Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Botânica
Diversidade Vegetal: Conhecer e Conservar
Dissertação de Mestrado
Interações positivas entre plantas na Restinga de
Massambaba, RJ
Daniele Andrade de Carvalho
Rio de Janeiro
2013
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Botânica
Diversidade Vegetal: Conhecer e Conservar
Interações positivas entre plantas na Restinga de
Massambaba, RJ
Daniele Andrade de Carvalho
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Botânica, Escola Nacional de
Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas
Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte
dos requisitos necessários para a obtenção do
título de Mestre em Botânica.
Orientadora: Dorothy Sue Dunn de Araujo
Co-orientador: Cyl Farney Catarino de Sá
Rio de Janeiro
2013
ii
Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba,
RJ
Daniele Andrade de Carvalho
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica
Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ,
como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.
Aprovada por:
Profa. Dra. Dorothy Sue Dunn de Araujo (Orientadora) _______________
Prof. Dr. Luiz Roberto Zamith Coelho Leal _________________________
Prof. Dr. Bruno Henrique Pimentel Rosado _________________________
em 06 / 02 / 2013
Rio de Janeiro
2013
iii
C331i
Carvalho, Daniele Andrade de.
Interações positivas entre plantas na Restinga de Massambaba,
RJ / Daniele Andrade de Carvalho. – Rio de Janeiro, 2013.
x, 43 f. : il. ; 28 cm.
Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim
Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical,
2013.
Orientadora: Dorothy Sue Dunn de Araujo
Co-orientador: Cyl Farney Catarino de Sá
Bibliografia.
1.Restinga. 2.Facilitação entre plantas. 3.Interação ecológica.
4. Planta berçário. 5.Restinga de Massambaba (RJ) 6.Rio de Janeiro
(Estado) I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.
CDD 577.5109815
iv
Dedico essa dissertação a todos que contribuíram para eu concluir essa etapa,
em especial minha mãe e irmã, pelo seu apoio incondicional.
v
AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço a minha mãe, irmã, pai e todos da família, pela confiança,
apoio e carinho, sem os quais não estaria aqui hoje.
Agradeço à Dorothy Sue Dunn de Araujo, pela orientação e confiança depositada
em mim na elaboração do projeto e durante a dissertação, além de ser uma importante
referência em restinga a qual admiro profundamente.
Ao Cyl Farney Catarino de Sá, por ser muito mais que um excelente co-orientador,
por sempre me apoiar e me dar força. Muito obrigada mesmo por ter feito o dia-a-dia do
mestrado mais proveitoso; durante esses anos de iniciação científica, monografia e pósgraduação, descobri em você um grande parceiro de trabalho e amigo.
Ao André Tavares Correia Dias, por aceitar essa co-orientação à distância que foi
valiosíssima para o trabalho e para o meu aprendizado. Sou muito grata por toda a atenção
e valiosas discussões, mesmo que via e-mail e Skype. Também agradeço pelos trabalhos
publicados em facilitação entre plantas, que me inspiraram a seguir nessa temática.
Ao André Zaú e à Viviane Fonseca-Kruel, que foram importantes orientadores em
outras fases da minha vida acadêmica e continuam dando grande apoio. Também agradeço
ao André Zaú pelo estágio em docência.
Ao Antônio Carlos Andrade, coordenador do Laboratório de Sementes, por
disponibilizar as instalações do laboratório para secagem e pesagem da serapilheira, além
das sugestões e considerações no projeto de mestrado. A Amanda Carvalho, pela ajuda na
identificação das plântulas.
Ao Luiz Roberto Zamith, por participar da disciplina Seminários 2 e contribuir com
importantes críticas na prévia da dissertação.
A todos os professores e professoras das disciplinas que cursei durante o mestrado,
as quais foram essenciais para a elaboração do projeto e o desenvolvimento da dissertação,
além dos valiosos aprendizados que levarei para a vida acadêmica.
Aos que me ajudaram em campo, sem eles esse trabalho não estaria aqui hoje:
Adriana Cavalcanti, Alessandro Fontes, Augusto de Oliveira, Bernard Bandeira, Guilherme
Paulo, José Eduardo Meirelles, Luiz Felipe Dale, Nicole González e Rafael Barreira. E
agradeço muito ao Neka, por disponibilizar a casa em Saquarema, o que facilitou bastante
o trabalho de campo.
vi
Ao Rafael Barreira, pelo apoio emocional, por compreender minhas ausências e
momentos de estresse, além de me socorrer quando precisava, até mesmo encarando o sol
quente da restinga comigo nos finais de semana e feriados.
À Aline Machado, por ouvir minhas crises durante o mestrado, sempre
respondendo com palavras sábias e ótimos conselhos, sejam eles científicos, profissionais
ou pessoais.
À Andréa Sánchez-Tapia e ao Wallace Beiroz por me socorrerem nas análises
estatísticas e no ambiente R. Ao José Eduardo Meirelles também pela ajuda no ambiente R
e pelas valiosas discussões e ideias sobre o trabalho.
Aos colegas de turma e de pós-graduação, que compartilharam as angústias e
alegrias, e me ajudaram a concluir essa etapa, em especial: Augusto de Oliveira, Bruna
Luna, Thiago Meneguzzo, Felipe Pinheiro, Flávia Pinto, Jerônimo Sansevero, Richieri
Sartori, Ana Elena Muler, Pollyana Rodrigues, Rafael Medeiros, Thalita Zimmermann
(ENBT), Luana Mauad, Janilson Castelo, Alessandro Fontes, Adriana Cavalcanti, Ana
Beatriz Romana e Luis Felipe Dale (UERJ).
Aos que também contribuíram, cada um da sua forma: Flávia Santoro, Gabriela
Oda, Vinícius Gomes e Gláucia Oliveira.
À Juliana Longuinho, minha querida professora de tecido acrobático, e demais
companheiras de turma, atividade que foi minha terapia e fundamental para manter a
serenidade nesse período de redação da dissertação.
Aos professores do Núcleo de Gestão Ambiental da UNIRIO, que também fizeram
parte da minha formação acadêmica nesses últimos dois anos: Celso Sanchez, Carlos
Augusto Figueiredo e Michelle Sampaio.
Aos taxonomistas e pesquisadores que me auxiliaram na identificação das espécies
botânicas: Solange Pessoa, Cyl Farney de Sá, Marcus Nadruz, José Eduardo Meirelles e
Marcelo Souza.
À CAPES e posteriormente ao CNPq, pela bolsa de mestrado concedida. Ao
Instituto Estadual do Ambiente do Rio de Janeiro (INEA), pela autorização de pesquisa no
Parque Estadual da Costa do Sol.
E por último, mas não menos importante, agradeço às restingas, por serem tão belas
e uma fonte inspiradora para esse trabalho.
vii
RESUMO
Interações positivas entre plantas (facilitação) têm sido evidenciadas em ambientes
com condições severas, como as restingas. Apesar de estudos nesses ecossistemas
apontarem algumas plantas berçário – indivíduos adultos que facilitam o recrutamento de
plântulas de outras espécies –, não é claro se essa facilitação é dependente de uma espécie
em particular para as restingas de moitas. Esta dissertação avaliou se ocorre a síndrome da
planta berçário na restinga de Massambaba, RJ, e se essa facilitação é espécie-específica
ou se diferentes indivíduos podem facilitar a ocorrência de plântulas, dependendo da
estrutura das moitas por eles dominadas. Foram amostradas 40 moitas dominadas por
quatro espécies (Byrsonima sericea, Clusia fluminensis, Erythroxylum ovalifolium e
Ocotea notata), sendo alocada uma parcela em cada moita e outra na área aberta para
amostragem das plântulas. As parcelas de fora e de dentro das moitas foram comparadas
quanto a riqueza, abundância de plântulas e composição de espécies de plântulas.
Características da estrutura das moitas foram mensuradas (área, altura, riqueza de adultos,
abertura do dossel e massa de serapilheira) e foi avaliado se a riqueza, a abundância e a
composição de espécies de plântulas são melhor explicadas pela identidade da espécie
dominante ou pelas características estruturais da moita. A síndrome da planta berçário foi
confirmada e Clusia fluminensis apresentou-se como espécie associada com a facilitação,
compensando o efeito negativo da área da moita sob a riqueza de plântulas na parcela. Por
outro lado, quando considerada a identidade e abundância das espécies de plântulas, a
facilitação apresentou padrões diferentes e mesmo essa espécie facilitadora pode
proporcionar efeitos negativos para algumas plântulas em particular, demonstrando um
balanço entre interações positivas e negativas em uma mesma comunidade vegetal.
Palavras chave: restinga de moitas, planta berçário, especificidade da facilitação, Clusia.
viii
ABSTRACT
Positive interactions among plants (facilitation) have been demonstrated in severe
environments, such as restingas. Many studies have indicated nurse plants – adult
individuals that facilitate seedling recruitment from other species -, although it is not yet
clear if facilitation is dependent on a particular species in patchy restingas. This work
evaluated the occurrence of the nurse plant syndrome at the restinga of Massambaba, Rio
de Janeiro, and if it is species-specific or if facilitation is mediated by a particular structure
of the patches in which the nurse plants occurs independently of their identity. 40 patches
dominated by four species (Byrsonima sericea, Clusia fluminensis, Erythroxylum
ovalifolium and Ocotea notata) were sampled and two plots were allocated at each patch –
one inside and the other in the open area near the patch– in order to compare seedling
richness and abundance, as well as seedling species composition. The following patch
characteristics were measured: area, height, adult-species richness, canopy openness and
litter mass, and it was assessed if seedling richness, abundance and composition are better
explained by the dominant species or by patch structure. The nurse plant syndrome was
confirmed and Clusia fluminensis was indicated as the species most associated with
facilitation, even compensating the negative effect of patch area on seedling richness in the
plot. However, when seedling identity and abundance are considered, facilitation showed
different patterns and even this nurse plant can have negative effects on some seedlings,
revealing a balance between positive and negative interactions in the same plant
community.
Keywords: patchy restingas, nurse plants, species-specificity, Clusia.
ix
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................. 01
2. MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................... 03
2.1. Área de estudo ...................................................................................................... 03
2.2. Metodologia ......................................................................................................... 05
2.2.1. Seleção das moitas ................................................................................... 05
2.2.2. Amostragem das plântulas ....................................................................... 05
2.2.3. Amostragem das características estruturais das moitas .......................... 06
2.3. Análises estatísticas .............................................................................................. 07
2.3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................... 07
2.3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita
................................................................................................................. 08
3. RESULTADOS .............................................................................................................. 10
3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................................ 12
3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita ....... 15
4. DISCUSSÃO .................................................................................................................. 20
4.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita ................................................ 20
4.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita ....... 21
4.3. Aplicação na restauração ecológica baseada em plantas berçário ....................... 25
5. CONCLUSÃO ................................................................................................................ 26
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................... 27
ANEXOS ............................................................................................................................ 35
Anexo 1 – Caracterização da área de estudo e das moitas .......................................... 35
Anexo 2 – Moitas Selecionadas para amostragem ...................................................... 36
Anexo 3 – Comandos das análises estatísticas em linguagem R ................................ 37
Anexo 4 – Características estruturais da moita que não explicaram a abundância e a
riqueza de plântulas na parcela ................................................................................... 42
x
1. INTRODUÇÃO
As interações positivas entre plantas, ou facilitação, ocorrem quando uma espécie
aumenta a sobrevivência, o estabelecimento ou o crescimento de outra, processo este
mediado por mudanças no ambiente físico e/ou biótico (Callaway 1997; Brooker et al.
