SILVANA SANTOS DA SILVA
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS A SUBSTRATOS
VEGETAIS SUBMERSOS EM ALGUNS CORPOS D'ÁGUA
NO BIOMA CAATINGA
FEIRA DE SANTANA - BA
2013
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA
DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
PROGRAMA DE PÓS GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS A SUBSTRATOS
VEGETAIS SUBMERSOS EM ALGUNS CORPOS D'ÁGUA
NO BIOMA CAATINGA
SILVANA SANTOS DA SILVA
Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Botânica da Universidade Estadual de
Feira de Santana, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Botânica.
ORIENTADOR: Prof. Dr. Luís Fernando Pascholati Gusmão
FEIRA DE SANTANA - BA
2013
BANCA EXAMINADORA
_____________________________________________________
Profa. Dra. Rosely Ana Piccolo Grandi
Instituto de Botânica-SP
_____________________________________________________
Profa. Dra. Flávia Rodrigues Barbosa
Depto. Ciências Biológicas-UESB
_____________________________________________________
Prof. Dr. Luis Fernando Pascholati Gusmão
Depto. Ciências Biológicas-UEFS
Orientador e Presidente da Banca
FEIRA DE SANTANA - BA
2013
À
minha
família
pelo
amor
incondicional, pois sem eles nada
seria possível.
i
AGRADECIMENTOS
À DEUS, meu guia, por me fortalecer e me conceder tantas bênçãos;
À minha mãe, Maria das Graças, e ao meu pai, Reinardo Fagundes, pela educação
que me proporcionaram, pelo zelo, pelo apoio em todos os momentos, e acima de tudo, pelo
amor incondicional. Devo tudo o que sou a vocês!
À minha irmã, Marília Santos, e ao meu irmão, Luciano Santos, pelo carinho, amor,
conselhos, incentivos, por serem irmãos maravilhosos para mim, sendo fundamentais na
minha vida. Ao meu cunhado, Jeferson Ribeiro, e à minha cunhada, Tamara Sales, pelo
apoio de sempre e pela irmandade construída. Ao meu sobrinho Felipe, de dois anos, que
com toda sua fofura e inocência torna os dias mais leves e alegres. À minha avó, Albertina
Barbosa, pelo exemplo de alegria, força e determinação, na melhor idade. E a todos os
familiares que sempre partilham de minhas conquistas;
Ao meu namorado, Luiz Antonio, que foi o maior presente que ganhei durante o
mestrado, cujo amor é fundamental em minha vida e que se fortalece a cada dia. Obrigada
por sempre estar ao meu lado, e pelo apoio e paciência durante esta fase de dissertação;
Ao meu orientador Luís Fernando Pascholati Gusmão, pela oportunidade de trabalhar
com este grupo de fungos e entrar no mundo da pesquisa científica, pelos ensinamentos,
paciência e disponibilidade, inclusive em suas férias, contribuindo para o meu crescimento
profissional;
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
bolsa de mestrado concedida;
A Universidade Estadual de Feira de Santana, especialmente ao Laboratório de
Micologia (LAMIC) que forneceu a infraestrutura necessária ao desenvolvimento deste
trabalho;
Ao Programa de Pós Graduação em Botânica e aos Professores, pelos auxílios e
pela contribuição na minha formação como Mestre;
Aos meus colegas do LAMIC, Alisson Cruz, Carolina Azevedo, Carolina Ribeiro,
Jorge Luís, Marcos Marques, Myrna Antunes, Sheila Leão, Taiana Araújo, Tiago Andrade,
ii
pelos momentos de descontração, dicas e discussões micológicas, em especial Davi Almeida,
Loise Costa e Tasciano Santa Izabel pelas coletas, e aos dois últimos também pela ajuda nos
assuntos de ecologia;
À Dra. Flávia Barbosa e ao Dr. Huzefa Raja pela disponibilização de bibliografias
especializadas que foram fundamentais para o desenvolvimento deste trabalho;
Às amigas Daniele Mendes, Kamilla Lopes, Lara Pugliesi e Priscila Lopes pelo
carinho, apoio, torcida, e claro, por todas as conversas, “resenhas” e passeios que sempre nos
divertimos. À amiga Patrícia Fiuza que compartilha comigo todas as alegrias e aflições do
mundo acadêmico, desde a graduação. À amiga Josiane Monteiro, pela agradável
convivência, pela amizade construída, pelo apoio, dicas e discussões valiosas, e por estar
sempre disponível para ajudar. À amiga de infância Josiane Marques, que nunca deixa de me
incentivar. À amiga Tatiane e ao amigo Mateus Fadigas pelo carinho e apoio. Ao amigo Igor
Monteiro, por toda a consideração, torcida e pela confecção do mapa das áreas de estudo;
Aos colegas de mestrado pelos momentos compartilhados durante esses dois anos e
pelas amizades formadas;
Agradeço sinceramente a todos que direta ou indiretamente contribuíram para o
desenvolvimento deste trabalho.
iii
RESUMO
Os fungos conidiais desempenham papel fundamental na manutenção dos ecossistemas
aquáticos através da decomposição da matéria orgânica, que cai ou é levada para os
habitats aquáticos. Estes fungos são morfologicamente adaptados para o ambiente
aquático, apresentando conídios de formas variadas que são modificações para sua
existência na água. Os fungos conidiais aquáticos são classificados ecologicamente em
quatro grupos distintos, baseados no ciclo de vida: fungos Ingoldianos, fungos aeroaquáticos, fungos terrestre-aquáticos e fungos aquático-facultativos. No Bioma Caatinga os
estudos abordando fungos aquáticos ainda são incipientes. Diante desta carência, o
presente estudo teve como objetivo contribuir para uma melhor compreensão da
biodiversidade de fungos conidiais aquáticos associados a substratos vegetais (folhas,
pecíolos, galhos e cascas) submersos em ambientes lóticos, inseridos em cinco áreas do
Bioma Caatinga: Brejo Paraibano-PB, APA da Chapada do Araripe-CE, Parque Nacional
de Ubajara-CE, Parque Nacional da Serra das Confusões-PI e Serra da Jibóia-BA. As
expedições foram realizadas entre 2011 e 2012, e as amostras coletadas foram encaminhas
ao Laboratório de Micologia da UEFS. No laboratório, as amostras foram lavadas em água
corrente e colocadas em câmaras-úmidas. Os substratos foram incubados à temperatura
ambiente durante 30 dias e, subsequentemente, analisados sob estereomicroscópio. Após a
identificação dos fungos nos substratos, lâminas foram confeccionadas com as estruturas
reprodutivas destes fungos e a identificação foi baseada na morfologia. As lâminas
preservadas e o material seco foram incorporados ao Herbário da Universidade Estadual de
Feira de Santana (HUEFS). As culturas de fungos axênicas obtidas durante o estudo foram
preservadas em óleo mineral e pelo método de Castellani, e foram adicionados à Coleção
de Cultura de Microrganismos da Bahia (CCMB). O primeiro capítulo destaca a descrição
de dois novos registros para o Brasil e três novos registros para o continente americano, e
uma lista de 15 fungos registrados pela primeira vez em habitats aquáticos. O segundo
capítulo descreve e ilustra uma nova espécie de Dictyochaeta. E o terceiro capítulo
representa a riqueza de espécies de fungos por área e por tipo de substrato analisado, além
disso, compara a similaridade das comunidades de fungos entre as áreas amostradas.
Palavras-chave: ambientes lóticos; biodiversidade; hifomicetos; semiárido; taxonomia.
iv
ABSTRACT
Conidial fungi play a vital role in the maintenance of aquatic ecosystems through the
decomposition of organic matter, that falls or is carried into aquatic habitats. These fungi
are morphologically adaptive to the aquatic environment, in that they have variously
shaped conidia that are modified for an aquatic existence. Aquatic conidial fungi are
classified ecologically in four distinct groups, based on their life cycle: Ingoldian fungi,
aero-aquatic fungi, terrestrial-aquatic fungi and aquatic-facultative fungi. In the Caatinga
Biome, studies addressing aquatic fungi are still incipient. Due to the lack of knowledge on
aquatic fungi, this study aimed to contribute towards a better understanding of the
biodiversity of aquatic freshwater fungi associated with plant debris (leaves, petioles, twigs
and bark) submerged in lotic environments, five areas of Caatinga Biome: Brejo
Paraibano-PB, APA da Chapada do Araripe-CE, Parque Nacional de Ubajara-CE, Parque
Nacional da Serra das Confusões-PI e Serra da Jibóia-BA. Expeditions were conducted
between 2011 and 2012, and samples were collected and brought back to the Mycology
Laboratory of UEFS. In the laboratory, the samples were washed in tap water and placed in
moist chambers. The substrates were incubed at room temperature for 30 days and,
subsequently, analyzed under a dissecting microscope. After fungi were located on the
substrates, slides were made with the reproductive structures of fungi and identified basead
on morphology. The slides were preserved and the dried were deposited to Herbário da
Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS). Axenic fungal cultures obtained
during the study were preserved in mineral oil and Castellani method and were deposited
to Coleção de Cultura de Microrganismos da Bahia (CCMB). The first chapter of the study
highlights the description of two new records for Brazil and three new records for the
American continent, and lists 15 fungi recorded for the first time from aquatic habitats. The
second chapter describes and ilustrates a new species of the Dictyochaeta. And the third
chapter represents the species richness of fungi by area and type of substrate analyzed, in
addition, it compares the similarity of fungal communities between samples areas.
Key words: biodiversity; lotic environment; hyphomycetes, semi-arid; taxonomy.
v
SUMÁRIO
AGRADECIMENTOS ...............................................................................................................i
RESUMO ................................................................................................................................. iii
ABSTRACT.............................................................................................................................. iv
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................ vii
LISTA DE TABELAS ........................................................................................................... viii
1. INTRODUÇÃO GERAL
1.1 O Bioma Caatinga e os enclaves de Mata Atlântica ...................................................... 01
1.2 Os fungos conidiais .............................................................................................................02
1.3 Ambientes de água doce e os substratos vegetais submersos ..........................................03
1.4 Os fungos em ambientes aquáticos .....................................................................................04
1.5 Fungos conidiais de água doce ...................................................................................... 05
1.6 Importância dos fungos nos ecossistemas de água doce ..................................................07
1.7 Panorama dos estudos sobre fungos conidiais de água doce ......................................... 08
2. OBJETIVOS ........................................................................................................................09
3. MATERIAIS E MÉTODOS ..............................................................................................10
3.1 Áreas de estudo ....................................................................................................................10
3.1.1 Parque Nacional da Serra das Confusões-PI .............................................................. 10
3.1.2 Área de Proteção Ambiental da Chapada do Araripe-CE........................................... 10
3.1.3 Serra da Jibóia-BA ...................................................................................................... 11
3.1.4 Brejo Paraibano-PB .................................................................................................... 12
3.1.5 Parque Nacional de Ubajara-CE ................................................................................. 12
3.2 Procedimentos de coleta, lavagem e acondicionamento das amostras .......................... 17
3.3 Identificação .................................................................................................................. 19
3.4 Fotomicrografia ............................................................................................................. 19
3.5 Isolamento em cultura e preservação .................................................................................20
3.6 Herbário ......................................................................................................................... 21
3.7 Análises de riqueza e similaridade.................................................................................. 21
REFERÊNCIAS ......................................................................................................................22
vi
CAPÍTULO I. Fungos conidiais aquático-facultativos no Bioma Caatinga: novos registros
para o Brasil e continente americano ................................................................................... 33
Resumo ......................................................................................................................................35
Abstract ......................................................................................................................................35
Introdução ..................................................................................................................................36
Material e métodos ....................................................................................................................37
Resultados e discussão...............................................................................................................37
Agradecimentos .........................................................................................................................46
Referências bibliográficas .........................................................................................................46
CAPÍTULO II. Conidial fungi from the semi-arid Caatinga Biome of Brazil. A new
species of Dictyochaeta ....................................................................................................... 53
Abstract ......................................................................................................................................54
Introduction ................................................................................................................................54
Methods ......................................................................................................................................55
Results ........................................................................................................................................55
Discussion ..................................................................................................................................55
Acknowledgements ...................................................................................................................58
References ..................................................................................................................................58
CAPÍTULO III. Fungos conidiais associados a substratos vegetais submersos em algumas
áreas do Bioma Caatinga ..................................................................................................... 59
Resumo.......................................................................................................................................61
Abstract ......................................................................................................................................61
Introdução ..................................................................................................................................62
Material e métodos ....................................................................................................................64
Resultados e discussão...............................................................................................................66
Agradecimentos .........................................................................................................................80
Referências .................................................................................................................................80
CONCLUSÕES GERAIS .......................................................................................................86
ANEXO .....................................................................................................................................87
vii
LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
FIGURA 1.Representantes de três grupos ecológicos de fungos conidiais de água doce .. 07
MATERIAS E MÉTODOS
FIGURA 2. Mapa evidenciando os municípios de coleta .................................................. 14
FIGURA 3. Locais de coleta ............................................................................................... 15
FIGURA 4. Locais de coleta .............................................................................................. 16
FIGURA 5. Metodologia .................................................................................................... 18
FIGURA 6. Equipamento utilizado para fotomicrografar os fungos ................................. 19
FIGURA 7. Isolamento e preservação ................................................................................ 20
FIGURA 8. Material seco preservado ............................................................................... 21
CAPÍTULO 1
FIGURA 1-3. Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B. Kendr ......................... 51
FIGURA 4-6. Dactylella yunnanensis K.Q. Zhang, Xing Z. Liu & L. Cao ....................... 51
FIGURA 7-8. Ellisembia vaginata McKenzie ................................................................... 51
FIGURA 9-14. Oedemium minus (Link) S. Hughes .......................................................... 52
FIGURA 15. Xylomyces pusillus Goh, W.H. Ho, K.D. Hyde & K.M. Tsui ...................... 52
CAPÍTULO 2
FIGURA 1-5. Dictyochaeta aciculata S.S. Silva & Gusmão sp. nov ................................ 57
CAPÍTULO 3
FIGURA 1. Riqueza de fungos conidias associados à substratos vegetais submersos em
cinco áreas inseridas no Bioma Caatinga. Brejo Paraibano, PARNA de Ubajara, Serra da
Jibóia-BA, PARNA da Serra das Confusões e APA da Chapada do Araipe ...................... 72
FIGURA 2. Riqueza de fungos conidiais, encontrados em ambientes aquáticos, por
substrato: lâmina foliar, galho, casca e pecíolo ................................................................... 72
FIGURA 3. Dendrograma gerado a partir do índice de similaridade de Sørensen e pelo
método de agrupamento UPGMA, entre as áreas consideradas .......................................... 73
viii
LISTA DE TABELAS
INTRODUÇÃO GERAL
TABELA 1. Aspectos gerais das áreas de estudo e período de coleta ............................... 13
CAPÍTULO 2
TABLE 1. Comparison of Dictyochaeta species morphologically similar to D. aciculata
(data from original descriptions) ......................................................................................... 56
CAPÍTULO 3
TABELA 1. Áreas de estudo e período de coleta ............................................................... 71
TABELA 2. Fungos conidiais encontrados em habitats aquáticos associados à lâmina
foliar (I), pecíolo (II), casca (III) e galho (IV) submersos em rios e riachos de cinco áreas
inseridas no Bioma Caatinga: Serra da Jibóia-BA, APA da Chapada do Araripe e PARNA
de Ubajara-CE, Brejo Paraibano-PB e PARNA da Serra das Confusões-PI....................... 74
