UNIVERSIDADE FEDERAL DOS VALES DO JEQUITINHONHA E
MUCURI – UFVJM
SILMA DA SILVA CAMILO
EFEITO DE PLANTAS HOSPEDEIRAS NO DESENVOLVIMENTO E
REPRODUÇÃO DO PARASITOIDE Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
DIAMANTINA - MG
2014
SILMA DA SILVA CAMILO
EFEITO DE PLANTAS HOSPEDEIRAS NO DESENVOLVIMENTO E
REPRODUÇÃO DO PARASITOIDE Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
Dissertação apresentada ao Curso de PósGraduação Stricto Sensu em Produção Vegetal da
Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha
e Mucuri, como parte das exigências do Programa
de Pós-Graduação em Produção Vegetal, área de
concentração Produção Vegetal, para obtenção do
título de “Mestre”.
Orientador: Prof. Dr. Marcus Alvarenga Soares
DIAMANTINA - MG
2014
SILMA DA SILVA CAMILO
EFEITO DE PLANTAS HOSPEDEIRAS NO DESENVOLVIMENTO E
REPRODUÇÃO DO PARASITOIDE Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
Dissertação apresentada ao Curso de PósGraduação Stricto sensu em Produção Vegetal da
Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha
e Mucuri, como parte das exigências do Programa
de Pós-Graduação em Produção Vegetal, área de
concentração Produção Vegetal, para obtenção do
título de “Mestre”.
APROVADA em 21 de fevereiro de 2014
Prof. Dr. Germano Leão Demolin Leite - UFMG
Prof. Dr. José Barbosa dos Santos - UFVJM
Prof. Dr. Sebastião Lourenço de Assis Júnior - UFVJM
Prof. Dr. Marcus Alvarenga Soares – UFVJM
Presidente
DIAMANTINA - MG
2014
“O homem é do tamanho do seu sonho.”
“Deus quer, o homem sonha, a obra nasce.”
Fernando Pessoa
OFEREÇO E DEDICO
A Deus por estar sempre ao meu lado. A
meus pais João e Joanita pelo amor e
apoio. Ao Prof. Marcus Alvarenga
Soares pela confiança e orientação.
AGRADECIMENTOS
A Deus por estar sempre ao meu lado, guiando meus passos e me dando forças.
Aos meus pais João e Joanita pelo amor e apoio, me incentivando sempre a lutar pelos
meus ideais.
Às minhas irmãs Maria Luiza e Simara; ao meu sobrinho Davi e à minha tia Nair pelo
carinho.
À Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri (UFVJM) pela valorosa
contribuição na minha formação acadêmica.
À UFVJM e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES), pela concessão de bolsa de estudo.
Ao professor Marcus Alvarenga Soares pela confiança, orientação, paciência, apoio e
amizade, sempre pronto para ajudar.
Aos professores José Barbosa dos Santos e Sebastião Lourenço de Assis Júnior pela
ajuda e incentivo.
A todos meus amigos, pelo companheirismo e por terem tornado este período mais
feliz!
Aos colegas do Laboratório de Controle Biológico da UFVJM Beatriz, Gabriel
(Tuchê), Elizangela, Isadora, Tamires, Tatiane e Victor Hugo pela agradável convivência.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal pelos
ensinamentos de grande valor passados durante este curso de mestrado.
À equipe da Pró-reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação, pela ajuda nos momentos de
dúvidas.
Enfim, a todos que acompanharam a minha caminhada e que contribuíram de forma
direta ou indireta para a realização deste trabalho.
Obrigada por tudo!
i
RESUMO
CAMILO, SILMA DA SILVA. Efeito de plantas hospedeiras no desenvolvimento e
reprodução do parasitoide Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). 2014. 49p.
(Dissertação - Mestrado em Produção Vegetal) – Universidade Federal dos Vales do
Jequitinhonha e Mucuri, Diamantina, 2014.
Objetivou-se avaliar a influência da alimentação do hospedeiro e dos adultos do parasitoide
Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle, 1993 (Hymenoptera: Eulophidae) em seus
parâmetros biológicos e capacidade de parasitismo. No primeiro experimento, analisou-se a
eficiência do parasitismo e a biologia da prole deste parasitoide em pupas de Thyrinteina
arnobia Stoll 1782 (Lepidoptera: Geometridae) criadas em plantas de Psidium guajava L. ou
Eucalyptus cloeziana F. Muell (Myrtaceae). Ovos de T. arnobia foram colocados em sacos de
tecido tipo organza envolvendo galhos de plantas de P. guajava e E. cloeziana, até as lagartas
atingirem a fase de pupa. Trinta pupas de cada tratamento foram individualizadas em tubos de
vidro e expostas ao parasitismo por quatro fêmeas de P. elaeisis. Foi avaliada a emergência da
progênie por pupa; a porcentagem de parasitismo, pupas mortas e de adultos de T. arnobia
emergidos; a duração do ciclo de vida (ovo-adulto), a longevidade, a razão sexual, o tamanho
da cápsula cefálica e do corpo do parasitoide. A porcentagem de parasitismo, a emergência de
P. elaeisis por pupa, a longevidade das fêmeas, o tamanho da cápsula cefálica e do corpo dos
machos do parasitoide foram menores quando seu hospedeiro foi criado em plantas de
eucalipto. No segundo experimento objetivou-se avaliar o efeito da alimentação com pólen e
néctar de flores de Eucalyptus sp. e de plantas daninhas encontradas em cultivos deste, no
desenvolvimento e reprodução de P. elaeisis. Parasitoides adultos machos e fêmeas foram
individualizados em tubos de vidro para a avaliação da longevidade. Receberam os
tratamentos: flores das asteráceas Bidens pilosa L., Emilia fosbergii Nicolson, Galinsoga
parviflora Cav., Sonchus oleraceus L. e Taraxacum officinale F.H. Wigg., de Eucalyptus sp.,
uma gotícula de mel e sem alimentação. Em outra etapa, seis fêmeas foram transferidas para
potes plásticos juntamente com uma pupa de Tenebrio molitor Linnaeus 1758 (Coleoptera:
Tenebrionidae) para ser parasitada, sendo empregados os mesmos tratamentos anteriores. As
avaliações foram: sobrevivência de fêmeas, porcentagem de parasitismo e emergência,
duração do ciclo de vida, número de indivíduos emergidos por pupa, razão sexual, tamanho da
cápsula cefálica e do corpo da prole. O uso de flores de plantas daninhas e de Eucalyptus sp.
como fonte de alimento permitiu que os insetos se reproduzissem. A alimentação de P.
ii
elaeisis com mel proporcionou maior longevidade e sucesso reprodutivo. A privação de
alimento reduziu a longevidade do parasitoide e comprometeu sua reprodução.
Palavras-chave: Controle biológico, eucalipto, plantas daninhas, pragas.
iii
ABSTRACT
CAMILO, SILMA DA SILVA. Effect of host plants on the development and reproduction
of the parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). 2014. 49p.
Dissertation (Masters in Vegetable Production) – Federal University of the Jequitinhonha and
Mucuri Valley, Diamantina, 2014.
The objective was evaluate the influence of feeding host and adults parasitoid Palmistichus
elaeisis Delvare & LaSalle, 1993 (Hymenoptera: Eulophidae) on their biological parameters
and parasitism capacity. In the first experiment were analyzed the efficiency of parasitism and
biology of this parasitoid in pupae of Thyrinteina arnobia 1782 (Lepidoptera: Geometridae)
when reared on plants of Psidium guajava L. or Eucalyptus cloeziana F. Muell (Myrtaceae).
Eggs of T. arnobia were placed organza bags involving branches of plants of P. guajava and
E. cloeziana until the larvae reach the pupal stage. Thirty pupae from each treatment were
placed in glass tubes and exposed to parasitism by four females of P. elaeisis. It was
evaluated emergence of the parasitoid progeny per pupa, the percentage of parasitism, dead
pupae and adults of T. arnobia emerged; duration of the life cycle (egg to adult), longevity,
sex ratio, the size of the head capsule and body of the parasitoid. The percentage parasitism,
emergence of P. elaeisis per pupa, the female longevity, the size of the head capsule and
body of the parasitoid males were smaller when its host was created in eucalyptus plants. In
the second experiment, the objective was to evaluate the effect of feeding with pollen and
nectar from Eucalyptus sp. flowers and weeds found in these cultivations, in the development
and reproduction of P. elaeisis. Parasitic adult males and females were individualized in glass
tubes for evaluation of this longevity. They received the treatments: flowers of Asteraceae
Bidens pilosa L., Emilia fosbergii Nicolson, Galinsoga parviflora Cav., Sonchus oleraceus L.
e Taraxacum officinale F.H. Wigg., Eucalyptus sp., a droplet of honey and without feeding. In
another stage, six females were transferred to plastic pots with a pupa of Tenebrio molitor
Linnaeus 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae) to be parasitized, they were used previous
treatments. The evaluations were: survival of females, parasitism and emergence, duration of
the life cycle, number of adults per pupa, sex ratio, size of the head capsule and body of the
offspring. The use of flowers weeds and Eucalyptus sp. as a food source has allowed the
reproduction of the insects. The feeding of P. eleaisis with honey showed provided greater
longevity and reproductive success. The food deprivation reduced the longevity of the
parasitoid and hindered this reproduction.
Keywords: Biological control, eucalyptus, weeds, pests.
iv
LISTA DE FIGURAS
ARTIGO CIENTÍFICO I.
Figura 1
Média ± erro padrão de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae) emergidos por pupa de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera:
Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava e Eucalyptus
cloeziana. Barras seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste F a
5% de probabilidade..........................................................................................
Pág.
29
ARTIGO CIENTÍFICO II.
Figura 1
Figura 2
Figura 3
Figura 4
Plantas daninhas da família Asteraceae Bidens pilosa (A), Emilia fosbergii
(B), Galinsoga parviflora (C), Sonchus oleraceus (D), Taraxacum officinale
(E) e Eucalyptus sp. (Myrtaceae) (F)……………….........................................
42
Sobrevivência de fêmeas de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora,
Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp., uma gotícula de
mel e sem alimentação durante o período reprodutivo......................................
44
Porcentagem de pupas de Tenebrio molitor parasitadas por fêmeas de
Palmistichus elaeisis que receberam os tratamentos: flores de Bidens pilosa,
Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora, Sonchus oleraceus, Taraxacum
officinale, Eucalyptus sp., uma gotícula de mel e sem alimentação. Não foi
possível a geração de curvas de regressão para os tratamentos: flores de
Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale e
sem alimentação pela impossibilidade de ajustar um modelo (n = nº de pupas
expostas ao parasitismo/dia)..............................................................................
45
Porcentagem de pupas de Tenebrio molitor em que ocorreu emergência de
Palmistichus elaeisis após terem sido parasitadas por fêmeas que receberam
os tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga
parviflora, Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp. e uma
gotícula de mel. Não foi possível a geração de curvas de regressão para os
tratamentos: flores de Galinsoga parviflora, Sonchus oleraceus e Eucalyptus
sp. pela impossibilidade de ajustar um modelo (n = nº de pupas expostas ao
parasitismo/dia)..................................................................................................
46
v
LISTA DE TABELAS
ARTIGO CIENTÍFICO I.
Tabela 1
Tabela 2
Tabela 3
Pág.
Percentagens de pupas parasitadas por Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae), pupas mortas e emergência de adultos de Thyrinteina arnobia
(Lepidoptera: Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava ou
Eucalyptus cloeziana.........................................................................................
29
Média ± erro padrão da duração do ciclo (ovo-adulto) e longevidade de
adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos por
pupa de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtidas em plantas
de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana....................................................
30
Média ± erro padrão da razão sexual, tamanho da cápsula cefálica e tamanho
do corpo de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
emergidos de pupas de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae)
obtidas em plantas de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana.....................
30
ARTIGO CIENTÍFICO II.
Tabela 1
Tabela 2
Tabela 3
Longevidade de adultos de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora,
Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp., uma gotícula de
mel e sem alimentação.......................................................................................
43
Parâmetros morfométricos da prole de Palmistichus elaeisis que receberam
os tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga
parviflora, Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp. e uma
gotícula de mel...................................................................................................
47
Número de adultos emergidos por pupa, duração do período ovo-adulto e
razão sexual (rs) da prole de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora,
Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp. e uma gotícula de
mel......................................................................................................................
47
SUMÁRIO
RESUMO.…………………………………………………………………………….
Pág.
i
ABSTRACT….………………………………………………………………….……
iii
LISTA DE FIGURAS..…………………………………………………………...…..
iv
LISTA DE TABELAS ……………………………………………………………….
v
INTRODUÇÃO GERAL……………………………………………………….…….
13
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.……………………………………………….
16
ARTIGO CIENTIFICO I. Plantas hospedeiras de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera:
Geometridae) afetam o desenvolvimento do parasitoide Palmistichus elaeisis
(Hymenoptera: Eulophidae)..........................................................................................
20
Resumo..........................................................................................................................
20
Abstract.........................................................................................................................
20
Introdução.....................................................................................................................