2008). Um tipo particular de facilitação é a síndrome da planta berçário (nurse plant),
geralmente demonstrada em padrões de associação espacial positiva entre indivíduos
adultos de uma espécie e plântulas de outras espécies (Niering et al. 1963). Tais plantas
facilitadoras favorecem o recrutamento de plântulas ao proporcionar condições (bióticas e
abióticas) como, por exemplo, maior disponibilidade de água e nutrientes, tamponamento
da temperatura, proteção contra herbívoros, menor compactação e erosão do solo, além de
funcionar como atrativo para dispersores, facilitando a dispersão de frutos e sementes de
outras espécies (Flores & Jurado 2003).
Cada vez mais pesquisadores vêm ressaltando a necessidade de se considerar a
facilitação nas teorias ecológicas, que tradicionalmente se concentravam nas interações
negativas entre os organismos (e.g. competição e predação; Bruno et al. 2003; Brooker et
al. 2008). Apesar do papel das interações positivas entre plantas já ser reconhecido na
ecologia há muito tempo, principalmente no processo de sucessão ecológica (Clements
1916), apenas mais recentemente foi reconhecido que tais interações são também bastante
comuns em ambientes estáveis e não sucessionais, particularmente aqueles sob condições
ambientais mais extremas, o que levou à hipótese do gradiente de estresse (Bertness &
Callaway 1994). De acordo com essa hipótese, sob condições físicas desfavoráveis, a
proximidade com um vizinho pode amenizar condições extremas ou aumentar a habilidade
das plantas em adquirir seus recursos básicos, resultando em efeitos positivos no seu
crescimento e sobrevivência, mais do que efeitos negativos, como seria esperado devido à
competição por recursos com o vizinho (Callaway 1995).
Atualmente se reconhece que a facilitação não está limitada a ambientes extremos,
sendo também comum sob condições mais moderadas (Holmgren & Scheffer 2010), mas
evidências de interações positivas foram demonstradas principalmente em locais com certo
grau de severidade ambiental, como é o caso das planícies arenosas costeiras (restingas)
brasileiras. As comunidades vegetais que ocorrem nas restingas estão sujeitas a altas
temperaturas, períodos de seca, vento constante, alta salinidade e escassez de nutrientes
(Scarano 2002) e, portanto, as interações positivas entre as espécies podem beneficiar seu
estabelecimento. Grande parte do conhecimento sobre facilitação nas restingas foi
1
desenvolvido a partir de trabalhos realizados em uma única área de estudo – a formação
aberta de Clusia (Araujo et al. 1998) no Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba – a
qual é dominada pela espécie Clusia hilariana, considerada a principal planta berçário
arbustiva neste ambiente (Scarano et al. 2004; Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007,
Correia et al. 2010). Tal restrição nos limita compreender se a facilitação é dependente de
uma espécie em particular ou se diferentes espécies arbustivas poderiam facilitar o
recrutamento de plântulas e consequentemente aumentar a diversidade nas moitas de
restinga.
A questão sobre a especificidade da facilitação – se as espécies facilitadoras são
intercambiáveis ou não – foi originalmente proposta por Callaway (1998) e desde então
estudos vêm apontando a dependência de plantas berçário em particular para a facilitação
de plântulas (Nuñez et al. 1999; Duarte et al. 2006; Drezner 2006; Suzan-Azpiri & Sosa
2006; Lortie & Turkington 2008; Forey et al. 2009; Landero & Valiente-Banuet 2010).
Entretanto, outros trabalhos demonstraram que diferentes espécies podem cumprir esse
papel de facilitadora, melhor explicado pelo sombreamento proporcionado por estes
indivíduos (Barchuk et al. 2008) e até mesmo objetos inanimados como rochas podem
beneficiar o estabelecimento de plântulas (Peters et al. 2008; Haussmann et al. 2010;
Carlucci et al. 2011).
Se a facilitação não for espécie-dependente, diferentes arbustos isolados ou, no caso
da restinga, ilhas de vegetação dominadas por diferentes espécies, podem apresentar efeito
positivo sob o recrutamento de plântulas, desde que sua estrutura apresente determinadas
características mais relacionadas com a facilitação. Por exemplo, quando as possíveis
facilitadoras ocorrem em associação com outras espécies, é esperado um efeito positivo da
riqueza dessas moitas na facilitação, pois estas representam uma fonte de propágulos para
o recrutamento de plântulas, além de proporcionar proteção e habitats aos animais
dispersores de frutos e sementes, benefícios que também podem estar associados com a
altura da moita (Liebig et al. 2001; Dias et al. 2005). O sombreamento proporcionado
pelas plantas berçário representa uma considerável redução das condições abióticas mais
severas, possibilitando retenção da umidade e tamponamento da temperatura (ValienteBanuet & Ezcurra 1991; Flores & Jurado 2003; Armas & Pugnaire 2005). Assim, arbustos
com a copa maior e mais fechada podem beneficiar o recrutamento de plântulas, mas até
certo ponto, quando os efeitos podem passar para negativos por diminuírem em níveis
críticos a disponibilidade de luz (Rodríguez-Calcerrada et al. 2010). A serapilheira, por sua
vez, também pode apresentar efeito negativo sobre o recrutamento de plântulas, ao
2
diminuir a intensidade de luz que chega ao solo e sendo uma barreira física para seu
estabelecimento (Berendse 1999).
A compreensão da especificidade da facilitação e das características dos arbustos
e/ou das ilhas de vegetação que estão mais associadas com a facilitação em comunidades
naturais possibilita avanços nas práticas de restauração ecológica baseadas em plantas
berçário. Essa abordagem tem sido apontada como mais adequada para restaurar
comunidades expostas a condições abióticas severas em comparação com os plantios
tradicionais (Zamith & Scarano 2006; Ren et al. 2008; Rey et al. 2009). Ao entender se a
facilitação é espécie-específica ou não, podemos inferir se é preferencial o plantio de
mudas associado a algumas espécies em particular ou se qualquer indivíduo já estabelecido
na área a ser restaurada pode atuar como facilitador para o estabelecimento das plântulas.
Nesse sentido, a presente dissertação teve como objetivo responder as seguintes questões:
(1) As moitas de restinga facilitam o estabelecimento de plântulas em comparação com a
área entre-moitas? (2) Há especificidade na facilitação ou as características da estrutura da
moita (riqueza de adultos, área, altura, abertura do dossel e massa de serapilheira) explicam
melhor os efeitos positivos sob as plântulas do que a identidade da espécie dominante?
2. MATERIAIS E MÉTODOS
2.1. Área de estudo
O estudo foi desenvolvido no Parque Estadual da Costa do Sol (PECS), em um
trecho da restinga de Massambaba, Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, RJ; entre as
coordenadas 22º55’– 22º 56’ S e 42º14’ – 42º12’ O (Figura 1). O PECS está inserido no
Centro de Diversidade Vegetal de Cabo Frio (CDVCF), que apresenta alta diversidade
florística, endemismos e espécies ameaçadas de extinção (Araujo 1997). Possui reduzida
precipitação (823 mm anuais), temperatura média anual de 18º-23°C e o clima local foi
classificado como uma variação do Clima Semi-Árido Quente (Bsh) segundo o sistema de
Köppen (Barbiere 1984). De acordo com Bohrer et al. (2009), a área do CDVCF ocupada
por restinga arbustiva corresponde a 1451,4 ha e ocorre em geral sobre Neossolos
Quartzarênicos.
3
Figura 1 – Mapa do Centro de Diversidade Vegetal de Cabo Frio com localização da área de
estudo.
Devido à topografia e condições ambientais diversas, uma grande variedade de
comunidades vegetais ocupa as áreas de restinga, que são classificadas em diferentes
formações (Araujo 1984). A comunidade em estudo foi descrita por Araujo et al. (2009)
como Formação Arbustiva Aberta não Inundável - fácies alta e ocorre na extremidade
oriental da restinga de Massambaba, onde a maior parte do cordão interno é coberta por um
extenso campo de dunas fixas, com relevo muito variado. Esta formação é caracterizada
pela distribuição de moitas de diversos tamanhos e formatos, com até 5 m de altura e
cobertura relativamente esparsa de plantas herbáceas ou subarbustivas nas áreas entre as
moitas (Anexo 1 – Figura 9). Em outras restingas do Estado do Rio de Janeiro ocorrem
comunidades arbustivas abertas não inundáveis (Araujo 2000) que, apesar de descritas em
diferentes classificações da vegetação, apresentam fisionomias equivalentes, o que justifica
considerá-las genericamente como “restinga de moitas”, termo aqui adotado.
4
2.2. Metodologia
2.2.1. Seleção das moitas
Foram consideradas como moitas as ilhas de vegetação lenhosa separada de outros
indivíduos por areia nua ou vegetação herbácea com área mínima de 5 m², mesmo que
possuindo um único indivíduo lenhoso. Buscou-se trabalhar apenas com moitas cujo dossel
fosse dominado por uma única espécie – visualmente correspondendo a pelo menos 50%
de sua cobertura vegetal – para permitir a diferenciação do efeito da espécie dominante
(possível facilitadora) sob as plântulas e juvenis das demais espécies da moita (Anexo 1 –
Figura 10).
Como não se sabia a priori quais espécies ocorriam mais comumente sob essa
condição, foram marcadas aleatoriamente diversas moitas para posterior definição das
possíveis facilitadoras. Dessa forma, foram sorteados 80 pares de coordenadas geográficas
dentro de uma área de aproximadamente 20 ha e, com auxílio de um aparelho de GPS
(Garmin 60CSx), estes pontos foram reconhecidos em campo e a moita mais próxima que
atendia aos critérios pré-estabelecidos foi marcada, independente da espécie dominante.
Posteriormente, foram selecionadas as espécies Byrsonima sericea DC., Clusia fluminensis
Planch. & Triana, Erythroxylum ovalifolium Peyr. e Ocotea notata (Nees & Mart.) Mez,
pois cada uma destas ocorreram como dominantes em pelo menos 10 moitas, totalizando
portanto 40 moitas amostradas (Anexo 2 – Figura 11), cujos tamanhos estavam bem
distribuídos entre as moitas das quatro espécies.
2.2.2. Amostragem das plântulas
Em cada moita, foi alocada uma parcela de 0,5 x 0,5 m abaixo da parte central da
espécie dominante. Este tamanho de parcela foi escolhido para garantir que as plântulas
amostradas estivessem sob influência da espécie dominante. A fim de comparar o
recrutamento de plântulas dentro e fora das moitas, foi sorteada uma direção e alocada
outra parcela de igual dimensão a um metro da moita na área aberta (Figura 2). O
distanciamento da parcela foi suficiente para que a mesma não sofresse influência da
cobertura vegetal da moita e ao mesmo tempo o nível do lençol freático não variasse
substancialmente entre os pares de parcela. Foram amostrados, nos meses de setembro
(2011), dezembro (2011), março (2012) e junho (2012), todos os indivíduos na fase de
5
plântula e juvenil (sendo aqui tratados todos genericamente como plântulas) presentes
nessas parcelas, sendo mensurada sua altura e anotada sua espécie. Como critério de
inclusão para plântulas e juvenis, foram considerados todos os indivíduos com altura
inferior a 50 cm. Ainda, estes deveriam apresentar porte menor do que o observado para
um indivíduo em fase reprodutiva (portanto, adulto) daquela espécie, uma vez que algumas
espécies herbáceas e subarbustivas já possuíam ramos férteis mesmo quando menores que
50 cm. Não foi possível diferenciar as espécies Cereus fernambucensis Lem. e
Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & Rowley no estágio de plântulas, sendo
consideradas como Cactaceae spp. nas análises. O mesmo aconteceu com Anthurium
harrissi (Graham) G.Don e A. maricense Nadruz & Mayo, que foram tratadas como
Anthurium spp. Para auxiliar na identificação botânica, os indivíduos foram fotografados e
coletas de indivíduos similares foram realizadas próximo às parcelas. As variáveis de
abundância e riqueza de plântulas foram definidas, respectivamente, como o total de
indivíduos amostrados na parcela e o total de espécies amostradas na parcela.
moita
Figura 2 – Amostragem das moitas na restinga de Massambaba, RJ: Disposição das parcelas de
plântulas de 0,5 x 0,5 m (A1 e A2), câmera fotográfica com lente fisheye (B) e sub-parcelas de
serapilheira de 0,2 x 0,2 m (C).
