos onívoros nas áreas altamente impactadas devem-se grande parte as capturas de Atherinella brasiliensis. 26 Estrutura espacial e riqueza de espécies Densidade total de peixes, biomassa, comprimento e riqueza foram significativamente afetados pelo habitat (Tabela 4), embora o padrão de diferenças variasse de local para local observando as espécies mais abundantes (Fig. 6 a,b,c). A densidade de peixes foi geralmente maior nas áreas com características naturais do que nas regiões em processo de assoreamento. No alto estuário teve a menor densidade média e biomassa (30,9 ind·m-2×14,52 e 1966,6 g·m-2×14,52), o médio estuário apresentou os maiores valores (65,1 ind·m-2×14,52 e 4276,2 g·m-2×14,52), os valores intermediários foram encontrados no baixo estuário (45,3 ind·m-2×14,52 e 2435,2 g·m2 ×14,52) (Fig.6 d,e,f). Riqueza de espécies foi maior no baixo estuário (65 espécies), decrescendo em direção ao médio (49 espécies) e com valores menores no alto estuário (23 espécies). Houve interação significativa entre habitat vs setores (p = 0,02 e p = 0,001 respectivamente) onde maiores densidades de peixes e riqueza foram encontrados nos habitats naturais do médio e baixo estuário. Não houve diferença significativa no comprimento médio das espécies observando os setores do estuário, no entanto os peixes com maior valor de comprimento foram atribuídos às áreas com características naturais (Tabela 4). O maior componente de variação foi entre as réplicas amostrais (i.e. variabilidade residual) seguida pela contribuição da interação habitat vs setor para riqueza (Tabela 4) Tabela 4. Resultados das ANOVAs para densidade de peixes, biomassa, comprimento e riqueza. Ev: Componentes da estimativa de variância (contribuições percentuais); ns: não significante; a Valores negativos foram ajustados para zero de acordo com Fletcher & b Underwood (2002); Sem necessidade de transformação para variâncias honogêneas; *p < 0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001. Resultados da PERMANOVA indicaram que houve diferenças significativas na densidade e biomassa dos peixes dominantes entre os habitats investigados e as zonas estuarinas (Tabela 5). As maiores diferenças foram atribuídas às áreas naturais e impactadas do alto estuário para densidade e setores médio e baixo estuário para biomassa. A maior variabilidade multivariada para densidade ocorreu na menor escala investigada (i.e. ao nível das réplicas ou resíduos). A próxima maior contribuição foi atribuído a interação setores e habitats, devido ao fator habitat. Para biomassa, a maior 27 variabilidade foi devido ao fator habitat. Resultados da PERMANOVA nos dados de presença/ausência foram substancialmente semelhantes aos obtidos através da análise dos dados de resíduos. Observando as espécies mais abundantes em cada setor, é possível perceber mudanças na dominância em relação às áreas naturais e impactadas. No alto estuário, Dormitatus maculatus e Eucinostomus argenteus apresentaram maiores densidades (Fig 6a) e D. maculatus, Sphoeroides testudineus e E. argenteus as maiores biomassas nas áreas impactadas (Fig 8) enquanto Eleotris pisonis, S. testudineus e Mucrophis brachiurus tiveram maior valores de densidade nas áreas naturais (Fig 6a). S. testudineus parace não responder à mudança de características de habitat neste setor. No médio estuário, Diapterus rhombeus e Sphoeroides testudineus foram mais abundantes nas áreas naturais (Fig. 6b) e maiores biomassa atribuídas a D. rhombeus, S. testudineus e Citharichthys spilopterus (Fig 8). Atherinella brasiliensis apresentou maior densidade e biomassa nas áreas impactadas do médio estuário e Eucinostomus argenteus não variou significativamente (densidade e biomassa) entre os dois tipos de habitat desse setor (Figs 6b e 8). Diapterus rhombeus e Ctenogobius stigmaticus foram dominantes nas áreas naturais e Atherinella brasiliensis em áreas impactadas, no baixo estuário (Fig 6c). Aqui, Sphoeroides greeleyi não mostrou preferência exclusiva por um dos tipos de habitat (Fig. 8). Tabela 5. Resultados da Análise de Variância Multivariada com Permutação (PERMANOVA) na base de dissimilaridade Bray-Curtis com modelo reduzido (a) e dados de presença/ausência (b) das espécies mais abundantes Fig. 6. Espécies mais abundantes nas áreas naturais e impactadas de cada setor estuarino (a, b e c). Valores de densidade e biomassa em cada setor e nas áreas com diferentes graus de impacto (d, e e f). Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis. 28 Evidências reprodutivas Atividade reprodutiva foi observada para algumas famílias onde houve associação específica com o tipo de habitat (Fig. 7). Para o alto estuário, Eleotridae (especificamente Eleotris pisonis) e Tetraodontidae apresentaram maior parte dos indivíduos maduros nas áreas naturais. Dormitatus maculatus mostrou intensa atividade reprodutiva nas áreas moderadamente impactadas. No médio e baixo estuário, Gerreidae e Gobiidae mostraram intensa atividade reprodutiva em áreas naturais e Atherinopsidae em áreas impactadas. Para esses dois setores, Tetraodontidae mostrou atividade reprodutiva associada tanto à áreas naturais como moderadamente impactadas. Fig. 7. Número de espécies ponderado pela biomassa por guildas tróficas em cada setor e nos habitats avaliados. Estádios de maturação gonadal nos setores e habitats para as famílias de peixes mais abundantes que apresentaram evidências reprodutivas segundo Vazzoler (1996). Estádio A: Imaturo, Estádio B: Em maturação e C: Maduro. 1: Eleotridae, 2: Tetraodontidae, 3: Gerreidae, 4: Achiridae, 5: Gobiidae e 6: Atherinopsidae. Fig. 8. Distribuição dos valores de biomassa das espécies dominantes (analisadas na PERMANOVA) no presente estudo. Barra horizontal representa desvio padrão. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis. Foi encontrada forte evidência de saturação de espécies para áreas impactadas e naturais em todos os setores do estuário (Fig. 9). A relação entre densidade total de peixes e número de espécies foi melhor explicada (0.45<r2<0.59) pelo modelo de saturação S = Smax (1-exp-aD), onde S é a riqueza de a espécies, D é a densidade de peixes e Smax (teoricamente o número máximo de espécies) e a como constante de significância (p<0.001, em todos os casos). Smax variou de 4,56 a 6,07, e foi atingido 29 para densidades de peixes próximas a 45 ind./210m2 (alto estuário), 100 ind./210m2 (médio estuário) e 110 ind./210m2 (baixo estuário) (Fig. 9). Fig. 9. Saturação de espécies nas três zonas estuarinas em função das áreas impactadas e naturais. Cada ponto representa densidade de peixes e número de espécies por estação. O modelo de linha assintótica é mostrado. As zonas demarcadas nos gráficos são os níveis de qualidade de habitat expostos na figura 05. Influência do gradiente estuarino e variáveis ambientais nas assembleias As simultâneas ordenações entre as matrizes de espécies e variáveis ambientais na CCA ordenaram 10 espécies no alto estuário, 12 para o médio e 14 para o baixo, com base nos valores de densidade. No alto estuário, os dois primeiros eixos da ordenação explicaram juntos 79,7% das associações (Fig. 10a). Correlações intra-conjuntos mostraram que um gradiente entre oxigênio dissolvido do sedimento e matéria orgânica (este associado positivamente com o eixo 1, p < 0,01) foram responsáveis por estruturar as espécies Eleotris pisonis, Diapterus rhombeus, Trinectes paulistanus, Sphoeroides testudineus e Achirus declives nas áreas com características naturais e para áreas impactadas, Dormitatus maculatus e Microphys brachiurus. Para o médio e baixo estuário, os dois primeiros eixos explicaram 88,6% e 91,2% das associações, respectivamente (Figs. 10b e 10c). Correlações intra-conjuntos também mostraram a matéria orgânica e oxigênio dissolvido no sedimento responsáveis por estruturar as espécies Diapterus rhombeus, Sphoeroides testudineus, Citharichthys spilopterus, Ctenogobius stomatus e C. stigmaticus para áreas naturais e em áreas impactadas, Atherinella brasiliensis. Para a ordenação em todo estuário, o teste de Monte Carlo revelou que matéria orgânica e salinidade contribuíram majoritariamente para a distribuição das espécies (p > 0,02 e p > 0,03, respectivamente). O eixo 1 foi positivamente correlacionado com a matéria orgânica nas áreas naturais e salinidade nas áreas naturais e impactadas, principalmente para as amostras do médio e baixo estuário (Fig. 10d). 30 Fig. 10. Análise de Correspondência Canônica para os setores do estuário e para todo o gradiente estuarino com base nos valores de densidade. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis; Ecro: Etropus crossotus; Clat: Caranx latus; Sgre: Sphoeroides greeleyi; Adec: Achirus declives; Egul: Eucinostomus gula; Emel: Eucinostomus melanopterus. DISCUSSÃO Ecossistemas estuarinos suportam funções ecológicas essenciais atuando como filtros de materiais derivados do solo, estabilizando encostas e fornecendo nutrientes para teias tróficas costeiras (Sasekumar et al. 1992; Twilley et al. 1996; Twilley 1998). Avaliar quantitativamente a relativa saúde ecológica de um sistema estuarino pode ser um processo difícil, especialmente quando não existem dados de referência (Harrison & Whitfield 2004; Ellitot & Quintino 2007). Harrison & Whitfield (2004) reconhecem atributos da comunidade de peixes como chave para avaliar a integridade do ambiente estuarino. Esses incluem a composição, abundância relativa por estar relacionada à dominância de poucas espécies, função de criadouro (habitat nursery) como indicado pela ocorrência de juvenis de espécies marinhas estuarino-dependentes e integridade trófica da comunidade de peixes. Adicionalmente no presente trabalho propomos a inclusão dos atributos biomassa e atividade reprodutiva dos peixes para compor o cenário avaliativo quanto a situações estressantes no ambiente estuarino. Grande parte das informações sobre perda de habitat natural no ambiente estuarino foi avaliada em função da remoção do manguezal (Valiela et al. 2001; Whitfield & Elliot 2002) e outros fatores como sedimentação das margens devido a desmatamento e utilização antrópica do solo ainda não foram esclarecidos quanto aos seus efeitos nas comunidades de peixes. Em virtude da pequena quantidade de planos para conservação dos ambientes estuarinos e principalmente em escalas regionais (Merrifield et al. 2011), aqui defendemos que uma significativa perda de habitat marginal no ambiente estuarino, em função da sedimentação, pode potencialmente ter importantes conseqüências ecológicas refletidas na comunidade de peixes e a fim de abordar esses aspectos discutiremos cada uma dessas questões. 