TABELA 3. Matriz de similaridade fúngica (Índice de Sørensen) entre as cinco áreas
consideradas......................................................................................................................... 80
1
1. INTRODUÇÃO GERAL
1.1. O Bioma Caatinga e os enclaves de Mata Atlântica
O Bioma Caatinga, considerado o único bioma exclusivamente brasileiro, possui
cerca de 734.000 km² e está totalmente incluído no semiárido. O Ministério do Meio
Ambiente, no sentido de indicar as áreas prioritárias para conservação da biodiversidade
nesse Bioma, identificou 57 áreas, incluindo os estados do Piauí, Ceará, Rio Grande do
Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia e Minas Gerais, sendo 27 destas
classificadas como de Extrema Importância Biológica (MMA, 2002; VELLOSO et al.,
2002; SILVA et al., 2004).
Em quase toda a sua extensão o Bioma Caatinga caracteriza-se por apresentar clima
quente e semiárido, com menos de 1.000 mm de chuva por ano, sendo este valor muito
variável de ano para ano. Em intervalos de dez a vinte anos, o total de chuvas pode cair a
menos da metade da média, caracterizando o fenômeno da “seca”. Mas, apesar das
condições adversas, este bioma apresenta um verdadeiro mosaico de tipos de vegetação,
variando com diversidade de solos e a disponibilidade de água, apresentando assim
ambientes muito diversos: Matas Úmidas, Matas Estacionais, Cerrados, Tabuleiros,
Campos Rupestres e remanescentes de Mata Atlântica (VELLOSO et al., 2002;
GIULIETTI et al., 2006). Além disso, apresenta um grande número de espécies (animais e
vegetais), dentre essas muitas endêmicas, o que demonstra a importância da conservação
deste bioma (OLIVEIRA et al., 2012).
Dentro dos limites do Bioma Caatinga estão inseridos enclaves de Mata Atlântica,
também classificados como Brejos de Altitude que, por estarem dentro do domínio da
Caatinga, também sofrem influência do clima. Nove enclaves foram indicados na região
semiárida, definidas pelas áreas: 1. Serra de Ibiapaba/Ubajara-CE; 2. Sobral-CE; 3.
Itapagé-CE; 4. Serra de Baturité-CE; 5. Crato-CE; 6. Brejo Paraibano-PB; 7. Camalaú-PB;
8. Brejo da Madre de Deus-PE e 9. Serra da Jibóia-BA (VELLOSO et al., 2002). Nos
enclaves, as transições podem ser abruptas, mas geralmente formam gradientes onde se
interpenetram dois ou até três tipos de vegetação; neste caso, há transição com as caatingas
arbóreas, mata seca e as matas de cipó (THOMAS & BRITTON, 2008).
Segundo CAVALCANTE (2005) os enclaves de Mata Atlântica tiveram origem no
Pleistoceno, durante as glaciações, período em que a umidade atmosférica caiu
significativamente, e consequentemente as precipitações também diminuíram, favorecendo
2
a expansão das vegetações adaptadas à seca, e restringindo as florestas úmidas ao topo das
serras que se mantinham úmidas. Desde aquela época até os dias atuais, o conjunto de
condições ambientais, como ventos úmidos oriundos do litoral, altitude e solo, é o que
conserva esse ecossistema no semiárido.
A fim de conservar as riquezas da Mata Atlântica, o Ministério do Meio Ambiente
determinou áreas prioritárias para preservação da mesma, classificando-as em quatro níveis
de importância biológica: área de extrema importância biológica; área de muito alta
importância biológica; área de alta importância biológica e área insuficientemente
conhecida, mas de provável importância biológica (MMA, 2000). Embora a Mata Atlântica
tenha sido muito devastada ao longo dos anos, restando apenas um percentual muito
pequeno em relação à área original, sua biodiversidade é muito alta, sendo considerada
pelo CONSERVATION INTERNATIONAL (2007) como um dos 34 “hotspots” mundiais
de biodiversidade.
1.2. Os fungos conidiais
Os fungos apresentam características próprias que os diferem dos demais
organismos vivos, como: modo de nutrição absortiva, o glicogênio como substância de
reserva, a parede celular composta principalmente de quitina e a organização da estrutura
somática representada por hifas. Podem ser unicelulares ou pluricelulares, sendo estes
últimos mais complexos, formando micélio, um emaranhado de hifas que lembram tecidos.
O micélio encontra-se em contato direto com o substrato, de onde retiram os nutrientes
necessários para seu desenvolvimento (ALEXOPOULOS et al., 1996). Atualmente,
estima-se a existência de cerca de três milhões de espécies de fungos em todo o mundo
(HAWKSWORTH, 2012).
Na classificação mais atual os fungos compreendem nove Filos: Chytridiomycota,
Neocallimastigomycota,
Blastocladiomycota,
Microsporidia,
Glomeromycota,
Ascomycota, Basidiomycota (HIBBETT et al., 2007), Cryptomycota (Jones et al., 2011) e
Entomophthoromycota (HUMBER, 2012). Dentre estes, as fases assexuais dos Filos
Ascomycota e Basidiomycota são agrupados em uma categoria artificial e denominados de
fungos conidiais ou anamórficos. Os fungos conidiais são também conhecidos como
fungos mitospóricos, fungos imperfeitos e Deuteromicetos, hoje nomes obsoletos. Estes
fungos são organismos microscópicos caracterizados pela produção de esporos de origem
mitótica, chamados de conídios, cuja principal função é a dispersão para garantir a
3
sobrevivência da espécie (ALEXOPOULOS et al., 1996). Até o momento, algumas poucas
conexões anamorfo-teleomorfo são conhecidas devido à dificuldade do estabelecimento
dessas conexões (SEIFERT et al., 2011). Acredita-se, ainda, que muitos fungos conidiais
tenham perdido a capacidade de se reproduzir sexualmente, ou simplesmente só se
reproduzem de forma sexual diante de condições extremamente especiais, até então
desconhecidas (KIRK et al., 2001).
Além dos conídios, os conidióforos e as células conidiogênicas compõem as
estruturas reprodutivas básicas deste grupo, sendo de grande importância para a taxonomia
devido a grande diversidade morfológica propiciada pela plasticidade fenotípica/genotípica
do grupo (ALEXOPOULOS et al., 1996). De acordo com a caracterização da estrutura
reprodutiva,
são
divididos
em
blastomicetos
(leveduras
que
se
reproduzem
assexuadamente), coelomicetos (formam picnídios ou acérvulos) e hifomicetos (formam
conidióforos simples ou agrupados em sinema ou esporodóquio), sendo estes últimos os
mais estudados (SEIFERT et al., 2011).
Os fungos conidiais podem estar presentes em quase todos os tipos de substratos
passíveis de serem utilizados em sua nutrição e podem ser encontrados tanto em ambientes
terrestres, associados a plantas, serapilheira, solo e outros substratos, quanto em ambientes
aquáticos (água doce, salobra ou salgada), associados a partes de vegetais submersas,
organismos aquáticos, e outros (ALEXOPOULOS et al., 1996; MUELLER et al., 2004;
SEIFERT et al., 2011).
1.3.Ambientes de água doce e os substratos vegetais submersos
Os ambientes de água doce ocupam uma porção pequena da superfície da Terra,
quando comparados aos terrestres e marinhos; porém a sua importância é imensurável
(ODUM, 2001). Podem ser divididos em lóticos (rios, riachos, cachoeiras, córregos) por
possuírem um fluxo contínuo de água, e lênticos (lagos, lagoas, pântanos) relativos à água
parada, com movimento lento ou estagnado (THOMAS, 1996; ODUM, 2001). Existem
ainda os ecossistemas híbridos rios/lagos, que são os reservatórios e represas artificiais
(KIMMEL et al., 1990).
Além da diferença no fluxo, outros dois fatores influenciam nas diferenças entre
estes ambientes: a permuta de nutrientes terra-água, que é maior em ambientes lóticos, e a
concentração de oxigênio, que também é maior e mais uniforme nesse tipo de ambiente,
enquanto nos lênticos o teor de oxigênio é variável (ODUM, 2001), sendo geralmente
4
menor na zona bentônica (PRATTE-SANTOS et al., 2008). Devido às trocas intensas com
o ambiente terrestre, os ambientes lóticos formam ecossistemas mais abertos com
comunidades de metabolismo heterotrófico, enquanto os ecossistemas lênticos favorecem
organismos autotróficos e a produção primária (KIMMEL et al., 1990).
A vegetação circundante de rios e riachos também influencia nas comunidades
desses ecossistemas, contribuindo com material vegetal alóctone. O sombreamento
causado pela vegetação nestes ambientes pode interferir ainda na redução da produção
autotrófica. Nos trechos em que há uma diminuição de material alóctone e uma maior
disponibilidade de luz, a produção primária ganha espaço (VANNOTE et al., 1980).
Os materiais vegetais alóctones, levados aos ambientes aquáticos através de chuvas,
ventos, escoamentos de águas superficiais e assoreamentos, assim como os substratos
vegetais de origem aquática, são de fundamental importância para a colonização por
fungos (WONG et al., 1998). Os galhos e cascas permanecem mais tempo submersos do
que as folhas, pois levam mais tempo para se decompor e, consequentemente, apresentam
uma maior variedade de grupos de fungos ao longo desse processo. Contudo as folhas são
mais abundantes em termos de biomassa (SHEARER, 1992; MATHURIAU &
CHAUVET, 2002).
Segundo THOMAS (1996) e WONG et al. (1998), os ambientes lênticos
apresentam menor número de fungos devido a deficiência na concentração de oxigênio e
por ser um ambiente de produção primária. Já nos ambientes lóticos, a riqueza de fungos é
maior.
1.4. Os fungos em ambientes aquáticos
No ambiente aquático são encontrados hifomicetos, coelomicetos, leveduras,
fungos zoospóricos, ascomicetos e alguns basidiomicetos (GOH, 1997). Cerca de 3.047
táxons de fungos já foram relatados para este ambiente, sendo os grupos mais
representativos compostos por integrantes do Filo Ascomycota, com 1.527 espécies e seus
anamorfos, com 785 espécies, seguidos do Filo Chytridiomycota, com 576 espécies
(SHEARER et al., 2007). Entretanto, estes números referentes à biodiversidade podem
estar superestimados, uma vez que apenas poucas conexões teleomorfo/anamorfo são
conhecidas, permitindo assim, que as diferentes fases do mesmo fungo sejam
contabilizadas como espécies distintas.
5
PARK (1972) classificou esses microrganismos de acordo com seu nível
adaptativo, dividindo-os em dois grupos: nativos e imigrantes, ambos considerados
ecologicamente ativos devido a sua importância no papel da decomposição nos
ecossistemas aquáticos. Os nativos são aqueles que apresentam o ciclo de vida completo no
ambiente aquático, possuindo adaptações para isso. Já os imigrantes, são aqueles que
vivem apenas uma parte de seu ciclo de vida no ambiente aquático e retornam ao seu
ambiente de origem, o terrestre. Ainda segundo esse autor, os que não residem no ambiente
aquático e diminuem o metabolismo ao entrarem nesse ambiente, foram denominados
como transientes, e considerados ecologicamente não-ativos.
Posteriormente,
WEBSTER
&
DESCALS
(1979)
sugeriram
uma
nova
denominação para os fungos adaptados aos ambientes terrestre e aquático, classificando-os
como anfíbios. THOMAS (1996) apresentou uma classificação mais generalista,
considerando os fungos aquáticos como aqueles que apresentam todo ou uma parte do seu
ciclo de vida nesse ambiente, sendo esta a classificação mais aceita (GOH & HYDE, 1996;
CAI et al., 2003; GOH & TSUI, 2003).
1.5. Fungos conidiais de água doce
GOH & HYDE (1996) consideraram quatro grupos ecológicos para os fungos
conidiais aquáticos, de acordo com a sua biologia: os fungos Ingoldianos, os fungos aeroaquáticos, os fungos terrestre-aquáticos e os fungos aquático-facultativos.
Os fungos Ingoldianos (Fig. 1A) são dependentes exclusivamente do ambiente
aquático para sua reprodução. A identificação destes fungos é baseada na morfologia dos
conídios, que apresentam formas hidrodinâmicas (tetrarradiados, ramificados e sigmoides)
que auxiliam na aderência ao substrato (DIX & WEBSTER, 1995; GOH, 1997). São
encontrados principalmente em ambiente lótico com água limpa e clara, sobretudo aderidos
à espuma (SRIDHAR et al., 2000). Contudo, também podem ser encontrados em
ambientes lênticos (SCHOENLEIN-CRUSIUS et al., 2009).
Os fungos aero-aquáticos (Fig. 1B), grupo proposto por BEVERWIJK (1951), são
fungos capazes de sobreviver vegetativamente associados à substratos submersos, porém,
só esporulam quando expostos ao ar, ou seja, não completam seu ciclo de vida no ambiente
aquático (GOH & HYDE, 1996). Geralmente colonizam plantas submersas em corpos
d'água rasos e estagnados ou de fluxo lento, como lagos, e dependem das secas periódicas
de seus habitats. Seus conídios tem formas distintas, com predomínio de helicoidais e
6
clatróides, geralmente multicelular, com reservatórios de ar que os tornam extremamente
flutuantes. Sua dispersão ocorre na superfície da água (GOH & HYDE, 1996; SHEARER
et al., 2007).
Os fungos terrestre-aquáticos são encontrados em gotas de chuva ou orvalho
acumuladas em partes de plantas intactas, como a superfície foliar ou mesmo no tronco,
formando um filme d‟água, que funciona como um microhabitat aquático (ANDO, 1992).
São representados por fungos delicados, hialinos, com produção de conídios estaurosporos
e hialinos, e conidióforos micronematosos (GOH & HYDE, 1996).
Os fungos aquático-facultativos, também denominados de fungos aquáticosubmersos (Fig. 1C) (GOH & HYDE, 1996), são fungos que podem ser encontrados tanto
em ambiente terrestre quanto aquático (lóticos e lênticos). Estes fungos são caracterizados
por serem sapróbios, apresentarem conidióforos e conídios com parede relativamente
espessa, podendo se desenvolver sobre substratos vegetais submersos ou terrestres. Podem
esporular e dispersar seus conídios nos ambientes terrestre e aquático (GOH & HYDE
1996; GOH, 1997; GOH & TSUI, 2003). Os conídios neste grupo são ovóides, cilíndricos,
obclavados, piriformes ou fusiformes, o que não caracteriza adaptações distintas para o
ambiente aquático (GOH & HYDE, 1996).
GOH (1997) apresentou uma classificação para os fungos conidiais de água doce
reconhecendo três grupos: os fungos Ingoldianos, os fungos aero-aquáticos e os fungos
aquático-lignícolas, desconsiderando o grupo dos terrestre-aquáticos. O termo „fungos
aquáticos lignícolas‟, assim denominados por serem comumente encontrados associados a
substratos lignícolas, e em menor número a substratos foliicolas é, na verdade, uma
renomeação referente ao grupo dos fungos aquático-facultativos. Porém, este novo termo
não contempla todos os fungos do grupo, uma vez que os associa apenas aos substratos
lignícolas, não sendo aceito por alguns autores (CHAN et al., 2000; GOH & TSUI, 2003).
SHEARER et al. (2007) apresentaram outra classificação: hifomicetos aquáticos
(fungos Ingoldianos), fungos aero-aquáticos e fungos miscelâneous que inclui hifomicetos
hialinos ou castanhos, cujos conídios não são distintamente modificados para o ambiente
aquático.
7
A
B
C
Figura 1. Representantes de três grupos ecológicos de fungos conidiais de água doce. A.
Triscelophorus acuminatus Nawawi (fungo Ingoldiano). B. Inesiosporium longispirale
(R.F. Castañeda) R.F. Castañeda & W. Gams (fungo aero-aquático). C. Spadicoides
macroobovata Matsush (fungo aquático-facultativo). Barras: 20 µm.
1.6. Importância dos fungos nos ecossistemas de água doce
Os fungos aquáticos desempenham importantes funções nos ecossistemas
dulcícolas. São predominantemente sapróbios ou parasitas, porém apenas algumas poucas
espécies são comensalistas, endofíticos de tecidos de plantas e alguns liquens aquáticos
podem estabelecer relações simbióticas. Os parasitas podem ser encontrados em algas
bentônicas, no plâncton, em macrófitas aquáticas, peixes e anfíbios (THOMAS, 1996;
SHEARER et al., 2004). Dentre os fungos aquáticos, os hifomicetos são os mais
documentados tanto pela sua importância na cadeia alimentar, quanto pela relativa
facilidade de identificação propiciada pela presença de conídios característicos (THOMAS,
1996).
O principal papel dos fungos nesses ecossistemas é a degradação de material
vegetal submerso, mas também estão envolvidos na degradação de partes de animais, como
exoesqueleto e escamas de peixe (GOH & HYDE, 1996). Isto é possível graças à
capacidade dos fungos de decompor biopolímeros como celulose, lignina, quitina,
queratina e proteínas, além de vários tipos de carboidratos (BARLOCHER & KENDRICK,
1974). Dessa maneira, são responsáveis por reduzirem a matéria orgânica à inorgânica, que
pode ser utilizada novamente pelos produtores (ODUM, 2001); também por deixar os
substratos mais palatáveis para os invertebrados (SHEARER, 1993; RAJA et al., 2009).
8
1.7. Panorama dos estudos sobre fungos conidiais de água doce
Cencil Ingold foi um dos pioneiros no estudo com hifomicetos aquáticos,
apresentando estudos taxonômicos e ecológicos de fungos associados à espuma e folhas
submersas em riachos na Inglaterra (INGOLD, 1942; 1943; 1958; 1959; 1961). A partir
desses trabalhos o grupo ganhou maior visibilidade, sobretudo o grupo ecológico
conhecido como fungos Ingoldianos, cujo nome homenageia o pesquisador que os
descobriu. Outros pesquisadores o sucederam com estudos de fungos associados ao
material vegetal submerso, principalmente em regiões temperadas (DIXON, 1959;
PETERSEN, 1962; 1963; BARLOCHER & KENDRICK, 1974; CHARNIER & DIXON,
1982; SHEARER & LANE, 1983; SHEARER & WEBSTER, 1985; 1991).
O grupo dos fungos terrestre-aquáticos também tem seus estudos concentrados na
região temperada: ANDO & TUBAKI, (1984, 1985); ANDO & KAWAMATO (1996);
ANDO et al. (1987); ANDO (1992) e Révay & Gönczol (2011). Para os fungos aeroaquáticos destacam-se os trabalhos de GOOS & DESCALS (1985); ABDULLAH et al,
(2005); HAO et al. (2005); VOGLMAYR & DELGADO-RODRIGUEZ (2001) e
VOGLMAYR & YULE (2006).
Em relação aos fungos aquático-facultativos, a maioria dos trabalhos referem-se a
ambientes lóticos, sobretudo associados a substratos vegetais lignícolas, tanto em regiões
temperadas (SHEARER & WEBSTER, 1991; HYDE & GOH, 1999; KANE et al., 2002;
CAI et al., 2003; TSUI et al., 2003) quanto tropicais (GOH, 1997; VIJAYKRISHNA &
HYDE, 2006; SUDHEEP & SRIDHAR, 2011). Os ambientes lênticos tem sido menos
explorados (HYDE & GOH, 1998; CAI et al., 2002;
LUO et al., 2004). Outros
importantes trabalhos para a taxonomia deste grupo foram desenvolvidos por GOH &
TSUI (2003) e CAI et al. (2006) com publicações de chaves taxonômicas para os gêneros
mais comuns, incluindo ilustrações, comentários e descrições.
Atualmente há 549 espécies de fungos conidiais registradas para o ambiente de
água doce em todo o mundo, incluindo-se ambientes lóticos e lênticos (SHEARER &
RAJA, 2013). Na América do Sul, estudos sobre esses fungos ainda são escassos, como
mostrado por SCHOENLEIN-CRUSIUS & GRANDI (2003), em uma compilação de
dados da literatura onde reportaram apenas 90 espécies para todo o continente, sendo os
países mais investigados: Brasil, Chile, Argentina, Equador, Peru e Venezuela.
No Brasil os estudos iniciaram-se no final da década de 1980 no estado de São
Paulo, com enfoque para fungos Ingoldianos, através da investigação de folhas submersas
9
(SCHOENLEIN-CRUSIUS & MILANEZ 1989). Posteriormente outros trabalhos foram
desenvolvidos (PIRES-ZOTTARELLI et al., 1993; SCHOENLEIN-CRUSIUS &
MILANEZ 1990a, 1990b, 1996, 1998; SCHOENLEIN-CRUSIUS, 2002; SCHOENLEINCRUSIUS et al., 1990; 1999; 2007; 2009), onde todos estavam relacionados aos biomas
Mata Atlântica e Cerrado. Posteriormente, BARBOSA et al. (2011), BARBOSA &
GUSMÃO (2011) e ALMEIDA et al. (2012), abordando o grupo ecológico de fungos
aquático-facultativos no Bioma Caatinga, se destacam pelo pioneirismo, apresentando
novas espécies e o registro de espécies raras em ambientes lóticos. Estes trabalhos
demonstram a riqueza deste grupo de fungos na região semiárida, que ainda é pouco
explorada cientificamente, sendo necessário mais estudos para se conhecer melhor a
biodiversidade de fungos aquáticos na região.
2. OBJETIVOS
Objetivo geral