2.2.3. Amostragem das características estruturais das moitas
Em cada moita, foram mensuradas as seguintes características de sua estrutura:
altura (maior indivíduo), área, riqueza de espécies adultas, abertura do dossel e massa de
serapilheira. A área da moita foi calculada a partir da fórmula da elipse [Pi x (d1/2) x
(d2/2)], onde d1 e d2 são os maiores diâmetros perpendiculares da moita.
As espécies dos indivíduos adultos (incluindo arbustos, ervas e trepadeiras) que
compunham as 40 moitas selecionadas foram amostradas em junho de 2012 e o número de
6
espécies por moita foi contabilizado para a medida de riqueza de adultos. Amostras de
material botânico foram coletadas para posterior identificação por comparação à coleção
do herbário do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB), com auxílio
da literatura disponível e, sempre que possível, por especialistas.
Para a abertura do dossel, foram obtidas fotografias com a lente hemisférica do
tipo fisheye (Nikon FC-08) acoplada a uma câmera fotográfica Nikon modelo Coolpix
4500, em fevereiro de 2012. A câmera foi posicionada no centro da parcela de plântulas
(Figura 2), com o topo da lente posicionado a 10 cm do solo. As fotos foram convertidas
para preto e branco através de threshold automático no software SideLook 1.1 (Nobis
2005) e posteriormente analisadas no software Gap Light Analyser 2.0 (Frazer et al. 1999),
que calculou a porcentagem de pixels brancos (céu) em relação ao total como medida de
abertura do dossel.
Em dezembro de 2011 foi coletada uma amostra de serapilheira em cada uma das
40 moitas, retirando todo o material que estava depositado acima do solo (folhas, galhos,
flores, frutos e restos animais) em uma sub-parcela de 0,2 x 0,2 m posicionada ao lado da
parcela de plântulas (Figura 2). Esse material foi armazenado em uma câmara de secagem
por sete dias a 50 ºC e pesado em balança de precisão de quatro casas decimais obtendo o
peso seco de serapilheira por parcela.
2.3. Análises estatísticas
2.3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita
Foi utilizado um teste t pareado por permutação (Legendre 2009), para avaliar se
a diferença observada entre a abundância de plântulas dentro e fora de cada moita era
maior que ao acaso. O mesmo teste foi realizado para a riqueza de plântulas. A vantagem
no teste por permutação é que ele permite realizar inferências estatísticas de forma bastante
eficiente mesmo quando os dados não seguem uma distribuição normal – como foi o caso
para as variáveis aqui trabalhadas – pressuposto necessário para utilizar um teste
paramétrico (Manly 2007).
Também foi realizada uma análise de agrupamento (Legendre & Legendre 1998)
para verificar se as parcelas de dentro e de fora das moitas se separam de acordo com sua
composição de espécies. Esse método multivariado reúne em um mesmo grupo as amostras
mais semelhantes (ou menos distantes), separando-as das menos similares. Como ela força
7
a classificação em grupos, é apropriada somente quando há uma forte descontinuidade no
meio físico e/ou a amostragem tiver sido realizada nos extremos de um gradiente (Valentin
2000), como é o caso das condições de parcela (fora e dentro da moita). Para elaborar a
matriz de distância entre as parcelas foi utilizada a dissimilaridade de Bray-Curtis, a partir
dos valores de abundância das espécies por parcela, sendo necessário retirar aquelas que
não continham nenhuma espécie. Com base nessa matriz, utilizou-se o método de ligação
pela associação média (UPGMA) e foi calculado o coeficiente de correlação cofenética
(Sokal & Rohlf 1962) para verificar o quanto o agrupamento distorceu as dissimilaridades
originais entre as parcelas.
2.3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita
Para responder se há especificidade na facilitação das plântulas foi realizada uma
seleção de modelos, avaliando-se quais variáveis de características estruturais e de espécie
dominante da moita explicam melhor a abundância e riqueza de plântulas na parcela. Para
isso, foram utilizados Modelos Lineares Generalizados (GLM), que permitem especificar a
distribuição que os resíduos do modelo seguem (em contraste com regressão e análise de
variância, por exemplo, que assumem uma distribuição normal). Quando temos dados de
contagem, como é o caso das variáveis de abundância e riqueza de plântulas nas moitas,
estas geralmente seguem uma distribuição de Poisson, que utiliza a função logarítmica para
transformar a variável dependente e aí assumir uma relação linear entre esta e as variáveis
explicativas (Crawley 2007). Portanto, no modelo com a riqueza de plântulas foi utilizada
a distribuição de Poisson e, no modelo com abundância de plântulas, os resíduos
apresentaram um alto desvio, sendo necessário corrigir essa elevada dispersão com o ajuste
quasi-poisson (Crawley 2007). Antes de realizar a seleção dos modelos, foi verificada a
possível colinearidade entre as variáveis explicativas através do cálculo dos fatores de
inflação da variância (VIF; Belsley et al. 2004), assumindo que variáveis com valores de
VIF acima de 10 inflam a variância explicada pelo modelo linear e devem ser retiradas da
análise. Em seguida, utilizou-se o método de seleção de variáveis forward, que inicia com
um modelo vazio, inserindo passo a passo as variáveis e o melhor modelo é escolhido com
base em algum critério pré-definido (Borcard et al. 2011). No caso da riqueza de plântulas
foi utilizado o critério de informação de Akaike (AIC) e para abundância de plântulas,
como o ajuste quasi-poisson não gera um valor de AIC, foi utilizada a estatística F para
selecionar o melhor modelo. Para os modelos finais que mantiveram a variável de espécie
8
dominante na moita, foi utilizado um teste de contrastes a posteriori para verificar quais
classes de moita diferiram entre si (Crawley 2007).
Também foi avaliado o efeito da identidade da espécie dominante da moita e das
características estruturais sob a composição de espécies de plântulas, utilizando uma
Análise de Redundância (RDA; Borcard et al. 2011). A RDA, extensão da regressão
múltipla para dados multivariados, relacionou as variáveis de espécie dominante, área,
altura, riqueza de adultos, abertura do dossel e massa de serapilheira com a matriz de
abundância das espécies de plântulas nas moitas. A RDA utiliza como medida de
dissimilaridade entre as amostras a distância euclidiana, a qual não é apropriada para dados
de abundância de espécies, que geralmente contém muitos valores nulos. Entretanto, as
transformações propostas por Legendre & Gallagher (2001) permitem manter todas as
parcelas – até mesmo as vazias – sem precisar remover as espécies raras, como é feito em
outras ordenações comumente usadas na ecologia (e.g. análises de correspondência e de
correspondência canônica).
Por esse motivo, a matriz de abundância de espécies de
plântulas por parcela foi transformada pela distância de Hellinger (Legendre & Gallagher
2001) antes de realizar a RDA. Em seguida foi realizada uma seleção de variáveis passo a
passo forward a partir da RDA para encontrar o modelo mais parcimonioso segundo a
informação de AIC e os valores de p gerados por permutação de cada variável, também
testando previamente a colinearidade entre as variáveis explicativas através do cálculo do
VIF (Borcard et al. 2011).
Para o teste t pareado por permutação e os modelos lineares generalizados, foram
incluídas nas variáveis de abundância e riqueza de plântulas apenas as plântulas cuja
identificação taxonômica era diferente da espécie dominante da moita. Dessa forma, só foi
considerado como facilitação o efeito positivo de uma espécie arbustiva sob os indivíduos
de outra espécie. Já nas análises multivariadas (agrupamento e análise de redundância), foi
mantida toda a matriz de abundância de espécies de plântulas por parcela pois como essas
análises consideram a identidade das espécies, a exclusão de alguns indivíduos poderia
representar uma falsa ausência, interferindo significativamente na diferenciação entre as
parcelas.
Todas as análises estatísticas foram realizadas no ambiente R versão 2.11.1 (R
Development Core Team 2010), cujos comandos utilizados estão descritos no Anexo 3. O
teste t pareado por permutação foi executado a partir da função “t.paired.perm” (Legendre
2009). Os modelos lineares generalizados foram produzidos a partir da função “glm”,
utilizando-se a função “step” para a seleção de variáveis nos modelos com a riqueza de
9
plântulas, enquanto que os modelos com a abundância de plântulas foram selecionados
manualmente uma vez que essa função não aceita o ajuste de quasi-poisson. O pacote
VEGAN versão 1.17-9 (Oksanen et al. 2011) foi utilizado nas análises de agrupamento
(função “hclust”) e de redundância (função “rda”), cuja seleção de variáveis foi realizada
pela função “ordistep”. Para o cálculo do VIF na seleção de modelos com GLM foi
utilizada a função “vif” do pacote DAAG (Maindonald & Braun 2011) e na seleção com
RDA foi utilizada a função “vif.cca” do pacote VEGAN (Oksanen et al. 2011).
3. RESULTADOS
Ao total, foram encontradas 63 espécies (adultas e plântulas) distribuídas em 54
gêneros e 33 famílias (Tabela 1) na restinga de moitas de Massambaba, RJ. Dentre as
plântulas, foram amostrados 504 indivíduos, distribuídos em 39 espécies, não sendo
possível identificar seis morfoespécies e os adultos nas moitas totalizaram 62 espécies
(Tabela 1).
Tabela 1 – Espécies encontradas nas 40 moitas da Restinga de Massambaba, RJ, no estágio de
plântula (P) e adulto (A).
Família
Espécie
Apocynaceae
Ditassa maricaensis Fontella & E.A.Schwarz
Peplonia asteria (Vell.) Fontella & E.A.Schwarz
Anthurium harrisii (Graham) G.Don
Anthurium maricense Nadruz & Mayo
Philodendron corcovadense Kunth
Allagoptera arenaria (Gomes) Kuntze
Trichogoniopsis podocarpa (DC.) R.M.King & H.Rob.
Tillandsia stricta Sol.
Vriesea neoglutinosa Mez
Cereus fernambucensis Lem.
Melocactus violaceus Pfeiff.
Pilosocereus arrabidae (Lem.) Byles & Rowley
Maytenus obtusifolia Mart.
Couepia ovalifolia (Schott) Benth. ex Hook.f.
Clusia fluminensis Planch. & Triana
Garcinia brasiliensis Mart.
Evolvulus genistoides Ooststr.
Araceae
Arecaceae
Asteraceae
Bromeliaceae
Cactaceae
Celastraceae
Chrysobalanaceae
Clusiaceae
Convolvulaceae
Estágio
P, A
P, A
P, A
P, A
A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
A
P, A
10
Família
Erythroxylaceae
Euphorbiaceae
Fabaceae
Humiriaceae
Lauraceae
Lythraceae
Malpighiaceae
Marcgraviaceae
Molluginaceae
Myrtaceae
Nyctaginaceae
Ochnaceae
Orchidaceae
Passifloraceae
Poaceae
Polygonaceae
Polypodiaceae
Primulaceae
Rubiaceae
Sapindaceae
Sapotaceae
Espécie
Erythroxylum ovalifolium Peyr.
Dalechampia micromeria Baill.
Microstachys corniculata (Vahl) Griseb.
Centrosema virginianum (L.) Benth.
Chamaecrista flexuosa (L.) Greene
Chamaecrista ramosa (Vogel) H.S.Irwin & Barneby
Senna pendula (Humb.& Bonpl.ex Willd.) H.S.Irwin & Barneby
Stylosanthes guianensis (Aubl.) Sw.