21
Material e métodos........................................................................................................
22
Resultados.....................................................................................................................
24
Discussão.......................................................................................................................
24
Conclusão......................................................................................................................
26
Agradecimentos.............................................................................................................
26
Referências....................................................................................................................
ARTIGO CIENTIFICO II. Recursos florais em cultivos de eucalipto afetam o
26
desempenho do parasitoide Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)?.........
31
Resumo..........................................................................................................................
31
Introdução.....................................................................................................................
31
Materiais e métodos......................................................................................................
33
Resultados.....................................................................................................................
35
Discussão.......................................................................................................................
35
Conclusões....................................................................................................................
37
Literatura citada............................................................................................................
38
CONCLUSÃO GERAL................................................................................................
48
ANEXO.........................................................................................................................
49
13
INTRODUÇÃO GERAL
O eucalipto (Eucalyptus spp.) é uma mirtácea originária da Austrália, que foi
introduzida no Brasil na segunda metade do século XIX com o objetivo inicial de produção de
madeira para a confecção de dormentes para linhas férreas (Lutinski et al., 2006). Atualmente,
é cultivada para múltiplas finalidades, tais como papel, celulose, lenha, carvão, serraria, óleos
para a indústria farmacêutica, mel, ornamentação e quebra-vento, dentre outras (Passador et
al., 2012).
Nos últimos anos, o gênero Eucalyptus tem se destacado no Brasil pela grande
diversidade de espécies botânicas, rápido crescimento e boa adaptação aos mais diversos tipos
de ambiente (Cordeiro et al., 2011; Oliveira et al., 2012). Essas características fizeram com
que o eucalipto se tornasse a espécie arbórea mais plantada no país, destacando-se E.
cloeziana, E. grandis, E. urophylla, E. saligna, E. tereticornis, E. camaldulensis e E.
viminalis (Queiroz et al., 2010).
Em 2012, a área de plantio com Eucalyptus spp. no Brasil totalizou 5.102.030 ha,
sendo 53,0% desta concentrada na região Sudeste (Associação Brasileira de Produtores de
Florestas Plantadas, 2013). O setor florestal brasileiro tem se tornado altamente competitivo,
graças às condições climáticas e tecnologias empregadas (Tiburcio et al., 2012).
Os plantios florestais estão sujeitos a diversos fatores ecológicos que, direta ou
indiretamente, podem exercer influência no crescimento das árvores e na produção de
madeira, carvão e celulose (Toledo et al., 2000). A conversão de áreas nativas em
monoculturas de Eucalyptus favorece o surgimento de insetos praga, devido à baixa
complexidade biológica destes ecossistemas (Soares et al., 2007; Sales et al., 2010).
Além disso, o eucalipto sofre ataques de pragas oriundas de hospedeiros nativos da
flora brasileira, que possui várias espécies de plantas também da família Myrtaceae (Santos et
al., 2000; Zanuncio et al., 2001). Estes insetos estão em processo de adaptação ao novo
hospedeiro (Holtz et al., 2003), e favorecidos pelo aumento da área plantada com espécies
pertencentes a este gênero (Magistrali et al., 2013).
Dentre estas pragas, encontram-se os lepidópteros desfolhadores (Pastori et al., 2012;
Zanuncio et al., 2014), sendo que lagarta-parda-do-eucalipto Thyrinteina arnobia Stoll, 1782
(Lepidoptera: Geometridae) tem grande importância por causar perdas significativas em
plantações de eucalipto no Brasil (Santos et al., 2000; Bernardino et al., 2007). Sua ocorrência
é favorecida pelas extensas áreas utilizadas nesses plantios, que proporcionam maior
disponibilidade de alimento (Holtz et al., 2003). Este inseto ataca diversos gêneros da família
14
Myrtaceae, incluindo seis espécies de Psidium, oito espécies Campomanesia, nove espécies
de Eugenia e vinte espécies de Eucalyptus (Batista-Pereira et al., 2006).
A grande extensão das plantações de eucalipto e o tamanho do dossel dificultam o
controle químico de insetos desfolhadores em sistemas florestais (Pastori et al., 2012). Além
disso, o uso exclusivo desta forma de controle provoca a redução da população de inimigos
naturais, contaminação ambiental, aumento dos custos de produção e resistência de pragas
(Pereira et al., 2011). Para minimizar estes problemas, o Manejo Integrado de Pragas (MIP)
tem sido proposto.
O MIP procura preservar e/ou, aumentar os fatores de mortalidade natural, por meio
do emprego de todas as técnicas de controle disponíveis de forma harmoniosa, objetivando
manter a população de pragas abaixo do nível de dano econômico (Kogan, 1998). A adoção
dessa forma de manejo é fundamental para as empresas florestais minimizarem os impactos
ambientais negativos de suas atividades, facilitando a aquisição da certificação florestal, que
tem se tornado cada vez mais importante neste setor (Mewes et al., 2013).
Uma das táticas utilizadas no MIP é o controle biológico. Este consiste na utilização
de predadores, parasitoides ou patógenos para controlar as populações de pragas (Soares et
al., 2009b).
O grupo mais comum de inimigos naturais da Classe Insecta é o dos parasitoides,
predominando espécies de Hymenoptera e, em menor quantidade, de Diptera (Dall’Oglio et
al., 2003). Parasitoides são insetos cujas larvas se desenvolvem em outro inseto, causando a
sua morte ao final do seu desenvolvimento (Bittencourt e Berti Filho, 2004a). Estes são
inimigos naturais de grande importância para o equilíbrio do agroecossistema de eucalipto
(Pereira et al., 2011).
Dentre os himenópteros tem-se a família Eulophidae, que compreende 297 gêneros e
4.472 espécies em todo o mundo (Pereira et al., 2010). Palmistichus elaeisis Delvare e
LaSalle, 1993 (Hymenoptera: Eulophidae) se destaca por ser inimigo natural de diversos
lepidópteros praga de espécies florestais, inclusive T. arnobia (Soares et al., 2009a). Este
inseto apresenta comportamento polífago generalista, sendo que seu parasitismo também já
foi verificado em Halysidota pearsoni Watson, 1980 (Lepidoptera: Arctiidae), Bombyx mori
Linnaeus, 1758 (Lepidoptera: Bombycidae), Diatraea saccharalis Fabricius, 1794
(Lepidoptera:
Crambidae),
Thyrinteina
leucoceraea
Rindge,
1961
(Lepidoptera:
Geometridae), Alabama argillacea Huebner, 1818, Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818,
Heliothis virescens Fabricius, 1781, Spodoptera frugiperda Smith, 1797, Pseudaletia sequax
Franclemont, 1951 (Lepidoptera: Noctuidae), Dione juno juno Cramer, 1779, Methona
15
themisto Hübner, 1818 (Lepidoptera: Nymphalidae), Dirphia moderata Bouvier, 1919
(Lepidoptera: Saturniidae) e Tenebrio molitor Linnaeus, 1758 (Coleoptera: Tenebrionidae)
(Bittencourt e Berti Filho, 2004b; Nardi et al., 2006; Gil-Santana e Tavares, 2006; Zanuncio
et al. 2008; Pereira et al., 2009; Pereira et al., 2010).
O eucalipto apresenta rápido crescimento e boa competitividade quanto a seu
estabelecimento no campo, mas não está isento da interferência das plantas daninhas, o que
provoca o decréscimo quantitativo e qualitativo de sua produção (Tarouco et al., 2009). Estas
competem pelos recursos disponíveis no ambiente, afetando o crescimento da planta, além de
dificultar os tratos culturais, aumentando os riscos de incêndios e as operações de colheita
(Tiburcio et al., 2012). A interferência destas é mais marcante nos dois primeiros anos de
produção, mas, em algumas áreas, o controle é feito até o sexto ano para facilitar a colheita e
aumentar os ganhos na produtividade (Tuffi Santos et al., 2006).
O manejo das plantas daninhas em reflorestamentos é feito, basicamente, pelo uso de
métodos mecânicos e químicos, isolados ou associados (Toledo et al., 2000). Normalmente é
realizado em uma faixa de 50 cm, eliminando-se as plantas daninhas localizadas ao longo da
linha de plantio do eucalipto e deixando-se vegetação nas entrelinhas (Silva et al., 2012). Isso
beneficia plantações de Eucalyptus por contribuir para o aumento da diversidade plantas, o
que ajuda a proteger o solo contra a erosão e perda de nutrientes, além de servir como fonte de
alimento e abrigo para organismos benéficos como os inimigos naturais.
A conservação de trechos de floresta nativa adjacentes aos talhões de eucalipto
também tem sido realizada por algumas empresas florestais no Brasil (Zanetti et al., 2000). A
preservação de áreas ou faixas de vegetação nativa intercaladas com a cultura florestal
contribui para a formação de múltiplos habitats que possibilitam a reprodução, alimentação e
abrigo de inúmeros inimigos naturais (Dall’Oglio et al., 2003). Isso pode ser uma ótima tática
de controle biológico, além de contribuir para a preservação da vegetação nativa, reduzindo o
desmatamento e vários outros impactos ambientais negativos provocados pelo cultivo de
eucalipto em grandes áreas (Santos et al., 2002; Murta et al., 2008).
No campo, os parasitoides adultos se alimentam do pólen e néctar das flores. A oferta
destes alimentos afeta diretamente a sua longevidade, fecundidade e capacidade de suprimir
herbívoros praga (Lee e Heimpel, 2008). Portanto, a diversificação do agroecossistema,
aumentando a oferta de flores é visto como uma importante ferramenta para atrair os inimigos
naturais que requerem fontes de néctar e pólen para sobreviver e se reproduzir (Baggen et al.,
1999; Winkler et al., 2009), controlando, com isso, a população de pragas.
16
Com base no exposto, o objetivo desse trabalho foi avaliar a influência do tipo de
alimentação do hospedeiro e dos adultos do parasitoide P. elaeisis nos parâmetros biológicos
e reprodutivos deste inimigo natural, sendo composto por duas propostas de artigos. A
primeira tratou da avaliação da eficiência do parasitismo e a biologia da prole deste
parasitoide em pupas de T. arnobia, quando criadas em plantas de Psidium guajava ou E.
cloeziana. A segunda teve como objetivo, verificar o efeito da alimentação com pólen e néctar
de flores de eucalipto e de plantas daninhas encontradas em cultivos deste, no
desenvolvimento e reprodução do parasitoide P. elaeisis.
Esta dissertação segue as “Normas para redação e apresentação de Teses e
Dissertações” (Anexo da resolução nº. 11-CONSEPE, de 16 de maio de 2008). A proposta de
artigo científico I segue as normas da Revista Árvore e a II as do Chilean Journal of
Agricultural Research. Estas normas se encontram no item Anexo, no final do trabalho.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ASSOCIAÇÃO BRASILEIRA DE PRODUTORES DE FLORESTAS PLANTADAS.
Anuário estatístico da ABRAF. Disponível em: <http://www.abraflor.org.br>. Acesso em: 30
set. 2013.
BAGGEN, L.R.; GURR, G.M.; MEATS, A. Flowers in tri-trophic systems: mechanisms
allowing selective exploitation by insect natural enemies for conservation biological control.
Entomologia Experimentalis et Applicata, v.91, p.155-161, 1999.
BATISTA-PEREIRA, L.G.; FERNANDES, J.B.; CORRÊA, A.G.; FÁTIMA, M.; DA
SILVA, G.F.; VIEIRA, P.C. Electrophysiological responses of eucalyptus brown looper
Thyrinteina arnobia to essential oils of seven Eucalyptus species. Journal of the Brazilian
Chemical Society, v.17, p.555-561, 2006.
BERNARDINO, A.S.; ZANUNCIO, T.V.; ZANUNCIO, J.C.; LIMA, E.R.; SERRÃO, J.E.
Note on gynandromorphism in the eucalyptus defoliator Thyrinteina arnobia (Stoll, 1782)
(Lepidoptera: Geometridae). Anais da Academia Brasileira de Ciências, v.79, p. 235-237,
2007.
BITTENCOURT, M.A.L.; BERTI FILHO, E. Desenvolvimento dos estágios imaturos de
Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera, Eulophidae) em pupas de
Lepidoptera. Revista Brasileira de Entomologia, v.48, p.65-68, 2004a.
BITTENCOURT, M.A.L.; BERTI FILHO, E. Exigências térmicas para o desenvolvimento de
Palmistichus elaeisis (Hymenoptera, Eulophidae) em pupas de cinco espécies de lepidópteros.
Iheringia, v.94, p.321-323, 2004b.
17
CORDEIRO, G.; ANJOS, N.; MAGISTRALI, I.C.; LEMES, P.G. Ocorrência de
Compsosoma perpulchrum em eucalipto, no Estado de Minas Gerais, Brasil. Revista Ceres,
v. 58, p. 512-515, 2011.
DALL’OGLIO, O.T.; ZANUNCIO, J.C.; FREITAS, F.A.; PINTO, R. Himenópteros
parasitóides coletados em povoamento de Eucalyptus grandis e mata nativa em Ipaba, estado
de Minas Gerais. Ciência Florestal, v.13, p.123-129, 2003.
