UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE DO
PARANÁ
CAMPUS LUIZ MENEGHEL
PADRÃO COMPORTAMENTAL DE Cebus nigritus
EM UM FRAGMENTO DE MATA NO NORTE DO
PARANÁ
CARLOS GUSTAVO MOMBERG DA SILVA
BANDEIRANTES- PR
2009
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE DO
PARANÁ
CAMPUS LUIZ MENEGHEL
PADRÃO COMPORTAMENTAL DE Cebus nigritus
EM UM FRAGMENTO DE MATA NO NORTE DO
PARANÁ
CARLOS GUSTAVO MOMBERG DA SILVA
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao
Curso de Ciências Biológicas da Universidade
Estadual do Norte do Paraná - Campus Luiz
Meneghel, como requisito parcial à obtenção do
título de Bacharel.
Orientadora: Profª Msc. Ana Cecília Hoffmann
Inocente.
BANDEIRANTES- PR
2009
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE DO
PARANÁ
CAMPUS LUIZ MENEGHEL
PADRÃO COMPORTAMENTAL DE Cebus nigritus EM UM
FRAGMENTO DE MATA NO NORTE DO PARANÁ
CARLOS GUSTAVO MOMBERG DA SILVA
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao
Curso de Ciências Biológicas da Universidade
Estadual do Norte do Paraná - Campus Luiz
Meneghel, como requisito parcial à obtenção do
título de Bacharel, tendo sido considerado
aprovado pela banca examinadora.
BANCA EXAMINADORA
________________________________________________
Profª. Msc. Ana Cecília Hoffmann Inocente
UENP- Universidade Estadual do Norte do Paraná
________________________________________________
Profª. Msc. Carla Gomes de Araújo
UENP- Universidade Estadual do Norte do Paraná
________________________________________________
Profº Msc. Marco Antonio Zanoni
UENP- Universidade Estadual do Norte do Paraná
Bandeirantes, 03 de novembro de 2009.
AGRADECIMENTOS
À Deus, pela saúde e força que foram concedidos à mim e à todos que se envolveram
neste trabalho.
Aos meus pais, pelo apoio e esforço dedicados à minha educação que impeliram os
meus estudos.
Ao Thiagus Leonel Silva e Souza, pelo companheirismo, discussões sobre o trabalho e
envolvimento em todos os dias de coletas de dados na mata.
À Larissa Helena Pires Zampieri, pela leitura crítica do trabalho e por ter me
amparado em todos os momentos.
À Profª Msc. Ana Cecília Hoffmann Inocente, pela orientação, conselhos, correções,
ensinamentos e ajudas indispensáveis durante todas as fases do estudo.
À Profª Msc. Carla Gomes de Araújo, pelos prestimosos auxílios com dados da mata,
correção do trabalho e identificação das espécies vegetais.
Ao Prof° Msc. Marco Antonio Zanoni, pelos conselhos, correções e sugestões
imprescindíveis.
Ao Sr. José Gomes, pelo transporte ao local de estudo, sem o qual este estudo não teria
sido realizado sem a sua intervenção; e pelas valiosas dicas através de sua experiência
contumaz com os animais.
Ao Prof° Dr. Vlamir José Rocha, por toda contribuição científica, dicas, correções,
sugestões e ensinamentos relevantes para o estudo dos animais.
À Profª Msc. Maria Aparecida Valério, pelos conselhos e instruções sobre a análise
estatística, que foram de indubitável importância neste trabalho.
À Profª Dra. Maria Aparecida da Fonseca Sorace, pela gentileza na identificação das
contingentes espécies vegetais oriundas do local de estudo.
À Profª Dra. Teresinha Esteves da Silveira Reis, pela cordialidade no fornecimento de
dados da mata, localização e explicação das imagens de satélite cedidas para a apresentação
do trabalho.
Ao Msc. Lucas de Moraes Aguiar, pelas indicações técnicas pertinentes ao estudo.
Ao Dr. José de Souza e Silva Júnior, pelo auxílio nas questões taxonômicas dos
primatas.
À todos meus estimados amigos e àqueles que de certa forma contribuíram e
estimularam a execução deste trabalho.
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO...............................................................................................................1
REVISÃO DE LITERATURA.......................................................................................4
OBJETIVOS....................................................................................................................7
MATERIAL E MÉTODOS............................................................................................8
RESULTADOS E DISCUSSÃO...................................................................................11
CONCLUSÕES..............................................................................................................22
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS........................................................................23
ANEXO...........................................................................................................................31
RESUMO
Os macacos-prego da espécie Cebus nigritus distribuem-se pela Mata Atlântica e seus
arredores, habitando o sudeste e sul do Brasil. Ocupam geralmente áreas entre 84 e 238 ha,
dependendo da distribuição e disponibilidade de alimentos. Alimentam-se de frutas, folhas,
sementes, flores, artrópodes, ovos, pequenos vertebrados e são capazes de manipular
ferramentas para obter recursos. Apesar de mais estudos serem necessários neste local, este
trabalho demonstra que estudos comportamentais são importantes para embasar futuros
planos de manejo apropriados à conservação da espécie. O trabalho teve como objetivos,
analisar o comportamento de Cebus nigritus através do estudo do padrão de atividades dos
indivíduos em um fragmento de Mata Estacional Semidecidual sob forte influência antrópica
no norte do estado do Paraná, analisar a diferença comportamental conforme a sazonalidade e
entre as classes sexo-etárias. O local de estudo está situado no município de Itambaracá,
possui aproximadamente 28,11 ha e é conhecido popularmente como “Mata do Macaco”, que
habita uma superpopulação de 58-64 indivíduos de macacos-prego. Os métodos de
amostragem utilizados foram o ad libitum e varredura instantânea com 3 minutos de varredura
e 5 de intervalo para reposicionamento. O repertório comportamental investigou as atividades
associadas à alimentação, deslocamento, descanso, forrageamento, socialização e outras
atividades. Os resultados significativos foram obtidos a partir do teste qui-quadrado em nível
de significância de 5%. Os tipos de comportamentos mais evidenciados foram o deslocamento
(32,67%), seguido do forrageamento combinado com forrageio manipulativo (13,76% de
forrageamento e 11,82% de forrageio manipulativo = 25,58%), interações sociais (12,61%),
outras atividades (12,16%), alimentação (10,41%) e descanso (6,58%). Houve diferença
significativa nos resultados quanto à sazonalidade, para as interações sociais de machos e
fêmeas adultos; para a vocalização de juvenis e descanso de infantes. Quanto à comparação
entre as classes sexo-etárias, a diferença significativa foi entre as interações sociais de adultos
e não adultos. Todo contexto ambiental envolvendo a ação antrópica através do fornecimento
de alimento, tamanho do fragmento e número de primatas, foi responsável pela alteração no
padrão comportamental da espécie. São necessários futuros estudos no local, visando o
manejo e conservação da espécie, além da preservação deste fragmento.
I. INTRODUÇÃO
Os primatas do gênero Cebus distribuem-se por toda região Neotropical, no entanto,
os macacos-prego (subgênero Sapajus) habitam exclusivamente a América do Sul (VILANOVA
et al., 2005) e a espécie Cebus nigritus está restrita à Mata Atlântica e seus arredores,
ocupando as regiões sudeste e sul do Brasil (VILANOVA et al., 2005; LUDWIG; AGUIAR;
ROCHA, 2005).
Atualmente 12 espécies são reconhecidas para o gênero Cebus. Em 2000, Cebus
nigritus foi elevado para o status taxonômico de espécie, desmembrando-se da espécie Cebus
apella, deixando de ser a subespécie Cebus apella nigritus (RYLANDS et al., 2000).
Seu nome vulgar se deve ao formato do órgão sexual do macho que nos adultos
lembra um prego e pelo formato do topete na cabeça de indivíduos machos e fêmeas (ROCHA,
1992). Vive em grupos estáveis, com organização social de machos e fêmeas, constituídos por
um macho adulto dominante (alfa), macho adulto de segunda ordem (beta, gama, etc.), fêmeas
adultas, indivíduos sub-adultos, juvenis e infantes, que manifestam diferentes funções dentro
do grupo (ROCHA, 1992). A defesa coletiva de um território ou de um recurso dentro de uma
área de vida pode ser vista como uma das muitas formas de cooperação entre estes animais
(POUGH; JANIS; HEISER, 2003), diminuindo assim o risco de predação e doenças através do
espaçamento de indivíduos, além de favorecer uma alocação, preservação de recursos e
obtenção de parceiros sexuais (ODUM, 1988). O tamanho do grupo dos macacos-prego pode
variar de 6 a 30 indivíduos, dependendo do tamanho das "ilhas florestais" e das circunstâncias
antrópicas de onde habitam, podendo conter de 2 a mais de 50 indivíduos (FREESE;
OPPENHEIMER, 1981 citado por PINTO, 2006). O peso médio das fêmeas é de 2,6 kg e 3,3 kg
para machos, podendo ainda ocorrer variações dependendo da população (NAPIER; NAPIER,
1967).