31 Gradiente estuarino e efeitos da perda de habitat É evidente a partição espacial das assembléias de peixes em função dos três setores para o estuário do Paraguaçu (alto, médio e baixo). Essa distinção em zonas, recentemente vem sendo comprovada para os peixes (Barletta et al. 2005; Green et al. 2006; Barletta & Blaber 2007; Paiva et al. 2008; Neves et al. 2010; Reis-Filho et al. 2010c). No entanto, as comparações entre as assembleias de peixes estuarinos devem levar em conta a utilização dos diversos métodos de coleta empregados. No presente estudo, a região do alto estuário mostrou o menor número de espécies em relação às demais zonas, como mostrado por Neves et al. (2010) e diferindo de Paiva et al. (2008), usando rede de arrasto manual, onde o médio estuário apresentou maior riqueza. Apesar de em Neves et al. (2010), distintas técnicas terem sido utilizadas, no alto estuário os peixes foram coletados com rede de arrasto manual similar ao método do presente estudo. Em estudos na America do Sul avaliando o gradiente ambiental em estuários, para o Norte da Brasil – estuário do Rio Caeté (Barletta et al. 2005) foi encontrado maior abundância e biomassa para o alto estuário, bem como para o sul do Brasil – Baía de Paranaguá (Barletta et al. 2008) e Rio de la Plata – Uruguai (García et al. 2010). Mesmo maiores valores de densidade e biomassa estarem atribuídos à zona superior, as espécies dominantes em número de indivíduos e biomassa são espécies estuarinas (exceto para o Rio de la Plata) que possivelmente suportam condições mixohalinas. No presente estudo, houve um incremento na redução de espécies, densidade e biomassa de peixes para o alto estuário, provavelmente devido reduzida área geográfica, escassez de vegetação de mangue desta zona e processo de assoreamento marginal acelerado, o que significa menos habitat para a ictiofauna, já que zonas estuarinas de maior contato com a descarga do rio podem abrigar maiores riquezas e densidades de peixes se estas possuírem abrigos como vegetação de manguezal (Green et al. 2006). Além da predominância de áreas impactadas (Fig. 5a) neste setor, o que pode representar um entrave ao estabelecimento das comunidades de peixes, a proximidade com uma barragem a montante (± 20 km) pode ter influenciado negativamente na manutenção de um habitat favorável para peixes devido ao controle de vazão, como observado para outros estuários (Whitfield & Bruton 1989; Baird & Heymans 1996; Rowell et al. 2008). 32 A deposição de sedimento é amplamente reconhecida como um dos principais problemas para o funcionamento dos ecossistemas costeiros (Atalah & Crowe 2010). A perda de habitat natural nas áreas avaliadas, observando as variáveis ambientais, como por exemplo, matéria orgânica no sedimento, já foi demonstrada para outras regiões tropicais (Granek & Ruttenberg 2008) onde a redução desta foi atribuída principalmente a processos de sedimentação (Cunha-Lignon et al. 2009). Segundo estes autores, em áreas não afetadas pela ação antrópica (i.e. atividades agro-pastoris e urbanização) o teor de matéria orgânica foi maior do que em áreas impactadas como também observado no presente estudo. Aqui, atribuímos como perda de habitat uma substituição gradual do sedimento lamoso rico em matéria orgânica, majoritariamente composto por silte/argila e com reduzida oxigenação, por sedimento arenoso e areno-lodoso apresentando redução acentuada no teor de matéria orgânica, maior oxigenação em relação ao sedimento lamoso e predominando frações de areia média, grossa e muito grossa. Definimos em função destas categorias níveis de qualidade do habitat onde houve correspondência com os atributos de comunidade utilizados para avaliar o efeito na ictiofauna. Os resultados mostram um padrão de preferência dos peixes (densidade, riqueza e biomassa) na utilização das margens estuarinas. Estes foram mais freqüentemente associados às fácies lamosas ao invés das fácies arenosas, aqui atribuídas como áreas de sedimentação. Esse padrão de preferência dos peixes por áreas lamosas também é citado por Paiva et al. 2008 onde elevadas cargas de partículas em suspensão, como geralmente ocorre na região interna dos estuários, registraram comunidades predominantemente demersais, que têm como principal fonte de alimento os organismos bentônicos (Camargo & Isaac 2003). Outra explicação reside na complexa e dinâmica função de seleção de habitat pelos peixes, sintetizando requerimentos dos organismos por alimentos, área de reprodução, distanciamento de predadores/competidores, percepção de disponibilidade do habitat e habilidade em mover-se entre os diferentes habitats (habitat patches). Competição interespecífica tem sido mostrada por afetar diretamente a seleção do habitat em peixes (Hixon 1980; Larson 1980; Munday et al. 2001). Adicionalmente, peixes realizam decisões de seleção do habitat baseados em suas percepções de risco para predação (e.g., Sogard & Olla 1993; Utne et al. 1993; Jordan et al. 1996). No entanto, a preferência dos peixes pelas áreas com sedimento lamoso e provavelmente 33 com alimento em abundância parece diminuir os efeitos dessas decisões baseadas nas avaliações de risco e talvez nas áreas impactadas essas decisões influenciem na escolha do habitat. Nós demonstramos saturação de espécies para cada setor do estuário só depois que amostras das áreas naturais foram incorporadas ao modelo assintótico. Esse mecanismo de espécie-densidade dependente é similar àquele utilizado em processos de variação populacional e de comunidade, tal como mortalidade e fecundidade e escolha do habitat em função de condições ideais (i.e. alimento e refúgio), respectivamente, descrevendo interações intraespecíficas (Begon et al. 1990). Geralmente, comunidades saturadas são reguladas por interações abióticas e controladas localmente (Cornell 1999). Nesse sentido, as assembleias de peixes do presente estudo poderiam ser potencialmente direcionada por interações intraespecíficas em áreas com características naturais, pois espécies de peixes com diferentes níveis tróficos ocorrem simultaneamente em menor escala espacial, como os setores do estuário (Rueda & Defeo 2003) e nas áreas com prejuízo de suas características naturais, as regras de montagem com base em similaridade limitante poderiam ser afetadas. Alteração nas guildas tróficas e fases ontogenéticas