UNIVERSIDADE FEDERAL FLUMINENSE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA MARINHA
INFLUÊNCIA DA TEMPERATURA NA DISTRIBUIÇÃO
LATITUDINAL DE PEIXES RECIFAIS
NA COSTA BRASILEIRA
THIAGO CUNHA DE OLIVEIRA
Dissertação de Mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Biologia
Marinha do Departamento de Biologia
Marinha, Instituto de Biologia, Universidade
Federal Fluminense, como requisito parcial
para a obtenção do Grau de Mestre em
Biologia Marinha.
Orientador: Dr. Carlos Eduardo L. Ferreira
Niterói
Fevereiro de 2011
iii
“A Terra é Azul.”
- Yuri Gagarin, cosmonauta soviético
50 anos atrás
iv
AGRADECIMENTOS
A Deus. À minha família. Aos amigos. A todos que tiveram participação na
minha formação, no mais amplo dos sentidos. A todos que torcem por mim e
me apóiam não importa em quê.
Aos professores. À Banca. Aos colegas de curso. Aos colegas de laboratório.
Aos colaboradores, todos eles.
A todos que amo.
Para Alzira, Lourival, Eliane, Monique, Claudio e por último, mas não menos
importante, para Clarisse.
v
ÍNDICE
1 Resumo................................................................................................. 1
2 Abstract................................................................................................. 2
3 Introdução............................................................................................. 3
4 Métodos................................................................................................10
4.1 Área de Estudos..............................................................................10
4.2 Obtenção de Dados.........................................................................11
4.3 Análise dos Dados...........................................................................15
5 Resultados............................................................................................17
6 Discussão.............................................................................................29
6.1 A Diversidade de Habitats..............................................................29
6.2 A Temperatura................................................................................33
6.3 As Espécies Que Não Transpõem a
Barreira De Temperatura...............................................................35
7 Conclusão.............................................................................................37
8 Referências Bibliográficas....................................................................39
9 Apêndice...............................................................................................49
vi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Origem dos dados sobre presença e
ausência de peixes recifais utilizados
neste trabalho.
...............................................................................12
Tabela 2: Lista de espécies que ocorrem
apenas na porção mais quente
(nordeste) ou apenas na porção mais
fria (sudeste) da costa.
...............................................................................18
Tabela 3: Modelo de regressão logística
selecionado pelo método passo a
passo, apresentando as principais
categorias selecionadas.
...............................................................................26
Tabela 4: Testes qui-quadrado para os
atributos significativos apontados pelo
modelo de regressão logística.
...............................................................................26
Tabela 5: Modelo linear generalizado misto
(glmm)
considerando
o
efeito
aleatório do atributo “família”.
...............................................................................28
Tabela 6: Teste t e seu equivalente não
paramétrico a fim de verificar a
diferença entre as médias de
profundidade máxima entre os grupos
dos que transpõem e os que não
transpõem a barreira.
...............................................................................28
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Mapa do Brasil mostrando os locais
de onde os dados mostrados na
tabela 1 provieram.
...............................................................................12
Figura 2: Quantidade de espécies registradas
em cada família.
...............................................................................19
Figura 3: Chance de transpor a barreira
associada a cada família.
...............................................................................19
Figura 4: Chance de transpor a barreira
associada à profundidade máxima de
ocorrência.
...............................................................................20
Figura 5: Regressão logística mostrando como
a chance de transpor a barreira varia
de acordo com a profundidade
máxima registrada para as espécies.
...............................................................................20
Figura 6: Chance de transpor a barreira
associada ao grupo trófico.
...............................................................................21
Figura 7: Chance de transpor a barreira
associada ao tamanho máximo
corporal das espécies.
...............................................................................22
Figura 8: Regressão logística mostrando como
a chance de transpor a barreira varia
de acordo com o tamanho máximo
registrado para as espécies.
...............................................................................22
Figura 9: Chance de transpor a barreira
associada ao tipo de desova
realizado.
...............................................................................23
Figura 10: Chance de transpor a barreira
associada à realização de rafting.
...............................................................................24
Figura 11: Árvore de classificação
mostrando de que forma os
atributos dividem as espécies
em relação à capacidade de
transpor a barreira.
...............................................................................25
1
1
RESUMO
Os ambientes recifais ao longo da costa brasileira apresentam características
diferentes. Enquanto no nordeste encontramos formações de origem biológica
e maiores temperaturas médias da água, no sudeste encontramos
principalmente
formações
abiogênicas
e
menores
temperaturas.
Acompanhando este gradiente, também encontramos espécies no nordeste
que não estão no sudeste e vice-versa, ao passo que a maioria delas são
encontradas ao longo de toda a costa. O objetivo deste trabalho foi identificar
quais são as espécies que estão restritas a estas áreas bem com aquelas que
ocorrem em toda a costa brasileira. Além disso, determinar quais
características estão ligadas à capacidade de uma dada espécie ser
encontrada tanto no nordeste quanto no sudeste, transpondo a barreira
imposta pela temperatura e todos as diferenças ambientais que acompanham
seu gradiente, ou ainda quais características restringem essa capacidade. Para
isso, reunimos uma base de dados de peixes recifais com dados de presença e
ausência de populações estabelecidas de 241 espécies em 17 localidades da
costa, além dos atributos: família, grupo trófico, profundidade máxima, tamanho
máximo, realização de rafting, tipo de desova e, por fim, um atributo dicotômico
considerando se cada uma delas transpõe ou não a barreira da temperatura,
baseado na distribuição pelas 17 localidades e nos demais atributos. A fim de
testar quais destas características são melhores preditores da capacidade de
transpor a barreira da temperatura, utilizamos uma abordagem tripla, com uma
análise do tipo árvore de classificação, depois com a realização de uma
regressão logística e por fim a construção de um modelo generalizado linear
misto (GLMM). Das 241 espécies de peixes consideradas, 80% estavam
presentes tanto no nordeste quanto no sudeste, 12% encontradas apenas no
nordeste e 8% apenas no sudeste. O GLMM mostrou que apenas a categoria
“muito profundo” mostrou resultados significativos ao caracterizar o grupo das
espécies que transpõem a barreira. A heterogeneidade dos grupos,
principalmente daqueles encontrados apenas no nordeste (mais quente) e
apenas no sudeste (mais frio), as quais não transpõem a barreira, portanto,
indicou que: 1) talvez a análise não tenha sido capaz de caracterizá-los pela
falta de informações acerca de outras espécies que não puderam ser incluídas
no trabalho e/ou 2) a costa brasileira é bem conectada, e vencer a barreira
pode ser uma questão ecológica nicho-específica e/ou espécie-específica, não
podendo ser descrita apenas por atributos macroecológicos (ao menos os
considerados neste trabalho). Foram discutidas ainda algumas características
ecológicas e específicas que possam explicar a restrição na distribuição de
algumas espécies exclusivas dos ambientes mais frios e dos ambientes mais
quentes.
PALAVRAS-CHAVE: macroecologia, temperatura, biogeografia, peixes recifais
2
2
ABSTRACT
Reef sites along the Brazilian coast have different characteristics. While
formations found in the northeast show biogenic origin and higher average
water temperatures, those found in Southeast show abiogenic formation and
lower temperatures. Following this gradient, some species are found in the
northeast while not in the southeast and vice versa, although most of them are
found along the entire coast. The aim of this study was to identify which species
are restricted to each of these areas and point those that occur throughout the
Brazilian coast. Also, to determine what characteristics are linked to the ability
of a given species to be found in both the northeast and southeast, crossing the
barrier imposed by temperature differences and all its environmental gradient,
or which trait could restrict this crossing ability. We assembled a database with
established populations reef fish presence and absence data of 241 species
from 17 sites of the Brazilian coast, along with the following attributes: family,
trophic group, maximum depth, maximum size, rafting, spawning mode and,
finally, a dichotomous attribute considering the ability to cross the temperature
barrier, based on the distribution along the 17 sites and other given attributes.