GIL-SANTANA, H.R., TAVARES, M.T. Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle
(Hymenoptera, Eulophidae): a new parasitoid of Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera,
Nymphalidae). Revista Brasileira de Zoologia, v.23, p.891-892, 2006.
HOLTZ, A.M.; OLIVEIRA, H.G.; PALLINI, A.; MARINHO, J.S.; ZANUNCIO, J.C.;
OLIVEIRA, C.L. Adaptação de Thyrinteina arnobia em novo hospedeiro e defesa induzida
por herbívoros em eucalipto. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.38, p.453-458, 2003.
KOGAN, M. Integrated Pest Management: historical perspectives and contemporary
developments. Annual Review of Entomology, v.43, p.243-270, 1998.
LEE, J.C.; HEIMPEL, G.E. Floral resources impact longevity and oviposition rate of a
parasitoid in the field. Journal of Animal Ecology, v.77, p.565-572, 2008.
LUTINSKI, J.A.; LUTINSKI, C.J.; GARCIA, F.R.M. Primeiro registro de Glycaspis
brimblecombei Moore 1964, (Hemiptera: Psyllidae) em Eucalipto no Estado de Santa
Catarina, Brasil. Ciência Rural, v.36, n.2, p.653-655, 2006.
MAGISTRALI, I.C.; COSTA, E.C.; GARLET, J.; BOSCARDIN, J.; MACHADO, L.M.;
JÚNIOR, N.B. Registro de Nystalea nyseus (CRAMER, 1775) em Eucalyptus saligna Smith
no Estado do Rio Grande do Sul. Ciência Rural, v.43, p.761-763, 2013.
MEWES, W.L.C.; TEIXEIRA, M.M.; FERNANDES, H.C.; ZANUNCIO, J.C.;
ALVARENGA, C.B. Aplicação de agrotóxicos em eucalipto utilizando pulverizador
pneumático. Revista Árvore, v.37, p.347-353, 2013.
MURTA, A.F.; KER, F.T.O.; COSTA, D.B.; ESPÍRITO-SANTO, M.M.; FARIA, M.L.
Efeitos de remanescentes de Mata Atlântica no Controle Biológico de Euselasia apisaon
(Dahman) (Lepidoptera: Riodinidae) por Trichogramma maxacalii (Voegelé e Pointel)
(Hymenoptera: Trichogrammatidae). Neotropical Entomology, v.37, p.229-232, 2008.
NARDI, C.; GUERRA, T.M.; ORTH, A.I.; TAVARES, M.T. Himenópteros parasitóides
associados a pupas de Methona themisto (Lepidoptera, Nymphalidae) em Florianópolis, Santa
Catarina, Brasil. Iheringia, v.96, p.373-375, 2006.
OLIVEIRA, J.G.L.; OLIVEIRA, J.T.S.; ABAD, J.I.M.; SILVA, A.G.; FIEDLER, N.C.;
VIDAURE, G. B. Parâmetros quantitativos da anatomia da madeira de eucalipto que cresceu
em diferentes locais. Revista Árvore, v.36, p.559-567, 2012.
PASSADOR, M.M.; LIMA, P.R.; DE PIERI, C.; HARAKAVA, R.; FURTADO, E.L.
Teratosphaeria nubilosa em plantações comerciais de Eucalyptus globulus nas regiões Sul e
Sudeste do Brasil. Summa Phytopathologica, v.38, p.11-16, 2012.
18
PASTORI, P.L.; PEREIRA, F.F.; ANDRADE, G.S.; SILVA, R.O.; ZANUNCIO, J.C.;
PEREIRA, A.I.A. Reproduction of Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae) in
pupae of two lepidopterans defoliators of eucalypt. Revista Colombiana de Entomología,
v.38, p.91-93, 2012.
PEREIRA, F.F.; ZANUNCIO, J.C.; OLIVEIRA, H.N.; GRANCE, E.L.V.; PASTORI, P.L.;
GAVA-OLIVEIRA, M.D. Thermal requirements and estimate number of generations of
Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) in different Eucalyptus plantations regions.
Brazilian Journal of Biology, v.71, p.431-436, 2011.
PEREIRA, F.F.; ZANUNCIO, J.C.; SERRÃO, J.E.; PASTORI, P.L.; RAMALHO, F.S.
Reproductive performance of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle (Hymenoptera:
Eulophidae) with previously refrigerated pupae of Bombyx mori L. (Lepidoptera:
Bombycidae). Brazilian Journal of Biology, v.69, p.865-869, 2009.
PEREIRA, F.F.; ZANUNCIO, J.C.; SERRÃO, J.E.; ZANUNCIO, T.V.; PRATISSOLI, D.;
PASTORI, P.L. The density of females of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae) affects their reproductive performance on pupae of Bombyx mori
L. (Lepidoptera: Bombycidae). Anais da Academia Brasileira de Ciências, v.82, p.323-331,
2010.
QUEIROZ, D.L.; ZANOL, K.M.R.; OLIVEIRA, E.B.; ANJOS, N.; MAJER, J. Feeding and
oviposition preferences of Ctenarytaina spatulata Taylor (Hemiptera, Psyllidae) for
Eucalyptus spp. and other Myrtaceae in Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, v.54,
149–153, 2010.
SALES, M.J.D.; MATOS, W.C.; REIS, Y.T.; RIBEIRO, G.T. Frequência e riqueza de cupins
em áreas de plantio de eucalipto no litoral norte da Bahia. Pesquisa Agropecuária
Brasileira, v.45, p.1351-1356, 2010.
SANTOS, G.P.; ZANUNCIO, T.V.; VINHA, E.; ZANUNCIO, J.C. Influência de faixas de
vegetação nativa em povoamentos de Eucalyptus cloeziana sobre população de Oxydia
vesulia (Lepidoptera: Geometridae). Revista Árvore, v.26, p.499-504, 2002.
SANTOS, G.P.; ZANUNCIO, T.V.; ZANUNCIO, J.C. Desenvolvimento de Thyrinteina
arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) em folhas de Eucalyptus urophylla e Psidium
guajava. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v.29, p.13-22, 2000.
SILVA, J.R.V.; ALVES, P.L.C.A.; TOLEDO, R.E.B. Weed control strip influences the initial
growth of Eucalyptus grandis. Acta Scientiarum. Agronomy, v.34, p.29-35, 2012.
SOARES, M.A.; LEITE, G.L.D.; ZANUNCIO, J.C.; ROCHA, S.L.; DE SÁ, V.G.M.;
SERRÃO J.E. Flight capacity, parasitism and emergence of five Trichogramma
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) species from forest areas in Brazil. Phytoparasitica,
v.35, p.314-318, 2007a.
SOARES, M.A.; GUTIERREZ, C.T.; ZANUNCIO, J.C.; PEDROSA, A.R.P.; LORENZON,
A.S. Superparasitismo de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) y
comportamiento de defensa de dos hospederos. Revista Colombiana de Entomología, v.35,
p.62-65, 2009b.
19
SOARES, M.A.; ZANUNCIO, J.C.; LEITE, G.L.D.; REIS, T.C.; SILVA. M.A. Controle
biológico de pragas em armazenamento: uma alternativa para reduzir o uso de agrotóxicos no
Brasil? Unimontes Científica, v.11, p.52-59, 2009.
TAROUCO, C.P.; AGOSTINETTO, D.; PANOZZO, L.E.; SANTOS, L.S.; VIGNOLO,
G.K.; RAMOS, L.O.O. Períodos de interferência de plantas daninhas na fase inicial de
crescimento do eucalipto. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.44, p.1131-1137, 2009.
TIBURCIO, R.A.S.; FERREIRA, F.A.; PAES, F.A.S.V.; MELO C.A.D.; MEDEIROS, W.N.
Crescimento de mudas de clones de eucalipto submetidos à deriva simulada de diferentes
herbicidas. Revista Árvore, v.36, p.65-73, 2012.
TOLEDO, R.E.B.; VICTÓRIA FILHO, R.; PITELLI, R.A.; ALVES, P.L.C.A.; LOPES,
M.A.F. Efeito de períodos de controle de plantas daninhas sobre o desenvolvimento inicial de
plantas de eucalipto. Planta Daninha, v.18, p.395-404, 2000.
TUFFI SANTOS, L.D.; FERREIRA, F.A.; FERREIRA, L.R.; DUARTE, W.M.; TIBURCIO,
R.A.S.; SANTOS, M.V. Intoxicação de espécies de eucalipto submetidas à deriva do
glyphosate. Planta Daninha, v. 24, p. 359-364, 2006a.
WINKLER, K.; WÄCKERS, F.L.; KAUFMAN, L.V.; LARRAZ, V.; VAN LENTEREN, J.C.
Nectar exploitation by herbivores and their parasitoids is a function of flower species and
relative humidity. Biological Control, v.50, p.299-306, 2009.
ZANETTI, R.; VILELA, E.F.; ZANUNCIO, J.C.; LEITE, H.G.; FREITAS, G.D. Influência
da espécie cultivada e da vegetação nativa circundante na densidade de sauveiros em
eucaliptais. Pesquisa Agropecuária Brasileira, v.35, p.1911-1918, 2000.
ZANUNCIO, J.C.; GUEDES, R.N.C.; ZANUNCIO, T.V.; FABRES, A.S. Species richness
and abundance of defoliating Lepidoptera associated with Eucalyptus grandis in Brazil and
their response to plant age. Austral Ecology, v.26, p.582-589, 2001.
ZANUNCIO, J.C.; LEMES, P.G.; SANTOS, G.P.; SOARES, M.A.; WILCKEN,
C.F.; SERRÃO, J.E. Population dynamics of Lepidoptera pests in Eucalyptus urophylla
plantations in the brazilian Amazonia. Forests, v. 5, p. 72-87, 2014.
ZANUNCIO, J.C.; PEREIRA, F.F.; JACQUES, G.C.; TAVARES, M.T.; SERRÃO, J.E.
Tenebrio molitor Delvare & LaSalle (Coleoptera: Tenebrionidae), a new alternative host to
rear the pupae parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). The
Coleopterists Bulletin, v.63, p.32-38, 2008.
20
ARTIGO CIENTÍFICO I
PLANTAS HOSPEDEIRAS DE Thyrinteina arnobia (LEPIDOPTERA:
GEOMETRIDAE) AFETAM O DESENVOLVIMENTO DO PARASITOIDE
Palmistichus elaeisis (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
RESUMO - O objetivo deste trabalho foi avaliar a eficiência do parasitismo e a biologia da
prole do parasitoide Palmistichus elaeisis Delvare e LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) em
pupas de Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) quando criadas em plantas de
Psidium guajava L. ou Eucalyptus cloeziana F. Muell. Ovos de T. arnobia foram coletados e
colocados em sacos de tecido tipo organza envolvendo galhos de plantas de P. guajava e E.
cloeziana, até as lagartas alcançarem a fase de pupa. Trinta pupas de cada tratamento foram
individualizadas em tubos de vidro e expostas ao parasitismo por quatro fêmeas de P. elaeisis
por 24 horas. Foi avaliada a emergência da progênie do parasitoide por pupa; a porcentagem
de parasitismo, pupas mortas e de adultos de T. arnobia emergidos; a duração do ciclo de vida
(ovo-adulto), a longevidade, a razão sexual, o tamanho da cápsula cefálica e do corpo do
parasitoide. A porcentagem de parasitismo, a emergência de P. elaeisis por pupa, a
longevidade das fêmeas, o tamanho da cápsula cefálica e do corpo dos machos do parasitoide
foram menores quando seu hospedeiro foi criado em plantas de eucalipto. Isto pode ter
ocorrido devido à grande quantidade de compostos do metabolismo secundário presentes
nesta planta, que podem ser acumulados no corpo do herbívoro ao se alimentar, afetando
negativamente o inimigo natural. Sendo P. elaeisis um parasitoide nativo, este também se
mostra mais adaptado à mirtácea nativa P. guajava.
Palavras-chave: controle biológico, Myrtaceae, interação tritrófica.
HOST PLANTS OF Thyrinteina arnobia (LEPIDOPTERA: GEOMETRIDAE)
AFFECT THE DEVELOPMENT OF PARASITOIDS Palmistichus elaeisis
(HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)
ABSTRACT - The objective of this study was to evaluate the efficiency of parasitism and
biology of the parasitoid Palmistichus elaeisis Delvare e LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae)
progeny in pupae of Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) when reared on
plants of Psidium guajava L. or Eucalyptus cloeziana F. Muell. Eggs of T. arnobia were
21
collected and placed in organza bags involving branches of plants of P. guajava and E.
cloeziana until the larvae reach the pupal stage. Thirty pupae from each treatment were placed
in glass tubes and exposed to parasitism by four females of P. elaeisis for 24 hours. It was
evaluated emergence of the parasitoid progeny per pupa, the percentage of parasitism, dead
pupae and adults of T. arnobia emerged; the length of the life cycle (egg to adult), longevity,
sex ratio, the size of the head capsule and body of the parasitoid. The percentage parasitism,
emergence of P. elaeisis per pupa, the female longevity, the size of the head capsule and body
of the parasitoid males were smaller when its host was created in eucalyptus plants. This may
be due to the large number of secondary metabolic compounds present in this plant, which
can be accumulated in the body of the herbivore, negatively affecting the natural enemy. The
P. elaeisis is a native parasitoid and it also shows more adapted to native Myrtaceae P.
guajava.