O comportamento agressivo entre indivíduos do grupo não é comum, já que as
relações sociais de dominância ocorrem ocasionalmente, podendo haver grande tolerância
espacial entre indivíduos de classes sociais distintas (BICCA-MARQUES; SILVA; GOMES, 2006;
GOMES, 2006).
A área de vida média da espécie encontra-se geralmente entre 84 e 238 ha, porém
mudanças sazonais e consequentes mudanças na distribuição e disponibilidade de alimentos
interferem na área de vida de Cebus nigritus, podendo variar de grandes a pequenas áreas (DI
BITETTI, 2001).
Cebus spp. são animais aptos a explorarem diversos hábitats devido seu
comportamento oportunista, sua dieta flexível e a grande capacidade de adaptação aos padrões
de forrageio, o que resulta em uma redução dos níveis de competição (BICCA-MARQUES;
SILVA; GOMES, 2006). O comportamento de batedor, usurpador ou oportunista são diferentes
estratégias de forrageio com a finalidade de obter alimento (GOMES, 2006).
Os macacos-prego possuem hábito diurno, porém já foram registrados deslocamentos
durante o período noturno por Cebus nigritus (RÍMOLI, 2001) e alimentação noturna por
Cebus apella (SILVA, 2007).
Sua dieta é composta por frutas, folhas, sementes, flores, artrópodes (RÍMOLI, 2001;
SAMPAIO, 2004), além de ovos, pequenos vertebrados como anfíbios, répteis, aves e
mamíferos (FREESE; OPPENHEIMER, 1981 citado por SILVA, 2007; SAMPAIO, 2004), havendo
registro de predação em quatis (Nasua sp.) segundo PERRY; ROSE, 1994 e filhotes de outros
primatas como sauás (Callicebus moloch) conforme SAMPAIO, 2004 e SAMPAIO; FERRARI,
2005.
Em épocas de escassez de frutos, ocorre um grande aumento no consumo de recursos
alternativos por Cebus nigritus, que variam desde o milho à raízes de mandioca, indicando
haver uma adaptação comportamental e ecológica (LUDWIG; AGUIAR; ROCHA, 2006). Os picos
na taxa de natalidade entre outubro e fevereiro em Cebus spp., apontam que o período de
nascimento pode estar associado com a época de maior disponibilidade de recursos (BICCAMARQUES; GOMES, 2005; BICCA-MARQUES; SILVA; GOMES, 2006).
Animais onívoros como o macaco-prego, podem ser vistos em grande número em
bordas de matas e ter grande crescimento populacional ao explorar recursos de hábitats
preservados e antropizados, interferindo na reprodução de muitas espécies de aves ao se
alimentar de ovos e filhotes (PRIMACK; RODRIGUES, 2001).
Estudos comportamentais revelaram que Cebus spp. são capazes de manipular
ferramentas na natureza para explorar os recursos alimentares (ROCHA; REIS; SEKIAMA, 1998;
FRAGASZY et al., 2004; MOURA; LEE, 2004; MANNU; OTTONI, 2005; WAGA et al., 2006). Essa
capacidade de utilização de ferramentas para o acesso de alimentos está relacionada com a
aprendizagem do tipo “associativa”, que depende de muitas repetições para a resolução do
problema (VISALBERGHI; LIMONGELLI, 1994). Os padrões comportamentais de indivíduos
adultos estão intimamente associados às brincadeiras quando jovens, que é um dos processos
comportamentais mais enigmáticos, já que parece não ter importância biológica (RASA, 1984),
mas aumenta a capacidade de aprendizagem (LEWIS, 2000).
A memória espacial de primatas do gênero Cebus confere a capacidade de localizar
alimento e água, recordar as atividades de forrageio e a presença de predadores ou indivíduos
em determinado ambiente (TOMASELLO; CALL, 1997), e junto a tais características, são
capazes de reconhecer áreas com recursos favoráveis através das informações visuais,
permitindo sucesso em grandes áreas de forrageio (BICCA-MARQUES; SILVA; GOMES, 2006;
GOMES, 2006).
Os macacos-prego assim como outros primatas neotropicais possuem um vasto
repertório de vocalizações, utilizados para a comunicação extragrupal e intragrupal, como a
atração de parceiros, defesa e coordenação do grupo respectivamente (OLIVEIRA; ADES,
2004). As vocalizações também podem ser consideradas funcionalmente como um sinal de
referência associada à presença de alimento (DI BITETTI, 2003), onde os indivíduos que mais
se dedicam na vocalização podem encontrar novos recursos alimentares e obter grande
quantidade de alimento, minimizando o custo energético que foi investido na vocalização (DI
BITETTI, 2005). Há também vocalizações de contato que visam estabelecer a coesão entre os
indivíduos do grupo (HILL, 1960 citado por ROCHA, 1992; DOBRORUKA, 1972) e vocalizações
de alarme que podem anteceder a fuga de todo o grupo diante de possíveis predadores
(DOBRORUKA, 1972). Wheeler (2008) alerta que a vocalização de alarme pode ser interpretada
mais como um comportamento altruísta do que egoísta, porque atrai a atenção de predadores
para os indivíduos mais novos.
Estudos comportamentais são de fundamental importância para embasar planos de
manejo adequados à conservação de Cebus nigritus, já que a análise do comportamento tem
como função mostrar as relações entre ambiente e animal existentes no repertório
comportamental que os indivíduos modificam ou mantêm (SKINNER, 1991).
Em função do mencionado acima, realizar estudos de primatas em áreas fragmentadas
que possuem um número elevado de indivíduos da espécie Cebus nigritus, podem contribuir
para o entendimento da ecologia destes animais e consequentemente evitar possíveis danos
em áreas de cultivo ao redor da mata, em habitações dos moradores locais, bem como na
exploração de ovos, interferindo assim na reprodução de aves domésticas.
II. REVISÃO DE LITERATURA
Os macacos-prego pertencem à ordem Primates, infraordem Platyrrhini, família
Cebidae e gênero Cebus. Este gênero de primata neotropical é o que apresenta a maior
distribuição geográfica, ocorrendo desde o norte da Colômbia ao sul da Argentina (HILL,
1960 citado por ROCHA, 1992). A espécie Cebus nigritus habita as porções sudeste e sul do
Brasil (VILANOVA et al., 2005; LUDWIG; AGUIAR; ROCHA, 2005), correspondente aos estados
desde Minas Gerais ao Rio Grande do Sul (COIMBRA-FILHO, 1990 citado por SILVEIRA,
2003).
No Norte do Estado do Paraná é possível encontrar esta espécie de primata que
sobrevive em pequenos fragmentos e áreas degradadas, além de se adaptar com facilidade em
ambientes antrópicos (ROCHA, 1992). Cebus nigritus consegue habitar fragmentos pequenos
na região, desde que haja plantações nos arredores, sendo considerado por produtores rurais
como uma praga florestal ao invadir e atacar pomares e plantações (ROCHA, 1992, 2000),
além de causar danos às casas próximas ao fragmento e prejudicar aves domésticas por
predarem seus ovos gerando prejuízos aos moradores locais.
Das características comportamentais observadas no gênero, Cebus nigritus é a que
apresenta as mais desenvolvidas (AURICCHIO, 1995), sendo considerada por muitos estudiosos
o primata mais inteligente das Américas, capaz de usar ferramentas na natureza em situações
propícias, para obtenção de alimentos; como visto por Rocha; Reis; Sekiama (1998), por
Fragaszy et al., (2004), Moura; Lee (2004) e Mannu; Ottoni (2005).
Estudos relacionados com o aprendizado e brincadeiras de macacos-prego foram
realizados por Resende; Ottoni (2002). Estes autores em 1997 narraram a manipulação e
abertura de uma caixa-problema por macacos-prego. Pesquisas que relatam o uso de
ferramentas por Cebus spp. para quebra de frutos foram feitos por Mannu; Ottoni (1998);
Fragaszy et al., (2004), e por Falótico (2006). O uso de instrumentos para obtenção de larvas
de coleópteros do coqueiro gerivá foi relatado por Rocha; Reis; Sekiama (1998) e para a
captura de insetos em ambiente seco com pouca disponibilidade de recursos foi abordado por
Moura; Lee (2004). Mannu; Ottoni (2005) exibiram a habilidade de macacos-prego no uso de
varetas para coletar mel e ferramentas para cavar e cortar raízes. Resende (2004) relacionou o
comportamento manipulativo de macacos-prego com os aspectos ontogenéticos, e notou que o
comportamento de quebrar cocos pode ser obtido através de experiências individuais ou pela
aprendizagem social. Mannu; Ottoni (1996, 1998), Mannu (2002), Ottoni; Resende; Mannu
(2002) e Resende (2004) também relataram o uso espontâneo de ferramentas por macacos-
prego em condições de semi-liberdade/semi-cativeiro. Waga et al., (2006) observando
indivíduos selvagens, propõem que o uso espontâneo de ferramentas seja dependente das
variáveis ecológicas que influenciam o forrageio extrativo. A manipulação de objetos poder
ser relaxante e auto-recompensadora, todavia, traz benefícios psicológicos e fisiológicos para
os indivíduos (HUFFMAN, 1996). Resende et al. (2005) verificou que o aprendizado social
intraespecífico pode ser notado tanto em indivíduos selvagens como em condições de semiliberdade.