Realizar estudo taxonômico das espécies de fungos conidiais associados à
decomposição de substratos vegetais submersos (galhos, cascas, folhas e pecíolos)
nas áreas do Bioma Caatinga propostas para estudo do PPBIO/Semiárido.
Objetivos específicos

Identificar ao nível específico todas as espécies de fungos conidiais encontradas;

Descrever e ilustrar as espécies de fungos conidiais que constituam novos registros
para o Brasil, América do Sul e continente americano;

Apresentar comentários taxonômicos e distribuição geográfica mundial de todas as
espécies descritas e ilustradas;

Isolar em cultura as espécies de fungos conidiais encontradas;

Contribuir para a Coleção de Cultura de Microrganismos da Bahia (CCMB);

Contribuir para o acervo do Herbário da UEFS (HUEFS);

Ampliar o conhecimento da micota brasileira com a descrição de novos táxons.
10
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Áreas de estudo
O presente estudo foi desenvolvido em cinco áreas inseridas no Bioma Caatinga:
Parque Nacional (PARNA) da Serra das Confusões-PI, Área de Proteção Ambiental (APA)
da Chapada do Araripe e Parque Nacional (PARNA) de Ubajara-CE, Serra da Jibóia-BA e,
Brejo Paraibano-PB. Estas áreas são referentes ao PPBIO/Semiárido, e foram escolhidas
por serem prioritárias para conservação da biodiversidade do semiárido (MMA, 2000).
As expedições de coleta foram realizadas entre 2011 e 2012, totalizando cinco
coletas, sendo uma para cada área de estudo (Tab. 1). Os municípios correspondentes aos
pontos de coleta estão evidenciados na Figura 2.
3.1.1 PARNA da Serra das Confusões-PI
O PARNA da Serra das Confusões (Fig. 3 A-B) localiza-se no sudeste do Piauí,
possuindo uma área de 502.411 ha. Abrange os municípios de Alvorada do Gurguéia, Bom
Jesus, Cristino Castro, Jurema, Tamboril do Piauí, Guaribas, Canto do Buriti e Caracol,
sendo os três últimos os mais significativos em termos de área. O PARNA também
compõe o Corredor Ecológico de Interligação dos Parques Nacionais da Serra da Capivara
e Serra das Confusões e foi classificado como de extrema importância ecológica.
(MMA/IBAMA, 2005).
A região apresenta vegetação de caatinga e transição cerrado/caatinga, com clima
quente e seco, inserido na transição sub-úmido/semiárido, no domínio morfoclimático das
caatingas, e possui precipitação média anual de 600 mm e altitude superior a 700 m
(VELLOSO et al., 2002; MMA/IBAMA, 2005). O PARNA está inserido na área da bacia
hidrográfica do rio Parnaíba, que tem sua nascente no município de Caracol, e apresenta
diversos cursos d‟água intermitentes contribuintes desta bacia (AGUIAR & GOMES,
2004; MMA/IBAMA, 2005).
3.1.2 APA da Chapada do Araripe-CE
A Mesorregião da Chapada do Araripe compreende 103 municípios, sendo 25 no
estado do Ceará, 18 no estado de Pernambuco e 60 no estado do Piauí, possuindo uma área
11
total de 76.654,3 km2 (MINISTÉRIO DA INTEGRAÇÃO NACIONAL, 2012). A altitude
varia de 750 a 950 m e o clima na região é quente e semiárido, com precipitação média
anual de 698 mm no setor ocidental e 934 mm no setor oriental. Segundo VELLOSO et al.
(2002) a chapada apresenta floresta pluvial nas encostas, frente norte, e cerradão no topo, e
as demais áreas são recobertas por carrasco. Características como umidade nebular, águas
pluviais e fluviais, juntas nesta área, favoreceram o desenvolvimento da mata úmida, que
atualmente está restrita a remanescentes nas encostas no nordeste da Chapada (SILVA et
al., 2011).
A APA da Chapada do Araripe (Fig. 3 C-D) é uma das unidades de conservação
federal da Chapada, ocupando uma área de mais de um milhão de hectares, num mosaico
de paisagens tais como: Caatinga Arbórea, Mata Seca, Floresta Ribeirinha, Carrasco,
Cerrado, Cerradão e Mata Úmida. Os municípios de Santana do Cariri e Barbalha estão
inseridos nesta APA (SILVA et al., 2011).
3.1.3 Serra da Jibóia-BA
Localizada na região do Recôncavo Sul, porção leste do Estado da Bahia, a Serra da
Jibóia (Fig. 3 E-F) constitui-se um complexo de morros, com aproximadamente 22.000 ha,
distribuída ao longo de seis municípios: Santa Terezinha, Castro Alves, Elísio Medrado,
Varzedo, São Miguel das Matas e Laje (NEVES, 2005; JUNCÁ, 2006). A altitude na área
varia de 750 a 800 m acima do nível do mar e apresenta o índice pluviométrico anual de
1200 mm e temperatura média anual de 21°C, e o clima varia entre tropical úmido e
tropical semiúmido (QUEIROZ et al., 1996; TOMASONI & SANTOS, 2003).
Diversos tipos de formações vegetais estão presentes na área, como Floresta
Ombrófila Densa, com remanescentes de Mata Atlântica, na porção oriental; Floresta
Estacional Semi-decidual, Floresta Estacional Decidual e Caatinga Arbórea, na porção
ocidental, e Campo Rupestre lato sensu no topo da Serra, o que faz desta área um
reservatório de biodiversidade (QUEIROZ et al., 1996; TOMASONI & SANTOS, 2003;
NEVES, 2005). Quanto à hidrografia, a Serra da Jibóia separa as bacias dos rios Jiquiriçá,
Dona, Jaguaripe e Paraguaçu, atuando como um divisor de águas. A Serra também
apresenta importantes nascentes que abastecem vários municípios da região (TOMASONI
& SANTOS, 2003). Os riachos presentes no interior da mata apresentam largura variável,
entre 2 e 4m, e são levemente encachoeirados, com presença de mata fechada nas suas
margens (JUNCÁ, 2006).
12
3.1.4 Brejo Paraibano-PB
A microrregião do Brejo Paraibano (Fig. 4 A-D) apresenta uma área de 1.174,168
km2 e pertence à mesorregião Agreste Paraibano, e é composto pelos municípios: Alagoa
Grande, Bananeiras, Borborema, Pilões, Serraria, Alagoa Nova e Areia (CAVALCANTE
et al., 2009). Possui clima quente e úmido, precipitação média anual de 1.200 mm, a
temperatura média anual é de 24,5ºC e a umidade média relativa é de 80%, com período
chuvoso de abril a julho (OLIVEIRA et al., 2009; MASCARENHAS et al., 2005;
CAVALCANTE et al., 2009). E, encontra-se inserido nos domínios da bacia hidrográfica
do rio Mamanguape (MASCARENHAS et al., 2005).
A Reserva Ecológica Estadual Mata do Pau-Ferro, localiza-se no município de
Areia e constitui uma Unidade de Conservação de domínio estadual. Ocupa uma extensa
área de cerca de 600 ha, com altitude aproximada de 600 m, e representa um dos poucos
remanescentes florestais em brejos de altitudes do interior do Nordeste (ANDRADE et al.,
2006; OLIVEIRA et al., 2006). Segundo VELOSO et al., (1991), a vegetação local pode
ser classificada como uma disjunção da floresta ombrófila aberta, que por sua vez, é
circundada por vegetação de caatinga.
3.1.5 PARNA de Ubajara -CE
A Serra de Ibiapaba é uma região montanhosa que se localiza nas divisas dos
estados do Ceará e do Piauí, ocupando uma área de 1.592.550 ha, com altitudes que variam
de 650 a 800 m, apresentando clima quente e úmido na porção oriental e quente e
semiárido na porção ocidental, e médias pluviométricas anuais acima de 1.100 mm
(FIGUEIREDO, 1997; VELLOSO et al., 2002).
Inserido na porção norte da Serra de Ibiapaba, o PARNA de Ubajara (Fig. 4 E-F),
com área de 6.288 ha, localiza-se a noroeste do estado do Ceará e abrange os municípios
de Frecheirinha, Tianguá e Ubajara (NASCIMENTO et al., 2005). Apresenta o clima
tropical quente sub-úmido, temperatura média variando de 24° a 26°C, e período chuvoso
de janeiro à abril. A região tem vegetação variada com formações de carrasco, floresta
caducifólia espinhosa, floresta subcaducifólia tropical pluvial e floresta subperenifólia
tropical pluvio-nebular (SEPLAN, 2006).
13
Tabela 1: Aspectos gerais das áreas de estudo e período de coleta.
Áreas de
Estudo
Estado
Municípios coletados
Mês/ano de
coleta
Vegetação
predominante
APA da
Chapada do
Araripe
Ceará
Santana do Cariri
11‟ 18‟‟S e 39º
13‟‟O) e Barbalha
18‟ 40”S e 39°
15”O)
Janeiro/ 2011
Mata atlântica
PARNA da
Serra das
Confusões
Piauí
Caracol (09°16‟43” S e
43°19‟48” O)
Abril/ 2011
Caatinga
Serra da Jibóia
Bahia
Santa
Terezinha
(12º51‟S e 39º28‟O)
Junho/ 2011
Mata atlântica
Brejo
Paraibano
Paraíba
Areia (6°58‟12” S e
35°42‟15” O) e Alagoa
Nova (7°40‟ S e 35°
47‟O)
Novembro/2011
Mata atlântica
PARNA de
Ubajara
Ceará
Ubajara (3º 51' 16"S e
40º 55' 16"O )
Maio/2012
Mata atlântica
(7°
44‟
(7°
18‟
14
Figura 2. Mapa evidenciando os municípios de coleta. 1. Santa Terezinha. 2. Caracol. 3.
Ubajara. 4. Santana do Cariri. 5. Barbalha. 6. Areia. 7. Alagoa Nova.
15
Figura 3. Locais de coleta. A-B. PARNA da Serra das Confusões. A. Visão Geral. B. Detalhe
da vegetação. C-D. APA da Chapada do Araripe. C. Visão geral e efeito da neblina. D.
Cachoeira. E-F. Serra da Jibóia. E. Visão geral. F. Riacho em época seca. (Fotos: A-D: Marcos
Fábio; E: Fábio Barbosa; F: Silvana da Silva).
16
Figura 4. Locais de coleta. A-B. Areia. A. Visão geral da vegetação da Mata do Pau Ferro.
B. Riacho. C-D. Alagoa Nova. C. Visão geral da vegetação. D. Rio Pitombeira. E-F.
PARNA de Ubajara. E. Rio Gameleira. F. Rio das Minas. (Fotos: A. Silvana da Silva; B,
D: Josiane Monteiro; C. Patrícia Fiuza; E,F: Loise Costa).
17
3.2. Procedimentos de coleta, lavagem e acondicionamento das amostras
Substratos vegetais submersos (galho, casca, folha e pecíolo) foram coletados nos
rios e riachos, nas áreas de estudo. Os substratos foram coletados com auxílio de pinça e
acondicionados em sacos plásticos previamente identificados (Fig. 5 A-B). O material foi
encaminhado ao Laboratório de Micologia (LAMIC) da Universidade Estadual de Feira de
Santana (UEFS).
No laboratório, os substratos foram acondicionados em recipientes plásticos
perfurados e estes em bandejas plásticas (50 x 30 x 9 cm) para lavagem em água corrente
durante 30 minutos. A bandeja foi posicionada, cerca de 45°, sob uma torneira de forma
que o jato d‟água não incida diretamente sobre o material e a água da lavagem possa ser
eliminada (Fig. 5 C). Após esse processo os substratos vegetais foram colocados sobre
papel toalha por cerca de 20 minutos para secagem (Fig. 5 D), e acondicionados em
câmaras-úmidas (placa de Petri + papel filtro) (Fig. 5 E). Estas foram acondicionadas
dentro de uma caixa de isopor (170 L) cujas paredes e tampa foram recobertas por papel
toalha umedecido (Fig. 5 F). Para manutenção da umidade, foi adicionado 500 ml de água
+ 2ml de glicerina no fundo da caixa de isopor, que foi periodicamente aberta por cerca de
15 minutos para circulação do ar (modificado de CASTAÑEDA-RUIZ, 2005).
Após 72 horas o material incubado foi observado sob estereomicroscópio Leica EZ4
e revisado periodicamente durante 30 dias, período de isolamento dos fungos. Durante esse
período foram confeccionadas lâminas permanentes com resina PVL (álcool polivinílico +
ácido lático + fenol) (TRAPPE & SCHENCK, 1982) (Fig. 5 G). Para os fungos cujas
estruturas reprodutivas são hialinas e delicadas, foram montadas lâminas semipermanentes
contendo apenas ácido lático, e estas foram vedadas com esmalte incolor. Após
confeccionadas, as lâminas foram acondicionadas em laminários e depositadas no HUEFS.
18
Figura 5. Metodologia. A. Coleta do material vegetal submerso. B.
Acondicionamento em sacos plásticos. C. Lavagem em água corrente. D.
Secagem. E. Montagem de câmaras-úmidas. F. Acondicionamento em caixa de
isopor umedecida. G. Confecção de lâminas permanentes. H. Observação e
medição dos espécimes sob microscópio de luz. (Fotos: A, H: Josiane Monteiro;
B,E,F: Silvana da Silva; C,G: Flávia Barbosa; D: Sheila Leão).
19
3.3 Identificação
A identificação dos fungos foi realizada ao nível de espécie a partir da comparação
morfológica de estruturas de importância taxonômica (conídio, célula conidiogênica,
conidióforo, entre outras), com auxílio de bibliografia especializada, comparando os dados
obtidos com os já registrados na literatura. Foi utilizado microscópio de luz Axioscop 40
Carl Zeiss para observação e medição das estruturas de importância taxonômica (Fig. 5 H).
Descrição detalhada, comentários taxonômicos e distribuição geográfica mundial, foram
apresentados para as novas espécies e novos registros de fungos conidiais.
3.4 Fotomicrografia
Os fungos conidiais que representaram novos registros e/ou espécies novas, foram
fotomicrografados com auxílio do microscópio Olympus BX51, com prismas de contraste
de interferência diferencial (DIC), câmera DP25 acoplada, com os softwares “Imaging
Software Cellsens”, versão 2.3, build 7045 e “Combine ZP”, versão 1.0. (Fig. 6).
Figura 6. Equipamento utilizado para fotomicrografar os fungos.
20
3.5 Isolamento em cultura e preservação
O isolamento consistiu na transferência de conídios diretamente dos substratos
investigados para placas de Petri, contendo meio de cultura, com auxílio de um estilete
flambado (Fig. 7 A). Foram utilizados os meios de cultura: AA (ágar-água), CMA
(Cenoura Milho Ágar) e o meio ágar-malte a 0,1% contendo cloranfenicol numa
concentração de 100mg/l (DESCALS, 2005). As placas de Petri contendo o fungo foram
acondicionadas em estufa incubadora tipo B.O.D. (cerca de 21°C) até a esporulação dos
mesmos. Após esse período e a verificação da pureza do isolamento (Fig. 7 B), o fungo foi
transferido para quatro tubos de ensaio e preservados com óleo mineral (Fig. 7 C). O
método de Castellani, também foi utilizado como uma segunda forma de preservação (Fig.
7 D) (MENEZES & ASSIS, 2004). Os fungos preservados foram depositados na Coleção
de Cultura de Microrganismos da Bahia (CCMB).
Figura 7. Isolamento e Preservação. A. Isolamento de fungos conidiais em cultura. B.
Culturas puras. C. Preservação em tubos com óleo mineral. D. Preservação pelo método
de Castellani.
21
3.6 Herbário
As lâminas permanentes e semipermanentes confeccionadas e identificadas, foram
depositadas no Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS). Os
substratos vegetais colonizados por fungos foram, individualmente, preservados a seco em
envelopes (Fig. 8), devidamente identificados, que foram também adicionados ao HUEFS.
Figura 8. Material seco preservado.
3.7 Análises de riqueza e similaridade
A riqueza foi representada pelo número total de espécies presentes nos diferentes
tipos de substrato e em cada área.
A análise de similaridade das comunidades de fungos aquáticos entre as diferentes
áreas foi realizada no programa PAST (“Paleontological Statistics”), utilizando-se o índice
de similaridade de Sørensen e o algoritmo UPGMA. Uma matriz de similaridade foi feita
baseada nos dados de presença (1) ou ausência (0) das espécies, para os cinco locais
(MAGURRAN, 1988).
22
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33
CAPÍTULO I
__________________________________________________________________________
Fungos conidiais aquático-facultativos no Bioma Caatinga: novos
registros para o Brasil e continente americano
Artigo a ser submetido para publicação na revista Acta Botanica Brasilica.
34
Fungos conidiais aquático-facultativos no Bioma Caatinga: novos registros para o
Brasil e continente americano
Silvana Santos da Silva1,2 e Luís Fernando Pascholati Gusmão1
1
Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de
Micologia, Av. Transnordestina s/n- Novo Horizonte, C.P. 252 e 294, 44036-900, Feira de Santana, BA,
Brasil
2
Autor para correspondência: [email protected]
35
RESUMO: (Fungos conidiais aquático-facultativos no Bioma Caatinga: novos registros
para o Brasil e continente americano). Em um inventário de fungos conidiais associados a
substratos vegetais submersos, em cinco áreas inseridas no bioma Caatinga (Brejo
Paraibano-PB, APA da Chapada do Araripe e Parque Nacional de Ubajara-CE, Parque
Nacional da Serra das Confusões-PI, Serra da Jibóia-BA), foram registradas 86 espécies.
Destas, Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B. Kendr. e Oedemium minus
(Link) S. Hughes são novos registros para o Brasil, e Dactylella yunnanensis K.Q. Zhang,
Xing Z. Liu & L. Cao, Ellisembia vaginata McKenzie e Xylomyces pusillus Goh, W.H.