Humiria balsamifera (Aubl.) J.St.-Hil.
Ocotea notata (Nees & Mart.) Mez
Cuphea flava Spreng.
Byrsonima sericea DC.
Peixotoa hispidula A.Juss.
Stigmaphyllon paralias A.Juss.
Schwartzia brasiliensis (Choisy) Bedell ex Gir.-Cañas
Mollugo verticillata L.
Eugenia arenaria Cambess.
Eugenia astringens Cambess.
Eugenia copacabanensis Kiaersk.
Eugenia punicifolia (Kunth) DC.
Eugenia selloi B.D.Jacks.
Myrcia guianensis (Aubl.) DC.
Myrcia ovata Cambess.
Neomitranthes obscura (DC.) N.Silveira
Guapira obtusata (Jacq.) Little
Plicouratea luschnathiana Tiegh.
Cattleya guttata Lindl.
Epidendrum denticulatum Barb.Rodr.
Vanilla cf. chamissonis Klotzsch
Passiflora mucronata Lam.
Renvoizea trinii (Kunth) Zuloaga & Morrone
Coccoloba rigida Meisn.
Coccoloba alnifolia Casar.
Microgramma vacciniifolia (Langsd. & Fisch.) Copel.
Myrsine parvifolia A.DC.
Chiococca alba (L.) Hitchc.
Cordiera obtusa (K.Schum.) Kuntze
Diodella apiculata (Willd. ex Roem. & Schult.) Delprete
Mitracarpus lhotzkyanus Cham.
Tocoyena bullata (Vell.) Mart.
Cupania emarginata Cambess.
Paullinia weinmanniifolia Mart.
Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk.
Estágio
P, A
P, A
P, A
A
P, A
P, A
P, A
P
A
A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
P, A
A
A
A
A
A
A
A
P, A
P, A
P, A
A
A
A
P, A
P, A
A
A
A
A
P, A
A
P, A
P, A
P, A
A
P, A
A
11
Família
Smilacaeae
Verbenaceae
Indeterminada
Espécie
Pouteria psammophila (Mart.) Radlk.
Smilax rufescens Griseb.
Stachytarpheta restingensis Moldenke
Indet. 1
Indet. 2
Indet. 3
Indet. 4
Indet. 5
Indet. 6
Estágio
A
A
P, A
P
P
P
P
P
P
3.1. Diferenças entre plântulas dentro e fora da moita
As parcelas de fora e de dentro da moita diferiram significativamente tanto em
relação à abundância (diferença média entre as parcelas = 6,25 ±7,74; p = 0,001) como à
riqueza (diferença média entre as parcelas = 1,47 ±2,43; p = 0,001) de plântulas, ocorrendo
um maior número de espécies e de indivíduos de plântulas dentro das moitas em
comparação com a área entre-moitas.
Também foi possível observar que as duas condições de parcelas se diferenciam
quanto à composição de espécies. A análise de agrupamento separou razoavelmente bem
as parcelas de dentro e de fora das moitas quando comparadas as espécies que ocorriam em
cada condição (Figura 3) e apresentou baixa distorção (coeficiente de correlação cofenética
= 0,89). Tais diferenças nas abundâncias das espécies de plântulas são evidenciadas na
Figura 4, onde se observa que algumas plântulas recrutam exclusivamente nas moitas (e.g.
Anthurium spp., Erythroxylum ovalifolium, Ditassa maricaensis, Cactaceae spp.,
Dalechampia micromeria, Passiflora mucronata, Paullinia weinmaniifolia, Guapira
obtusata, Senna pendula, Tillandsia stricta, Plicouratea luschnathiana e Peplonia asteria)
enquanto que outras exclusivamente na área aberta (Melocactus violaceus, Chamaecrista
ramosa, Mollugo verticillata e Diodella apiculata).
12
Figura 3 – Dendrograma da análise de agrupamento (a partir da distância de Bray-Curtis e método
de ligação UPGMA) em relação à composição de plântulas nas parcelas localizadas dentro (D;
n=38) e fora (F; n=27) das moitas na restinga de Massambaba, RJ. Coeficiente de correlação
cofenética igual a 0,89.
13
*
Figura 4 – Número de indivíduos das espécies de plântulas nas parcelas localizadas dentro e fora das moitas na Restinga de Massambaba, RJ. Listadas apenas
as espécies de plântula mais frequentes (pelo menos quatro ocorrências nas parcelas). (*) Anthurium spp. apresentou 210 indivíduos de plântulas.
14
3.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita
Todas as variáveis explicativas apresentaram VIF menor que 10 e, portanto, foram
mantidas na seleção de modelos. Para a abundância de plântulas na parcela, o modelo mais
parcimonioso manteve apenas a espécie dominante como variável explicativa (F = 3,44; p
= 0,027) e, portanto, nenhuma das características da estrutura das moitas amostradas está
relacionada com o número de plântulas na parcela (Anexo 4 – Figura 12). Quanto às
diferenças entre as espécies, as moitas dominadas por Clusia fluminensis e Erythroxylum
ovalifolium apresentaram maior número de indivíduos de plântulas em comparação com
aquelas dominadas por Byrsonima sericea, mas não se diferenciaram das moitas
dominadas por Ocotea notata (Tabela 2; Figura 5).
Tabela 2 – Valores médios e desvio padrão para a abundância (número de indivíduos) e riqueza
(número de espécies) de espécies de plântulas nas parcelas de dentro das moitas dominadas por
Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea
notata (n=10) na Restinga de Massambaba, RJ.
Espécie dominante
Média
Byrsonima sericea
Clusia fluminensis
Erythroxylum ovalifolium
Ocotea notata
3,80
12,10
11,00
9,10
Abundância
Desvio padrão
2,97
9,09
6,22
8,32
Média
2,60
4,50
3,40
2,00
Riqueza
Desvio padrão
1,65
1,90
1,07
1,15
15
Figura 5 – Abundância (número de indivíduos) de plântulas nas parcelas de dentro das moitas
dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum
ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10) localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. Letras
diferentes indicam diferença significativa entre as classes de moita (p < 0,05) segundo teste de
contrastes a posteriori.
Em relação à riqueza de plântulas na parcela, as variáveis inseridas no modelo final
(AIC = 147,48) foram a espécie dominante na moita (p = 0,011) e a área da moita (p =
0,027), enquanto que as demais características de sua estrutura não apresentaram efeito sob
o número de espécies na parcela (Anexo 4 – Figura 13). As moitas dominadas por Clusia
fluminensis apresentaram maior número de espécies na parcela do que as demais moitas
(Tabela 2), que por sua vez não se diferenciaram (Figura 6). Em ambas as classes de moita
(dominadas por C. fluminensis e dominadas por outras espécies), a área da moita
apresentou efeito negativo sob a riqueza de plântulas na parcela (Figura 6).
16
Figura 6 – Riqueza (número de espécies) de plântulas na parcela em relação à área das moitas (m²)
localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. As linhas ajustadas são referentes à predição do
modelo linear generalizado (Riqueza de plântulas ~ espécie dominante + área da moita)
separadamente para cada um dos fatores de espécie dominante que se diferenciaram no teste de
contraste a posteriori: moitas dominadas pela espécie Clusia fluminensis (n=10) e moitas
dominadas pelas demais espécies Byrsonima sericea (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e
Ocotea notata (n=10).
A seleção das variáveis na análise de redundância demonstrou que tanto a
identidade da espécie dominante na moita (10,46%; p = 0,002) como a riqueza de adultos
(3,64%; p = 0,01) explicam a variação na composição de plântulas na moita, a partir do
modelo mais parcimonioso, responsável por 14,10% (p = 0,002) dessa variação. O eixo 1
da RDA (Figura 7) separou as moitas dominadas por Clusia fluminensis daquelas
dominadas por Byrsonima sericea. As espécies de plântulas que ocorrem nas moitas de B.
sericea também parecem diferir daquelas que ocorrem nas moitas dominadas por
Erythroxylum ovalifolium, enquanto que as moitas com alta dominância de Ocotea notata
não parecem diferir das demais. Ainda, a composição de espécies de plântulas é
influenciada pela riqueza de adultos na moita, sendo algumas plântulas negativamente
associadas com o número de espécies de adultas, principalmente aquelas que ocorrem nas
moitas dominadas por E. ovalifolium.
17
Figura 7 – Eixo 1 (p=0.001) e eixo 2 (p=0.04) da ordenação canônica por análise de redundância
(RDA) para a composição de espécies de plântulas em relação a riqueza de adultos e espécies
dominantes das moitas: Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum
ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ.
Considerando as diferenças entre as abundâncias das espécies de plântula em cada
classe de moita (Figura 8), observa-se que Anthurium spp., apesar da elevada abundância
nesse estudo (210 indivíduos), praticamente não ocorreu em moitas dominadas por
Byrsonima sericea. Já Erythroxylum ovalifolium ocorreu com maior numero de plântulas
(32 indivíduos) nas moitas dominadas por essa mesma espécie, demonstrando elevada
capacidade de auto regeneração. De forma semelhante, B. sericea ocorreu somente em
moitas dominadas por ela mesma, mas com baixa abundância (2 indivíduos) enquanto que
C. fluminensis ocorreu apenas em moitas de B. sericea (2 indivíduos) e O. notata não
apresentou indivíduos na fase plântula.
18
Figura 8 – Número de indivíduos das espécies de plântulas nas moitas dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10),
Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10) localizadas na Restinga de Massambaba, RJ. Listadas apenas as espécies de plântula mais frequentes
(pelo menos quatro ocorrências nas moitas).
19
4. DISCUSSÃO
4.1. Diferenças entre plântulas fora e dentro da moita
A organização da vegetação em ilhas na restinga de moitas vem sendo apontada
como um forte indício de que as interações positivas entre as plantas são responsáveis pela
estruturação desta comunidade vegetal (Zaluar & Scarano 2000). Estudos em restingas têm
focado em diferentes aspectos da facilitação, como as associações intra e interespecíficas
(Correia et al. 2010), o efeito das moitas sob a diversidade de trepadeiras (Garbin et al.
2012), e inclusive a síndrome da planta berçário (Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007),
apontando uma espécie arbustiva em particular (Clusia hilariana) como facilitadora para o
recrutamento de plântulas. Entretanto, o presente trabalho é o primeiro a demonstrar
efetivamente que as plântulas são mais comuns sob o dossel de arbustos do que na
ausência de cobertura vegetal, confirmando a síndrome da planta berçário para a restinga
de moitas estudada.
Se por um lado as ilhas de vegetação parecem proporcionar condições mais
adequadas para o estabelecimento de novos indivíduos do que as áreas abertas, resultando
em maior número de plântulas sob essas condições, a diferença na composição florística
entre as parcelas de dentro e de fora da moita (Figuras 1 e 2) sugere que os efeitos
positivos da cobertura vegetal não se aplicam a todas as espécies indiscriminadamente.
Embora a hipótese do gradiente de estresse preveja a predominância de interações positivas
sob nível médio a alto de estresse ambiental (Bertness & Callaway 1994; Holmgren &
Scheffer 2010), cada espécie possui seu ótimo fisiológico e não necessariamente uma
situação de estresse para uma espécie também será para a outra (Lortie et al. 2004a).
Assim, por mais que um ecossistema aparente ter condições ambientais adversas e severas,
o nível de estresse é percebido por cada espécie em particular (Körner 2003) e a forma
como ela responde a esse estresse depende das interações entre outros organismos (Lortie
et al. 2004b). Enquanto que para plantas mais sensíveis à dessecação, o sombreamento de
um adulto arbustivo representa uma significativa redução da perda de água, para aquelas
mais tolerantes ao estresse hídrico, esse efeito positivo pode não compensar o efeito
negativo da competição por luz e outros recursos (Liancourt et al. 2005; Prieto et al. 2011).