Pesquisas que tratam do padrão de atividades de macacos-prego foram conduzidas por
Rímoli (2001), que estudou a espécie Cebus nigritus em um fragmento de Mata Atlântica,
onde reportou que as maiores atividades dos animais foram de 37,99% em alimentação,
26,12% em deslocamento, 15,99% em forrageio observacional e 11,80% em forrageio
manipulativo-destrutivo. Sampaio (2004) estudou a espécie Cebus apella na Ilha de
Germoplasma na região norte do Brasil, verificou 39,79% dos registros de atividades do
grupo em deslocamento, 30,04% em forrageamento e 20,03% despendidos na alimentação.
Pinto (2006) estudou um grupo de Cebus cay no Parque Estadual Matas do Segredo em
Campo Grande e registrou 39,86% das atividades do grupo em deslocamento, 36,37% para o
forrageio e 17,10% na alimentação.
Vieira (2006) dissertou sobre a memória espacial ser muito importante para a
sobrevivência da espécie, devido à capacidade de adquirir e utilizar informações ambientais
interagindo com o ambiente. Gomes (2006) também trabalhou com a memória espacial de
macacos-prego, mostrando que o uso de dicas ambientais e regras de forrageio, trazem maior
eficácia no forrageio por reduzir o tempo e o gasto de energia na procura por recursos
alimentares.
Di Bitetti et al., (2000) verificaram que a escolha do local adequado para repouso de
Cebus nigritus está ligado à segurança da população e estrutura da floresta, onde os
indivíduos preferem os galhos mais resistentes para se acomodarem durante a noite.
Estudos envolvendo o comportamento alimentar têm sido relatados por Izar (1999),
Freitas (2003), Pinha et al., (2004) e Sabbatini (2005). Já Verderane; Izar (2005) e Viana
(2005), focaram a ontogênese do comportamento alimentar em macacos-prego.
O comportamento sexual entre machos e fêmeas de Cebus nigritus foi estudado por
Alfaro (2005), as variações dos repertórios comportamentais de fêmea para fêmea durante a
côrte de Cebus apella por Carosi; Visalberghi (2001), e o relato de infanticídio na espécie
Cebus nigritus foi investigado por Izar et al., (2007), que descreveu o caso como uma
possibilidade de estratégia adaptativa, pois permite uma fertilização mais rápida nas fêmeas, e
reduz o investimento em crias não aparentadas.
Quanto às pesquisas com interações sociais em populações de macacos-prego, foram
analisadas as interações entre fêmeas de Cebus apella por Izar (2004) e interações de Cebus
apella e Cebus olivaceus com humanos por Machado (2003). Pinha (2007) estudou as
relações de dominância, interações agonísticas, interações afiliativas, interações sociais entre
fêmeas, a influência da presença de pessoas e a disponibilidade de alimento na espécie Cebus
libidinosus. O comportamento social dos macacos-prego em condição semi-selvagem foi
estudado por Rocha; Marino (1992) e em cativeiro por Santini (1983). A estrutura social em
condição de semi-cativeiro foi analisada por Izar (1994), e em vida livre por Izar (1999).
O comportamento correspondente à área de vida de Cebus nigritus foi analisado por
Di Bitetti (2001) que calculou uma média de 161 ha para a espécie, dependendo da
abundância dos recursos, já que esta área pode variar de um local para outro.
Apesar de tantos trabalhos terem abordado o aspecto comportamental de macacosprego, o aprofundamento dos estudos analisando os aspectos ecológicos e comportamentais
desses animais, são importantes para dar suporte às estratégias de manejo no esforço de
preservar a espécie.
III. OBJETIVOS
a) Objetivo geral:
- Analisar o comportamento de Cebus nigritus através do estudo do padrão de atividades dos
indivíduos em um fragmento sob forte influência antrópica em uma Mata Estacional
Semidecidual no Norte do Estado do Paraná.
b) Objetivos específicos:
- Analisar a sazonalidade dos padrões comportamentais;
- Analisar a diferença nos padrões comportamentais entre as classes sexo-etárias.
IV. MATERIAL E MÉTODOS
a) Área de estudo
O local de estudo é em um fragmento de Mata Estacional Semidecídua situada no
município de Itambaracá, no norte do Estado do Paraná, com uma área de aproximadamente
28,11 ha com altitude em torno de 402 m. Apresenta uma temperatura média anual de 24°C a
26ºC e precipitação média anual entre 1200 e 1400 mm (IAPAR, 2009). O fragmento ocupa as
coordenadas 23°01’04’’S / 50°24’23’’W, e está rodeado por culturas de cana-de-açucar,
milho, alfafa, soja e eucalipto.
O local é conhecido como “Mata do Macaco”, justamente pela abundância de primatas
que ali se encontram. O grupo de macacos-prego estudado na “Mata do Macaco” apresentouse composto por cerca de 58 a 64 indivíduos da espécie Cebus nigritus.
Nesta mata nunca houve nenhum estudo sobre a fauna local, e hoje reside uma
superpopulação de macacos-prego que vive em simpatria com o bugio-ruivo (Alouatta
clamitans). Neste fragmento também é possível encontrar outros mamíferos como o quati
(Nasua nasua), cachorro-do-mato (Cerdocyon thous) e ainda relatos da presença de pacas
(Agouti paca) a qual deve ter tido uma grande redução na população, ou pode estar até mesmo
extinta no local devido a caça ilegal. A área encontra-se fortemente antropizada, pois além da
existência de residências a menos de 100 m da mata com criação de bovinos, suínos, aves
domésticas como galinhas, perus, gansos e presença de cães e gatos domésticos, os macacosprego são alimentados com milho e banana ofertados de maneira antrópica, sendo que junto à
borda da mata, um caminhão com bananas é despejado em períodos esporádicos, oferecendo
fartura deste item alimentar de fácil acesso por vários dias.
b) Levantamento e análise dos dados
Os dados foram coletados quinzenalmente, em dias alternados entre o período
matutino (das 7:00 às 12:00 horas) e o período vespertino (compreendendo das 13:00 às 18:00
horas) entre os meses de agosto de 2008 e julho de 2009. Durante a fase de observação, foram
utilizados um binóculo 12x30, um cronômetro, câmera digital de 7.2 mega pixels, GPS,
caneta, caderneta de anotações e planilha com os repertórios comportamentais delimitados
(Anexo).
O método de amostragem ad libitum (MARTIN; BATESON, 1993; DEL-CLARO, 2004)
foi utilizado tanto para realizar a habituação dos animais à presença do observador, como para
observação dos indivíduos, registro e determinação das categorias comportamentais.
Para a quantificação dos padrões comportamentais, foi usado o método de “varredura
instantânea” ou “snapshots” (ALTMANN, 1974; DEL-CLARO, 2004), registrando todo o padrão
de atividade do grupo em sessões de 3 minutos de varredura com 5 minutos de intervalo para
reposicionamento, com a finalidade de minimizar falhas como: superestimar comportamentos
repetitivos e observar os mesmos indivíduos. Foi utilizado este critério de tempo quanto ao
método de amostragem, devido ao elevado tamanho do grupo e ao grau de habituação dos
animais. O repertório comportamental investigado durante os períodos de observação, reflete
basicamente as atividades associadas à alimentação, deslocamento, descanso, forrageamento,
socialização e outras atividades que não se enquadram nos itens anteriores. Os tipos de
comportamento e seus respectivos padrões comportamentais seguem relacionados abaixo:
§
Alimentação: quando o animal mastiga e ingere algum recurso alimentar, sendo
identificado como:
Alimentação de origem vegetal: consumo de item vegetal;
Alimentação de origem animal: consumo de item animal.