Keywords: biological control, Myrtaceae, tritrophic interaction.
1. INTRODUÇÃO
O eucalipto (Eucalyptus spp.) é uma espécie arbórea originária da Austrália (SILVA et
al., 2013), que atualmente é a mais cultivada no Brasil, ocupando cerca de cinco milhões de
hectares (ABRAF, 2013). Esta planta possui capacidade de adaptação a várias condições
climáticas e edáficas, rápido crescimento e multiplicidade de usos para sua madeira
(SANTOS et al., 2004). Por isso, espécies do gênero Eucalyptus são cultivadas para os mais
diversos fins, tais como papel, celulose, lenha, carvão, serraria, óleos para indústrias
farmacêuticas, mel, ornamentação e quebra-vento, dentre outros (PASSADOR et al., 2012).
A expansão do eucalipto no Brasil foi acompanhada por surtos de infestação de
algumas espécies de insetos nativos, que se tornaram pragas para a eucaliptocultura
(GONÇALVES et al., 2013, WINGFIELD et al., 2013, ZANUNCIO et al., 2014). Mirtáceas
nativas, como Myrciaria cauliflora Mart. e Psidium guajava L. são danificadas por insetos
herbívoros, com destaque para os lepidópteros. Com a introdução da eucaliptocultura, estes
insetos passaram a se alimentar também de Eucalyptus spp. (PAINE et al., 2011), sendo a
lagarta-parda-do-eucalipto Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae), o principal
desfolhador dessa planta (PASTORI et al., 2012).
A grande extensão das plantações de eucalipto e a altura das árvores dificultam o
controle das pragas pela pulverização de produtos químicos em culturas florestais
22
(BITTENCOURT E BERTI FILHO, 2004). Além disso, esta forma de controle provoca a
redução da população de inimigos naturais, contaminação ambiental, aumento dos custos de
produção e resistência de pragas (PEREIRA et al., 2011). Por isso, métodos complementares
têm sido propostos, compondo o Manejo Integrado de Pragas (MIP). Este consiste na
associação de várias práticas de controle de pragas como o controle biológico, importação e
liberação de inimigos naturais, agrotóxicos seletivos e uso de material genético resistente
(GONÇALVES et al., 2013).
Parasitoides são inimigos naturais de grande importância para o equilíbrio do
agroecossistema de eucalipto (PEREIRA et al., 2011). Palmistichus elaeisis Delvare e LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae) é um endoparasitoide de pupas generalista e com alto potencial
para o controle biológico de lepidópteros na eucaliptocultura (PEREIRA et al., 2009). Já foi
verificado seu parasitismo em T. arnobia, T. leucoceraea Rindge (Lepidoptera: Geometridae)
e espécies do gênero Hylesia (Lepidoptera: Saturniidae) (PEREIRA et al., 2008; SOARES et
al., 2009).
Lepidópteros apresentam diversos mecanismos de defesa contra ataques de
parasitoides. Um deles foi verificado por Soares et al. (2009) em pupas de T. arnobia e de
Hylesia sp. que, quando expostas ao parasitismo, apresentaram movimentos giratórios e
abdominais para expulsar as fêmeas de P. elaeisis que tentavam ovipositar nesta região. Além
disso, plantas hospedeiras podem influenciar na eficiência do parasitismo, por meio da
interação tritrófica planta-praga-parasitoide (SOGLIA et al., 2006). Compostos químicos
oriundos do metabolismo secundário de plantas podem afetar o estabelecimento e
desenvolvimento de herbívoros, alterando os parâmetros do seu ciclo biológico (HOLTZ et
al., 2003) e, consequentemente, influenciando a atuação de inimigos naturais.
Com base no exposto, a hipótese deste trabalho é que plantas hospedeiras podem
afetar a ação de inimigos naturais e sua biologia, por meio da interação tritrófica planta-pragainimigo natural. Portanto, o objetivo foi avaliar a eficiência do parasitismo e a biologia da
prole de P. elaeisis em pupas de T. arnobia quando criadas em plantas de Psidium guajava L.
ou Eucalyptus cloeziana F. Muell.
2. MATERIAL E MÉTODOS
O experimento foi realizado no Laboratório de Controle Biológico de Insetos do
Departamento de Biologia Animal (DBA) da Universidade Federal de Viçosa (UFV) em
Viçosa, Minas Gerais, Brasil.
23
Adultos de T. arnobia, provenientes de coleta em plantios de eucalipto no município
de Três Marias, Estado de Minas Gerais, foram levados para laboratório de Controle
Biológico de Insetos. Casais destes insetos foram individualizados e colocados em potes
plásticos (500 ml), com tampa contendo uma abertura central, vedada com tela de malha fina
(tipo organza). Foram fixadas tiras de papel na tampa para que nelas fossem efetuadas as
posturas (SOARES et al., 2009).
Os ovos de T. arnobia foram colocados em sacos constituídos por tecido tipo organza
(0,70 x 0,40m) envolvendo galhos de plantas de P. guajava ou E. cloeziana, cultivadas em
vasos de polietileno, na área experimental do Insetário da UFV. Após a eclosão, foi realizada
a remoção periódica das lagartas para outros galhos com sacos de organza, assim que as
folhas começavam a secar (SOARES et al., 2009). Esta troca foi mais frequente a partir do
quarto estádio, período em que os insetos alimentam-se mais vorazmente.
Quando alcançaram a fase de pupa, foram retiradas dos sacos de organza, transferidas
para potes plásticos e levadas para o laboratório de Controle Biológico de Insetos. Destas, 30
criadas em P. guajava e outras 30, criadas em E. cloeziana, com menos de 24 horas de idade,
foram individualizadas em tubos de vidro (14 x 2,2 cm) e expostas ao parasitismo por quatro
fêmeas de P. elaeisis, sem experiência prévia de oviposição, por 24 horas a 25 ± 2°C, fotofase
de 12 horas e umidade relativa de 70 ± 10% em estufa tipo B.O.D. (ZANUNCIO et al., 2008).
Ao final desse período, as fêmeas de P. elaeisis foram retiradas dos tubos e mortas. Dez pupas
de T. arnobia originadas de plantas de P. guajava e outras 10 de E. cloeziana foram deixadas
sobre estas mesmas condições ambientais e sem parasitismo, para a avaliação da mortalidade
natural desses hospedeiros.
As pupas parasitadas foram mantidas individualizadas em estufa tipo B.O.D. e os
parâmetros avaliados foram: a emergência da progênie de P. elaeisis por pupa, a porcentagem
de pupas parasitadas, pupas mortas e de adultos de T. arnobia emergidos, a duração do ciclo
de vida (ovo-adulto), a longevidade e a razão sexual do parasitoide.
Quinze fêmeas e dez machos de P. elaeisis emergidos, por tratamento, foram
individualizados em tubos de vidro (14 x 2,2 cm) e alimentados com uma gotícula de mel
(PEREIRA et al., 2008; PEREIRA et al., 2010). Esses indivíduos foram mantidos em estufa
B.O.D. para se observar sua longevidade. Após a morte dos insetos, foram mensurados seus
parâmetros morfométricos, tais como, a cápsula cefálica (CC), na altura mediana dos olhos e
o tamanho do corpo (TC), medido através da linha mediana do dorso do inseto, da cabeça à
extremidade abdominal, com o auxílio de uma ocular micrométrica acoplada a um
microscópio estereoscópico.
24
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado. Os dados de
pupas parasitadas, pupas mortas e emergência de adultos de T. arnobia não atenderam às
pressuposições de homogeneidade de variância e distribuição normal. Por isto, foram
submetidos à análise de variância não paramétrica pelo teste de Wilcoxon em nível de 5% de
probabilidade. A razão sexual foi calculada pela equação rs = número de fêmeas / (número de
fêmeas + número de machos). Os demais dados foram submetidos à análise de variância
(ANOVA) e comparados pelo teste “F” a 5% de probabilidade de erro.
3. RESULTADOS
Não foi observada mortalidade natural das pupas de T. arnobia. As obtidas de lagartas
alimentadas com E. cloeziana, apresentaram menor porcentagem de parasitismo, de pupas
mortas devido à ação do parasitoide e, consequentemente, maior número de adultos de T.
arnobia emergidos (Tabela 1).
O número de adultos de P. elaeisis emergidos por pupa de T. arnobia obtidas em
plantas de P. guajava, foi maior do que o observado naquelas obtidas em E. cloeziana
(Figura 1).
A duração do ciclo de vida (ovo-adulto) dos parasitoides e a longevidade dos machos
de P. elaeisis, foram semelhantes, independente da dieta de seus hospedeiros. Por outro lado,
a longevidade das fêmeas desse inseto foi maior em hospedeiros alimentados com P. guajava
(Tabela 2).
Os parasitoides adultos, de ambos os tratamentos, apresentaram razão sexual,
comprimento da cápsula cefálica e tamanho do corpo da fêmea semelhantes. Porém os
machos emergidos de hospedeiros alimentados com P. guajava, tiveram maior comprimento
da cápsula cefálica e tamanho do corpo (Tabela 3).
4. DISCUSSÃO
Em geral, os metabólitos secundários de plantas, incluindo compostos fenólicos,
taninos e monoterpenos são considerados como mecanismos de co-evolução destas contra o
ataque de herbívoros (FOLEY E MOORE, 2005). Lagartas de T. arnobia são afetadas por
compostos secundários do eucalipto, pois apresentam a fase larval mais longa nessa planta do
que em mirtáceas nativas (HOLTZ et al., 2003). Estas substâncias podem ficar retidas em
muitas partes do corpo de um inseto, incluindo a hemolinfa, corpo gorduroso e cutícula. Isto
25
foi relatado para larvas de Athalia rosae Linnaeus (Hymenoptera: Tenthredinidae),
desfolhadoras de crucíferas, que capturam compostos secundários dessas plantas, os
glucosinolatos, e os armazenam em sua hemolinfa (VLIEGLER et al., 2004).
A menor taxa de parasitismo de P. elaeisis com E. cloeziana pode ter ocorrido por
falhas no mecanismo de neutralização aplicado pelo parasitoide neste hospedeiro, causadas
pela presença de compostos do metabolismo secundário do eucalipto nas pupas. Parasitoides
dependem da sua habilidade para suprimir as defesas de seus hospedeiros (BAE E KIM,
2004). Para a espécie P. elaeisis foi relatada a redução da resposta imune do hospedeiro pela
diminuição do número total de hemócitos na hemolinfa e da taxa de encapsulação de pupas
parasitadas (ANDRADE et al., 2010).
Os compostos secundários (óleos essenciais, fenóis e taninos), provavelmente
presentes nas pupas provenientes de lagartas alimentadas com E. cloeziana podem também ter
repelido o parasitoide, contribuindo assim, para a baixa taxa de parasitismo neste tratamento.
Porém, o efeito destes compostos pode ser variável, em cada espécie de parasitoide.
Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) apresentou alto
parasitismo (95,80 ± 2,85) em pupas de T. arnobia criada em folhas de E. cloeziana nas
mesmas condições do presente experimento, mostrando que a capacidade de parasitismo
desse inseto não foi afetada negativamente pela alimentação do hospedeiro (PASTORI et al.,
2012).
Os parasitoides imaturos são expostos a compostos secundários de plantas, presentes
no corpo de seu hospedeiro, já nos estádios iniciais de desenvolvimento, pois se alimentam,
inicialmente, da hemolinfa e, posteriormente, de tecidos deste (BRODEUR E BOIVIN, 2004).
Isso pode ter afetado o desenvolvimento de P. elaeisis, causando redução no número de
adultos emergidos por pupa de T. arnobia, obtidas em plantas de E. cloeziana.
Embora a duração do ciclo de P. elaeisis tenha sido semelhante entre tratamentos,
observa-se que as plantas podem influenciar o ciclo de alguns inimigos naturais, como
relatado para Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae) parasitando Aphis
gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) e com ciclo de 15,0 ± 0,12 dias quando o afídeo foi
criado no cultivar de crisântemo Yellow Snowdon e 12,9 ± 1,48 dias no cultivar White
Reagan (SOGLIA et al., 2006). A longevidade de P. elaeisis foi menor do que a relatada para
esse parasitoide em pupas do hospedeiro alternativo Tenebrio molitor Linnaeus (Coleoptera:
Tenebrionidae), com média de 22,65 ± 1,13 dias para fêmeas e de 28,3 ± 2,38 dias para
machos (ZANUNCIO et al., 2008), mostrando também influência do hospedeiro neste
parâmetro.