Por exemplo, as espécies de plântulas que ocorreram predominantemente nas
parcelas fora das moitas (e.g. Diodella apiculata, Melocactus violaceus, Evolvulus
genistoides, Microstachys corniculata, Chamaecrista ramosa e Mollugo verticillata) são
20
plantas herbáceas ou subarbustivas heliófilas e foram apontadas por Carvalho & Sá (2011)
como espécies típicas do entre-moitas para essa mesma comunidade de restinga.
Possivelmente estas espécies toleram níveis mais altos de estresse hídrico quando
comparadas com as plântulas de arbustivas que ocorrem principalmente dentro das moitas
e, portanto, a associação com indivíduos lenhosos não proporciona benefícios para seu
estabelecimento. Isso ressalta como o balanço entre a facilitação e a competição depende
das espécies consideradas, sugerindo uma especificidade na facilitação também em relação
às plantas beneficiadas, onde o sinal da interação varia de acordo com as diferentes
exigências ecológicas das espécies em questão (Holmegren et al. 1997; Fajardo et al.
2008).
4.2. Efeito da identidade da facilitadora vs. características estruturais da moita
É bastante comum em estudos de facilitação encontrar uma ou poucas espécies em
particular apresentando efeitos positivos mais acentuados para o recrutamento e
estabelecimento de plântulas em comparação com outras espécies (Nuñez et al. 1999;
Drezner 2006; Suzan-Azpiri & Sosa 2006; Forey et al. 2009; Landero & Valiente-Banuet
2010). Callaway (1998) já apontava que claramente existe algum grau de especificidade na
facilitação devido a diferenças na morfologia e tamanho das plantas. O que se buscou
avaliar aqui nesse estudo foi justamente se o efeito positivo das ilhas de vegetação para as
plântulas eram proporcionados por alguma característica da estrutura dessas moitas e,
portanto, independente da espécie dominante da moita, ou se estavam mais intimamente
associados a alguma espécie em particular.
Os resultados indicam a área da moita como uma característica que explica em
parte o processo de facilitação de plântulas na restinga. Se por um lado foi observado que
as moitas facilitam o recrutamento de plântulas, quando essas são muito grandes (a partir
de 30 m² principalmente – Figura 6), elas passam a apresentar um efeito negativo sob o
número de espécies na moita. Possivelmente a alta densidade de indivíduos arbustivos
adultos nas moitas maiores resulta em uma competição assimétrica com as plântulas
(Freckleton & Watkinson 2001; Sedio et al. 2012), limitando a disponibilidade de luz e
demais recursos, o que prejudica o estabelecimento de novas espécies. A abertura do
dossel, por representar uma medida indireta da condição de luz (Engelbrecht & Herz
2001), poderia indicar um efeito do sombreamento das plantas adultas sob as plântulas,
mas essa característica estrutural não apresentou relação com as plântulas que ocorreram
21
nas parcelas possivelmente porque a variação dessa variável (9,73 a 26,10%; Anexo 4 –
Figura 13) não foi tão expressiva como a variação na área da moita (8,57 a 74,96 m²;
Figura 6), por exemplo. Portanto, ainda é necessário compreender quais são os
mecanismos que guiam a interação entre arbustos adultos e plântulas de outras espécies na
restinga e até que ponto essa associação pode passar de positiva para negativa.
Por outro lado, a espécie dominante pode compensar esse efeito negativo da área da
moita: quando dominadas por Clusia fluminensis, as moitas apresentam mais espécies de
plântulas na parcela do que as demais, sejam elas grandes ou pequenas. Esse resultado
confirma a especificidade na facilitação para a restinga estudada e sugere que o efeito
positivo de C. fluminensis na riqueza de plântulas está possivelmente está associado com
características particulares dessa espécie aqui não amostradas e não intercambiáveis entre
as demais. Por exemplo, Clusia fluminensis, assim como outras espécies do mesmo gênero,
possui via fotossintética do tipo CAM (metabolismo ácido das crassuláceas; Lüttge 1999)
e, portanto, retira água do solo em período oposto ao da maioria das espécies da restinga, o
que representaria uma redução na competição por esse recurso tão escasso. Ainda, apesar
de nunca ter sido demonstrada em Clusia fluminensis a ocorrência da redistribuição
hidráulica (hydraulic lift), processo no qual a planta retira água das camadas mais
profundas do solo e disponibiliza nas mais superficiais através do seu sistema radicular
(Richards & Caldwell 1987), este poderia representar um importante mecanismo para a
facilitação de plântulas. Caso seja relatado esse fenômeno para espécies de Clusia que
realizam fotossíntese do tipo CAM, a distribuição da água para as camadas mais
superficiais deve acontecer durante o dia, o que proporcionaria um benefício relevante para
os outros indivíduos justamente no período mais seco (Yoder & Nowak 1999).
Independente de quais sejam os mecanismos que guiam tal interação positiva, o
gênero Clusia vem sendo apontado na última década como facilitador para a restinga de
moitas (Zaluar & Scarano 2000; Scarano 2002; Dias et al. 2005; Dias & Scarano 2007),
mas estudos sobre facilitação têm sido realizados quase exclusivamente na restinga de
Jurubatiba, onde C. hilariana é uma das espécies mais abundantes no local, o que justifica
a classificação desta comunidade vegetal como aberta de Clusia (Araujo et al. 1998).
Opostamente, Clusia fluminensis não consta entre as mais frequentes na comunidade aqui
estudada e ainda, todas as outras três espécies consideradas neste trabalho (Erythroxylum
ovalifolium, Byrsonima sericea, e Ocotea notata) possuem maior dominância na
comunidade do que C. fluminensis, segundo estudo fitossociológico realizado por Fonsecakruel (2011). Portanto, apesar da menor ocorrência na comunidade, essa espécie apresenta
22
relevante papel ecológico no recrutamento de plântulas e consequente aumento da
diversidade nas moitas.
Tal padrão encontrado demonstra o quanto estudos sobre facilitação de plântulas
que focam apenas nas espécies mais comuns da comunidade (e.g. Forey et al. 2009; Li et
al. 2010) podem desprezar aspectos das interações biológicas não tão evidentes,
proporcionados pelas espécies intermediárias e raras. Garbin et al. (2012) por exemplo,
mostraram que são justamente os arbustos ou árvores subordinados (não dominantes) que
melhor explicam a diversidade de trepadeiras nas moitas de restinga, por disponibilizarem
mais suportes para o crescimento das trepadeiras. Segundo Grime (1998), as espécies
subordinadas possuem importante papel na manutenção da biodiversidade da comunidade
por controlarem a regeneração natural das espécies dominantes. Nesse sentido, moitas de
Erythroxylum ovalifolium – uma das espécies mais abundantes na área estudada (FonsecaKruel 2011) – apresentaram elevado número de plântulas dessa mesma espécie (Figura 8),
enquanto que Clusia fluminensis facilitou o recrutamento de outras espécies.
Apesar de a dominância de Clusia fluminensis na moita apresentar efeito positivo
sob a riqueza total de plântulas na parcela, ao considerar a identidade destas espécies de
plântulas, observa-se que algumas em particular não são beneficiadas por esse arbusto,
sendo melhor estabelecidas em moitas dominadas por outras espécies. Ditassa
maricaensis, por exemplo, é uma trepadeira ameaçada de extinção (BRASIL 2008) que
possui mais que o dobro de plântulas nas moitas dominadas por B. sericea (12 indivíduos)
quando comparadas com as moitas dominadas por C. fluminensis (05 indivíduos). Portanto,
apesar de as moitas dominadas por B. sericea terem apresentado menor riqueza e
abundância de espécies no geral, ela parece apresentar condições mais adequadas para essa
espécie em particular. É possível observar padrão semelhante para a morfoespécie
Cactaceae spp. (P. arrabidae e Cereus fernabucensis), que possui maior abundância em
moitas dominadas por E. ovalifolium (09 indivíduos) e ocorre apenas uma vez em moita
dominada por C. fluminensis. Tais espécies possuem frutos carnosos e atrativos para
potenciais dispersores de sementes de outras espécies (Zaluar & Scarano 2000), o que
contribui para uma maior diversificação da moita. Ainda, o número de espécies de adultos
apresentou relação com a composição de plântulas, o que não havia sido observado quando
considerada apenas a abundância ou riqueza na parcela. Isso sugere que algumas espécies
são beneficiadas pela maior heterogeneidade de nichos ou pela atratividade para
dispersores, proporcionadas por um maior número de adultos, enquanto que outras são
23
inibidas por tais condições, possível consequência de uma competição por recursos com as
espécies já estabelecidas.
Esses resultados evidenciam como o balanço entre competição e facilitação
depende das espécies beneficiadas em questão – mais especificamente do seu grau de
tolerância ao estresse. Assim, estudos no nível de comunidade, por considerarem variadas
respostas do conjunto de espécies, podem revelar padrões não observados quando se estuda
uma ou poucas espécies em particular. Zonneveld et al. (2012), por exemplo, ao estudar a
transição entre uma vegetação arbustiva árida e floresta pluvial temperada, encontraram
que as espécies florestais necessitam de uma planta berçário mais densa enquanto que
espécies de áreas mais abertas conseguem recrutar sob qualquer arbusto ou até sob a
sombra de indivíduos mortos. Já Castanho et al. (2012) encontraram uma mudança da
facilitação para competição não em função do gradiente de estresse, mas sim das formas de
vida das espécies beneficiadas. Dessa forma, em uma mesma comunidade vegetal
diferentes interações (positivas e negativas) estão ocorrendo (Armas & Pugnaire 2005;
Fajardo et al. 2008) e o foco isolado em um único processo (competição ou facilitação)
pode negligenciar a maior complexidade nas interações que guiam a comunidade (Lortie et
al. 2004a).
Ainda, vale considerar que o balanço entre as interações não varia só em relação à
identidade das espécies, mas também em relação ao estágio de vida da planta. Miriti (2006)
encontrou que, enquanto os adultos favorecem o estabelecimento de juvenis, estes
reduziram o crescimento de indivíduos maiores e já estabelecidos. De forma semelhante,
Dias et al. (2005) sugeriram que Clusia hilariana, a principal espécie berçário em outra
restinga de moitas, favorece o recrutamento de novas plântulas na moita, mas pode
suprimir o crescimento das mesmas posteriormente. É possível que C. fluminensis também
apresente um papel negativo para as plântulas nessa comunidade estudada no decorrer de
seu crescimento. Entretanto, o período de um ano de acompanhamento das plântulas não
foi suficiente para observar relevantes taxas de mortalidade ou crescimento dos indivíduos
(dados não apresentados), sendo necessário um estudo de longo prazo para verificar essa
possível influência da ontogenia nas interações entre espécies.
4.3. Aplicação das plantas berçário na restauração ecológica
Práticas de restauração baseadas nas teorias de facilitação têm sido apontadas como
mais adequadas para ecossistemas áridos e semiáridos do que métodos tradicionais de
24
plantio, (Maestre et al. 2001; Ren et al. 2008). Se, por um lado, a competição com a
vegetação existente pode prejudicar o crescimento das mudas inseridas (Tyler &
D’Antonio 1995), as plantas já estabelecidas na área a ser restaurada podem atuar como
berçário para as plântulas,
atenuando as condições severas do ambiente físico e tal
benefício muitas vezes sobrepõe os possíveis efeitos negativos dessa associação. Apesar de
Valladares & Gianoli (2007) argumentarem que este não é consenso absoluto, pois nem
sempre as evidências dão suporte ao uso de plantas berçário na restauração, diversas
tentativas obtiveram sucesso em ecossistemas do Mediterrâneo (e.g. Maestre et al. 2001;
Padilla & Pugnaire 2009; Rey et al. 2009). Entretanto, uma limitação na aplicação dessa
técnica, é que sua efetividade depende da densidade das plantas berçário já existentes na
área a ser restaurada. Para contornar esse problema, alguns autores têm sugerido a
utilização dos chamados “objetos berçário”, que mimetizam as condições proporcionadas
pelas facilitadoras e favorecem o estabelecimento e crescimento das plântulas (Badano et
al. 2011; Castro et al. 2011); ou o plantio das plantas berçário como uma primeira etapa
antes de inserir as demais mudas (Brooker et al. 2008), o que foi sugerido por Zamith &
Scarano (2006) como uma técnica promissora para a restauração das restingas brasileiras.