To test which of these characteristics are better predictors of the ability to
overcome the temperature barrier, we used a threefold approach, with a
classification tree analysis, then with the realization of a logistic regression and
finally with the construction of a generalized linear mixed model (GLMM). Of the
241 fish species considered in this study, 80% were present in both the
northeast and southeast, 12% found only in the Northeast and 8% only in the
southeast. The GLMM indicated that only the "very deep" depth trait showed
significant results to characterize the group able to cross the barrier. The
heterogeneity of species groups, particularly those found only in northern
(warmer) and only in the southeast (colder), which do not cross the barrier,
therefore, indicated that: 1) the analysis may not have been able to characterize
them by the lack of information about other species that could not be included in
this work and/or 2) the Brazilian coast is well connected, and overcome the
barrier could be an ecological niche-specific issue or species-specific and can
not be described only by macroecological attributes (at least those considered
in this work). We also discussed some specific and ecological characteristics
that could explain the restriction on the distribution of some species within
colder or warmer reef environments along the Brazilian coast.
KEYWORDS: macroecology, temperature, biogeography, reef fish
3
3
INTRODUÇÃO
E se, há mais de 500 anos, Cabral chegasse à costa brasileira e
encontrasse não índios, mas europeus, além de um cenário natural com fauna
e flora similares àquelas da Europa? E se Darwin, há quase 200 anos,
chegasse ao Brasil e encontrasse por aqui as mesmas espécies de plantas e
animais com as quais estava habituado em sua Inglaterra natal?
Desde que o homem, ao se afastar de casa, passou a perceber que
encontrava mudanças no cenário natural, a própria curiosidade suscitou
questões acerca do por que de encontrar tais padrões. Atualmente, uma das
formas que o homem encontrou para tentar responder - ao menos parcialmente
- a estas questões, atende pelo nome de biogeografia.
De forma bastante simples, poderíamos definir a biogeografia como um
campo da ciência que busca entender os padrões de distribuição dos
organismos pela superfície do planeta Terra, no presente e no passado. Com o
esforço voltado para a descrição dos padrões de distribuição e depois, com a
investigação dos processos de aparecimento e desaparecimento das espécies
ao longo do tempo e do espaço, a biogeografia veio tentar explicar não o
porquê, mas como isso se deu, principalmente em escalas maiores do que a
ecologia (Craw, 1984).
Por seu objetivo de tentar compreender os padrões encontrados na
natureza, este campo se aproxima da macroecologia, que foi definida por
Brown e Maurer (1989) como a análise ecológica da distribuição geográfica e
da abundância dos organismos em escalas espacial e temporal. Daí também a
4
importância de trabalhos que reconstituem o ambiente passado, no caso do
mar, classificados como de paleoceanografia (Brown e Lomolino, 1998).
Os padrões macroecológicos servem de base para entendermos como
as áreas de endemismo estão distribuídas nos oceanos. De acordo com a
regra de Bergmann, o tamanho dos organismos de uma mesma espécie
aumenta conforme aumenta a latitude (McDowall, 2008). De outra maneira, o
aumento da latitude também representa uma diminuição da diversidade
marinha em geral (Willig et al., 2003) e da taxa de herbivoria (Floeter et al.,
2005), entre outras características, influenciando na própria estrutura das
comunidades (Floeter et al., 2004).
A heterogeneidade de habitats geralmente está relacionada a uma maior
diversidade (Rocha et al., 2007). Os recifes de coral, por sua variedade de
nichos, estão entre os ambientes mais diversos do planeta (Joyeux et al.,
2001). Representam, no ambiente marinho, os locais onde os processos de
especiação se deram – e se dão – com maior intensidade (Briggs, 2003) e por
isso são chamados de hotspots.
As primeiras análises biogeográficas abrangendo peixes recifais – e por
recifais consideramos todas as espécies que, de alguma forma e/ou em algum
momento da vida utilizam o ambiente recifal - na costa brasileira, avaliando
dados de composição específica em pontos da costa sul até a costa nordeste,
delinearam os primeiros padrões de divisão entre domínios tropicais,
subtropicais e ilhas oceânicas (Floeter et al., 2001).
A costa brasileira apresenta considerável grau de endemismo, tanto de
peixes recifais quanto de outros filos. Esta diferença na composição de
5
espécies em relação a outras áreas, correspondendo a um grau considerável
de endemismo, é o que a caracteriza como uma província biogeográfica
(Floeter et al., 2008). Nossa costa pode ser dividida em cinco grandes áreas,
sendo três delas formações afastadas do litoral: 1-Penedos de São Pedro e
São Paulo; 2-Fernando de Noronha e Atol das Rocas; 3- Ilha Trindade; e duas
que dividem o litoral brasileiro: 4-Dos Recifes Manuel Luis (MA) até o
arquipélago dos Abrolhos (BA), e 5-De Guarapari (ES) até Santa Catarina
(Floeter et. al., 2001).
Excetuando as ilhas oceânicas brasileiras, por suas diferenças na
composição específica em relação à costa (Rocha, 2003), é possível dividir as
áreas restantes em dois grupos. Um corresponderia à ocorrência de águas
mais frias na porção sul da costa (subtropical) e outra à ocorrência de águas
mais quente na porção norte da mesma (tropical), corroborando com a idéia de
que a temperatura da água poderia influenciar na distribuição das espécies,
correspondendo a uma barreira ou filtro à dispersão e estabelecimento dos
organismos (Floeter et al., 2001; Ferreira et al., 2004).
O reconhecimento de barreiras geográficas constitui um passo
importante no entendimento dos processos de especiação. No mar, em
comparação ao domínio terrestre, as barreiras nem sempre estão presentes de
forma evidente (Vermeij, 1991).
Nos ambientes recifais um dos principais indicadores da presença
destas barreiras são os padrões diversos de distribuição das espécies, através
dos quais é possível ter a indicação da existência de um ou mais fatores
(físicos e/ou biológicos) desempenhando este papel (Rocha, 2003). Neste
6
cenário, é importante conhecer a biologia e os padrões macroecológicos destas
espécies, além de todas as características que possam ter influenciado neste
processo de dispersão e colonização (Kent, 2005). Estas informações se
mostram primordiais para o entendimento de alguns aspectos da distribuição
geográfica destas espécies (Briggs, 2006).
No Atlântico podem ser reconhecidas três grandes barreiras que agem
dificultando a dispersão das espécies: 1) A barreira Meso-atlântica, que
consiste numa grande extensão de água (aproximadamente 4000 Km) para ser
transposta, estabelecida nos últimos 30 milhões de anos; 2) A barreira da
corrente de Benguela, que provê condições de ressurgência – e água fria – às
condições locais de águas costeiras tropicais, vigente aproximadamente desde
os últimos 3 milhões de anos; e 3) A Barreira do filtro amazônico,
correspondente ao grande fluxo de água doce carreando imensa quantidade de
sedimentos oriundos da bacia amazônica. Esta última barreira, estima-se, é
eficiente desde um período entre 6 e 10 milhões de anos (Floeter et al., 2008).
Estas barreiras, no entanto, se mostram permeáveis ao longo do tempo,
ou podem nem sempre terem existido (Rocha, 2003). Hoje se sabe que a
maioria das espécies comuns a todo o Atlântico tiveram origem em sua porção
oriental e atualmente são encontradas também na costa brasileira. Da mesma
forma, muitas outras espécies são comuns ao Caribe e à costa do Brasil
(Floeter et al., 2008).
É característico das barreiras biogeográficas, que umas sejam mais
eficientes e outras menos em determinar a separação de populações e
espécies (Vermeij, 1991). Além disso, algumas destas barreiras podem ser
7
transpostas eventualmente, e por isso podem ser chamadas barreiras porosas
ou filtros, fazendo com que haja breve fluxo gênico através delas, ainda que
por um curto espaço de tempo (Rocha, 2003). Além disso, o sucesso da
colonização muitas vezes pode estar menos associado à capacidade de
dispersão e mais com a capacidade de persistência e às preferências de
assentamento das espécies (Joyeux et al., 2001). Hoje em dia a ferramenta da
genética, juntamente com o estudo de eventos eustáticos e geológicos, nos
permite confirmar algumas hipóteses formuladas acerca da dispersão e
distribuição destas espécies (Rocha et al., 2007).
Determinar a influência dos fatores ambientais frente às capacidades
inerente às espécies é um dos desafios da Biologia. Ainda nos falta determinar
a existência e o funcionamento de muitas das supostas barreiras que
influenciam na dispersão das espécies de peixes recifais da costa brasileira.
Entender como a temperatura da água influencia a distribuição das espécies de
peixes recifais ao longo da costa brasileira poderá se mostrar um avanço
importante nesta direção.