26
A maior longevidade das fêmeas e o maior comprimento da cápsula cefálica e
tamanho do corpo dos machos de P. elaeisis, em hospedeiros alimentados com P. guajava,
são importantes. Fêmeas mais longevas beneficiam a população de parasitoides, por gastarem
mais tempo avaliando a qualidade do hospedeiro, rejeitando inadequados e conseguindo
melhores, o que reflete em melhor qualidade da prole (ROYER et al. 1999). Já o tamanho do
corpo do inseto tem correlação positiva com indicadores de qualidade da eficiência de
parasitoides, como fecundidade e longevidade reprodutiva (PASTORI et al., 2012).
5. CONCLUSÃO
A eficiência do parasitismo e a biologia da prole de P. elaeisis apresentaram melhores
resultados em pupas de T. arnobia obtidas em plantas de P. guajava. Quando este inimigo
natural foi exposto a pupas desse Lepidoptera obtidas em plantas de E. cloeziana o
parasitismo e o número de adultos emergidos por pupa foram menores. Quanto à prole do
parasitoide, a longevidade das fêmeas e o tamanho do corpo dos machos também foram
reduzidos em hospedeiro alimentado com E. cloeziana. Plantas hospedeiras podem afetar a
ação de inimigos naturais e sua biologia, pela interação tritrófica planta-praga-inimigo natural.
Palmistichus elaeisis é um parasitoide nativo, portanto este se mostra mais adaptado à
mirtácea nativa P. guajava.
6. AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa
e à Universidade Federal de Viçosa (UFV) pelo fornecimento da estrutura e materiais para a
realização desta pesquisa.
7. REFERÊNCIAS
ABRAF. 2013. Anuário estatístico da ABRAF. Associação Brasileira de Produtores de
Florestas Plantadas. Disponível em: <http://www.abraflor.org.br> Acesso em: 27 set. 2013).
ANDRADE, G. S. et al. Immunity of an alternative host can be overcome by higher densities
of its parasitoids Palmistichus elaeisis and Trichospilus diatraeae. Plos One, v.5, n. 10, p. 17, 2010.
27
BAE, S.; KIM, Y. Host physiological changes due to parasitism of a braconid wasp, Cotesia
plutellae, on diamondback moth, Plutella xylostella. Comparative Biochemistry and
Physiology, v. 138, n. 1, p. 39-44, 2004.
BITTENCOURT, M. A. L.; BERTI FILHO E. Exigências térmicas para o desenvolvimento
de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera, Eulophidae) em pupas de cinco espécies de
lepidópteros. Iheringia, v. 94, n. 3, p. 321-323, 2004.
BRODEUR, J.; BOIVIN, G. Functional ecology of immature parasitoids. Annual Review of
Entomology, v. 49, p. 27-49, 2004.
FOLEY, W. J.; MOORE, B. D. Plant secondary metabolites and vertebrate herbivores - from
physiological regulation to ecosystem function. Current Opinion in Plant Biology, v. 8, p.
430-435, 2005.
GONÇALVES, J. L. M. et al. Integrating genetic and silvicultural strategies to minimize
abiotic and biotic constraints in Brazilian eucalypt plantations. Forest Ecology and
Manegement, v. 301, p. 6-27, 2013.
HOLTZ, A. M. et al. Desempenho de Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae)
em eucalipto e goiaba: o hospedeiro nativo não é um bom hospedeiro? Neotropical
Entomology, v. 32, n. 3, p. 427-431, 2003.
PAINE, T. D.; STEINBAUER, M. J.; LAWSON, S. A. Native and exotic pests of Eucalyptus:
a worldwide perspective. Annual Review of Entomology, v. 56, p. 181-201, 2011.
PASSADOR, M. M. et al. Teratosphaeria nubilosa em plantações comerciais de Eucalyptus
globulus nas regiões Sul e Sudeste do Brasil. Summa Phytopathologica, v. 38, n. 1, p. 11-16,
2012.
PASTORI, P. L. et al. Reproduction of Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae) in
pupae of two lepidopterans defoliators of eucalypt. Revista Colombiana de Entomología, v.
38, n. 1, p. 91-93, 2012.
PEREIRA, F. F. et al. Species of Lepidoptera defoliators of Eucalyptus as new host for the
parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). Brazilian Archives of Biology
and Technology, 51, n. 2, p. 259-262, 2008.
PEREIRA, F.F. et al. Reproductive performance of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae) with previously refrigerated pupae of Bombyx mori L.
(Lepidoptera: Bombycidae). Brazilian Journal of Biology, v. 69, n. 3, p. 865-869, 2009.
PEREIRA, F. F. et al. Parasitismo de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) em
hospedeiro alternativo sobre plantas de eucalipto em semi-campo. Revista Ciência
Agronômica, v. 41, n. 4, p. 715-720, 2010.
PEREIRA, F. F. et al. Thermal requirements and estimate number of generations of
Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) in different Eucalyptus plantations regions.
Brazilian Journal of Biology, v. 71, n. 2, p. 431-436, 2011.
28
ROYER, L. et al. Intra- and interspecific host discrimination by host-seeking larvae of
coleopteran parasitoids. Oecologia, v. 118, n. 1, p. 59-68, 1999.
SANTOS, P. E. T.; GERALDI, I. O.; GARCIA, J. N. Estimates of genetic parameters of
wood traits for sawn timber production in Eucalyptus grandis. Genetics and Molecular
Biology, v. 27, n. 4, p. 567-573, 2004.
SILVA, P. H. M. et al. Selecting for rust (Puccinia psidii) resistance in Eucalyptus grandis in
São Paulo State, Brazil. Forest Ecology and Management, v. 303, p. 91-97, 2013.
SOARES, M. A. et al. Superparasitismo de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
y comportamiento de defensa de dos hospederos. Revista Colombiana de Entomología, v.
35, n. 1, p. 62-65, 2009.
SOGLIA, M. C. M. et al. Desenvolvimento e parasitismo de Lysiphlebus testaceipes
(Cresson) e Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae) em Aphis gossypii Glover
(Hemiptera: Aphididae) em duas cultivares de Crisântemo. Neotropical Entomology, v. 35,
n. 3, p. 364-370, 2006.
VLIEGER, L.; BRAKEFIELD, P. M.; MÜLLER, C. Effectiveness of the defence mechanism
of the turnip sawfly, Athalia rosae (Hymenoptera: Tenthredinidae), against predation by
lizards. Bulletin of Entomological Research, v. 94, p. 283-289, 2004.
WINGFIELD, M. J. et al. Established and new technologies reduce increasing pest and
pathogen threats to Eucalypt plantations. Forest Ecology and Management, v. 301, p. 35-42,
2013.
ZANUNCIO, J. C. et al. Population dynamics of Lepidoptera pests in Eucalyptus urophylla
plantations in the Brazilian Amazonia. Forests, v. 5, n. 1, p. 72-87, 2014.
ZANUNCIO, J. C. et al. Tenebrio molitor Linnaeus (Coleoptera: Tenebrionidae), a new
alternative host to rear the pupae parasitoid Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle
(Hymenoptera: Eulophidae). The Coleopterists Bulletin, v. 62, n. 1, p. 64-66, 2008.
29
Tabela 1. Percentagens de pupas parasitadas por Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae), pupas mortas e emergência de adultos de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera:
Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana.
Table 1. Percentages of pupae parasitized by Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae), dead pupae and adult emergence of Thyrinteina arnobia (Lepidoptera:
Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava or Eucalyptus cloeziana.
Tratamentos
Parasitismo (%)
Pupas mortas (%)
P. guajava
E. cloeziana
87,10a
22,58 b
29,03a
6,45 b
Emergência de adultos de Thyrinteina
arnobia (%)
12,90 b
77,42a
Percentagens seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste Wilcoxon a 5% de probabilidade.
Emergência de P. elaeisis por pupa hospedeira
70
a
60
50
40
30
20
b
10
0
T1
T2
Figura 1. Média ± erro padrão de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera:
Eulophidae) emergidos por pupa de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae)
obtidas em plantas de Psidium guajava e Eucalyptus cloeziana. Barras seguidas de
mesma letra não diferem entre si pelo teste F a 5% de probabilidade.
Figure 1. Mean ± standard error of adult Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)
emerged per pupa of Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtained in
30
plants of Psidium guajava and Eucalyptus cloeziana. Bars followed by the same letter
do not differ by F test at 5% probability.
Tabela 2. Média ± erro padrão da duração do ciclo (ovo-adulto) e longevidade de adultos de
Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos por pupa de Thyrinteina arnobia
(Lepidoptera: Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana.
Table 2. Mean ± standard error of the duration of the cycle (egg to adult) and adult longevity
of Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emerged per pupa of Thyrinteina
arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava or Eucalyptus
cloeziana.
Longevidade (dias)
Tratamentos
Duração do ciclo
(ovo-adulto)
Fêmea
Macho
P. guajava
E. cloeziana
23,53 ± 0,54a
25,17 ± 1,45a
14,28 ± 0,19a
9,52 ± 0,31 b
9,37 ± 0,97a
10,31 ± 0,26a
Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste F a 5% de probabilidade.
Tabela 3. Média ± erro padrão da razão sexual, tamanho da cápsula cefálica e tamanho do
corpo de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos de pupas de
Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava ou
Eucalyptus cloeziana.
Table 3. Mean ± standard error of the sex ratio, size of the cephalic capsules and body size of
adult Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emerged from pupae Thyrinteina
arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava or Eucalyptus
cloeziana.
Tratamentos
Razão sexual
P. guajava
E. cloeziana
0,87 ± 0,03a
0,67 ± 0,14a
Cápsula cefálica (mm)
Tamanho do corpo (mm)
Fêmea
Macho
Fêmea
Macho
0,62 ± 0,01a
0,61 ± 0,01a
0,51 ± 0,01a
0,46 ± 0,02 b
2,17 ± 0,03a
2,08 ± 0,06a
1,68 ± 0,02a
1,52 ± 0,03 b
Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste F a 5% de probabilidade.
31
ARTIGO CIENTÍFICO II
Recursos florais em cultivos de eucalipto afetam o desempenho do parasitoide
Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae)?
RESUMO
Parasitoides adultos podem se alimentar de honeydew, sucos de frutas, pólen ou néctar, sendo
que a oferta destes afeta diretamente a sua longevidade, fecundidade, dispersão e capacidade
de controlar pragas. O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito da alimentação com pólen e
néctar de flores de eucalipto e de plantas daninhas encontradas em cultivos deste, no
desenvolvimento e reprodução de Palmistichus elaeisis (Delvare & LaSalle) (Hymenoptera:
Eulophidae). Parasitoides adultos machos e fêmeas foram individualizados em tubos de vidro
para a avaliação da longevidade. Receberam os tratamentos: flores das asteráceas Bidens
pilosa L., Emilia fosbergii Nicolson, Galinsoga parviflora Cav., Sonchus oleraceus L. e
Taraxacum officinale F.H. Wigg., de Eucalyptus sp. (Myrtaceae), uma gotícula de mel e sem
alimentação. Em outra etapa, seis fêmeas foram transferidas para potes plásticos juntamente
com uma pupa de Tenebrio molitor (Linnaeus) (Coleoptera: Tenebrionidae) para ser
parasitada, sendo empregados os mesmos tratamentos anteriores. As avaliações foram:
sobrevivência de fêmeas, porcentagem de parasitismo e emergência, duração do ciclo ovoadulto, número de indivíduos emergidos por pupa, razão sexual, tamanho da cápsula cefálica
e do corpo da prole. O uso de flores de plantas daninhas e de Eucalyptus sp. como fonte de
alimento permitiu que os insetos se reproduzissem. A alimentação de P. elaeisis com mel
proporcionou melhores resultados de longevidade e maior sucesso reprodutivo. A privação de
alimento além de reduzir a longevidade do parasitoide, comprometeu sua reprodução, sendo
que não foram produzidos descendentes neste tratamento.
Palavras-chave: controle biológico, Eucalyptus, plantas daninhas, flores, inimigo natural.
INTRODUÇÃO
As espécies florestais têm sido plantadas para produzir madeira para múltiplas
finalidades, sendo que no Brasil, as do gênero Eucalyptus são as mais cultivadas. Isso se
justifica pelo seu rápido crescimento, alta produtividade e o amplo uso da madeira, somados à
32
disponibilidade de tecnologias simples de cultivo (Tuffi Santos et al., 2013). Considerando-se
a importância econômica da cultura do eucalipto, deve-se controlar qualquer fator que possa
prejudicar seu processo de produção (Tumura et al. 2012).
O aumento da área plantada com monocultura de eucalipto favoreceu a ocorrência de
vários insetos-praga, dentre estes se destacam os lepidópteros desfolhadores (Magistrali et al.,
2013, Zanuncio et al., 2014). A lagarta parda do eucalipto Thyrinteina arnobia (Stoll)
(Lepidoptera: Geometridae) é uma importante praga causadora de perdas significativas nas
lavouras de eucalipto no Brasil (Batista-Pereira et al., 2006; Bernardino et al., 2007). Em
algumas situações, surtos deste inseto têm sido controlados pelo emprego de inseticidas
(Oliveira et al., 2011).