É importante ressaltar que, apesar deste trabalho ter demonstrado que Clusia
fluminensis atua como uma planta berçário na restinga de moitas, não necessariamente essa
é uma espécie indicada para facilitar o estabelecimento e crescimento de mudas em um
projeto de restauração baseado em plantas berçário, mesmo que desenvolvido na mesma
região. As espécies de Clusia na restinga em geral só ocorrem em moitas maiores e
necessitam da facilitação de outras espécies, como bromélias e arbustos de menor porte,
para se estabelecerem na moita (Zaluar & Scarano 2000; Sacarano et al. 2004). Clusia
fluminensis, mesmo apresentando rápida e alta percentagem de germinação das sementes
(Zamith & Scarano 2004), obteve elevada mortalidade quando introduzida em um
experimento de restauração de restinga (L.R. Zamith, comunicação pessoal). Vale ainda
lembrar que as espécies potenciais para atuarem como plantas berçário na restauração,
devem facilitar não só o recrutamento, mas principalmente o estabelecimento e
crescimento das plântulas (Valladares & Gianoli 2007), o que não foi avaliado no presente
trabalho. Ou seja, apesar de C. fluminensis nesse estudo e C. hilariana em Jurubatiba (Dias
& Scarano 2007) serem apontadas como importantes espécies para o recrutamento de
plântulas em áreas não antropizadas de restinga, elas não parecem ser as mais indicadas
para atuarem como plantas berçário na restauração de áreas degradadas desse ecossistema,
sendo necessários estudos que avaliem quais seriam tais espécies.
25
Por outro lado, uma importante contribuição deste trabalho à restauração ecológica
é a constatação de que há especificidade na facilitação, tanto em relação às beneficiadas
quanto às beneficiárias. Nesse sentido, Padilla & Pugnaire (2009), ao avaliar um projeto de
restauração baseado em facilitação, encontraram que um mesmo arbusto apresenta efeitos
negativos e positivos dependendo da espécie alvo plantada sob o seu dossel. Assim, se o
projeto de restauração tem como objetivo a introdução de determinadas espécies de muda
em particular, deve-se assegurar que as exigências por recursos da planta berçário e das
espécies-alvo não se sobreponham substancialmente, pois, nesse caso, é esperada uma
interação negativa entre ambas (Maestre et al. 2009). Já se o projeto de restauração está
mais focado na regeneração natural e/ou incremento da diversidade como um todo, o
plantio de mudas sob diferentes espécies de plantas berçário pode ser uma melhor opção,
pois estas proporcionarão condições variadas, favoráveis a espécies com diferentes nichos
ecológicos.
5. CONCLUSÃO
Esta dissertação confirmou a síndrome da planta berçário para a restinga de moitas
estudada, demonstrando também especificidade na facilitação. Clusia fluminensis está mais
relacionada com o incremento de espécies de plântulas nas moitas do que outras espécies,
compensando o efeito negativo da área da moita sob a riqueza de plântulas na parcela.
Entretanto, se por um lado o balanço entre facilitação e competição pareceu tender para as
interações positivas na relação entre adultos arbustivos e plântulas de outras espécies, esta
não se dá de forma homogênea para todas as plântulas, sendo algumas prejudicadas pelas
condições proporcionadas pela principal planta berçário. Portanto, fica evidenciada a
importância de se considerar a rede de interações que ocorrem entre diferentes espécies
dentro de uma comunidade.
6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Araujo, D.S.D. 1984. Comunidades vegetais. In: Lacerda, L.D.; Araújo, D.D.D.;
Cerqueira, R. & Turcq, B. (eds.). Restingas: Origem, Estrutura, Processos. Niterói,
CEUFF. P. 157.
26
Araujo, D.S.D. 1997. Cabo Frio Region. In: Davis, S.D., V.H. Heywood, O. HerreraMacBryde, J. Villa-Lobos & A.C. Hamilton (eds). Centres of Plant Diversity: a guide
and strategy for their conservation. Volume 3, The Americas, WWF/IUCN, Oxford.
Pp. 373-375.
Araujo, D.S.D. 2000. Análise Florística e Fitogeográfica das Restingas do Estado do Rio
de Janeiro. Tese de Doutorado. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de
Biologia, Programa de Pós-graduação em Ecologia. 176p.
Araujo, D.SD.; Scarano, F.R.; Sá, C.F.C.; Kurtz, B.C.; Zaluar, H.L.T.; Montezuma,
R.C.M. & Oliveira, R.C. 1998. Comunidades vegetais do Parque Nacional da Restinga
de Jurubatiba. In: Esteves, F.A (ed.). Ecologia das lagoas costeiras do Parque
Nacional da Restinga de Jurubatiba e do município de Macaé. Rio de Janeiro,
NUPEM-UFRJ. Pp.37-62.
Araujo, D.S.D; Sá, C.F.C.; Fontella-Pereira, J.; Garcia, D.S.; Ferreira, M.V.; Paixão, R.J.;
Schneider, S.M. & Fonseca-kruel, V.S. 2009. Área de Proteção Ambiental de
Massamababa, Rio de Janeiro: Caracterização fitofisionômica e florística. Rodriguésia
60(1): 67-96.
Armas, C. & Pugnaire, F.I. 2005. Plant interactions govern population dynamics in a semiarid plant community. Journal of Ecology: 978-989.
Badano, E.I.; Samour-Nieva, O.R. & Flores, J. 2011. Emulating nurse plants to restore oak
forests. Ecological Engineering 37(8): 1244-1248.
Barbiere, E.B. 1984. Cabo Frio e Iguaba Grande, dois microclimas distintos a um curto
intervalo espacial. In: Lacerda, L.D.; Araújo, D.D.D.; Cerqueira, R. & Turcq, B. (eds.).
Restingas: Origem, Estrutura, Processos. Niterói, CEUFF. Pp. 3-14.
Barchuk, A.H.; Iglesias, M.R. & Boetto, M.N. 2008.
Association of Aspidosperma
quebracho-blanco with shrubs and conspecific adults in the Arid Chaco, Argentina.
Austral Ecology 33: 775-783.
Belsley, D.A.; Kuh, E. & Welsch, R.E. 2004. Regression Diagnostics: Identifying
Influential Data and Sources of Collinearity (Wiley Series in Probability and
Statistics). New Jersey, John Wiley & Sons. Pp. 93-94.
Berendse F. 1999. Implications of increased litter production for plant diversity. Trends in
Ecology and Evolution 14: 4-5.
Bertness, M. D. & Callaway, R.M. 1994. Positive interactions in communities. Trends in
Ecology and Evolution 9: 191-193.
27
Bohrer, C.B.A.; Dantas, H.G.R.; Cronemberger, F.M.; Vicens, R.S.; Andrades, R.S. 2009.
Mapeamento da vegetação e do uso do solo no Centro de Diversidade Vegetal de Cabo
Frio, Rio de Janeiro, Brasil. Rodriguesia 60(1): 1-23.
Borcard, D.; Gillet, F. & Legendre, P. 2011. Numerical ecology with R. Nova York,
Springer. Pp. 154-197.
BRASIL 2008. Instrução normativa nº 6, de 23 de setembro de 2008. Lista oficial das
espécies da flora brasileira ameaçada de extinção. Brasília, Ministério do Meio
Ambiente, 55p.
Brooker, R.W.; Maestre, F.T.; Callaway, R.M.; Lortie, C.L.; Cavieres, L.A.; Kunstler, G.;
Liancourt, P.; Tielbörger, K.; Travis, J.M.J.; Anthelme, F.; Armas, C.; Coll, L.;
Corcket, E. ; Delzon, S. ; Forey, E.; Kikvidze, Z.; Olofsson, J.; Pugnaire, F.; Quiroz,
C.L.; Saccone, P.; Schiffers, K.; Seifan, M.; Touzard, B. & Michalet, R. 2008.
Facilitation in plant communities: the past, the present, and the future. Journal of
Ecology 96: 18-34.
Bruno, J.F.; Stachowicz, J.J. & Bertness, M.D. 2003. Inclusion of facilitation into
ecological theory. Trends in Ecology and Evolution 18: 119-125.
Callaway, R.M. 1995. Positive interactions among plants. The Botanical Review 61: 306349.
Callaway, R.M. 1997. Positive interactions in plant communities and the individualisticcontinuum concept. Oecologia 112: 143-149.
Callaway, R.M. 1998. Are positive interactions species-specific? Oikos 82: 202-209.
Callaway, R.M. & Walker, L.R. 1997. Competition and facilitation: a synthetic approach
to interactions in plant communities. Ecology 78(7): 1958-1965.
Carlucci, M.B.; Duarte, L.d.S. & Pillar, V.D. 2011. Nurse rocks influence forest expansion
over native grassland in southern Brazil. Journal of Vegetation Science 22: 111-119.
Carvalho, D.A. & Sá, C.F.C. 2011. Estrutura do estrato herbáceo de uma restinga arbustiva
aberta na APA de Massambaba, Rio de Janeiro, Brasil. Rodriguésia 62(2): 367-378.
Castanho, C.T.; Oliveira, A.A. & Prado, P.I. 2012. The importance of plant life form on
spatial associations along a subtropical coastal dune gradient. Journal of Vegetation
Science 23: 952-961.
Castro, J.; Allen, C.D.; Molina-Morales, M.; Marañón-Jiménez, S.; Sánchez-Miranda, A.
& Zamora, R. 2011. Salvage logging versus the use of burnt wood as a nurse object to
promote post-fire tree seedling establishment. Restoration Ecology 19(4): 537-544.
28
Clements, F.E. 1916. Plant Succession. Carnegie Institute, Washington. 512p.
Correia, C.M.B.; Dias, A.T.C. & Scarano, F.R. 2010. Plant-plant associations and
population structure of four woody plant species in a patchy coastal vegetation of
Southeastern Brazil. Revista Brasileira de Botânica 33(4): 607-613.
Crawley, M.J. 2007. The R Book. John Wiley & Sons, Chichester. 942p.
Dias, A.T.C. & Scarano, F.R. 2007. Clusia as nurse plant. In: Lüttge, U. (ed.). Clusia – a
woody neotropical genus with remarkable plasticity and diversity. Springer,
Heidelberg. Pp.55-72.
Dias, A.T.C.; Zaluar, H.L.T.; Ganade, G. & Scarano, F.R. 2005. Canopy composition
influencing patch dynamics in a Brazilian sandy coastal plain. Journal of Tropical
Ecology 21: 343-347.
Drezner, T.D.D. 2006. Plant facilitation in extreme environments: The non-random
distribution of saguaro cacti (Carnegiea gigantea) under their nurse associates and the
relationship to nurse architecture. Journal of Arid Environments 65: 46-61.
Drezner, T.D. 2010. Nurse tree canopy shape, the subcanopy distribution of cacti, and
facilitation in the Sonoran Desert. The Journal of the Torrey Botanical Society 137(2):
277-286.
Duarte, L.S.; Dos-Santos, M.M.G.; Hartz, S.M. & Pillar, D. 2006. Role of nurse plants in
Araucaria Forest expansion over grassland in south Brazil. Austral Ecology 31: 520528.