§
Deslocamento: quando os animais se locomovem durante a observação, sendo
definido como:
Deslocamento no solo: o animal caminha usando o bipedalismo ou
quadrupedalismo;
Deslocamento no solo com filhote: o animal caminha usando o bipedalismo ou
quadrupedalismo com um filhote agarrado ao seu dorso;
Deslocamento no ambiente arbóreo: o animal caminha, salta ou se desloca
horizontalmente e verticalmente por entre a vegetação;
Deslocamento no ambiente arbóreo com filhote: o animal, caminha, salta ou se
desloca horizontalmente e verticalmente por entre a vegetação com um filhote
agarrado ao seu dorso;
Fuga: o animal corre para o interior da mata se afastando do pesquisador e/ou
de outros animais.
§
Descanso: ausência de atividade do indivíduo, registrado como: parado, sentado ou
deitado.
§
Forrageamento: quando os indivíduos procuram, exploram visualmente ou capturam
itens alimentares no ambiente arbóreo ou no solo.
§
Forrageio manipulativo: procura de recursos alimentares através da manipulação, seja
quando o indivíduo pega, morde, esfrega ou bate algum recurso alimentar.
§
Socialização: interação social com outros membros do grupo, como: brincadeira,
vocalização, briga, agressão, agarrar, cavalgar, amamentação e heterocatação.
§
Outras atividades: quando é observada alguma atividade diferenciada das demais,
como:
Observação: quando o animal olha fixamente o pesquisador;
Ameaça: o animal adota postura de ameaça ao observador, faz movimentos
laterais com o corpo e a cabeça, emite expressão facial dobrando o topete, balança o
galho e mostra os dentes;
Autocatação: o animal vasculha ectoparasitas no próprio pêlo;
Coçar: o animal se coça;
Beber água: para este comportamento, sempre foi observado o animal
apoiando-se em troncos, galhos e no barranco para beber a água do açude presente
próximo à mata;
Defecar: defecação do animal;
Urinar: quando o animal elimina urina.
Foram analisadas as freqüências das atividades do grupo segundo a classe sexo-etária
e sazonalidade pertencente aos indivíduos da população de macacos-prego na “Mata do
Macaco”. Foram verificadas as diferenças sazonais de comportamentos entre machos, fêmeas,
juvenis, infantes e o comportamento do grupo de uma forma geral. Pela dificuldade em
verificar o sexo entre os jovens e infantes, a caracterização do sexo foi destinado somente aos
indivíduos adultos, que foram considerados como sendo machos e fêmeas. Em seguida foi
feita a análise das diferenças comportamentais entre adultos de machos e fêmeas; adultos e
não adultos. A análise dos resultados significativos entre as atividades das estações seca e
chuvosa e entre as classes sexo-etárias, foram obtidas a partir do teste do qui-quadrado em
nível de significância de 5%.
V. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram contabilizadas 67h e 20min de observações, distribuídas em 23 dias de coletas
de dados, entre os meses de agosto de 2008 e julho de 2009, totalizando 3315 registros
comportamentais de 539 amostras de varredura pertencentes à estação chuvosa (de outubro de
2008 a março de 2009) e à estação seca (compreendendo os meses de agosto e setembro de
2008; e de abril a julho de 2009).
a) Sazonalidade
Os resultados demonstram que os tipos de comportamentos mais evidenciados foram o
deslocamento (32,67%), seguido do forrageamento somado ao forrageio manipulativo
(13,76% de forrageamento e 11,82% de forrageio manipulativo = 25,58%) (Tabela 1), o que
representa uma similaridade com os resultados em outros estudos que analisaram o padrão
comportamental de macacos-prego (Pinto, 2006 e Sampaio, 2004).
A maior incidência de deslocamento e forrageamento em relação à alimentação
ocorrem devido aos recursos alimentares estarem distribuídos em manchas no ambiente,
interrompidas com áreas de menor densidade de fontes de alimento (OATES, 1987 citado por
PINTO, 2006). Isto faz com que os indivíduos se desloquem mais à procura de alimento. Além
disso, a grande oferta de alimento pelo homem (banana e milho) faz com que os macacosprego deste fragmento tenham sempre este recurso à disposição, e apesar da pequena
diversidade dos itens, a abundância proporciona escolha e consequentemente aumento na
frequência de forrageamento. Aliado a isso, na tentativa de diversificar os itens alimentares há
um aumento na frequência destes dois comportamentos.
Neste trabalho, o terceiro item mais evidenciado foi a interação social do grupo, que
alcançou 12,61% dos registros comportamentais, seguido de “outras atividades” que
corresponderam 12,16% dos registros, já nos trabalhos de Pinto (2006) e Sampaio (2004), a
alimentação foi o terceiro item mais evidenciado.
Tabela 1. Orçamento geral e sazonal das atividades do grupo de Cebus nigritus conforme a
porcentagem dos registros de varredura instantânea na “Mata do Macaco”, município de
Itambaracá-PR, (n=3315 registros comportamentais). O total corresponde ao valor total das
duas estações dividido pelo número de todos os registros obtidos no trabalho.
COMPORTAMENTO
Deslocamento
Alimentação
Forrageio Manipulativo
Forrageamento
Socialização
Descanso
Outras atividades
ESTAÇÃO SECA (%)
30,42
12,56
12,84
16,27
9,7
5,65
12,56
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
35,19
8,0
10,68
10,94
15,87
7,61
11,71
TOTAL (%)
32,67
10,41
11,82
13,76
12,61
6,58
12,16
Entre a categoria “outras atividades”, pode-se destacar que o comportamento de
observação (6,55%, o que corresponde a 53,86% das atividades da categoria) e ameaça ao
observador (2,59%, o que equivale a 21,34% dos registros para a categoria), apresentam os
maiores índices desta categoria comportamental (Tabela 2). Como os macacos-prego recebem
alimentação abundante durante todo o ano, este fornecimento contínuo gerou uma habituação
por parte dos animais que observam toda aproximação humana no interesse de verificar se
haverá oferta de alimento.
Tabela 2. Valores correspondentes ao orçamento das outras atividades do grupo. O total
corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de registros do item
“outras atividades”.
OUTRAS ATIVIDADES
ESTAÇÃO SECA (%)
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
TOTAL (%)
Observação
56,36
50,82
53,85
Ameaça
20
22,95
21,34
Autocatação
2,27
3,28
2,73
Beber água
4,09
7,65
5,71
Coçar
16,82
13,11
15,14
Defecar
0,45
1,64
0,99
Urinar
0
0,55
0,25
Segundo Ross; Giller (1988) muitas variáveis, tais como temperatura, hábitat e
abundância de alimento afetam sistematicamente os níveis de várias atividades e as
freqüências de respostas sociais particulares entre os primatas.
Não houve diferença significativa quanto à sazonalidade no comportamento de
alimentação do grupo (Figura 1), contudo, todas as classes sexo-etárias se alimentaram mais
na estação seca (Tabela 3), corroborando com os trabalhos feitos por Rímoli (2001), Sampaio
(2004) e Pinto (2006).
Sazonalidade na alimentação
Alimentação
15,00%
12,56
8,00
10,00%
10,41
5,00%
0,00%
ESTAÇÃO ESTAÇÃO TOTAL
SECA CHUVOSA
Figura 1. Comparação sazonal do consumo de alimentos do grupo de macacos-prego.
Existe uma tendência do aumento do comportamento que envolva a alimentação na
estação seca em que os animais alocam recursos para garantir a sobrevivência em períodos
com menor disponibilidade de alimento. Como na “Mata do Macaco”, o alimento fornecido é
abundante o ano todo, este fator pode representar o baixo investimento de tempo na
alimentação.
Tabela 3. Comparação do consumo sazonal de alimentos entre as classes sexo-etárias dos
indivíduos. O total corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de
todos os registros obtidos no trabalho.
CLASSE SEXO-ETÁRIA
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
ESTAÇÃO SECA (%)
12,44
14,18
13,31
2,54
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
8,68
7,49
9,52
0,71
TOTAL (%)
10,62
10,87
11,66
1,54
Os macacos-prego despenderam 10,41% de seu tempo em alimentação (de origem
vegetal e animal), consumindo itens alimentares de fácil acesso, como banana e milho,
fornecidos pelo homem em uma área de cultivo de eucalipto, porém, este valor se encontra
dentro dos padrões observados por outros estudos como observado por Pinto (2006), com um
registro de 17,10% de alimentação para Cebus cay e Sampaio (2004) que registrou 20,03%
em alimentação por Cebus apella. Em um estudo feito por Rímoli (2001), o valor do registro
para alimentação de Cebus nigritus, mostra que os animais gastaram 37,99% de seu tempo em
alimentação. Neste último, o fato dos animais consumirem itens de plantações próximas à
área de estudo como cana-de-açucar e milho, pode ser o responsável por esta porcentagem tão
expressiva desta atividade em relação aos demais trabalhos.