Ho, K.D. Hyde & K.M. Tsui constituem novos registros para o continente americano.
Quinze espécies estão sendo registradas pela primeira vez no ambiente aquático.
Descrições, ilustrações, comentários e distribuição geográfica são apresentados para os
novos registros.
Palavras-chave: ambiente lótico; hifomicetos; taxonomia
ABSTRACT: (Facultative-aquatic conidial fungi from the Caatinga Biome: new records
for Brazil and American continent). An inventory of freshwater conidial fungi associated
with submerged plant debris was made in five areas included in the Caatinga biome (Brejo
Paraibano-PB, APA da Chapada do Araripe and Parque Nacional de Ubajara-CE, Parque
Nacional da Serra das Confusões-PI, Serra da Jibóia-BA), were identified 86 species. For
these, Corynesporopsis antillana RF Castañeda & WB Kendr. e Oedemium minus (Link)
S. Hughes are new records for Brazil, and, Dactylella yunnanensis KQ Zhang, Z. Xing Liu
& L. Cao, Ellisembia vaginata McKenzie and Xylomyces pusillus Goh, W. H. Ho, K.D.
Hyde & K.M. Tsui are new records for American continent. Fifteen species are recorded
for the first time from freshwater habitat. Descriptions, illustrations, commentaries and
geographic distribution are presented to the new records.
Key words: hyphomycetes; lotic environment; taxonomy
36
Introdução
Os fungos conidiais aquáticos ocorrem em ambientes lóticos e lênticos, associados
a materiais vegetais submersos de origem alóctone (Shearer et al. 2004), sendo conhecidas
atualmente 549 espécies (Shearer & Raja 2013). Goh & Hyde (1996), em uma revisão
sobre fungos de água doce, consideraram quatro grupos ecológicos para os fungos
conidiais aquáticos, de acordo com a sua biologia: os fungos Ingoldianos, os fungos aeroaquáticos, os fungos terrestre-aquáticos e os fungos aquático-facultativos.
A denominação de fungos aquático-facultativos foi proposta por Ingold (1975).
Goh & Hyde (1996) apresentaram um sinônimo para este grupo: aquáticos-submersos. O
grupo é caracterizado por serem sapróbios, apresentarem conidióforos e conídios com
parede relativamente espessa, podendo se desenvolver sobre substratos vegetais submersos
ou terrestres, e esporular e dispersar seus conídios em ambos os ambientes (Goh & Hyde
1996; Goh 1997; Goh & Tsui 2003). Os conídios neste grupo apresentam morfologias
variadas, ovoides, cilíndricos, obclavados, piriformes ou fusiformes, o que não caracteriza
adaptações distintas para o ambiente aquático (Goh & Hyde 1996).
Estes fungos desempenham importante papel no ecossistema aquático, sendo
responsáveis pela decomposição da matéria orgânica, degradando celulose, lignina,
queratina, quitina, etc., auxiliando no aumento da palatabilidade dos substratos que são
utilizados pelos invertebrados (Bärlocher & Kendrick 1974; Wong et al. 1998).
A maioria dos trabalhos sobre fungos aquático-facultativos referem-se a ambientes
lóticos, sobretudo associados a substratos vegetais lignícolas, tanto em regiões temperadas
(Shearer & Webster 1991; Hyde & Goh 1999; Kane et al. 2002; Tsui et al. 2003) quanto
tropicais (Goh 1997; Vijaykrishna & Hyde 2006; Sudheep & Sridhar 2011). Os ambientes
lênticos ainda são menos explorados (Hyde & Goh 1998; Cai et al. 2002; Luo et al. 2004).
No Brasil, estudos sobre fungos conidiais aquáticos concentram-se na região
sudeste, com enfoque para os fungos Ingoldianos (Schoenlein-Crusius & Milanez 1990,
1996, 1998; Schoenlein-Crusius 2002; Schoenlein-Crusius et al. 2009). No entanto,
trabalhos recentes, como Barbosa et al. (2011), Barbosa & Gusmão (2011) e Almeida et al.
(2012), abordam fungos aquático-facultativos no Bioma Caatinga, e destacam-se pelo
pioneirismo, contribuindo para o conhecimento da biodiversidade deste grupo, através de
descrições de novas espécies e o registro de espécies raras em ambiente lótico.
37
O presente trabalho teve como objetivo o levantamento de fungos aquáticofacultativos associados a substratos vegetais submersos em ambientes lóticos, em cinco
áreas inseridas no Bioma Caatinga.
Material e métodos
Expedições foram realizadas entre 2011 e 2012, em cinco áreas inseridas no Bioma
Caatinga, (Brejo Paraibano-PB, Área de Proteção Ambiental da Chapada do Araripe e
Parque Nacional de Ubajara-CE, Parque Nacional da Serra das Confusões-PI e Serra da
Jibóia-BA) todas avaliadas como prioritárias para conservação da biodiversidade pelo
Ministério do Meio Ambiente (2000) e utilizadas pelo Programa de Pesquisa em
Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido).
Substratos vegetais submersos (folhas, pecíolos, galhos, cascas) foram coletados em
rios e riachos, e acondicionados em sacos plásticos. As amostras foram transportadas para
o laboratório, onde passaram pelo procedimento de lavagem e montagem de câmarasúmidas (modificado de Castañeda Ruiz 2005). No período de 30 dias, as amostras foram
analisadas sob estereomicroscópio Leica EZ4 para verificação da presença de estruturas
reprodutivas. Lâminas permanentes foram confeccionadas com resina PVL (álcool
polivinílico + ácido lático + fenol). As medidas das estruturas reprodutivas e a
identificação dos espécimes foram realizadas utilizando microscópio de luz Axioscop 40
Carl Zeiss e as fotomicrografias foram obtidas com câmera DP25 acoplada ao microscópio
Olympus BX51, com prismas de contraste de interferência diferencial (DIC). Após a
identificação dos fungos, as lâminas foram depositadas no Herbário da Universidade
Estadual de Feira de Santana (HUEFS).
Resultados e discussão
Após a análise dos substratos vegetais submersos foram identificadas 86 espécies
de fungos conidiais. Destas, Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B. Kendr. e
Oedemium minus (Link) S. Hughes são novas referências para o Brasil e Dactylella
yunnanensis K.Q. Zhang, Xing Z. Liu & L. Cao, Ellisembia vaginata McKenzie, e,
Xylomyces pusillus Goh, W.H. Ho, K.D. Hyde & K.M. Tsui constituem novos registros
para o continente americano. Quinze espécies estão sendo citadas pela primeira vez no
ambiente aquático.
38
Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B. Kendr., Univ. Waterloo Biol. Ser.
33:15, 1990
Fig.1-3
Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, solitários, não ramificados, retos,
septados, lisos, castanhos, 95−175 × 5−7,5 µm. Células conidiogênicas monotréticas,
terminais, integradas, cilíndricas, castanhas, 7,5−10 × 2,5 µm. Conídios em cadeia,
elipsóides, 3−6 septados, negros, constritos nos septos, secos, lisos, células centrais,
castanho-escuras, células das extremidades levemente arredondadas, proliferando no ápice,
castanho-claras a subhialinas, 22,5−42,5 × 5−7,5 µm.
Teleomorfo: não conhecido.
Distribuição geográfica: Cuba (Castañeda Ruiz & Kendrick 1990), Venezuela (Castañeda
Ruiz et al. 2009).
Material examinado: BRASIL. Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre galho
submerso, 19/VII/2011. S.S.Silva s.n. (HUEFS 123323).
Comentários: Corynesporopsis P.M. Kirk é constituído por dez espécies, sendo C.
quercicola (Borowska) P.M. Kirk a espécie-tipo (Castañeda Ruiz et al. 2010). As
características que definem este gênero são as células conidiogênicas tréticas, terminais,
determinadas ou raramente percorrentes, conídios em cadeia, septados, cilíndricos ou
elipsóides (Kirk 1981).
Corynesporopsis antillana apresenta conídios distintos dentro do gênero, sendo
elipsóides a naviculares, constritos nos septos, e com as células das extremidades truncadas
ou arredondadas. A espécie mais próxima de C. antillana é C. rionensis Hol.-Jech, porém
esta difere por apresentar conídios mais largos, sem constrição nos septos e, células basais
e apicais obtusas (Castañeda Ruiz et al. 2010).
O espécime brasileiro apresenta conídios com comprimento um pouco maior que na
descrição original (Castañeda Ruiz & Kendrick 1990). Corynesporopsis antillana só foi
encontrada até momento em ambiente terrestre e com distribuição ainda restrita ao
continente americano (Cuba e Venezuela), sendo o material analisado o primeiro registro
para o Brasil e para o ambiente aquático.
Dactylella yunnanensis K.Q. Zhang, Xing Z. Liu & L. Cao, Mycosystema 7:113, 1995
Fig.4-6
39
Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, solitários, simples ou ramificados,
retos, septados, lisos, hialinos, 212,5−275 × 3,5−5 µm. Células conidiogênicas mono ou
poliblásticas, integradas, terminais, simpodiais, hialinas, 25−35 × 1,5−2,5 µm. Conídios
solitários, fusiformes, curvados ou não, extremidades afiladas, 7−9-septados, secos, lisos,
hialinos, 51−79,5 × 7,5−10,5 µm.
Teleomorfo: não conhecido.
Distribuição geográfica: China (Zhang et al. 1994; Chen et al. 2007 b).
Material examinado: BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara, sobre folha
submersa, 12/VI/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123332).
Comentários: Dactylella foi proposto por Grove em 1884, com a espécie tipo D. minuta
Grove (Grove 1884). Dactylella, desde sua proposição, vem passando por diversas
mudanças conceituais, tanto morfológicas como comportamentais, incluindo neste último
aspecto os fungos nematófagos (Subramanian 1963, 1977; Matsushima 1971; Schenck et
al. 1977). Rubner (1996), revisando o complexo Dactylella-Monacrosporium, excluiu de
Dactylella as espécies predadoras de nematoides, transferindo-as para Monacrosporium
Oudem. Contudo, essa proposta não foi aceita por alguns micologistas, havendo ainda a
descrição de espécies predadoras em Dactylella (Liu & Zhang 2003; Zhang et al. 2005).
Chen et al. (2007a) reavaliaram o complexo Dactylella-Vermispora, baseados na
morfologia e em dados de sequência de ITS, e transferiram a espécie Dactylella
spermatophoga Drechsler para o gênero Vermispora Deighton & Piroz., e outras cinco
espécies do gênero Dactylella, com conidióforos pequenos, para o gênero Brachyphoris
Juan Chen, L.L. Xu, B. Liu & Xing Z. Liu. A partir destas observações morfológicas e
análises filogenéticas Chen et al. (2007b) consideraram 28 espécies aceitas para
Dactylella. Recentemente uma nova espécie foi acrescentada ao gênero, Datylella qiluensis
H.Y.Su & M.H.Mo (Su et al. 2011).
Após as diversas mudanças conceituais, as principais características de Dactylella
são os conidióforos longos, septados, retos ou ramificados, hialinos; conídios solitários,
fusiformes, clavados ou elipsóides, septados, lisos, secos, hialinos (Chen et al. 2007 a). O
gênero Arthrobotrys Corda também pode ser comparado à Dactylella, porém difere por
apresentar estruturas especializadas para predação de nematoides (Seifert et al. 2011).
O material analisado confere com as bibliografias consultadas, porém as medidas
dos conidióforos apresentaram dimensões maiores que as descritas por Chen et al. (2007
b). Os conídios de D. yunnanensis se assemelham aos de D. oxyspora (Sacc. & Marchal)
40
Matsush e D. qiluensis. Contudo, D. oxyspora apresenta conídios com as extremidades
atenuadas, enquanto em D. yunnanensis os conídios possuem afunilamento nítido nas
extremidades (Chen et al. 2007b). Já os conídios de D. qiluensis possuem dimensões
maiores que os conídios de D. yunnanensis e apresentam a célula apical alongada,
formando um filamento na extremidade (Su et al. 2011).
Dactylella yunnanensis foi encontrada em amostras de solo na China (Zhang et al.
1994; Chen et al. 2007 b), sendo agora registrada pela primeira vez no continente
americano e em substrato vegetal submerso.
Ellisembia vaginata McKenzie, Mycotaxon 56:19, 1995
Fig.7-8
Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, solitários, não ramificados, retos a
flexuosos, septados, lisos, castanhos, 32,5−57,5 × 5−7,5 µm. Células conidiogênicas
monoblásticas, integradas, terminais, cilíndricas, castanhas, 10−15 × 5 µm. Conídios
solitários, obclavados, 7−10-pseudoseptados, ápice arredondado e circundado por
mucilagem, lisos, castanhos, 40−55 × 7,5−12,5 µm; célula basal truncada, 3,5 µm de larg.
Teleomorfo: não conhecido.
Distribuição geográfica: Brunei, Nova Caledônia, República das Ilhas Fiji, Samoa
Americana (McKenzie 1995); República das Filipinas (Cai et al. 2003); China (Wu &
Zhang 2005).
Material examinado: BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara, sobre
galho submerso, 11/VI/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123348).
Comentários: Ellisembia Subram. possui 40 espécies (Seifert & Gams 2011; Seifert et al.
2011), sendo a espécie-tipo E. coronata (Fuckel) Subram. (Subramanian 1992). O gênero
se caracteriza por apresentar conidióforos solitários, retos ou levemente flexuosos,
septados, lisos, castanhos a castanho-escuros; células conidiogênicas monoblásticas,
integradas, percorrentes ou não, castanhas; conídios solitários, cilíndricos, obclavados,
rostrados, fusiformes, ou clavados, obovoides, base truncada, ápice arredondado ou com
apêndice, pseudoseptados, lisos ou verrucosos, castanhos, com secessão esquizolítica (Wu
& Zhang 2005).
As espécies mais próximas de E. vaginata são: E. gelatinosa (Matsush.) Subram.,
E. minigelatinosa (Matsush.) W.P. Wu, E. paravaginata Mckenzie e E. reptentioriunda
Goh & K.D. Hyde, pois apresentam conídios obclavados e bainha mucilaginosa no ápice.
Entretanto, os conídios de E. gelatinosa e E. reptentioriunda apresentam número menor de
41
septos (4-7 e 6-7, respectivamente) (Mckenzie 1995; Wu & Zhang 2005); E.
minigelatinosa possui conídios mais estreitos e conidióforos menores (Matsushima 1971;
1975); E. paravaginata tem conídios mais largos e mais escuros (Mckenzie 1995).
O material examinado concorda com a descrição original (McKenzie 1995).
Ellisembia vaginata já foi registrada tanto em ambiente terrestre (McKenzie 1995) quanto
aquático (Cai et al. 2003), e sua distribuição geográfica encontrava-se restrita a países da
Àsia e da Oceania, incluindo ilhas entre o dois continentes. O presente trabalho registra a
espécie pela primeira vez no continente americano.
Oedemium minus (Link) S. Hughes, Can. J. Bot. 36: 790, 1958.
Fig.9-14
Basiônimo: Helminthosporium minus Link, Mag. Gesell. naturf. Freunde, Berlin 7: 39,
1815
Setas lisas, ramificadas, parede grossa, ápice agudo a levemente arredondado,
castanhas a castanho-escuras. Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, ramificados
dicotomicamente, ocasionalmente algumas ramificações desenvolvem-se em setas estéreis,
lisos, distintamente nodosos, levemente mais claro na região apical, castanhos a castanhoescuros, 7,5−9 µm larg. na base. Células conidiogênicas poliblásticas, integradas,
terminais, intercalares, percorrentes, esféricas a subesféricas, dilatadas, cicatrizadas,
castanho-claras, 12,5–15 µm de larg. Conídios solitários, simples, ovais, cilíndricos, 1–3septados, secos, lisos, células centrais castanho-escuras, células das extremidades
subhialinas, 21−33 × 9−12 µm.
Teleomorfo: Chaetosphaerella phaeostroma (Durieu & Mont.) E. Müll. & C. Booth,
Trans. Br. Mycol. Soc. 58(1): 77, 1972.
Distribuição geográfica: Alemanha, Itália, Reino Unido (Hughes & Hennebert 1963);
Lituânia (Irsenaite & Treigiene 2001); República Checa (Johnova 2009); Índia (como
Thaxteria phaeostroma (Durieu & Mont.) C. Booth, Farr & Rossman 2013); China,
Dinamarca, Estados Unidos da América, Japão, Panamá, Paquistão, Portugal, (como
Chaetosphaeria phaeostroma (Durieu & Mont.) Fuckel, Farr & Rossman, 2013); Guiana
Francesa, Suécia (como Chaetosphaerella phaeostroma E. Mull. & C. Booth., Farr &
Rossman, 2013).
42
Material examinado: BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara, sobre
casca submersa, 31/V/2012. S.S.Silva s.n. (HUEFS 131200).
Comentários: Oedemium Link foi proposto em 1824, com a espécie-tipo O. atrum Link,
que apresenta seu teleomorfo em Chaetosphaerella fusca (Fuckel) E. Müll. & C. Booth.
Oedemium é composto por 13 espécies, sendo a mais recente O. micheliae Kodsueb, K.D.