Engelbrecht, B.M.J. & Herz, H.M. 2001. Evaluation of different methods to estimate
understorey light conditions in tropical forests. Journal of Tropical Ecology 17: 207224.Fajardo, A.; Quiroz, C. & Cavieres, L.A. 2008. Spatial patterns in cushiondominated plant communities of the high Andes of central Chile: How frequent are
positive associations? Journal of Vegetation Science 19: 87-96.
Flores, J. & Jurado, E. 2003. Are nurse-protege interactions more common among plants
from arid environments? Journal of Ecology 14: 911-916.
Fonseca-Kruel, V.S. 2011. Etnobotânica das restingas no Centro de Diversidade Vegetal
de Cabo Frio, Rio de Janeiro, Brasil. Tese de doutorado. Escola Nacional de Botânica
Tropical - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro.
Forey, E.; Lortie, C. & Michalet, R. 2009. Spatial patterns of association at local and
regional scales in coastal sand dune communities. Journal of Vegetation Science 20:
916–925.
29
Frazer, G.W., Canham, C.D., and Lertzman, K.P. 1999. Gap Light Analyzer (GLA),
Version 2.0: Imaging software to extract canopy structure and gap light transmission
indices
from
true-colour
fisheye
photographs.
Disponível
em
<http://www.rem.sfu.ca/forestry/index.htm>. Acesso em 02.iv.2012.
Freckleton, R.P. & Watkinson 2001. Asymmetric competition between plant species.
Functional Ecology 15: 615-623.Garbin, M.L.; Carrijo, T.T.; Sansevero, J.B.B.;
Sánchez-Tapia, A. & Scarano, F.R. 2012. Subordinate, not dominant, Woody species
promote the diversity of climbing plants. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and
Systematics 14(4): 257-265.
Grime, J.P. 1998. Benefits of plant diversity to ecosystems: immediate, filter and founder
effects. Journal of Ecology 86: 902-910.
Hacker, S.D. & Gaines, S.D. 1997. Some implications of direct positive interactions for
community species diversity. Ecology 78(7): 1990-2003.
Haussmann, N.S.; McGeoch, MA. & Boelhouwers, J.C. 2010. Contrasting nurse plants and
nurse rocks: The spatial distribution of seedlings of two sub-Antarctic species. Acta
Oecologica 36: 299-305.
Holmgren, M.; Scheffer, M. & Huston, M.A. 1997. The interplay of facilitation and
competition in plant communities. Ecology 78(7): 1966-1975.
Holmgren, M. & Scheffer, M. 2010. Strong facilitation in mild environments: the stress
gradient hypothesis revisited. Journal of Ecology 98: 1269-1275.
Körner, C. 2003. Limitation and stress – always or never? Journal of Vegetation Science
14: 141-143.
Landero, J.P.C. & Valiente-Banuet, A. 2010. Species-specificity of nurse plants for the
establishment, suvivorship and growth of a columnar cactus. American Journal of
Botany 97(8): 1289-1295.
Legendre, P. 2009. R-language functions: t-test for related samples with permutation test.
Disponível em <http://www.bio.umontreal.ca/legendre/indexen.html>. Acesso em
19.ix.2012.
Legendre, P. & Legendre, L. 1998. Numerical ecology. 2 ed. Amsterdam, Elsevier. Pp.
316-340.
Legendre, P. & Gallagher, E. D. 2001. Ecologically meaningful transformations for
ordination of species data. Oecologia 129: 271-280.
Li, J.; Zhao, C.Y.; Song, Y.J.; Sheng, Y. & Zhu, H. 2010. Spatial patterns of desert annuals
in relation to shrub effects on soil moisture. Journal of Vegetation Science 21: 221-232.
30
Liancourt, P.; Callaway, R.M. & Michalet, R. 2005. Stress tolerance and competitiveresponse ability determine the outcome of biotic interactions. Ecology 86(6): 16111618.
Liebig, M.; Scarano, F.R.; de Mattos, E.A.; Zaluar, H.L.T. & Lüttge, U. 2001.
Ecophysiological and floristic implications of sex expression in the dioecious
neotropical CAM tree Clusia hilariana Schltdl. Trends in Ecology and Evolution 15:
278-288.
Lortie, C.J.; Brooker, R.W.; Choler, P.; Kikvidze, Z.; Michalet, R.; Pugnaire, F.I. &
Callaway, R.M. 2004a. Rethinking plant community theory. Oikos 107(2): 433-438.
Lortie, C.J.; Brooker, R.W.; Kikvidze, Z. & Callaway, R.M. 2004b. The value of stress and
limitation in an imperfect world: A reply to Körner. Journal of Vegetation Science 15:
577-580.
Lortie, C.J. & Turkington, R. 2008. Species-specific positive effects in an annual plant
community. Oikos 117: 1511-1521.
Lüttge U. 1999. One morphotype, three physiotypes: sympatric species of Clusia with
obligate C3 photosynthesis, obligate CAM and C3-CAM behaviour. Plant Biology 1:
138-148.
Maestre, F.T.; Bautista,S.; Cortina, J. & Bellot, J. 2001. Potential for Using Facilitation by
Grasses to Establish Shrubs on a Semiarid Degraded Steppe. Ecological Applications 6:
1641-1655.
Maestre, F.T.; Callaway, R.M.; Valladares, F. & Lortie, C.J. 2009. Refining the stressgradient hypothesis for competition and facilitation in plant communities. Journal of
Ecology 97: 199-205.
Maindonald, J. & Braun, W.J. 2011. DAAG: Data analysis and graphics data and
functions.
R
package
version
1.06.
Disponível
em
<http://CRAN.R-
project.org/package=DAAG>. Acesso em 13.xii.2012.
Manly, B.F.J. 2007. Randomization, bootstrap and Monte Carlo methods in biology. 3 ed.
Boca Raton, Chapman & Hall/CRC.
Miriti, M.N. 2006. Ontogenetic shift from facilitation to competition in a desert shrub.
Journal of Ecology 94: 973-979.
Niering, W.A.; Whittaker, R.H. & Lowe, C.H. 1963. The saguaro: a population in relation
to environment. Science 142 (3588): 15-23.
31
Nobis, M. (2005). SideLook 1.1 - Imaging software for the analysis of vegetation structure
with true-colour photographs. Disponível em <http://www.appleco.ch>. Acesso em
02.iv.2012.
Nuñez, C.I.; Aizen, M.A. & Ezcurra, C. 1999. Species associations and nurse plant effects
in patches of high-Andean vegetation. Journal of Vegetation Science 10: 357-364.
Oksanen, J.; Blanchet, F.G.; Kindt, R.; Legendre, P.; O'Hara, R.B.; Simpson, G.L.;
Solymos, P.; Stevens, M.H.H. & Wagner, H. 2011. Vegan: Community Ecology
Package.
R
package
version
1.17-9.
Disponível
em
<http://CRAN.R-
project.org/package=vegan>. Acesso em 02.iv.2012.
Padilla, F.M. & Pugnaire, F.I. 2009. Species identity and water availability determine
establishment success under the canopy of Retama sphaerocarpa shrubs in a dry
environment. Restoration Ecology 17(6): 900-907.
Peters, E.M.; Martorell, C. & Ezcurra, E. 2008. Nurse rocks are more important than nurse
plants in determining the distribution and establishment of globose cacti (Mammillaria)
in the Tehuacán Valley, Mexico. Journal of Arid Environments 72: 593-601.
Prieto, I.; Padilla, F.M.; Armas, C. & Pugnaire, F. I. 2011. The role of hydraulic lift on
seedling establishment under a nurse plant species in a semi-arid environment.
Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 13: 181-187.
R Development Core Team 2010. R: A language and environment for
statistical
computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. ISBN 3-90005107-0. Disponível em <http://www.R-project.org>. Acesso em 02.iv.2012.
Ren, H. Yang, L. & Liu, N. 2008. Nurse plant theory and its application in ecological
restoration in lower subtropics of China. Progress in Natural Science 18: 137-142.
Rey, P.J.; Siles, G. & Alcántara, J.M. 2009. Community-level restoration profiles in
Mediterranean vegetation: nurse-based vs. traditional reforestation. Journal of Applied
Ecology 46: 937-945.
Richards, J.H. & Caldwell, M.M. 1987. Hydraulic lift: substantial nocturnal water transport
between soil layers by Artemisia tridentata roots. Oecologia 73: 486-489.
Rodríguez-Calcerrada, J.; Cano, F.J.; Valbuena-Carabaña, M.; Gil, L. & Aranda, I. 2010.
Functional performance of oak seedlings naturally regenerated across microhabitats of
distinct overstorey canopy closure. New Forests 39: 245-259.
Rosado, B.H.P. & Mattos, E.A. 2010. Interspecific variation of functional traits in a CAMtree dominated sandy coastal plain. Journal of Vegetation Science 21: 43-54.
32
Scarano, F.R. 2002. Structure, function and floristic relationships of plant communities in
stressful habitats marginal to the Brazilian Atlantic Rainforest. Annals of Botany 90:
517-524.
Scarano, F.R.; Cirne, P.; Nascimento, M.T.; Sampaio, M.C.; Vilela, D.M.; Wendt, T. &
Zaluar, L.T. 2004. Ecologia vegetal: integrando ecossistema, comunidades, populações
e organismos. In: Rocha, C.F.D.; Esteves, F.A. & Scarano, F.R. (orgs.) Pesquisas de
longa duração na restinga de Jurubatiba: ecologia, história natural e conservação.
São Carlos, RiMa. Pp. 77-97.
Sedio, B.E.; Wright, S.J. & Dick, C.W. 2012. Trait evolution and the coexistence of a
species swarm in the tropical forest understory. Journal of Ecology 100(5): 1183-1193.
Sokal, R.R. & Rohlf, F.J. 1962. The comparison of dendrograms by objective methods.
Taxon 11: 33-40.
Suzan-Azpiri, H. & Sosa, V.J. 2006. Comparative performance of the giant cardon cactus
(Pachycereus pringlei) seedlings under two leguminous nurse plant species. Journal of
Arid Environments 65: 351-362.
Tewksburry, J.J. & Lloyd, J.D. 2001. Positive interactions under nurse-plants: spatial scale,
stress gradients and benefactor size. Oecologia 127: 425-434.
Tyler, C.M. & D'Antonio, C.M. 1995. The Effects of Neighbors on the Growth and
Survival of Shrub Seedlings following Fire. Oecologia 102(2): 255-264.Valladares, F.
& Gianoli, E. 2007. How Much Ecology Do We Need to Know to Restore
Mediterranean Ecosystems? Restoration Ecology 15(3): 363–368.
Valentin, J.L. 2000. Ecologia numérica: uma introdução à análise multivariada de dados
ecológicos. Rio de Janeiro, Editora Interciênia. Pp. 54-65.
Valiente-Banuet, A. & Ezcurra, E. 1991. Shade as a cause of the association between the
cactus Neobuxbaumia tetetzo and the nurse plant Mimosa luisana in the Tehuacan
Valley, Mexico. Journal of Ecology 79(4): 961-971.
Yoder, C.K. & Nowak, R.S. 1999. Hydraulic lift among native plant species in the Mojave
Desert. Plant and Soil 215: 93-102.
Zaluar, H.L.T. & Scarano, F.R. 2000. Facilitação em restingas de moitas: um século de
buscas por espécies focais. In: Esteves, S.A. & Lacerda, L.D. (eds.). Ecologia de
restingas e lagoas costeiras. Macaé, NUPEM/UFRJ. Pp. 3-23.
Zamith, L.R. & Scarano, F.R. 2004. Produção de mudas de espécies das restingas do
município do Rio de Janeiro, RJ, Brasil. Acta botânica brasílica 18(1): 161-176.