O uso intensivo do controle químico de pragas pode causar uma série de impactos
negativos ao meio ambiente. O Manejo Integrado de Pragas (MIP) é uma filosofia que busca
adotar táticas eficientes e de baixo impacto ambiental, fundamentais para o sucesso do
controle (Goulart et al., 2011). Dentre estas táticas, está o controle biológico, que consiste na
utilização de predadores, parasitoides ou patógenos para reduzir as populações de pragas a um
nível que não cause danos econômicos às culturas (Zanuncio et al., 2013).
O grupo dos parasitoides está entre os inimigos naturais mais comuns da classe Insecta
(Favero et al., 2013), tendo grande importância no equilíbrio da estabilidade de florestas de
eucalipto (Pereira et al., 2011). Palmistichus elaeisis (Delvare & LaSalle) (Hymenoptera:
Eulophidae) é um parasitoide polífago, generalista, com alto potencial para o controle
biológico de lagartas desfolhadoras nestes ambientes (Pereira et al., 2009; Tavares et al.,
2013).
As plantas daninhas também estão entre os problemas enfrentados na eucaliptocultura,
sendo que seu controle se destaca entre os tratos culturais, refletindo diretamente no
rendimento e nos custos de produção (Machado et al., 2010; Tiburcio et al., 2012). A
interferência destas é mais acentuada nos primeiros anos de produção (Tuffi Santos et al.,
2013), mas, para facilitar a colheita e aumentar a produtividade, o controle é realizado até o
sexto ano em alguns locais (Tuffi Santos et al., 2006). A variação florística e fitossociológica
de plantas daninhas em cultivos de eucalipto sofre influência da topografia e da época do ano,
como resultado das condições ecológicas de cada situação, sendo que as da família Asteraceae
estão entre as mais abundantes (Tuffi Santos et al., 2013).
O controle de plantas daninhas em plantios florestais é feito basicamente pelo emprego
de métodos mecânicos e químicos (Tuffi Santos et al., 2007). Nos cultivos de eucalipto,
normalmente são eliminadas as que estão localizadas ao longo da linha de plantio em uma
33
faixa de 50 cm, preservando-se a vegetação das entrelinhas (Silva et al., 2012). Isso contribui
para o aumento da diversidade plantas, o que ajuda a proteger o solo contra a erosão e perda
de nutrientes, além de servir como fonte de alimento e abrigo para inimigos naturais,
beneficiando os cultivos de Eucalyptus.
A dieta de parasitoides adultos geralmente é proveniente de secreções animais ou
exsudatos de plantas, como honeydew, sucos de frutas, pólen e néctar floral e extrafloral
(Winkler et al., 2009; Harvey et al., 2012). A oferta destes recursos afeta diretamente a sua
longevidade, fecundidade, dispersão e capacidade de suprimir herbívoros praga (Lee e
Heimpel, 2008; Winkler et al., 2009).
Vespas parasitoides forrageiam em áreas cultivadas, onde seus hospedeiros se
localizam nas culturas, enquanto as plantas fornecedoras de néctar podem estar a alguma
distância, às vezes na periferia da lavoura (Siekmann et al., 2004). Mas as flores das plantas
cultivadas também podem fornecer alimento para estes insetos. Portanto, a ampliação da
oferta de flores no agroecossistema é uma importante ferramenta para atrair os inimigos
naturais, que precisam de fontes de néctar e pólen para sobreviver e se reproduzir (Baggen et
al., 1999; Winkler et al., 2009), permitindo, com isso, o controle da população de pragas.
Com base no exposto, a hipótese deste trabalho é que o pólen e néctar de flores de
eucalipto e de suas plantas daninhas são utilizados por parasitoides adultos como alimento, e
influenciam na ação destes inimigos naturais e na biologia de sua prole. Portanto, o objetivo
foi verificar o efeito da alimentação com pólen e néctar de flores de eucalipto e de plantas
daninhas encontradas em cultivos deste, no desenvolvimento e reprodução do parasitoide P.
elaeisis.
MATERIAIS E MÉTODOS
O experimento foi realizado no Laboratório de Controle Biológico de Insetos da
Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri (UFVJM), no município de
Diamantina, Minas Gerais, Brasil, em condições controladas (25 ± 2 ºC, 70 ± 10% de
umidade relativa e fotofase de 12 horas).
Tenebrio molitor (Linnaeus) (Coleoptera: Tenebrionidae) foi criado em bandejas
plásticas, alimentado com farelo de trigo e pedaços de cana (Saccharum officinarum L.)
(Menezes et al., 2012). Pupas novas deste inseto (com até 24 horas de idade) (Zanuncio et al.,
2008) foram coletadas e acondicionadas em potes de plástico de 500 ml. Estas foram expostas
ao parasitismo por P. elaeisis e retiradas depois de 48 horas (Menezes et al., 2012), sendo
34
colocadas em outros potes de mesmo tamanho. Após a emergência dos parasitoides, machos e
fêmeas foram individualizados em tubos de vidro com 14 x 2,2 cm tampados com algodão.
Os insetos de cada tubo receberam os tratamentos: flores de plantas daninhas da
família Asteraceae Bidens pilosa L., Emilia fosbergii Nicolson, Galinsoga parviflora Cav.,
Sonchus oleraceus L. e Taraxacum officinale F.H. Wigg.; flores de Eucalyptus sp. (Figura 1),
uma gotícula de mel e sem alimentação. As flores foram trocados diariamente, e o mel reposto
quando totalmente consumido pelo parasitoide. Cada tratamento teve 10 repetições para
machos e fêmeas, em delineamento inteiramente casualizado. Foi avaliada a longevidade dos
insetos.
Em outra etapa do experimento, seis parasitoides fêmeas (Menezes et al., 2012, Pereira
et al., 2013), recém-emergidas, foram transferidas para potes plásticos de 500 ml. Em cada
recipiente foi colocada uma pupa de T. molitor de até 24 horas de idade para ser parasitada
(Zanuncio et al., 2008). Foram empregados os mesmos tratamentos anteriores para cada pote,
também com 10 repetições, em delineamento inteiramente casualizado. Paralelamente, 10
pupas de T. molitor de mesma idade foram deixadas nas mesmas condições ambientais e sem
parasitismo, para a avaliação da mortalidade natural desse hospedeiro.
As pupas de cada tratamento foram substituídas a cada 48 horas até a morte de todas
as fêmeas, sendo as parasitadas, acondicionadas em potes de 500 ml identificados com o
tratamento e a repetição correspondentes, até a emergência dos parasitoides. As variáveis
avaliadas foram: sobrevivência de fêmeas durante o período reprodutivo, porcentagem de
parasitismo e emergência, duração do ciclo ovo-adulto, número de indivíduos emergidos por
pupa e razão sexual (rs). A razão sexual foi calculada pela fórmula rs = número de fêmeas /
(número de fêmeas + número de machos). Também foram mensurados seus parâmetros
morfométricos, tais como, a cápsula cefálica, na altura mediana dos olhos e o tamanho do
corpo, medido através da linha mediana do dorso do inseto da cabeça à extremidade
abdominal, com o auxílio de uma ocular micrométrica acoplada a um microscópio
estereoscópico.
Os dados de longevidade, duração do ciclo ovo-adulto, parâmetros morfométricos,
número de indivíduos emergidos por pupa e razão sexual foram submetidos à análise de
variância (ANOVA) e, quando significativos, comparados pelo teste de Scott-Knott a 5% de
probabilidade. Foram ajustadas curvas de regressão para a porcentagem de parasitismo,
emergência e sobrevivência de fêmeas durante o período reprodutivo. Não foi possível a
geração de curvas de regressão para alguns dos tratamentos pela impossibilidade de ajustar
um modelo.
35
RESULTADOS
Os diferentes recursos alimentares utilizados no experimento afetaram a longevidade
de adultos de P. elaeisis. Fêmeas e machos viveram por mais tempo quando alimentados com
mel. As fêmeas tiveram menor longevidade quando não foram alimentadas ou receberam
flores de Eucalyptus sp. como fonte de alimento. A longevidade dos machos sem alimentação
foi semelhante à que tiveram quando alimentados com flores de plantas daninhas e de
Eucalyptus sp. (Tabela 1).
As fêmeas de P. elaeisis alimentadas com flores de plantas daninhas durante o período
reprodutivo viveram dois dias a mais que as dos tratamentos com flores de Eucalyptus sp. e
sem alimentação. Quando foi fornecido mel, estes insetos viveram 30 dias a mais que quando
alimentados com flores de plantas daninhas (Figura 2).
Não ocorreu mortalidade natural do hospedeiro alternativo T. molitor. Nos tratamentos
com flores de plantas daninhas a porcentagem diária de pupas deste hospedeiro parasitadas
por P. elaeisis variou de 10 a 70%. A ocorrência diária de parasitismo foi maior nos
tratamentos com flores de B. pilosa e T. officinale, com este evento registrado em cinco dias.
No tratamento com flores de Eucalyptus sp. o parasitismo ocorreu em três dias e a
porcentagem foi de 10% em todos. Quando os insetos foram alimentados com mel ocorreu
parasitismo em 22 dias, sendo que este variou de 10 a 100%. No tratamento em que o
parasitoide não recebeu alimentação o parasitismo de pupas ocorreu somente no 1º dia e foi
de 10% (Figura 3).
Não ocorreu emergência de adultos de P. elaeisis no tratamento em que não foi
fornecida fonte de alimento. Nos tratamentos com flores de plantas daninhas a ocorrência
diária de emergência deste parasitoide foi menor que a de parasitismo, exceto no com flores
de S. oleraceus. No tratamento com flores de Eucalyptus sp. a porcentagem de emergência foi
de 100% em cada um dos dois dias em que ocorreu o evento. Já no em que foi fornecido mel,
a emergência foi registrada em maior quantidade de dias (Figura 4).
Os parâmetros morfométricos da prole de P. elaeisis não foram afetados pelo efeito
dos tratamentos (Tabela 2). O número de adultos emergidos por pupa, a duração do período
ovo-adulto e a razão sexual (rs) também não foram afetados (Tabela 3).
DISCUSSÃO
36
Neste trabalho, a alimentação do parasitoide P. elaeisis com mel proporcionou
melhores resultados de longevidade e de sucesso reprodutivo. O uso de flores de plantas
daninhas e de Eucalyptus sp. como fonte de alimento permitiu que os insetos se
reproduzissem. O número de adultos emergidos por pupa, os parâmetros morfométricos, a
duração do período ovo-adulto e a razão sexual da prole não foram afetados pelos
tratamentos. A privação de alimento além de reduzir a longevidade do parasitoide,
comprometeu sua reprodução, não ocorrendo produção de descendentes neste tratamento.
Muitos fatores podem ser responsáveis pela redução da longevidade de parasitoides,
sendo que uma dieta de baixa qualidade pode desempenhar papel significativo (Onagbola et
al., 2007). Foi verificada uma correlação positiva entre a concentração da solução de glicose e
frutose (1:1) utilizada como fonte de alimento para o parasitoide Aphidius ervi (Haliday)
(Hymenoptera: Braconidae) e sua longevidade, sendo que machos alimentados com solução
nas concentrações 50 e 70% e fêmeas nas de 70% viveram por mais tempo (Azzouz et al.,
2004).
A alimentação de Cephalonomia stephanoderis (Betrem) (Hymenoptera: Bethylidae)
com mel foi importante para o desempenho dos adultos, porque aumentou sua longevidade e
sobrevivência, sendo que o consumo antes da liberação em campo é benéfico, principalmente
quando os hospedeiros são escassos e os parasitoides têm que explorar grandes áreas por
longos períodos de tempo (Gómez et al., 2012). Muitas espécies de parasitoides se alimentam
de fontes de açúcar para repor as suas reservas de energia, prolongando a sua esperança de
vida, que muitas vezes está relacionada com maior sucesso reprodutivo, e também tem função
de suprir, energeticamente, a musculatura para facilitar o voo (Tenhumberg et al., 2006).
Trichogramma galloi (Zucchi) (Hymenoptera: Trichogrammatidae) necessita de uma fonte de
carboidratos, pois sua ausência interfere na fecundidade e na longevidade do parasitoide
(Pratissoli et al., 2004).
A longevidade e bom desempenho reprodutivo dos inimigos naturais contribuem para
o sucesso do controle biológico (Williams e Roane, 2007). No campo, parasitoides adultos
dependem de açúcares e outros carboidratos para maximizar a sua expectativa de vida e
potencial reprodutivo (Tenhumberg et al., 2006; Harvey et al., 2012). Isso porque são
importantes fornecedores de energia, além de contribuir para a maturação do óvulo, como o
mostrado para Anaphes iole (Girault) (Hymenoptera: Mymaridae) (Williams e Roane, 2007).