Nos estuários, o hábito alimentar dos peixes é bastante diversificado, encontrando representantes de todas as categorias tróficas (Caberty et al. 2004). No presente estudo, os herbívoros foram representados por poucas espécies o que já era esperado para um estuário tropical (Blaber 2000) e esse grupo foi completamente ausente nas áreas altamente impactadas. As mudanças na estrutura trófica da ictiofauna estuarina tropical variam de acordo com o tipo de estuário (Blaber 2000), com diferenças no padrão espacial e temporal da comunidade (e.g. Spach et al. 2004; Loebman & Vieira 2005) e nos setores estuarinos (Paiva et al. 2008). No presente estudo, foi possível observar alterações na estrutura trófica para os setores do estuário e mais notadamente em relação às áreas naturais e impactadas, onde poucos grupos, principalmente poucas espécies de onívoros foram associados fortemente às áreas afetadas pela sedimentação bem como redução de espécies carnívoras bentofágicas. Segundo Hajisamae et al. (2002) quando áreas estuarinas tropicais são impactadas, na assembleia de peixes há uma diminuição das guildas tróficas em relação à áreas 34 preservadas. A dominância de espécies com dieta generalizada e forte tendência à carnivoria (especialmente invertebrados) para as áreas lamosas naturais encontra suporte em diversos sistemas estuarinos tropicais pelo mundo, em Borneo, Indonésia, 69% das espécies foram classificadas como carnívoras (Blaber 2000), na Baía de Guaratuba – Sul do Brasil, 64,9% das espécies (Chavez & Bouchereau 2004) e no estuário do Rio Formoso – Nordeste brasileiro, 37,5% foram consumidores de invertebrados bentônicos e pequenos peixes (Paiva et al. 2008). Apesar de Shervett et al (2007) não observar alterações na estrutura trófica em função de perda de habitat associada à fazendas de camarão em estuário tropical no Equador – América do Sul, sob a justificativa da amostragem ser limitada a indivíduos juvenis e sujeitos a modificação alimentar ao longo da vida (Twilley et al. 1996), nosso estudo mesmo tendo os juvenis como grande maioria dos peixes coletados, pôde observar que em áreas impactadas, houve ausência de detritívoros e baixa biomassa bem como riqueza de carnívoros. Corroborando com estudos que mostraram alterações negativas (redução de espécies e biomassa) nas categorias tróficas para estuários tropicais devido a impactos antrópicos (Sheaves & Molony 2000; Wilson & Sheaves 2001). Uma possível explicação para a não preferência dos peixes por áreas em processo de assoreamento no ambiente estuarino reside nas propriedades físicas desses sedimentos carreados das encostas. Gray & Elliot (2009) mostram que sedimentos intertidais grosseiros retêm pouca água ou matéria orgânica tornando o habitat inóspito para a maioria dos organismos bentônicos, ou pelo menos habitado apenas por aquelas espécies capazes de tolerar sedimentos móveis, tais como poliquetas magelonidae e bivalves veneridae de escavação rápida. Assim, os demais grupos animais associados ao sedimento lamoso que são frequentemente fonte alimentar para os peixes não conseguem persistir com a mudança da matriz sedimentar. Os teores de silte e argila no substrato são diretamente proporcionais à matéria orgânica (Paiva et al. 2005) como encontrado no presente estudo, principalmente para as áreas naturais. Diversos peixes demersais estão associados a um tipo particular de sedimento (Gibson & Robb 1992), onde obtêm o alimento constituído principalmente pelos invertebrados bentônicos (Almeida et al. 1997; Labropoulou & Papadopoulou 1999). Em ambientes lamosos e com vegetação de mangue, a ictiofauna de áreas rasas se alimenta de plâncton (i.e. copépodos calanóides), polichetas, camarões e outros crustáceos apresentando um 35 estreito espectro em radiação adaptativa do hábito alimentar com poucas guildas tróficas (Hajisamae et al. 2002). Nesse sentido, diante da alteração no habitat devido ao processo de assoreamento, as mudanças na estrutura trófica da ictiofauna podem ser mais severas, onde provavelmente a disponibilidade de alimento atua como forte direcionador na preferência dos peixes pelo habitat com características naturais, corroborando com estudos em estuários tropicais realizados por Khalaf & Kochzius (2002) e Whitfield & Elliot (2002) onde algum agente impactante foi responsável pela mudança da estrutura trófica. Grande maioria dos indivíduos coletados nas áreas rasas com características naturais foram juvenis, especialmente das famílias Gerreidae, Mugilidae, Carangidae e Tetraodontidae, algumas das quais são economicamente valorizadas e conhecidas por usar os estuários em fases iniciais (Robertson & Blaber 1992; Blaber et al. 1989; Ikejima et al. 2003) e estão entre as famílias com maior riqueza específica para estuários brasileiros, especialmente do Norte-Nordeste, Rio Caeté (Barletta et al. 2003), Rio Paciência (Castro 2001), Rio Jaguaribe (Alves & Soares-Filho 1996) e Rio Formoso (Paiva et al. 2008). No estuário do Rio Palmar – Equador onde a perda de habitat para ictiofauna foi avaliada, as famílias dominantes foram correspondentes às do presente estudo, bem como grande quantidade de larvas leptocephalus, pertencentes às famílias Albulidae e Elopidae (Shervett et al. 2007). Esse grupo de famílias pode ser enquadrado como dominantes em ambientes estuarinos preservados, principalmente associados à margem continental, ambiente ideal para o seu desenvolvimento nos primeiros estágios de vida (Araújo et al. 1997; Reis-Filho et al. 2010a). Houve também uma predominância de indivíduos adultos e em estado reprodutivo avançado, especialmente para peixes da família Gobiidae onde foi possível