Alguns padrões macroecológicos são reconhecidos para a costa
brasileira, e se assemelham a outros, identificados para diferentes regiões do
planeta (Floeter et al., 2004). Nestes cenários, a temperatura é um fator
importante a ser considerado. Ao passo que autores como Bellwood (et al.,
2006) defendem que a versatilidade funcional seja uma das principais
características que suportam a diversidade em ambientes recifais tropicais, há
indicações de que a diferença de temperatura também tenha influência na
8
disparidade das composições específicas encontradas em áreas distintas
(Holbrook et al., 1997; Henriques et al., 2007).
A temperatura, entretanto, se confunde com outras variáveis ambientais,
relacionadas de forma direta ou indireta com esta primeira. No Brasil, as
menores temperaturas em média estão onde encontramos formações rochosas
(e vice-versa) ao passo que as maiores médias de temperatura estão
associadas a recifes de construção predominantemente biogênica (Floeter et
al., 2004). Este dado é importante, uma vez que o substrato pode influenciar
diretamente as comunidades a ele associadas (Neely, 2008), além de
influenciar processos de recrutamento naquela região (Carr, 1994), assim como
a temperatura, por si só, também pode exercer este mesmo tipo de influência
(Sponaugle et al., 2006).
Com relação à conectividade dos ambientes recifais, a temperatura
também tem grande influência. Conhecer as rotas de dispersão larval é um
importante passo para entender a conectividade entre áreas (Gaines et al.,
2007) bem como os processos de auto-recrutamento (Jones et al., 2009). No
entanto, mudanças de temperatura podem determinar alterações tanto nos
processos de auto-recrutamento como nos de dispersão (Munday et al., 2009).
De modo geral, as mudanças na temperatura indicam mudanças no
ambiente em si (Potts e Swart, 1984), embora relações de causa-efeito nem
sempre estejam presentes. Muitas espécies, no entanto, parecem apresentar
preferências comportamentais com relação à temperatura (Coutant, 1987) e
isto também está refletido em outras características como o tamanho da larva
(McCormick e Molony, 1995). Para algumas espécies em particular, os
9
microhabitats disponíveis ou questões sociais representam maior influência do
que a temperatura nesta escolha (Kane et al., 2009). A disponibilidade de
alimento também pode ser considerada como um fator de escolha (Meekan et
al., 2003), entretanto, as demais características podem de alguma forma estar
relacionadas com a temperatura.
A distribuição dos peixes recifais na costa brasileira, no entanto,
provavelmente não pode ser explicada por uma característica isoladamente,
mas talvez por um balanço entre elas, e também por questões críticas como a
tolerância (ou não) ao frio (Hsieh et al., 2008) ou ao calor (Mora e Ospina,
2001). Além disso, questões como espécies não nativas (Briggs, 2006) ou
ocorrências ocasionais fruto de eventos como pulsos isolados de recrutamento
(Luiz-Júnior et al., 2004) devem ser levadas em conta.
Do ponto de vista do conhecimento acumulado sobre a costa brasileira e
suas lacunas, a intenção deste trabalho foi traçar um perfil mais claro acerca da
distribuição latitudinal dos peixes recifais pela costa brasileira, com relação à
temperatura no gradiente norte-sul e ainda seus desdobramentos do ponto de
vista da conservação e de outros aspectos (Rocha et al., 2007), embora não
tenhamos entrado propriamente na discussão destas questões.
O objetivo principal do presente trabalho foi, portanto, buscar entender qual
a influência da temperatura na distribuição das espécies de peixes recifais no
gradiente latitudinal existente na costa brasileira. Por conta disso, buscamos
realizar uma análise macroecológica relativa à suposta barreira de temperatura
que delimita as porções subtropical (sudeste) e tropical (nordeste) da costa
10
brasileira; tudo isso no que diz respeito à ocorrência e distribuição de peixes
recifais de ambientes rasos.
4
MÉTODOS
4.1 Área de Estudo
Na costa brasileira, os ambientes recifais estão presentes em
aproximadamente um terço dos quase 8000 km de sua extensão. São
encontrados desde a costa de Santa Catarina, ao sul, até a porção norte do
país. A característica mais importante de ser ressaltada aqui é a diferença de
paisagens que encontramos quando comparamos as formações recifais do
norte da costa e aquelas presentes na porção mais ao sul, tudo isso conjugado
a uma diferença de temperatura (em média) (Leão et al., 2003).
Estruturas com rica cobertura de corais e mesmo formações de origem
totalmente orgânica podem ser encontradas nos locais mais ao norte (latitude
0°52’N–19°S) (Leão et al., 1988), ao passo que formações rochosas com
pouca cobertura de corais estão presentes em maior número na porção sul
(20°S–28°S) (Maida e Ferreira, 1997). Com relação à temperatura, na porção
sul a média gira em torno de 20,7ºC enquanto ao norte a média de temperatura
fica por volta de 27,2ºC (Floeter et al., 2004).
Embora a costa brasileira abrigue apenas 5% da área de recifes do
Atlântico, os ambientes recifais brasileiros apresentam grandes taxas de
endemismos por unidade de área, relativos a espécies de corais e peixes
(Castro, 2003; Leão et al., 2003) quando comparados aos presentes no Caribe.
11
O elevado endemismo e as severas ameaças aos recifes do sudoeste do
Atlântico vêm sendo usados para categorizar a região como um importante
centro (hotspot) de diversidade, e por isso uma prioridade em termos de
conservação (Moura, 2000).
4.2 Obtenção de Dados
Para entender de que forma esse gradiente norte-sul de ambientes
recifais, determinados pela temperatura, ao qual chamamos de “barreira” age
na costa brasileira, foram compilados e caracterizados os grupos de peixes
recifais que nela se encontram.
As espécies de peixes recifais brasileiros foram agrupadas entre aquelas
que são capazes de transpor a barreira de temperatura e aquelas que não
conseguem. Transpor a barreira significa, tão somente, estar presente tanto no
norte quanto no sul da costa brasileira. Por outro lado, estar presente apenas
na porção norte ou na porção sul da costa caracterizou as espécies como
incapazes de transpor a barreira de temperatura; sem distinção entre os
subgrupos das espécies presentes apenas no norte ou apenas no sul.
A fim de caracterizar os dois grupos (das espécies que possivelmente
transpõem a barreira e das que não o fazem), o primeiro passo foi obter uma
planilha atualizada de presença e ausência de populações estabelecidas das
espécies de peixes recifais (Osteichthyes apenas) em 17 pontos (figura1) da
costa brasileira. Os dados utilizados para compor a matriz de presença ou
ausência incluíram dados publicados (tabela1) e não publicados, gentilmente
cedidos pelos autores.
12
Figura 1. Mapa do Brasil mostrando os locais de onde os dados mostrados na tabela
1 provieram.
Tabela 1. Origem dos dados sobre presença e ausência de peixes recifais utilizados
neste trabalho.
13
Em todas as localidades, nas diferentes fontes que originaram os dados
disponíveis, foram realizados censos visuais de peixes recifais em diferentes
faixas de profundidade. Para os censos, foram utilizadas tanto protocolos de
transectos retangulares (Floeter et al., 2007) quanto de censos estacionários
(Freitas, 2009), de acordo com cada fonte/autor.
De posse da matriz, lançamos mão da colaboração de diversos
especialistas que nos auxiliaram em uma etapa crucial do trabalho.
Primeiramente,
a
construção
da
definição
operacional
de
população
estabelecida. Pelo fato de termos diversas definições de “população
estabelecida” e dos dados de abundância serem, em geral, deficientes para a
maioria das localidades e espécies, foi construída uma definição operacional
baseada nos referidos especialistas e suas experiências em dados locais ao
longo da costa. Uma espécie que é de presença constante em uma localidade,
com diversas classes de tamanho (donde assumimos haver diferentes coortes),
em geral, foi considerada como de população estabelecida. A planilha inicial foi
revisada a partir das sugestões dos especialistas e reenviada a todos, que
então nos ajudaram a caracterizar cada uma das espécies como pertencente
ao grupo das que transpõem a barreira ou ao grupo das que não o fazem.
Completando a planilha, cada espécie foi caracterizada com informações
acerca do: 1- tamanho máximo (variável contínua e categórica), 2- categoria
trófica, 3- tipo de desova realizado, 4- profundidade máxima (variável contínua
e categórica) e 5- realização de rafting.