A razão sexual elevada é característica de Eulophidae (Pereira et al., 2010). Neste
experimento, esta não foi afetada, sendo alta em todos os tratamentos onde foi fornecida uma
fonte de alimento. Este fato é de grande importância para os programas de criação massal,
37
experimentos de laboratório e seleção de indivíduos para serem soltos no campo (Pereira et
al., 2009; Pereira et al., 2013). A alimentação com fontes de açúcar aumentou a produção de
progênie fêmea por Pteromalus cerealellae (Ashmead) (Hymenoptera: Pteromalidae)
(Onagbola et al., 2007). Fêmeas de Telenomus remus (Nixon) (Hymenoptera: Scelionidae)
alimentadas com soluções à base de carboidratos e com mel composto por 85,48% de
açúcares redutores (glicose + frutose) e 3,57% de sacarose sobreviveram mais e geraram mais
descendentes do que as fêmeas não alimentadas (Meirelles et al., 2009).
Neste estudo, o mel mostrou-se o alimento mais adequado para parasitoides em
laboratório, pois proporcionou melhores resultados de longevidade e de sucesso reprodutivo.
O mel contém pelo menos 181 substâncias, sendo uma solução altamente saturada constituída
por açúcares, proteínas, enzimas, aminoácidos, minerais e vitaminas (Alavarez-Suarez et al.,
2009). Além disso, este alimento é fácil de ser adquirido e tem baixo custo, o que o torna uma
dieta adequada para criações massais (Meirelles et al., 2009).
A proteína mais encontrada no mel produzido por abelhas do gênero Apis é a
rayalactin ou Major Geléia Royal Protein 1 (MRJP1) (Won et al., 2008). Esta possui várias
funções, sendo que uma delas envolve a estimulação da maturação de reprodução em abelhas
(Drapeau et al., 2006). A presença desta proteína no mel pode ter contribuído para o aumento
da fecundidade de Gelis agilis (Fabricius) (Hymenoptera: Ichneumonidae) (Harvey et al.,
2012). Esta substância também pode ter sido a responsável pelo melhor desempenho
reprodutivo de P. elaeisis alimentados com mel.
As flores podem fornecer alimentos para vespas parasitoides que lhes permitam viver
mais e parasitar mais hospedeiros, sendo que estas devem estar o mais próximo possível do
inseto (Siekmann et al., 2004). Sacarose, frutose, glicose e açúcares são comuns no néctar das
flores (Williams e Roane, 2007). O aumento da fecundidade do parasitoide Dolichogenidea
tasmanica (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) na presença de flores ocorreu pelo aumento
da longevidade, permitindo mais tempo para oviposição (Berndt e Wratten 2005).
Identificar e caracterizar o efeito complexo de alimentos é importante para a
compreensão das interações inseto-planta, e têm implicações diretas para os programas de
controle biológico (Williams e Roane, 2007). A disponibilidade de fontes de açúcar pode
melhorar a nutrição de parasitoides, contribuindo para sua eficácia no controle biológico de
pragas (Williams e Roane, 2007; Lee e Heimpel, 2007).
CONCLUSÕES
38
O fornecimento de flores de eucalipto e das plantas daninhas B. pilosa, E. fosbergii, G.
parviflora, S. oleraceus e T. officinale como fonte de alimento para P. elaeisis permitiu a
reprodução dos insetos em laboratório. O mel proporcionou melhores resultados tanto de
longevidade, como de reprodução. No entanto, não é uma substância encontrada naturalmente
pelos parasitoides no campo. A privação de alimento provocou redução na longevidade do
parasitoide e comprometeu sua reprodução, não ocorrendo produção de descendentes neste
tratamento. Plantas fornecedoras de pólen e nectários florais contribuem para a diversidade
nos ecossistemas florestais e são importantes recursos para manutenção de taxas de
longevidade, parasitismo e emergência do parasitoide P. elaeisis.
LITERATURA CITADA
Alavarez-Suarez, J.M., S. Tulipani, S. Romandini, E. Bertoli and M. Battino. 2009.
Contribution of honey in nutrition and human health: a review. Mediterranean Journal of
Nutrition and Metabolism 3:15-23.
Azzouza, H., P. Giordanengob, F.L. Wäckers and L. Kaisera. 2004. Effects of feeding
frequency and sugar concentration on behavior and longevity of the adult aphid parasitoid:
Aphidius ervi (Haliday) (Hymenoptera: Braconidae). Biological Control 31: 445-452.
Baggen, L.R., G.M. Gurr and A. Meats. 1999. Flowers in tri-trophic systems: mechanisms
allowing selective exploitation by insect natural enemies for conservation biological
control. Entomologia Experimentalis et Applicata 91:155-161.
Batista-Pereira, L.G., J.B. Fernandes, A.G. Corrêa, M. Fátima, G. F. da Silva and P.C. Vieira.
2006. Electrophysiological responses of Eucalyptus brown looper Thyrinteina arnobia to
essential oils of seven Eucalyptus species. Journal of the Brazilian Chemical Society
17:555-561.
Bernardino, A.S., T.V. Zanuncio, J.C. Zanuncio, E.R. Lima and J.E. Serrão. 2007. Note on
gynandromorphism in the eucalyptus defoliator Thyrinteina arnobia (Stoll, 1782)
(Lepidoptera: Geometridae). Anais da Academia Brasileira de Ciências 79:235-237.
Berndt, L.A. and S.D. Wratten. 2005. Effects of alyssum flowers on the longevity, fecundity,
and sex ratio of the leafroller parasitoid Dolichogenidea tasmanica. Biological Control
32:65-69.
Drapeau, M.D., S. Albert, R. Kucharski, C. Prusko and R. Maleszka. 2006. Evolution of the
yellow/major royal jelly protein family and the emergence of social behavior in honey
bees. Genome Research 16:1385-1394.
39
Favero, K., F.F. Pereira, S.O. Kassab, H.N. de Oliveira, D.P. Costa and J.C. Zanuncio. 2013.
Biological characteristics of Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae) are
influenced by the number of females exposed per pupa of Tenebrio molitor (Coleoptera:
Tenebrionidae). Florida Entomologist 96:583-589.
Gómez, J., J.F. Barrera, P. Liedo and J. Valle. 2012. Influence of age and diet on the
performance of Cephalonomia stephanoderis (Hymenoptera, Bethylidae) a parasitoid of
the coffee berry borer, Hypothenemus hampei (Coleoptera, Curculionidae). Revista
Brasileira de Entomologia 56:95-100.
Goulart, M.M.P., A.F. Bueno, R.C.O. Freitas Bueno and A.F. Diniz. 2011. Host preference of
the egg parasitoids Telenomus remus and Trichogramma pretiosum in laboratory. Revista
Brasileira de Entomologia 55:129-133.
Harvey, J.A., J. Cloutier, B. Visser, J. Ellers, F.L. Wäckers and R. Gols. 2012. The effect of
different dietary sugars and honey on longevity and fecundity in two hyperparasitoid
wasps. Journal of Insect Physiology 58:816-823.
Lee, J.C. and G.E. Heimpel. 2008. Floral resources impact longevity and oviposition rate of a
parasitoid in the field. Journal of Animal Ecology 77:565-572.
Machado, A.F.L., L.R. Ferreira, L.D.T. Santos, F.A. Ferreira, R.G. Viana, M.S. Machado e
F.C.L Freitas. 2010. Eficiência fotossintética e uso da água em plantas de eucalipto
pulverizadas com glyphosate. Planta Daninha 28:319-327.
Magistrali, I.C., E.C. Costa, J. Garlet, J. Boscardin, L.M. Machado e N.B. Júnior. 2013.
Registro de Nystalea nyseus (Cramer, 1775) em Eucalyptus saligna Smith no Estado do
Rio Grande do Sul. Ciência Rural 43:761-763.
Meirelles, A.P., T.R. Carneiro e O.A. Fernandes. 2009. Efeito de diferentes fontes de
carboidrato e da privação de alimento sobre aspectos biológicos de Telenomus remus
Nixon (Hymenoptera, Scelionidae). Revista Brasileira de Entomologia 53:457-460.
Menezes, C.W.G., M.A. Soares, J.B. Santos, S.L. Assis Júnior, A.J. Fonseca and J.C.
Zanuncio. 2012. Reproductive and toxicological impacts of herbicides used in Eucalyptus
culture in Brazil on the parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). Weed
Research 52: 520-525.
Oliveira, H.N., M.C. Espindula, M.M. Duarte, F.F. Pereira and J.C. Zanuncio. 2011.
Development and reproduction of Podisus nigrispinus (Hemiptera: Pentatomidae) fed with
Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) reared on guava leaves. Brazilian
Archives of Biology and Technology 54:429-434.
40
Onagbola, E.O., H.Y. Fadamiro and G.N. Mbata. 2007. Longevity, fecundity, and progeny
sex ratio of Pteromalus cerealellae in relation to diet, host provision, and mating.
Biological Control 40: 222-229.
Pereira, F.F., J.C. Zanuncio, H.N. Oliveira, E.L.V. Grance, P.L. Pastori and M.D. GavaOliveira. 2011. Thermal requirements and estimate number of generations of Palmistichus
elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) in different Eucalyptus plantations regions. Brazilian
Journal of Biology 71:431-436.
Pereira, F.F., J.C. Zanuncio, J.E. Serrão, P.L. Pastori and F.S. Ramalho. 2009. Reproductive
performance of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae)
with previously refrigerated pupae of Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae).
Brazilian Journal of Biology 69: 865-869.
Pereira, F.F., J.C. Zanuncio, J.E. Serrão, T.V. Zanuncio, D. Pratissoli and P.L. Pastori. 2010.
The density of females of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle (Hymenoptera:
Eulophidae) affects their reproductive performance on pupae of Bombyx mori L.
(Lepidoptera: Bombycidae). Anais da Academia Brasileira de Ciências 82: 323-331.
Pereira, F.F., J.C. Zanuncio, S.O. Kassab, P.L. Pastori, R.H. Barbosa and C. Rossoni. 2013.
Biological characteristics of Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera:
Eulophidae) on refrigerated pupae of Anticarsia gemmatalis Hubner (Lepidoptera:
Noctuidae). Chilean Journal of Agricultural Research 73: 117-121.
Pratissoli, D., H.N. de Oliveira, S.M.J. Vieira, R.C. de Oliveira and H.B. Zago. 2004. Efeito
da disponibilidade de hospedeiro e de alimento nas características biológicas de
Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera, Trichogrammatidae). Revista Brasileira de
Entomologia 48:101-104.
Siekmann, G., M.A. Keller and B. Tenhumberg. 2004. The sweet tooth of adult parasitoid
Cotesia rubecula: Ignoring hosts for nectar? Journal of Insect Behavior 17: 459-476.
Silva, J.R.V., P.L.C.A. Alves and R.E.B. Toledo. 2012. Weed control strip influences the
initial growth of Eucalyptus grandis. Acta Scientiarum. Agronomy 34:29-35.
Tavares, W.S., M.A. Soares, O.H.H. Mielke, J.C.M. Poderoso, J.E. Serrão and J.C. Zanuncio.
2013. Emergence of Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle, 1993 (Hymenoptera:
Eulophidae) from Pupae of Heraclides anchisiades capys (Hübner, [1809]) (Lepidoptera:
Papilionidae) in the Laboratory. Folia Biologica (Kraków) 61: 233-237.
Tenhumberg, B., G. Siekmann and M.A. Keller. 2006. Optimal time allocation in parasitic
wasps searching for hosts and food. Oikos 113:121-131.
41
Tiburcio, R.A.S., F.A. Ferreira, F.A.S.V. Paes, C.A.D. Melo e W.N. Medeiros. 2012.
Crescimento de mudas de clones de eucalipto submetidos à deriva simulada de diferentes
herbicidas. Revista Árvore 36:65-73.
Tuffi Santos, L.D., F.A. Ferreira, L.R. Ferreira, W.M. Duarte, R.A.S. Tiburcio e M.V. Santos.
2006. Intoxicação de espécies de eucalipto submetidas à deriva do glyphosate. Planta
Daninha 24:359-364.
Tuffi Santos, L.D., O. Cardoso Filho, A. Santos Júnior, B.F. Sant’anna-Santos, R.C. Felix and
F.P. Leite. 2013. Floristic and structural variation of weeds in Eucalyptus plantations as
influenced by relief and time of year. Planta Daninha 31: 491-499.
Tuffi Santos, L.D., R.M.S. Alves Meira, F.A. Ferreira, B. F. Sant’Anna-Santos and L.R.
Ferreira. 2007. Morphological responses of different eucalypt clones submitted to
glyphosate drift. Environmental and Experimental Botany 59:11-20.
Tumura, K.G., C. De Pieri e E.L. Furtado. 2012. Murcha por Ceratocystis em eucalipto:
avaliação de resistência e análise epidemiológica. Summa Phytopathologica 38:54-60.
Williams, L. and T.M. Roane. 2007. Nutritional ecology of a parasitic wasp: Food source
affects gustatory response, metabolic utilization, and survivorship. Journal of Insect
Physiology 53:1262-1275.
Winkler, K., F.L. Wäckers, L.V. Kaufman, V. Larraz and J.C. van Lenteren. 2009. Nectar
exploitation by herbivores and their parasitoids is a function of flower species and relative
humidity. Biological Control 50:299-306.