Hyde & W.H. Ho (Kodsueb et al. 2007). O gênero se caracteriza por apresentar
conidióforos ramificados e nodosos, células conidiogênicas poliblásticas, esféricas,
subesféricas a piriformes, cicatrizadas e conídios solitários ou em cadeias, elipsóides,
oblongos, arredondados nas extremidades ou em forma de halter, 1–3 septados, lisos,
secos, castanhos a castanho-escuros (Ellis 1971).
Oedemium minus apresenta caracteres bem distintos das demais espécies do gênero,
como presença de setas, que são formadas a partir de ramificações dos conidióforos e
conídios ovais à cilíndricos, com quatro células (Hughes & Hennebert 1963; Ellis 1971). E,
para esta espécie, já foi registrado como seu sinanamorfo Veramyces elegans Subram.
(Réblová, 1999). As demais espécies não possuem setas e apresentam conídios globosos a
subglobosos, com exceção de O. sparsum Berk. & Broome com conídios fusoides
(Saccardo 1886), O. micheliae com conídios elipsóides, oblongos ou em forma de halter
(Kodsueb et al. 2007), O. atrum com conídios oblongos e extremidades obtusas
arredondadas ou em forma de halter (Ellis 1971) e O. fungicola Bat. & A.F. Vital com
conídios elipsóides (Batista et al. 1956).
No Brasil só foram registradas até o momento as espécies O. atrum (como O.
didymo (J.C. Schmidt) S. Hughes), no estado do Ceará e O. fungicola, no estado de
Pernambuco (Mendes & Urben 2012). No continente europeu O. minus já foi amplamente
registrado, colonizando substratos vegetais em decomposição em ambiente terrestre. No
continente americano ainda estava restrito aos Estados Unidos da América e à Guiana
Francesa (Farr & Rossman, 2013), constituindo assim o primeiro registro para o Brasil e
em habitat aquático.
Xylomyces pusillus Goh, W.H. Ho, K.D. Hyde & K.M. Tsui, Mycol. Res. 101(11): 1328,
1997
Fig.15
43
Conidióforos, células conidiogênicas e conídios não observados. Clamidósporos
solitários, fusiformes, 4–7 septados, não constritos nos septos, lisos, secos, gutulados ou
não, uniformemente castanhos ou com células centrais mais escuras, 25−45 × 10−15 µm.
Teleomorfo: não conhecido.
Distribuição geográfica: China (Goh et al. 1997; Tsui et al. 2001).
Material examinado: BRASIL. Piauí: Caracol, Parque Nacional da Serra das Confusões,
sobre folha submersa, 12/V/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 137916).
Comentários: Xylomyces Goos, Brooks & Lamore possui oito espécies e tem como
espécie-tipo X. chlamydosporis Goss, R.D. Brooks & Lamore (Goos et al. 1977).
Apresenta como características relevantes a ausência de conidióforos, células
conidiogênicas e conídios, e é representado exclusivamente pela formação de
clamidósporos, que se apresentam castanhos, septados e fusiformes.
O gênero é predominantemente lignícola e de ambiente aquático de água doce
(Goos et al. 1977; Goh et al. 1997; Hyde & Goh 1999), com exceção de X. foliicola W.B.
Kendr. & R.F. Castañeda que foi a única espécie já registrada em ambiente terrestre e
colonizando substrato foliicola (Castañeda-Ruiz & Kendrick, 1990). Xylomyces foliicola
foi discutido por Goh et al. (1997) como atípico para o gênero, baseados em caracteres
morfológicos e pela ocorrência no habitat terrestre. Xylomyces aquaticus (Dudka) K. D.
Hyde & Goh já foi encontrado colonizando tanto substratos lignícolas quanto foliicolas em
ambiente submerso (Gönczöl et al. 1990; Hyde & Goh 1999). Xylomyces rhizophorae
Kohlm. & Volkm.-Kohlm foi registrado em ambiente marinho, associado a galhos e raízes
de Rhizophora mangle L. (Kohlmeyer & Volkmann- Kohlmeyer 1998).
Xylomyces pusillus foi descrito originalmente decompondo substrato lignícola
submerso. No presente trabalho, o material analisado foi encontrado sobre folhas
submersas, constituindo a terceira espécie do gênero registrada em substrato foliicola. Os
clamidósporos analisados apresentaram o mesmo número de septos que os apresentados
por Goh et al. (1997), porém alguns clamidósporos apresentaram dimensões menores. Esta
espécie foi encontrada apenas na China (Goh et al. 1997; Tsui et al. 2001), sendo o
espécime analisado um novo registro para o continente americano.
Primeiro registro para o ambiente aquático:
Arthrobotrys dactyloides Drechsler, Mycologia 29(4): 486, 1937
44
Material examinado – BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara,
sobre galho submerso, 25/V/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 105747).
Chloridium transvaalense Morgan-Jones, R.C. Sinclair & Eicker, Mycotaxon 17: 301,
1983
Material examinado – BRASIL. Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre
folha submersa, 27/VII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 120872).
Curvularia geniculata (Tracy & Earle) Boedijn, Bull. Jard. bot. Buitenz, 3 Sér. 13(1): 129,
1933
Material examinado – BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara,
sobre folha submersa, 28/V/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123326).
Cylindrocladium candelabrum Viégas, Bragantia 6(8): 370, 1946
Material examinado – BRASIL. Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre
folha submersa, 07/VII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123328).
Cylindrocladiella parva (P.J. Anderson) Boesew., Can. J. Bot. 60(11): 2289, 1982
Material examinado – BRASIL. Paraíba: Areia, Reserva Ecológica Estadual
Mata do Pau-Ferro, Brejo Paraibano, sobre folha submersa, 29/I/2011, S.S.Silva s.n.
(HUEFS 123329).
Dactylaria belliana B.C. Paulus, Gadek & K.D. Hyde, Fungal Diversity 14: 146, 2003
Material examinado – BRASIL. Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre
folha submersa, 05/VII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123330).
Dendryphion comosum Wallr., Fl. Cryp. Germ. (Norimbergae) 2: 300, 1833
Material examinado – BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara,
sobre folha submersa, 06/VI/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123334).
Dischloridium gloeosporioides (G.F. Atk.) U. Braun & K. Schub, Fungal Diversity
20:189, 2005
Material examinado – BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara,
sobre folha submersa, 17/V/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123342).
45
Ellisembia flagelliformis (Matsush.) W.P. Wu, in Wu & Zhuang, Fungal Diversity Res.
Ser. (Hong Kong) 15: 127, 2005
Material examinado – BRASIL. Paraíba: Alagoa Nova, Brejo Paraibano, sobre
folha submersa, 06/XII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 123347).
Gliocladiopsis tenuis (Bugnic.) Crous & M.J. Wingf., Mycol. Res. 97(4): 446, 1993
Material examinado – BRASIL. Paraíba: Alagoa Nova, Brejo Paraibano, sobre
pecíolo submerso, 02/XII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 129289).
Lauriomyces heliocephalus (V. Rao & de Hoog) R.F. Castañeda & W.B. Kendr., [as
„heliocephala‟], Univ. Waterloo biol. Ser. 32:26, 1990
Material examinado: BRASIL. Piauí: Caracol, Parque Nacional da Serra das
Confusões, sobre folha submersa, 06/VI/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 129444).
Paliphora multiseptata Gusmão & Leão-Ferreira, Mycologia 100(2): 308, 2008
Material examinado: BRASIL. Piauí: Caracol, Parque Nacional da Serra das
Confusões, sobre folha submersa, 03/VI/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 131202).
Ernakulamia cochinensis (Subram.) Subram., Kavaka 22/23: 67, 1996
Material examinado – BRASIL. Paraíba: Alagoa Nova, Brejo Paraibano, sobre folha
submersa, 18/VI/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 131205).
Spadicoides macroobovata Matsush., Matshus. Mycol. Mem. 8: 36, 1995
Material examinado – BRASIL. Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre
casca submersa, 28/VII/2011, S.S.Silva s.n. (HUEFS 131208).
Stachybotrys nephrospora Hansf., Proc. Linn. Soc. London 155: 45, 1943
Material examinado – BRASIL. Ceará: Ubajara, Parque Nacional de Ubajara,
sobre folha submersa, 05/VI/2012, S.S.Silva s.n. (HUEFS 131215).
46
Agradecimentos
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela
bolsa de mestrado concedida ao primeiro autor, no Programa de Pós Graduação em
Botânica- Universidade Estadual de Feira de Santana, e pela bolsa produtividade (Proc.
303924/2008-0) concedida ao segundo autor. Os autores também agradecem ao Programa
de Pesquisa em Biodiversidade do Semi-árido (PPBIO semi-árido / Ministério da Ciência e
Tecnologia).
Referências bibliográficas
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Barbosa, F.R. & Gusmão, L.F.P. 2011. Conidial fungi from the semi-arid Caatinga biome
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485.
Barbosa, F.R.; Silva, S.S.; Fiuza, P.O. & Gusmão, L.F.P. 2011. Conidial fungi from the
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Bärlocher, F. & Kendrick, B. 1974. Dynamics of the fungal population on leaves in the
streams. Journal of Ecology 62: 761-791.
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51
FIGURAS 1-8. 1-3. Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B. Kendr.
1. Visão geral. 2. Conídios em cadeia. 3. Conídio. 4-6. Dactylella yunnanensis
K.Q. Zhang, Xing Z. Liu & L. Cao. 4. Conidióforo. 5. Conídios. 6. Célula
conidiogênica. 7-8. Ellisembia vaginata McKenzie. 7. Conidióforos. 8.
Conídios. Seta indicando mucilagem. Barras: 1-3, 5-8= 20 µm; 4=50 µm.
52
FIGURA 9-15. 9-14. Oedemium minus (Link) S. Hughes. 9. Visão geral. 10.
Ramificação com células conidiogênicas apicais. 11. Seta. 12-13. Conídios. 14.
Células conidiogênicas. 15. Xylomyces pusillus Goh, W.H. Ho, K.D. Hyde &
K.M. Tsui. 15. Clamidósporos. Barras: 9=100 µm; 10-15=20 µm.
53
CAPÍTULO II
__________________________________________________________________________
Conidial fungi from the semi-arid Caatinga Biome of Brazil. A new
species of Dictyochaeta
Artigo a ser submetido para publicação na revista Mycosphere.
54
Conidial fungi from the semi-arid Caatinga Biome of Brazil. A new
species of Dictyochaeta
Silva SS1* and Gusmão LFP1
1
Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de
Micologia, Avenida
Transnordestina, s/n, Novo Horizonte, 44036-900, Feira de Santana, Bahia, Brasil.
([email protected])
Silva SS & Gusmão LFP 2013 - Conidial fungi from the semi-arid Caatinga Biome of
Brazil. A new species of Dictyochaeta. Mycosphere XX, xx–xx
During a survey of freshwater conidial fungi associated with submerged plant debris, an
interesting specimen of Dictyochaeta was found. Dictyochaeta aciculata sp. nov. is
characterized by 3-septate, acicular conidia with rounded bases. Morphological
characteristics such as 3-septate and acicular conidia differentiate the species found in
Brazil from previously described taxa in Dictyochaeta and is therefore described and
illustrated herein as a novel species.
Key words – Freshwater fungi, lotic environment, taxonomy
Article Information rest of article Times new roman 12 pt
Received ***
Accepted ***
Published online ****
*Corresponding author: Silvana Silva – e-mail – [email protected]
Introduction
The genus Dictyochaeta Speg. was
erected in 1923, with the type species D.
fuegiana and it is characterized by setae,
conidiogenous cells which are mono or
polyphialidic and conidia 0-septate,
without setulae. A brief historical review
on nomenclatural aspects on Dictyochaeta
and related genera, as Codinaea Maire,
Codineopsis
Morgan
Jones
and
Dictyochaetopsis Aramb. & Cabello, are
present by Li et al. (2012). The same
authors, recognize molecular data from
Reblová (2000) and Reblová & Winka
(2000) for phylogeny of Chaetosphaeria
Tul. & C. Tul. and its anamorphs.
Molecular studies conducted by
Reblová & Winka (2000) revealed that
setulate and asetulate conidia of
Dictyochaeta species are grouped into
distinct subgroups in the phylogenetic tree.
Thus,
Reblová
(2000)
suggested
maintaining the genus name Dictyochaeta
for species without setulae and Codinaea
for species with setulae.
Despite
these
taxonomic
suggestions, many authors (Whitton et al.,
2000, Kirschner & Chen 2002, Cruz et al.
2008) do not agree with Reblová (2000).
In contrast, more recent workers are
already following (Seephueak et al. 2010,
Seifert et al. 2011, Li et al. 2012). Seifert
et al. (2011) accepted the results of
molecular data, however, they do not
separate the two genera based on presence
and absence of setulae. For this paper we
corroborate with Reblová (2000, 2004) and
Reblová & Winka (2000).
Dictyochaeta occurs decomposing
plant material in terrestrial (Kuthubutheen
& Nawawi 1991a, Hernández-Gutiérrez &
55
Mena Portales 1996, Cruz et al. 2008) and
aquatic (Kuthubutheen & Nawawi 1991a,
1991b, 1991c, Cai et al. 2004) habitats. In
Brazil, there have been 17 species
associated with litter (Cruz et al. 2008,
Santa Izabel et al. 2011) and two new
species have been described previously
(Cruz et al. 2008). In this paper, through
investigations of conidial fungi associated
with submerged plant debris in rivers and
streams in different areas in the Caatinga
Biome, we found an interesting specimen,
whose morphological characters agree
with those of Dictyochaeta, but differ from
all previously species in the genus. We
thereby propose as a new species for the
Brazilian specimen.
Methods
Samples of submerged plant debris
(leaves, petioles, twigs and bark) were
collected in rivers and streams of the five
priorities
areas
for
biodiversity
conservation included in the semi-arid
Caatinga Biome, northeast of Brazil
(Velloso et al. 2002). The field expeditions
were conducted in 2011 and 2012, into
four states: Paraiba state- Brejo Paraibano,
Ceará state- Chapada do Araripe and Serra
de Ibiapaba, Piauí state- Serra das
Confusões and Bahia state- Serra da Jibóia.
The material was transported in
plastic bags to the laboratory, washed in
water and incubated in moist chambers at
25 °C for thirty days. During this period
the samples were examined for the
presence of conidial fungi. The slides
containing the reproductive structures of
fungi were made with resin PVL
(polyvinyl alcohol + lactic acid + phenol)
and deposited at the Herbarium of the State
University of Feira de Santana (HUEFS).
Results
Dictyochaeta aciculata S.S. Silva &
Gusmão, sp. nov.
Figs 1-5
Mycobank XXXXXXXXX
Etymology: aciculata, refering to the
conidial morphology.
Colony effuse, brown. Mycelium, partly
superficial, partly immersed in substatrum.
Setae sterile, straight to slightly flexuous,
up to 11-septate, light brown, finely
verrucose, 195−204 × 6−9 µm.
Conidiophores
macronematous,
mononematous, simple, solitary or in 2−3
groups associated with base of setae,
smooth, straight to slightly flexuous, 3−5septate, pale brown to subhyaline at apex,
46.5−70 × 4.5 µm. Conidiogenous cells
monophialidic,
terminal,
integrated,
conspicuous collarete, smooth, pale brown
to subhyaline, 24−31.5 × 4.5 µm. Conidia
acicular with rounded bases, 3-septate,
smooth, hyaline, 36−40 × 1.5−2 µm;
arranged in slimy mass.
Teleomorph: unknown.
Geographical distribution: Piauí state,
Brazil.
Holotypus- BRAZIL: Piauí: Caracol, Serra
das Confusões, on submerged petiole,
06.05.2011; S.S.Silva (HUEFS 192225).
Discussion
Among the species of Dictyochaeta
the falcate and lunate conidia are the most
common
and
most
representative.
However, only a few species produce
septate, non-setulate conidia: D. fruticola
(M.S. Patil, U.S. Yadav & S.D. Patil)
Whitton, McKenzie & K.D. Hyde, D.
guadalcanalensis (Matsush.) Kuthub. &
Nawawi, D. ixorae (M.S. Patil, U.S. Yadav
& S.D. Patil) Whitton, McKenzie & K.D.
Hyde, D. lunata (Matsush.) Whitton,
McKenzie & K.D. Hyde and D. setosa (S.
Hughes & W.B. Kendr.) Whitton,
McKenzie
&
K.D.
Hyde,
are
morphologically most similar to D.
aciculata (Table 1).
Despite
their
morphological
similarities, D. aciculata differs from all
other species in the genus by having 3septate, acicular conidia. In addition the
56
setae is finely verrucose which is another
morphological character that distinguishes