Para o atributo tamanho máximo, acomodamos os valores da variável
contínua em 4 categorias, a saber: pequeno (< 10 cm), médio-pequeno (10 cm
14
– 25 cm), médio (25 cm – 50 cm) e grande (> 50 cm). A profundidade máxima,
a exemplo do tamanho máximo, teve os valores da variável contínua divididos
entre 5 categorias: muito raso (< 10m), raso (10m – 25m), médio (25m – 50m),
profundo (50m – 100m) e muito profundo (> 100m). Para estes dois últimos
atributos, foram utilizados como base os trabalhos de Böhlke e Chaplin (1993);
Randall (1996); Smith (1997); Carvalho-Filho (1999); Froese e Pauly (2005);
Quattrini et al. (2004) e Feitoza et al. (1995). O atributo categoria trófica foi
dividido em 6 categorias: planctívoros (diurnos e noturnos), herbívoros,
macrocarnívoros, invertívoros e onívoros, de acordo com Ferreira et al. (2004).
O tipo de desova foi dividido em 3 categorias: pelágico, demersal e do tipo
balistídeo
(desova
demersal
com
longo
desenvolvimento
pelágico
–
funcionalmente se aproxima mais da pelágica) segundo Thresher (1991). Por
fim, com relação ao atributo “rafter”, cada espécie foi caracterizada como
potencial realizadora ou não de rafting de acordo com Castro et al. (2002).
Consideramos rafting o comportamento das espécies que, mesmo depois da
fase larvar, mas ainda não assentados, percorrem grandes distâncias
associados a estruturas sólidas que flutuam e se deslocam por influência da
movimentação das massas d’água. Uma última característica atribuída a cada
espécie foi com relação à capacidade de transpor ou não a barreira de
temperatura, conforme discutido anteriormente, dando origem à variável
resposta (transpõe ou não a barreira).
Quando a informação acerca de uma dada característica não estava
disponível, utilizamos inferências a partir de espécies do mesmo gênero e/ou
15
da mesma família, por exemplo, utilizando como profundidade máxima a média
dos valores relativos às demais espécies do gênero.
Inicialmente, a compilação dos dados não publicados e da bibliografia
nos levou a uma matriz com cerca de 500 espécies de peixes ósseos
considerados recifais. No entanto, as lacunas de informação acerca de
algumas espécies (sobretudo as consideradas raras), e a incerteza sobre a
abundância e a caracterização de populações estabelecidas, nos fez chegar ao
fim desta etapa com uma planilha contendo 241 espécies e as informações dos
atributos a elas relacionados.
4.3 Análise dos Dados
A utilização de uma abordagem metodológica que trata o gradiente de
temperatura norte-sul como uma barreira biogeográfica (Luiz-Júnior et al., em
preparação) foi adotada, pois permite caracterizar os grupos em relação a uma
variável categórica simples, levando em conta atributos diversos. Além disso, a
impossibilidade de caracterizar os grupos distintamente e correlacionar isto a
determinados atributos nos levaria a considerar a hipótese (nula) de que a
capacidade de transpor a barreira não esteja ligada a uma particular
característica comum ao grupo, considerada neste trabalho.
Para cada atributo definido por variáveis categóricas, conduzimos testes
binomiais exatos a fim de verificar se há diferença significativa na capacidade
média de transpor a barreira entre o grupo correspondente àquela dada
característica e os demais grupos. Para os atributos “tamanho máximo” e
“profundidade máxima”, representados por variáveis contínuas, realizamos
16
análises de regressão logística para explorar de que forma cada uma destas
duas características variou de acordo com a capacidade de transpor a barreira
de temperatura (Luiz-Júnior et al., em preparação).
A fim de explorar as características conjuntamente, realizamos 3
modelos de classificação a fim de verificar quais características seriam as
melhores preditoras da capacidade de transpor a barreira definida pela variável
resposta (transpõe ou não transpõe). Primeiro, uma análise exploratória do tipo
árvore de classificação (algoritmo CART) (Papagelis e Kalles, 2001)
proporcionou
a
visualização
de
quais
características
estariam
mais
provavelmente ligadas à capacidade de transpor a barreira. Em segundo lugar,
realizamos uma análise de regressão logística pelo método passo a passo, e,
com as variáveis selecionadas, construímos uma tabela de contingência e
aplicamos o teste chi-quadrado para associação destas com a variável
resposta. Por fim, para verificar a importância do regressores na explicação da
variável resposta construímos um modelo linear generalizado misto (GLMMs)
utilizando a função glmmML do pacote glmmML para o programa R (Broström
2009, R Development Core Team 2009).
A construção do GLMM proporcionou a remoção dos efeitos de grupo,
fazendo da família uma variável aleatória (Zuur et al., 2009), através da
remoção de variação devido às diferenças entre as famílias e permitindo que
as estas variem aleatoriamente em torno da média geral. Outras variáveis
independentes (efeitos fixos) puderam então ser examinados, e resultados
significativos puderam ser generalizados para todas as espécies (Luiz-Júnior et
al., em preparação).
17
5
RESULTADOS
As 241 espécies de peixes recifais consideradas neste trabalho foram,
em um primeiro momento, submetidas a análises exploratórias que nos
permitiram constatar o seguinte. Estas 241 espécies correspondem a
representantes de 48 famílias (figura 2), num total de 193 espécies (80%) que
transpõem a barreira e 48 (20%) que não transpõem. Destas 48 espécies, 29
(12% do total geral) estão presentes apenas na porção mais quente da costa
(nordeste) enquanto o restante, 19 (8% do total geral) está presente apenas na
porção mais fria (sudeste). Esta distinção, no entanto, não foi considerada nas
análises, já que resultaria em dois grupos ainda mais reduzidos, aumentando a
dificuldade em caracterizá-los. Apresentamos na tabela 2 a listagem de
espécies que não transpõem a barreira e ao final deste trabalho uma listagem
completa das espécies consideradas.
Consideramos a chance de determinada espécie pertencente a
determinada família transpor a barreira como sendo a razão entre a quantidade
de espécies daquela família e o total de espécies pertencentes à mesma. As
chances associadas a cada família estão apresentadas na figura 3, e foram
consideradas como superiores ou inferiores comparadas ao grupo das demais
famílias. Destas comparações, tivemos que apenas Carangidae apresentou
chance superior de transpor a barreira enquanto Haemulidae e Epinephelidae
apresentaram chances inferiores de transpô-la.
18
Tabela 2. Lista de espécies que ocorrem apenas na porção mais quente (nordeste) ou
apenas na porção mais fria (sudeste) da costa.
19
Figura 2. Quantidade de espécies registradas em cada família. Total de 241 espécies.
Figura 3. Chance de transpor a barreira associada a cada família. Famílias não
mostradas correspondem àquelas com 100% de chance e valores não significativos.
Barras de erro mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
Em relação à profundidade, a quantidade de espécies em cada grupo
formado variou bastante. Os grupos “fundo” e “muito fundo” apresentaram
chances de transpor a barreira significativamente diferentes dos demais (figura
4). Entretanto, enquanto o primeiro apresentou chance maior, o segundo
apresentou chance menor, tornando o resultado confuso. Isto pode ser
20
confirmado ao observarmos a análise de regressão da variável contínua de
profundidade (figura 5), que não aponta um padrão claro que corrobore com a
significância encontrada nas análises da variável categórica.
Figura 4. Chance de transpor a barreira (barras à esquerda) associada à profundidade
máxima de ocorrência. Barras à direita mostram a quantidade de espécies no grupo.
Barras de erro mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
Figura 5. Regressão logística mostrando como a chance de transpor a barreira varia
de acordo com a profundidade máxima registrada para as espécies.
21
Os grupos tróficos isoladamente não se mostraram particularmente
diferentes em relação à capacidade de transpor a barreira (figura 6).
Entretanto, os macrocarnívoros mostraram uma chance significativa, cerca de
15% inferior aos demais grupos, de transpor a barreira do frio.