A alimentação de origem vegetal foi o item amplamente mais explorado durante o
período de observação, com mais de 80% de consumo dos itens alimentares (Tabela 4). Na
área de observação, os animais foram vistos ingerindo folhas de algumas espécies de plantas
como da canelinha (Nectandra sp.), leucena (Leucaena leucocephala), manga (Mangifera
indica), pessegueira (Prunus persica), eucalipto (Eucalyptus sp.), além dos alimentos
ofertados abundantemente pelo homem, como a banana (Musa sp.) e o milho (Zea mays). Os
indivíduos também foram observados em atividades de forrageio e obtenção de recursos
alimentares de alguns cultivos como de alfafa (Medicago sativa), milho (Zea mays) e soja
(Glycine max). A alimentação de origem animal foi observada quando os animais consumiram
artrópodes ao capturá-los no solo ou nos galhos, mas este item obteve pouca
representatividade.
Tabela 4. Padrão de alimentação dos animais durante o período de estudo. O total corresponde
ao valor total das duas estações dividido pelo número de registros do item “alimentação”.
TIPO DE ALIMENTAÇÃO
Alimentação vegetal
Alimentação animal
ESTAÇÃO SECA (%)
89,09
10,91
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
87,20
12,80
TOTAL (%)
88,41
11,59
O forrageio manipulativo que envolve pegar, morder, bater e esfregar obteve uma
porcentagem de 11,82% de forrageio manipulativo no presente estudo e apresentou-se
semelhante ao resultado encontrado por Rímoli (2001) para a mesma espéice, onde este
registrou 11,80% para o forrageio manipulativo-destrutivo (similar ao forrageio
manipulativo). Em ambos os estudos a taxa de forrageamento propriamente dito (13,76% no
presente estudo e 15,99% no estudo de Rímoli em 2001) foi maior que o forrageio
manipulativo.
Não houve diferença significativa entre o forrageamento e o forrageio manipulativo
durante as observações em ambas as estações. No forrageamento de uma forma geral, os
registros revelaram que os indivíduos infantes, forragearam significativamente mais no estrato
arbóreo (Figura 2), enquanto os registros de forrageamento dos adultos e juvenis não
obtiveram diferença significativa quanto ao estrato utilizado nem quanto à sazonalidade
(Tabela 5).
Preferência de forrageamento
10,00%
8,00%
FORRAGEIO
ARBÓREO
6,00%
FORRAGEIO NO
SOLO
4,00%
2,00%
0,00%
Machos Fêmeas Jovens Infantes
Figura 2. Local de preferência de forrageio pelos animais na “Mata do Macaco”.
O fato dos infantes terem forrageado significativamente mais no estrato arbóreo, pode
estar associado ao seu status social dentro do grupo. Estes indivíduos não tem prioridade ao
acesso ao alimento, descendo somente depois da alimentação dos adultos. Além disso os
infantes necessitam de maior proteção devido a risco de predação, sendo então transportados
por indivíduos adultos aparentados ou de um posto mais alto na hierarquia social; o que
entrou em outra categoria na análise (cavalgar – socialização).
Tabela 5. Comparação da atividade de forrageamento dos indivíduos entre as estações. O total
corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de todos os registros
obtidos no trabalho.
FORRAGEAMENTO
Machos
Fêmeas
Jovens
Infantes
ESTAÇÃO SECA (%)
13,56
18,48
18,25
5,93
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
8,68
13,18
11,33
9,93
TOTAL (%)
11,19
15,86
15,24
8,11
Os resultados mostram que só houve diferença significativa entre os tipos de
comportamento no grupo de macacos-prego, para os itens socialização de machos e fêmeas
adultos e descanso de infantes entre as estações seca e chuvosa. O padrão de vocalização nos
indivíduos jovens também apresentou diferença significativa entre as estações.
A diferença mais significativa demonstrada pelos resultados corresponde a elevada
taxa de socialização de Cebus nigritus na “Mata do Macaco”, onde os animais gastaram
12,61% do tempo com interações sociais. Este resultado obtido foi maior quando comparado
aos trabalhos de Pinto (2006), Sampaio (2004) e Rímoli (2001), que obtiveram 3,30%, 2,77%
e 3,59% respectivamente para as interações sociais de macacos-prego das espécies Cebus cay,
Cebus apella e Cebus nigritus.
O período chuvoso coincide com a época de aumento da disponibilidade de frutos na
mata (RÍMOLI, 2001), mas apenas este fator, se torna pouco relevante neste trabalho, pois a
abundância de alimentos de fácil acesso devido ao seu fornecimento sob influência antrópica,
foi constante em todas as estações. Isto provocou uma maior aproximação entre os indivíduos
do grupo, já que o alimento era concentrado sempre em um mesmo local, o que potencializa
as atividades de socialização. A abundância e o tipo de alimento são observados como os
maiores determinantes do comportamento e organização social de primatas (EISENBERG et al.,
1972; CLUTTON-BROCK; HARVEY, 1977; TERBORGH, 1983 citado por ROSS; GILLER, 1988).
Estes fatos aliados à consideração do item “cavalgar” dos filhotes como uma forma de
interação social e à densidade do grupo em um fragmento de mata de apenas 28,11 ha,
ocasionando um maior número de encontros intragrupais, são os fatores que explicam o
elevado valor dos registros de interações sociais do grupo neste trabalho.
As interações sociais obtiveram diferenças significativas entre as estações seca e
chuvosa. Foi observada uma maior taxa de socialização durante a estação chuvosa (Tabela 6),
uma vez que os machos gastaram 11,74% de seu tempo com interações sociais durante esta
estação. Durante a estação seca, este número reduziu para 2%. Nas fêmeas o resultado foi
semelhante, com 11,36% de seu tempo despendido na estação chuvosa e 3,29% na estação
seca. Os padrões comportamentais mais avistados durante as observações foram as atividades
de “cavalgar” dos filhotes, já que na maioria das vezes que os infantes desciam ao solo, era
por intermédio dos adultos que os carregavam; seguido das atividades de “brincadeira”,
“vocalização” e “heterocatação” (Tabela 7).
Tabela 6. Comparação sazonal das interações sociais entre os diferentes sexos. O total
corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de todos os registros
obtidos no trabalho.
SOCIALIZAÇÃO
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
ESTAÇÃO SECA (%)
2,00
3,29
10,14
57,63
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
11,74
11,36
11,33
60,28
TOTAL (%)
6,74
7,29
10,66
59,07
Este aumento significativo nas interações sociais dos adultos na estação chuvosa
(Tabela 6), corrobora com a ideia de que é mais difícil a obtenção de recursos alimentares no
período seco; desta forma os indivíduos permaneceriam mais tempo executando
comportamentos que visam à sobrevivência, alocando recursos no período seco, ao invés de
comportamentos que aumentem as interações sociais (PINTO, 2006), como evidenciado na
estação chuvosa.
Tabela 7. Valor dos padrões comportamentais de socialização por categoria. O total
corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de registros do item
“socialização”.
SOCIALIZAÇÃO
Brincadeira
Vocalização
Briga
Agressão
Agarrar
Cavalgar
Amamentar/mamar
Heterocatação
ESTAÇÃO SECA (%)
35,88
7,65
2,35
2,35
12,35
27,65
1,18
10,59
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
15,72
21,77
2,42
8,06
8,87
27,42
3,22
12,50
TOTAL (%)
23,92
16,03
2,39
5,74
10,29
27,51
2,39
11,72
Apenas os infantes não adotaram comportamento de agressão aos outros indivíduos, já
os adultos exibiram este comportamento aos outros adultos e jovens. Os jovens só exibiram
este comportamento diante de outros jovens, o que representa a manutenção da hierarquia
social, onde o animal com status social menos elevado não agride um indivíduo de maior
status dentro do grupo. O comportamento de agressão exibido foi direcionado principalmente
aos indivíduos jovens. Os jovens são os que mais recebem agressões dentro do grupo segundo
Ferreira et al.(2006) citado por Pinha (2007).
Apesar de não ter havido diferenças significativas de agressão entre as estações, houve
uma pequena redução neste comportamento na seca. Tem sido observada uma redução nos
encontros agonísticos desta espécie em baixas temperaturas como na estação seca (ROSS;
GILLER, 1988).
A vocalização, tão comum entre os primatas, foi uma atividade demonstrada por todas
as classes sexo-etárias do grupo, contudo, os indivíduos jovens mostraram um aumento
significativo nesta atividade durante a estação chuvosa (Figura 3). A vocalização muitas vezes
está associada com a presença de alimentos (DI BITETTI, 2003), no entanto, outros fatores
devem estar relacionados ao seu aumento pelos indivíduos jovens na estação chuvosa, como a
vocalização de contato que trata da coordenação e coesão do grupo, já que os animais se
socializaram mais nesta estação.