it from all previously described spp in
Dictyochaeta.
Table 1. Comparison of Dictyochaeta species morphologically similar to D. aciculata
(data from original descriptions).
Species
Setae
Conidiogenesis
Conidia
References
Size (µm)
Form
Septa
D. aciculata
present monophialidic
36−40 × 1,5−2
acicular
3
Present study
D. fruticola
present monophialidic
36−40 × 1.8
cylindric
1
D. guadalcanalensis
absent polyphialidic
18−27 × 4.5−5.5
obclavate 1
D. ixorae
absent monophialidic
18−12 × 1.8
falcate
1
D. lunata
absent monophialidic/
polyphialidic
10−16 × 2.5−3.5
lunate
1
Whitton et al.
(2000)
Kuthubutheen
&
Nawawi
(1991)
Whitton et al.
(2000)
Whitton et al.
(2000)
D. setosa
present monophialidic
20−24 × 2−2.8
falcate
1
Whitton et al.
(2000)
57
Figs 1-5 – Dictyochaeta aciculata. 1 General aspect; 2 Conidiophore; 3 Detail of
conidiogenous cell; 4 Conidia in slimy mass; 5 Conidia. Arrows indicate the septa.
Bars: 20 µm.
58
Acknowledgements
The authors thank the Program of Research on Biodiversity in the Brazilian semiarid (PPBIO semi-arid/ Ministry of Technology and Science) and Programa de PósGraduação em Botânica (PPGBot/ UEFS). SS Silva and LFP Gusmão extend their
gratitude to CNPq for the financial support (Proc. 474589/2008-0).
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59
CAPÍTULO III
__________________________________________________________________________
Fungos conidiais associados a substratos vegetais submersos em algumas
áreas do Bioma Caatinga
Artigo submetido para publicação na revista Rodriguésia
60
Fungos conidiais associados a substratos vegetais submersos em algumas áreas do
Bioma Caatinga
Silvana Santos da Silva 1,2, Tasciano dos Santos Santa Izabel1, Luís Fernando Pascholati
Gusmão1
[Fungos conidiais associados a substratos vegetais submersos]
1
Universidade Estadual de Feira de Santana, Av. Transnordestina s/n, C.P. 252 e 294,
44036-900, Feira de Santana, BA, Brasil
²Autor para correspondência: [email protected]
61
Resumo (Fungos conidiais associados a substratos vegetais submersos em algumas
áreas do Bioma Caatinga): Os fungos conidiais desempenham importante papel em
ecossistemas dulcícolas, sendo responsáveis pela decomposição de matéria orgânica. No
Bioma Caatinga, contudo, estudos abordando estes fungos ainda são incipientes. Este
estudo constou de um levantamento de fungos conidiais associados à substratos vegetais
submersos em ambientes lóticos, em cinco áreas inseridas neste Bioma (Brejo ParaibanoPB, APA da Chapada do Araripe-CE, PARNA de Ubajara-CE, PARNA da Serra das
Confusões-PI e Serra da Jibóia-BA). Noventa espécies foram identificadas, distribuídas em
62 gêneros. Duas espécies foram classificadas ecologicamente como fungos Ingoldianos,
duas como aero-aquáticas, e 86 como aquático-facultativas. A área de maior riqueza foi o
Brejo Paraibano com 34 espécies, e a de menor riqueza foi a APA da Chapada do Araripe
com 20 espécies. O PARNA de Ubajara apresentou 17 espécies exclusivas, sendo o de
maior número. Quanto aos substratos vegetais, a lâmina foliar apresentou maior riqueza,
com 63 espécies, e o maior número de espécies exclusivas, com 49 espécies. A
similaridade entre as áreas, segundo índice de Sørensen, foi considerada baixa, com
valores inferiores a 0,5. Os dados contribuem para o conhecimento da biodiversidade de
fungos aquáticos no Bioma Caatinga.
Palavras-chave: ambiente lótico; biodiversidade; hifomicetos; riqueza; similaridade
Abstract (Conidial fungi associated with submerged plant debris in some areas of
Caatinga Biome): The conidial fungi play an important role in freshwater ecosystems,
being responsible for the decomposition of organic matter. In the Caatinga Biome,
however, studies about these fungi are still incipient. This study consisted of a survey of
conidial fungi associated with submerged plant debris in lotic environment, in five areas
included in this Biome (Brejo Paraibano-PB, APA da Chapada do Araripe-CE, PARNA de
62
Ubajara-CE, PARNA da Serra das Confusões-PI and Serra da Jibóia-BA). Ninety species
were identified, in 62 genera. Two species were classified ecologically as Ingoldian fungi,
two as aero-aquatic fungi, and 86 as aquatic-facultative fungi. The area of greatest richness
was Brejo Paraibano with 34 species, and the lowest was the APA da Chapada do Araripe
with 20 species. The PARNA de Ubajara presented 17 exclusive species, the largest
number. In relation to a plant substrate, the leaf blade presented higher richness, with 63
species, and the highest number of exclusive species, with 49. The similarity between the
areas, according to Sørensen index, was considered low, with values less than 0,5. The data
contribute to the knowledge of the biodiversity of aquatic fungi in Caatinga Biome.
Key words: biodiversity; hyphomycetes; lotic environment; richness; similarity
Introdução
O Bioma Caatinga, totalmente inserido no semiárido, é o único bioma exclusivamente
brasileiro. Caracteriza-se pelo clima quente e semiárido, e com menos de 1.000 mm de
chuva por ano, sendo este valor muito variável de ano para ano (Velloso et al. 2002).
Apesar das condições adversas, este bioma apresenta uma grande variedade de tipos de
vegetação: Matas Úmidas, Matas Estacionais, Cerrados, Tabuleiros, Campos Rupestres e
remanescentes de Mata Atlântica (Velloso et al. 2002; Giulietti et al. 2006).
Velloso et al. (2002) indicaram nove enclaves de Mata Atlântica inseridos no Bioma
Caatinga. Esses enclaves também são denominados de Brejos de Altitude, que, por estarem
dentro do domínio da Caatinga, também sofrem influência do clima semiárido, podendo
ainda apresentar transições com as caatingas arbóreas, mata seca e as matas de cipó
(Thomas & Britton 2008).
63
A grande quantidade de matéria orgânica fornecida por essas vegetações (folhas,
casacas, galhos e frutos) podem ser levadas para os ambientes aquáticos através de chuvas,
ventos, escoamentos de águas superficiais e assoreamentos (Wong et al. 1998). Esse
material é denominado de alóctone, sendo de extrema importância para a colonização por
fungos aquáticos e uma importante fonte de energia em ecossistemas dulcícolas (Vannote
et al. 1980; Barlocher 2009).
Em uma revisão abordando a biodiversidade de fungos de ambientes de água doce,
Goh & Hyde (1996) consideraram a classificação para fungos conidiais aquáticos em
quatro grupos ecológicos: os fungos Ingoldianos, os fungos aero-aquáticos, os fungos
terrestre-aquáticos e os fungos aquático-facultativos. As definições destes grupos são
baseadas nos aspectos morfológicos e no modo de vida destes organismos.
Os fungos Ingoldianos são dependentes exclusivamente do ambiente aquático para a
reprodução. Possuem conídios com formas hidrodinâmicas que auxiliam à aderência ao
substrato, ocorrendo geralmente associados à espuma, em ambientes lóticos (Goh & Hyde
1996; Goh 1997). Entretanto, também podem ser encontrados em ambiente lênticos
(Schoenlein-Crusius et al. 2009).
Os fungos aero-aquáticos, grupo proposto por Beverwijk (1951), apresentam a
capacidade de sobreviver vegetativamente associados à substratos submersos, contudo,
esporulam apenas quando expostos ao ar, ou seja, não completam seu ciclo de vida no
ambiente aquático (Goh & Hyde 1996). Apresentam conídios com morfologia helicoidal
ou clatróide, as quais permitem a retenção de ar para flutuação (Thomas 1996), e são mais
comuns em ambientes lênticos (Shearer et al. 2007).
Os fungos terrestre-aquáticos são encontrados em gostas de chuva ou orvalho
acumulados em partes de plantas intactas, como a superfície foliar, ou espaços nos troncos,
64
formando um filme d‟água (Ando, 1992). Produzem conídios estaurosporos e hialinos, e
conidióforos micronematosos (Goh & Hyde 1996).
Os fungos aquático-facultativos, termo proposto por Ingold (1975), tem como
sinônimos: fungos aquáticos-submersos, sugerido por Goh & Hyde (1996) e fungos
aquáticos lignícolas (Goh 1997). Apresentam a capacidade de esporular e dispersar seus
conídios nos ambientes terrestre e aquático, podendo se desenvolver tanto sobre substratos
vegetais submersos quanto terrestres. São caracterizados como sapróbios e apresentam
conidióforos e conídios com parede relativamente espessa (Goh & Hyde 1996).
No Brasil estudos de fungos aquáticos se iniciaram na região Sudeste, no final da
década de 1980 (Schoenlein-Crusius & Milanez 1989). Outros trabalhos os sucederam:
Schoenlein-Crusius & Milanez 1998; Schoenlein-Crusius 2002, Schoenlein-Crusius et al.
2009), com foco para os fungos Ingoldianos de regiões de Mata Atlântica e cerrado. No
Bioma Caatinga, investigações de fungos aquáticos tiveram início recentemente (Barbosa
et al. 2011; Barbosa & Gusmão 2011 e Almeida et al. 2012), com predomínio de fungos
aquático-facultativos. Nesse Bioma, os trabalhos ainda são incipientes, mas já demonstram
uma grande riqueza de espécies.
Diante da carência de investigações da micota aquática no Bioma Caatinga, o presente
estudo teve como objetivo realizar um levantamento em ambientes lóticos de diferentes
áreas inseridas neste Bioma, e comparar a riqueza de fungos por área e tipo de substrato, e
a similaridade das comunidades fúngicas entre as áreas estudadas.
Materiais e métodos
Áreas de estudo
Foram realizadas expedições de coleta em cinco áreas inseridas no Bioma Caatinga
(Tab. 1), sendo quatro delas enclaves de Mata Atlântica: Brejo Paraibano-PB, Área de
65
Proteção Ambiental (APA) da Chapada do Araripe-CE, Parque Nacional (PARNA) de
Ubajara-CE e Serra da Jibóia-BA, e, uma área de caatinga e ecótonos cerrado/caatinga:
Parque Nacional (PARNA) da Serra das Confusões (Velloso et al. 2002).
Estas áreas foram avaliadas como prioritárias para conservação da biodiversidade
pelo Ministério do Meio Ambiente (2000) e utilizadas pelo Programa de Pesquisa em
Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido).
Método de amostragem
Amostras de materiais vegetais (folhas, pecíolos, cascas e galhos) submersos em
rios e riachos foram coletadas nas diferentes áreas, e transportadas em sacos plásticos para
o Laboratório de Micologia/UEFS, onde passou pelo procedimento de lavagem em água
corrente e incubação em câmara-úmidas (modificado de Castañeda Ruiz 2005).
O material foi analisado sob estereomicroscópio Leica EZ4 durante 30 dias, para
verificação da presença de estruturas reprodutivas. Estas estruturas foram transferidas com
auxílio de agulha fina para lâminas contendo resina PVL (álcool polivinílico + ácido lático
+ fenol) (Trappe & Schenck 1982). Posteriormente, as lâminas foram adicionadas à
coleção do Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS).
A riqueza foi representada pelo número total de espécies presentes nos diferentes
tipos de substrato e em cada área. A análise de similaridade das comunidades de fungos
aquáticos entre as diferentes áreas foi realizada no programa PAST (“Paleontological
Statistics”), utilizando-se o índice de similaridade de Sørensen e o algoritmo UPGMA.
Uma matriz de similaridade foi feita baseada nos dados de presença (1) ou ausência (0) das
espécies, para os cinco locais (Magurran 1988).
66
Resultados e discussão
A partir da análise das amostras coletadas em ambientes lóticos nas diferentes
áreas, foram identificadas 90 espécies de fungos conidiais aquáticos (Tab.2), pertencentes a
62 gêneros. Destes, 89 são hifomicetos e apenas um coelomiceto (Satchmopsis brasiliensis
B. Sutton & Hodges). O predomínio de hifomicetos, em relação aos coelomicetos é comum
em trabalhos de ambientes aquáticos (Sivichai et al. 2000; Cai et al. 2006a; SchoenleinCrusius et al. 2009). Apenas treze espécies de coelomicetos foram registradas em ambiente
de água doce (Shearer & Raja 2013), e até o momento não se sabe quais fatores
contribuem para essa baixa ocorrência, mas acredita-se que a falta de pesquisadores
especializados no grupo contribui para esta situação (Shearer et al. 2007).
Dentre as 90 espécies encontradas, 86 são classificadas como fungos aquáticofacultativos, apenas duas como fungos Ingoldianos: Ingoldiella hamata D.E. Shaw e
Triscelophorus acuminatus Nawawi e duas como fungos aeroaquáticos: Inesiosporium
longispirale (R.F. Castañeda) R.F. Castañeda & W. Gams, Helicomyces roseus Link,
seguindo a classificação ecológica de fungos conidiais de ambiente de água doce
apresentada por Goh & Hyde (1996). Esses dados podem ser explicados pela metodologia
utilizada que favorece o aparecimento de fungos aquáticos facultativos. Os fungos aeroaquáticos são mais comumente encontrados em ambientes lênticos, e os fungos
Ingoldianos em lóticos, porém associados à espuma, o que também justifica o baixo
número de espécies destes grupos neste trabalho (Goh & Hyde 1996; Goh 1997; Shearer et
al. 2007).
As espécies de fungos ingoldianos, I. hamata e T. acuminatus são muito comuns
nos trópicos (Ingold 1975). Ingoldiella hamata também se destaca por ser o único
anamorfo de um basiomicete no presente estudo, evidenciado pela presença de ansas nos
septo dos seus conídios (Nawawi et al. 1977). As demais espécies (Tab. 2) representam a
67
fase assexual de ascomicetos. A grande maioria das conexões anamorfo-teleomorfo
conhecidas entre os fungos aquáticos é associada aos ascomicetes (Gos & Hyde 1996).
Schoenlein-Crusius & Grandi (2003) em uma compilação de dados de literatura,
sobre fungos de ambiente lênticos e lótico, apresentaram 59 espécies de fungos aquáticos
para o Brasil, com predomínio de fungos Ingoldianos, destacando-se em relação aos
demais países da América do Sul. Schoenlein-Crusius et al. (2009) apresentaram 24
espécies de hifomicetos aquáticos para o estado de São Paulo. Para o Bioma Caatinga temse os trabalhos pioneiros de Barbosa et al. (2011), com uma nova espécie de Thozetella,
Barbosa & Gusmão (2011), com 43 espécies e Almeida et al. (2012) com 17 espécies,
todas registradas sobre material submerso sendo classificadas como aquático-facultativas.
Apesar dos estudos ainda serem incipientes, alguns trabalhos demonstraram uma grande
riqueza de fungos aquáticos, sobretudo o grupo ecológico dos fungos aquático-facultativos
para o Bioma. Apesar desses estudos supracitados não serem comparáveis, devido às
diferentes metodologias e caracteres analisados, esses trabalhos podem demonstrar a
riqueza de fungos aquáticos deste bioma.
A maioria das espécies encontradas neste estudo já foi registrada no Brasil
associados à serapilheira terrestre (Marques et al. 2008; Barbosa et al. 2009; Almeida et al.
2011; Santa Izabel et al. 2011). Essa semelhança de espécies entre os ambientes aquáticos
e terrestres pode ser explicada pela capacidade adaptativa destes fungos de sobreviverem
em ambos ambientes (Goh & Hyde 1996).
Dentre os gêneros encontrados os mais representativos foram: Dictyochaeta Speg. e
Ellisembia Subram. com cinco espécies cada, seguido de Xylomyces Goos, R.D. Brooks &
Lamore com quatro espécies. Esses gêneros são comumente encontrados em substratos
submersos (Goh & Hyde 1999; Cai et al. 2003; Fryar et al. 2004). Os demais gêneros
68
encontrados neste trabalho também são comuns aos citados por Cai et al. (2006b), que
descrevem espécies coletadas em ambiente aquático de água doce.
Analisando a riqueza de espécies por área (Fig. 1), o Brejo Paraibano apresentou
maior riqueza, com 34 espécies, seguido do PARNA de Ubajara com 32 spp, Serra da
Jibóia com 31 spp, PARNA da Serra das Confusões com 22 spp e APA da Chapada do
Araripe com 20 spp. Apenas duas espécies foram comuns a todas as áreas: Beltrania
rhombica Penz. e Subulispora procurvata Tubaki. Ambas espécies são comumente
encontradas em ambiente aquático (Goh 1997) e terrestre (Grandi & Silva 2006; HerediaAbarca 1994), e são consideradas cosmopolitas devido a ampla distribuição geográfica.
Dentre os táxons obtidos, 64 foram exclusivos em relação às áreas, e assim