Figura 6. Chance de transpor a barreira (barras à esquerda) associada ao grupo
trófico. Barras à direita mostram a quantidade de espécies no grupo. MINV=
invertívoros móveis, MCAR= macrocarnívoros, HERB= herbívoros, OMNI= onívoros,
DPLA= planctívoros diurnos, SINV= invertívoros sésseis / coralívoros, NPLA=
planctívoros noturnos. Barras de erro mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
O tamanho máximo das espécies, quando analisado separadamente,
não se mostrou um bom preditor da capacidade de transpor a barreira. A figura
7 mostra que nenhum dos grupos mostrou valores significativamente diferentes
de chance de transposição em relação aos demais. Da mesma forma, a análise
de regressão (figura 8), embora apresente uma leve tendência de diminuição
da chance com o aumento do tamanho, não mostrou um padrão claro, o que,
22
corrobora de certa forma com a também ausência de padrões verificáveis da
análise anterior (figura 7).
Figura 7. Chance de transpor a barreira (barras à esquerda) associada ao tamanho
máximo corporal das espécies. Barras à direita mostram a quantidade de espécies no
grupo. Barras de erro mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
Figura 8. Regressão logística mostrando como a chance de transpor a barreira varia
de acordo com o tamanho máximo registrado para as espécies.
23
O tipo de desova realizado pelas diferentes espécies apresentou, por
sua vez, resultados significativos (figura 9). Tanto os grupos de desova do tipo
pelágico quanto demersal apresentaram valores significativos isoladamente,
tendo o primeiro apresentado chance inferior ao passo que o segundo
apresentou chance superior de transpor a barreira. O grupo com desova do tipo
balistídeo não apresentou, no entanto, valores significativos. Analisadas em um
só grupo, espécies com desova do tipo pelágico e balistídeo também
mostraram chance significativamente menor de transpor a barreira, a exemplo
do grupo pelágico quando analisado separadamente. Nesta análise o grupo
cujo tipo de desova é ignorado (e não pode ser inferido) foi removido, daí o
total de espécies ser diferente de 241, neste caso.
Figura 9. Chance de transpor a barreira (barras à esquerda) associada ao tipo de
desova realizado. Barras à direita mostram a quantidade de espécies no grupo. Barras
de erro mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
Em relação ao último atributo analisado, apenas dois grupos foram
formados. Entre as espécies que realizam rafting e as que não realizam, as
24
primeiras mostraram leve tendência de chance superior de transpor a barreira,
ao passo que os demais, não rafters, mostraram chance significativamente
inferior de transpor a mesma barreira, conforme mostra a figura 10.
Figura 10. Chance de transpor a barreira (barras à esquerda) associada à realização
de rafting. Barras à direita mostram a quantidade de espécies no grupo. Barras de erro
mostrando o erro padrão. * = p<0,05.
Dando início à segunda parte de análises, a primeira delas mostradas
aqui é a do tipo árvore de classificação (figura 11). Nela, podemos notar a cada
nível inferior o refinamento dos grupos formados a partir da inclusão de novos
atributos na análise, explorando os dados a fim de apontar quais atributos
podem ser melhores preditores da capacidade de transpor a barreira. Os
atributos profundidade e tamanho pareceram ter maior influência na
caracterização dos grupos entre transpositores e não transpositores, embora
nesse ponto não tenhamos feito qualquer teste de hipótese.
25
Figura 11. Árvore de classificação mostrando de que forma os atributos dividem as
espécies em relação à capacidade de transpor a barreira.
Seguiu-se a construção de um modelo de regressão logística que
apontou, dentre todas as categorias presentes em todos os atributos, desta vez
com o teste de hipótese associado, quais deles seriam os melhores preditores
da capacidade de transpor a barreira. O modelo apresentado na tabela 3
mostrou que apenas a maior profundidade (categoria muito fundo) e a
realização de rafting (categoria rafters) apresentaram valores significativos em
relação à capacidade de caracterizar os grupos.
A fim de confirmar de estes dois atributos (rafting e profundidade),
representados por duas de suas categorias são de fato bons preditores,
construímos uma tabela de contingência em relação à capacidade de transpor
a barreira e aplicamos testes qui-quadrado, conforme mostrados na tabela 4.
26
Tabela 3. Modelo de regressão logística selecionado pelo método passo a passo,
apresentando as principais categorias selecionadas.
Estes testes mostraram que apenas a variável profundidade apresentou
resultado significativo. O fato de a variável rafting não ter apresentado
resultados significativos nesta análise, embora já houvesse apresentado antes,
no modelo de regressão logística, pode ter se dado pelo motivo destes
atributos mascararem outras características inerentes à espécie, e não serem,
efetivamente, algo que tenha participação efetiva na capacidade de transpor a
barreira de temperatura. Pode se tratar, portanto, de uma interferência dada a
limitação do tipo de análise empregada.
Tabela 4. Testes qui-quadrado para os atributos significativos apontados pelo modelo
de regressão logística.
27
Repetimos a abordagem anterior, com a confecção de um novo modelo.
Desta vez, no entanto, consideramos aleatório o efeito da variável “família”, de
modo a evitar qualquer tipo de confusão, conforme citado anteriormente. Com
esta finalidade foi construído um modelo linear generalizado misto (glmm). Esta
abordagem mostrou que apenas a variável profundidade em apenas uma de
suas categorias (muito profundo) mostrou valores significativos (tabela 5). Isto
corrobora com o descarte da variável rafting como preditor da capacidade de
transpor a barreira, conforme descrito também na abordagem anterior (tabelas
3 e 4).
Para verificarmos a capacidade da variável profundidade em caracterizar
os grupos dos que transpõem e dos que não transpõem a barreira, aplicamos
dois testes a fim de saber se há diferença significativa entre as médias das
profundidades
máximas
de
ocorrência
registradas
para
as
espécies
pertencentes aos dois grupos.
O teste t de Welch para duas amostras não mostrou resultados
significativos. Seu equivalente não-paramétrico, no entanto, o teste de soma de
ranks de Wilcoxon, apontou diferença significativa entre as duas médias (tabela
6), sugerindo que o grupo das espécies que não transpõem a barreira
ocorreriam em profundidades maiores, em média, do que as espécies que
transpõem a barreira de temperatura.
28
Tabela 5. Modelo linear generalizado misto (glmm) considerando o efeito aleatório do
atributo “família”.
Tabela 6. Teste t e seu equivalente não paramétrico a fim de verificar a diferença entre
as médias de profundidade máxima entre os grupos dos que transpõem e os que não
transpõem a barreira.
29
6
DISCUSSÃO
A primeira consideração que talvez devêssemos fazer acerca dos dados
compilados neste trabalho é sobre a quantidade de espécies que não puderam
constar da planilha final, principalmente por não dispormos de dados acerca da
sua distribuição (Mora et al., 2008) e eventualmente sabermos muito pouco
sobre sua biologia. Ainda assim, é possível que ao considerarmos a costa
brasileira sob diferentes escalas, consigamos enxergar diferentes tipos de
padrões.
6.1 A Diversidade de Habitats
Se tomarmos por base o Atlântico como um todo, podemos distinguir a
costa brasileira como uma província biogeográfica (Floeter e Gasparini, 2000),
em que o grupo dos peixes recifais apresenta cerca de 12% de endemismo
(Rocha, 2003). A província brasileira, entretanto, possui diversas subdivisões,
entre a costa e as ilhas oceânicas e entre as duas porções da costa (Floeter et
al., 2001). E, da mesma forma que as grandes barreiras oceanográficas
definem os limites da província brasileira (Rocha, 2003), consideramos que o
gradiente de temperatura é quem exerce esta divisão entre as duas porções da
costa. Os 20% de espécies que não estão distribuídas por toda a costa (12%
no nordeste e 8% no sudeste) denotam esta diferenciação, nesta escala.
A variação na efetividade destas mesmas barreiras proporciona um
intercâmbio de diversidade que tende a enriquecer as áreas (Robertson et al.,
2006) ao longo do tempo. Esta introdução natural de espécies de áreas
30
adjacentes não necessariamente implica em processos de competição que
culminem com extinção ou eliminação de uma das espécies (Briggs, 2006a).
Em geral, este intercâmbio tende a enriquecer a fauna associada ao local, tanto
aumentando a redundância funcional como estimulando a exploração de nichos
(Briggs, 2004), mostrando como tanto processos simpátricos quanto alopátricos
têm (e tiveram) importância na formação de espécies (Briggs, 2006).