Comparação sazonal de vocalização
8,00%
Machos
6,00%
4,00%
Fêmeas
Juvenis
2,00%
0,00%
Infantes
ESTAÇÃO
SECA
ESTAÇÃO
CHUVOSA
Figura 3. Sazonalidade da atividade de vocalização entre as classes sexo-etárias em Cebus
nigritus.
Apesar do comportamento de deslocamento e forrageamento não alcançarem
resultados significativos entre as estações e classes sexo-etárias, pode-se notar que os
indivíduos infantes permaneceram significativamente mais ociosos na estação seca,
apresentando resultado inverso às outras classes sexo-etárias (Tabela 8).
Tabela 8. Padrões de atividades de um grupo de Cebus nigritus nas diferentes classes sexo
etárias durante as estações seca e chuvosa. Letras diferentes indicam resultados significativos
no teste de 5% no nível de significância no teste qui-quadrado.
DESLOCAMENTO
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
FORRAGEAMENTO
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
FORRAGEIO MANIPULATIVO
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
DESCANSO
Machos
Fêmeas
Juvenis
Infantes
ESTAÇÃO SECA (%)
37,10
30,63
28,26
18,64
ESTAÇÃO SECA (%)
13,56
18,48
18,25
5,93
ESTAÇÃO SECA (%)
12,44
14,94
13,56
2,54
ESTAÇÃO SECA (%)
6,44
5,32
4,56
a
11,02
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
38,03
34,11
37,11
21,28
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
8,68
13,18
11,33
9,93
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
8,68
9,56
14,78
2,13
ESTAÇÃO CHUVOSA (%)
7,51
12,66
5,58
b
2,84
A inversão significativa dos valores de descanso dos infantes encontrado neste
trabalho parece estar associada à facilidade de obtenção de alimento despendido pelos
indivíduos adultos, onde estes se alimentaram mais na estação seca, o que contribuiu para a
maior ociosidade dos infantes neste período. Os indivíduos infantes só aumentaram a
exploração dos itens alimentares, quando os adultos diminuíram as atividades correspondentes
à obtenção de recursos e alimentação na estação chuvosa.
b) Comparação entre classes sexo-etárias
Apesar dos machos adultos terem sido mais observados carregando os filhotes nos
deslocamentos no solo em ambas as estações e adotado postura de ameaça ao observador
quase duas vezes mais que as fêmeas adultas, não existiu diferença comportamental
significativa entre machos e fêmeas adultos durante estações nem na totalidade das atividades
(Tabela 9).
Tabela 9. Diferenças entre as atividades de machos e fêmeas adultos, de Cebus nigritus. O
total corresponde ao valor total das duas estações dividido pelo número de todos os registros
obtidos no trabalho.
Deslocamento no solo com filhote Estação seca (%) Estação chuvosa (%) Total (%)
Machos
4,44
4,93
4,68
Fêmeas
2,28
3,10
2,68
Ameaça ao observador
Estação seca (%)
Machos
3,56
6,10
4,79
Fêmeas
2,28
2,58
2,43
Estação chuvosa (%) Total (%)
Comparadas as atividades entre machos e fêmeas adultos, o mesmo processo foi
efetuado entre os indivíduos adultos e não adultos (juvenis e infantes); e o resultado mostrou
uma significativa distinção nas atividades que envolvem as interações sociais do grupo
(Figura 4), onde os indivíduos não adultos gastaram significativamente mais tempo em
atividades sociais quando comparados aos adultos. Isto se deve ao fato da atividade de
“cavalgar” dos filhotes ter sido considerada uma forma de socialização e não como
deslocamento, uma vez que os realizadores do deslocamento eram indivíduos adultos. Por
conseguinte, o comportamento de “deslocar” transportando filhotes, foi considerado atividade
de “deslocamento” para os animais adultos.
Socialização entre classes etárias
18,22
20,00%
15,00%
10,00%
7,00
SOCIALIZAÇÃO
5,00%
0,00%
Adultos
Não adultos
Figura 4. Interações sociais entre os indivíduos adultos e não adultos de Cebus nigritus.
Este trabalho não envolveu estudos como estrutura e dinâmica populacional, mas por
este fragmento de Mata Estacional Semidecidual conter cerca de 58 a 64 espécimes de Cebus
nigritus em apenas 28,11 ha, pressupõe-se que o local estudado seja habitado por apenas um
único grupo. Levando-se em conta que a área de vida média destes primatas superem 150 ha
dependendo da disponibilidade e distribuição dos recursos (DI BITETTI, 2001), seria inviável
considerar a existência de mais de um grupo neste fragmento, havendo portanto, uma
superpopulação destes primatas em um fragmento sem conexão com qualquer mata nativa.
Parece evidente que para esta população a capacidade suporte do ambiente, que limita
o tamanho populacional, está mais relacionada à disponibilidade de alimento do que o fator
espaço, principalmente por se tratar de uma espécie oportunista.
Foram encontrados alguns indivíduos com problemas físicos como membros
malformados ou atrofiados, o que pode ser consequência de endocruzamentos devido o
isolamento geográfico e reprodutivo da espécie.
A falta de conectividade causa o enclausuramento da espécie no fragmento, o que
reduz drasticamente a variabilidade genética através da endogamia, tornando a espécie
vulnerável à extinção local pelas variações ambientais e efeitos estocásticos (BERNARDO;
GALETTI, 2004).
Devido ao pequeno tamanho e isolamento da maioria dos fragmentos de floresta
semidecídua da Mata Atlântica, é pouco provável que populações mínimas viáveis de
primatas sejam mantidas a longo prazo (CHIARELLO; MELO, 2001; CHIARELLO, 2003). Apenas
fragmentos com área acima de 20.000 ha possuem tal capacidade de manutenção
(CHIARELLO, 2000 citado por BERNARDO; GALETTI, 2004). Portanto, essas áreas se destinam à
conservação de metapopulações que deverão ser manejadas num futuro próximo para serem
evitadas extinções locais de espécies (KIERULFF; RYLANDS, 2003).
Estudos mais detalhados sobre o comportamento, estrutura e dinâmica populacional
devem ser realizados neste fragmento para focar os indivíduos a serem manejados.
VI. CONCLUSÕES
O contexto ambiental que inclui a ação antrópica, o tamanho do fragmento e a
explosão demográfica da espécie, interferiu no padrão comportamental de Cebus nigritus,
principalmente no aumento das interações sociais entre os indivíduos.
A sazonalidade influenciou as atividades do grupo de Cebus nigritus, visto que os
indivíduos aumentaram as atividades de alimentação e forrageamento, enquanto diminuíram
as atividades de deslocamento e interações sociais na estação seca.
Machos e fêmeas adultos se socializaram mais durante a estação chuvosa, assim como
a maior vocalização dos juvenis neste período. Apenas o comportamento de descanso dos
infantes foi maior na estação seca. Já os indivíduos não adultos, apresentaram mais interações
sociais comparados aos indivíduos adultos.
A fragmentação do hábitat aliada à oferta de alimentos aos animais e a falta de
predadores, causaram o aumento populacional da espécie no fragmento, permitindo a fácil
habituação e invasão de residências e cultivares.
São necessários futuros estudos no local, visando o manejo e conservação da espécie,
além da preservação deste fragmento.
VII. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALFARO, J. W. L. Male mating strategies and reproductive constraints in a group of wild tufted
capuchin monkeys (Cebus apella nigritus). American Journal of Primatology, v. 67, p. 313328, 2005.
ALTMANN, J. Observation study of behavior: sampling methods. Behaviour. v. 49, p. 227267, 1974.
AURICCHIO, P. Primatas do Brasil. São Paulo, Terra Brasilis, 1995, 168p.
BERNARDO, C. S. S.; GALETTI, M. Densidade e tamanho populacional de primatas em um
fragmento florestal no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, v. 21, n. 4, p. 827832, 2004.
BICCA-MARQUES, J. C.; GOMES, D. F. Birth seasonality of Cebus apella (Platyrrhini, Cebidae)
in brazilian zoos along a latitudinal gradient. American Journal of Primatology, Hoboken,
v. 65, p. 141-147, 2005.
BICCA-MARQUES, J. C.; SILVA, V. M.; GOMES, D. F. Ordem Primates. In: REIS, N. R.;
PERACCHI, A. L.; PEDRO, W. A.; LIMA, LIMA, I. P. Mamíferos do Brasil. Universidade
Estadual de Londrina. Londrina, Paraná, 2006.
CAROSI, M.; VISALBERGHI, E. Analysis of tufted capuchin (Cebus apella) courtship and sexual
behavior repertoire: Changes throughout the female cycle and female interindividual
differences. American Journal of Physical Anthropology, v. 118, p. 11-24, 2001.