observar preferência pelo habitat lamoso íntegro por parte dessas espécies. Esse padrão de dominância dos gobiídeos já foi relatado para o estuário do Rio Paraguaçu como característica peculiar deste sistema (Reis-Filho et al. 2010c) e no presente estudo pode-se observar claramente a preferência desse grupo pelas áreas preservadas em relação às regiões onde o processo de assoreamento foi evidente. Em relação ao sedimento, os três setores do estuário do Paraguaçu já apresentam deposição avançada em forma de bancos. Barletta-Bergan et al. (2002) relatam que bancos de areia naturais formados no ambiente estuarino, especialmente na 36 desembocadura, os quais são usados também por pescadores para captura oportuna de peixes podem impedir a produção de ovos e recrutamento larvar, o que pode estar associado no presente estudo com a reduzida densidade de juvenis nas áreas em processo de assoreamento. No pequeno estuário do Rio Mambucaba (Atlântico sul), bancos de areia possivelmente restringiram a distribuição de juvenis, especialmente Mugilidae e Scianidae (Neves et al. 2010). Variáveis ambientais e Sucessão de espécies A relação entre variáveis ambientais e a distribuição de organismos dentro dos estuários tem sido estudada em detalhes para grandes estuários expostos à pressão humana (Marshall & Elliot 1998; Whitfield 1999; Akin et al. 2005). No entanto, associar tais variáveis ambientais às causas dos diversos impactos tem sido uma difícil tarefa. Um possível incremento à situação estressante nas áreas rasas impactadas, principalmente no baixo estuário, é a alta salinidade constante (>30) contribuindo para redução nos valores de densidade, biomassa e riqueza de espécies nesse setor em comparação ao outros setores. Para o estuário do Rio Palmar, Equador (Shervett et al. 2007), valores elevados e constante de salinidade aliada a retenção de água a montante por carciniculturas foram responsáveis pela diminuição da riqueza. É sabido que a descarga de água doce, principalmente associada à sazonalidade (período chuvoso) contribui para condições mixohalinas no estuário, favorecendo o incremento em número de espécies (Flores-Verdugo et al. 1990; Laroche et al. 1997; Barleta et al. 2003; ReisFilho et al. 2010c), o que pouco acontece no estuário do Rio Paraguaçu devido ao controle de vazão imposto pela UHE Pedra do Cavalo a montante do alto estuário, o que pode ter contribuído para menores densidades e riqueza de peixes no alto estuário. Já para as áreas naturais do baixo estuário, a riqueza de espécies foi maior do que nos outros setores (médio e alto) onde se sabe que nesse setor, devido à proximidade com águas mais salgadas, há uma contribuição das espécies marinhas para a diversidade local (Whitfield 1999; Akin et al. 2003; Martino & Able 2003; Neves et al. 2010). Outra possível leitura para o acentuado efeito da perda de habitat, especialmente na área altamente impactada do médio estuário (Zona 3, Figura 05c) é a variação regular na salinidade devido aos pulsos de maré onde tais mudanças acentuadas nesse parâmetro podem limitar a distribuição de espécies, resultando em diferentes 37 assembléias (Neves et al. 2010). Nossos resultados são similares para áreas impactadas, porém apresentaram altas densidades de peixes e elevada riqueza no médio estuário observando as áreas naturais. E mesmo para famílias como Gerreidae e Achiridae, grupos estes associados à relativa dura (harsh) condição ambiental do estuário devido as variações de salinidade (Neves et al. 2010), houve um redução acentuada desses grupos nas áreas impactadas. Os resultados do presente estudo parecem indicar que as espécies mais abundantes ao longo do gradiente longitudinal (alto, médio e baixo estuário) foram determinadas pelas respostas individuais das espécies ao gradiente ambiental da salinidade (i.e. Neves et al. 2010) e da preferência por habitats com elevado teor de matéria orgânica, isso principalmente para as espécies associadas às áreas naturais. Segundo Martino & Able (2003), em grande escala, padrões na estrutura da assembleia de peixes estuarinos são resultados principalmente de respostas aos gradientes ambientais, enquanto que em menores escalas, como nos setores estuarinos, as preferências do habitat que são mais prováveis de serem impulsionadas pela seleção natural, competição e/ou estratégias de evitar predadores, podem melhor explicar a distribuição das espécies como mostrado no presente estudo, onde a matéria orgânica foi a variável que mais explicou as associações das espécies na análise de correspondência canônica para as áreas com características naturais. Já a salinidade quando analisada especificamente nos setores não se mostrou como maior direcionador das assembleias das áreas impactadas. Assim, padrões esperados de distribuição da ictiofauna nos setores estuarinos que estão intimamente relacionados à variação da salinidade (Thiel et al. 1995; Maes et al. 1998; Marshall & Elliot 1998; Barletta et al. 2005; Salleslagh & Amara 2008; Reis-Filho et al. 2010c), podem ser confundidos devido à perda de habitat marginal pelo assoreamento. Há um indicativo que na transição de habitats complexos para menos complexos, muitas vezes existe um conjunto de espécies colonizadoras que o fazem particularmente com eficiência (Airoldi et al. 2008). Nas áreas rasas do ambiente estuarino estudado, principalmente no médio e baixo estuário, a perda de habitat natural lamoso e da ictiofauna residente podem de fato ser evidenciada na substituição em grande parte ou na totalidade por novos habitats (i.e. sedimento arenoso e sem vegetação) e pela dominância de espécies pioneiras como Atherinella brasiliensis e Eucinostomus