33
Zamith, L.R. & Scarano, F.R. 2006. Restoration of a restinga sandy coastal plain in Brazil:
survival and growth of planted woody species. Restoration Ecology 14(1): 87-94.
Zonneveld, M.J.; Gutiérrez, J.R. & Holmgren, M. 2012. Shrub facilitation increases plant
diversity along an arid scrubland–temperate rain forest boundary in South America.
Journal of Vegetation Science 23: 541–551.
34
ANEXOS
Anexo 1 – Caracterização da área de estudo e das moitas
Figura 9 – Formação arbustiva aberta não inundável (fácies alta) da restinga de Massambaba, RJ.
Figura 10 – Moita dominada por Clusia fluminensis na restinga de Massambaba, RJ.
35
Anexo 2 – Moitas selecionadas para amostragem
Figura 11 – Imagem de satélite com a disposição das moitas dominadas pelas espécies Byrsonima
sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium (n=10) e Ocotea notata
(n=10) na restinga de Massambaba, RJ (22º55’44”–55”S / 42º12’53”–33”O). Fonte: Google Earth.
36
Anexo 3 - Comandos das análises estatísticas em linguagem R
1- Teste t pareado por permutação
>dados<-read.csv("todos_dados_sem-plant-msm-spp.csv")
>attach(dados)
# Função “t.paired.perm.r” disponível em http://www.bio.umontreal.ca/legendre/indexen.html
>source(“t.paired.perm.r")
# Diferença entre parcela de dentro e de fora das moitas em relação à abundância de plântulas:
>t.paired.perm(Abund_D, Abund_F, alternative="greater")
>x<-Abund_D-Abund_F
>mean(x)
>sd(x)
# Diferença entre parcela de dentro e de fora das moitas em relação à riqueza de plântulas:
>t.paired.perm(Riq_D, Riq_F, alternative="greater")
>y<-Riq_D-Riq_F
>mean(y)
>sd(y)
2- Análise de agrupamento
>dados<-read.csv("dados_plantulas_D-F_sem-parc-vazias.csv")
>library(vegan)
# Matriz de distância entre as parcelas com dissimilaridade de Bray-Curtis:
>bray-curtis<-vegdist(dados[,5:47],method="bray")
# Agrupamento com método de ligação pela associação média (UPGMA):
>upgma<-hclust(bray-curtis , "average")
# Correlação cofenética:
>cor(bray-curtis,cophenetic(upgma))
# Dendrograma:
>plot(as.dendrogram(upgma), horiz=TRUE, xlab="Bray-curtis", cex.lab= 1.3)
3- Seleção de modelos com Modelos Lineares Generalizados (GLM):
>dados<-read.csv("dados_dani_sem-plant-msm-spp.csv")
>attach(dados)
# Cálculo do VIF:
37
>vif.glm<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom + Copa + Riq_adultos + Area_Total + Altura + Serap_total , family
= "poisson")
>vif(vif.glm)
# Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (função “step”) para a riqueza
de plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da moita:
>riq0<-glm(Riq_D ~ 1, family="poisson")
>riq1<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom * Copa * Riq_adultos * Area_Total * Altura * Serap_total , family =
"poisson")
>riq.step<-step(riq0, scope=formula(riq1),direction="forward", step=1000)
# Teste de contrastes para verificar quais fatores da variável de espécie dominante diferiram
entre si:
>riq2<-glm(Riq_D ~ Sp_Dom + Area_Total, family = "poisson")
>summary(riq2) # Erythroxylum e Ocotea possuem médias mais próximas. Formam um só grupo?
>Dom<-Sp_Dom
>levels(Dom)[3:4]<-"Er_Oc"
>levels(Dom)
>riq3<-glm(Riq_D ~ Dom + Area_Total, family = "poisson")
>anova(riq2, riq3, test="Chi") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja,
Erythroxylum e Ocotea são um só grupo.
>summary(riq3) # Clusia e Erythroxylum+Ocotea possuem médias mais próximas. Formam um só
grupo?
>Dom2<-Dom
>levels(Dom2)[2:3]<-"Cl_Er_Oc"
>levels(Dom2)
>riq4<-glm(Riq_D ~ Dom2 + Area_Total, family = "poisson")
>anova(riq3, riq4, test="Chi") # esse modelo é significativamente diferente do anterior, então as
moitas de Clusia são diferentes das moitas de Erythroxylum e Ocotea.
# Para confirmar, moitas de Byrsonima, Erythroxylum e Ocotea formam um só grupo e diferem
das de Clusia?
>Dom3<-Sp_Dom
>levels(Dom3)[c(1,3,4)]<-"Byr_Er_Oc"
>levels(Dom3)
>riq5<- glm(Riq_D ~ Dom3 + Area_Total, family = "poisson")
>anova(riq2, riq5, test="Chi") # Certo. Moitas de Clusia diferem das demais.
# Gráfico com predição do modelo e linhas ajustadas separadamente para cada grupo de espécie
dominante:
>xv<-seq(8.5,75,0.5)
>length(xv)
>plot(Riq_D ~ Area_Total, xlab='Área da moita', ylab='Riqueza de plântulas na parcela',
pch=14+as.numeric(Sp_Dom), col=c('black','red','black','black')[as.numeric(Sp_Dom)])
>riq<-rep("Byr_Er_Oc", 134)
>yv<-predict(riq5, list(Dom3=factor(riq),Area_Total=xv), type="response")
>lines(xv,yv, col="black")
>riq<-rep("Clusia", 134)
>yv<-predict(riq5, list(Dom3=factor(riq),Area_Total=xv), type="response")
>lines(xv,yv, col="red")
38
>legend("topright",legend=c("B. sericea","C. fluminensis","E. ovalifolium","O. notata"),
col=c('black','red','black','black'), pch=15:18, bty="n")
# Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (manual) para a abundância de
plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da moita:
# Passo 0 - nenhuma variável:
>abund0<-glm(Abund_D ~ 1, family = "quasipoisson")
>anova(abund0, test="F")
# Passo 1 – cada uma das variáveis separadamente:
>abund1<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom, family = "quasipoisson")
>anova(abund1, test="F")
>abund2<-glm(Abund_D ~ Copa, family = "quasipoisson")
>anova(abund2, test="F")
>abund3<-glm(Abund_D ~ Riq_adultos, family = "quasipoisson")
>anova(abund3, test="F")
>abund4<-glm(Abund_D ~ Area_Total, family = "quasipoisson")
>anova(abund4, test="F")
>abund5<-glm(Abund_D ~ Altura, family = "quasipoisson")
>anova(abund5, test="F")
>abund6<-glm(Abund_D ~ Serap_total, family = "quasipoisson")
>anova(abund6, test="F")
# Resultado: maior valor da estatística F é com variável de espécie dominante.
# Passo 2 – Espécie dominante + cada uma das variáveis:
>abund2<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Copa, family = "quasipoisson")
>anova(abund2, test="F")
>abund3<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Riq_adultos, family = "quasipoisson")
>anova(abund3, test="F")
>abund4<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Area_Total, family = "quasipoisson")
>anova(abund4, test="F")
>abund5<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Altura, family = "quasipoisson")
>anova(abund5, test="F")
>abund6<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom + Serap_total, family = "quasipoisson")
>anova(abund6, test="F")
# Resultado: nenhum desses modelos possui valor maior de F do que o anterior apenas com
variável de espécie dominante. Portanto acaba por aqui, mantendo abundância de plântulas em
função da espécie dominante.
# Teste de contrastes para verificar quais espécies dominantes diferiram entre si:
>abund1<-glm(Abund_D ~ Sp_Dom, family = "quasipoisson")
>summary(abund1) # A abundância de plântulas nas moitas de Byrsonima diferiu das de Clusia e
de Erythroxylum, mas não das de Ocotea. Observa-se que Clusia e Erythroxylum possuem médias
mais próximas. Formam um só grupo?
>Dom<-Sp_Dom
>levels(Dom)
>levels(Dom)[2:3]<-"Cl_Er"
>abund2<-glm(Abund_D ~ Dom, family = "quasipoisson")
39
>anova(abund1, abund2, test="F") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja,
Clusia e Erythroxylum são um só grupo.
>summary(abund2) # Clusia+Erythroxylum e Ocotea possuem médias mais próximas. Formam
um só grupo?
>Dom2<-Dom
>levels(Dom2)[2:3]<-"Cl_Er_Oc"
>levels(Dom2)
>abund3<-glm(Abund_D ~ Dom2, family = "quasipoisson")
>anova(abund2, abund3, test="F") # não houve diferença entre esse e o modelo anterior, ou seja,
as moitas de Clusia, Erythroxylum e Ocotea não diferem entre si.
# Gráfico da abundância de plântulas em relação à espécie dominante, discriminando as classes
de moita que diferiram entre si:
>boxplot(Abund_D~Sp_Dom, xlab="Espécie dominante", ylab='Abundância de plântulas na
parcela', ylim=c(0,43))
>text(1,40, "a")
>text(2,40, "b")
>text(3,40, "b")
>text(4,40, "a,b")
4- Análise de Redundância (RDA):
>dados<-read.csv("dados_plantulas_D_abund.csv", row.names=1)
>amb<-read.csv("todos_dados_sem-plant-msm-spp.csv", row.names=1)
>library(vegan)
# Transformação dos dados por distância de Hellinger:
>dados.norm<-decostand(dados[,3:33], "hellinger")
# cálculo do VIF:
>rda<-rda(dados.norm ~ Riq_adultos + Altura + Copa + Serap_total + Area_Total + Sp_Dom, amb)
>vif.cca(rda)
# Seleção de variáveis passo a passo através do método “forward” (função “ordistep”) para a
composição de plântulas em relação à espécie dominante e as características estruturais da
moita:
rda1<-rda(dados.norm ~ Riq_adultos + Altura + Copa + Serap_total + Area_Total + Sp_Dom, amb)
rda0 <- rda(dados.norm ~ 1, amb)
rda.forward<-ordistep(rda0, scope=formula(rda1),direction="forward", pstep=1000)
rda.pars<-rda(dados.norm ~ Sp_Dom + Riq_adultos, amb)
# Gráfico com resultado da RDA discriminando espécies dominantes nas moitas:
>plot(rda.pars, typ="n")
>with(dados,
points(rda.pars,
display
col=c('blue','red','black','green')[as.numeric(Rotulo2)], pch = 2+as.numeric(Rotulo2)))
>arrows(0,0,-0.66929,-0.6795,length=0.09, lwd=1)
>text(-0.75, -0.27, "Riq_adultos", cex = 0.8)
>ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="blue", show.groups ="Byrsonima")
="wa",
40
>ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="red", show.groups ="Clusia")
>ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="black", show.groups ="Erythroxylum")
>ordihull(rda.pars, Sp_Dom, col="green", show.groups ="Ocotea")
>legend("bottomright",legend=c("B. sericea","C. fluminensis","E. ovalifolium","O. notata"),
col=c('blue','red','black','green'), cex=0.7, pch=3:6, bty="n")
41
Anexo 4 – Características estruturais da moita que não explicaram a abundância e a
riqueza de plântulas na parcela
Figura 12 – Relação entre as características estruturais da moita: altura (m), área (m²), riqueza de
adultos, abertura do dossel (%) e massa de serapilheira (g); e a abundância de plântulas nas moitas
dominadas pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum
ovalifolium (n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ.
42
Figura 13 – Relação entre as características estruturais da moita: altura (m), riqueza de adultos,
abertura do dossel (%) e massa de serapilheira (g); e a riqueza de plântulas nas moitas dominadas
pelas espécies Byrsonima sericea (n=10), Clusia fluminensis (n=10), Erythroxylum ovalifolium
(n=10) e Ocotea notata (n=10), localizadas na Restinga de Massambaba, RJ.
43