CHIARELLO, A. G. Primates of brazilian Atlantic forest: the influence of forest fragmentation
on survival, p. 99-118. In: L.K. MARSH (Ed.). Primates in fragments: ecology and
conservation. New York, Kluwer Academic & Plenum Publishers, 2003, 428p.
CHIARELLO, A. G.; MELO, F. R. Primate population densities and sizes in Atlantic forest
remnants of northern Espirito Santo, Brazil. International Journal of
Primatology,
Londres, v. 22, n. 3, p. 379-396, 2001.
DEL-CLARO, K. Comportamento Animal: uma introdução à ecologia comportamental.
Jundiaí: Livraria Conceito, 2004, 132p.
DI BITETTI, M. S. Home-range use by the tufted capuchin monkey, Cebus apella nigritus, in a
subtropical rainforest of Argentina. Journal of Zoology, v. 253, p. 33-45, 2001.
Di Bitetti, M. S. Food-associated calls of tufted capuchin monkeys (Cebus apella nigritus) are
functionally referential signals. Behaviour. v. 140, n. 5, p. 565-592, 2003.
DI BITETTI, M. S. Food-associated calls and audience effects in tufted capuchin monkeys,
Cebus apella nigritus. Animal Behaviour, v. 69, p. 911-919, 2005.
DI BITETTI, M. S.; VIDAL, E. M. L.; BALDOVINO, M. C.; BENESOVSKY, V. Sleeping site
preferences in tufted capuchin monkeys (Cebus apella nigritus). Americnal Journal of
Primatology, v. 50, p. 257-274, 2000.
DOBRORUKA, L. J. Social communication in the brown capuchin. International Zoo Yearbook,
v. 12, p. 43-45, 1972.
FALÓTICO, T. Estudo experimental do uso de ferramentas para quebra de frutos
encapsulados por macacos-prego (Cebus apella) em semi-liberdade. 2006. Dissertação
(Mestrado em Psicologia (Psicologia Experimental)) - Universidade de São Paulo, São Paulo.
FRAGASZY, D. M.; IZAR, P.; VISALBERGHI, E.; OTTONI, E. B.; OLIVEIRA, M. G. Wild capuchin
monkeys (Cebus libidinosus) use anvils and stone pounding tools. American Journal of
Primatology, Hoboken, v. 64, p. 359-366, 2004.
FREITAS, C. H. Ecologia alimentar e comportamento de macacos-prego Cebus apella
(Primates, Cebidae) nas Fazendas Maggion e Santa Gemma, município de Franca, SP.
2003. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas (Zoologia)) - Universidade Estadual
Paulista Júlio de Mesquita Filho, Rio Claro, São Paulo.
GOMES, D. F. Ecologia cognitiva e forrageio social em macacos-prego, Cebus nigritus
(Goldfuss, 1809). 2006. Dissertação (Mestrado em Zoologia) – Faculdades de Biociências,
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre.
HUFFMAN, M. A. Acquisition of innovative cultural behaviors in nonhuman primates: a case
study of stone handling, a socially transmitted behavior in Japanese monkeys. In C. M.
HEYES; B. G. GALEF (Orgs.), Social Learning in animals: The roots of culture. San Diego:
Academic Press, p. 267-289, 1996.
IAPAR. Insituto Agronômico do Paraná. Vinculado à Secretaria da Agricultura e do
Abastecimento. Disponível em: <http://www.iapar.br>. Acesso em 09 mai 2009.
IZAR, P. Análise da estrutura social de um grupo de macacos-prego (Cebus apella) em
semi-cativeiro. 1994. Dissertação (Mestrado em Psicologia (Psicologia Experimental)) –
Universidade de São Paulo, São Paulo.
IZAR, P. Aspectos de ecologia e comportamento de um grupo de macacos-prego (Cebus
apella) em área de Mata Atlântica, São Paulo. 1999. Tese (Doutorado em Psicologia
(Psicologia Experimental)) – Universidade de São Paulo, São Paulo.
IZAR, P. Female Social Relationships of Cebus apella nigritus in a Southeastern Atlantic
Forest: An Analysis Through Ecological Models of Primate Social Evolution. Behavior an
International Journal Brill of Behavioural Biology, v. 141, n 1, p. 71-99, 2004.
IZAR, P.; SILVA, E. D. R.; RESENDE, B. D.; OTTONI, E. B. A case of infanticide in tufted
capuchin monkeys (Cebus nigritus). Mastozoologia Neotropical, Mendonza, v. 14, n. 1, p.
73-76, 2007.
KIERULFF, M. C. M.; RYLANDS, A. B. Census and distribution of the golden lion tamarin
(Leontopithecus rosalia). American Journal of Primatology, Washington, v. 59, n. 1, p. 2944, 2003.
LEWIS, K. P. A comparative study of primate play behaviour: implications for the study of
cognition. Folia Primatologica, v. 71, p. 417-421, 2000.
LUDWIG, G.; AGUIAR, L. M.; ROCHA, V. J. Uma avaliação da dieta, da área de vida e das
estimativas populacionais de Cebus nigritus (Goldfuss, 1809) em um fragmento florestal no
norte do estado do Paraná. Neotropical Primates, v. 13, n. 5, p. 12-18, 2005.
LUDWIG, G.; AGUIAR, L. M.; ROCHA, V. J. Comportamento de obtenção de Manihot esculenta
Crantz (Euphorbiaceae), mandioca por Cebus nigritus (Goldfuss) (Primate, Cebidae) como
uma adaptação alimentar em períodos de escassez. Revista Brasileira de Zoologia, v. 23, n.
3, p. 888–890, 2006.
MACHADO, T. L. O comportamento de Cebus apella e Cebus olivaceus: um estudo da
interação com o humano no Zoológico de São Paulo. 2003. Iniciação Científica (Graduação
em Psicologia) - Universidade de São Paulo, São Paulo.
MANNU, M. O uso espontâneo de ferramentas por macacos-prego (Cebus apella) em
condições de semi-liberdade: descrição e demografia. 2002. Dissertação (Mestrado em
Psicologia (Psicologia Experimental)) - Universidade de São Paulo, São Paulo.
MANNU, M.; OTTONI, E. B. Observações preliminares das técnicas de forrageamento e uso
espontâneo de ferramentas por um grupo de macacos-prego (Cebus apella, primates cebidae) em condições de semi-cativeiro.. In: ENCONTRO ANUAL
DE
ETOLOGIA, 14, 1996,
Uberlândia, MG. Anais de Etologia, 1996. v.14, p.384-384.
MANNU, M.; OTTONI, E. B. Uso espontâneo de ferramentas na quebra de cocos por macacosprego (Cebus apella): aspectos demográficos. In: ENCONTRO ANUAL DE ETOLOGIA, 16, 1998,
São José do Rio Preto, SP. Anais de Etologia, 1998. v.16, p.179-179.
MANNU, M.; OTTONI, E. B. Uso de ferramentas por dois grupos de macacos-prego (Cebus
apella) na caatinga: dados preliminares. In: Congresso Brasileiro de Primatologia, 11, 2005,
Porto Alegre, RS. Livro de Resumos do XI Congresso Brasileiro de Primatologia, 2005. p.
45-45.
MARTIN, P.; BATESON, P. Measuring behavior. An introductory guide. 2. ed. Cambridge,
New York: Cambridge University Press, 1993.
MOURA, A. C.; LEE, P. C. Capuchin stone tool use in caatinga dry Forest. Science,
Washington, v. 306, p. 1909, 2004.
NAPIER, J. P.; NAPIER, P. H. Evolutionary aspects of primate locomotion. American Journal
of Physical Anthropology, v. 27, p. 333-341, 1967.
ODUM, E. P. Ecologia. 2. ed., Rio de Janeiro: Guanabara Koogan S.A., 1988, 434p.
OLIVEIRA, D. A. G.; ADES, C. Long-distance calls in Neotropical Primates. Anais da
Academia Brasileira de Ciências, Rio de Janeiro, v. 76, n. 2, p. 393-398, 2004.
OTTONI, E. B.; RESENDE, B. D.; MANNU, M. Aspectos ontogenéticos do uso espontâneo de
ferramentas por macacos-prego (Cebus apella). In: ENCONTRO ANUAL
DE
ETOLOGIA, 20,
2002, Natal, RN. Anais de Etologia, 2002. p. 51-56.
PERRY, S.; ROSE, L. Begging and transfer of coati meat by white-faced capuchin monkeys,
Cebus capucinus. Primates, v. 35, n. 4, p. 409-415, 1994.
PINHA, P. S. Interações sociais em grupos de macacos-prego (Cebus libidinosus) no
Parque Nacional de Brasília. 2007. Dissertação (Mestrado em Ecologia) – Universidade de
Brasília, Brasília.