Ao tratarmos de barreira determinada pela temperatura e da diferença
de habitats por ela determinada, devemos considerar aspectos diferentes
daqueles que consideramos ao buscar entender barreiras de outro tipo (LuizJúnior et al., em preparação). Se por um lado os peixes, ao transpor estas
barreiras, encontram ambientes similares que oferecem condições próximas
daquelas de seu local de origem; ao transpor a barreira determinada pela
temperatura tem de possuir a capacidade de se estabelecer em um ambiente
diferente (Leão et al., 2003). Por este motivo, na costa brasileira a capacidade
das espécies se estabelecerem em ambientes diferentes (Osman et al., 2010),
aliadas às suas preferências parecem ser mais importantes do que a
capacidade de dispersão (Joyeux et al., 2001) em relação às áreas ocupadas
pelas espécies.
A ausência de padrões claros quando analisamos separadamente os
atributos como tamanho máximo e resultados controversos encontrados para o
atributo profundidade máxima podem sugerir que as questões ambientais em
menor escala, como preferências por tipos específicos de substrato (Neely,
2008). Questões como o balanço da presença de macroalgas, que afeta desde
o recrutamento em ambientes de menor temperatura (recifes marginais) (Carr,
31
1994) e mesmo as questões local-dependentes, que se sobrepõem à simples
diferença de complexidade (Medeiros et al., 2010) entre os recifes de coral e os
rochosos (Guidetti e Cattaneo-Vietti, 2002). Embora tanto o tamanho corporal
quanto a profundidade pareçam ser importantes na partição de nichos (Colloca
et al., 2009), provavelmente não apresentam uma relação direta (ao menos
isoladamente) com a capacidade de transpor a barreira de temperatura.
Características particulares dos ambientes também tendem a influenciar
a capacidade de permanência de uma espécie em determinado local (Osman
et al., 2010), ainda que não esteja em seu ótimo (Johnson, 2007), por exemplo,
reduzindo a mortalidade pós-assentamento. Mesmo o papel social intraespecífico e as relações ecológicas, notadamente a competição por nicho
(Kane et al., 2009), parecem afetar a capacidade de transpor a barreira,
denotada na distribuição.
O fato de relativamente poucas famílias terem apresentado chance
significativamente superior ou inferior de transpor a barreira (apenas 3 em 48
consideradas) corrobora com a idéia de que isto teria menos a ver com
diferenças na dieta ou na história de vida do que propriamente no gradiente
ambiental e na capacidade específica de suportá-lo (Ingram, 2010). As
espécies que hoje encontramos nas duas áreas de características diferentes
podem ser relíquias de épocas em que o gradiente determinado pela
temperatura não se mostrava desta maneira (Vermeij, 1991). Desta forma,
mesmo não estando em condições ótimas podem ter permanecido dada sua
capacidade de suportar a mudança climática, a exemplo do que provavelmente
aconteceu com espécies do mediterrâneo (Coll et al., 2010).
32
Espécies mais plásticas, de modo geral, tendem a ter uma distribuição
maior em relação às mais especialistas na costa brasileira (Ferreira et al.,
2004). Além disso, se em maior escala as espécies de menores latitudes
tendem a ter sua distribuição latitudinal maior (e vice-versa) (Fortes e Absalão,
2010), o mesmo não parece acontecer em menor escala, uma vez que as
espécies em recifes de coral tendem a possuir distribuição mais restrita (Floeter
et al., 2004), dada em grande parte à especificidade de nichos (Longenecker,
2007).
De forma similar, outros padrões foram descritos para a costa brasileira.
A taxa de herbivoria tende a cair com o aumento latitudinal (Floeter et al.,
2005), entretanto, o teor calórico do alimento em regiões subtropicais tende a
ser maior (Floeter et al., 2004). Com isso, mais uma vez, a transposição parece
estar mais ligada a limites fisiológicos do que propriamente ecológicos, como
por exemplo a capacidade de suporte do ambiente (Bellwood et al., 2006).
Corrobora com esta idéia a menor chance de transposição da barreira por
espécies da família Epinephelidae. Encontramos espécies desta família
restritas tanto ao nordeste quanto ao sudeste, resultando num valor
significativamente menor de chance de transposição. Ao considerarmos este
atributo como aleatório, não ficou claro qualquer tipo de padrão. Da mesma
forma, o resultado encontrado para a categoria trófica carnívoro parece ter sido
influenciado por esta família, já que os modelos posteriores também não
mostraram qualquer padrão.
Para outros grupos, talvez não esteja tão claro este tipo de relação ou de
interferência nas análises. Por outro lado, ferramentas genéticas podem
33
apontar diferenciação entre estes grupos (Rocha et al., 2007) e, se não fica tão
claro quanto as inferências advindas de estudos filogenéticos (Floeter et al.,
2008), ao menos nos indicam de que forma a temperatura age na eventual
separação dos grupos.
6.2 A Temperatura
Sendo a temperatura um dos componentes que mais varia com a
latitude e ainda um indicador ambiental robusto da variabilidade em recifes
(Potts e Swart, 1984), é conveniente que discutamos seu papel mais direto na
comunidade de peixes, além de sua influência na construção do ambiente
recifal.
A temperatura afeta diretamente os peixes, modificando sua taxa
metabólica (O’Connor et al., 2006) e mesmo caracteres comportamentais (Biro
et al., 2009). Embora provavelmente esteja envolvida na determinação dos
padrões ambientais (Smith, 2008), também gera confusão ao mascarar
padrões advindos, por exemplo, de correntes em áreas de ressurgência
(Gaylord e Gaynes, 2000). Associado a isso, a presença de nichos térmicos
(Coutant, 1987) pode fazer com que ocorra uma mudança pontual e transitória
na assembléia de peixes (Holbrook et al., 1997).
Menores temperaturas, em geral, estão ligadas a menor diversidade e
maior produtividade e biomassa (Ferreira et al., 2004; Floeter et al., 2008).
Algumas espécies tendam a ter maiores níveis de tolerância em relação a
temperaturas acima do seu ótimo (Mora e Ospína, 2001). Nas regiões de
menores temperaturas, entretanto, as espécies em geral necessitam de uma
34
maior resiliência que lhes p ermita suportar as mudanças ambientais
(Bohnsack, 1983). A baixa temperatura parece se traduzir em questões
bioquímicas e fisiológicas que podem culminar com a perda da capacidade
reprodutiva (Mora e Ospína, 2001), ou a morte (Hsieh et al., 2008), o que torna
esta variável uma potencial barreira ao estabelecimento (Briggs, 2010) e por
extensão à dispersão (Eme e Bennett, 2007).
Algumas espécies, sobretudo as capazes de habitar áreas sujeitas a
constante variação ambiental têm uma maior amplitude de tolerância térmica,
muito embora sua densidade fique diminuída (Mora e Ospína, 2002), e por
conta disso as formações recifais menores estão mais vulneráveis a este
mecanismo (Mellin et al., 2010). Ainda sobre este aspecto, o tamanho corporal
não parece ser um fator determinante na capacidade intra-específica de resistir
tal amplitude (Ospína e Mora, 2004), tendendo a não afetar a riqueza, portanto,
mas afetando caracteres como a capacidade de recuperação (Briggs, 2006).
Isto fica claro na costa brasileira ao observarmos espécies tipicamente de
ambientes tropicais presentes em áreas mais frias do sudeste que, não
conseguem se estabelecer e são espécies consideradas raras em regiões mais
frias (ex.: Cephalopholis fulva) (Araújo e Martins, 2009), ou se estabelecem,
mas não conseguem atingir as grandes densidades que atinge em outras áreas
(ex.: Acanthurus coeruleus) (Rocha et al., 2002).
Embora a transposição não pareça ser tão importante quanto a
capacidade de se estabelecer (Briggs, 2010; Simpson et al., 2010), a
temperatura tende a afetar características da larva como tempo de duração da
fase larvar (PLD) (Milicich, 1994; McCormick e Molony, 1995) e o crescimento
35
(Meekan et al., 2003; Jenkins et al., 2007). Mudanças ambientais que levem à
modificação nas temperaturas máximas e ou mínimas nas áreas podem
resultar em alterações na dinâmica de dispersão (Brito et al., 2005) e
introdução de espécies (Eme e Bennett, 2007), além de efeitos que
provavelmente estão além de nossa capacidade de previsão (Wilson et al.,
2010).