argenteus. Em um cenário de estresse ambiental, como avaliado no 38 presente estudo, principalmente a diversidade de espécies tende a diminuir (Odum 1983). Adicionalmente, a situação estressante pode causar mudança na abundância relativa de algumas espécies (Fausch et al. 1990), a exemplo dos Gerreídeos que mesmo apresentando resistência a variação de salinidade (Barletta et al. 2008; Castillo-Rivera 2005) reduziram em 80% o uso do habitat quando as condições ambientais foram desfavoráveis (i.e. baixo teor de matéria orgânica e maior granulometria no sedimento). A espécie A. brasiliensis já apresenta histórico de resistência a diversas alterações no habitat (Falcão 2005) e recentemente figurou entre as espécies resilientes ao evento da maré vermelha ocorrido da Baía de Todos os Santos - Brasil, mas especificamente na desembocadura do estuário abordado no presente trabalho (Reis-Filho et al. in press). Assim, poucas espécies tendem a prosperar nesses ambientes perturbados por impactos antrópicos (Airoldi 1998; Thrush et al. 2006) e mesmo esta espécie apresentando elevada abundância em águas rasas de estuários do nordeste brasileiro (Freitas et al. 2006; Paiva et al. 2008) e região sul (Monteiro-Neto et al. 1990; Spach et al. 2003; Falcão et al. 2006), no presente estudo, altas densidades dessa espécie foram associadas á áreas arenosas provenientes de assoreamento marginal. Além disso, esta espécie mostrou comportamento relacionado ao uso de habitat, similar à espécie do mesmo gênero Atherinella serrivomer, descrita em estudo avaliando a perda de habitat estuarino em estuário tropical no Equador – América do Sul (Shervette et al. 2007). No alto estuário, pode-se observar a mudança na comunidade de peixes nas áreas marginais, associadas principalmente às regiões moderadamente e altamente impactadas (Fig 05a), quando Dormitator maculatus apresentou altas densidades em oposição as espécies Eleotris pisonis, Microphis brachyurus lineatus, Sphoeroides testudineus e Trinectes paulistanus dominantes na área com características naturais. D. maculatus é comum aos ambientes de transição e com salinidade >1.5 (Teixeira 1994; MirandaMarure et al. 2004), além disso cobertura vegetal ciliar marginal não necessariamente de mangue no alto estuário pode sustentar altas densidades dessas espécies (Neves et al. 2010) e com incremento de atividades antrópicas (i.e. desmatamento e poluição) essa espécie pode alcançar altas densidades em relação à fauna de peixes local (Abilhoa & Duboc 2004). Recentemente um trabalho sobre conservação do habitat para peixes, citou como causas para perda de habitat na América do Sul eventos associado a barramento de rios, 39 desmatamento, poluição, sobre-pesca, introdução de espécies exóticas e manejo ineficiente das pescarias (Barletta et al. 2010). Com os nossos resultados incorporamos mais um aspecto a perda de habitat em áreas estuarinas tratando do assoreamento das margens com vegetação característica e sobreposição do sedimento lamoso rico em matéria orgânica por sedimento arenoso. Mesmo assim, a questão perda de habitat devido ao assoreamento marginal para peixes estuarinos não fica totalmente elucidada com o presente artigo. Sugerimos que estudos focando essa questão sejam realizados em estuários de diversas dimensões geográficas, considerando uma maior série temporal e comparações em outros sistemas, além da contribuição da pesca na diminuição dos estoques para que possam ser desenvolvidas maiores inferências sobre a perda de habitat. O estuário do Rio Paraguaçu por ser um sistema de grande porte naturalmente apresenta um número de espécies maior do que é esperado para estuários de menor porte (Alongi 2002; Blaber 2000; Guzman & Raz-Huidobro 2002; Reis-Filho et al. 2010c). Além disso, perda de habitat tende a resultar na redução da densidade de populações e redução na diversidade da maioria de organismos associados (Alongi 2002). Assim, populações de peixes em estuários de pequeno porte podem sofrer efeitos mais intensos (Shervett et al. 2007) que os de grandes dimensões, já que os padrões de organização da comunidade de peixes mudam em função da extensão do ambiente estuarino (Martino & Able 2003). A dificuldade de mensuração desses efeitos, especialmente para o estuário Rio Paraguaçu, relaciona-se entre outras coisas a ausência de uma série de dados históricos que permita confrontar a situação atual com a existente antes da construção da barragem Pedra do Cavalo, a montante do estuário, a qual pode contribuir para a deposição de sedimento. Apesar disso, o presente estudo contribui no sentido de discutir a idéia de habitat heterogêneo no ambiente estuarino como elemento fundamental no aumento da riqueza de espécies (Whitfield 1983). É sabido que habitats marginais ocupados por macrófitas e restos de madeira levam a uma complexidade estrutural e consequentemente heterogeneidade espacial que podem favorecer ao aumento na diversidade de peixes (Keefer et al. 2008). Nossos resultados revelaram que um habitat estruturalmente homogêneo (i.e. majoritariamente matriz sedimentar lamosa) por fornecer abundância em alimento promove elevada riqueza e densidade de peixes. Por fim, ampliamos o entendimento sobre a partição espacial da ictiofauna nos setores de um grande estuário, onde o efeito de assoreamento nas áreas marginais causando 40 perda de habitat pode alterar a estrutura das assembleias e confundir padrões de distribuição espacial esperados. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Abilhoa V., Duboc L.F. (2004) Peixes - Água Doce. In: Mikich S.B. Bérnils R.S (Ed.) Livro vermelho da fauna ameaçada no Estado Paraná. Accessible at: http://www.pr.gov.br/iap. Captured on: 15 jan 2011. Airoldi L., Balata D., Beck M.W. (2008) The Gray Zone: Relationships between habitat loss and marine diversity and their applications in conservation. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 366, 8-15. Airoldi L., Beck W.M. (2007) Loss, status and trends for coastal marine habitats of Europe. Oceanography Marine Biology Annual Review, 45, 345–405. Almeida Z.S., Fonsêca-Genevois V. Vasconcelos-Filho A.L. 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Análise de Componentes Principais (PCA) mostrando as variáveis ambientais ordenadas em função dos pontos amostrais. Up = alto estuário; Mi = médio estuário e Lo = baixo estuário. 64 Fig. 5. Setores estuarinos mostrando as variáveis abióticas utilizadas para classificação das áreas em função do grau de degradação. 65 Fig. 6. Espécies mais abundantes nas áreas naturais e impactadas de cada setor estuarino (a, b e c). Valores de densidade e biomassa em cada setor e nas áreas com diferentes graus de impacto (d, e e f). Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis. 66 Fig. 7. Número de espécies ponderado pela biomassa por guildas tróficas em cada setor e nos habitats avaliados. Estádios de maturação gonadal nos setores e habitats para as famílias de peixes mais abundantes que apresentaram evidências reprodutivas segundo Vazzoler (1996). Estádio A: Imaturo, Estádio B: Em maturação e C: Maduro. 1: Eleotridae, 2: Tetraodontidae, 3: Gerreidae, 4: Achiridae, 5: Gobiidae e 6: Atherinopsidae 67 Fig. 8. Distribuição dos valores de biomassa das espécies dominantes (analisadas na PERMANOVA) no presente estudo. Barra horizontal representa desvio padrão. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis. 68 Fig. 9. Saturação de espécies nas três zonas estuarinas em função das áreas impactadas e naturais. Cada ponto representa densidade de peixes e número de espécies por estação. O modelo de linha assintótica é mostrado. As zonas demarcadas nos gráficos são os níveis de qualidade de habitat expostos na figura 05. 69 Fig. 10. Análise de Correspondência Canônica para os setores do estuário e para todo o gradiente estuarino com base nos valores de densidade. Epsi: Eleotris pisonis; Mbra: Microphys brachiurus; Stes: Sphoeroides testudineus; Earg: Eucinostomus argenteus; Tpau: Trinectes paulistanus; Drom: Diapterus rhombeus; Cspi: Citharichthys spilopterus; Csto: Ctenogobius stomatus; Csti: Ctenogobius stigmaticus; Abra: Atherinella brasiliensis; Ecro: Etropus crossotus; Clat: Caranx latus; Sgre: Sphoeroides greeleyi; Adec: Achirus declives; Egul: Eucinostomus gula; Emel: Eucinostomus melanopterus. 70 Tabela 1. Eigenvalues dos dois eixos principais da Análise de Componentes Principais para variáveis ambientais. Resultado da ANOVA bifatorial dos escores dos três PC´s para as variáveis ambientais nos setores e tipos de habitat e Correlação de Pearson entre os Oxigênio dissolvido no sedimento e Matéria orgânica a fim de testar co-variância entre elas. Eigenvalue Axis 1 Axis 2 Variáveis Origem das variâncias (ANOVA) Componentes Principais Setores do estuário Áreas avaliadas (natural/impactada) Salinidade 0.4494 -0.6739 Temp.água 0.3078 -0.3884 PC1 ns Temp. sedimt 0.348 -0.5412 PC2 ns pH 0.4685 -0.5868 PC3 OD água -0.6878 -0.4108 OD sedimt -0.8403 -0.3172 MO 0.744 PC's Eigenvalue 0.4524 % variância 1 2.36995 33.856 Coeficiente de correlação: -0.7033 2Ff 1.71627 24.518 Intervalo de confiança 95%: -0.7838 a -0.5997 3 0.97 13.96 R : 0.4947 F = 14.45 p = 0.001 N>I F = 5.23 p = 0.03 N>I ns ns Correlação de Pearson OD sed. MO OD sed. MO 0 0,70334 3.34E-19 0 2 Tabela 2. Combinação das variáveis ambientais que produzem a melhor consistência entre as matrizes de similaridade biótica (densidade, biomassa e riqueza) e abiótica medida pela correlação de Spearman mediada pelo procedimento BIO-ENV. Valores em destaque mostram as maiores correlações entre variáveis bióticas e abióticas. BIO-ENV Variáveis Bióticas Setores Alto Densidade Médio Baixo Média Riqueza Alto Médio Baixo Média Biomassa Média Alto Médio Baixo Variáveis Abióticas MO 0.748 0.897 0.811 *0.802 0.625 0.798 0.886 0.769 0.818 0.819 0.832 0.823 OD OD água sedimento Salinidade 0.556 0.589 0.791 0.571 0.771 0.612 0.599 0.671 0.777 0.575 0.677 0.693 0.552 0.611 0.772 0.511 0.591 0.783 0.811 0.712 0.802 0.624 0.638 *0.785 0.761 0.542 0.853 0.799 0.569 0.896 0.872 0.654 0.852 0.81 0.588 *0.867 71 Tabela 3. Densidade, biomassa, média do comprimento (± desvio padrão) e categoria trófica das espécies capturadas no estuário do Rio Paraguaçu. Densidade (%) Médio Baixo Biomassa média (%) Espécies Alto Eleotris pisonis 27,93 20,15 Alto Médio Baixo Dormitator maculatus 21,77 Microphis brachyurus 13,42 Astyanax sp. 1,92 Geophagus brasiliensis 1,11 Sphoeroides testudineus 8,91 11,91 1,23 12,07 14,53 Eucinostomus argenteus 6,71 9,49 5,94 9,61 Trinectes paulistanus 6,43 2,29 0,87 5,11 Média do comprimento total ± Desv. pad (mm) Alto Médio Categoria Trófica Baixo 59,7 ± 12,3 Carnívoro-II 21,29 78,4 ± 8,7 Onívoro 8,56 98,2 ± 13,4 Onívoro 2,98 55,9 ± 9,1 Onívoro 5,89 59,3 ± 10,3 Onívoro 9,87 76,7 ± 15,3 89,3 ± 11,9 69,7 ± 7,2 Onívoro 10,82 7,11 69,3 ± 12,1 70,8 ± 6,5 66,1 ± 3,4 Onívoro 0,97 1,29 70,9 ± 8,9 66,7 ± 5,5 73,2 ± 3,08 Carnívoro-II Diapterus rhombeus 3,29 25,2 23,9 7,45 31,4 25,6 65,6 ± 12,9 69,9 ± 15,8 68,6 ± 23,1 Onívoro Mugil sp. 3,72 2,98 2,91 1,98 2,39 1,87 56,1 ± 6,5 49,3 ± 18,6 59,9 ± 8,3 Iliófago-detritívoro Citharichthys spilopterus 1,19 8,62 8,61 1,43 3,41 2,78 61,3 ± 10,9 66,9 ± 8,1 54,3 ± 7,3 Carnívoro-II Centropomus parallelus 1,02 2,51 1,98 3,98 6,34 3,71 90,6 ± 16,7 129,3 ± 15,9 92,9 ± 11,3 Carnívoro-II