distribuídos: 13 são exclusivos da Serra da Jibóia, sete da APA da Chapada do Araripe, 17
do PARNA de Ubajara, 16 do Brejo Paraibano e 11 do PARNA da Serra das Confusões.
Diferenças na composição da flora entre as áreas de estudo podem contribuir para este
resultado, uma vez que espécies de fungos podem estar associadas a determinadas plantas
hospedeiras de forma exclusiva, como mostra investigação de fungos marinhos no mangue,
feita por Sarma & Vital (2001), que constatou especificidades de alguns fungos em relação
a determinadas espécies de plantas hospedeiras. Assim, o material vegetal alóctone
presente nos rios estudados tem a mesma composição da vegetação que a circunda (Wong
et al. 1998), logo, se estas áreas apresentam flora distintas também poderá haver diferentes
comunidades de fungos .
Em relação aos substratos, cascas, galhos e folhas (sendo aqui divididas em lâmina
foliar e pecíolo, devido à diferença na composição destas partes foliares), a maior riqueza
ocorreu na lâmina foliar, com 63 espécies (Fig. 2). Para os demais substratos, foram
observadas 20 espécies associadas a galho, 18 a casca e 11 a pecíolo. Nenhuma espécie de
fungo foi comum à todos os substratos. Segundo Meguro et al. (1979) as folhas compõem
69
a parte mais significativa da serapilheira, tanto pela biomassa quanto pelos nutrientes
fornecidos. Dix & Webster (1995) também destacaram as folhas como um dos substratos
mais colonizados pelos fungos conidiais.
Nas áreas estudadas, as folhas apresentaram maior biomassa em relação aos demais
substratos, impedindo assim a padronização do número de fragmentos de cada tipo
substrato a ser coletado. No PARNA da Serra das Confusões, por exemplo, poucos
substratos lignícolas foram encontrados, levando a baixa ocorrência de espécies nestes
substratos. Algumas espécies foram exclusivas de determinado tipo de substrato, outras
foram comuns a dois ou três substratos. Em relação ao número de espécies exclusivas por
substrato vegetal tem-se: lâmina foliar com 49 spp, pecíolo com duas spp, casca com 11
spp e galho com nove spp. Assim, pode-se perceber que os fungos podem ter preferências
por determinado substrato vegetal, como já observado por Polishook et al. (1996) e Sarma
& Vital (2000).
A similaridade das comunidades de fungos entre as áreas foi considerada baixa
(Tab. 3). Esses valores podem ser justificados pela diferente composição florística destas
áreas. As maiores semelhanças foram observadas entre as áreas Serra da Jibóia e a APA da
Chapada do Araripe (Índice de Sørensen = 0,47), e entre Serra da Jibóia e o PARNA da
Serra das Confusões (Índice de Sørensen = 0,41). A menor similaridade foi obtida entre o
PARNA de Ubajara e APA da Chapada do Araripe (Índice de Sørensen = 0,15).
Magalhães et al. (2011), em estudo de similaridade de fungos associados à
serapilheira de três espécies de plantas endêmicas de Mata Atlântica, em três diferentes
áreas, encontrou alta similaridade na comunidade fúngica, tanto entre os hospedeiros
vegetais, quanto entre as áreas (Índice de Sørensen = 0,67). Marques (2008) comparando
comunidades de fungos entre duas áreas de Mata Atlântica obteve baixa similaridade
(Índice de Sørensen = 0,25), possivelmente pelas diferentes espécies vegetais e
70
características ambientais. Hu et al. (2010) encontraram baixa similaridade (Índice de
Sørensen = 0,12) de espécies de fungos associados a substratos lignícolas entre os
ambientes lótico e lêntico estudados, devido a interferência do fluxo de água na
comunidade de fungos aquáticos.
A análise de agrupamento (Fig. 3) reuniu a Serra da Jibóia à APA da Chapada do
Araripe e apresentou como grupo irmão o PARNA da Serra das Confusões, e o Brejo
Paraibano agrupou com o PARNA de Ubajara. Esses agrupamentos podem ser justificados,
pois no período em que foram realizadas as coletas na Serra da Jibóia, na APA da Chapada
do Araripe e no PARNA da Serra das Confusões os riachos se apresentavam com baixo
fluxo de água, devido ao nível de água reduzido, e poucos substratos vegetais submersos
disponíveis. Enquanto nas coletas realizadas no Brejo Paraibano e no PARNA de Ubajara
os riachos e rios apresentaram-se com alto fluxo de água, e abundante quantidade de
substratos vegetais. Diferenças no fluxo de água e na disponibilidade de substratos vegetais
nos corpos d‟água, associados à vegetação de cada local e a especificidade
fungo/hospedeiro, podem ter influenciado nestes agrupamentos.
Apesar do PARNA da Serra das Confusões apresentar vegetação de caatinga e
ecótonos cerrado/caatinga, enquanto as demais áreas são remanescentes de Mata Atlântica,
todas estão inseridas na região semiárida, no Bioma Caatinga, logo sofrem influências
climáticas desse domínio, além de apresentar transições onde se interpenetram dois ou até
três tipos de vegetação (Velloso et al. 2002; Thomas & Britton 2008), possibilitando
espécies de fungos comuns entre as áreas. Além disso, espécies cosmopolitas e generalistas
como Beltrania rhombica, por exemplo, provavelmente, também podem contribuir para
similaridade de áreas distintas.
Os resultados demonstram que o Bioma da Caatinga, mesmo diante de um mosaico
de tipos de vegetação, pode apresentar semelhança nas comunidades fúngicas entre as
71
diferentes áreas, uma vez que todas estão sob influência do mesmo domínio climático
(Velloso et al. 2002). As áreas estudadas não apresentam grande variação de riqueza de
fungos, porém apresentam diferenças na composição de suas comunidades. Mais estudos
são necessários para se conhecer melhor estas comunidades. O total de espécies
encontradas reflete uma alta riqueza de fungos conidiais associados à substratos vegetais
submersos, cuja biodiversidade ainda é pouco conhecida no Bioma, contribuindo assim
para o conhecimento da micota aquática na região semiárida, fornecendo subsídios para
futuros trabalhos de conservação.
Tabela 1: Áreas de estudo e período de coleta.
Table 1: Areas of study and collection period.
Áreas de
Estudo
Estado
Municípios coletados
Altitude
(m)
Mês/ano de
coleta
APA da
Chapada
do Araripe
Ceará
Santana do Cariri (7° 11‟
18‟‟S e 39º 44‟ 13‟‟O) e
Barbalha (7° 18‟ 40”S e
39° 18‟ 15”O)
750 a 950
Janeiro/ 2011
PARNA da
Serra das
Confusões
Serra da
Jibóia
Piauí
Caracol (09°16‟43” S e
43°19‟48” O)
700
Abril/ 2011
Bahia
Santa Terezinha (12º51‟S
e 39º28‟O)
750 a 800
Junho/ 2011
Brejo
Paraibano
Paraíba
420 a 618
Novembro/
2011
PARNA de
Ubajara
Ceará
Areia (6°58‟12” S e
35°42‟15” O) e Alagoa
Nova (7°40‟ S e 35°
47‟O)
Ubajara (3º 51' 16"S e 40º
55' 16"O )
870
Maio/2012
72
Riqueza
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Brejo Praibano PARNA de Ubajara
Serra da Jiboia
PARNA da Serra
das Confusões
APA da Chapada
do Araripe
Figura 1: Riqueza de fungos conidias associados à substratos vegetais submersos em cinco
áreas inseridas no Bioma Caatinga. Brejo Paraibano, PARNA de Ubajara, Serra da JibóiaBA, PARNA da Serra das Confusões e APA da Chapada do Araipe.
Figure 1: Richness of conidial fungi associated with submerged plant debris in five areas
included in the Caatinga Biome. Brejo Paraibano, PARNA de Ubajara, Serra da Jibóia-BA,
PARNA da Serra das Confusões e APA da Chapada do Araipe.
Riqueza
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
Lâmina foliar
Galho
Casca
Pecíolo
Figura 2: Riqueza de fungos conidiais, encontrados em ambientes aquáticos, por substrato:
lâmina foliar, galho, casca e pecíolo.
Figure 2: Richness of conidial fungi, found in aquatic environment, for substrate: leaf
blade, twig, bark and petiole.
73
Figura 3: Dendrograma gerado a partir do índice de similaridade de Sørensen e pelo
método de agrupamento UPGMA, entre as áreas consideradas. Em que: A= Serra da
Jibóia, B= APA da Chapada do Araripe, C= PARNA de Ubajara, D= Brejo Paraibano, E=
PARNA da Serra das Confusões.
Figure 3: Dendrogram generated from the Sorenson similarity index and the UPGMA
clustering method, among the areas considered. Where: A= Serra da Jibóia, B= APA da
Chapada do Araripe, C= PARNA de Ubajara, D= Brejo Paraibano, E= PARNA da Serra da
Confusões.
74
Tabela 2. Fungos conidiais encontrados em habitats aquáticos associados à lâmina foliar (I), pecíolo (II), casca (III) e galho (IV) submersos
em rios e riachos de cinco áreas inseridas no Bioma Caatinga: Serra da Jibóia-BA, APA da Chapada do Araripe e PARNA de Ubajara-CE,
Brejo Paraibano-PB e PARNA da Serra das Confusões-PI.
Table 2. Conidial fungi found in aquatic habitats associated with leaf blade (I), petiole (II), bark (III) and twig (IV) submerged in rivers and
streams of the five areas included in the Caatinga Biome: Serra da Jibóia-BA, APA da Chapada do Araripe e PARNA de Ubajara-CE, Brejo
Paraibano-PB and PARNA da Serra das Confusões-PI.
APA da Chapada do
Araripe
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
I
II III
IV
I
II
III
IV
PARNA de Ubajara Brejo Paraibano
I
II
Acrogenospora sphaerocephala (Berk. & Broome)
M.B. Ellis
Ardhachandra selenoides (de Hoog) Subram. &
Sudha
Arthrobotrys dactyloides Drechsler
III
IV
I
II
III
I
II
III
1
1
X
1
1
1
1
4
1
3
X
X
A. musiformis Drechsler
X
Atrosetaphiale flagelliformis Matsush.
X
Bactrodesmium longisporum M. B. Ellis
X
Brachysporiella gayana Bat.
X
X
X
X
Beltrania africana S. Hughes
X
X
X
X
X
X
X
Total
IV
X
A. oligospora Fresen.
B. rhombica Penz.
Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. &
S.D. Patil
Beltraniopsis esenbeckiae Bat. & J.L. Bezerra
Cacumisporium pleuroconidiophorum (Davydkina
&) R.F. Castañeda, Heredia & Iturr.
IV
PARNA da Serra
das Confusões
X
X
X
X
X
X
X
X
X
7
4
1
1
75
Tabela 2. Continuação
APA da Chapada do
Araripe
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
I
II III
IV
I
II
III
IV
PANA de Ubajara
I
II
C. sigmoideum Mercado & R.F. Castañeda
Ceratosporell adeviata Subram.
Chalara alabamensis Morgan-Jones & E.G.
Ingram
Chloridium virescens (Pers.) W. Gams & Hol.Jech.
C. transvaalense Morgan-Jones, R.C. Sinclair &
Eicker
Cladosporium cladosporioides (Fresen.) G.A. de
Vries
C. oxysporum Berk. & M.A. Curtis
Clonostachys rosea (Link) Schroers, Samuels,
Seifert & W. Gams
Corynesporopsis antillana R.F. Castañeda & W.B.
Kendr.
Cryptophialekakombensis Piroz.
C. udagawae Piroz. &Ichinoe
X
X
X
I
II
X
X
III
IV
PARNA da Serra
das Confusões
I
II
X
X
IV
1
1
X
1
X
X
2
1
X
X
1
X
X
X
X
X
X
X
C. lunata(Wakker) Boedijn
X
X
X
X
III
Total
2
2
4
X
X
Cylindrocladiella parva (P.J. Anderson) Boesew.
Dactylaria belliana B.C. Paulus, Gadek & K.D.
Hyde
IV
X
Curvularia geniculata(Tracy &Earle) Boedijn
Cylindrocladium candelabrum Viégas
III
Brejo Paraibano
X
4
3
1
1
1
1
1
76
Tabela 2. Continuação
APA da Chapada do
Araripe
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
I
II III
D. hyalotunicata K.M. Tsui, Goh & K.D. Hyde
Dactylella yunnanensis K.Q. Zhang, Xing Z. Liu
& L. Cao
Dendryphiella vinosa (Berk. & M.A. Curtis)
Reisinger
DendryphioncomosumWallr.
Dictyochaeta sp.1
D. anam de Chaetosphaeria pulchriseta S.
Hughes, W.B. Kendr. & Shoemaker
D. britannica (M.B. Ellis) Whitton, McKenzie &
K.D. Hyde
D. fertilis (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech.
D. simplex (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech
Dictyochaetopsis gonytrichoides (Shearer & J.L.
Crane) Whitton, McKenzie & K.D. Hyde
D. polysetosa R.F. Castañeda, Gusmão, Guarro &
Saikawa
Dischloridium gloeosporioides (G.F. Atk.) U.
Braun & K. Schub
Edmundmasonia pulchra Subram.
Ellisembia adscendens (Berk.) Subram.
E. bambusicola (M.B. Ellis) J. Mena & G.
Delgado
IV
I
II
X
III
IV
PARNA de Ubajara Brejo Paraibano
I
II
III
IV
I
II
III
IV
PARNA da Serra
das Confusões
I
II
III
X
X
1
1
1
1
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
5
X
X
X
X
X
X
IV
2
1
X
X
X
Total
X
X
X
7
3
3
1
X
1
X
X
X
X
X
1
2
1
77
Tabela 2. Continuação
APA da Chapada do
Araripe
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
I
II III
IV
I
E. brachypus (Ellis & Everh.) Subram.
II
III
IV
PARNA de Ubajara Brejo Paraibano
I
II
III
IV
III
IV
I
X
Exserticlav atriseptata (Matsush.) S. Hughes
X
E. vasiformis (Matsush.) S. Hughes
Gliocladiopsis tenuis(Bugnic.) Crous & M.J.
Wingf.
Gyrothrix magica Lunghini & Onofri
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
1
X
X
X
IV
2
2
X
X
III
1
2
1
1
X
Helicomyce sroseus Link
II
Total
1
1
1
2
2
1
X
E .vaginata McKenzie
Oedemium minus (Link) S. Hughes
II
X
E. flagelliformis (Matsush.) W.P. Wu
Idriella ramosa Matsush.
Inesiosporium longispirale (R.F. Castañeda) R.F.
Castañeda & W. Gams
Ingoldiella hamata D.E. Shaw
Junewangia globulosa (Tóth) W.A. Baker &
Morgan-Jones
Kionochaeta ramifera (Matsush.) P.M. Kirk & B.
Sutton
Lauriomyces heliocephalus (V. Rao & de Hoog)
R.F. Castañeda & W.B. Kendr.
Menisporopsis theobromae S. Hughes
I
PARNA da Serra
das Confusões
X
X
Paliphora intermedia Alcorn & B. Sutton
X
P. multiseptata Gusmão & Leão-Ferreira
X
1
2
1
1
1
78
Tabela 2. Continuação
APA da Chapada do
Araripe
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
I
II III
IV
I
Parasympodiella laxa (Subram. & Vittal)
Ponnappa
Phaeoisaria clematidis (Fuckel) S. Hughes
III
IV
I
II
III
II
III
IV
PARNA da Serra
das Confusões
I
X
X
X
X
X
X
X
X
Sporoschisma saccardoi E.W. Mason & S. Hughes
X
Stachybotrys chartarum (Ehrenb.) S. Hughes
X
X
S. nephrospora Hansf.
X
X
X
X
S. rectilineata Tubaki
X
X
X
Torula herbarum (Pers.) Link
X
X
III
IV
2
1
1
X
X
X
II
Total
2
X
Sporidesmiella claviformis P.M. Kirk
S. hyalosperma var. hyalosperma (Corda) P. M.
Kirk
Sporidesmium tropicale M.B. Ellis
Thozetella cristata Piroz. & Hodges
I
X
Spadicoides macroobovata Matsush.
Subulispora procurvata Tubaki
IV
X
Ernakulamia cochinensis (Subram.) Subram
Rhexoacrodictys erecta (Ellis &Everh.) W. A.
Barker & Morgan Jones
Satchmopsis brasiliensis B. Sutton & Hodges
Speiropsis scopiformis Kuthub. & Nawawi
II
PARNA de Ubajara Brejo Paraibano
1
1
2
1
2
1
1
2
1
5
1
1
1
79
Tabela 2. Continuação
Serra da Jibóia
ESPÉCIES
T. cubensis R.F. Castañeda & G.R.W. Arnold
Triscelophorus acuminatus Nawawi
Vermiculariopsiella cornuta (V. Rao & de Hoog)
Nawawi, Kuthub. & B. Sutton
V. cubensis (R.F. Castañeda) Nawawi, Kuthub. &
B. Sutton
Veronaea botryosa Cif. & Montemart.
Xylomyces foliicola W.B. Kendr. & R.F.
Castañeda
X. aquaticus (Dudka) K.D. Hyde & Goh
X. pusillus Goh, W.H. Ho, K.D. Hyde & K.M.
Tsui
Zanclosporabrevispora S. Hughes& W.B. Kendr.
I
II III
IV
APA da Chapada do
Araripe
I
II
III
IV
X
X
PARNA de Ubajara Brejo Paraibano
I
II
III
IV
I
II
III
IV
PARNA da Serra
das Confusões
I
II III IV
2
X
X
3
1
X
1
X
X
1
3
X
X
X
X
1
1
X
X
1
1
1
X
Z. novae-zelandiae S. Hughes & W.B. Kendr.
X
Wiesneriomyce slaurinus (Tassi) P.M. Kirk
X
Total:
21 1
6
5
13
3
Total
3
2
23
2
4
6
19
2
6
11
19
3
1
1
151
80
Tabela 3: Matriz de similaridade fúngica (Índice de Sørensen) entre as cinco áreas
consideradas*
Table 3: Similarity matrix fungal Index (Sørensen) among the five areas considered*
A
B
C
D
A
1
B
0,4705
1
C
0,2222
0,1538
1
D
0,3076
0,2963
0,3333
1
E
0,4150
0,3809
0,2222
0,2142
E
1
*Em que: A=Serra da Jibóia, B= APA da Chapada do Araripe, C= PARNA de Ubajara, D=
Brejo Paraibano, E= PARNA da Serra das Confusões.
*Were: A=Serra da Jibóia, B= APA da Chapada do Araripe, C= PARNA de Ubajara, D=
Brejo Paraibano, E= PARNA da Serra das Confusões.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao Programa de Pós Graduação em Botânica- PPGBOTUEFS. S. S. Silva e T. S. Santa Izabel agradecem ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas concedidas de mestrado e
doutorado, respectivamente. L. F. P. Gusmão agradece pela bolsa produtividade (Proc.
303924/2008-0) concedida. Os autores também agradecem ao Programa de Pesquisa em
Biodiversidade do Semi-árido (PPBIO semi-árido / Ministério da Ciência e Tecnologia).
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Biodiversity and Conservation 7: 1187-1206.
86
CONCLUSÕES GERAIS