Won, S.R., D.C. Lee, S.H. Ko, J.W. Kim e H.I. Rhee. 2008. Honey major protein
characterization and its application to adulteration detection. Food Research International
41:952-956.
Zanuncio, J.C., F.F. Pereira, G.C. Jacques, M.T. Tavares and J.E. Serrão. 2008. Tenebrio
molitor Linnaeus (Coleoptera: Tenebrionidae), a new alternative host to rear the pupae
parasitoid Palmistichus elaeisis Delvare & Lasalle (Hymenoptera: Eulophidae). The
Coleopterists Bulletin 62:64-66.
Zanuncio, J.C. , M.A. Soares, T.V. Zanuncio, O.H.M. Mielke, F.S. Ramalho, S.L. Assis
Júnior and C.F. Wilcken. 2013. Euselasia hygenius occulta (Riodininae): first report
feeding on Psidium guajava (Myrtaceae) in Minas Gerais State, Brazil. Journal of the
Lepidopterists' Society 67:221-224.
Zanuncio, J.C., P.G. Lemes, G.P. Santos, M.A. Soares, C.F. Wilcken and J.E. Serrão. 2014.
Population dynamics of Lepidoptera pests in Eucalyptus urophylla plantations in the
brazilian Amazonia. Forests 5:72-87.
42
(A)
(C)
(E)
(B)
(D)
(F)
Figura 1. Plantas daninhas da família Asteraceae Bidens pilosa (A), Emilia fosbergii (B),
Galinsoga parviflora (C), Sonchus oleraceus (D), Taraxacum officinale (E) e
Eucalyptus sp. (Myrtaceae) (F).
43
Tabela 1. Longevidade de adultos de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora, Sonchus
oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp., uma gotícula de mel e sem alimentação.
Tratamento
Longevidade de fêmeas (dias) Longevidade de machos (dias)
Bidens pilosa
12,60 ± 0,86b
8,60 ± 0,22b
Emilia fosbergii
13,30 ± 0,76b
8,50 ± 0,67b
Galinsoga parviflora
12,00 ± 0,52b
7,00 ± 0,47b
Sonchus oleraceus
11,60 ± 0,54b
8,30 ± 0,95b
Taraxacum officinale
12,40 ± 0,70b
10,30 ± 0,76b
Eucalyptus sp.
7,80 ± 0,49c
6,80 ± 0,42b
Mel
26,70 ± 2,72a
25,20 ± 3,23a
Sem alimentação
8,30 ± 0,39c
7,50 ± 1,08b
Médias seguidas de distintas letras diferem entre si pelo teste de Scott-Knott (P ≤ 0,05).
120
120
Bidens pilosa
y = 102,7975 - 9,6727x
R2 = 0,91
F = 52,8970; p = 0,0008; glerro = 5
Emilia fosbergii
y = 108,2746 - 10,0298x
R2 = 0,91
F = 49,1206; p = 0,0009; glerro = 5
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
Sobrevivência de fêmeas (%)
100
80
60
40
20
80
60
40
20
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
0
5
10
15
20
Galinsoga parviflora
y = 102,3804 - 9,9998x
R2 = 0,88
F = 38,3477; p = 0,0016; glerro = 5
35
40
45
Sonchus oleraceus
y = 103,5721 - 9,8811x
R2 = 0,90
F = 47,1782; p = 0,0010; glerro = 5
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
30
120
120
80
60
40
80
60
40
20
20
0
0
0
5
10
15
20
Dias
25
30
35
40
0
45
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Dias
120
120
Taraxacum officinale
y = 103,1561 - 9,4941x
R2 = 0,93
F = 69,0567; p = 0,0004; glerro = 5
Eucalyptus sp.
y = 106,8257 - 11,4761x
R2 = 0,92
F = 49,4463; p = 0,0022; glerro = 4
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
25
Dias
Dias
80
60
40
80
60
40
20
20
0
0
0
5
10
15
20
25
Dias
30
35
40
45
0
5
10
15
20
25
Dias
30
35
40
45
44
120
120
Mel
y = 106,8640 - 2,5527x
R2 = 0,99
F = 1663,6069; p <0,0001; glerro = 20
Sem alimentação
y = 113,0152 - 12,0477x
R2 = 0,91
F = 41,3694; p = 0,0030; glerro = 4
100
Sobrevivência de fêmeas (%)
Sobrevivência de fêmeas (%)
100
80
60
40
80
60
40
20
20
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
45
5
10
15
Dias
20
Dias
25
30
35
40
45
Figura 2. Sobrevivência de fêmeas de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora,
Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp., uma gotícula de mel e
sem alimentação durante o período reprodutivo.
25
50
Bidens pilosa
n = 10
Pupas parasitadas (%)
Pupas parasitadas (%)
30
20
15
10
5
10
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
45
Dias
Galinsoga parviflora
y = 95,7306 exp(-0,5*((x - 3,4563)/ 0,6850) 2)
R2 = 0,90
F = 17,8562; p = 0,0101; glerro = 4
80
5
10
15
20
Dias
25
30
35
40
45
35
60
40
Sonchus oleraceus
n = 10
30
Pupas parasitadas (%)
100
Pupas parasitadas (%)
Emilia fosbergii
n = 10
20
40
25
20
15
10
20
5
0
0
0
5
10
15
20
25
Dias
30
35
40
45
0
5
10
15
20
Dias
25
30
35
40
45
45
25
14
Taraxacum officinale
n = 10
Eucalyptus sp.
y = 11,4286 - 1,2857x
R2 = 0,77
F = 13,5000; p = 0,0213; glerro = 4
12
Pupas parasitadas (%)
Pupas parasitadas (%)
20
15
10
10
8
6
4
5
2
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
0
Dias
120
Mel
y = 87,6680 - 1,7504x
R2 = 0,60
F = 29,6148; p <0,0001; glerro = 20
10
15
20
Dias
25
30
35
40
45
Sem alimentação
n = 10
10
Pupas parasitadas (%)
100
Pupas parasitadas (%)
5
12
80
60
40
8
6
4
2
20
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
45
5
10
15
20
Dias
Dias
25
30
35
40
45
Figura 3. Porcentagem de pupas de Tenebrio molitor parasitadas por fêmeas de
Palmistichus elaeisis que receberam os tratamentos: flores de Bidens pilosa,
Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora, Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale,
Eucalyptus sp., uma gotícula de mel e sem alimentação. Não foi possível a geração
de curvas de regressão para os tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia
fosbergii, Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale e sem alimentação pela
impossibilidade de ajustar um modelo (n = nº de pupas expostas ao
parasitismo/dia).
120
60
Bidens pilosa
y = 48,6418 exp(-0,5*((x - 6,0000)/0,2688) 2)
R2 = 0,99
F = 2321,1970; p <0,0001; glerro = 4
Emilia fosbergii
y = 97,2836 exp(-0,5*((x - 6,0000)/0,3040) 2)
R2 = 0,99
F = 2321,1970; p <0,0001; glerro = 4
100
40
Emergência (%)
Emergência (%)
50
30
80
60
20
40
10
20
0
0
0
5
10
15
20
Dias
25
30
35
40
45
0
5
10
15
20
Dias
25
30
35
40
45
46
120
120
Galinsoga parviflora
n = 10
80
60
80
60
40
40
20
20
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
45
10
15
20
25
30
35
40
45
120
60
Taraxacum officinale
y = 48,6418 exp(-0,5*((x - 4,0000)/ 0,1240) 2)
R2 = 0,99
F = 2321,1967; p <0,0001; glerro = 4
50
5
Dias
Dias
Eucalyptus sp.
n = 10
100
40
Emergência (%)
Emergência (%)
Sonchus oleraceus
n = 10
100
Emergência (%)
Emergência (%)
100
30
20
80
60
40
20
10
0
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Dias
Dias
120
Mel
y = 92,9277 - 2,4290x
R2 = 0,60
F = 30,2406; p <0,0001; glerro = 20
Emergência (%)
100
80
60
40
20
0
0
5
10
15
20
25
30
35
40
45
Dias
Figura 4. Porcentagem de pupas de Tenebrio molitor em que ocorreu emergência de
Palmistichus elaeisis após terem sido parasitadas por fêmeas que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora,
Sonchus oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp. e uma gotícula de mel.
Não foi possível a geração de curvas de regressão para os tratamentos: flores de
Galinsoga parviflora, Sonchus oleraceus e Eucalyptus sp. pela impossibilidade de
ajustar um modelo (n = nº de pupas expostas ao parasitismo/dia).
47
Tabela 2. Parâmetros morfométricos da prole de Palmistichus elaeisis que receberam os
tratamentos: flores de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora, Sonchus
oleraceus, Taraxacum officinale, Eucalyptus sp. e uma gotícula de mel.
Tratamento
B. pilosa
E. fosbergii
G. parviflora
S. oleraceus
T. officinale
Eucalyptus sp.
Mel
Sem alimentação
Cápsula
cefálica de
fêmeas (cm)
0,65 ± 0,02a
0,65 ± 0,01a
0,66 ± 0,01a
0,60 ± 0,02a
0,63 ± 0,02a
0,62 ± 0,00a
0,63 ± 0,01a
-
Cápsula
cefálica de
machos (cm)
0,51 ± 0,02a
0,53 ± 0,01a
0,52 ± 0,003a
0,49 ± 0,01a
0,47 ± 0,02a
0,50 ± 0,003a
0,47 ± 0,03a
-
Comprimento
de fêmeas (cm)
Comprimento de
machos (cm)
2,29 ± 0,10a
2,20 ± 0,07a
2,42 ± 0,11a
2,26 ± 0,09a
2,26 ± 0,02a
2,40 ± 0,01a
2,20 ± 0,11a
-
1,72 ± 0,06a
1,77 ± 0,06a
1,75 ± 0,09a
1,73 ± 0,09a
1,63 ± 0,04a
1,84 ± 0,05a
1,59 ± 0,05a
-
Médias seguidas de distintas letras nas colunas diferem entre si pelo teste de Scott-Knott (P ≤ 0,05).
Tabela 3. Número de adultos emergidos por pupa, duração do período ovo-adulto e
razão sexual (rs) da prole de Palmistichus elaeisis que receberam os tratamentos: flores
de Bidens pilosa, Emilia fosbergii, Galinsoga parviflora, Sonchus oleraceus, Taraxacum
officinale, Eucalyptus sp. e uma gotícula de mel.
Tratamento
Adultos/pupa
Duração ovo-adulto (dias)
rs
Bidens pilosa
Emilia fosbergii
Galinsoga parviflora
Sonchus oleraceus
Taraxacum officinale
Eucalyptus sp
Mel
Sem alimentação
54,00 ± 0,00a
42,00 ± 0,00a
28,50 ± 11,50a
28,67 ± 2,67a
41,00 ± 0,00a
26,50 ± 4,50a
35,95 ± 3,20a
-
31,00 ± 0,00a
28,00 ± 0,00a
43,71 ± 0,84a
34,67 ± 1,31a
34,00 ± 0,00a
36,50 ± 2,50a
34,93 ± 0,46a
-
0,94 ± 0,00a
0,88 ± 0,00a
0,88 ± 0,03a
0,89 ± 0,04a
0,88 ± 0,00a
0,88 ± 0,06a
0,85 ± 0,01a
-
Médias seguidas de distintas letras nas colunas diferem entre si pelo teste de Scott-Knott (P ≤ 0,05).
48
CONCLUSÃO GERAL
A alimentação do hospedeiro e dos adultos do parasitoide P. elaeisis influencia nos
parâmetros biológicos e na capacidade de parasitismo deste inimigo natural. Palmistichus
elaeisis apresentou maior eficiência de parasitismo e melhores resultados na biologia da prole
em pupas de T. arnobia obtidas em plantas de P. guajava, que naquelas criadas em plantas de
E. cloeziana. A oferta de flores de eucalipto e de plantas daninhas encontradas em cultivos
deste como fonte de alimento para P. elaeisis afetou a reprodução deste inseto. O uso destes
recursos alimentares permitiu a reprodução do parasitoide em laboratório, o que não ocorreu
no tratamento em que o inseto não foi alimentado. Os insetos para os quais foram fornecidas
flores geraram uma prole menos numerosa que no tratamento em que foi usado mel, porém as
demais características desta não foram afetadas.
49
ANEXO
Proposta de artigo científico I (submetido)
Formatado de acordo com as normas da Revista Árvore, disponíveis em:
http://revistas.cpd.ufv.br/arvoreweb/interna.php?p=normas
Proposta de artigo científico II
Formatado de acordo com as normas do Chilean Journal of Agricultural Research, disponíveis
em: http://www.chileanjar.cl/
A formatação geral dessa dissertação segue as “Normas para redação e apresentação de Teses
e Dissertações”, ANEXO DA RESOLUÇÃO N°.11- CONSEPE, DE 16 DE MAIO DE 2008
disponível em: http://www.ufvjm.edu.br/component/docman/cat_view/157-atos-portarias-eresolucoes/299-consepe/172-consepe-2008.html?lang=pt_BR.utf8%2C+pt_BR.UT&start=30