Ctenogbius smaragdus 0,74 1,23 0,91 0,08 0,23 0,31 38,2 ± 8,6 40,9 ± 11,1 39,8 ± 7,2 Iliófago-detritívoro Ctenogobius stomatus 0,71 6,01 3,07 0,06 2,49 1,98 49,9 ± 10,1 55,9 ± 13,2 53,2 ± 11,6 Iliófago-detritívoro Achirus declives 0,54 1,98 0,27 0,08 1,82 1,21 61,2 ± 7,7 60,3 ± 2,9 66,2 ± 2,8 Onívoro Ctenogobius boleossoma 0,08 0,39 0,41 0,03 0,11 0,15 30,1 ± 5,4 29,4 ± 7,8 Iliófago-detritívoro Mugil curema 0,08 1,07 0,08 0,03 0,03 0,03 28,1 ± 8,2 100,4 ± 10,9 99,3 ± 12,2 97,8 ± 14,1 Iliófago-detritívoro Sphoeroides spengleri 0,02 0,06 0,05 0,02 0,03 0,03 62,3 61,7 ± 1,8 59,8 ± 2,4 Onívoro Ctenogobius stigmaticus 4,32 14,2 1,23 2,01 33,2 ± 5,5 30,1 ± 5,9 Onívoro Atherinella brasiliensis 9,97 9,65 5,69 6,61 78,9 ± 10,9 88,1 ± 13,2 Onívoro Sphoeroides greeleyi 0,97 6,08 1,27 4,98 69,8 ± 6,6 79,2 ± 9,7 Onívoro Gobionellus oceanicus 0,98 1,17 2,11 3,21 100,9 ± 11,8 108,5 ± 5,7 Iliófago-detritívoro Symphurus plagusia 0,15 0,09 0,23 0,18 78,6 ± 5,9 81,8 ± 2,9 Onívoro Centropomus undecimalis 0,05 0,09 0,1 0,11 78,4 ± 16,7 87,9 ± 19,8 Carnívoro-II Eucinostomus melanopterus 0,12 0,09 0,09 0,05 55,6 ± 8,7 59,2 ± 5,2 Onívoro Eucinostomus gula 0,05 0,25 0,04 0,18 60,7 ± 4,5 61,8 ± 5,4 Onívoro Chaetodipterus faber 0,17 0,8 0,05 0,09 55,5 ± 1,8 62,5 ± 2,3 Onívoro Caranx latus 0,23 0,39 0,9 1,9 69,7 ± 5,8 Carnívoro-II Ogcocephalus vespertilio 0,31 0,22 1,8 2,2 122,1 ± 18,7 68,9 ± 10,9 108,1 ± 12,5 Achirus lineatus 1,1 0,8 1,8 2,3 60,2 ± 4,5 70,9 ± 8,1 Onívoro Diplectrum radialle 0,9 1,2 1,19 1,8 67,9 ± 2,7 78,6 ± 3,9 Onívoro Bathygobius soporator 0,12 0,21 0,19 0,32 56,7 ± 4,8 69,2 ± 7,9 Onívoro Lutjanus synagris 0,87 1,17 0,67 0,87 78,9 ± 2,9 81,8 ± 4,5 Carnívoro-II Prionotus punctatus 0,18 0,98 0,87 1,08 77,9 ± 8,1 89,3 ± 9,8 Carnívoro-II Anchoa marini 0,02 0,08 0,7 0,9 89,8 ± 4,7 91,2 ±7,3 Planctívoro Polydactylus virginicus 1,19 0,76 1,02 0,98 98,7 ± 2,3 76,3 ± 8,1 Onívoro Onívoro Dactylopterus volitans 0,7 0,9 0,34 0,78 78,3 ± 3,2 87,2 ± 4,5 Onívoro Paralichthys brasiliensis 0,32 0,87 0,7 0,91 100,3 ± 4,3 111,8 ± 9,2 Carnívoro-II Etropus crossotus 0,56 0,69 0,12 0,35 69,3 ± 3,9 70,8 ± 9,2 Carnívoro-II 72 Lutjanus jocu 0,43 0,23 0,87 0,45 89,3 ± 3,9 7,9 ± 8,7 Carnívoro-II 0,89 0,24 0,76 77,6 ± 8,9 100,3 ± 2,1 Carnívoro-II Oligoplites saliens 0,19 Anchoa spinifera 0,3 0,5 Stelifer rastrifer 0,9 1,75 78,6 ± 2,9 Carnívoro-II Cynoscion microlepidotus 0,2 0,9 100,9 ± 3,7 Carnívoro-II Cynoscion leiarchus 0,05 0,05 78,9 Carnívoro-II 67,2 ± 5,6 Planctívoro Strongylura marina 0,05 0,76 178,9 Carnívoro-III Hyporhamphus unifasciatus 0,09 0,05 Herbívoro Fistularia tabacaria 0,12 0,08 99,8 ± 12,3 137,3 ± 11,8 Carnívoro-III Scorpaena plumieri 0,05 0,05 89,3 Carnívoro-II Serranus flaviventris 0,09 0,67 67,3 ± 1,9 Carnívoro-II Opistognathus cuvieri 0,05 0,05 97,4 Planctívoro Oligoplites palometa 0,05 0,05 87,3 Carnívoro-II Carangoides bartholomaei 0,87 0,66 78,1 ± 1,8 Carnívoro-III Chloroscombrus chrysurus 0,09 0,08 65,3 ± 7,3 Onívoro Lobotes surinamensis 0,05 0,05 65,4 Carnívoro-II Eugerres brasilianus 0,05 0,1 187,4 Onívoro Gerres cinereus 0,05 0,7 100,9 Onívoro Haemulon steindachneri 0,9 0,8 82,9 ± 3,8 Onívoro Archosargus rhomboidalis 0,1 0,9 93,4 ± 8,6 Onívoro Trinectes microphthalmus 0,05 0,05 54,9 Onívoro Achantostracium quadricornis 0,05 0,05 53,2 Onívoro Symphurus diomedianus 0,05 0,05 113,4 Onívoro Syacium micrurum 0,05 0,05 178,4 Carnívoro-II Scomberomorus brasiliensis 0,09 0,1 132,4 ± 3,9 Carnívoro-III Sphyraena guachancho 0,07 0,08 98,7 ± 5,3 Carnívoro-III Sphyraena barracuda 0,07 0,09 109,4 ± 5 Carnívoro-III Lile piquitinga 0,2 0,06 79,3 ± 3,1 Planctívoro Selene sp. 0,05 0,05 77,3 Carnívoro-II Rypyicus randalli 0,9 0,29 71,2 ± 2,9 Onívoro Gymnotorax ocelatus 0,05 0,05 298,9 Onívoro Pomadasys corvaeniformes 0,5 0,1 61,2 ± 2,1 Onívoro Chilomycterus spinosus 0,9 2,3 68,5 ± 22,9 Onívoro Anchoa sp. 0,9 0,05 55,4 ± 2,7 Planctívoro Albula vulpes 0,09 0,1 56,9 ± 4,5 Onívoro Oligoplites saurus 0,65 0,87 76,3 ± 2,9 Carnívoro-II Anchoa elongata 0,09 0,86 69,5 ± 1,9 Planctívoro Microgobius meeki 0,3 0,02 35,7 ± 5,7 Onívoro 73 Tabela 4. Resultados das ANOVAs para densidade de peixes, biomassa, comprimento e riqueza. Ev: Componentes da estimativa de variância (contribuições percentuais); ns: não a significante; Valores negativos foram ajustados para zero de acordo com Fletcher & b Underwood (2002); Sem necessidade de transformação para variâncias honogêneas; *p < 0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001. Variância habitat (H) setores (S) H×L df 1 2 2 F F Ev Densidade de peixes Riqueza 55,13*** 49,79*** 19,39** 15,14** 2,9 3,2 10,56* 13,24** Biomassa 32,65** 11,84* 2,1 Comprimento 20,98** residual 114 Ev Transfor mação 1,8 5,4 12,53 17,66 Log(x+1) -b 2,37ns 0,0a 10,91 Log(x+1) ns a 8,25 F ns a 3,17 0,0 Ev 1,29 0,0 -b Tabela 5. Resultados da Análise de Variância Multivariada com Permutação (PERMANOVA) na base de dissimilaridade Bray-Curtis com modelo reduzido (a) e dados de presença/ausência (b) das espécies mais abundantes. Variância df MS F ES (a) densidade Variância df MS F ES (a) biomassa setores = S 2 4385.88 12.27** 225.2 (10.1) setores = S 2 5443.43 17.19*** 335.1 (15.5) habitats = H 1 917.9 21.81*** 398.3 (17.9) habitats = H 1 908.3 19.19** 996.3 (46.7) S×H 2 903.2 6.23** 498.7 (22.4) S×H 2 803.2 Resíduos 110 761.9 1097.5 (49.4) Resíduos 110 709.2 Total 115 Total 115 0.98 ns (b) setores = S 2 4911.09 14.09** 219.4 (9.7) habitats = H 1 939.1 27.71*** 451.3 (18.9) S×H 2 917.3 7.05** 518.9(23.1) Resíduos 110 777.4 Total 115 1119.5 (49.9) Valores de P foram obtidos com randomizações de 9999 permutações. **P <0.01; ***P<0.001. ns = não significativo. 60.7 (2.7) 408.8 (35.1)