Foram encontradas 90 espécies de fungos conidiais associados a substratos vegetais
submersos, o que denota uma alta riqueza para o Bioma Caatinga;

Os hifomicetos são encontrados em número muito maior que os coelomicetos,
associados a substratos vegetais submersos;

Os novos registros de fungos aquático-facultativos para o Brasil e para o continente
americano, bem como a nova espécie aqui apresentada, mostram a importância da
investigação da biodiversidade desse grupo de fungos no Bioma Caatinga, a fim de
ampliar a distribuição geográfica dessas espécies;

Dezesseis espécies foram registradas pela primeira vez no ambiente aquático, sendo
classificadas como aquático-facultativas, o que demonstra a necessidade de mais
estudos taxonômicos para se conhecer melhor as espécies de fungos que estão
presentes neste ambiente, assim como estudos de ecologia para melhor delimitar os
grupos;

Não houve uma grande variação de riqueza de fungos conidiais entre as áreas,
contudo apresentaram composições distintas;

A maior riqueza de espécies de fungos em relação ao tipo de substrato ocorreu
associada à lâmina foliar, este fato pode ser atribuído às folhas terem apresentado
maior biomassa em todas as coletas;

As áreas de estudo apresentaram baixa similaridade em relação às comunidades de
fungos, o que pode ser associado à diferença na flora de cada local, no fluxo d‟água
e na disponibilidade de substratos vegetais;

O Bioma Caatinga apresentou uma grande biodiversidade de fungos associados à
substratos vegetais submersos, podendo ser considerado um verdadeiro reservatório
de fungos, com muitas espécies ainda a serem descobertas, necessitando assim de
mais estudos e de ampliar ainda mais as áreas a serem estudadas neste Bioma;

O presente estudo também pode subsidiar futuros trabalhos de conservação de
biodiversidade.
87
ANEXO
88
Tabela 1: Espécies de fungos conidiais associados à substratos vegetais submersos depositados na coleção de Cultura de Microrganismos da
Bahia: métodos de preservação em óleo mineral e Castellani.
Espécies
Local de coleta
Óleo mineral Castellani Nº da coleção
Arthrobotrys oligospora Fresen.
PARNA de Ubajara
X
X
0171/12
Beltrania rhombica Penz.
PARNA da Serra das Confusões
X
X
0069/11
Beltrania rhombica Penz.
Brejo Paraibano
X
001/12
Beltrania africana S. Hughes
PARNA de Ubajara
X
0172/12
Clonostachys rosea (Link) Schroers, Samuels, Seifert & W. Gams
Brejo Paraibano
X
X
002/12
Dendryphiella vinosa (Berk. & M.A. Curtis) Reisinger
PARNA de Ubajara
X
0247/12
Dictyochaeta britannica (M.B. Ellis) Whitton, McKenzie & K.D. Hyde
PARNA de Ubajara
X
X
0251/12
Dictyochaeta fertilis (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech.
Brejo Paraibano
X
0163/11
Dictyochaeta simplex (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech
PARANA de Ubajara
X
X
004/11
Dictyochaeta simplex (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech
Serra da Jibóia
X
X
0125/11
Dischloridium gloeosporioides (G.F. Atk.) U. Braun & K. Schub
PARANA de Ubajara
X
0170/12
Ingoldiella hamata D.E. Shaw
Serra da Jibóia
X
0135/11
Phaeoisaria clematidis (Fuckel) S. Hughes
Brejo Paraibano
X
X
006/12
Phaeoisaria clematidis (Fuckel) S. Hughes
PARNA de Ubajara
X
X
0245/12
Speiropsis scopiformis Kuthub. & Nawawi
PARNA da Serra das Confusões
X
X
0051/11
Sporoschisma saccardoi E.W. Mason & S. Hughes
PARNA de Ubajara
X
X
0248/12
Stachybotrys chartarum (Ehrenb.) S. Hughes
Serra da Jibóia
X
X
0115/11
Stachybotrys chartarum (Ehrenb.) S. Hughes
Brejo Praibano
X
X
0171/11
Torula herbarum (Pers.) Link
PARNA de Ubajara
X
0163/12
Táxon não identificado 1
PARNA de Ubajara
X
X
0246/12
Táxon não identificado 2
PARANA da Serra das Confusões
X
X
0051/11
89