PINHA, P. S.; WAGA, I. C.; SABBATINI, G.; TAVARES, M. C. H. Comportamento alimentar de
um grupo de macacos-prego Cebus apella (Cebidae, Primates) no Parque Nacional de
Brasília. In: ENCONTRO ANUAL
DE
ETOLOGIA, 22, 2004, Campo Grande, MS. Anais de
Etologia, Campo Grande, 2004.
PINTO, M. C. M. Padrão comportamental de um grupo de macacos-prego (Cebus apella
cay Illiger, 1815) no Parque Estadual Matas do Segredo, Campo Grande (MS). 2006.
Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação) – Universidade Federal de Mato Grosso
do Sul, Campo Grande.
POUGH, F. H.; JANIS, C. M.; HEISER, J. B. A vida dos vertebrados. 3. ed., São Paulo: Atheneu
Editora, 2003, 699p.
PRIMACK, R. B.; RODRIGUES, E. Biologia da conservação. Londrina: E. Rodrigues, 2001,
327p.
RASA, O. A. E. A motivational analysis of object play in juvenile dwarf mongooses (Helogale
undulata rufula). Animal Behaviour, v. 32, p. 579-589, 1984.
RESENDE, B. D. Ontogenia de comportamentos manipulativos em um grupo de macacosprego (Cebus apella) em situação de semiliberdade. 2004. Tese (Doutorado em Psicologia)
– Universidade de São Paulo, São Paulo.
RESENDE, B. D.; MANNU, M.; IZAR, P.; OTTONI, E. B. Interaction Between Capuchins and
Coatis: Nonagonistic Behaviors and Lack of Predation. International Journal of
Primatology, v. 25, n. 6, 2005.
RESENDE, B. D.; OTTONI, E. B. Manipulação e abertura de uma caixa-problema por macacosprego (Cebus apella). In: ENCONTRO ANUAL DE ETOLOGIA, 15, 1997, São Carlos, SP. Anais
de Etologia, 1997. v. 15, p. 414-414.
RESENDE, B. D.; OTTONI, E. B. Brincadeira e aprendizagem do uso de ferramentas em
macacos-prego (Cebus apella). Universidade de São Paulo. Estudos de psicologia, v. 7, n. 1,
p. 173-180, 2002.
RÍMOLI, J. Ecologia de Macacos-Prego (Cebus apella nigritus, Goldfuss, 1809) na estação
biológica de Caratinga (MG): implicações para a conservação de fragmentos de Mata
Atlântica. 2001. Tese (Doutorado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal do Pará,
Belém.
ROCHA, V. J. Desenvolvimento de um método de manejo envolvendo um grupo de
macacos-pregos (Cebus apella) em condição semi-selvagem no Horto Florestal da
UEL,Londrina, PR. 1992. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ciências
Biológicas) – Universidade Estadual de Londrina, Londrina.
ROCHA, V. J. Macaco-prego, como controlar esta nova praga florestal? Floresta, v. 30, n. 1 e
2, p. 95–99, 2000.
ROCHA, V. J.; MARINO, J. H. F. Observações sobre o Comportamento Social diferenciado de
um grupo de Macacos-prego em condição semi-selvagem.. In: X ENCONTRO
DE
ETOLOGIA,
1992, Jaboticabal, SP. Anais de Etologia, 10. Jaboticabal, SP : Editora da UNESP, 1992. v.1.
p.232.
ROCHA, V. J.; REIS, N. R.; SEKIAMA, M. L. Uso de ferramentas por Cebus apella (Linnaeus)
(Primates, Cebidae) para obtenção de larvas de coleoptera que parasitam sementes de Syagrus
romanzoffianum (Cham.) Glassm. (Arecaceae). Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, v.
15, n. 4, p. 945-950, 1998.
ROSS, R. A.; GILLER, P. S. Observations on the activity patterns and social interactions of a
captive group of Blackcapped or Brown Capuchin Monkeys (Cebus apella). Primates, v. 29,
n. 3, p. 307-317, 1988.
RYLANDS, A. B.; SCHNEIDER, H.; LANGGUTH, A.; MITTERMEIER, R. A.; GROVES, C. P.;
RODRÍGUES-LUNA, E. An Assessment of the Diversity of New World Primates. Neotropical
Primates, Washington, DC, v. 8, n. 2, p. 61-93, 2000.
SABBATINI, G. Plasticitá del comportamento alimentari di cebus apella nel Parco Urbano
Agua Mineral di Brasilia (Brasile). 2005. Tese (Doutorado em Biologia Animal) Universita degli Studi La Sapienza.
SAMPAIO, D. T. Ecologia de macaco-prego (Cebus apella apella) na Ilha de Germoplasma,
Usina Hidrelétrica de Tucuruí-PA. 2004. Dissertação (Mestrado em Psicologia
Comportamental) – Universidade Federal do Pará, Belém.
SAMPAIO, D. T.; FERRARI, S. F. Predation of an Infant Titi Monkey (Callicebus moloch) by a
Tufted Capuchin (Cebus apella). Folia Primatologica, v. 76, n. 2, p. 113-115, 2005.
SANTINI, M. E. L. Observações sobre o comportamento social e reprodutivo do macaco Cebus
apella em cativeiro. A primatologia no Brasil. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE PRIMATOLOGIA,
1, 1983. Anais... Belo Horizonte, 1983. p. 65-69.
SILVA, C. R. Registro de alimentação noturna em macaco-prego (Cebus apella). Neotropical
Primates, v. 14, n. 2, p. 72-74, 2007.
SILVEIRA, G. Análise das três dimensões básicas do nicho (alimento, espaço e tempo) de
Cebus nigritus (Goldfuss, 1809) (Primates, Cebidae) em um fragmento florestal de
Londrina, Paraná. 2003.Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade
Estadual de Londrina, Londrina.
SKINNER, B. F. Sobre o behaviorismo. São Paulo: Cultrix, 1991.
TOMASELLO, M.; CALL, J. Primate Cognition. New York: Oxford University Press, 1997.
VERDERANE, M. P.; IZAR, P. Ontogênese dos comportamentos alimentar e locomotor de
filhotes de macacos-prego (Cebus apella) em um grupo em semi-liberdade. In: CONGRESSO
DA
SOCIEDADE BRASILEIRA DE PRIMATOLOGIA, 11, 2005, Porto Alegre, RS. XI CONGRESSO
BRASILEIRO DE PRIMATOLOGIA - Programa e Livro de resumos. Porto Alegre, 2005. p.5656.
VIANA, C. M. Ontogênese do comportamento alimentar de macacos-prego (Cebus apella):
influência social. 2005. Trabalho de Conclusão de Curso. (Graduação em Ciências
Biológicas) - Centro Universitário Nove de Julho, São Paulo.
VIEIRA, P. R. Memória espacial em macacos-prego (Cebus apella) e humanos. 2006.
Dissertação (Mestrado em Biologia Animal) – Universidade de Brasília, Brasil.
VILANOVA, R.; SILVA JUNIOR, J. S.; GRELLE, C. E. V.; CERQUEIRA, G. M. R. Limites climáticos
e vegetacionais das distribuições de Cebus nigritus e Cebus robustus (Cebinae, Platyrrhini).
Neotropical Primates, v. 13, n. 1, 2005.
VISALBERGHI, E.; LIMONGELLI, L. Lack of compreension of cause-effect relations in toolusing capuchin monkeys (Cebus apella). Journal of Comparative Psychology, v. 108, p. 1522, 1994.
WAGA, I. C.; DACIER, A. K.; PINHA, P. S.; TAVARES, M. C. H. Spontaneous tool use by wild
capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in the Cerrado. Folia Primatologica, v. 77, n. 5, p.
337-344, 2006.
WHEELER, B. C. Selfish or altruistic? An analysis of alarm call function in wild capuchin
monkeys, Cebus paella nigritus. Animal behaviour, v. 76, n. 5, p. 1465-1475, 2008.
ANEXO
DESLOCAMENTO
Deslocamento arbóreo
Deslocamento solo
Deslocamento arbóreo com filhote
Deslocamento solo com filhote
Fuga
ALIMENTAÇÃO
Alimentação vegetal
Alimentação animal
Alimentação vegetal com filhote
Alimentação animal com filhote
FORRAGEIO MANIPULATIVO
Mordendo
Esfregando
Batendo
Pegando
FORRAGEAMENTO
Forrageamento no solo
Forrageamento arbóreo
Forrageamento no solo com filhote
Forrageamento arbóreo com filhote
SOCIALIZAÇÃO
Brincadeira
Vocalização
Briga
Agressão
Agarrar
Cavalgar
Amamentar / Mamar
Heterocatação
DESCANSO
Parado
Sentado
Deitado
OUTRAS ATIVIDADES
Observação
Intimidação
Autocatação
Beber água
Coçar
Defecar
Urinar
Macho adulto
Fêmea adulta
Jovem
Infante