6.3 As Espécies Que Não Transpõem a Barreira De Temperatura
De acordo com os resultados encontrados neste trabalho, não foi
possível caracterizar os grupos dos peixes que não transpõem a barreira de
temperatura. Nenhum atributo específico parece ter influência na capacidade
de colonizar tanto ambientes mais frios quanto mais quentes. A alternativa a
esta hipótese é a de que provavelmente características específicas tenham
papel mais relevante neste processo (Joyeux et al., 2001).
Sabemos muito pouco sobre muitas destas espécies, o que dificulta a
caracterização e a eventual identificação de um padrão. Destas, ao menos,
pudemos ter informações acerca da distribuição e listá-las, o que não foi
possível com grande parte da listagem inicial. Espécies, em sua maioria de
pequeno tamanho, sobretudo crípticos, com poucos dados acerca da
distribuição e biologia (Cunha et al., 2008), ficaram de fora da listagem final.
A família Epinephelidae apresentou uma quantidade relativamente
considerável de espécies incapazes de se estabelecer por toda a costa. No
entanto, apresentou espécies restritas às duas porções, tanto a subtropical
quanto a tropical. Uma das características que difere estes dois pequenos
36
grupos de espécies é o tamanho corporal (Medeiros et al., 2009; Araújo e
Martins, 2009). As espécies restritas ao subtropical, em geral, são de maior
tamanho corporal (Briggs, 2006) e vice-versa, embora não possamos
extrapolar este padrão para outros grupos.
Algumas espécies restritas ao sudeste têm suas origens relativamente
bem documentadas, e sua distribuição é razoavelmente bem conhecida como
sendo de ambientes mais frios. Três exemplos podem ilustrar esta afirmação.
O recém descrito Halichoeres sazimai (Luiz-Júnior et al., 2009), antes
considerado com Halichoeres bathyphilus, uma espécie tipicamente subtropical
encontrada no hemisfério norte (Rocha, 2003a). Sparisoma tuiupiranga, cujos
atributos e distribuição apontam para uma espécie ligada ao ambiente recifal
de menores temperaturas (Robertson et al., 2006). Por fim, Diplodus argenteus,
cuja origem provavelmente se deu na porção subtropical do Atlântico norte e
veio a colonizar a costa brasileira (Summerer et al., 2001). Em relação às
espécies restritas ao nordeste, algo parecido acontece, com alguns exemplos
como Aulostomus strigosus (Bowen et al., 2001) e Chaetodon ocellatus
(McBride e Able, 1998).
Por outro lado, em relação à maioria das espécies que descrevemos
como restritas, e provavelmente em relação àquelas cuja distribuição ainda
está por ser descrita, necessitaremos de mais informações a fim de
entendermos os mecanismos ligados a esta restrição. Exemplo disto são as
espécies da família Haemulidae, restritas ao nordeste. Mesmo apresentando
chance significativamente menor de transpor a barreira, a família conta com
espécies que estão presente por toda a costa. Estudos mais aprofundados
37
sobre esta família e sobre a biologia de suas espécies pode vir a elucidar este
tipo de questão (Bernardi e Lape, 2005). O mesmo acontece com outros
grupos, como a família Muraenidae (Floeter et al., 2008), bastante diversa.
7
CONCLUSÃO
Os dados considerados neste trabalho indicam que, na escala proposta,
para o grupo de peixes recifais da costa brasileira, não foi possível encontrar
um padrão que elucide quais características estão ligadas à distribuição
latitudinal das espécies.
As informações disponíveis implicaram em utilizarmos um grupo
reduzido de espécies e também que estas fossem caracterizadas a partir de
poucos e limitados atributos, talvez não aqueles que porventura permitiriam a
identificação de um padrão. Sobre as espécies consideradas, acabamos por
selecionar involuntariamente aquelas mais conhecidas, que fazem parte de
nossa cultura (Freire e Carvalho-Filho, 2009), sobretudo por conta da pesca.
Com relação à abordagem teórica utilizada, considerar o gradiente
ambiental (latitudinal) determinado pela temperatura uma barreira biogeográfica
não nega o reconhecimento da costa brasileira como uma província
biogeográfica (Floeter e Gasparini, 2000). Este reconhecimento, entretanto,
passa por assumir que, embora haja dois tipos principais de ambientes recifais,
a costa brasileira é bem conectada (Floeter et al., 2001) de modo geral. A
abordagem estatística, embora possua problemas inerentes à sua natureza
(Heads, 2005), pode vir a ser mais elucidativa num momento futuro, em
38
estudos posteriores, e talvez tenha mostrado que a quantidade de informação
obtida não tenha sido suficiente (Mora et al., 2008) para este tipo de
abordagem, nesta escala, para a costa brasileira.
Por fim, devemos considerar que, mesmo com a incapacidade de
caracterizarmos claramente os grupos, e, por conseguinte formularmos
hipóteses que os expliquem, descrever os padrões é um passo importante na
elucidação dos processos biogeográficos, mesmo com as lacunas de
conhecimento sobre os ambientes recifais (Wilson et al., 2010) em mudança.
39
8
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APÊNDICE
Lista das espécies que transpõem a barreira de temperatura
Acanthuridae
Acanthurus bahianus (Castelnau, 1855)
Acanthurus chirurgus (Bloch, 1787)
Acanthurus coeruleus (Bloch & Schneider, 1801)
Antennariidae
Antennarius multiocellatus (Valenciennes, 1837)
Antennarius striatus (Shaw, 1794)
Histrio histrio (Linnaeus, 1758)
Apogonidae
Apogon americanus (Castelnau, 1855)
Apogon planifrons (Longley & Hildebrand, 1940)
Apogon pseudomaculatus (Longley, 1932)
Apogon quadrisquamatus (Longley, 1934)
Apogon robbyi (Gilbert & Tyler, 1997)
Astrapogon puncticulatus (Poey, 1867)
Astrapogon stellatus (Cope, 1867)
Phaeoptyx pigmentaria (Poey, 1860)
Balistidae
Balistes capriscus (Gmelin, 1789)
Balistes vetula (Linnaeus, 1758)
Blenniidae
Ophioblennius trinitatis (Miranda Ribeiro, 1919)
Parablennius marmoreus (Poey, 1876)
Scartella cristata (Linnaeus, 1758)
Callionymidae
Callionymus bairdi (Jordan, 1888)
Carangidae
Alectis ciliaris (Bloch, 1787)
Carangoides bartholomaei (Cuvier, 1833)
Carangoides rubber (Bloch, 1793)
Caranx crysos (Mitchill, 1815)
Caranx hippos (Linnaeus, 1766)
Caranx latus (Agassiz, 1831)
Caranx lugubris (Poey, 1860)
Chloroscombrus chrysurus (Linnaeus, 1766)
Decapterus macarellus (Cuvier, 1833)
Decapterus punctatus (Cuvier, 1829)
Decapterus tabl (Berry, 1968)
50
Elagatis bipinnulata (Quoy & Gaimard, 1825)
Hemicaranx amblyrhynchus (Cuvier, 1833)
Pseudocaranx dentex (Bloch & Schneider, 1801)
Selar crumenophthalmus (Bloch, 1793)
Selene setapinnis (Mitchill, 1815)
Selene vomer (Linnaeus, 1758)
Seriola dumerili (Risso, 1810)
Seriola fasciata (Bloch, 1793)
Seriola lalandi (Valenciennes, 1833)
Seriola rivoliana (Valenciennes, 1833)
Trachinotus carolinus (Linnaeus, 1766)
Trachinotus falcatus (Valenciennes, 1833)
Trachinotus goodie (Jordan & Evermann, 1896)
Trachurus lathami (Nichols, 1920)
Chaenopsidae
Emblemariopsis signifera (Ginsburg, 1942)
Chaetodontidae
Chaetodon sedentarius (Poey, 1860)
Chaetodon striatus (Linnaeus, 1758)
Cirrhitidae
Amblycirrhitus pinos (Mowbray, 1927).
Congridae
Heteroconger longissimus (Günther, 1870)
Dactylopteridae
Dactylopterus volitans (Linnaeus, 1758)
Diodontidae
Chilomycterus antillarum (Jordan & Rutter, 1897)
Chilomycterus reticulates (Linnaeus, 1758)
Chilomycterus spinosus_spinosus (Linnaeus, 1758)
Diodon holocanthus (Linnaeus, 1758)
Diodon hystrix (Linnaeus, 1758)
Epinephelidae
Cephalopholis furcifer (Valenciennes, 1833)
Epinephelus itajara (Lichtenstein, 1822)
Epinephelus morio (Valenciennes, 1828)
Mycteroperca bonaci (Poey, 1860)
Mycteroperca interstitialis (Poey, 1860)
Rypticus bistrispinus (Mitchill, 1818)
Rypticus randalli (Courtenay, 1967)
Rypticus saponaceus (Bloch & Schneider, 1801
Rypticus subbifrenatus (Gill, 1861)
51
Fistulariidae
Fistularia tabacaria (Linnaeus, 1758)
Gobiidae
Coryphopterus dicrus (Böhlke & Robins, 1960)
Coryphopterus glaucofraenum (Gill, 1863)
Coryphopterus thrix (Böhlke & Robins, 1960)
Ctenogobius saepepallens (Gilbert & Randall, 1968)
Elacatinus fígaro (Sazima, Moura & Rosa, 1997)
Gnatholepis thompsoni (Jordan, 1904)
Microgobius carri (Fowler, 1945)
Priolepis dawsoni (Greenfield, 1989)
Grammatidae
Gramma brasiliensis (Sazima, Gasparini & Mouram,1998)
Haemulidae
Anisotremus surinamensis (Bloch, 1791)
Anisotremus virginicus (Linnaeus, 1758)
Haemulon aurolineatum (Cuvier, 1830)
Haemulon parra (Desmarest, 1823)
Haemulon plumieri (Lacepède, 1801)
Haemulon steindachneri (Jordan & Gilbert, 1882
Orthopristis ruber (Cuvier, 1830)
Pomadasys corvinaeformis (Steindachner, 1868)
Holocentridae
Holocentrus adscensionis (Osbeck, 1765)
Myripristis jacobus (Cuvier, 1829)
Plectrypops retrospinnis (Guichenot, 1853)
Kyphosidae
Kyphosus spp. (Linnaeus, 1758)
Labridae
Bodianus pulchellus (Poey, 1860)
Bodianus rufus (Linnaeus, 1758)
Clepticus brasiliensis (Heiser, Moura & Robertson, 2000)
Doratonotus megalepis (Günther, 1862)
Halichoeres brasiliensis (Bloch, 1791)
Halichoeres dimidiatus (Agassiz, 1831)
Halichoeres penrosei (Starks, 1913)
Halichoeres poeyi (Steindachner, 1867)
Thalassoma noronhanum (Boulenger, 1890)
Xyrichtys novacula (Linnaeus, 1758)
52
Labrisomidae
Labrisomus cricota (Sazima, Gasparini & Moura, 2002)
Labrisomus kalisherae (Jordan, 1904)
Labrisomus nuchipinnis (Quoy & Gaimard, 1824)
Malacoctenus delalandii (Valenciennes, 1836)
Malacoctenus aff.triangulatus (Springer, 1959)
Starksia brasiliensis (Gilbert, 1900)
Lutjanidae
Lutjanus analis (Cuvier, 1828)
Lutjanus cyanopterus (Cuvier, 1828)
Lutjanus jocu (Bloch and Schneider, 1801)
Lutjanus purpureus (Poey, 1866)
Lutjanus synagris (Linnaeus, 1758)
Ocyurus chrysurus (Bloch, 1791)
Rhomboplites aurorubens (Cuvier, 1829)
Malacanthidae
Malacanthus plumieri (Bloch, 1786)
Aluterus monoceros (Linnaeus, 1758)
Aluterus schoepfii (Walbaum, 1792)
Aluterus scriptus (Osbeck, 1765)
Cantherhines macrocerus (Hollard, 1853)
Cantherhines pullus (Ranzani, 1842).
Stephanolepis hispidus (Linnaeus, 1766)
Mullidae
Pseudupeneus maculates (Block, 1793)
Muraenidae
Channomuraena vittata (Richardson, 1845)
Echidna catenata (Bloch, 1795)
Gymnothorax funebris (Ranzani, 1840)
Gymnothorax miliaris (Kaup, 1856)
Gymnothorax moringa (Cuvier, 1829)
Gymnothorax ocellatus (Agassiz, 1831)
Gymnothorax vicinus (Castelnau, 1855)
Ogcocephalidae
Ogcocephalus vespertilio (Linnaeus, 1758)
Ophichthidae
Ahlia egmontis (Jordan, 1884)
Myrichthys breviceps (Richardson, 1848)
Myrichthys ocellatus (Lesueur, 1825)
Myrophis punctatus (Lütken, 1852)
Ophichthus ophis (Linnaeus, 1758)
53
Opistognathidae
Opistognathus aff.aurifrons (Jordan & Thompson, 1905)
Ostraciidae
Acanthostracion polygonius (Poey, 1876)
Acanthostracion quadricornis (Linnaeus, 1758)
Lactophrys trigonus (Linnaeus, 1758
Pempheridae
Pempheris schomburgki (Müller & Troschel, 1848)
Pomacanthidae
Centropyge aurantonotus (Burgess, 1974)
Holacanthus ciliaris (Linnaeus, 1758)
Holacanthus tricolor (Bloch, 1795)
Pomacanthus arcuatus (Linnaeus, 1758)
Pomacanthus paru (Bloch, 1787)
Pomacentridae
Abudefduf saxatilis (Linnaeus, 1758)
Chromis flavicauda (Günther, 1880)
Chromis jubauna (Moura, 1995)
Chromis multilineata (Guichenot, 1853)
Stegastes fuscus (Cuvier, 1830)
Stegastes pictus (Castelnau, 1855)
Stegastes variabilis (Castelnau, 1855)
Priacanthidae
Heteropriacanthus cruentatus (Lacepede, 1801)
Priacanthus arenatus (Cuvier, 1829)
Ptereleotridae
Ptereleotris randalli (Gasparini, Rocha & Floeter, 2001)
Scaridae
Cryptotomus roseus (Cope, 1871)
Nicholsina usta_usta (Valenciennes, 1840)
Scarus trispinosus (Valenciennes, 1840)
Scarus zelindae (Moura, Figueiredo & Sazima, 2001)
Sparisoma amplum (Ranzani, 1841)
Sparisoma axillare (Steindachner, 1878)
Sparisoma frondosum (Agassiz, 1831)
Sparisoma radians (Valenciennes, 1840)
Scianidae
Equetus lanceolatus (Linnaeus, 1758)
Odontoscion dentex (Cuvier,1830)
Pareques acuminatus (Bloch & Schneider, 1801)
54
Scorpaenidae
Scorpaena brasiliensis (Cuvier, 1829)
Scorpaena grandicornis (Cuvier, 1829)
Scorpaena isthmensis (Meek & Hildebrand, 1928)
Scorpaena plumieri (Bloch, 1789)
Scorpaenodes caribbaeus (Meek & Hildebrand, 1928)
Scorpaenodes tredecimspinosus (Metzelaar, 1919)
Serranidae
Diplectrum formosum (Linnaeus, 1766)
Diplectrum radiale (Quoy & Gaimard, 1824)
Serranus baldwini (Evermann & Marsh, 1899)
Serranus flaviventris (Cuvier, 1829)
Serranus phoebe (Poey, 1851)
Sparidae
Archosargus probatocephalus (Walbaum, 1792)
Archosargus rhomboidalis (Linnaeus, 1758)
Calamus penna (Valenciennes, 1830)
Calamus pennatula (Guichenot, 1868)
Syngnathidae
Bryx dunckeri (Metzelaar, 1919)
Cosmocampus albirostris (Kaup, 1856)
Hippocampus aff. reidi (Ginsburg, 1993)
Hippocampus erectus (Perry, 1810)
Micrognathus crinitus (Jenyns, 1842)
Microphis brachyurus (Bleeker, 1853)
Synodontidae
Synodus foetens (Linnaeus, 1766)
Synodus intermedius (Spix & Agassiz, 1829)
Synodus synodus (Linnaeus, 1758)
Trachinocephalus myops (Forster, 1801)
Tetraodontidae
Canthigaster figueiredoi (Moura & Castro, 2002)
Sphoeroides greeleyi (Gilbert, 1900)
Sphoeroides spengleri (Bloch, 1785)
Sphoeroides testudineus (Linnaeus, 1758)
Tripterygiidae
Enneanectes altivelis (Rosenblatt, 1960)
Uranoscopidae
Astroscopus ygraecum (Cuvier, 1829)